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________________________________Ciências Agrárias
Essentia, Sobral, vol. 14, n° 1, p. 11-34, jun./nov.2012
A DIVERSIDADE MICROBIOLÓGICA DA CAATINGA CEARENSE
Francisco das Chagas Oliveira Freire1
Francisco José Teixeira Gonçalves2
RESUMO – A diversidade microbiológica do reino Fungi, bem como de membros da classe Oomicota, associada a plantas localizadas na área da caatinga cearense, é apresentada pelos autores. Um total de 332 espécimens foi identificado, sendo 320 fungos e 12 oomicetos. Dentre os microrganimos identificados destacam-se 6 novas espécies de ferrugens, 1 espécie de celomiceto e 49 espécies de hifomicetos descritas no estado do Ceará. Novas espécies de Cladobotryium, Camarotella e Microstroma encontram-se em fase de descrição. O presente trabalho demonstra a ocorrência de uma significativa diversidade microbiológica no bioma caatinga, confirmando a necessidade de medidas que reduzam rapidamente a destruição desse bioma, genuinamente brasileiro. Demonstra, ademais, a presença de uma população fúngica endofítica totalmente inexplorada, com potencial para a obtenção de metabólitos para aplicação na agricultura e na indústria famacêutica, agregando assim valor econômico a esse enorme patrimônio genético.
1 INTRODUÇÃO
A caatinga (do tupi-guarani caa=mata, tinga=branca) é um bi-oma exclusivo do Brasil, situado entre os biomas mata atlântica e cer-rado, abrangendo uma área de 935.000 km2. Essa área representa, a-proximadamente, 11% da área do território nacional, e estende-se pe-los estados de Alagoas, Bahia, Ceará, Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Piaui, Rio Grande do Norte e Sergipe, além de parte do norte de Mi-
1 Engenheiro agrônomo, Ph.D., Fitopatologista, Embrapa Agroindústria Tropical,
Fortaleza-CE, CEP. 60.511-110, E-mail: Francisco.Freire@embrapa.br 2 Engenheiro agrônomo, doutorando em Fitopatologia, UFRPe, email goncalvesfj@yahoo.com.br
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nas Gerais, englobando, no estado do Ceará, um total de 150 municí-pios, perfazendo 81,5% do território cearense (BRASIL, 2005).
A despeito de estar localizada em área de clima semiárido, a caatinga apresenta grande variedade de paisagens, relativa riqueza bio-lógica e endemismo (MAIA, 2004). Quanto à vegetação, a caatinga é classificada como uma savana estépica, porém com uma paisagem extremamente diversa, apresentando regiões com diferenças marcantes graças à pluviometria, fertilidade e tipo de solos, além do relevo.
A caatinga tem sido ocupada desde os tempos do Brasil colô-nia através do regime de sesmarias e sistema de capitanias hereditárias, por meio de doações de terras, criando-se condições para a concentra-ção fundiária. É o mais fragilizado dos biomas brasileiros. O uso insustentável de seus solos e recursos naturais ao longo de centenas de anos de ocupação, associado à imagem de local pobre e seco, fazem com que a caatinga esteja bastante degradada.
Entretanto, pesquisas recentes vêm revelando a riqueza particular do bioma em termos de biodiversidade e de fenômenos característicos. A vegetação da caatinga é adaptada às condições de aridez (xerófila). Foram registradas, até o momento, cerca de 1000 espécies vegetais, estimando-se que haja um total de 2000 a 3000 plantas. Estudos preliminares demonstram uma grande diversidade microbiológica no semi-árido nordestino (GUSMÃO et al., 2006 ).
No presente trabalho os autores apresentam os fungos e outros microrganismos já confirmados em associação a plantas em municípios localizados no bioma caatinga no estado do Ceará. A importância do estudo dessa biodiversidade e as possibilidades de seu aproveitamento econômico são também discutidas.
2 MICRORGANISMOS IDENTIFICADOS
Com relação à ocorrência de microrganismos em plantas no bioma caatinga, especialmente dentro de Unidades de Conservação, as informações são, ainda, escassas. De acordo com Maia e Gilbertoni (2002), ocorrem na caatinga 451 espécies de fungos, pertencentes aos Filos Ascomycota, Basidiomycota, Deuteromycotina, Oomycota e
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Zygomycota (Glomales). Entretanto, a criação do Instituto Milênio do Semi-Árido, e sua atuação desde 2002, têm produzido importantes dados sobre a microbiota.
Considerando-se que o bioma caatinga encontra-se dentro da região do semiárido nordestino, neste caso o número de espécies de microrganismos se situaria em 955, assim distribuídos: fungos conidi-ais (407), Ascomycota (179), Basidiomycota (125), Myxomycota (97), Glomeromycota (52), Oomycota (42), Chytridiomycota (34) e Zy-gomycota (18) (GUSMÃO et al., 2006). Estes números não conside-ram informações sobre hifomicetos, ferrugens, carvões, outros fungos e microrganismos já relatados no Nordeste (PONTE; FREIRE, 1972; ALMEIDA, 1988; BRAUN et al., 1999; BRAUN; FREIRE, 2002; 2004; 2006; BEZERRA et al., 2006; FREIRE; BRAUN, 2009; BRAUN et al., 2010; BERNDT; FREIRE, 2000; 2004; 2007; FREIRE et al., 1999; FREIRE; BERNDT, 2012; FREIRE, 2005; 2009; 2011).
Mesmo assim, a maior parte da microbiota da caatinga ainda permanece desconhecida e inaproveitada, não obstante seu reconheci-do potencial biotecnológico (ROQUE et al., 2006). Um grupo curioso de fungos, os endofíticos, descobertos em 1904 (TAN; ZOU, 2001), tem despertado o interesse de pesquisadores em vários países em vir-tude do enorme potencial que possuem. Endofíticos são microrganis-mos cuja infecção é geralmente despercebida, sem que os tecidos do hospedeiro exibam qualquer alteração visível, não obstante a coloniza-ção interna possa ser demonstrada tanto através de técnicas histológi-cas quanto através do isolamento em laboratório, após severa esterili-zação superficial dos tecidos.
Mais recentemente, a inconspícua presença de endofíticos em tecidos vegetais tem sido demonstrada pela ampliação do DNA nucle-ar fúngico diretamente dos tecidos do hospedeiro (STONE et al., 2000). Endofíticos são cosmopolitas e têm sido encontrados em todas as espécies vegetais estudadas até o momento (ARNOLD et al., 2000). Com relação aos fungos endofíticos no semi-árido nordestino, as in-formações são ainda incipientes (MARIANO et al., 1997; FREIRE; BEZERRA, 2001; SILVA et al., 2006). Em outros estados brasileiros muitos autores começam a despertar para a importância estratégica
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deste interessante grupo de fungos (SOUZA et al., 2004; ALMEIDA et al., 2005; MARINHO et al., 2007; ESTEVES et al., 2007; MAGA-LHÃES et al., 2008).
Duas recentes revisões nacionais destacam a importância dos endofíticos na proteção de plantas contra insetos pragas e o papel dos endofíticos em plantas tropicais (AZEVEDO et al., 2000; 2002). No Quadro 1 encontram-se listadas as espécies de fungos e de oomicetos já identificados na caatinga cearense. Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localizadas
dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continua)
MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
REINO FUNGI/Ascomicetos
Camarotella acrocomiae (Mont.) K.D. Hyde & P.F. Cannon/Cocus nucifera
Sobral
Camarotella torrendiella (Batista) Bezerra & Vitória /C. nucifera
Itapipoca
Camarotella sp.*/Mauritia vinifera Guaraciaba do Nor-te
Camillea cyclisca (Mont.) Laessoe, Rogers & Whal-ley/Anacardium occidentale
Pacajus
C. obularia (Fr.) Laessoe, Rogers & Lodge/A. occiden-tale
Pacajus
Eleutherascus peruvianus Huang /Catharanthus roseus Petencoste
Emericella variecolor Berk. & Br./A. occidentale Pacajus
Eutypa turnerae Tassi/Turnera ulmifolia Ubajara
Ophiodothella sp.*/Zyziphus joazeiro Iguatu
O. annonae Bezerra, F. Freire & Andrade/ Annona squamosa
Limoeiro do Norte
Perisporiopsis brasiliensis (Bat. & Nascim.) von Arx/ Tapirira guianensis
Horizonte
Pilgeriella anacardii (Bat., J.L. Bezerra, Castr. & Matta) Arx & E. Mull/.A. occidentale
Pacajus, Quixadá, Tauá
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação)
MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
Phyllachora astronii Speg./Astronium fraxinifolium Horizonte
P. balansae Speg./Cedrella odorata Santana do Acaraú
P. davillae F. Stevens /Davilla cearensis Horizonte
P. pucta subsp. dalbergiicola (Henn.) P.F. Can-non/Dalbergia
Santana do Acaraú
Podosphaera pannosa (Wallr.) de Bary/ Rosa sp. São Benedito
Polycyclinopsis solani Bat., A.F.Vital & I.H. Lima/ Sola-num sp.
Pacoti
Prillieuxina winteriana (Pazschke) G. Arnaud/Annona muricata
Limoeiro do Norte, Pacajus, Russas
Basidiomicetos
Carvões
Cintractia limitata G.P. Clinton/Cyperus ligularis Crato
Erratomyces patelii (Pavgi & Thirum) M. Piepenbring & R. Bauer/ Vigna unguiculata
Tianguá
Sporisorium cenchri (Lagerh.) Vánky/Cenchrus echinatus Tauá
Sporisorium scitamineum (Syd.) M. Piepenbring, M. Stoll & Oberw./Saccharum officinarum
Barbalha
Tilletia ayresii Berk./Panicum maximum Pacajus
T. horrida Tarak./Oryza sativa Morada Nova
Ustilago maydis (DC.) Cda./Zea mays Barbalha
Ferrugens
Aecidium cordiae Henn. & Magn./Cordia sp. Guaramiranga
A. erigerontis Kern. & Whetzel/Coniza sp. Caucaia
Achrotelium lucumae (Arth. & R. Johnston) Cumm./Lucuma grandiflora
Pacoti
Batistopsora crucis-filii Dianese, Medeiros & San-tos/Annona squamosa x A. cherimoia
Limoeiro do Norte
Cerotelium fici (Butl.) Arth./Ficus carica Limoeiro do Norte
Chaconia brasiliensis Ono & J.F. Hen-nen/Stryphnodendron coriaceum
Horizonte
Coleosporium ipomoeae (Schw.) Burr./Ipomoea sp. São Benedito
C. solidaginis (Schwein.) Thüm./Solidago canadensis Tianguá
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
C. plumierae Pat./Plumeria alba Viçosa do Ceará C. vernoniae Berk. & Curt./Elephantopus sp. Monsenhor Tabosa Crossopsora byrsonimatis (Henn.) R.S. Peter-son/Byrsonima sp.
Horizonte
C. notata (Arth. & J.R. Johnston)Arth./Byrsonima crassifolia
São Benedito
Dasyspora gregaria (Kunze) Henn./Xylopia sp. Baturité Esalque holwayi (H. S. Jackson) J. F. Hennen, M. B.. Figueiredo & A A. de Carvalho/Caesalpinea ferrea
Guaramiranga
Hemileia vastatrix Berk. & Br./Coffea arabica Baturité Kernkampella appendiculata (Laugh. & Diet.) G.F. Lau-don/Phyllanthus sp.
Ubajara
Kimuromyces cerradensis Dianese, Santos, Medeiros & Furlaneto/Astronium fraxinifolium
Horizonte
Maravalia allophyli R. Berndt & F. Freire/Allophylus sp.
Guaramiranga
Melampsosra euphorbiae (Schub.) Cast./Euphorbia hete-rophylla
Baturité
Phakopsora crotonis (Burr.) Arth./Croton sp. Tamboril P. jatrophicola Cummins ex Cummins/Jatropha pohlia-na e J. curcas
Guaramiranga
P. gossypii (Lagh.) Hirats./Gossypium hirsutum Quixadá P. cf. argentinensis (Speg.) Arth./Croton sp. Monsenhor Tabosa P. lenticularis (Mains) Buriticá & J.F. Hennen/Lasiacis sp.
Tianguá
P. meibomiae (Arth.) Arth./Aeschynomene sp. Horizonte P. melaena H. Syd./Tocoyena guianensis Pacajus P. merremiae R. Berndt & F. Freire/Merremia aegypta Nova Russas P. phyllanthi Dietel/Phyllanthus acidus Iguatu P. euvitis Ono/Vitis vinifera Limoeiro do Norte P. vernoniae Joerstad/Vernonia sp. Monsenhor Tabosa Phragmidium sp./Rosa sp. São Benedito Physopella compressa (Mains) Cummins & Rama-char/Axonopus compressus e Paspalum conjugatum
Santa Quitéria
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
Porotenus biporus J.F. Hennen & Sotão/Memora sp. Sqantana do Acaraú Prospodium aff. anomalum H. S. Jacks & Wolw./Pleonotoma sp.
Baturité
P. tecomicola (Speg.) Jacks. & Holw./Tabebuia serratifo-lia
Guaramiranga
P. bicristatum R. Berndt & F. Freire/Mansoa sp. Baturité Puccinia abrepta Kern./Cyperus sp. Solonópole P.arachidis Speg. /Arachis hypogae, A. pintoi Crato P. arechevaletae Speg./Cardiospermum sp., Paulinia pinna-ta e Serjania sp.
Ubajara
P. aristidae Tracy var. chaetariae Cummins & Hussa-in/Aristida setifolia
Tianguá
P. canaliculata (Schw.) Lagh./Cyperus surinamensis Russas P. cenchri Dietel & Holw./Cenchrus echinatus Campos Sales P. chaseana Arth. & Fromme/Anthenophora hermaphro-dita
Pentecoste
P. cnici-oleracei Pers. Ex Desm./Acanthospermum brasi-lum, Emilia sonchifolia e Spilanthes acmella
Caucaia, Icó, Mila-gres,
P.conoclinii Seym. ex Burr./Eupatorium ballotaefolium Alto Santo P. cucumeris Henn./Cucumis anguria Maranguape P. cynodontis Lacroix ex Desm./Cyperus dactylon Horizonte P.distinguenda (Syd.) Jacks. & Holw./Ipomoea batatas, I. crassicaulis e I.fistulosa
Barbalha, Crato, Russas
P. dolosa Arth. & Fromme var. circumdata (Mains) Ramachar & Cummins/Panicum maximum
Ubajara
P.helianthi Schw./Helianthus annuus Quixadá P.heterospora Berk. & Curt./Herissantia tiubae, Pseuda-butilon spicatum, Sida spinosa, Wissadula amplíssima
Pacajus, Quixadá, Tianguá, Ubajara
P.horiana Henn./Chrysanthemum morifolium Guaramiranga, Pa-coti
P.huberi Henn./Panicum microspermum Quixeramobim P.hydrocotyles Cke./Hydrocotyle sp. Guaramiranga P.inaequata Jacks. & Holw./Vernonia sp. Monsenhor Tabosa P.insueta Winter/Malpighiaceae Acopiara
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação)
MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO P.invaginata Arth. & Johnston./Gouania sp. Mombaça P.lantanae Farl./Lantana camara Maranguape P.laterita Berk. & Curt./Diodia sp. Caucaia P.lithospermi Ell. & Kell./Evolvulus sp. Pacajus P. malvacearum Mont./Urena sp. Ubajara P.melanocephala Syd. & P. Syd./S. officinarum Barbalha P.melampodii Diet. & Holw./Melampodium sp. Pacajus P.mogiphanis Arth./Alternanthera polygonoides var. diffusa Horizonte P.neorotundata Cummins/Vernonia sp. Monsenhor Tabosa P.oahuensis Ell. & Ev./Digitaria horizontalis Tauá P.obliqua Berk. & Curt./Macroscepis sp. Tianguá P.oxalidis (Lév.) Diet. & Ellis/Oxalis sp. Crato P.pappophori Cummins/Leonotis sp. Varjota P.pelargonii-zonalis Doidge/Pelargonium zonale Guaramiranga P.psidii Winter/Psidium guajava, Myrcia sp. Viçosa do Ceará P.polysora Underw./Zea mays Barbalha P.porophylli Henn./Porophyllum sp. Crato P.posadensis Sacc.& Trott./Andopogon condensatus Pentecoste P.purpurea Cke./Sorghum vulgare, S. bicolor Russas P.sorghi Schw./Zea mays Jaguaribe P.thaliae Diet./Canna indica Guaramiranga P.tianguensis R. Berndt & F. Freire/Hyptis sp. Tianguá P.trachytela H. Sydow/Mascagnia sp. Itatira P.ventanensis Mont./Alternanthera brasiliana Horizonte P.verbesinae Schw./Verbesina diversifolia Baturité Pucciniosira pallidula (Speg.) Lagh./Triumfetta sp. Pacoti Ravenelia cassiaecola Atk. var. cassiaecola/Chamaecrista hispidula
Horizonte
R.cebil Speg./Anadenanthera colubrina var. cebil Horizonte R.cohniana Henn./Caesalpinia pulcherrima Pacajus R.indigoferae Tranz. & Diet./Indigofera suffruticosa Uruburetama R.oligotheles Speg./Albizzia inundata Horizonte R.pileolarioides Syd. & P. Syd./Caesalpinia pyramidalis Orós
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
R.pithecolobii Arth./Pithecollobium multiflorum Pentecoste Sphaerophragmium acaciae (Cke.) Magn./Albizzia leb-beck
Chorozinho
Sphenospora smilacina H.Syd./Smilax sp. Crato Uredo anthurii Har./Anthurus sp. Baturité U. cf. borreriae (Henn.) Kern & Whetzel/Borreria sp. Tianguá U.calatheae R. Berndt & F.Freire/Calathea neoviedii Guaramiranga U.centrosemae Viégas/Centrosema brasilianum Aracoiaba U. cf. chrysophylli Syd./Chrysophyllum sp. e Sideroxylon sp.
Mosenhor Tabosa
U.coccolobae Henn./Coccoloba sp. Baturité U.cypericola Henn./Cyperus sp. Ibiapina U. cf. guettardae Hirats. & Hashioka/Guettarda angelica Horizonte U.hymenaeae Mayor/Hymenaea sp. Crato U.ignava Arth./Bambusa sp., Guadoa tagora Milagres U.stryphnodendri R. Berndt & F.Freire/Stryphnodendron coriaceum
Guaramiranga
Uromyces appendiculatus (Pers.) Ung. var. appendicula-tus/Phaseolus vulgaris
Tianguá
U.appendiculatus (Pers.) Ung. var. brasiliensis R. Alm./Phaseolus lathyroides, P. martii e P. panduratus
Pentecoste
U.asclepiadis Cke./Asclepias curassavica São Benedito U.bauhiniae Henn./Bauhinia sp. Maranguape U.bidenticola Arth./Bidens pilosa Acopiara U.blainvilleae Berk./Blainvillea rhomboidea Baturité U.bradburyae Jacks. & Holw./Centrosema pubescens Guaramiranga U.castaneus P. Syd. & Syd./Desmodium incanum Guaraciaba do
Norte U.cearensis R.Berndt & F.Freire/Ipomoea sp. São Benedito U.cestri Berk. ex Mont./Cestrum sp. Ubajara U.commelinae Cke./Commelina nudiflora Maracanau U.cucullatus Syd. & P. Syd./Wedelia scaberrima Maranguape U.euphorbiae Cke. & Pk./Euphorbia hyssopifolia Caucaia U.decoratus Syd./Crotalaria retusa Horizonte
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
U.manihoticola Henn./Manihot esculenta Russas U.neurocarpi Diet./Clitoria laurifólia e Galactia sp. Maracanau U.perlebiae Vestergren/Bauhinia sp. Monsenhor Tabosa U.proeminen (DC.) Pass./Euphorbia hirta Pacatuba U.setariae-italicae Yosh./Panicum maximum e Setaria viridis
Barbalha
U.transversalis Winter/Gladiolus sp. Guaramiranga U.vignae Barcl./Vigna unguiculata Itapipoca Ypsilospora tucumanensis Hernández & J.F. Hen-nen/Inga sp.
Pacoti
Celomicetos Colletotrichum acutatum J.H. Simmonds/A. occidentale Pacajus C. gloeosporioides Penz./A. occidentale, Annona spp.e Spondias spp.
Crato, Russas, Icó
C. lindemuthianum (Sacc. & Magn.) Br. & Cav./Phaseolus vulgaris
Tianguá
C. musae (Berk. & Curt.) Arx/ Musa spp. Guaraciaba do Norte, Varjota
Diplocarpon rosae Wolf. /Rosa sp. São Benedito Gampsonema exile (Tassi) Nag Raj/Eucalyptus sp. Crato Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griff. & Maubl./A. occidentale, Annona spp. e Spondias spp.
Alto Santo, Iracema, Limoeiro do Norte, Russas
Macrophomina phaseolina (Tassi) Goidanich /Vigna unguiculata
Quixadá,Salitre, Tauá
Pestalotiopsis guepinii (Desm.) Stey./ A. occidentale Pacajus, Potiretama Phoma caricae-papayae (Tarr) Punith./Carica papaya Russas Phomopsis anacardii Early & Punith./A. occidentale São João do Jagua-
ribe Phomopsis annonae Urries/ Annona spp. Limoeiro do Norte Phomopsis mangiferae S. Ahmad/ Mangifera indica Limoeiro do Norte Phyllosticta anacardiacearum van der Aa/Mangifera indica
Croatá
P. capitalensis Henn./Annona muricata Limoeiro do Norte
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação)
MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO Poropeltis davilae var. mediofasciata Bat. & M.M. Herre-ra/ Tetracera willdenoviana
Horizonte
Septoria anacardii F.Freire/A. occidentale Icó, Pacajus, Salitre S. lycopersici Speg./Lycopersicon esculentum Tianguá S. spigeliae Henn./ Spigelia anthelmia Canindé, Cariré Endofíticos Acremonium sp./Cereus jamacaru Tejuçuoca Alternaria sp./Myracrodruon urundeuva Tauá Aspergillus sp./Pilosocereus gounellei Tejuçuoca Bipolaris sp./Croton sp. Crateus Botryosphaeria sp./Croton blancherianus Aiuaba Chaetodiplodia sp./Croton sp. Crateus Chaetomium sp./ Croton blancherianus Aiuaba Cladosporium sp./Caesalpinia pyramidalis General Sampaio C. sphaerospermum/Licania rigida Tejuçuoca Colletotrichum sp./Bauhinia cheilanta Tejuçuoca Corynespora sp./Combretum leprosum Lima Campos Curvularia sp./Cnidoscolus phyllacanthus Tauá Fusarium sp./Cnidoscolus phyllacanthus Tauá Fusicoccumm sp./Combretum leprosum Crateus Glomerella sp./Bauhinia ungulata Iguatu Lasiodiplodia sp./Cordia trichotoma General Sampaio Macrophomina sp./Spondias lutea Aiuaba Nigrospora sphaerica (Sacc.) Mason/Cereus jamacaru Tejuçuoca Nodulisporium sp./Zyziphus joazeiro Crateus Paecilomyces sp./Spondias tuberosa Aiuaba Penicillium sp./Cereus jamacaru Tejuçuoca Pestalotiopsis sp./Spondias tuberosa Aiuaba Phoma sp./Cnidoscolus phyllachanthus Tauá Phomopsis sp./Astronium fraxinifolium Horizonte Phyllosticta sp./Cariocar coriaceum Crato Sporormiella sp./Combretum leprosum Lima Campos Xylariales/Auxemma oncocalyx Iguatu
Ciências Agrárias
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
Hifomicetos Alternaria helianthi (Hansf.) Tubaki & Nishihara/ Carthamus tinctorius
São Benedito
Beltrania rhombica Penz./Manilkara achras Umirim Bipolaris cactivora (Petr.) Alcorn / Cereus jamacaru Campos Sa-
les,Quixadá, Quixe-ramobim
Botryosporium longibrachiatum var. macrosporum N. D. Sharma/Dendranthema morifolium
Baturité
Caldariomyces fumago Woron./ Anacardium occidentale Campos Sales Camptomeris leucaenae (F. Stevens & Dalby) Syd./Leucaena leucocephala
Tianguá
Cercospora apii Fresen. s. lat./Amaranthus sp.;Angelonia sp.; Anthurium sp.,Carica papaya, Chamaecrista sp.;Chenopodium ambrosioides;Citrullus vulgaris; Cucumis melo;Gerbera jamesonii; Hydrocotylesp.; Malpighia emargi-nata;Mimosa sensitiva; Mordica charantia; Physalis sp.; Senna alata; S. occidentalis: Spighelia anthelmia; Tagetes sp.; Vigna unguiculata; Verbena sp., Vitex agnus-castus; Wedelia paludosa
Horizonte, Pacajus, Guaramiranga, Tianguá, Tauá
C. coffeicola Berk. & Cooke/Coffea arabica Baturité C. furfurella Speg./ Boerhaavia coccinea Umirim C. ricinella Sacc. & Berl./Ricinus comunis Iguatu C.spermacoces Thirum. & Govindu/Borreria verticillata Solonópoles Cercosporella virgaureae (Thüm.) Allesch./ Conyza sp. Itapipoca Cladobotryum sp.*/ Mikania sp. Horizonte Cladosporium cassiae-surathesis J. M. Yen/Chamaecrista sp.
Horizonte
C. oxysporum Berk. & Curt./Cucumis melo Pacajus Clasterosporium cocoicola M.B. Ellis/ Cocus nucifera Itapagé Crinula caliciiformis Fr./Citrus spp. Pentecoste Curvularia trifolii (Kauffman) Boedijn f. sp. gladioli Parmelee & Lutr./ Gladiolus sp.
Baturité
Cylindrocladium gracile (Bugn.) Boesew./ Byrsonima crassifolia; Simarouba versicolor
Horizonte
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação)
MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
C. candelabrum Viégas/ Rosa sp. São Benedito
Cylindrocladiella camelliae (Venkataram. & C.S.V. Ram) Boesew./ Manilkara achras
Umirim
Dichotomophthora cactacearum Ponte & F. Freire/C. jamacaru
Alto Santo
Dichotomophthora sp./ Boerhaavia coccinea Itapipoca
Exosporium mexicanum (Ellis & Everh.) M.B. Ellis/ Erythrina mulungu
Horizonte
Gyrothryx hughesii Pirozynski/Erythrina mulungu Quixada
Mammaria sp./Myrcia sp. Crato
Mennoniella echinata (Riv.) Galloway/ Cereus jamacaru e Erythrina mulungu
Iguatu
Myrothecium leucotrichum (Peck) Tulloch/Carica papaya Guaramiranga
Oidium anacardii Noack/ A.occidentale Pacajus
Passalora annonigena U. Braun &F. Freire/Annona sp. Crato
P. arachidicola (Hori) U. Braun/Arachis hypogaea Russas
P. atropunctata (Racib.) U. Braun & F. Frei-re/Desmodium sp.
Tauá
P. bougainvilleae (Munt.-Cvetk.) R.F. Castañeda & U. Braun/ Boungainvillea sp.
Horizonte
P. calotropidis (Ellis & Everh.) U. Braun/ Calotropis procera
Limoeiro do Norte
P. capsicicola (Vassiljevsky) U. Braun & F. Frei-re/Capsicum annum
Russas
P. cnidoscolicola U. Braun & F. Freire/ Cnidoscolus sp. Tabuleiro do Norte
P. davillae U. Braun, J.C. David & F. Freire/Davilla cearensis
Horizonte
P. henningsii (Allesch.) R.F. Castañeda & U. Braun/ Manihot esculenta
Tianguá
P. hydrocotyles (Ellis & Everh.) U. Braun, Delhey & Kiehr/Hydrocotyle sp.
São Benedito
P. jatrophigena U. Braun & F. Freire/ Jatropha sp. Baturité
P. lantanae (Chupp) U. Braun & Crous/ Lantana camara
Chorozinho
Ciências Agrárias
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
P. majewskii U. Braun & F. O. Freire/Sparattanthelium botocudorum
Guaramiranga
P. mikaniae (F. Stevens) U. Braun & F. Freire/ Mi-kania sp.
Pacoti
P. mimosigena U. Braun & F. Freire/ Mimosa caesalpini-ifolia
Quixeré
P. pavoniicola U. Braun & F. Freire/ Pavonia cancellata Ubajara P. personata (Berk. M.A. Curtis) S.A. Khan & M. Kamal/ A. hypogaea
Quixadá
P. polygalae U. Braun & F. Freire/ Polygala sp. Horizonte P. pulchella (T. S. Ramakr.) U. Braun & Crous/ Indigo-fera hirsuta
Horizonte
Periconia byssoides Pers. ex Mérat/Tabebuia serratifolia Guaramiranga Pseudocercospora abricola (Boedijn) U. Braun/ Abrus precatorius
Quixeramobim
P. abelmoschi (Ellis & Everh.) Deighton/Hibiscus escu-lentus
Ocara
P. abutilonicola (Chupp) U. Braun & Crous/Abutilon sp.
Pacajus
P. amazoniae U. Braun & F. Freire/ Amazonia sp. Choró P. annonae (A. S. Mull. & Chupp) U. Braun & Cr-ous/Annona squamosa
Limoeiro do Norte
P. annonae-squamosae U. Braun & Castañeda/ Annona squamosa, A.muricata, A. cherimola x A.squamosa e A. pygmaea
Limoeiro do Norte
P. astroniicola U. Braun & F. Freire/Astronium fraxini-folium
Horizonte
Pseudocercospora avicenniicola U. Braun & F. Frei-re/Avicennia geminans
Caucaia
P. bixae (Allesch. & F. Noack) Crous,Alfenas & Barreto/ Bixa orellana
Crateus
P. borreriae (Ellis & Everh.) Deighton/ Borreria verticil-lata e Mitracarpus sp.
Ubajara
P. bradburiae (E. Young) Deighton/Centrosema brasili-anum
Chorozinho
Ciências Agrárias
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação)
MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
P. brasiliensis U. Braun & F. Freire/Cuspidaria erubes-cens
Tianguá
P. byrsonimatis (Pat.) U. Braun & Mouch./ Byrsonima sp.
Horizonte
P. cassiae-fistulae Goh & Hsieh/Senna rizzinii Pacajus P. cecropiigena U. Braun & F. Freire/ Cecropia sp. Horizonte P. chamaecristae U. Braun & F. Freire/ Chamaecrista sp. Horizonte P. chamaesyces (F. Stevens & Dalbey) Deighton/ Chamaesyce hyssopifolia
Pacajus
P. cochlospermi (R.E.D. Baker & W.T. Dale) U. Braun & Crous/Cochlospermum vitifolium
Horizonte
P. combreticola U. Braun & F. Freire/ Combretum sp. Quixadá P. commonsii (Sacc.) U. Braun & F. Freire/ Stylosanthes sp.
Novo Oriente
P. coperniciae U. Braun & F. Freire/ Copernicia prunifera Maracanau P. corchorifoliae (Thirum. & Govindu) Deighton/ Melochia pyramidata
Maranguape
P. cotizensis (A.S. Mull. & Chupp) Deighton/ Crotala-ria pallida
Horizonte
P. cruenta (Sacc.) Deighton/ Canavallia sp.; Macroptili-um lathyroides e Vigna unguiculata
Maranguape
P. cylindrosporioides (Solheim & Chupp) Y.L. Guo & X.J. Liu/Casearia sp.
Maranguape
P. daturina (J.M. Yen) Deighton/ Brugmansia suaveolens Umirim P.davalliae (A. K. Kar & M. Mandal) U. Braun & Crous/ Davallia fejeensis
Pacajus
P. eugeniicola U. Braun, J.C. David & F. Freire/ Euge-nia sp.
Barreira
P. eustomatis (Peck) U. Braun/Eustoma grandiflorum Horizonte P. formosana (Yamam.) Deighton/ Lantana camara Jaguaribe P. froelichiae U. Braun & F. Freire/ Froelichia sp. Icapui P. gangetici (Bharadwaj) U. Braun/ Desmodium sp. Horizonte P. gangetici (Bharadwaj) U. Braun/ Desmodium sp. Horizonte
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26 Essentia, Sobral, vol. 14, n° 1, p. 11-34, jun./nov.2012
Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
P. genipicola U. Braun & F. Freire/ Genipa americana Pacajus P. heliotropii U. Braun & F. Freire/ Heliotropium sp. Limoeiro do Norte P. hirtellae U. Braun, J.C. David & F. Freire/ Hirtella ciliata
Horizonte
P. hybanthi U. Braun & F. Freire/Hybanthus sp. Horizonte P. jacquemontiae U. Braun & F. Freire/ Jacquemontia sp São Benedito P. krameriae U. Braun, J.C. David & F. Freire/ Kra-meria tomentosa
Horizonte
P. luetzelburgiae U. Braun & F. Freire/ Luetzelburgia auriculata
Itapipoca
P. mimosigena U. Braun & F. Freire/ Mimosa sp. e M. tenuiflora
Quixadá
P. montrichardiae (Henn.) U. Braun & F. Freire/ Mon-trichardia linifera
Ocara
P. plumeriifolii (Bat. & Peres) U. Braun & F. Freire/ Himatanthus drasticus
Pacajus
P. schrankiicola U. Braun & F. Freire/Schrankia lepto-carpa
Chorozinho
P. simaroubae U. Braun & F. Freire/Simarouba versico-lor
Horizonte
Pseudocercospora struthanthi U. Braun, F. Freire & N. Pons/Struthantus sp.
Guaraciaba do Nor-te
P. talisiae U. Braun & F. Freire/ Talisia esculenta Quixadá P. thiloae U. Braun, J.C. David & F. Freire/ Thiloa glaucocarpa
Horizonte
P. tetraulaciicola U. Braun & F. Freire/Tetraulacium sp. Pacajus P. tigli (Henn.) Crous, U. Braun & Alfenas var. densa U. Braun & F. Freire/ Croton lobatus
Palhano
P. ubajarensis U. Braun & F. Freire/ Ocotea sp. Ubajara P. variabilis U. Braun & F. Freire/ Caesalpinia sp. e C.ferrea
Guaramiranga
P. vataireae (Henn.) U. Braun & F. Freire/ Derris sp. Russas P. velutinomaculans U. Braun & F. Freire/Melissa offici-nalis
Russas
Pseudospiropes sp./ Senna sp. Choró
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Essentia, Sobral, vol. 14, n° 1, p. 11-34, jun./nov.2012 27
Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação)
MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
Ramularia minax (Davis) U. Braun var. melampodii U. Braun & F. Freire/Melampodium sp.
Limoeiro do Norte
Scolecostigmina mangiferae (Koord.) U. Braun & Mouch./Mangifera indica
Russas
Stachybotrys nephrospora Hansf./ Opuntia fícus-carica Aiuaba
Stigmina phaeocarpa (Mitter) M.B. Ellis/Bauhinia sp. Monsenhor Tabosa
S. eucalypti Alcor./ Eucalyptus sp. Pacoti
Tetraploa aristata Berk. & Br./ Cocus nucifera Sobral
Trimmatostroma sp./ Ocotea sp. Ubajara
Triposporium sp./ Mimosa caesalpiniaefolia Horizonte
Ustilaginoidea virens (Cooke) Takah./ Oryza sativa Morada Nova
Veronaea musae M.B. Ellis/ Musa spp. Varjota
Zanclospora sp./ Chiococca alba Tauá
Zasmidium capparacearum (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Capparis cynophallophora
Horizonte
Zasmidium himatanthi (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Hiamanthus drasticus
Horizonte
Zasmidium hirtellae (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Hirtella sp.
Crato
Zasmidium pavoniae (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Pavonia cancellata
Ubajara
Zasmidium periandrae (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Periandra coccinea
Baturité
Zasmidium simaroubacearum (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F.Freire/Simarouba versicolor
Horizonte
Zasmidium stemodiicola (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Stemodium sp.
Horizonte
Zygosporium orcheoides Mont./ Rosa sp. São Benedito
Classe OOMICOTA
Albuginales
Albugo ipomoeae-panduratae (Schwein.) Swin-gle/Jacquemontia sp.
Limoeiro do Norte
Wilsoniana bliti (Biv.) Thines/ Amaranthus spinosus Quixeré
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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará
(continuação)
MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO
W.platensis (Speg.) Thines/Boerhaavia coccinea Pentecoste
W.portulacae (DC.) Thines/Portulaca oleracea Limoeiro do Norte
Peronosporales
Plasmopara halstedii (Farlow) Berlese & de To-ni/Wedelia palludosa
Ibiapina, Ubajara
P. viticola (Berk. & M.A. Curtis) Berl. & De To-ni/Vitis spp
Limoeiro do Norte
Pseudoperospora cubensis (Berk. & M.A. Curtis) Rostov-zev/Cucumis melo
Itaiçaba, Pacajus
Pythiales
Phytophthora citrophthora (Smith & Smith) Leo-nian/Citrus spp.
Russas, Pentecoste
P. heveae Thompson/A. occidentale Pacajus
P. nicotiana Breda de Haan/A. occidentale Pacajus
Pythium aphanidermatum (Edson) Fitzp. / Lactuca sativa
Horizonte
P. splendens Braun /A. occidentale Pacajus
3 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Os resultados mostrados no Quadro 1 revelam uma interes-sante diversidade fúngica e de oomicetos ocorrente em plantas situa-das em 63 dos 150 municípios da caatinga cearense, contabilizando cerca de 332 espécimens. Tais números não incluem 83 espécies de fungos endofíticos em amêndoas de cajueiro (FREIRE et al , 1999), 55 espécies de fungos endofíticos foliares de outras plantas do Ceará (FREIRE; BEZERRA, 2001), além de 32 espécies endofíticas e epifí-ticas, associadas a flores de cajueiro (FREIRE, 2012). O basidiomiceto Graphiola phoenicis (Moug.) Poit. (Graphiolales) também ocorre em fo-lhas de Phoenix dactylifera, no município do Crato. Novas espécies de Camarotella, Cladobotryum, Microstroma e Ophiodothella se encontram em
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fase de descrição, além de um levantamento dos liquens da caatinga cearense. Ademais, um projeto ora em execução pela Embrapa Agro-indústria Tropical, com financiamento do Banco do Nordeste (BNB), tem como objetivo obter metabólitos a partir de fungos endofíticos de plantas da caatinga cearense. Já foram obtidos 15 mil isolados fúngi-cos, alguns dos quais representando espécies totalmente novas na lite-ratura micológica mundial. Aliás, os fungos endofíticos se constituem em uma das mais promissoras fontes de obtenção de metabólitos bi-oativos. Tal aspecto poderia agregar enorme valor econômico ao pa-trimônio biológico do bioma caatinga, confirmando a necessidade da urgente preservação desse patrimônio único, genuinamente brasileiro. Os fungos endofíticos incluídos no Quadro 1 representam apenas uma pequena amostra do total já coletado e mantido em meios de cultivo para posteriores identificações taxonômicas e avaliações quanto à ca-pacidade de produzirem metabólitos de importância para a agricultura e para a indústria farmacêutica.
THE MICROBIOLOGICAL DIVERSITY OF THE BIOME CAATINGA IN CEARA STATE (BRAZIL)
ABSTRACT - The microbiological diversity of Kingdom Fungi and members of Class Oomycota associated with plants of Biome Caatinga in Ceará State (Brazil) is presented. A total of 332 species has been identified so far, encompassing 320 fungi and 12 oomycetes. Among the fungi, 6 rust species, 1 coelomycete species and 49 hyphomycete species were described on plants of Ceará State. Description of new species of Cladobotryum, Camarotella, Microstroma and Ophiodothella are in progress. The present work confirms the occurrence of an enormous microbiological diversity and emphasises the need for measures to protect this fragile biome, which is endemic to Brazil. Besides, its existing fungal endophytic communities could be economically explored aiming to obtain bioactive metabolites for use in agriculture as well as in pharmaceutical industries.
Ciências Agrárias
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