processus associatifs en mémoire épisodique dans le ... · v . abstract . the present thesis aims...
Post on 08-Sep-2019
3 Views
Preview:
TRANSCRIPT
PROCESSUS ASSOCIATIFS EN MÉMOIRE ÉPISODIQUE DANS LE VIEILLISSEMENT
NORMAL ET DANS LE TROUBLE COGNITIF LÉGER DE TYPE AMNÉSIQUE
Thèse
SARAH TARDIF
Doctorat en psychologie – Recherche et intervention (Orientation clinique)
Philosophiae Doctor (Ph.D.)
Québec, Canada
© Sarah Tardif, 2014
iii
Résumé
La présente thèse vise la caractérisation des processus mnésiques associatifs dans le
vieillissement normal et le trouble cognitif léger amnésique (TCLa). Dans la première étude
(Chapitre II), les performances de groupes de jeunes adultes (groupe contrôle) et d’adultes âgés
en bonne santé sont évaluées à l’aide d’une tâche expérimentale sollicitant la mémoire d’items,
de localisations et d’associations spatiales ou temporelles. Les résultats révèlent que les
participants âgés obtiennent de moins bonnes performances que les jeunes adultes dans toutes les
conditions de la tâche. Une interaction révèle toutefois que dans la condition impliquant des
associations spatiales, les participants âgés présentent un déficit accru par rapport aux autres
conditions. Des analyses des patrons d’erreurs confirment les difficultés des adultes âgés à
mémoriser des associations spatiales. Ces analyses révèlent aussi que malgré leurs difficultés à
mémoriser des associations temporelles, les sujets âgés peuvent utiliser l’information sur l’ordre
de présentation des items pour reconstruire les associations dont ils se souviennent. Dans la
deuxième étude (Chapitre III), les performances de groupes d’adultes âgés en bonne santé
(groupe contrôle) et de gens présentant un trouble cognitif léger de type amnésique (TCLa) sont
évaluées à l’aide de la même tâche expérimentale. Les participants du groupe TCLa montrent de
moins bonnes performances que le groupe contrôle dans les conditions sollicitant la mémoire
d’items, de localisations ou d’associations spatiales. Toutefois, lorsque des associations
temporelles doivent être mémorisées, les deux groupes sont comparables. Par ailleurs, aucune
interaction n’est obtenue entre les groupes et les conditions de la tâche. Enfin, l’analyse des
patrons d’erreurs révèle que les participants contrôles parviennent à utiliser implicitement
l’information sur l’ordre de présentation des items pour reconstruire des associations temporelles,
mais ce n’est pas le cas dans le groupe TCLa. Dans l’ensemble, les résultats obtenus dans l’Étude
1 suggèrent la non-universalité du déficit associatif attribuable au vieillissement. Dans l’Étude 2,
les résultats suggèrent: 1) que le TCLa n’est pas caractérisé par la présence d’un déficit associatif
en comparaison au vieillissement normal; mais 2) contrairement aux adultes âgés, les gens avec
TCLa n’ont pas la capacité d’associer implicitement des éléments d’information. Autrement dit,
l’analyse raffinée des patrons d’erreurs dans les tâches de mémoire associative pourrait
représenter une nouvelle façon d’identifier la MA prodromique et cette question mérite d’être
investiguée dans le futur. Enfin, cette thèse suggère de nouvelles pistes de recherche pour l’étude
raffinée des processus mnésiques associatifs au cours du prodrome de la MA.
v
Abstract
The present thesis aims to characterize associative memory processes in normal ageing and in
amnestic mild cognitive impairment (aMCI). In the first study (Chapter II), performances of
younger (control group) and healthy older adults were compared using an experimental task that
measures item memory, location memory, and spatial or temporal associative memory. Results
indicate that heatlhy older adults performed worse than young adults in all task conditions. A
significant interaction revealed a greater age-related difference regarding spatial associative
memory compared to item memory. Analyses of the pattern of errors confirmed the difficulty of
older adults to memorize associations with a spatial context. The analyses also revealed that
despite their difficulty to memorize associations with a temporal context, older adults can use
information regarding the temporal order of items at study phase in order to reconstruct temporal
associations. In the second study (Chapter III), performances of healthy older adults (control
group) and people with amnestic mild cognitive impairment (aMCI) were compared using the
same experimental task described above. Participants from the aMCI group performed worse than
healthy older adults in all task conditions except the one measuring temporal associative memory.
In addition, no interactions were found, indicating that the magnitude of differences between
groups was comparable between task conditions. The analysis of the pattern of errors revealed
that healthy older adults can implicitly use temporal information in order to reconstruct
associations with a temporal context, but not participants with aMCI. In sum, results from Study
1 suggest that associative deficit hypothesis is not universal. Results from Study 2 suggest 1) that
aMCI is not characterized by an associative memory deficit when compared to healthy older
adults; but 2) contrary to healthy older adults, aMCI subjects do not have the capacity to
implicitly bind pieces of information. In other words, the analysis of the pattern of errors in
associative memory tasks might represent a novel way to identify prodromal Alzheimer’s disease
(AD) and this question needs to be investigated in future work. To conclude, the present thesis
suggests directions for future research on associative memory in the prodromal phase of AD.
vii
Table des matières
Résumé ............................................................................................................................................. iii Abstract ............................................................................................................................................. v Remerciements ..............................................................................................................................xvii Avant-propos .................................................................................................................................. xix CHAPITRE I - Introduction ........................................................................................................... 1
Résumé de la problématique .................................................................................................................. 1 La mémoire épisodique ........................................................................................................................... 1 La mémoire épisodique dans le vieillissement normal ......................................................................... 3 Vieillissement pathologique .................................................................................................................... 6 Le trouble cognitif léger ......................................................................................................................... 7 Approche méthodologique ................................................................................................................... 11 Synthèse ................................................................................................................................................. 13 Objectifs et hypothèses ......................................................................................................................... 13
CHAPITRE II ................................................................................................................................. 17 Résumé ...................................................................................................................................... 19 Abstract .................................................................................................................................... 21 Introduction ............................................................................................................................. 23 Experiment 1 ............................................................................................................................ 26
Participants ............................................................................................................................................. 26 Materials ................................................................................................................................................. 27 Procedure ............................................................................................................................................... 28 Data analyses .......................................................................................................................................... 29 Results..................................................................................................................................................... 30 Discussion............................................................................................................................................... 34
Experiment 2 ............................................................................................................................ 36 Participants ............................................................................................................................................. 36 Materials ................................................................................................................................................. 36 Procedure ............................................................................................................................................... 36 Data Analyses ......................................................................................................................................... 37 Results..................................................................................................................................................... 37 Discussion............................................................................................................................................... 40
viii
General discussion .......................................................................................................................... 41 References ........................................................................................................................................ 45 Appendix A ...................................................................................................................................... 49 Appendix B ...................................................................................................................................... 51 CHAPITRE III ............................................................................................................................... 53 Résumé ...................................................................................................................................... 55 Abstract .................................................................................................................................... 57 Introduction ............................................................................................................................. 59 Experiment 1 ............................................................................................................................ 61
Participants ............................................................................................................................................. 61 Materials ................................................................................................................................................. 62 Procedure ............................................................................................................................................... 63 Data analyses .......................................................................................................................................... 64 Results ..................................................................................................................................................... 65 Discussion ............................................................................................................................................... 68
Experiment 2 ............................................................................................................................ 69 Participants ............................................................................................................................................. 69 Materials ................................................................................................................................................. 70 Procedure ............................................................................................................................................... 70 Data Analyses ......................................................................................................................................... 71 Results ..................................................................................................................................................... 71 Discussion ............................................................................................................................................... 74
General discussion .......................................................................................................................... 74 References ........................................................................................................................................ 77 Appendix A ...................................................................................................................................... 85 Appendix B ...................................................................................................................................... 87 CHAPITRE IV Conclusion générale ............................................................................................ 89
Rappel des études effectuées et des résultats obtenus ........................................................................ 91 Contributions de la thèse en lien avec les objectifs principaux ......................................................... 93 Contributions scientifiques ................................................................................................................... 94 Liens entre les données de la thèse et les changements cérébraux liés à l’âge ................................. 98 Contributions cliniques....................................................................................................................... 100 Contributions méthodologiques ......................................................................................................... 103 Au-delà de l’étude de la mémoire épisodique dans le vieillissement et le TCLa ........................... 103
ix
Forces et limites de la thèse ................................................................................................................ 105 Pistes de recherches futures ............................................................................................................... 106 En conclusion ....................................................................................................................................... 107
Annexe A ....................................................................................................................................... 109 Annexe B ........................................................................................................................................ 135 Références ...................................................................................................................................... 139
xi
Liste des tableaux
Chapitre 2 : Associative Memory Deficits in Older Adults: Time is less Vulnerable than
Space. Table 1. Demographic and clinical characteristics (raw scores) of young and older adult
participants in Experiment 1…………………………………………………………..31
Table 2. Demographic and clinical characteristics (raw scores) of young and older adult participants in Experiment 2…………………………………………………………..38
Chapitre 3 : Memory for spatial and temporal associations in older adults with amnestic
mild cognitive impairment. Table 1. Demographic and clinical characteristics (raw scores) of young and older adult
participants in Experiment 1……………………………………….………………….65 Table 2. Demographic and clinical characteristics (raw scores) of young and older adult
participants in Experiment 2…………………………………………….…………….71 Annexe A : Stimuli utilisés pour l’ensemble des conditions des tâches expérimentales de la
thèse Tableau 1. Sitmuli utilisés pour les conditions expérimentales de la thèse …………………….111
xiii
Liste des figures
Chapitre 2 : Associative Memory Deficits in Older Adults: Time is less Vulnerable than
Space. Figure 1. Mean proportions of correct recall/reconstruction score in the experimental
conditions of the task involving associations between items and their spatial context. The error bars represent standard error. * p<.05………………………………….………..…..32
Figure 2 Mean proportions of correct reconstruction score as a function of temporal migration for each group in the Location condition (left panel) and in the Item-Location condition (right panel). Error bars represent standard error………………………………..33
Figure 3. Mean distance (in pixels) of errors in the Location and Item-Location conditions
of the task. Error bars are standard error…………………………………………………...34 Figure 4. Mean proportions of correct recall/reconstruction score in the experimental
conditions of the task involving associations between items and their temporal context. The error bars represent standard error. * p<.05. ……………………………………………...39
Figure 5. Mean proportions of errors as a function of temporal migrations for each group in
the Item-Temporal condition. Error bars represent standard error…………………………40
Chapitre 3 : Memory for spatial and temporal associations in older adults with amnestic
mild cognitive impairment. Figure 1. Mean proportions of correct recall/reconstruction score for each group in the
experimental conditions of the task involving associations between items and their spatial locations. The error bars represent standard error. Note, aMCI = amnestic mild cognitive impairment patients, HC = healthy controls. ……………………………………………...66
Figure 2. Mean proportions of correct recall/reconstruction score as a function of temporal
migration for each group in Location and Item-Location condition. Error bars represent standard error. Note, aMCI = amnestic mild cognitive impairment patients, HC = healthy controls. ……………………………………………………………………………………67
Figure 3. Mean distance (pixels) of errors in Item-Location conditions of the task. Error bars represent standard error. ** p < .01. Note, aMCI = amnestic mild cognitive impairment patients, HC = healthy controls. …………………………………………………………...68
Figure 4. Mean proportions of correct recall for each group in the experimental conditions
of the task involving associations between items and their temporal order. The error bars represent standard error. ** p < .01. Note, aMCI = amnestic mild cognitive impairment patients, HC = healthy controls. …………………………………………………………...72
xiv
Figure 5. Mean proportions of errors as a function of temporal migration for each group in the Item-Time condition. Error bars represent standard error. Note, aMCI = amnestic mild cognitive impairment patients, HC = healthy controls……………………………………..73
Annexe B : Migrations temporelles de 0 et de 1
Figure 1.Proportion de rappel correct aux conditions Localisation (figure de gauche) et Item-Localisation (figure de droite) en fonction des migrations temporelles de 0 et de1..137
xv
Liste des abbréviations et des sigles
ADH = Associative Deficit Hypothesis aMCI = Amnestic Mild Cognitive Impairment AD = Alzheimer’s Disease ANOVA = Analysis of variance BDI = Beck Depression Inventory BNT = 15-item Boston Naming Test; GDS = Geriatric Depression Scale HC = Healthy Control MA = Maladie d’Alzheimer MCI = Mild Cognitive Impairment MoCA = Montreal Cognitive Assessment PPTT = Pyramid and Palm Tree Test QPC = Questionnaire de plainte cognitive RL-RI = Rappel Libre/Rappel indicé à 16 items SD = Standard deviation TCL = Trouble cognitif léger TCLa = Trouble cognitif léger amnésique TMT = Trail Making Test WAIS-III = Wechsler Adult Intelligence Scale, Third Edition WMS-IV = Wechsler Memory Scale, Fourth Edition
xvii
Remerciements
D’abord, je tiens à remercier tout particulièrement mes directeurs de thèse : Sébastien
Tremblay et Carol Hudon. Sébastien, merci de m’avoir initiée à la recherche au sein de ton
laboratoire de psychologie cognitive. Je suis une meilleure scientifique grâce à toi. J’espère avoir
ne serait-ce qu’un dixième de ta rigueur et ton dévouement au travail. Carol, merci pour ton
appui constant, les opportunités offertes au cours de ma formation doctorale et pour ton courage
des dernières années. Merci à tous les deux pour votre temps et vos connaissances, qui m’ont
bien servies dans la réalisation de cette thèse.
Je tiens à remercier les membres des laboratoires de psychologie cognitive et de
neuropsychologie du vieillissement. Notamment, un immense merci à Katherine Guérard, qui
m’a appris, et grandement aidé, dans la programmation de la tâche expérimentale. Un merci
particulier à Isabelle Tremblay, professionnelle de recherche du laboratoire de neuropsychologie
du vieillissement pour le recrutement, l’évaluation des participants âgés et sur un plan plus
personnel, ton amitié.
Je désire également remercier les deux membres de mon comité de thèse, Philip Jackson
et Sophie Chantal, qui m’ont suivie durant tout mon parcours doctoral. Merci pour votre
ouverture, vos commentaires et le partage de connaissances.
Merci également à mes collègues doctorantes, plus particulièrement : Geneviève
Gaudreau et Mélissa Dion. Merci pour le partage de connaissances, les services rendus et pour
l’atmosphère de travail agréable.
Je ne pourrais oublier tous les participants qui ont généreusement accepté de contribuer à
ce projet en donnant de leur temps et en fournissant tous les efforts possibles. Plus
particulièrement, je remercie les patients et leurs familles qui m’ont laissé, si gentiment, entrer
dans leur réalité.
Je remercie également le Centre de recherche de l’Institut universitaire en santé mentale
de Québec, pour avoir mis à ma disposition toutes les ressources nécessaires à la réussite de ce
projet. Je remercie tous les professionnels que j’ai eu le plaisir de côtoyer durant ces années :
xviii
assistantes de recherche, secrétaires, personnel administratif et soutien informatique. Merci
également à l’École de psychologie de l’Université Laval.
Je tiens à souligner les organismes boursiers qui m’ont soutenue financièrement pendant
mes études supérieures, ce qui m’a permis de me consacrer à temps plein à mon doctorat :
l’IVPSA (2008-2009), le CRCN (2008-2009), le RQRV (2009-2012).
Un immense merci à mes précieux amis pour leur présence, leur appui, leur
compréhension et encouragements dans ce parcours universitaire et particulièrement en fin de
rédaction. À Guillaume, pour ta rigueur au travail et ton courage inspirant! Alexiane et Éric, deux
grands amis, mis sur ma route depuis quelques années. Votre amitié est très précieuse. Ma belle
amie Vicky, qui me suit depuis le secondaire. On en a vécu des choses au cours de ces années
universitaires... de tout ça je retiens que notre amitié est plus forte que tout! Merci à vous tous
pour votre amitié qui m’est si chère.
Sans ma famille, et en particulier mes parents, qui m’ont encouragée et soutenue dans
cette grande et longue aventure, rien n’aurait été possible. Vous avez su me transmettre
l’importance du travail bien accompli, du courage et de la ténacité. Pour m’avoir légué ces
valeurs, avoir respecté mes silences, et bien sûr pour votre présence durant ces années, Merci! Un
merci tout spécial à ma marraine Marthe, que j’ai eu le plaisir de côtoyer davantage ces dernières
années.
À ma famille de l’autre côté de l’océan, merci de vous être souciés de mon avancement et
de m’avoir encouragée.
Finalement, aux hommes de ma vie, Matthieu, merci d’avoir traversé l’océan et d’avoir
rendu tout ça possible. Je ne saurai jamais assez te remercier de ta présence, ton appui, ta patience
et surtout ton amour au cours de ces dernières années. Merci à mon grand garçon, Théo, qui m’a
donné le courage de mener à terme ce grand projet et qui a donné un autre sens à ma vie.
Finalement, à mon petit Tom qui a su me ramener les deux pieds sur terre quand je me laissais
emporter dans la tourmente des derniers moments de cette aventure. À mes deux garçons,
j’espère que cette grande étape, partagée avec vous dans les dernières années, saura vous inspirer
pour aller au bout de vos rêves.
xix
Avant-propos
Cette thèse comprend deux articles de nature empirique (Chapitres 2 et 3) rédigés en anglais. Les
autres chapitres sont rédigés en français et comprennent une introduction (Chapitre 1) et une
conclusion (Chapitre 4). Le premier chapitre réfère à l’introduction générale et fait état des
connaissances actuelles sur les changements cognitifs dans le vieillissement normal et
pathologique. La première étude empirique, présentée au deuxième chapitre, a pour objectif
principal de tester l’universalité de l’ADH auprès d’une population vieillissante normale, alors
que la deuxième étude, présentée au troisième chapitre, vise principalement à étudier l’intégrité
des processus associatifs chez des individus ayant un trouble cognitif léger de type amnésique
(TCLa). Enfin, le quatrième et dernier chapitre présente une discussion générale. Ce chapitre
permet un retour succinct sur les principaux résultats de la thèse, expose les limites et les forces
des études présentées ainsi que les contributions cliniques et méthodologiques potentielles.
Les deux articles ont été rédigés par l’auteure de cette thèse, qui a participé à toutes les
étapes de l’élaboration des manuscrits, soit la conception des études, le développement de la
tâche expérimentale, le recrutement et l’évaluation des participants, l’analyse des données et la
rédaction des manuscrits. Son nom apparaît ainsi en premier dans l’ordre des auteurs des articles.
Les noms des codirecteurs de la thèse apparaissent de la façon suivante : Sébastien Tremblay en
deuxième position et Carol Hudon, en tant que directeur du laboratoire de neuropsychologie du
vieillissement, en dernière position. La contribution des différents coauteurs est la suivante :
SARAH TARDIF, candidate au doctorat, École de psychologie, Centre de recherche de l’Institut
universitaire en santé mentale de Québec : Recension des écrits scientifiques, définition des
objectifs et hypothèses des études, élaboration de la méthodologie expérimentale, collecte de
données (groupes de jeunes adultes, d’adultes âgés et de patients), analyse et interprétation des
données, rédaction des manuscrits.
SÉBASTIEN TREMBLAY, professeur titulaire, École de psychologie, codirecteur de thèse :
Assistance dans toutes les étapes de la thèse, supervision de la démarche scientifique.
xx
CAROL HUDON, professeur agrégé, École de psychologie, Centre de recherche de l’Institut
universitaire en santé mentale de Québec, directeur de thèse : Assistance dans toutes les étapes de
la thèse, supervision de la démarche scientifique.
1
CHAPITRE I
Introduction
Résumé de la problématique
Dans le contexte démographique actuel, une proportion importante d’individus est âgée de
65 ans et plus. En fait, les personnes âgées représentent aujourd'hui 14% de la population
canadienne (Statistique Canada, 2011). Bien que le vieillissement soit synonyme de bonne santé
physique ou mentale pour un nombre important d'aînés, cette tranche de la population doit tout de
même composer avec de nombreux changements qui accompagnent le vieillissement. Des
changements concernant l’identité sociale, du fait de la survenue de la retraite, ainsi que des
modifications des capacités physiques et cognitives ne représentent que quelques-unes des
caractéristiques du vieillissement. Au plan cognitif, le vieillissement est marqué par un
ralentissement de la vitesse de traitement de l’information, des difficultés dans les sphères
langagière (ex., apparition de difficultés d'accès aux mots du lexique), attentionnelle (ex.,
diminution de la capacité à partager l'attention), mnésique (ex., difficultés à mémoriser les noms
de personne ou l'endroit où des objets ont été rangés) et exécutive (ex., diminution des capacités
d’inhibition)1. Dans la majorité des cas, ces changements cognitifs sont sans conséquence
majeure. Toutefois, la sévérité de certains déficits peut être le signe d'un déclin considéré
pathologique. C'est le cas notamment de la mémoire épisodique, dont l'atteinte peut refléter le
développement d'une démence dégénérative.
La mémoire épisodique
La mémoire épisodique permet de situer les souvenirs dans un contexte spatial, temporel et
émotionnel (Tulving, 2002). Concrètement, il s'agit de la forme de mémoire qui permet de se
souvenir de l'endroit où des clés ont été rangées, d'une liste d'articles à acheter ou de l’activité
effectuée la veille. La mémoire épisodique occupe actuellement une place importante dans les
recherches sur le vieillissement cognitif normal et pathologique. Un examen approfondi des
processus mnésiques atteints dans le vieillissement normal et dans le trouble cognitif léger
1 Dans un objectif de parcimonie, cette description du vieillissement est générale et ne rend pas compte de toutes les subtilités des changements cognitifs associés au vieillissement normal. Notamment, les processus cognitifs de nature exécutive ne sont pas affectés de la même manière par le vieillissement. Selon certains auteurs , les processus inhibitoires seraient atteints alors que les processus d’alternance de tâche le seraient dans certaines circonstances seulement.
2
(TCL2) est proposé dans la présente thèse. L'objectif général de la démarche est de mieux
comprendre les difficultés de mémoire associées au vieillissement cognitif normal et
pathologique. Pour parvenir à cet objectif, de jeunes adultes, des personnes âgées saines et des
aînés atteints de TCL seront comparés dans une tâche expérimentale inspirée des principes de
psychologie cognitive. Une telle étude est importante au plan scientifique afin de fournir des
connaissances approfondies sur le fonctionnement des processus mnésiques au cours du
vieillissement normal ou pathologique, ce qui contribuera par le fait même à une meilleure
distinction entre ces deux états.
La mémoire épisodique est un concept en neuropsychologie qui est souvent associée à la
mémoire de source ou la mémoire associative. Bien que les termes diffèrent, ces trois concepts
réfèrent à la capacité de mémoriser des informations situées dans un contexte. Les éléments
contextuels peuvent à la fois référer à un contenu spatial, temporel, émotionnel ou à tout autre
élement faisant partie de l’épisode à se rappeler, tel que la couleur de fond utilisée pour présenter
un item.
Les expériences vécues par une personne sont composées de plusieurs caractéristiques
telles que le moment ou l’endroit de la survenue de certains événements ou mêmes les émotions
ressenties lors de ces expériences. L’association des caractéristiques d’un événement permet la
différenciation des expériences qui caractérisent les souvenirs d’un individu. Ainsi, le fait de se
rappeler que le dernier film visionné a été vu au cinéma avec un membre de la famille permet de
distinguer ce souvenir précis de celui, plus sommaire, d’avoir vu un certain film. La mémoire
associative est donc sollicitée dans toute tâche nécessitant l’intégration en un souvenir unifié, de
diverses caractéristiques présentes lors de l’encodage, souvent présentés comme le ‘Quoi’, le
‘Où’ et le ‘Quand’ (Tulving, 1972, 2002 ; Underwood, 1969).
Dans la présente thèse, le terme mémoire associative sera utilisé tout au long du document.
La mémoire associative peut être distinguée de la mémoire de l’item, qui elle, réfère au rappel
d’une composante d’un événement en l’absence de liens avec les éléments contextuels (Johnson,
Verfaellie, & Dunlosky, 2008). Par exemple, la mémoire de l’item pourrait correspondre au fait
de se souvenir du dernier film visionné, mais ne pas être capable de se souvenir s’il a été vu au
cinéma ou à la maison et si nous étions accompagnés ou pas.
2 Le TCL est considéré par plusieurs chercheurs et cliniciens comme étant une phase prodromique de la maladie d'Alzheimer (Albert et al., 2011 ; Gauthier et al., 2006).
3
Composantes associative et stratégique de la mémoire épisodique. Les auteurs
intéressés par le fonctionnement de la mémoire épisodique distinguent deux composantes qui
opèrent en interaction et qui sont interdépendantes ; soit la composante associative et la
composante stratégique (Shing, Werkle-Bergner, Li, & Linderberger, 2008 ; Werkle-Bergner,
Müller, Li, & Lindenberger, 2006). D’abord, la composante associative fait référence aux
mécanismes déployés durant l’encodage, l’emmagasinage et la récupération de l’information et
qui permettent d’unifier les différentes caractéristiques d’un événement de façon à former un
souvenir cohérent et complet. En quelque sorte, cette composante peut être vue comme la colle
utilisée pour effectuer un bricolage, permettant ainsi de regrouper les éléments afin de former un
tout unifié et cohérent. La seconde composante, celle dite stratégique, réfère davantage à
l’organisation et la manipulation des éléments d’un souvenir lors de l’encodage, du stockage et de
la récupération de ladite information. L’organisation est possible, notamment, par l’établissement
de liens avec les connaissances sémantiques afin d’élaborer des relations entre les différents
éléments du souvenir. Notons que la composante stratégique peut être mise en branle par
l’individu qui effectue la tâche et donc survenir spontanément, à condition d’avoir les ressources
cognitives pour le faire. D’une autre façon, les stratégies peuvent être induites par les demandes
de l’environnement ou par des instructions claires à cet effet.
La mémoire épisodique dans le vieillissement normal
Les travaux de Bender, Naveh-Benjamin et Raz (2010) mettent en lumière le profil de
performances typiquement observé lorsqu’on compare des adultes jeunes et âgées en ce qui
concerne la mémoire de l’item et la mémoire associative. En effet, ces auteurs ont démontré, à
l’aide d’un large échantillon (n = 278) de personnes, âgées entre 18 et 85 ans, que la performance
en mémoire de l’item est généralement supérieure à celle obtenue à des tâches de mémoire
associative chez tous les partipants, mais que les personnes âgées présentent des déficits par
rapport aux jeunes dans les conditions où la mémoire associative est évaluée. Cette étude
supporte l’hypothèse du déficit associatif (en anglais, Associative deficit hypothesis : ADH),
initialement émise par Naveh-Benjamin (2000), pour expliquer les difficultés en mémoire
épisodique auprès des gens âgés en bonne santé. Selon cette hypothèse, tout épisode ou
événement est composé de différents types d’informations complexes et interreliées. Se rappeler
d’un événement nécessite au moins le rappel de certaines caractéristiques propres à cet
événement ainsi que les relations qui les unissent. Naveh-Benjamin (2000) suggère que les
4
déficits mnésiques des personnes âgées sont causés par la difficulté ou l’incapacité à créer et
retrouver les liens qui unissent les caractéristiques de l’événement. Dans une étude qui a mené à
la formulation de l'hypothèse ADH, Naveh-Benjamin (2000) a comparé les performances de
jeunes adultes et de personnes âgées à une tâche de mémoire dans laquelle des images étaient
présentées dans une matrice. À l’aide d’une tâche de reconnaissance, les sujets devaient
correctement identifier 1) les items présentés, 2) les localisations, et finalement 3) les bons items
aux bonnes localisations (cibles) parmi des distracteurs. Les comparaisons de performances
indiquent que les personnes âgées se comportent de façon similaire aux jeunes adultes lorsqu’ils
doivent rappeler les items présentés, mais qu’ils ont des difficultés importantes à réaliser les
tâches nécessitant le rappel des localisations et la reconnaissance des bons items aux bonnes
localisations. De plus, toujours en appui à l'ADH, le déficit observé en mémoire associative est
plus important que la difficulté à reconnaître les bonnes localisations parmi des distracteurs.
Les déficits de nature associative chez les personnes âgées ont été retrouvés et démontrés à
l’aide de paradigmes différents. Peu importe la nature des stimuli (p.ex., mots, images, visages),
des paradigmes expérimentaux (p.ex., rappel libre, reconnaissance) ou des modalités de
présentation (p.ex., auditive, visuelle), les auteurs observent généralement un déclin marqué de la
mémoire associative (Bastin & Van der Linden, 2006; Chalfonte & Johnson, 1996; Naveh-
Benjamin, 2000; Naveh-Benjamin, Hussain, Guez, & Bar-On, 2003; Naveh-Benjamin, Guez, &
Shulman, 2004) comparativement à la mémoire de l’item. D’autres chercheurs ont répliqué les
résultats initialement obtenus par Naveh-Benjamin (2000) en utilisant une méthodologie à valeur
plus écologique, soit celle de la mémorisation de paires de nom-visage (Bastin & Van der Linden,
2006; Naveh-Benjamin, Guez, Kilb, & Reedy, 2004). Ces travaux ont donné des résultats
semblables à ceux obtenus par Naveh-Benjamin (2000), appuyant aussi l’hypothèse ADH.
Finalement, une des premières études à avoir été menée dans ce domaine est celle de
Chalfonte et Johnson (1996), qui ont effectué des comparaisons entre les personnes âgées et les
jeunes adultes dans une tâche nécessitant des associations item-couleur. Les résultats obtenus
sont typiques de l’ADH. Leurs résultats suggèrent en effet que les adultes âgés ont des
performances similaires aux jeunes adultes lorsqu’ils doivent rappeler les items et les couleurs
uniquement. Cependant, lorsque les sujets doivent rappeler la couleur associée à un item, les
performances des personnes âgées sont significativement plus basses que celles des jeunes
adultes. Ainsi, le souvenir des caractéristiques seules sont intactes, tant chez les jeunes adultes
5
que chez les adultes, âgés, mais lorsque ces derniers doivent associer entre elles les
caractéristiques, ils sont moins performants que le groupe témoin, ici composé de jeunes adultes.
À la lumière des connaissances actuelles, l’ADH est l'une des explications les plus robustes
pour rendre compte des difficultés mnésiques des personnes âgées. Il est cependant important de
noter que peu de recherches ont étudié plus d’un type d’association au sein du même protocole,
limitant ainsi la formulation de conclusions solides sur l’universalité de l’ADH. Ceci est
particulièrement vrai pour les associations impliquant un contexte spatial ou temporel. De plus, la
littérature à ce sujet offre quelques résultats qui vont à l’encontre de l’universalité de l’ADH.
Notamment, certains auteurs (i.e., Parkin, Walter, & Hunkin, 1995 ; Troyer, D’Sousa,
Vandermorris, & Murphy, 2011) suggèrent que les difficultés en mémoire associative des
personnes âgées dépendent du type d’association à effectuer. L’équipe de Parkin et al. suggère
que les adultes âgés n’auraient pas plus de difficulté à associer l’information à un contexte spatial
que les jeunes adultes, alors que ce serait le cas pour associer à un contexte temporel. Quant à
eux, Troyer et ses collègues (2011) observent que les gens âgés présentent davantage de
difficultés à associer de l’information de diverses sources, telle que l’association d’un nom et
d’un visage plutôt que de se rappeler une paire de mots.
Par ailleurs, il est important de noter qu’un nombre moins important d’études s’attardent
aux associations entre des items dans leur contexte spatial ou temporel comparativement à
d’autres types d’associations (i.e., item + couleur ou nom + visage). De plus, les paradigmes
utilisés pour examiner les associations item-temps et item-spatial sont très différents d'une étude
à l'autre, rendant les comparaisons difficiles entre ces types d'associations. Par exemple,
l’association item-temps a surtout été testée à l’aide de tâches de jugement de récence, exigeant
du participant de déterminer, entre deux items, lequel a été vu le plus récemment. Ce type de
tâche est utile, mais limite les comparaisons possibles avec une tâche où le participant doit
repositionner des items dans une matrice par exemple. Pour ces raisons, il est nécessaire d'évaluer
la mémoire associative des personnes âgées en utilisant des paradigmes qui permettent une
comparaison directe de la capacité à former et rappeler différents types d'associations. Ce type
d'étude permettrait de tester de façon plus robuste l'hypothèse de l'universalité de l'ADH.
L'étude menée par Kessels, Hobel et Postma (2007) est une des seules, à notre
connaissance, à avoir comparé différents types d'associations avec une même et unique
procédure. En effet, les auteurs se sont intéressés aux performances de jeunes adultes et d’adultes
6
âgés sans trouble cognitif dans des tâches nécessitant le rappel de composantes uniques ou
d'items (identité des stimuli ou leur localisation) ainsi que l’association de ces composantes avec
un contexte spatial ou temporel. Les résultats de cette étude indiquent que comparativement aux
jeunes adultes, les difficultés en mémoire associative chez les personnes âgées touchent autant les
associations item-temps que les associations item-spatial. Cette étude est un appui important à
l’universalité de l’ADH, puisqu’elle utilise une méthodologie plus robuste que les études
précédentes, permettant ainsi une comparaison plus directe de ces deux types d’assocations.
Toutefois, Kessels et ses collaborateurs ont utilisé un paradigme de reconnaissance à choix forcé
pour évaluer la mémoire de l'item et un paradigme de rappel libre pour évaluer la mémoire
associative. Hors, les processus cognitifs impliqués dans ces deux paradigmes sont différents. En
effet, une tâche de rappel libre est beaucoup plus exigeante en terme de ressources cognitives
puisqu’elle nécessite 1) un encodage plus profond de l’information lors de la phase d’étude; 2)
une auto-initiation de stratégies de récupération lors de la phase de rappel, et 3) la mise en œuvre
de processus de remémoration consciente (i.e., recollection en anglais). Pour appuyer de façon
encore plus robuste l'idée de l'universalité de l'ADH, des travaux additionnels doivent être menés
pour comparer la mémoire de l'item et la mémoire associative des personnes âgées en s'appuyant
sur des paradigmes de rappel identiques, ou du moins, plus équivalents en termes de ressources
sollicitées.
Vieillissement pathologique
Plusieurs chercheurs se sont attardés à l’étude des performances en mémoire associative
dans le vieillissement cognitif pathologique puisque la mémoire épisodique représente un élément
central de la symptomatologie de plusieurs pathologies, mais peu se sont intéressés à caractériser
le fonctionnement de la mémoire de l’item et associative. Notamment, ce type de difficultés est
au cœur de la maladie d'Alzheimer (MA; American Psychiatric Association, 2003 ; Crowell,
Luis, Vanderploeg, Schinka, & Mullan, 2002; Greene, Baddeley, & Hodges, 1996), la démence
dégénérative la plus connue et la plus fréquente puisqu’elle représente les deux-tiers des cas de
démence (Étude canadienne sur la santé et le vieillissement, 1994).
La MA est caractérisée par une évolution progressive et irréversible affectant les fonctions
cognitives (p.ex., aphasie, agnosie, problèmes mnésiques) et intellectuelles et entraînant une perte
importante de l’autonomie fonctionnelle (American Psychiatric Association, 2003). Les
difficultés associées aux pertes et déclins causés par la MA ont d’importantes répercussions sur
7
les plans personnel, social et économique. En 2008, les estimations effectuées suggèrent que les
coûts totaux (frais directs et indirects) de la MA au Canada représentaient 15 milliards de dollars
annuellement. Encore plus inquiétant, cette somme devrait décupler d’ici les 25 prochaines
années en raison du vieillissement de la population (Organisation Mondiale de la Santé, 2012 ;
Société Alzheimer du Canada, 2009). La détection précoce des démences dégénératives
représente donc un enjeu important dans le contexte socio-économique et socio-démographique
actuel. En effet, la détection précoce de la MA permet d'envisager la mise en place
d’interventions précoces ayant pour objectif de retarder le déclin cognitif ou, du moins, de le
stabiliser. Selon Brookmeyer, Gray et Kawas (1998), le simple fait de retarder le déclin cognitif
de 5 ans pourrait entraîner une diminution de la prévalence de la MA d’environ 50%.
C’est dans ce contexte que de nombreuses études se sont attardées à l’évaluation cognitive,
fonctionnelle et comportementale d’une forme présumément prodromique de la MA,
principalement connue sous le concept de trouble cognitif léger (TCL) (mild cognitive
impairment [MCI]) (Crowell, et al., 2002; Gauthier, Reisberg, Zaudig, Petersen, Ritchie, Broich,
et al., 2006).
Le trouble cognitif léger
Le TCL est un concept défini comme l’état transitoire entre le vieillissement normal et la
démence. Ce syndrome est caractérisé par un déclin cognitif plus important que celui retrouvé
auprès d’une population vieillissante normale, mais qui n’interfère pas avec les activités de la vie
quotidienne (Petersen, 2000). De façon plus précise, le concept de TCL se caractérise par : i) une
plainte mnésique subjective de la part du patient et qui est habituellement corroborée par un
proche; ii) une objectivation d'un trouble cognitif (-1,5 écart-type) sur la base de normes pour
l’âge et la scolarité; iii) une préservation du fonctionnement cognitif général; iv) une préservation
relative de l’autonomie fonctionnelle; et, v) une absence de démence (Petersen, 2004). Quatre
sous-types de TCL3 peuvent être distingués selon le nombre et le type de domaines cognitifs
atteints. Lorsqu’uniquement la mémoire épisodique est atteinte, on parle de TCL amnésique à
domaine unique (TCLa). Il est possible que la mémoire ainsi que d’autres domaines cognitifs
soient atteints, dans ce cas, on parle de TCL amnésique à domaines multiples. Le TCL peut aussi
3 Dans ce document, l’abréviation TCL sera utilisée pour parler du concept général de trouble cognitif léger, sans égard à ses sous-types.
8
être de type non amnésique à domaine unique (un seul domaine non mnésique atteint) ou non
amnésique à domaines mulitples (plusieurs fonctions non mnésiques déficitaires)4.
L’absence de consensus quant aux critères utilisés pour un diagnostic adéquat de TCL et la
multiplicité des termes utilisés pour décrire les changements cognitifs associés au vieillissement
contribuent à la controverse entourant l’utilité du concept de TCL (Reisberg, Ferris, Kluger,
Franssen, Wegiel, & Leon, 2008). Certains spécialistes du domaine de la santé ne voient pas la
nécessité d'utiliser le concept de TCL puisque cet état n’est qu’une des nombreuses
manifestations du spectre de la MA (Whitehouse & Moody, 2006). De plus, l’hétérogénéité de la
progression vers divers types de démences (Gauthier et al., 2006; Ritchie, Artero, & Touchon,
2001), ainsi que la proportion relativement importante (jusqu'à 20%) d’individus qui demeurent
dans un état stable, ou pour qui, les performances cognitives se normalisent, sont des éléments
qui suggèrent que le TCL n'est pas nécessairement synonyme de prodrome de la MA (Bäckman,
Small, & Fratiglioni, 2001). Ceci étant dit, bien que le concept ne fasse pas l’unanimité, la vaste
majorité des études révèlent que le TCL n'est pas qu’une simple manifestation du vieillissement
normal, mais qu'il représente bel et bien une condition pathologique en développement.
Notamment, des études indiquent que les gens présentant un TCL progressent plus rapidement
vers la MA et qu’ils ont un taux de mortalité plus élevé que les personnes sans TCL (Bennett,
Wilson, Schneider, Evans, Beckett, Aggarwal, et al., 2002).
Récemment, de nouveaux critères ont vu le jour afin d’améliorer le diagnostic du TCL
(Albert, DeKosky, Dickson, Dubois, Fox, Gamst, et al., 2011). Le groupe de travail ayant défini
ces nouveaux critères s’est affairé à les rendre utiles et accessibles à la pratique clinique. Des
critères spécifiques pour la recherche, qui incluent l’utilisation des biomarqueurs, ont aussi été
proposés. Les critères cliniques d'Albert et al. (2011) sont très similaires à ceux de Petersen
(2004). Quant aux critères de recherche, ils sont également similaires à ceux de Petersen, mais ils
incluent une investigation plus exhaustive de l’étiologie possible des difficultés mnésiques
rapportées et observées. Dans le cadre de la présente thèse, les critères de Petersen (2004) ont été
utilisés puisque le recrutement des études présentées dans les Chapitres 2 et 3 était déjà terminé
lors de la parution des critères d'Albert et al. (2011). De plus, aucun biomarqueur n'a été mesuré
chez les participants inclus dans la présente thèse. Il n’aurait donc pas été possible d’utiliser les
4 Les critères du TCL amnésique (domaines unique ou multiples) de Petersen (2004) sont utilisés dans les études présentées aux Chapitres 2 et 3 de la présente thèse.
9
critères de recherche du TCL tels que définis par Albert et al. Néanmoins, comme les critères
cliniques d'Albert et al. (2011) sont très similaires à ceux de Petersen (2004), les résultats obtenus
dans le cadre de la présente thèse pourront s'appliquer aux deux types de définitions du TCL.
Ainsi, le TCL amnésique (TCLa) représente une condition d’intérêt dans l’étude des
marqueurs précoces de la MA. En effet, les individus ayant ce syndrome ont un profil cognitif qui
ressemble aux patients atteints de la MA, caractérisé entre autres par des déficits mnésiques qui
peuvent être distingués du vieillissement normal (Bennett et al., 2002; Crowell et al. 2002;
Hudon, Belleville, & Gauthier, 2009 ; Hudon, Belleville, Souchay, Gély-Nargeot, Chertkow, &
Gauthier, 2006 ; Hudon, Villeneuve, & Belleville ; Petersen, Smith, Waring, Ivnik, Tangalos, &
Kokmen, 1999). Les déficits en mémoire épisodique représentent l’atteinte la plus typique du
TCLa. Ces individus ont, par exemple, des difficultés à se souvenir où ont été posés certains
objets. Des travaux visant à caractériser les déficits en mémoire épisodique ont démontré que les
individus présentant un TCLa ont des difficultés aux plans verbal et non verbal ainsi que dans
différentes conditions de récupération, soit le rappel libre, le rappel indicé et la reconnaissance
(Bäckman, et al., 2001). Outre les difficultés mnésiques, un ralentissement de la vitesse de
traitement de l’information (Bennett et al., 2002), des déficits de la mémoire sémantique (Joubert,
Felician, Barbeau, Didic, Poncet, & Ceccaldi, 2008; van der Meulen, Lederrey, Rieger, van
Assche, Schwartz, Vuilleumier, et al., 2012) et des difficultés langagières de nature lexico-
sémantique (Taler & Philips, 2008) sont souvent observées auprès de cette population. Au plan
exécutif, les gens présentant un TCLa ont davantage de difficultés à alterner entre deux tâches
(Belleville, Bhérer, Lepage, Chertkow, & Gauthier, 2008) et à inhiber une réponse automatique
(Bélanger & Belleville, 2009; Bélanger, Belleville, & Gauthier, 2010). Il existe par ailleurs
quelques contradictions quant à la préservation ou l'atteinte d'autres fonctions cognitives. Par
exemple, Bennett et al. (2002) ont démontré le maintien des habiletés visuospatiales ainsi que de
la mémoire de travail auprès d’un groupe de TCLa, alors que d’autres chercheurs suggèrent que
les processus responsables du contrôle attentionnel, dont la mémoire de travail fait partie, seraient
atteints relativement tôt dans le développement d’un TCLa (Belleville et al., 2007).
Avec un tel profil cognitif, les patients avec un TCLa présentent un risque élevé de
développer ultérieurement la MA, soit 12-15% annuellement, comparativement à 1-2% dans la
population générale (Bennett et al., 2002; Petersen, 2004). Ces données confortent l'idée que le
TCLa représente une cible de choix pour effectuer un diagnostic précoce de la MA.
10
Bien que les difficultés en mémoire épisodique soient largement reconnues et observées
dans le TCLa, il demeure que des études doivent être poursuivies afin de mieux comprendre et
caractériser les processus sous-tendant ces difficultés. Notamment, les données neuroanatomiques
obtenues jusqu’à présent suggèrent que les changements observés dans le TCLa concernent des
structures (i.e., hippocampe, cortex entorhinal) fortement impliquées dans les tâches de mémoire
associative (Braskies, Small, & Bookheimer, 2009; Hanseeuw, Dricot, Kavec, Grandin, Seron, &
Ivanoiu, 2011; Sperling, 2007). Plus spécifiquement, la perte de volume de ces structures
représente un des premiers changements structuraux observés dans le TCLa (Masdeu, Zubieta, &
Arbizu, 2005) et l’atrophie grandissante de ces structures est un signe d’évolution du
vieillissement normal vers le TCLa et ultimement, vers la MA. Ainsi, il est logique de croire que
les déficits associatifs représentent potentiellement un marqueur précoce de la MA chez les
TCLa.
Peu d’études, encore aujourd’hui, se sont attardées à évaluer l’importance du déficit en
mémoire associative avec l’objectif de caractériser les processus impliqués auprès d’une
population atteinte de TCL. De celles-ci, mentionnons les travaux menés par Troyer, Murphy,
Anderson, Hayman-Abello, Craik, & Moscovitch (2008; Troyer, Murphy, Anderson, Craik,
Moscovitch, Maione, et al., 2012) qui ont évalué la mémoire de l’item et la mémoire associative
auprès d’une population TCLa. Dans l'étude de 2008, les auteurs ont investigué la mémoire de
l’item et associative à l’aide de tests cliniques standardisés. D'une part le Brief Visuospatial
Memory Test – Revised (Benedict, 1997) a servi à mesurer le rappel d’associations item-
localisation. D'autre part, le rappel incident du Digit symbol de l’échelle de Wechsler (1997) a été
utilisé comme mesure de rappel d’associations item-item. Pour chacun des tests, un indice de la
mémoire de l’item a aussi été mesuré. Les résultats obtenus suggèrent que les gens présentant un
TCLa ont plus de difficulté à rappeler des associations et des items seuls comparativement aux
aînés sans trouble cognitif et que même en contrôlant pour la mémoire de l’item, la mémoire
associative est plus atteinte chez les TCLa. Selon Troyer et al., (2008), ces résultats suggèrent que
le déficit de mémoire associative pourrait correspondre à un marqueur distinctif du TCLa
comparativement au vieillissement cognitif normal. Dans une étude subséquente, Troyer et al.
(2012) ont utilisé des paradigmes expérimentaux mieux contrôlés au plan méthodologique
(associations mot-mot et associations nom-visage) et les auteurs ont confirmé que la mémoire
associative est plus atteinte que la mémoire de l'item chez les individus avec un TCLa. Qui plus
11
est, la performance en mémoire associative, mais pas celle en mémoire de l'item, était corrélée
avec le volume hippocampique des participants TCLa. Ces données renforcent l'hypothèse que
l'évaluation de la mémoire associative contribue au diagnostic précoce de la MA car l'atrophie
hippocampique est typique dans le TCLa et cette atrophie prédit une évolution subséquente des
individus vers la MA (Masdeu, et al., 2005).
Les résultats des études antérieures (Algabarel, Fuentes, Escudero, Pitarque, Peset, Mazon
et al., 2012; Troyer et al., 2008; 2012) sont intéressants, mais des travaux supplémentaires
doivent porter sur l'investigation des mémoires de l'item et associative chez les individus TCLa.
D'une part, bien que l’utilisation de tests standardisés soit pertinente dans le milieu clinique, il
n’en reste pas moins que les différentes conditions d’associations utilisées par certains chercheurs
(Troyer et al., 2008; Wang, Li, Li, & Zhang, 2013) manquent d’équivalence à plusieurs niveaux.
Notamment, dans le cadre de l’étude menée par Troyer et al. (2008) des distinctions importantes
sont présentes aux plans du temps de présentation des items, du caractère implicite et explicite
des deux tests choisis et des procédures d’administration de chaque tâche. D'autre part, bien que
l'étude de Troyer et al. (2012) ait utilisé des paradigmes mieux contrôlés au niveau
méthodologique, il n'est pas encore possible d'exclure la possibilité que les déficits associatifs
sont en soi un marqueur du vieillissement cognitif plutôt qu'un marqueur de MA prodromique.
En effet, les déficits associatifs sont typiques dans le vieillissement normal (Naveh-Benjamin,
2000) et une réduction du volume hippocampique est observée chez les aînés en bonne santé
comparativement aux jeunes adultes (Kalpouzos, Chételat, Baron, Landau, Mevel, Godeau et al.,
2009). En somme, pour mieux soutenir l'hypothèse que les déficits associatifs représentent un
marqueur distinctif du TCLa comparativement au vieillissement cognitif normal, des travaux
additionnels doivent être menés pour comparer la mémoire de l'item et la mémoire associative de
ces individus en utilisant des paradigmes dans lesquels les stimuli et les procédures de rappel sont
identiques. Finalement, dans le but de mieux caractériser les processus associatifs, il semble
important d’évaluer le fonctionnement des TCLa au sein de tâches évaluant divers types
d’association, comme le propose la présente thèse. À l’heure actuelle, un bon nombre d’études
utilisent une tâche de paires de mots (Algabarel, et al., 2012; Braskies et al., 2009; Pike, Rowe,
Moss, & Savage, 2008), ce qui limite la généralisation et par la même occasion, la
compréhension du fonctionnement mnésique au sein du prodrome de la MA.
Approche méthodologique
12
La présente thèse propose l’utilisation d’un paradigme issu de l’approche de la
psychologie cognitive expérimentale. Une telle approche permet l’acquisition de connaissances et
l’élaboration de théories par l’utilisation de méthodes expérimentales rigoureuses.
Traditionnellement, cette approche est utilisée pour comprendre le fonctionnement cognitif
normal ainsi que ses limites fonctionnelles. Selon l’approche du traitement de l’information,
perspective largement adoptée depuis plusieurs années en psychologie cognitive, les processus
mentaux impliqués dans les diverses activités cognitives sont vus comme étant une succession
d’étapes. Chaque étape est nécessaire et est dédiée à l’exécution d’une fonction particulière
(Fortin & Rousseau, 2004). Ainsi, l’élaboration d’une méthodologie au sein de l’approche de la
psychologie cognitive vise à cibler une de ces étapes où, selon la problématique choisie, il y a de
fortes chances d’observer un déficit. L’approche de la psychologie cognitive expérimentale est la
méthode préférentielle, communément adoptée dans l’étude de diverses psychopathologies, telle
que la schizophrénie ou la dépression majeure (Deldin, Shestyuk, & Chiu, 2002). Celle-ci permet,
entre autres, de mieux comprendre la relation entre le cerveau, le traitement de l’information et
les comportements observés au sein des psychopathologies. Elle permet de consigner des données
qui ne pourraient être recueillies autrement et sert notamment à bonifier ou contredire les
modèles théoriques explicatifs de la maladie. C’est le cas, entre autres, de l’utilisation
grandissante et nécessaire de tâches cognitives expérimentales afin de mieux définir et raffiner le
fonctionnement cognitif de gens atteints de schizophrénie (Cellard, Tremblay, Lefèbvre,
Laplante, Achim, Bouchard et al., 2009; MacDonald III & Carter, 2002).
Un des avantages de cette approche est le contrôle possible sur les variables d’intérêt, ce
qui a pour conséquence d’augmenter la validité de la tâche. En d’autres termes, il est possible
d’isoler un processus ou un effet souhaité en manipulant les variables de la tâche administrée.
D’un autre côté, un des désavantages de cette l’approche est le manque de données normatives.
Ainsi, à défaut de comparer les résultats obtenus à des normes stratifiées selon les caractéristiques
des individus (p.ex., âge, scolarité et sexe), comme c’est le cas pour la plupart des tests
neuropsychologiques classiques, le chercheur utilise un groupe de comparaison, habituellement
un groupe contrôle, afin de déterminer les profils de performance. Une autre façon de faire est
d’ajouter une condition contrôle dans la structure de la tâche expérimentale afin de raffiner les
conclusions possibles à la suite de l’exécution de la tâche par les groupes d’intérêt (MacDonald
III & Carter, 2002).
13
Dans le cas de la présente thèse, un groupe de comparaison ainsi qu’une condition
contrôle sont utilisés, permettant ainsi une caractérisation des processus mnésiques dans le
vieillissement normal et pathologique. La caractérisation du profil cognitif des participants
permet d’aller au-delà de la simple mesure de performance déficitaire ou non et vise plutôt à
préciser l’origine des déficits cognitifs observés dans le vieillissement normal et pathologique (c-
à-d, le TCL).
Synthèse
En bref, le vieillissement cognitif amène son lot de changements. Plus particulièrement, les
gens âgés en bonne santé se plaignent et présentent des difficultés en mémoire épisodique. La
littérature indique que les processus responsables d’unifier les composantes d’un souvenir sont
atteints et ce, peu importe le type d’informations à associer, les personnes âgées présentent des
problèmes de mémoire lorsqu'une information doit être associée à une autre information ou à un
élément contextuel. Cependant, les devis expérimentaux utilisés au sein des études font que les
comparaisons demeurent parfois difficiles et supportent l’idée que d'autres études sont
nécessaires pour appuyer l'universalité de l'ADH.
De plus, peu d’études se sont attardées à l’évaluation de la mémoire associative dans une
perspective expérimentale auprès des patients présentant un TCLa. Les travaux réalisés à ce jour
suggèrent que l'évaluation de la mémoire associative pourrait constituer un marqueur de MA
prodromique, mais des études additionnelles sont nécessaires pour confirmer cette hypothèse.
Objectifs et hypothèses
La présente thèse a pour objectif général de caractériser le fonctionnement des processus
associatifs en mémoire épisodique dans le vieillissement normal et dans le TCLa. Cette
caractérisation s'effectuera à l'aide de paradigmes expérimentaux et permettra de tester
l’universalité de l’ADH dans le vieillissement normal. Cette caractérisation permettra également
de générer des données utiles en ce qui concerne l'hypothèse générale que les déficits de mémoire
associative représentent un marqueur cognitif du TCLa.
Dans une première étude (Chapitre 2), une tâche expérimentale a été spécialement
développée pour mesurer les processus associatifs en jeu lors d’associations d’items avec un
contexte spatial ou temporel auprès d’une population vieillissante et de jeunes adultes. Il est
prédit que les performances seront meilleures en mémoire de l'item comparativement à la
mémoire associative chez tous les participants, mais que cette différence sera plus importante
14
chez les personnes agées que chez les jeunes adultes. Si tel est le cas, les résultats appuieront
l’ADH, hypothèse largement utlisée pour expliquer les difficultés en mémoire épisodique auprès
d’adultes âgés en bonne santé. Par ailleurs, une caractérisation des performances des participants
sera effectuée à l’aide d’analyses de migrations temporelles des réponses5 et de l’analyse spatiale
des erreurs6. Le choix de ces indices permet un examen approfondi des processus en jeu dans une
tâche sollicitant la mémoire épisodique, en allant au-delà de la performance en termes de
proportion correcte.
Dans une seconde étude (Chapitre 3), la même tâche expérimentale est administrée à des
personnes avec un TCLa pour comparer leurs performances à celles d’un groupe de personnes
âgées sans problème cognitif (contrôles). Dans cette étude, il est prédit que comparativement au
groupe contrôle, les personnes avec un TCLa auront des difficulés dans toutes les conditions de la
tâche. Cependant, les difficultés seront plus importantes en mémoire associative qu’en mémoire
de l’item. Ici, l’objectif premier est de vérifier si la mémoire associative est un bon candidat pour
identifier un marqueur cognitif du TCLa, telle qu’évaluée par la présente tâche. Un second
objectif vise à comparer les performances de groupes TCLa et contrôles sur différents types
d’association (item-spatial et item-temps). Finalement, à l’aide de l’analyse spatiale des erreurs et
des migrations temporelles, la deuxième étude permet d’observer les patrons de réponses données
par les groupes afin, peut-être, de recommander l’utilisation de ce type de variable dans un
contexte de diagnostic de TCLa.
5 La mesure de migration temporelle indique la transposition entre la position sérielle d’un item lors de sa présentation en phase d’étude et sa position sérielle lors du rappel effectué par le participant. Il s’agit d’une mesure implicite de stratégie de rappel temporel (même dans les tâches spatiales). 6 L’analyse spatiale des erreurs fournit une mesure concernant la distribution des erreurs dans l’espace.
15
17
CHAPITRE II
Associative Memory Deficits in Older Adults: Time is less Vulnerable than Space
Sarah Tardif, B.A.,1,2 Sébastien Tremblay, Ph.D., 2 & Carol Hudon, Ph.D. 1,2
1 Centre de recherche de l’Institut universitaire en santé mentale de Québec (Québec, Canada) 2 École de psychologie, Université Laval (Québec, Canada)
Acknowledgements
This study was supported by a research grant (#10 59) from the Alzheimer Society of Canada and a Chercheur-boursier, Junior 2 salary award from the Fonds de la recherche du Québec - Santé (CH) as well as by a doctoral scholarships from the Institut sur le vieillissement et la participation sociale des aînés, the Centre de recherche surle cerveau, le comportement et la neuropsychiatrie and the Réseau québécois de recherche sur le vieillissement (ST). The authors thank Katherine Guérard for assistance with E-Prime, Isabelle Tremblay for assistance with the testing of participants as well as Helen Hodgetts for editing assistance.
Abbreviated title: Associative memory in normal aging Keywords: healthy elderly, episodic memory, associative processes 7342 words
Corresponding author: Carol Hudon, Ph.D., École de psychologie, Pavillon Félix-Antoine Savard, 2325 rue des Bibliothèques, local 1116, Université Laval, Québec, QC, Canada, G1V 0A6; Phone: +1 418-656-2131, ext. 3745; Fax: +1 418-656-3646; E-mail: Carol.Hudon@psy.ulaval.ca
* Ce manuscrit est présentement en révision dans la revue Psychology and Aging.
19
Résumé
Selon l’hypothèse du déficit associatif (associative deficit hypothesis (ADH; Naveh-Benjamin,
2000)), les mécanismes responsables de lier l’information en mémoire épisodique, et ce, peu
importe la nature des stimuli, sont moins efficaces chez les personnes âgées que chez les jeunes
adultes. La présente étude évalue, chez des personnes âgées (55-80 ans) et des jeunes adultes (18-
35 ans) , la mémoire d’associations entre des items et leur positions spatiales (Expérience 1) et la
mémoire d’associations entre des items et leur ordre dans une séquence (Expérience 2). Les
participants ont effectué une tâche expérimentale permettant de comparer les performances dans
des conditions de mémoire de l’item (items seulement et localisations seulement) ou de mémoire
associative (i.e, Item-Localisation et Item-Temps). Les résutlats suggèrent que la capacité à
associer des stimuli avec leur contexte temporel est moins vulnérable aux effets liés à l’âge que la
capacité à associer des items avec leur contexte spatial. De plus, l’information temporelle, telle
que l’ordre de présentation, est utilisée de manière aussi efficace dans les deux groupes. De tels
résultats remettent en question l’universalité de l’hypothèse du déficit associatif pour expliquer
les changements mnésiques associés au vieillissement normal.
21
Abstract
Despite previous studies providing empirical evidence for the role of associative deficits
in the decline of memory with normal ageing, the specificity and the nature of this relationship
remain uncertain. According to the Associative Deficit Hypothesis (ADH; Naveh-Benjamin,
2000), the mechanisms responsible for binding information in episodic memory – regardless of
the type of stimuli – are less efficient in older adults compared to younger adults. The present
study investigates, in a systematic manner, memory for associations between items and their
spatial location (Experiment 1), and between items and their temporal order in a sequence
(Experiment 2) in younger and older adults. Throughout the present study, young (18-35 years
old) and older (55-80 years old) adults performed memory tasks in which conditions allowed the
comparison of item and location recall, with that of Item-Location and Item-Temporal associative
reconstruction. The pattern of results suggests that the association of an item to its temporal order
is less vulnerable to ageing than the association with its spatial location. Moreover, temporal
information could be used to support recall in older as well as in younger adults. Such findings
are counter to the view that the decline in associative processing in memory is universal across all
types of associations.
23
Introduction
Memory for an episode is a complex cognitive endeavour. An episode contains component
features and contextual features. In the present study, our main concern is with the processing and
active maintenance of the association of item and context in episodic memory. Item memory can
be distinguished from associative memory in the sense that the former is a memory for a specific
element of an episode, whereas the latter is composed of the conjunction of an element (item) and
its context (e.g., spatial or temporal position) at encoding. The systematic examination of the
capacity of older adults to bind information to a spatial or a temporal context is of particular
relevance to the study of memory, and of its decline with age. Indeed, both spatial and temporal
information is essential in the construction of memories in everyday life. Also, the nature and
frequency of memory complaints in elderly people most often relate to associations with space
and time (e.g., “I forgot where I put my keys” or “When did I see that movie”).
There seems to be ample empirical evidence to suggest that associative memory is impaired
to a greater extent than item memory in ageing (Cabeza, 2006; Chalfonte & Johnson, 1996;
Kessels, Hobbel, & Postma, 2007; Old & Naveh-Benjamin, 2008; Spencer & Raz, 1995). Some
researchers suggest that even when individual elements from an episode are well remembered,
the memory for the bound unit (composed of the same elements) is impaired in ageing (e.g.,
Chalfonte & Johnson, 1996). Naveh-Benjamin (2000) developed this idea further and proposed
the Associative Deficit Hypothesis (ADH). Basically, the ADH stipulates that the processes
responsible for linking together the various elements of an episode are not as efficient in older
adults as those same processes are in younger adults. Attributes of the episode can be retained
independently, but processes that allow the binding of these attributes into a cohesive unit would
grow weaker in old age (Cabeza, 2000; Chalfonte & Johnson, 1996; Naveh-Benjamin, 2000).
Two meta-analyses provide support for this account by showing greater deficits in associative
memory than item memory in older adults (Old & Naveh-Benjamin, 2008; Spencer & Raz,
1995).
Another assumption of the ADH is that the age-related associative deficit should be
universal across all different contexts; that is, whether the association is with a spatial location, a
color, or a temporal position within a sequence. Several studies report associative deficits in older
adults with a variety of attributes such as images/colors, images/location and words/font
(Chalfonte & Johnson, 1996; Kessels, et al., 2007), name-face pairs (Naveh-Benjamin, Guez,
24
Kilb, & Reedy, 2004; Naveh-Benjamin, Shing, Kilb, Werkle-Bergner, Lindenberger, & Li,
2009), people/actions (Old & Naveh-Benjamin, 2008) and face/spatial location pairs (Bastin &
Van der Linden, 2006). These studies taken together suggest that associative deficits are
measurable in older adults regardless of the features that must be bound together. However, other
studies seem to challenge the ADH. Indeed, elderly people do not systematically show greater
difficulty in remembering associations compared to components alone (Perlmutter, Metzger,
Nezworski, & Miller, 1981; Parkin, Walter, & Hunkin, 1995). In particular, Perlmutter et al.
found an age-related decline in performance on the spatial task but not on the temporal task,
while Parkin et al. found exactly the opposite. Thus, a deeper analysis is required to understand
the differences between those studies that show an associative deficit and those that do not.
The capacity to maintain associations with a spatial context is commonly assessed by
asking participants to locate a set of stimuli in a fixed matrix (e.g., Bastin & Van der Linden,
2006; Chalfonte & Johnson, 1996; Kessels et al., 2007; Perlmutter et al., 1981). The matrices can
vary in form and complexity, from using the four quadrants of the screen to more ecological
paradigms using maps. Moreover, in most studies, participants’ responses are collected in a
binary fashion: Either correct or incorrect (i.e., item in the correct or incorrect location). Studies
interested in the assessment of associative temporal memory generally rely on recency
judgements (Fabiani & Friedman, 1997; Kausler & Wiley, 1990; Perlmutter et al., 1981), cued
recall (Cabeza, Anderson, Houle, Mangels, & Nyberg, 2000), or reconstruction of order (Dumas,
& Hartman, 2003; Kessels et al., 2007). In other words, studies vary considerably regarding the
materials and procedures used to investigate spatial or temporal associative memory. This might
account for some discrepancies among the previous results. Let us illustrate this further by
considering the variability of temporal order paradigms. On the one hand, recency judgment tasks
involve a choice between only two possible alternatives and it could be assumed that
performance relies significantly on chance or on familiarity processes. On the other hand, in
order reconstruction tasks, recollection processes are presumably necessary and the probability of
providing correct answers based on chance is quite low. Such differences between paradigms are
important given that recollection declines more than familiarity in normal cognitive ageing
(Jennings & Jacoby, 1997), and that the extent to which tasks rely on familiarity vs. recollection
processes can modulate the capacity of older adults to perform associative memory tasks (Troyer,
D’Souza, Vandermorris, & Murphy, 2011).
25
Another key methodological aspect to be considered is that most studies on the
associative deficit either looked at memory for associations with a spatial or with a temporal
context. Only a few authors have examined associative memory by testing both temporal and
spatial contexts and using similar task procedures. To our knowledge, only the study of Kessels,
et al. (2007) assessed memory for different types of associations using similar materials and
procedures. The principal aim of Kessels et al.’s study was to evaluate the effect of normal aging
on target memory (objects only), contextual memory (positions only), and the binding of two
features (target-context or context-context features) among object, space and temporal order
information. The authors evaluated spatial and temporal contexts within the same experiment,
whilst controlling for item recall. Overall, their results suggest that older people, compared to
younger people, have poorer contextual memory than item memory, and this affects all types of
binding (e.g., spatial location and temporal order). From a methodological viewpoint, the study of
Kessels et al. (2007) is strong because spatial and temporal associations were assessed using very
similar procedures while controlling for item memory and other features. However, the use of a
fixed and regular matrix might have supported the use of strategies based on verbal recoding (see
Jones, Farrand, Stuart, & Morris, 1995) or path configuration (see Berch, Krikorian, & Huha,
1998). Moreover, Kessels et al. used a forced choice recognition procedure to assess item
memory but a free recall procedure to assess associative memory. Thus, the cognitive processes
(familiarity vs. recollection) involved in each condition might have varied. To better ascertain
whether spatial and temporal associative memories are more impaired than item memories in
older adults, future experiments should use irregular matrices as well as similar retrieval
procedures across task conditions.
In light of the evidence described above, the universality of the ADH is a key issue that is
not yet resolved; particularly regarding the temporal context. The aim of the present study is to
characterize the associative processes (item-location and item-temporal order) in normal aging
using experimental tasks that are highly comparable in terms of methodological parameters (e.g.,
similar stimulus presentation or retrieval conditions). Two experiments are designed to allow
comparisons between spatial and temporal associative conditions (see the next paragraph and
methods). A related objective is to test the universality of the ADH (at least regarding spatial and
temporal contexts). It is first predicted that older participants will perform worse than younger
participants in both item and associative memory conditions, but the deficit will be greater in the
26
associative condition. Second, if the ADH is universal, the pattern of performance described in
the latter hypothesis should be observed in both spatial and temporal associative conditions.
The experiments of this study use a memory task designed to ensure that the processing of
temporal associations is fully comparable with that of spatial associations, and that associative
memory can be easily separated from item memory. Great care was taken to equate the spatial
and temporal versions of the task on several parameters and retrieval was assessed using either a
free recall (item memory) or a reconstruction (associative memory) procedure. In addition to
correct recall/reconstruction scores, errors were further investigated using temporal migration
analyses in order to pinpoint the nature of the associative memory impairment in ageing.
Temporal migration is a measure of transpositions between the presentation and reconstruction
order of stimuli (see Appendix A) and it can serve as an index of the implicit use of a temporal
recall strategy (see Farrell & Lewandowsky, 2004) even in spatial tasks or when serial recall is
explicitly required. The other analysis of errors in this study is the calculation of distance (in
pixels) between the location of a stimulus at the study phase and the participant’s response at the
test phase. This analysis provides information about the distribution of errors in space.
Experiment 1
Experiment 1 was designed to test the association of stimuli to spatial locations, while
assessing item memory; that is, we measured memory for items only, for locations only, and for
the association of items to their locations.
Participants
Thirty participants were recruited for this experiment, of which 15 were younger adults (8
females and 7 males) and 15 were older adults (10 females and 5 males). Younger and older
adults were healthy volunteers recruited from the community. Whenever possible, older adults
were matched according to sex and education with younger adults. Participants were assessed at
home or at the research center, the latter receiving a small stipend (20$ per session) to
compensate for their travel and parking fees. The study was approved by the Ethics Research
Board of the Institut universitaire en santé mentale de Québec.
Younger and older adults were aged between 18-35, and 55-80, respectively. Both groups
had normal cognitive functioning (performance above -1.5 standard deviation according to
normative data) based on standardized neuropsychological tests (see below). Exclusion criteria
for all participants were: 1) presence of medical problems that might impair cognitive functioning
27
(e.g., neurological disorder); 2) significant vascular risks factors based on Hachinski scale (score
> 4; Hachinski, Iliff, Zilhka, Du Boulay, McAllister, Marshall et al., 1975); 3) history of
delirium; 4) oncological treatments in the last 12 months; 5) general anesthesia in the last 12
months; 6) history of brain surgery; 7) untreated metabolic condition (e.g., diabetes); 8) history of
moderate to severe traumatic brain injury; 9) history of psychotic symptoms; 10) uncorrected
earing or vision problems; 11) current use of psychotropic medications; and 12) alcohol or
substance abuse.
Materials
Clinical and neuropsychological measures. Neuropsychological tests were used to
evaluate the cognitive functioning of participants who took part in the study, and to confirm their
eligibility to participate. The neuropsychological battery included measures of general cognitive
functioning (Montreal Cognitive Assesment: Nasreddine et al., 2005), intellectual functioning
(Mill Hill: Deltour, 1993), episodic memory (Rappel libre rappel indicé à 16 items [RL/RI-16]:
Van der Linden, Coyette, Poitrenaud, Kalafat, Calicis, Wynsm, et al., 2004; immediate recall of
Rey Complex Figure: Rey, 1941), semantic memory (Pyramids and Palm Tree Test [PPTT]:
Howard & Patterson, 1992), executive functions (Stroop and Trail Making Test [TMT]: Delis,
Kaplan, Kramer, 2001), language (Boston Naming Test-15 items: Mack, Freed, Williams, &
Henderson, 1992; letter and semantic verbal fluency: Étude Santé et Vieillissement du Canada,
1996), visuoconstruction (Copy of the Rey Complex Figure: Rey, 1941) and information
processing speed (Digit-Symbol: Wechsler, 1997).
Clinical measures were also used in order to evaluate the subjective cognitive complaint
(Questionnaire de plainte cognitive: Thomas-Antérion, Honoré-Masson, Berne, Ruel, & Laurent,
2003, only administered to older adults), depressive symptoms (Beck Depressive Inventory for
younger adults: Beck, Steer, Ball, & Ranieri, 1996 and Geriatric Depression Scale: Yesavage,
Brink, Rose, Lum, Huang, Adey et al., 1983 for older adults), and vascular risk factors
(Hachinski ischaemic scale: Hachinski, et al., 1975).
Experimental task. Visual stimuli from Snodgrass and Vanderwart’s (1980) standardized
set of 260 pictures were used. A pilot study was conducted in order to: 1) select the stimuli used
in the experiments of the present study among the 260 pictures of Snodgrass and Vanderwart’s
set; and 2) determine the stimulus presentation time in the study phase of the experiments.
Participants for this pilot study were four young adults (mean age (SD) = 24.0 (0.8)) and six older
28
adults (mean age (SD) = 61.0 (5.0)). They were asked to name, as quickly as possible, the 260
stimuli that were presented on the computer screen using E-Prime 2.0 (Psychology Software
Tools, Sharpsburg, PA). Reaction time (in ms) was recorded by E-Prime and verbal responses
were noted manually. Then, the stimuli that were most rapidly recognized and named by the
participants were selected for the experiments described below. Familiarity and visual complexity
of the pictures were also taken into account in selecting the stimuli for the experiment. The
intention was to select pictures having a low degree of visual complexity, a high degree of
familiarity and that were rapidly identified. One hundred and seventy stimuli were selected to
devise the task conditions of the present study. The mean familiarity level of the selected stimuli
was 3.56/5 (5 represents a very familiar stimulus), and the mean complexity level was 3.00/5 (5
represents a very complex stimulus) (Snodgrass & Vanderwart, 1980). Finally, the mean reaction
time to identify the selected stimuli was 1077.38 ms (SD = 808.11).
Procedure
In young adults’ participants, one session lasting 2 hours was required to 1) confirm
healthy cognitive functioning; and 2) administer the experimental task. A break was taken
between the neuropsychological assessment of participants and the administration of the
experimental task. Regarding older participants, two sessions of one and a half hours were
required to 1) confirm normal cognitive aging; and 2) administer the experimental task. In older
adults, the experimental task was always administered at the beginning of the second session. The
sequence of clinical and neuropsychological tests was determined to avoid interference and to
minimize fatigue in the participants. All subjects were evaluated individually.
The computer-based (E-Prime 2.0) experimental task comprised three conditions, in which
16 sequences of six stimuli were presented (total of 96 stimuli presented including practice). The
first two sequences served as practice trials. In each sequence, six visual stimuli (Snodgrass &
Vanderwart, 1980) were presented, in a fixed order for each participant, in an irregular matrix of
16 fixed squares similar to the Corsi’s blocks presentation, and based on a method used by
Chuah, Maybery, & Fox (2004) (see Appendix B).
Participants were instructed that they would be presented with different stimuli in different
locations on the computer screen and that their memory for these stimuli and locations would
then be assessed. Based on the results of the pilot study, the sequence of stimuli was presented for
2 sec/stimulus with an inter-stimulus interval of 500 ms. Every stimulus in a sequence was
29
presented at different locations in the matrix. After presentation of the sixth stimulus, a recall
(Item condition) and a reconstruction (Location and Item-Location conditions) procedure was
initiated. All three conditions were blocked and randomly administered across the participants. In
the Item condition, participants were instructed to recall the stimuli verbally. In the Location
condition, only the filled locations during the study phase were to be recalled. Finally, in the
Item-Location association condition, participants were instructed to recall the stimuli in their
respective locations. For the Location and Item-Location conditions, the matrix was presented
and all responses were registered on a touch screen. In the Location condition, once the
participant touched a location on the computer screen, an ‘X’ appeared in order to indicate that
the response was registered. In the Item-Location condition, in addition to the matrix, the six
stimuli appeared at the bottom of the monitor. Participants were instructed to touch a stimulus,
which activated a black border around it to indicate that it had been selected. After the selection,
participants were to touch the box of the matrix where the stimulus appeared at encoding. The
selected stimulus then appeared in the selected location. The images remained in the selected
locations until the participant finished locating the six stimuli of a sequence.
Data analyses
For both experiments in this study, the statistical analyses were performed using SPSS
18.0. Groups were compared based on several demographic, neuropsychological and
experimental variables. The distribution of gender in the groups was compared using a Pearson
Chi-Square test, while t-tests were computed on raw scores for neuropsychological variables in
order to compare younger and older adults. For experimental data, mean proportion of correct
recall/reconstruction score was computed in each group for each task condition. Then, a Group
(Younger, Older adults) X Condition (Item, Location, Item-Location association) analysis of
variance (ANOVA), with repeated measures for the second factor, was calculated. Finally, post-
hoc were used when necessary with Bonferroni adjustment. Temporal migrations were compared
to a fixed chance level of .33 (migration of 1) using t-tests. Temporal migrations were examined
in the Location and Item-Location conditions. Performance above chance level (i.e., .33) for a
temporal migration of 1 means that participants integrated temporal order into their responses.
Distance in pixels between the location where items were originally presented and the
response given by participants was calculated for the Location and Item-Location conditions
using t-tests. An alpha level of .05 was used in all statistical comparisons.
30
Results
Firstly, the proportion of female participants was comparable between groups (χ2 (2, N =
30 = 0.56, p = .46)); the groups were also similar regarding education level. Secondly, older
adults performed worse than young adults on most neuropsychological measures, with the
exception of RL/RI-16 delayed total recall and verbal fluency (T-N-P) scores. The differences
observed between the two groups are not surprising since the results consist of raw scores, that is,
data are not adjusted for age. Moreover, the differences observed between groups are related to
cognitive functions known to decline with age. Demographic and neuropsychological
characteristics of participants are presented in Table 1.
Performance of the two groups in the experimental task is presented in Figure 1. The
ANOVA indicated that there was a significant main effect of Group F(1, 28) = 83.81, p < .01, η2p
= 0.75, showing that overall, young adults performed better than older adults. There was also a
significant main effect of Condition, F(2, 56) = 128.64, p < .01, η2p = 0.82, indicating that
memory for locations was better than the two other conditions (i.e., Item (p < .01) and Item-
Location (p < .01)) and that Item memory was better than memory for Item-Location
associations. More importantly, there was a significant Group X Condition interaction, F(2, 56) =
13.81, p < .01, η2p = 0.33, suggesting that the significant difference between young and older
adults was accentuated in the Item-Location condition (p < .01).
Since the younger and older adult participants were not equated on Item and Location
memory, this could have contributed to the larger age-related differences in the Item-Location
condition. To rule out this possibility, two analyses of covariance (ANCOVA) were performed
with Item or Location performance as covariates. Results still indicate significant differences
between groups in the Item-Location condition when performance in the Item and Location
conditions are taken into account, F(1, 30) = 12.91, p < .01. These results indicate that older
adults had a deficit in the associative test above and beyond that observed in the conditions
evaluating item or location memory.
31
Table 1. Demographic and clinical characteristics (raw scores) of young and older adult participants in Experiment 1. Variables Young adults
(n=15) Older adults
(n=15) t-test t(1,28) p
Participants’ characteristics
Age (years) 24.33 (4.59) 67.47 (5.83) -22.51 <0.01 Education (years) 16.00 (3.30) 14.73 (3.90) 0.96 0.35 Sex (W/M) 8W/7M 10W/5M Depressive symptoms GDS (30-items) (/30) --- 4.07 (5.26) --- --- BDI (/63) 3.67 (3.90) --- --- --- Subjective cognitive complaint QPC (/10) --- 1.80 (2.57) --- --- Vascular burden Hachinski ischaemic scale --- 0.77 (0.93) --- --- General cognitive state MoCA (/30) 27.13 (1.96) Information processing speed Digit Symbol (WAIS-III) 90.13 (17.62) 60.20 (16.64) 4.78 <0.01 Visuo-constructive abilities Copy of Rey Complex Figure 32.73 (1,83) 31.40 (2.47) 0.94 0.34 Language and semantic memory BNT PPTT (/52) Verbal fluency (T-N-P) Verbal fluency (Animals) Episodic memory
--- ---
41.60 (8.80) 22.20 (5.19)
14.33 (0.90) 50.07 (1.33) 37.90 (6.84) 18.40 (4.07)
--- ---
1.30 2.23
--- ---
0.43 0.03
RL/RI-16 free recall 12.73 (1.35) 10.38 (2,22) 3.51 <0.01 RL/RI-16 total recall 15.80 (0.33) 15.22 (0,82) 2.53 0.02 RL/RI-16 delayed free recall 14.80 (1.42) 12.53 (2,42) 3.13 <0.01 RL/RI-16 delayed total recall 16.00 (0.00) 15.80 (0,41) 1.87 0.07 Recall of Rey Figure (3 min) 25.90 (6.50) 17.37 (6,79) 3.51 <0.01 Executive functions Stroop_Inhibition (time in sec.)
40.13 (7.88)
62.87 (18.95)
-4.29
<0.01
Stroop_Flexibility (time in sec.) 48.20 (9.42) 75.00 (31.67) -3.14 <0.01 TMT_Switching (time in sec.) 52.47 (14.07) 113.60 (37.16) -5.96 <0.01 Note : BDI; Beck Depression Inventory ; BNT : 15-item Boston Naming Test; Digit-Symbol : Digit-Symbol subtest of the Wechsler Adult Intelligence Scale, 3rd edition; MoCA: Montreal Cognitive Assessment; GDS : Geriatric Depression Scale; PPTT : Pyramids and Palm Tree Test; QPC; Questionnaire de plainte cognitive; RL/RI-16 : Rappel libre et rappel indicé à 16 items; Stroop : Stroop test of the Delis-Kaplan Executive Function System; TMT : Trail Making Test of the Delis-Kaplan Executive Function System; Verbal fluency : lexical fluency with T, N and P.
32
Figure 1. Mean proportions of correct recall/reconstruction score in the experimental conditions of the task involving associations between items and their spatial context. The error bars represent standard error (standard errors are very small and as a consequence, the error bars are barely visible on the graph). Temporal migrations and errors were analyzed in the Location and Item-Location
conditions. These measures cannot be reported for the Item condition since the type of responses
(verbal free recall without computerized registration of responses) differed from the other two
conditions (computer-based registration of responses). Regarding temporal migrations (Figure 2),
even if all temporal migrations are presented on the graph, the important variable to consider in
the present analysis is the migration of 1. Indeed, performance above chance level for a temporal
migration of 1 suggests that participants integrated temporal order into their recall responses. The
t-test analyses revealed that young adults differed significantly from chance in the Location, t
(14) = 2.14, p < .05, and in the Item-Location, t (14) = 2.93, p < .01, conditions. In the same way,
older adults differed significantly from chance in the Location, t (14) = 2.69, p < .01, and in the
Item-Location, t (14) = 2.92, p < .01, conditions.
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
Item Location Item-Location
Mea
n pr
opor
tion
of c
orre
ct re
call
Conditions
Young adults
Older adults
* *
*
33
Figure 2. Mean proportions of correct reconstruction score as a function of temporal migration for each group in the Location condition (left panel) and in the Item-Location condition (right panel). Error bars represent standard error. …** p < .01
The errors made by participants were analyzed in terms of mean distance between
participants’ responses and the correct location of stimuli (Figure 3). This distance is given in
pixels. It is important to note that one data point was excluded from the younger adult group
since it was an extreme score (i.e., > 2 SD). The repeated measures ANOVA revealed a
significant effect of Condition, F (1, 28) = 34.87, p <.01, η2p = .55, indicating that errors made by
participants were closer to the correct position in the Location condition than in the Item-
Location condition. The effect of Group, F(1, 28) = 1.41, p = .25, and the interaction, F(1, 28) =
0.001, p = .98, were not significant.
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1 2 3 4 5
Mea
n po
ropo
rtio
n of
cor
rect
rec
onst
ruct
ion
Temporal migrations
**
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1 2 3 4 5M
ean
prop
ortio
n of
cor
rect
rec
onst
ruct
ion
Temporal migrations
Young adults
HC
Chance
**
34
Figure 3. Mean distance (in pixels) of errors in the Location and Item-Location conditions of the task. Error bars are standard error.
Discussion
The results of Experiment 1 indicate that compared to younger adults, older adults
remember significantly fewer items, locations and Item-Location associations. Importantly, older
adults’ memory for associative information is poorer than that of item information. These
findings thus corroborate the ADH for associations by implicating a spatial context (Naveh-
Benjamin, 2000; Chalfonte & Johnson, 1996). The present results also extend the applicability of
the ADH to a recall/reconstruction paradigm, since most previous studies have used a recognition
paradigm (Naveh-Benjamin, 2000; Naveh-Benjamin, Hussain, Guez, & Bar-On, 2003; Bastin, &
Van der Linden, 2006; Naveh-Benjamin, Guez, Kilb, Reedy, 2004). While all conditions of the
present experiment do not implicate free recall only, free recall and reconstruction are seen as
more effortful than recognition.
Results of temporal migration analyses suggest that both groups can implicitly encode the
temporal order in which stimuli were presented even if they were not instructed to do so. This
finding suggests that elderly people are as able as young adults to implicitly bind together pieces
of information (La Voie, & Light, 1994). Thus, results suggest that the processes responsible for
binding information together are not completely deficient in the elderly, but rather that efficiency
may depend on the type of demand (e.g., explicit or implicit memory task) or on the type of
information that must be bound together (temporal or spatial information).
0
50
100
150
200
250
300
Location Item-Location
Mea
n di
stan
ce (i
n pi
xels
)
Conditions
Young adults
Older adults
35
In both groups, reconstruction of spatial information only was significantly better than
recall of item information only. This result is contrary to that found in the literature pertaining to
spatial location (Chalfonte & Johnson, 1996; Naveh-Benjamin, 1988). However, there are
differences between the methods and procedures used in previous studies compared to those in
the present study: 1) the number of stimuli presented (6 in the present study, compared to 30 in
some experiments); and 2) the presentation mode of stimuli (sequential in the present study,
compared to simultaneous in the majority of previous studies). These differences might have
allowed participants in the present study to perform better in the Location condition. For instance,
it may have been easier for participants to recall six items rather than needing to remember
locations among 16 possibilities. Regarding the presentation mode of stimuli, one could
hypothesize that simultaneous presentation (Chalfonte & Johnson, 1996; Naveh-Benjamin, 1990)
would increase the difficulty of the task in terms of organization of to-be-remembered
information, especially in the Location condition. For example, the simultaneous presentation of
stimuli throughout the matrix might have prevented participants from having sufficient time to
efficiently encode all stimuli presented. Thus, in Experiment 1 of the present study,
reconstruction of locations might have been easier than recall of items because stimuli were
presented sequentially during the study phase. Experiment 2 was designed to test the possible
effect of stimulus presentation on task performance.
Finally, the analysis of distance of errors between the location of a stimulus at study and
the participants’ responses during the test phase confirms that remembering Item-Location
associations is more demanding than remembering locations only. In the Location condition,
where only spatial information had to be reconstructed, the errors made by both groups were
located nearer to the correct response location compared to the Item-Location condition. This
finding suggests that for the less cognitively demanding condition (Location), participants had a
better idea of the positions in space where stimuli were presented compared to the more
demanding condition (Item-Location), where participants made more distant errors when
associating a given stimulus to its correct position in space.
36
Experiment 2
Experiment 2 used an order reconstruction paradigm to test memory for the association
between an item and its temporal position in a sequence. For item memory, two presentation
modes were used: Simultaneous and sequential.
Participants
Thirty participants were recruited for this experiment, of which 15 were younger adults (12
females and 3 males) and 15 were older adults (11 females and 4 males). Participants were
different from those who took part in Experiment 1.
Materials
Clinical and neuropsychological measures. These measures were identical to those
used in Experiment 1.
Experimental task. Visual stimuli from Snodgrass and Vanderwart’s (1980) standardized
set of 260 pictures were used. With the exception of the stimuli used in the Simultaneous
Condition (Item-Sim condition, see below), all stimuli in Experiment 2 were different from those
used in Experiment 1. Stimuli were selected based on the same criteria that were used in
Experiment 1. The characteristics of the stimuli (time taken to identify the stimuli as well as
familiarity and visual complexity of the images) were comparable between Experiment 1 and 2.
Procedure
The procedure for neuropsychological assessment of the participants was identical to that of
Experiment 1. Regarding the experimental task, the computer-based (E-Prime 2.0) paradigm
comprised three conditions, in which 27 different sequences of six stimuli were presented (total
of 162 stimuli presented including practice, among which 72 images were the same as those used
in the Item condition of Experiment 1). The first two sequences of each condition used the same
six stimuli and served as practice trials. In each test sequence, the six visual stimuli were
presented in a matrix identical to that of Experiment 1.
Participants were instructed that they would be presented with different stimuli in different
locations on the computer screen and that their memory for these stimuli (Item-Sim and Item-Seq
conditions) and their temporal order (Item-Temporal condition) would then be assessed. All
three conditions were blocked and counterbalanced across participants. In the Item-Sim
condition, all six stimuli were presented during 12 seconds. In the Item-Seq condition, the
37
stimulus presentation time and inter-stimulus interval were the same as in Experiment 1.In the
Item-Temporal association condition, stimuli were represented in a randomly defined order and
participants were asked to reconstruct the same order as they studied. Responses in the Item-Sim
and Item-Seq conditions were noted manually by the examiner. In the Item-Temporal condition,
all responses were registered on a touch screen. Participants had to touch the stimuli sequentially
in the order they remembered they were presented. When participants touched a stimulus, a black
border appeared around it to indicate that it had been selected. The order of responses was
recorded.
Data Analyses
Analyses for demographic and neuropsychological data were similar as those of
Expriment 1. In the experimental task, a Group (Younger, Older adults) X Condition (Item-Sim,
Item-Seq, Item-Temporal) repeated measures ANOVA was computed. The .05 level of
significance was used in all analyses.
Results
Demographic and neuropsychological characteristics of participants are presented in
Table 2. Firstly, the proportion of females was comparable between groups (χ2 (1, N = 30 = 0.19,
p = .67)). Older adults differed significantly from younger adults on education and most
neuropsychological measures except the RL/RI-16 delayed total recall and lexical verbal fluency
task. Again, the differences observed between the two groups are not surprising since the results
consist of raw scores, that is, data are not adjusted for age. Moreover, the differences observed
between groups are related to cognitive functions known to decline with age.
Since education level was significantly different between groups, correlations between this
particular variable and experimental task performance were computed. A significant positive
correlation was found, r(45) = .55, p < .01, whereby higher levels of education were associated
with higher levels of performance in the experimental task. Since education level might confound
the results of this study, ANCOVAs were performed using education level as a covariate.
However, these analyses did not yield results different from those presented below.
38
Table 2. Demographic and clinical characteristics (raw scores) of young and older adult participants in Experiment 2
Note. BDI; Beck Depression Inventory ; BNT: Boston Naming Test -15 items; Digit-Symbol (WAIS-III) : Digit-Symbol from Wechsler Adult Intelligence Scale, 3rd edition; GDS : Geriatric Depression Scale; MoCA : Montreal Cognitive Assessment; PPTT: Pyramids and Palm Trees Test; QPC; Questionnaire de plainte cognitive; RL/RI-16: Rappel Libre/Rappel Indicé à 16 items; Stroop : Stroop of the Delis-Kaplan Executive Function System; TMT : Trail Making Test of the Delis-Kaplan Executive Function System; Verbal fluency: Lexical fluency with T-N-P.
Performance of the two groups in the experimental conditions is presented in Figure 4.
There was a main effect of Group, F (1, 28) = 49.39, p < .01, η2p = .64, showing that the younger
Variables Young adults (n=15)
Older adults (n=15)
t-test t(1,28) p
Participants’ characteristics
Age (years) 23.27 (3.92) 77.33 (6.55) -27.42 <0.01 Education (years) 15.97 (1.59) 11.93 (2,96) 4.65 <0.01 Sex (W/M) 12F/3H 11F/4H Depressive symptoms GDS (30-items) (/30)
---
2.93 (3.25)
---
---
BDI (/63) 5.60 (7.17) --- --- --- Subjective cognitive complaint QPC (/10) Vascular burden Hachinski ischaemic scale
---
---
1.07 (1.38)
0.87 (0.64)
---
---
---
---
General cognitive state MoCA (/30) Information processing speed Digit Symbol (WAIS-III) Visuo-constructive abilities Copy of Rey Complex Figure Language and semantic memory BNT PPTT (/52) Verbal fluency (T-N-P) Verbal fluency (Animals)
---
88.49 (9.75)
33.53 (1.77)
--- ---
34.53 (9.16) 22.87 (4.93)
26.13 (3.09)
49.40 (7.98)
31.47 (2.84)
13.00 (1.51) 49.20 (2.08) 31.67 (7.33) 16.87 (4.03)
---
11.99
1.68
--- ---
0.95 3.65
---
<0.01
0.10
--- ---
0.35 <0.01
Episodic memory RL/RI-16 free recall 12.33 (1.56) 9.44 (1.70) 4.84 <0.01 RL/RI-16 total recall 15.78 (0.21) 15.16 (0.81) 2.90 <0.01 RL/RI-16 delayed free recall 14.33 (1.95) 12.00 (2.04) 3.21 <0.01 RL/RI-16 delayed total recall 16.00 (0.00) 15.53 (0.92) 1.97 0.06 Recall of Rey Figure (3 min) 23.37 (4.93) 15.50 (1.85) 5.79 <0.01 Executive functions Stroop_Inhibition (time in sec.)
45.20 (8.90)
65.24 (21.74)
-3.31
<0.01
Stroop_Flexibility (time in sec.) 52.53 (10.89) 83.24 (52.24) -2.23 <0.05 TMT_Switching (time in sec.) 55.87 (13.26) 116.47 (60.75) -3.78 <0.01
39
adults performed better than the older adults. There was a significant main effect of Condition, F
(2, 56) = 357.66, p < .01, η2p = .93. Post hoc comparisons indicated that there was no significant
difference between the two conditions evaluating item memory (p =1.00); however, these two
conditions (p < .01 in both cases) were performed significantly better than the Item-Temporal
condition. There was no interaction between Group and Condition, F (2, 56) = 1.96, p = .15, η2p =
.07.
Figure 4. Mean proportions of correct recall/reconstruction score in the experimental conditions of the task involving associations between items and their temporal context. The error bars represent standard error. * p < .05.
Temporal migrations of the stimuli were examined in the Item-Temporal condition
(Figure 5). The major difference with Experiment 1 is that in this experiment participants were
explicitly instructed to reconstruct the temporal order of stimuli. In this case, participants knew in
advance that they had to remember the order of presentation, and as a result, they knew explicitly
that temporal order needed to be considered at the test phase. T-tests were computed for
migration of 1 in each group. We observed that the two groups performed above the chance level
(young adults: t (14) = 13.48, p < .01; older adults: t (14) =11.72, p < .01), meaning that each
group had the capacity to encode explicitly the temporal proximity of stimuli, since they
remembered a higher proportion of stimuli immediately after or before the correct order position.
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
Item-Sim Item-Seq Item-Temporal
Mea
n pr
opor
tions
of c
orre
ct re
call
Conditions
Young adults
Older adults
*
*
*
40
Figure 5. Mean proportions of errors as a function of temporal migrations for each group in the Item-Temporal condition. Error bars represent standard error. ** p < .01.
Discussion
The results of Experiment 2 suggest that the stimulus presentation mode has no influence
on recall of item information, since results were equivalent for both sequential and simultaneous
presentation. Moreover, neither type of presentation favoured older adults, which is in keeping
with previous studies of item memory (Chalfonte & Johnson, 1996; Dumas, & Hartman, 2003).
The pattern of results from the Item-Temporal condition does not seem to support the ADH.
While participants performed less well in the Item-Temporal condition compared to the two other
conditions – those in which only item information was recalled – the age-related difference was
no greater in the former condition. Such a finding is in line with previous studies suggesting that
the healthy elderly are not worse at remembering temporal associations than item information
(Cabeza, et al., 2000; Fabiani, & Friedman, 1997; Perlmutter et al., 1981). On the other hand,
some studies have reported a greater age difference in temporal associative memory compared to
item memory (Bastin, & Van der Linden, 2006; Kausler, & Wiley, 1990; Kessels, et al., 2007;
Parkin et al., 1995; Naveh-Benjamin, 1990), suggesting that temporal associative memory is age-
sensitive; however, these studies also used different procedures and different types of memory
task, and were not all originally intended to test the ADH. The present study used a robust
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1 2 3 4 5
Mea
n pr
opor
tion
of c
orre
ct r
econ
stru
ctio
n
Temporal migrations
Young adults
HC
Chance**
41
method to assess item and associative memory under free recall and reconstruction procedures.
Thus, the design of the present study addressed a methodological flaw of previous work, and as
such sheds light on the conflicting results in the literature. However, there is still a need to
pinpoint the precise source of this contradiction and explain why in some cases the healthy
elderly are able – just like young adults – to bind to temporal context, while in other cases they
cannot. Also, results from temporal migration analyses suggest that both groups were somewhat
able to explicitly encode the temporal order in which stimuli were presented. Both groups of
participants could keep track of the approximate order in which the stimuli were presented (e.g.,
migration of 1).
General discussion
According to the ADH (Naveh-Benjamin, 2000), episodic memory problems in healthy
older adults can be accounted for by difficulties in associating memory units to a contextual
component. In two experiments we examined the capacity of healthy older adults, compared to
that of younger adults, to encode and remember over the short term, associations of visual stimuli
with spatial (Experiment 1) and temporal (Experiment 2) contexts using very comparable task
procedures. Results revealed that while the ADH could account for memory difficulties in aging
when the task entailed associations with a spatial context, there was no difference between older
and younger adults in using the temporal context. In relation to memory for items or locations
only, older adults had greater difficulties than younger adults to remember items based on their
spatial positions. However, temporal order seemed to provide support for remembering list items
for younger as well as older adults. Here, using methodologies that are identical – except for the
type of context (spatial vs. temporal) – the observed pattern of results is unequivocal in showing
that the ADH is not universal across all types of contexts.
With regards to spatial associative memory, our results are in line with the predominant
view that aging seems to come with a decline in the encoding and retention of bound
representations of to-be-remembered items and their spatial context (e.g., Chalfonte & Johnson,
1996; Naveh-Benjamin, 2000). Using a well-established short-term recall/reconstruction
paradigm, we provide further evidence of the greater difficulty of the healthy elderly to bind
information to a spatial context compared to young adults. Contrary to several previous studies
that used a recognition procedure, the present experiments used a free recall and reconstruction
paradigm. Thus, to some extent, tasks in Experiments 1 and 2 were more demanding than those
42
used in previous work. One should note that the use of a free recall or reconstruction procedure
did not overly disadvantage older adults compared to younger adults given that 75% and 84% of
older participants provided correct responses in the Item and Location condition, respectively.
These levels of performance indicate that older participants were quite good in remembering item
or spatial information even using free recall, but had difficulty in making associations between
these pieces of information.
The analysis of spatial errors showed that older adults make a greater number of errors
compared to younger adults but that they produce the same types of errors as younger adults,
insofar as they misplace items to a greater distance in the Item-Location condition compared to
the Location condition. That is to say that when associative information must be remembered,
regardless of age, one is more prone to forgetting information and even losing any sense of
familiarity one might have had about such information. Such a pattern is illustrated here by the
difference between Location and Item-Location conditions when looking at the distance between
the stimuli presented and remembered between groups. Thus, such results can be explained by
the quantity of information that must be remembered, rather than a consequence of ageing.
The results pertaining to temporal context associations are supported by a number of
previous studies (Cabeza, et al., 2000; Fabiani, & Friedman, 1997; Perlmutter et al., 1981) which
find no difference between younger and older adults in their ability to link information to
temporal order. Importantly, the use of temporal migration allows us to explore the processes
behind memory performance. Temporal migrations, from Experiment 1, provide convincing
evidence to support the performance of the healthy elderly in the temporal condition of
Experiment 2. The healthy elderly use the order of stimulus presentation to reconstruct spatial
information in the same way that young adults do; when spatial information must be
remembered, all participants, regardless of age (young and older adults) use temporal information
to support retrieval. That is to say, the healthy elderly do not show greater difficulty in
reconstructing associative temporal information than item information when their performance is
compared to that of young adults.
A key addition to the interpretation of temporal information processing is the analysis of
temporal migrations. The results of this analysis suggest that both younger and older adults can
use, even implicitly (Experiment 1), the temporal order of the presented information for use at
reconstruction phase. Taken together, results from Experiment 1 and 2 suggest that even when
43
they are not instructed to encode temporal order, older adults are able to encode such information
just as well as younger adults, as indicated by the greater proportion of items remembered given a
relative temporal proximity (migration of 1) of a specific item. Such converging evidence, taken
from explicit and implicit paradigms, provides strong empirical support to the notion that
associative processes might not be entirely impaired with advancing age.
The question remains of how to reconcile the present findings with those of past
researches that report an associative deficit in older adults for the processing of items and their
temporal context. One hypothesis might be that binding to temporal information is less effortful
and does not tap the same processes as those implied in binding of spatial information in older
adults. In other words, associative processes could be dependent on the type of information
processed. Moreover, these results support studies suggesting that temporal information can be
part of the automatic-deliberate processes continuum (e.g., Hasher & Zacks, 1979; Hintzman &
Block, 1971; Jennings, & Jacoby, 1993). Finally, the present study used a similar paradigm to
that of Kessels et al. (2007), but the findings and conclusions differ. In Kessels et al., the authors
concluded that 1) contextual memory (i.e., memory for spatial location and temporal order)
declines as a result of aging and that 2) memory for temporal order and spatial location
deteriorate to the same extent. Notwithstanding the similarities, there are some differences
between the work of Kessels et al. and the present study. First, the matrix used in Kessels’ study
had 20 regular locations while the present matrix included 16 irregular locations in an irregular
presentation, a difference which might have somewhat prevented participants from using verbal
strategies to support memory (see Couture & Tremblay, 2006, for a discussion). Also, Kessels et
al. used forced choice recognition and free recall paradigms to assess item and associative
memory, respectively. With this type of procedure, one might expect the item memory condition
to be easier than the associative one. Hence, compared to the present study, which used free recall
and reconstruction in both conditions, the probability of finding a significant Group x Condition
interaction was greater in Kessels et al.
There are a number of strengths to the present study such as the control for item memory;
also the use of cognitive measures such as the profile of spatial errors and temporal migrations
allowed us to go beyond the usual pure and strict variables of correct performance. Among the
limitations, the sample size was rather small and this might have impacted power to detect a
significant interaction in Experiment 2. Moreover, different participants were assessed in each
44
experiment. Future work should compare spatial and temporal associations more directly among
the same individuals.
In sum, the ADH can account for findings in Experiment 1 (spatial context) but not
Experiment 2 (temporal context). The results suggest that older adults’ deficient episodic memory
is variable and depends on the type of associations that must be remembered. Further studies are
needed to replicate the present findings, and future work should also examine more thoroughly
associative memory in older adults with mild cognitive impairment. Indeed, the findings of
Troyer, Murphy, Anderson, Hayman-Abello, Craik, and Moscovitch (2008), suggest that
associative memory impairment could be a sensitive and specific cognitive marker of incipient
Alzheimer’s disease, but the standardized neuropsychological tasks they used were rather
multidetermined. In order to support their conclusion, it would be valuable to administer to older
adults with mild cognitive impairment a more controlled task paradigm that was similar to that of
the present study.
45
References
Bastin, C., & Van der Linden, M. (2006). The effects of aging on the recognition of different types of associations. Experimental Aging Research, 32, 61-77. doi: 10.1080/03610730500326291
Beck, A. T., Steer, R. A., Ball, R., Ranieri, W. F. (1996). Comparison of Beck Depression
Inventories-IA and –II in psychiatric outpatients. Journal of Personality Assessment, 67, 588-597. doi: 10.1207/s15327752jpa6703_13
Berch, D. B., Krikorian, R., & Huha, E. M. (1998). The Corsi block-tapping task:
Methodological and theoretical considerations. Brain & Cognition, 38, 317-338. doi: 10.1006/brcg.1998.1039
Cabeza, R. (2006). Prefrontal and medial temporal lobe contributions to relational memory in
young and older adults. In H.D. Zimmer, A. Mecklinger, & U. Lindenberger (Eds.), Hanbook of binding and memory: Perspectives from cognitive neuroscience (595-626). New York: Oxford University Press.
Cabeza, R., Anderson, N. D., Houle, S., Mangels, J. A., Nyberg, L. (2000). Age-related
differences in neural activity during item and temporal-order memory retrieval: A positron emission tomography study. Journal of Cognitive Neuroscience, 12, 197-206. doi: 10.1162/089892900561832
Chalfonte, B. L., & Johnson, M. K. (1996). Feature memory and binding in young and older
adults. Memory & Cognition, 24, 403-416. doi: 10.3758/BF03200930 Chuah, Y. M. L., Maybery, M. T., & Fox, A. M. (2004). The long-term effects of mild head
injury on short-term memory for visual form, spatial location, and their conjunction in well-functioning univeristy students. Brain and Cognition, 56, 304-312. doi: 10.1016/j.bandc.2004.08.002
Consortium des Universités de Montréal et McGill (1996). Manuel de l’examen
neuropsychologique. Montréal: Étude Santé et Vieillissement au Canada. Couture, M., & Tremblay, S. (2006). Exploring the characteristics of the visuospatial Hebb
repetition effect. Memory & Cognition, 34, 1720-1729. doi: 10.3758/BF03195933 Delis, D. C., Kaplan, E., & Kramer, J. H. (2001). Delis-Kaplan Executive Function System (D-
KEFS). San Antonio, TX: The Psychological Corporation. doi: 10.1037/t15082-000 Deltour, J. J. (1993). Echelle de vocabulaire de Mill Hill de J. C. Raven. Adaptation française et
normes européennes du Mill Hill et du Standard Progressive Matrices de Raven (PM 38) [Mill-Hill vocabulary scale of J. C. Raven. French adaptation and European norms]. Braine le Château, Belgium : Editions L'application des techniques modernes.
46
Dumas, J. A., & Hartman, M. (2003). Adult age differences in temporal and item memory. Psychology and Aging, 18, 573-583. doi: 10.1037/0882-7974.18.3.573
Fabiani, M., & Friedman, D. (1997). Dissociations between memory for temporal order and
recognition memory in aging. Neuropsychologia, 35, 129-141. doi: 10.1016/S0028-3932(96)00073-5
Farrell, S., & Lewandowsky, S. (2004). Modelling transposition latencies: Constraints for
theories of serial order memory. Journal of Memory and Language, 51, 115-135. doi: 10.1016/j.jml.2004.03.007
Hachinski, V. C., Iliff, L. D., Zilhka, E., Du Boulay, G. H., McAllister, V. L., Marshall, J., ...
Symon, L. (1975). Cerebral blood flow in dementia. Archives of Neurology, 32, 632-639. doi:10.1001/archneur.1975.00490510088009.
Hasher, L., & Zacks, R. T. (1979). Automatic and effortful processes in memory. Journal of
Experimental Psychology: General, 108, 356-388. doi: 10.1037/0096-3445.108.3.356 Hintzman, D. L., & Block, R. A. (1971). Repetition and memory: Evidence for a multi-trace
hypothesis. Journal of Experimental Psychology, 88, 297-306. doi: 10.1037/h0030907 Howard, D., & Patterson, K. (1992). The Pyramids and Palm Trees Test. Harcourt Assessment.
London, England. Jennings, J. M., & Jacoby, L. L. (1993). Automatic versus intentional uses of memory: Aging,
attention, and control. Psychology and Aging, 8, 283-293. doi: 10.1037/0882-7974.8.2.283
Jennings, J. M., & Jacoby, L. L. (1997). An opposition procedure for detecting age-related
deficits in recollection: Telling effects of repetition. Psychology and Aging, 12, 352–361. doi: 10.1037/0882-7974.12.2.352
Jones, D., Farrand, P., Stuart, G., & Morris, N. (1995). Functional equivalence of verbal and
spatial information in serial short-term memory. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, & Cognition, 21, 1008-1018. doi: 10.1037/0278-7393.21.4.1008
Kausler, D. H., & Wiley, J. G. (1990). Temporal memory and content memory for actions: Age
differences in acquisition and retention. Experimental Aging Research, 16, 147-150. Kessels, R. P. C., Hobbel, B., & Postma, A. (2007). Aging context memory and binding: A
comparison of “what, where and when” in young and older adults. The International Journal of Neuroscience, 117, 795-810. doi: 10.1080/00207450600910218
La Voie, D., & Light, L. L. (1994). Adult age differences in repetition priming: A meta-analysis.
Psychology & Aging, 9, 539-553. doi: 10.1037/0882-7974.9.4.539 Mack, W. J., Freed, D. M., Williams, B. W., & Henderson, V. W. (1992). Boston Naming Test:
47
Shortened versions for use in Alzheimer’s disease. Journal of Gerontology: Psychological Sciences, 47, 154-158. doi: 10.1093/geronj/47.3.P154
Nasreddine, Z. S., Phillips, N. A., Béridian, V., Charbonneau, S., Whitehead, V., Collin , I., … Chertkow, H. (2005). The Montral Cognitive Assessment, MoCA: A brief screening tool for
mild cognitive impairment. Journal of the American Geriatrics Society, 53, 695-699. doi: 10.1111/j.1532-5415.2005.53221.x
Naveh-Benjamin, M. (1988). Recognition memory of spatial location information: Another
failure to support automaticity. Memory & Cognition, 16, 437-445. doi: 10.3758/BF03214224
Naveh-Benjamin, M. (1990). Coding of temporal order information: An automatic process?
Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 16, 117-126. doi: 10.1037/0278-7393.16.1.117
Naveh-Benjamin, M. (2000). Adult age differences in memory performance: Tests of an
associative deficit hypothesis. Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 26, 1170-1187. doi: 10.1037/0278-7393.26.5.1170
Naveh-Benjamin, M., Guez, J., Kilb, A., & Reedy, S. (2004). The associative memory deficit of
older adults: Further support using face-name associations. Psychology and Aging, 19, 541-546. doi: 10.1037/0882-7974.19.3.541
Naveh-Benjamin, M., Hussain, Z., Guez, J., & Bar-On, M. (2003). Adult age difference in
episodic memory: Further support for an associative-deficit hypothesis. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 29, 826-837. doi: 10.1037/0278-7393.29.5.826
Naveh-Benjamin, M., Shing, Y. L, Kilb, A., Werkle-Bergner, M., Lindenberger, U., & Li, S-C.
(2009). Adult age differences in memory for name-face associations: The effects of intentional and incidental learning. Memory, 17, 220-32. doi: 10.1080/09658210802222183
Old, S. R., & Naveh-Benjamin, M. (2008). Differential effects of age on item and associative
measures of memory: A meta-analysis. Psychology and Aging, 23(1), 104 -118. doi: 10.1037/0882-7974.23.1.104
Parkin, A. J., Walter, B. M., & Hunkin, N. M. (1995). Relationships between normal aging,
frontal lobe function, and memory for temporal and spatial information. Neuropsychology, 9, 304-312. doi: 10.1037/0894-4105.9.3.304
Perlmutter, M., Metzger, R., Nezworski, T., & Miller, K. (1981). Spatial and temporal memory in
20 to 60 years olds. Journal of Gerontology, 36, 59-65. doi :10.1093/geronj/36.1.59 Rey, A. (1941). L’examen psychologique dans les cas d’encéphalopathie traumatique. Archives
de Psychologie, 28, 215-285.
48
Snodgrass, J. G., & Vanderwart, M. (1980). A standardized set of 260 pictures: Norms for name
agreement, image agreement, familiarity, and visual complexity. Journal of Experimental Psychology: Human Learning and Memory, 6, 174-215. doi: 10.1037/0278-7393.6.2.174
Spencer, W. D., & Raz, N. (1995). Differential effects of aging on memory for content and
context : A meta-analysis. Psychology and Aging, 10, 527-539. doi: 10.1037/0882-7974.10.4.527
Thomas-Antérion, C., Honoré-Masson, S., Berne, G., Ruel, J. H., & Laurent, B. (2003). Le
questionnaire de plainte cognitive (QPC): Un outil de recherche de plainte suspecte d’évoquer une maladie d’Alzheimer. L’année gérontologique, 17.
Troyer, A. K., D’Souza, N. A., Vandermorris, S., & Murphy, K. J. (2011). Age-related
differences in associative memory depend on the type of associations that are formed. Aging, Neuropsychology, and Cognition, 18, 340-352. doi: 10.1080/13825585.2011.553273
Troyer, A. K., Murphy, K. J., Anderson, N. D., Hayman-Abello, B. A., & Craik, F. I.M. (2008).
Item and associative memory in amnestic mild cognitive impairment: Performance on standardized memory tests. Neuropsychology, 22, 10-16. doi: 10.1037/0894-4105.22.1.10
Tulving, E. (1972). Episodic and semantic memory. In E. Tulving, & W. Donaldson (Eds.),
Organization of Memory, (pp. 381-403). New York, NY: Academic. Tulving, E. (2002). Episodic Memory : From mind to Brain. Annual Review of Psychology, 53, 1-
25. doi: 10.1146/annurev.psych.53.100901.135114. Underwood, B. J. (1969). Attributes of memory. Psychological Review, 76, 559-573. doi:
10.1037/h0028143 Van der Linden, M., Coyette, F., Poitrenaud, J., Kalafat, M., Calicis, F., Wynsm C., et al. (2004).
L’épreuve de rappel libre/rappel indicé à 16 items (RL/RI-16). Solal (Ed.), L’évaluation des troubles de la mémoire: Présentation de quatre tests de mémoire épisodique avec leur étalonnage. (pp.25-47). Marseille.
Wechsler, D. (1997). Wsechler Adult Intelligence Scale – Third Edition. San Antonio : TX. The
Psychological Corporation. Yesavage, J. A., Brink, T. L., Rose, T. L., Lum, O., Huang, V., Adey, M. et al. (1983).
Development and validation of a geriatric depression screening scale: A preliminary report. Journal of Psychiatry Research, 17, 37-49. doi: 10.1016/0022-3956(82)90033-4
49
Appendix A
Order in which items appeared during the study phase
1 2 3 4 5 6
Ord
er in
whi
ch it
ems a
re re
cons
truct
ed
Migration = 1
Migration = 2
Migration = 4
Migration = 3
Migration = 5
Migration = 1
51
Appendix B
Representation of the matrix used in the experimental tasks of Experiment 1 and 2.
53
CHAPITRE III
Memory for spatial and temporal associations in older adults with amnestic mild cognitive
impairment
Sarah Tardif, B.A.,1,2 Sébastien Tremblay, Ph.D., 2 & Carol Hudon, Ph.D. 1,2
1 Centre de recherche de l’Institut universitaire en santé mentale de Québec (Québec, Canada) 2 École de psychologie, Université Laval (Québec, Canada)
Abbreviated title: Associative memory in aMCI Keywords: associative memory, item memory, binding, mild cognitive impairment, Alzheimer’s disease Acknowledgements
This study was supported by a research grant (#10 59) from the Alzheimer Society of Canada and a Chercheur-boursier, Junior 2 salary award from the Fonds de la recherche du Québec - Santé (CH) as well as by a doctoral scholarships from the Institut sur le vieillissement et la participation sociale des aînés, the Centre de recherche sur le cerveau, le comportement et la neuropsychiatrie and the Réseau québécois de recherche sur le vieillissement (ST). The authors thank Katherine Guérard for assistance with E-Prime and Isabelle Tremblay for assistance with the testing of participants. Corresponding author: Carol Hudon, Ph.D., École de psychologie, Pavillon Félix-Antoine Savard, 2325 rue des Bibliothèques, local 1116, Université Laval, Québec, QC, Canada, G1V 0A6; Phone: +1 418-656-2131, ext. 3745; Fax: +1 418-656-3646; E-mail: Carol.Hudon@psy.ulaval.ca
* Ce manuscrit sera soumis pour publication.
55
Résumé
Plusieurs études suggèrent que les déficits en mémoire associative constitueraient un
marqueur cognitif du prodrome de la maladie d’Alzheimer (MA). La présente étude a pour
objectif d’examiner la nature et l’étendue des déficits en mémoire associative auprès de gens
présentant un trouble cognitif léger de type amnésique (TCLa). Une tâche expérimentale a été
développée pour mesurer la mémoire des associations entre des items et leurs positions spatiales
(Expérience 1) et la mémoire des associations entre des items et leur ordre d’apparition dans une
séquence (Expérience 2). Trente participants (15 TCLa et 15 personnes âgées en bonne santé) ont
effectué la tâche mnésique. Les résultats indiquent que dans toutes les conditions, les gens
présentant un TCLa ont de moins bonnes performances que le groupe contrôle. Des analyses
additionnelles révèlent que contrairement au groupe contrôle, les participants du groupe TCLa
n’utilisent pas implicitement l’ordre de présentation des items pour supporter la reconstruction
d’associations entre des items et leurs localisations. Toutefois, les gens atteints d’un TCLa
utilisent l’information temporelle lorsque la tâche exige explicitement la reconstruction
d’associations entre des items et leur ordre de présentation dans une séquence. En résumé, les
présents résutlats suggèrent que l’examen quantitatif et qualitatif de la mémoire associative
pourrait aider à distinguer le vieillissement cognitif normal et le TCLa.
57
Abstract
Previous studies suggested that impaired associative memory could represent a cognitive
marker of prodromal Alzheimer’s disease (AD) in older adults with amnestic mild cognitive
impairment (aMCI). The present study aims to examine the nature and extent of associative
memory deficits in aMCI by testing memory for associations between items and their spatial
location (Experiment 1), and between items and their temporal order in a sequence (Experiment
2). In each experiment, 15 aMCI and 15 age- and education-matched healthy control (HC)
participants performed a memory task in which the conditions allowed the comparison of item
recall with that of Item-Location and Item-Temporal associative reconstruction. Results suggest
that in all task conditions, aMCI participants perform significantly worse than HC. Additional
analyses on error patterns reveal that contrary to HC participants, the aMCI group does not use
implicitly a temporal ordering strategy to reconstruct associations between items and their spatial
locations. However, individuals with aMCI use such a strategy when task instructions explicitly
require reconstruction of associations between items and their temporal order. Overall, these
results suggest that quantitative and qualitative examination of associative memory in older
adults may help to distinguish between normal cognitive aging and aMCI.
59
Introduction
Considering the aging of the population in industrialized countries, Alzheimer’s disease
(AD) has become a major public health issue. It is now widely accepted that AD is preceded by a
prodromal period during which individuals experience mild cognitive decline, and more
particularly mild memory deficits (Albert, DeKosky, Dickson, Dubois, Feldman, Fox, et al.,
2011). One key research endeavour is to characterize the symptomatology of prodromal AD in
order to diagnose the disease as early as possible, which is a prerequisite for the implementation
of early preventive or therapeutic interventions.
Amnestic mild cognitive impairment (aMCI) has been the most studied prodromal AD
condition. It is defined as an early and abnormal state of cognitive impairment (Gauthier,
Reisberg, Zaudig, Petersen, Ritchie, Broich, et al., 2006; Petersen, 2004) and it represents a mid-
stage on a continuum between normal cognitive aging and AD. Older adults with aMCI are
identified using the following criteria: 1) Memory complaint about cognitive decline, usually
corroborated by an informant; 2) Objective memory impairment for age; 3) Essentially preserved
general cognitive function; 4) Largerly intact functional activities; and 5) Not demented
(Petersen, 2004). Elderly people identified using these criteria develop AD at an approximate
yearly rate of 12-15% (Petersen, Doody, Kurz, Mohs, Morris, Rabins et al., 2001).
By definition, episodic memory impairment is the core symptom of aMCI. The deficit
encompasses several memory processes including encoding, consolidation, retrieval, recollection
and familiarity (Belleville, Sylvain-Roy, de Boysson, & Ménard, 2008; Hudon, Belleville &
Gauthier, 2009; Moulin, James, Freeman, & Jones, 2004; Wolk, Signoff, & DeKosky, 2008).
Some authors (Troyer, Murphy, Anderson, Hayman-Abello, Craik, & Moscovitch, 2008; Troyer,
Murphy, Anderson, Craik, Moscovitch, Maione et al., 2012) have also shown that older adults
with aMCI have impaired memory for specific elements of an episode (item memory) as well as
an impaired capacity to remember the conjunction of an item and its context (associative
memory). Other authors (Ahmed, Mitchell, Arnold, Nestor, & Hodges, 2008; Troyer et al., 2008;
2012) have further suggested that associative memory deficits may be a sensitive cognitive
marker of incipient AD in the aMCI phase. In support of this hypothesis, associative but not item
memory has been correlated with hippocampal volume and activation in aMCI participants
(Hanseeuw, Dricot, Kavec, Grandin, Seron, & Ivanoiu, 2011; Sperling, 2007; Troyer et al.,
2012). This reinforces the idea that assessment of associative memory may contribute to early
60
diagnosis of AD because hippocampal atrophy is typical in aMCI and it is predictive of
subsequent evolution towards AD (Ahmed, et al., 2008; Masdeu, Zubieta, & Arbizu, 2005).
In the study of Troyer et al. (2008), item and item-location (associative) memory indices
were derived from the Brief Visuospatial Memory Test – Revised (BVMT-R; Benedict, 1997).
Furthermore, item and item-item (associative) memory was assessed using incidental recall of the
Digit symbol subtest of the Wechsler Adult Intelligence Scale (Wechsler, 1997). Results
indicated that both item and associative memory are not as efficient in aMCI as in healthy aging,
and that associative memory is more impaired than item memory in aMCI. However, the BVMT-
R and the Digit Symbol tasks are standardized clinical tests and they differ importantly in terms
of methodological parameters (e.g., number and nature of stimuli, answer modality). This
somewhat limited the findings of Troyer et al. (2008). More precisely, comparison between tasks
is rather difficult. In a subsequent study, Troyer et al. (2012) used word-word and face-name
association tasks and concluded that the impairment in aMCI implicates poorer associative
memory than item memory. The authors concluded that associative memory impairment is robust
in aMCI and that the deficit is not dependent on the nature of information to be learnt. More
precisely, the associative deficit in aMCI would be universal across different contexts.
Further investigation of associative memory in aMCI is still warranted. Indeed, associative
memory is less efficient than item memory not only in aMCI, but also in healthy aging (Naveh-
Benjamin, 2000). Hence, one cannot totally exclude that associative impairment is simply a
marker of aging rather than a specific marker of prodromal AD. In a recent study, our team
showed that the association of an item to its temporal order is less vulnerable to normal aging
than the association of an item to its spatial location (Tardif, Hudon, & Tremblay, 2013), thus
suggesting that the decline in associative memory is not totally universal across all types of
associations. To further test the hypothesis that an associative deficit represents a cognitive
marker of prodromal AD, it is necessary to examine to what extent healthy older adults and aMCI
participants differ regarding their memory for associations between items and their temporal
order, on the one hand, and between items and their spatial location, on the other hand. It is also
mandatory to confirm that associative memory is more impaired than item memory in aMCI.
Should aMCI participants be impaired compared to healthy elderly subjects in both item-spatial
and item-temporal associations, and should the associative impairment be of greater magnitude
than that of item memory, this would reinforce the hypothesis that associative impairment is
61
potentially a marker of pathological cognitive decline among elderly people. At least, this would
mean that likely all associative processes are affected in aMCI, contrary to healthy aging. Such a
demonstration could help clinicians distinguishing between normal and pathological cognitive
aging when assessing episodic memory.
The main objective of the present study is to compare item and associative memory
between aMCI and healthy control (HC) participants using Item-Location (Experiment 1) and
Item-Temporal (Experiment 2) associations. A secondary objective of the study is to examine the
pattern of errors of participants in order to characterize finely the nature of associative memory
impairment in the participants. To this end, the transpositions between the presentation and recall
order of stimuli (i.e., temporal migrations, see Appendix A) are examined in both experiments.
Temporal migrations can be considered as an estimate of the implicit use of a temporal recall
strategy (see Farrell & Lewandowsky, 2004) even in spatial tasks. In Experiment 1, the
distribution of errors in space is also considered by calculating the distance (in terms of pixels)
between the location of a stimulus at the study phase and the participant’s response at the test
phase. Across experiments, the task design ensures that measures of associative memory can be
easily detached from measures of item memory. It is hypothesized that both item and associative
memory will be impaired in aMCI compared to HC in both experiments, but that the impairment
will be of greater magnitude regarding associative memory. Behaviourally, the associative deficit
in aMCI will be explained to some extent by difficulties in using an implicit temporal recall
strategy and by more distributed errors in space compared to HC.
Experiment 1
Experiment 1 examined the association of stimuli to spatial locations, while assessing
item as well as spatial memory. The task tested memory for items only, for locations only, and
for the association of items to their locations.
Participants
Thirty participants were recruited, of which 15 were HC (10 females and 5 males), and 15
were aMCI (8 females and 7 males). Participants were all aged 55 years or more. They were
assessed at home or at the research center. In the latter case, participants received a small stipend
(20$ per session) to compensate for their travel and parking fees. The study was approved by the
Ethics Research Board of the Institut universitaire en santé mentale de Québec.
Participants in the HC group were recruited through public advertisements. They had
62
normal cognitive functioning (performance above -1.5 standard deviation from mean) as
measured by standardized neuropsychological tests (see below). Whenever possible, HC
participants were matched according to age, education and sex with individuals of the aMCI
group. Participants of the aMCI group met Petersen’s (2004) criteria, for either single or multiple
domains. They also had a knowledgeable informant in order to respond to some questionnaires
regarding the nature, severity and evolution of their symptoms.
Exclusion criteria for all participants were: 1) medical problem that might impair cognitive
functioning; 2) significant vascular risks factors based on Hachinski scale (score > 4) (Hachinski,
Iliff, Zilhka, Du Boulay, McAllister, Marshall et al., 1975); 3) history of delirium; 4) oncological
treatments in the last 12 months; 5) general anesthesia in the last 12 months; 6) history of brain
surgery; 7) untreated metabolic condition (e.g., diabetes, hypothyroidism); 8) history of moderate
or severe traumatic brain injury; 9) history of psychotic symptoms; 10) uncorrected earing or
vision problems; and 11) alcohol/substance abuse.
Materials
Clinical and neuropsychological measures. Participants were assessed using clinical
and neuropsychological instruments to confirm their eligibility to participate in the study. The
neuropsychological battery included tests of general cognitive functioning (Montreal Cognitive
Assesment: Nasreddine et al., 2005), intellectual functioning (Mill Hill: Deltour, 1993), episodic
memory (Rappel libre rappel indicé à 16 items [RL/RI-16]: Van der Linden, Coyette, Poitrenaud,
Kalafat, Calicis, Wynsm, et al., 2004; Immediate recall of Rey Complex Figure: Rey, 1941),
semantic memory (Pyramids and Palm Tree Test [PPTT]: Howard & Patterson, 1992), executive
functions (California Stroop and Trail Making Test [TMT]: Delis, Kaplan, Kramer, 2001),
language (Boston Naming Test-15 items: Mack, Freed, Williams, & Henderson, 1992; letter and
semantic verbal fluency: Canadian Study on Health and Aging, 1994), visuoconstructive abilities
(Copy of the Rey Complex Figure: Rey, 1941), and information processing speed (Digit-Symbol:
Wechsler, 1997). Clinical measures included questionnaires and scales assessing the subjective
cognitive complaint (Questionnaire de plainte cognitive: Thomas-Antérion, Honoré-Masson,
Berne, Ruel, & Laurent, 2003), depressive symptoms (Geriatric Depression Scale: Yesavage,
Brink, Rose, Lum, Huang, Adey et al., 1983), and vascular risk factors (Hachinski ischaemic
scale: Hachinski, et al., 1975).
63
Experimental task. Visual stimuli were taken from Snodgrass and Vanderwart’s (1980)
standardized set. A pilot study was conducted in order to select the experimental stimuli among
the 260 pictures of Snodgrass and Vanderwart and to determine the stimulus presentation time in
the study phase of the experiment. Participants for this pilot study were six healthy older adults
(mean age (SD) = 61.0 (5.0)). They were asked to identify, as quickly as possible, the 260 stimuli
that were presented on the computer monitor using E-Prime 2.0 (Psychology Software Tools,
Sharpsburg, PA). Reaction times (in ms) were recorded by E-Prime and verbal responses were
recorded manually. The most rapidly identified stimuli were chosen for Experiment 1 and 2
taking into account familiarity and complexity of each visual stimulus. More precisely, the
selected pictures had a low degree of visual complexity, a high degree of familiarity and were
rapidly identified by the participants in the pilot study. This yielded selection of one hundred and
seventy stimuli. The mean familiarity level of the stimuli chosen was 3.56/5 (5 represents a very
familiar stimulus), and the mean complexity level was 3.00/5 (5 represents a very complex
stimulus) (Snodgrass & Vanderwart, 1980). Furthermore, the mean reaction time to identify the
selected stimuli was 1077 ms (SD = 808).
Procedure
Clinical and neuropsychological assessment. Clinical and neuropsychological
instruments were administered over two sessions of one and a half hour. The sequence of tests
and scales was determined to avoid interference and to minimize fatigue in the participants. All
participants were evaluated individually.
Experimental task. The computer-based experimental task comprised three conditions
(see below) and a total of 16 sequences of six stimuli (total of 96 stimuli). Two sequences were
used in practice trials, 12 were used in the Item condition, one was used in the Location condition
and one was used in the Item-Location condition. All sequences were comparable in terms of
stimulus familiarity and complexity. In each sequence, the six visual stimuli were presented in a
fixed order in an irregular matrix of 16 fixed squares, similar to the Corsi’s blocks presentation,
and based on a method used by Chuah, Maybery, & Fox (2004) (see Appendix B).
The stimuli of each sequence were presented in different locations on the computer screen
and participants were instructed that their memory for these stimuli and locations would then be
assessed. Based on the pilot study described above, each stimulus was presented for 2 sec and
there was an inter-stimulus interval of 500 ms. Following the presentation of the sixth stimulus in
64
a given sequence, a recall procedure was initiated. In the Item condition, participants had to recall
verbally as much stimuli as possible. In the Location condition, the filled locations during the
study phase were to be reconstructed. Finally, in the Item-Location association condition,
participants were asked to reconstruct the stimuli in their respective locations. All three
conditions were blocked and randomly administered to the participants. For the Location and
Item-Location conditions, the matrix was presented and all responses were registered using the
touch screen. In the Location condition, ‘X’s appeared in the matrix’ boxes touched by the
participant in order to indicate that their responses were registered. In the Item-Location
condition, the six stimuli appeared at the bottom of the monitor and below the matrix.
Participants were instructed to touch a stimulus, which activated a black border around it to
indicate that it had been selected. After the selection, participants were to touch the square of the
matrix where the stimulus appeared at encoding. The selected stimulus then appeared in the
selected location and remained until the participant finished locating the six stimuli.
Data analyses
The statistical analyses were performed using IBM SPSS 18.0. Demographic,
clinical/neuropsychological and experimental variables were compared between groups. The
distribution of gender was compared using a Pearson Chi-Square test, while t-tests were
computed on raw scores for clinical and neuropsychological variables. For experimental data,
mean proportion of correct recall/reconstruction was computed in each group for each task
condition. Then, a Group (HC, aMCI) X Condition (Item, Location, Item-Location) analysis of
variance (ANOVA), with repeated measures for the second factor, was calculated. Finally,
follow-up t-tests were used when necessary with Bonferroni adjustment. In the Location and
Item-Location conditions, temporal migrations were compared to a fixed chance level of .33
(migration of 1) using t-tests. Performance above chance level for a temporal migration of 1
suggests that participants integrated temporal order into their responses. Finally, distances in
pixels between the location where items were presented and the response given by the participant
was calculated for the Location and Item-Location conditions and then, these distances were
compared between groups using t-tests. An alpha level of .05 was used in all statistical
comparisons.
65
Results
Demographic and neuropsychological characteristics of participants are presented in
Table 1. The proportion of female participants was comparable between groups, χ2 (1, N = 30) =
0.56, p = .46.
Table 1. Demographic and clinical characteristics (raw scores) of healthy controls (HC) and aMCI participants in Experiment 1.
Variables HC
(n=15)
aMCI
(n=15)
t-test
t(1,28) p MCI Participants’ characteristics Age (years) 67.47 (5.83) 71.80 (5.75) -2.05 0.05 Education (years) 14.73 (3.90) 15.00 (5.86) -0.15 0.88 Sex (W/M) 10W/5M 8W/7M Depressive symptoms GDS (/30) 4.07 (5.26) 7.93 (4.65) -2.13 0.04* Subjective cognitive complaint QPC (/10) 1.80 (2.57) 3.87 (2.03) -2.44 0.02* Vascular burden Hachinski ischaemic scale 0.77 (0.93) 1.50 (1.40) -1.59 0.13 General cognitive state MoCA (/30) 27.13 (1.96) 24.13 (3.66) 2.79 <0.01† DRS-II (/144) 140.27 (3.77) 134.80 (6.68) 2.76 <0.01† Information processing speed Digit Symbol (WAIS-III) 60.20 (16.64) 51.87 (9.49) 1.69 0.10 Visuo-constructive abilities Copy of Rey Figure (/36) 31.40 (2.47) 28.83 (4.25) 2.69 0.11 Language and semantic memory BNT (/15) PPTT (/52) Verbal fluency (T-N-P) Verbal fluency (Animals) Episodic memory
14.33 (0.90) 50.07 (1.33) 37.90 (6.84) 18.40 (4.07)
12.67 (1.40) 48.93 (2.52) 30.73 (7.00) 13.93 (4.15)
3.88 1.54 2.82 2.98
0.11 0.14 0.98
0.01*
RL/RI-16 free recall (/16) 10.38 (2,22) 6.20 (2.23) 4.90 <0.01† RL/RI-16 total recall (/16) 15.22 (0,82) 12.71 (1.33) 6.21 <0.01† RL/RI-16 delayed free recall (/16) 12.53 (2,42) 6.60 (3.02) 5.94 <0.01† RL/RI-16 delayed total recall (/16) 15.80 (0,41) 13.27 (1.44) 6.56 <0.01† Recall of Rey Figure (/36) 17.37 (6,79) 11.43 (5.88) 2.56 0.02* Executive functions Stroop_Inhibition (time in sec.)
62.87 (18.95)
73.40 (11.20)
-1.85
0.07
Stroop_Flexibility (time in sec.) 75.00 (31.67) 85.80 (23.76) -1.06 0.30 TMT_Switching (time in sec.) 113.60 (37.16) 131.00 (50.40) -1.08 0.29
Note. t-tests were used; * p < 0.05 and † p < 0.01 ; aMCI: participants with amnestic mild cognitive impairment; BNT : Boston Naming Test-15 items; Digit-Symbol (WAIS-III): Digit Symbol subtest of the Wechsler Adult Intelligence Scale, 3rd edition; DRS-II : Dementia Rating Scale-II; MoCA: Montreal Cognitive Assessment; GDS : Geriatric Depression Scale; HC: healthy control participants; PPTT : Pyramids and Palm Tree Test; QPC; Questionnaire de plainte cognitive; RL/RI-16 : Épreuve de rappel Libre/Rappel Indicé à 16 items; Stroop : California Stroop test; TMT : California Trail Making Test.
66
The groups were similar regarding age and education level. On a cognitive viewpoint,
aMCI participants performed worse than participants in the HC group on most
neuropsychological measures, with the exception of information processing speed, visuo-
constructive abilities, confrontation naming, verbal fluency (T-N-P), semantic memory and
executive functions. On clinical measures, the groups differed significantly regarding the
presence of subjective cognitive complaint and depressive symptoms.
Group performance in the experimental task is presented in Figure 1. The ANOVA
indicated a significant main effect of Group F(1, 28) = 34.26, p < .01, η2p = 0.55, revealing that
HC participants (M = .66, SD = .02) performed better than aMCI patients (M = .53, SD = .02).
Moreover, there was a significant main effect of Condition, F(2, 56) = 236.21, p < .01, η2p = 0.89,
indicating that memory for locations (M = .78, SD = .02) was better than memory for items (M =
.68, SD = .01) and that memory for items was better than memory for Item-Location associations
(M = .32, SD = .02). The Group X Condition interaction did not reach significance, F(2, 56) =
0.14, p = .87, η2p = 0.05.
Figure 1. Mean proportions of correct recall for each group in the experimental conditions of the task involving associations between items and their spatial locations. The error bars represent standard error. Note: aMCI = amnestic mild cognitive impairment; HC = healthy controls.
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
Item Location Item-Location
Mea
n pr
opor
tion
of c
orre
ct re
call
Conditions
HCaMCI
* *
*
67
Temporal migrations were analyzed in the Item-Location conditions (Figure 2). The
analyses examined to what extent the participants used temporal organization of the stimuli while
retrieving information. The analysis focused on the migration of one position between the
presentation and recall order of stimuli. Migration of one position is the most frequent pattern of
response when temporal processing of information is not random and when participants use
temporal organization of stimuli. Results revealed that in HC participants, migration of 1 differed
significantly from chance, t (14) = 2.92, p < .01. However, the aMCI group did not differ from
chance level, t (14) = 0.92, p = .19.
Figure 2. Mean proportions of correct recall as a function of temporal migration for each group in the Item-Location condition. Error bars represent standard error. Note: aMCI = amnestic mild cognitive impairment; HC = healthy controls.
The mean distance (in pixels) between participants’ responses and the correct location of
stimuli were also analyzed in the Location and Item-Location conditions (Figure 3). This measure
cannot be reported for the Item condition since estimation of the distribution of errors in space is
only possible using computerized registration of responses. The repeated measures ANOVA
revealed a significant effect of Condition, F (1,28) = 130.21, p < .01, η2p = .82, revealing that
errors made by participants were closer to the correct position in the Location condition than in
the Item-Location condition. The effect of Group, F (1,28) = 2.24, p = .14, η2p = .07, and the
interaction, F (1,28) = 0.91, p = .35, η2p =.03, were not significant.
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
1 2 3 4 5
Mea
n pr
opor
tion
of c
orre
ct re
call
Temporal migrations Item-Location condition
HCaMCIChance
68
Figure 3. Mean distance (pixels) of errors in Location and Item-Location conditions of the task. Error bars represent standard error. ** p < .01. Note: aMCI = amnestic mild cognitive impairment patients; HC = healthy controls.
Discussion
The findings of Experiment 1 indicate that compared to the HC group, individuals with
aMCI recall significantly fewer items, locations and Item-Location associations. Both patients
with aMCI and elderly controls show greater difficulty to remember associative information than
item information, but no significant Group x Condition interaction was found. In other words, the
memory decline in aMCI affects recall of both item and associative information and the
magnitude of impairment is similar between the task’s conditions. The absence of a significant
Group x Condition interaction is somehow surprising considering the previous work of Troyer et
al. (2012), which showed greater impairment in associative than item memory in aMCI. One
possible explanation for the difference between the present results and those of Troyer et al.
might relate to the paradigm used in each study. Troyer et al. used recognition while the present
experiment used free recall or reconstruction. This difference might have impacted item memory
in the present study, thus lowering the probability to find a significant Group x Condition
interaction. The present results might suggest that memory for item information is already greatly
impaired in aMCI patients as indicated by performance at free recall, which might explain the
absence of difference between item and associative information. An alternative explanation may
be that in normal aging the processes necessary to recall item information are also weakened to
0
50
100
150
200
250
300
350
Location Item-Location
Mea
n di
stan
ce
Conditions
HC
aMCI
**
69
some extent, again lowering the probability to find a Group x Condition interaction. The latter
hypothesis is supported by a previous study using the exact same paradigm as in the present study
and which results showed impaired item memory in healthy older adults compared to younger
participants (Tardif, Tremblay, & Hudon, 2013).
The outcome of the analysis of temporal migration suggests that HC participants can
encode the temporal order in which stimuli were presented even in the absence of specific
instructions to do so. However, the present results reveal that aMCI do not seem to use temporal
information to structure their processing and support recall. In regards to this result, one possible
explanation would need to be explored. Namely, the finding may rely on a lack of strategic
initiative in aMCI, which would prevent optimal use of a temporal strategy to support recall.
Future work is needed to test this hypothesis and to examine whether the observation of
unstructured (or random) patterns of information processing in memory tasks could be a
cognitive marker of aMCI or prodromal AD.
Analysis of the transposition of errors between the location of a stimulus at study and the
participants’ responses during the test phase confirms that, in both HC and aMCI groups,
remembering Item-Location associations is more difficult than remembering locations only.
When only spatial information had to be recalled, the errors made by both groups were located
nearer to the correct response location compared to when task performance relied on
remembering the association between items and their spatial positions. In sum, in the less
cognitively demanding condition (Location), participants had a better idea of the positions in
space where stimuli were presented compared to the more demanding condition (Item-Location).
Experiment 2
To ensure that results of Experiment 1 are not dependent on the nature of information to
be learnt, Experiment 2 used an order reconstruction paradigm to test memory for the association
between an item and its temporal position in a sequence.
Participants
Thirty participants were recruited, of which 15 were HC (11 females and 4 males) and 15
were aMCI (10 females and 5 males). Participants were different from those who took part in
Experiment 1. However, the inclusion/exclusion criteria were the same as those employed in
Experiment 1.
70
Materials
Clinical and neuropsychological measures. These measures were identical to those
used in Experiment 1.
Experimental task. Again, visual stimuli from Snodgrass and Vanderwart’s (1980)
standardized set of pictures were used. All stimuli in Experiment 2 were different from those
used in Experiment 1. Stimuli were selected based on the same criteria that were used in
Experiment 1. The sequences were comparable in terms of stimulus familiarity and complexity.
Moreover, familiarity and complexity of the stimuli in Experiment 2 were comparable to
Experiment 1.
Procedure
Clinical and neuropsychological assessment. The procedure for clinical and
neuropsychological assessment was identical to that of Experiment 1.
Experimental task. The computer-based (E-Prime 2.0) experimental task comprised two
conditions (see below) and a total of 15 different sequences of six stimuli (total of 90 stimuli
presented). Two sequences were used in practice trials, 12 were used in the Item condition and
one was used in the Item-Temporal condition. In each sequence, the visual stimuli were presented
sequentially in a matrix identical to that of Experiment 1. The stimulus presentation time and
inter-stimulus interval were the same as in Experiment 1. The Item and Item-Temporal conditions
were blocked and randomly administered to the participants.
Participants were instructed that their memory for the presented stimuli and their temporal
order would later be assessed. In the Item condition, participants had to recall verbally as much
stimuli as possible. In the Item-Temporal association condition, stimuli were represented in a
fixed order and all responses were registered on a touch screen. Participants had to touch the
stimuli sequentially in the order they were presented in the study sequence. When participants
touched a stimulus, a black border appeared around it to indicate that it had been selected. The
order of responses was recorded.
71
Data Analyses
Demographic and neuropsychological data was analyzed as in Experiment 1. In the experimental
task, a Group (HC, aMCI) X Condition (Item, Item-Temporal) repeated measures ANOVA was
computed. The alpha level used in all analyses was .05.
Results
Demographic and neuropsychological characteristics of participants appear in Table 2.
The proportion of female participants was comparable between groups, χ2(1, N = 30) = 0.16, p =
.69.
Both groups were also comparable in terms of years of education and age. In
neuropsychological tasks, aMCI participants performed worse than the HC group on tests
assessing general cognitive functioning, information processing speed, confrontation naming,
semantic memory, semantic verbal fluency, episodic memory, and executive functions. On
clinical measures, the aMCI group presented higher scores in the questionnaires assessing the
presence of subjective cognitive complaint, depressive symptoms and vascular burden.
Group performance in the experimental task is presented in Figure 4. The ANOVA indicated a
significant main effect of Group, F(1,28) = 9.30, p < .01, η2p = .25, revealing that HC participants
(M = .55, SD = .02) performed better than individuals with aMCI (M = .46, SD = .02). There was
a significant main effect of Condition, F(1,28) = 285.65, p < .01, η2p = .91, suggesting that item
memory (M = .63, SD = .02) was better than memory for Item-Temporal associations (M = .26,
SD = .01). Finally, the interaction Group X Condition was marginally significant, F(1,28) = 0.31,
p = .05, η2p = .13, indicating that the difference between groups was greater in the Item condition
(p < .01) than in the Item-Temporal condition (p = .15).
72
Table 2. Demographic and clinical characteristics (raw scores) of healthy controls (HC) and aMCI participants in Experiment 2.
Variables HC (n=15)
aMCI (n=15)
t-test
t(1,28) p MCI Participants’ characteristics Age (years) 77.33 (6.55) 78.00 (5.44) -0.30 0.76 Education (years) 11.93 (2,96) 10.33 (3.22) 1.42 0.17 Sex (W/M) 11F/4H 10F/5H Depressive symptoms GDS (/30)
2.93 (3.25)
5.80 (3.69)
-2.22
<0.05*
Subjective cognitive complaint QPC (/10) Vascular burden Hachinski ischaemic scale
1.07 (1.38)
0.87 (0.64)
2.93 (2.02)
1.79 (1.42)
-2.88
-2.22
<0.01**
0.04*
General cognitive state MoCA (/30) DRS-II (/144) Information processing speed Digit-symbol (WAIS-III) Visuo-constructive abilities Copy of Rey Complex Figure (/36) Language and semantic memory BNT (/15) PPTT (/52) Verbal fluency (T-N-P) Verbal fluency (Animals)
26.13 (3.09) 138.07 (4.20)
49.40 (7.98)
31.47 (2.84
13.00 (1.51) 49.20 (2.08) 31.67 (7.33) 16.87 (4.03)
21.40 (3.38)
128.40 (7.33)
35.73 (12.20)
27.40 (6.06)
11.53 (1.60) 47.40 (2.44)
25.33 (11.03) 12.47 (4.07)
4.01 4.43
3.63
2.02
2.58 2.17 1.85 2.98
<0.01** <0.01**
<0.01**
0.05
<0.05* <0.05*
0.08 <0.01**
Episodic memory RL/RI-16 free recall (/16) 9.44 (1.70) 4.33 (2.58) 6.41 <0.01** RL/RI-16 total recall (/16) 15.16 (0.81) 10.00 (3.22) 6.02 <0.01** RL/RI-16 delayed free recall (/16) 12.00 (2.04) 3.53 (3.62) 7.89 <0.01** RL/RI-16 delayed total recall (/16) 15.53 (0.92) 10.53 (4.19) 4.52 <0.01** Recall of Rey Figure (/36) 15.50 (1.85) 8.14 (6.01) 4.52 <0.01** Executive functions Stroop_Inhibition (time in sec.)
65.24 (21.74)
109.85 (26.93)
-4.85
<0.01**
Stroop_Flexibility (time in sec.) 83.24 (52.24) 129.42 (30.66) -2.71 <0.05* TMT_Switching (time in sec.) 116.47 (60.75) 182.79 (50.15) -3.19 <0.01**
Note. t-tests were used; * p < 0.05 and ** p < 0.01 ; aMCI: participants with amnestic mild cognitive impairment; BNT : Boston Naming Test-15 items; Digit-Symbol (WAIS-III): Digit Symbol subtest of the Wechsler Adult Intelligence Scale, 3rd edition; DRS-II : Dementia Rating Scale-II; MoCA: Montreal Cognitive Assessment; GDS : Geriatric Depression Scale; HC: healthy control participants; PPTT : Pyramids and Palm Tree Test; QPC; Questionnaire de plainte cognitive; RL/RI-16 : Épreuve de rappel Libre/Rappel Indicé à 16 items; Stroop : California Stroop test; TMT : California Trail Making Test.
73
Figure 4. Mean proportions of correct recall for each group in the experimental conditions of the task involving associations between items and their temporal order. The error bars represent standard error. ** p < .01. Note: aMCI = amnestic mild cognitive impairment; HC = healthy controls.
Visual inspection of temporal migrations in the Item-Temporal condition suggest that
when participants are explicitly asked to recall the temporal order of stimuli, both groups can use
successfully temporal information (Figure 5). The analyses confirmed that HC, t(14) =11.72, p <
.01, and aMCI, t(14) = 5.70, p < .01, participants differed significantly from chance level.
Figure 5. Mean proportions of errors as a function of temporal migration for each group in the Item-Time condition. Error bars represent standard error. Note: aMCI = amnestic mild cognitive impairment; HC = healthy controls.
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
Item Item-Temporal
Mea
n co
rrec
t pro
port
ion
Conditions
HC
aMCI
**
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
1 2 3 4 5
Mea
n pr
opor
tion
of c
orre
ct re
call
Temporal migration Item-Temporal condition
HCaMCIChance
*
74
Discussion
The results of Experiment 2 indicate that both HC and aMCI participants have better
memory for item information than for associative information. Moreover, aMCI participants
have poorer item and associative memory than the HC group and the difference mostly concern
item memory. The latter result is rather surprising considering the literature on associative
deficits in aMCI (Troyer et al., 2008; 2012). More precisely, the studies of Troyer et al. showed
that compared to healthy older adults, the memory impairment in aMCI is greater in the
associative condition than in the item condition. A possible explanation for the discrepancy is
that memory for Item-Temporal associations in the present study was very poor in the HC group.
Hence, the probability to find greater associative than item memory impairment in the aMCI
group was low. Another explanation might relied on the type of association that was tested. In
explicit associative conditions, temporal information is vulnerable to aging and this might be
linked to the age-related neuranatomical changes occuring in the frontal and the medial temporal
lobe. Frontal and medial temporal lobes are brain regions involved in temporal order judgment
(Kopelman, Stanhope, & Kingsley, 1997; Shimamura, Janowsky, & Squire, 1990). The present
results confirmed partially previous studies interested in temporal order recall. Such difficulties to
remember temporal contextual information observed in aging and prodromal AD could be caused
by structural and functional brain changes appearing in both medial temporal and frontal lobes.
But this hypothesis would have to be tested in future work.
General discussion
The main objective of the present study was to compare item and associative memory
between aMCI and HC participants using Item-Location (Experiment 1) and Item-Temporal
(Experiment 2) associations. The secondary objective was to examine the pattern of errors
(temporal migrations and distribution of errors in space) of participants. The task procedures
were well comparable between experiments, thus allowing direct comparisons of memory
performances when associations involve either a spatial or a temporal order context. Overall, the
results of this study revealed that compared to HC participants, individuals with aMCI present
impairment in remembering item and associative information. In Experiment 1, the magnitude of
impairment in aMCI participants was similar between the item and associative (Item-Location)
conditions. In Experiment 2, the impairment was greater in the item compared to the associative
(Item-Temporal) condition. The analyses of temporal migrations revealed that in the absence of
75
specific instructions to encode the temporal order in which stimuli were presented, aMCI
participants did not use temporal information to support recall of information. However, they
were able to do so when instructions asked explicitly to recall the temporal order of stimuli.
Finally, the analysis of the transposition of errors between the location of a stimulus at study and
the participants’ responses during the test phase confirmed that both groups had more difficulty
remembering Item-Location associations than remembering locations only.
Regarding item and associative memory performance of aMCI participants, results from
both experiments are not in line with those of similar studies like those conducted by Troyer et al.
(2008; 2012). Indeed, these authors found in aMCI greater associative memory impairment
compared to item memory. However, in Troyer et al. (2008), the use of standardized
neuropsychological tests not originally intended to test associative memory may have blurred the
understanding of the mechanisms interplayed in the processes responsible for such deficit, since
there is relatively weak control over the variable of interest. Furthermore, Troyer et al. (2012)
used a recognition paradigm whereas in the present study either recall or reconstruction
procedures were used. It is well known that recognition is more easy than recall and this might
account for the differences between the results of this study and those of Troyer et al. (2012). In
sum, results of the present study are not entirely consistent with the idea that poorer associative
memory than item memory may represent a cognitive marker of aMCI. Longitudinal studies are
warranted to examine this question more systematically.
The results of temporal migration analyses indicated that both groups used successfully
temporal information when they were asked explicitly to recall the temporal order of stimuli
(Experiment 2). When instructions asked participants to recall the associations between items
and their location in space (Experiment 1), the HC group used implicitly temporal order
information to support reconstruction recall, but not aMCI participants. This finding could be
interpreted as an inability of aMCI individuals to initiate and/or use implicit cognitive strategies
(Farrell & Lewandowsky, 2004) in cognitively demanding tasks such as associative memory
conditions.
Participants with aMCI recalled fewer locations and fewer Item-Location associations
compared to the HC group. However, the analysis of spatial errors in Experiment 1 revealed that
the mean distance of errors did not differ between groups. This finding is interesting because
despite the decline of memory in aMCI, to some extent these participants can still encode and
76
recall spatial information.
The strengths of the present study include the systematic and rigorous differentiation
between item and associative memory capacities. Moreover, examination of temporal migrations
and the profile of spatial errors allowed us to go beyond the usual pure and strict variables of
correct performance. Among the limitations, the sample size was rather small and different
participants were assessed in each experiment. This may impact the generalization of results to all
aMCI cases. Moreover, participants in Experiment 2 were older and less educated than
participants in Experiment 1 and the aMCI group of Experiment 2 presented more extensive
neuropsychological deficits than the group included in Experiment 1. These differences limit to
some extent the comparison of findings between both experiments. In the future, recall of
associations implicating spatial and temporal contexts should be compared among the same
individuals.
In sum, the present study is part of the studies interested in the investigation of associative
processes in aMCI. The results support the presence of a deficit in binding together pieces of
information in aMCI. However, the associative deficit is not more severe than item memory
impairment and this questions the hypothesis that associative memory impairment represents a
cognitive marker of prodromal AD in older adults. Interestingly, the present study suggests that
aMCI could be distinguished from HC by the inability of the former individuals to implicitly use
a temporal order strategy to support recall. Future work should examine in what task conditions
associative memory is more impaired than item memory in aMCI. In addition, it would be
valuable to investigate to what extent the incapacity to use implicit temporal strategies to support
memory could represent a cognitive marker of aMCI. This could help identify AD more early and
more accurately.
77
References
Ahmed, S., Mitchell, J., Arnold, R., Nestor, P. J., & Hodges, J. R. (2008). Predicting rapid clinical progression in amnestic mild cognitive impairment. Dementia and Geriatric Cognitive Disorders, 25, 170-177. doi: 10.1159/000113014
Albert, M. S., DeKosky, S. T., Dickson, D., Dubois, B., Feldman, F. F., Fox, N. C., … Phelps, C.
H. (2011). The diagnosis of mild cognitive impairment due to Alzheimer’s disease: Recommendations from the National Institute on aging-Alzheimer’s association workgroups on diagnostic guidelines for Alzheimer’s disease. Alzheimer’s & Dementia, 7, 270-279. doi: i:10.1016/j.jalz.2011.03.008
American Psychiatric Association. (2003). Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders. Revised fourth Edition. Washington, DC: American Psychiatric Association. Bastin, C., & Van der Linden, M. (2006). The effects of aging on the recognition of different tyes
of associations. Experimental Aging Research, 32. 61-77. doi: 10.1080/03610730500326291
Beck, A. T., Steer, R. A., Ball, R., Ranieri, W. F. (1996). Comparison of Beck Depression
Inventories-IA and –II in psychiatric outpatients. Journal of Personality Assessment, 67. 588-597. doi: 10.1207/s15327752jpa6703_13
Belleville, S., Sylvain-Roy, S., de Boysson, C., & Ménard, M-C. (2008). Characterizing the
memory changes in persons with mild cognitive impairment. Progress in Brain Research, 169, 365-375. doi: 10.1016/S0079-6123(07)00023-4
Benedict, R. H. B. (1997). Brief Visuospatial Memory Test – Revised. Lutz, FL: Psychological
Assessment Resources. Bender, A. R., Naveh-Benjamin, M, & Raz, N. (2010). Associative deficit in recognition memory
in a lifespan sample of healthy adults. Psychology and Aging, 25, 940-948. doi: 10.1037/a0020595.
Bennett, I. J., Golob, E. J., Parker, E. S., & Starr, A. (2006). Memory evaluation in mild cognitive
impairment using recall and recognition tests. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 28, 1408-1422. doi:10.1037/a0020595
Bennett, D. A., Wilson, R. S., Schneider, J. A., Evans, D. A., Beckett, L. A., Aggarwal, N. T., …
Bach, J (2002). Natural history of mild cognitive impairment in older persons. Neurology, 59, 198-205.
Busse, A., Hensel, A., Gühne, U., Angermeyer, M. C., & Riedel-Heller, S. G. (2006). Mild
cognitive impairment. Long term course of four clinical subtypes. Neurology, 67, 2176-2185. doi: 10.1212/01.wnl.0000249117.23318.e1
78
Canadian study of health and aging working group, (1994). Canadian study of health and aging: Study methods and prevalence of dementia. Canadian Medical Association Journal, 150, 899-913.
Chalfonte, B. L., & Johnson, M. K. (1996). Feature memory and binding in young and older
adults. Memory & Cognition, 24, 403-416. doi: 10.1080/741940998 Chuah, Y. M. L., Maybery, M. T., & Fox, A. M. (2004). The long-term effects of mild head
injury on short-term memory for visual form, spatial location, and their conjunction in well-functioning univeristy students. Brain and Cognition, 56, 304-312. doi: 10.1016/j.bandc.2004.08.002
Craik, F. I. M., & McDowd, J. M. (1987). Age differences in recall and recognition. Journal of
Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 13, 474-479. doi: 10.1037/0278-7393.13.3.474
Cummings, J. L. (1997). The Neuropsychiatric Inventory: Assessing psychpathology in dementia
patients. Neurology, 48. S10-S16. Davis, H., P., Small, S. A., Stern, Y., Mayeux, R., Feldstein, S. N., & Keller, F. R. (2003).
Acquisition, recall, and forgetting of verbal information in long-term memory by young, middle-aged, and elderly individuals. Cortex, 39, 1063-1091. doi: 10.1016/S0010-9452(08)70878-5
Delis, D. C., Kaplan, E., & Kramer, J. H. (2001). Delis-Kaplan Executive Function System (D-
KEFS). San Antonio, TX: The Psychological Corporation. Delis, D. C., Kramer, J. H., Kaplan, E., & Ober, B. A. (1987). The California Verbal Learning
Test: Research Edition, Adult Version. San Antonio, TX: The Psychological Corporation. Deltour, J. J. (1993). Echelle de vocabulaire de Mill Hill de J. C. Raven. Adaptation française et
normes européennes du Mill Hill et du Standard Progressive Matrices de Raven (PM 38) [Mill-Hill vocabulary scale of J. C. Raven. French adaptation and European norms]. Braine le Château, Belgium: Editions L'application des techniques modernes.
Dennis, N. A., Hayes, S. M., Prince, S. E., Madden, D. J., Huettel, S. A., & Cabeza, R. (2008).
Effects of aging on the neural correlates of successful item and source memory encoding. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 34, 791- 808. doi: 10.1037/0278-7393.34.4.791
Folstein, M. F., Folstein, S. E., & McHugh, P. R. (1975). Mini-mental state: A practical method
for grading the cognitive state of patients for the clinician. Journal of Psychiatry Research, 12, 189-198. doi: 10.1016/0022-3956(75)90026-6
79
Gauthier S., Reisberg, B., Zaudig, M., Petersen, R. C., Ritchie, K., Broich, K., … Winblad, B. (2006). Mild cognitive impairment. Lancet, 367, 1262-1270. Doi: 10.1016/S0140-6736(06)68542-5
Glisky, E. L., & Kong, L. L. (2008). Do Young and Older Adults Rely on Different Processes in
Source Memory Tasks ? A Neuropsychological Study. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 34, 809 - 822. doi: 10.1037/0278-7393.34.4.809
Grober, E., & Buschke, H. (1987). Genuine memory deficits in dementia. Developmental
Neuropsychology, 3, 13-36. doi : 10.1080/87565648709540361 Hachinski, V. C., Iliff, L. D., Zilhka, E., Du Boulay, G. H., McAllister, V. L., Marshall, J., ...
Symon, L. (1975). Cerebral blood flow in dementia. Archives of Neurology, 32, 632-639. doi:10.1001/archneur.1975.00490510088009
Hamilton, M. (1960). A rating scale for depression. Journal of Neurology, Neurosurgery &
Psychiatry, 23. 56-62. Hanseeuw, B., Dricot, L., Kavec, M., Grandin, C., Seron, X., & Ivanoiu, A. (2011). Associative
encoding deficits in amnestic mild cognitive impairment : A volumetric and functional MRI study. NeurImage, 56, 1743-1748. doi : 10.1016/j.neuroimage.2011.03.034
Hébert, R., Desrosiers, J., Dubuc, N., Tousignant, M., Guilbeault, J., & Pinsonnault, E. (2003).
Le système de mesure de l’autonomie fonctionnelle (SMAF). La Revue de Gériatrie, 28. 323-338.
Howard, D., & Patterson, K. (1992). The Pyramids and Palm Trees Test. Harcourt Assessment.
London, England. Hudon, C., Belleville, S., & Gauthier, S. (2009). The assessment of recognition memory using
Remember/Know procedure in amnestic mild cognitive impairment and probable Alzheimer’s disease. Brain and Cognition, 70, 171-170. doi: 10.1016/j.bandc.2009.01.009
Jalbert, A., Saint-Aubin, J., & Tremblay, S. (2007). Visual similarity in short-term recall for
where and when. The Quaterly Journal of Experimental Psychology, 61, 353-360. doi: 10.1080/17470210701634537
Kalpouzos, G., Chételat, G., Baron, J-C., Landeau, B., Mevel, K., Godeau, C., et al., (2009).
Voxel-based mapping of brain gray matter volume and glucose metabolism profiles in normal aging. Neurobiology of Aging, 30, 112-124. doi: 10.1016/j.neurobiolaging.2007.05.019
Kilb, A., & Naveh-Benjamin, M. (2007). Paying attention to binding: Further studies assessing
the role of reduced attentional resources in the associative deficit of older adults. Memory & Cognition, 35, 1162-1174.
80
Kilb, A, & Naveh-Benjamin, M. (2011). The effects of pure pair repetition on younger and older adultsʼ associative memory. Journal of experimental psychology. Learning, Memory, and Cognition, 37, 706 -719. doi: 10.1037/a0022525
Kopelman, M. D. Stanhope, N., & Kingsley, D. (1997). Temporal and spatial context memory in
patients with focal frontal, temporal lobe and diencephalic lesions. Neuropsychologia, 35, 1533-1545. doi: 10.1016/S0028-3932(97)00076-6
Mack, W. J., Freed, D. M., Williams, B. W., & Henderson, V. W. (1992). Boston Naming Test:
Shortened versions for use in Alzheimer’s disease. Journal of Gerontology: Psychological Sciences, 47. 154-158. doi: 10.1093/geronj/47.3.P154
Mammarella, N., & Fairfield, B., (2006). The role of encoding in reality monitoring: A running
memory test with Alzheimer’s type dementia. Quaterly Journal of Experimental Psychology, 59, 1701-1708. doi: 10.1080/17470210600822514
Masdeu, J.C., Zubieta, J.L., & Arbizu, J.(2005).Neuroimaging as a marker of the onset and
progression of Alzheimer’s disease. Journal of the Neurological Sciences, 236, 55–64. doi : 10.1016/j.jns.2005.05.001
Mather, M. (2010). Aging and cognition, Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science, 1,
346-362. doi: 10.1002/wcs.64 Mattis, S. (1988). Dementia Rating Scale: Professional Manual. Odessa, FL: Psychological
Assessment Ressources. Moulin, C. J. A., James, N., Freeman, J. E., & Jones, R. W. (2004). Deficient acquisition and
consolidation: Intertrial free recall performance in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 26, 1-10. doi: 10.1076/jcen.26.1.1.23940.
Nasreddine, Z. S., Phillips, N. A., Béridian, V., Charbonneau, S., Whitehead, V., Collin , I., … Chertkow, H. (2005). The Montral Cognitive Assessment, MoCA: A brief screening tool
for mild cognitive impairment. Journal of the American Geriatrics Society, 53, 695-699. doi: 10.1111/j.1532-5415.2005.53221.x
Naveh-Benjamin, M. (2000). Adult age differences in memory performance: Tests of an
associative deficit hypothesis. Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 26, 1170-1187. doi: 10.1037//0278-7393.26.5.1170
Naveh-Benjamin, M., Brav, T. K., & Levy, O. (2007). The Associative Memory Deficit of Older
Adults : The Role of Strategy Utilization. Psychology and Aging, 22, 202-208. doi: 10.1037/0882-7974.22.1.202
Naveh-Benjamin, M., Cowan, N., Kilb, A., & Chen, Z. (2007). Age-related differences in
immediate serial recall: Dissociating chunk formation and capacity. Memory & cognition, 35, 724-737. doi: 10.3758/BF03193310
81
Naveh-Benjamin, M., Guez, J., Kilb, A., & Reedy, S. (2004). The associative memory deficit of older adults: Further support using face-name associations. Psychology and Aging, 19, 541-546. doi: 10.1037/0882-7974.19.3.541
Naveh-Benjamin, M., Hussain, Z., Guez, J., & Bar-On, M. (2003). Adult age difference in
episodic memory: Further support for an associative-deficit hypothesis. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 29, 826-837. doi: 10.1037/0278-7393.29.5.826
Naveh-Benjamin, M., Shing, Y. L., Kilb, A., Werkle-Bergner, M., Lindenberger, U., & Li, S-C.
(2009). Adult age differences in memory for name-face associations: The effects of intentional and incidental learning. Memory, 17, 220-32. doi: 10.1080/09658210802222183
Old, S. R., & Naveh-benjamin, M. (2008). Differential effects of age on item and associative
measures of memory: A meta-analysis. Psychology and Aging, 23, 104 -118. doi: 10.1037/0882-7974.23.1.104
Petersen RC. (2003). Conceptual overview. In: Petersen RC, ed. Mild Cognitive Impairment:
Aging to Alzheimer’s Disease (pp 1-14). New York, NY: Oxford University Press, Inc. Petersen, R. C. (2004). Mild cognitive impairment as a diagnostic entity. Journal of Internal
Medicine, 256. 183-194. Petersen, R. C., Doody, R., Kurk, A., Mohs, R. C., Morris, J. C., Rabins, P. V., … Winblad, B.
(2001). Current concepts in mild cognitive impairment. Archives of Neurology, 58, 1985-1992. doi: 10.1001/archneur.58.12.1985
Petersen, R. C., & Morris, J. C. (2003). Clinical features. In: Petersen, RC, ed. Mild Cognitive
Impairment: aging to Alzheimer’s disease (pp 15-40). New York, NY: Oxford University Press, Inc.
Petersen, R. C., Smith, G. E., Waring, S. C., Ivnik, R. J., Tangalos, E. G., & Kokmen, E. (1999).
Mild Cognitive Impairment: Clinical characterization and outcome. Archives of Neurology, 56, 303-309. doi: 10.1001/archneur.58.12.1985
Rey, A. (1941). L’examen psychologique dans les cas d’encéphalopathie traumatique. Archives
de Psychologie, 28, 215-285. Riddoch, J., & Humphreys, G. W. (1993). BORB – Birmingham Object Recognition Battery. East
Sussex, United Kingdom: Psychological Press. Ritchie, K., Ledésert, B., & Touchon, J. (2000). Subclinical cognitive impairment: Epidemiology
and clinical characteristics. Comprehensive Psychiatry, 41, 61-65. doi: 10.1016/S0010-440X(00)80010-3
82
Rosen, A. C., Prull, M. W., Gabrieli, J. D. E., Stoub, T., O’Hara, R., Friedman, L., … deToledo-Morrell. (2003). Differential associations between entorhinal and hippocampal volumes and memory performance in older adults. Behavioral Neuroscience, 117, 1150-1160. doi: 10.1037/0735-7044.117.6.1150
Shimamura, A. P.. Janowsky, J. S., & Squire, L. R. (1990). Memory for the temporal order of
events in patients with frontal lobe lesions and amnesic patients. Neuropsychologia, 28, 803-813. doi: 10.1016/0028-3932(90)90004-8
Shing, Y. L., Werkle-bergner, M., Li, S-C, & Lindenberger, U. (2008). Associative and Strategic
Components of Episodic Memory : A Life-Span Dissociation. Journal of Experimental Psychology: General, 137, 495-513. doi: 10.1037/0096-3445.137.3.495
Snodgrass, J. G., & Vanderwart, M. (1980). A standardized set of 260 pictures: Norms for name
agreement, image agreement, familiarity, and visual complexity. Journal of Experimental Psychology: Human Learning and Memory, 6. 174-215. doi: 10.1037/0278-7393.6.2.174
Sperling, R. (2007). Functional MRI studies of associative encoding in normal aging, mild
cognitive impairment, and Alzheimer’s disease. Annals of the New York academy of sciences, 1097, 146-155. doi: 10.1196/annals.1379.009
Spreen, O., & Benton, A. L. (1977). Neurosensory center comprehensive examination for
aphasia. Victoria, British Columbia. Stephan, B. C. M., Matthews, F. E., Hunter, S., Savva, G. M., Bond, J., McKeith, I. G., ...
Brayne, C. (2012). Neuropathological profile of mild cognitive impairment from a population perspective. Alzheimer Disease and Associated Disorders, 26, 205-212. doi: 10.1097/WAD.0b013e31822fc24d
Taconnat, L., Clarys, D., Vanneste, S., Bouazzaoui, B., & Isingrini, M. (2007). Aging and
strategic retrieval in a cued-recall test: The role of executive functions and fluid intelligence Brain and Cognition, 64, 1-6. doi: 10.1016/j.bandc.2006.09.011
Tardif, S., Tremblay, S., & Hudon, C. (2013). Associative memory processes in healthy aging
and mild cognitive impairment. Paper presented at the Forty First annual meeting International Neuropsychological Society, Waikoloa, HI.
Thomas-Antérion, C., Honoré-Masson, S., Berne, G., Ruel, J. H., & Laurent, B. (2003). Le
questionnaire de plainte cognitive (QPC): Un outil de recherche de plainte suspecte d’évoquer une maladie d’Alzheimer. L’année gérontologique, 17.
Troyer, A. K., Murphy, K. J., Anderson, N. D., Hayman-Abello, B. A. Craik, F. I. M., &
Moscovitch, M. (2008). Item and associative memory in amnestic mild cognitive impairment: Performance on standardized memory tests. Neuropsychology, 22, 22-16. doi: 10.1037/0894-4105.22.1.10
83
Troyer, A. K., D’Souza, N. A., Vandermorris, S., & Murphy, K. J. (2011). Age-related differences in associative memory depend on the types of associations that are formed. Aginig, Neuropsychology, and Cognition, 18, 340-352. doi: 10.1080/13825585.2011.553273
Troyer, A. K., Murphy, K. J., Anderson, N. D., Craik, F. I. M., Moscovitch, M., Maione, A., et al.
(2012). Associative recognition in mild cognitive impairment: Relationship to hippocampal volume and apolipoprotein E. Neuropsychologia, 50, 3721-3728. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2012.10.018
Tulving, E. (1972). Episodic and semantic memory. In E. Tulving, & W. Donaldson (Eds.),
Organization of Memory, (pp. 381-403). New York, NY: Academic. Tulving, E. (2002). Episodic Memory : From mind to Brain. Annual Review of Psychology, 53, 1-
25. doi: 10.1146/annurev.psych.53.100901.135114 Underwood, B. J. (1969). Attributes of memory. Psychological Review, 76, 559-573. Doi:
10.1037/h0028143 Van der Linden, M., Coyette, F., Poitrenaud, J., Kalafat, M., Calicis, F., Wynsm C., et al. (2004).
L’épreuve de rappel libre/rappel indicé à 16 items (RL/RI-16). Solal (Ed.), L’évaluation des trouves de la mémoire: Présentation de quatre tests de mémoire épisodique avec leur étalonnage. (pp.25-47). Marseille, France.
Waters, G., & Caplan, D. (2005). The relationship between age, processing speed, working
memory capacity, and language comprehension. Memory, 13, 403-413. doi: 10.1080/09658210344000459
Wechsler, D. (1981). WAIS-R Manual: Wechsler Adult Intelligence Scale-Revised. New York,
NY: Psychological Corporation. Wechsler, D. (1997). Wechsler Adult Intelligence Scale – Third Edition. San Antonio : TX. The
Psychological Corporation. Wolk, D. A., Signoff, E. D., & DeKosky, S. T. (2008). Recollection and familiarity in amnestic
mild cognitive impairment: A global declin in recognition memory. Neuropsychologia, 46, 1965-1978. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2008.01.017
Yonelinas, A. P., Widaman, K., Mungas, D., Reed, B., Weiner, M. W., & Chui. (2007). Memory
in the aging brain: Doubly dissociating the contribution of the hippocampus and entorhinal cortex. Hippocampus, 17, 1134-1140. doi: 10.1002/hipo
85
Appendix A
Order in which items appeared during study phase
1 2 3 4 5 6
Ord
er in
whc
ih it
ems a
re re
calle
d
Migration = 1
Migration = 2
Migration = 4
Migration = 3
Migration = 5
87
Appendix B
Representation of the matrix used in the experimental tasks of Experiment 1 and 2.
89
CHAPITRE IV
Conclusion générale
La présente thèse s’inscrit dans un désir d’approfondir les connaissances concernant les
changements cognitifs normaux liés au vieillissement ainsi qu’à la symptomatologie du trouble
cognitif léger de type amnésique (TCLa). Cet objectif général visait à enrichir les connaissances
sur le déclin cognitif normal des personnes âgées de même que le déclin cognitif associé à la
phase prodromique de la maladie d’Alzheimer (MA). Par le fait même, cette thèse a produit des
données visant à faciliter et raffiner le diagnostic précoce de la MA. En effet, les travaux réalisés
dans cette thèse favoriseront le développement d’outils de dépistage sensibles et spécifiques,
faciles d’utilisation et accessibles.
Deux études ont été réalisées afin de caractériser le fonctionnement de la mémoire
épisodique chez des aînés en bonne santé de même que des individus avec un TCLa. La
réalisation de ces deux études s’est inscrite dans un contexte démographique caractérisé par le
vieillissement important de la population canadienne. Ce vieillissement démographique
s’accompagne d’une augmentation importante des cas de MA au sein de la population.
Considérant le fardeau qu’engendre la MA, il est impératif de poursuivre l’approfondissement
des connaissances quant aux signes et symptômes précurseurs de la maladie. En effet, cet
enrichissement des connaissances est nécessaire pour effectuer un diagnostic précoce de la MA et
il s’agit d’une étape nécessaire au développement d’interventions ciblées et efficaces pour
prévenir le déclin cognitif pathologique.
La mémoire épisodique est une des fonctions cognitives les plus étudiée dans un contexte
de vieillissement puisqu’elle est généralement victime des premiers changements observés par les
aînés (p.ex., « Je reconnais cette personne, mais quel est son nom ? » ; « Où sont mes clés ? »).
De nombreux chercheurs ont tenté de mieux comprendre les difficultés mnésiques vécues par les
gens âgés. Dans le contexte du vieillissement normal, l’hypothèse du déficit associatif (en anglais
Associative Deficit Hypothesis - ADH) (Naveh-Benjamin, 2000) est actuellement l’explication
prédominante pour expliquer l’affaiblissement des capacités de mémoire des personnes âgées.
Cette hypothèse stipule que les processus responsables de lier (ou associer) les différents
éléments composant un souvenir sont déficitaires et ce déficit est plus important que la
diminution de la capacité à mémoriser des éléments (ou items) indépendamment de leurs
caractéristiques associées. Les travaux de Chalfonte et Johnson (1996) et de Naveh-Benjamin
90
(2000 ; Naveh-Benjamin, Guez, Kilb, & Reedy, 2004) ont largement contribué à la
reconnaissance d’un déclin de l’efficience des processus associatifs en mémoire au cours du
vieillissement normal. Cependant, il demeure encore incertain si les difficultés associatives sont
présentes peu importe le type d’association à mémoriser. Plus particulièrement, il existe des
lacunes quant aux connaissances sur l’intégrité des associations qui impliquent un contexte
spatial ou temporel, alors que ce type d’information contextuelle est omniprésent au quotidien.
Pour ce qui est de la compréhension des difficultés en mémoire épisodique dans le
vieillissement pathologique, et plus particulièrement au sein de la population TCLa, seulement
quelques études se sont attardées à une caractérisation approfondie des processus mnésiques
associatifs de ces individus (Algabarel, Fuentes, Escudero, Pitarque, Peset, Mazon, et al., 2012;
Pike, Rowe, Moss, Savage, 2008; Troyer, Murphy, Anderson, Craik, Hayman-Abello, &
Moscovitch, 2008 ; Troyer, Murphy, Anderson, Craik, Moscovitch, Maione et al., 2012). Les
études effectuées proposent qu’un déficit de mémoire associative pourrait être un bon prédicteur
du développement subséquent de la MA (Ahmed, Mitchell, Arnold, Nestor, & Hodges, 2008) et
pourrait constituer un marqueur de phase prodromique (Troyer et al., 2012; Wang, Li, Li, &
Zhang, 2013). Ces travaux suggèrent que les gens atteints de TCLa ont des difficultés plus
importantes en mémoire associative qu’en mémoire de l’item, malgré le fait que cette dernière
soit aussi déficitaire. Ainsi, au plan qualitatif, ce profil est similaire à celui des gens âgés en
bonne santé mais au plan quantitatif, le TCLa cause de plus importants déficits que ceux déjà
observés dans le contexte du vieillissement normal. Ces résultats ont été démontrés autant avec
des tests neuropsychologiques standardisées (Troyer et al., 2008; Wang et al., 2013) qu’avec des
tâches expérimentales spécialement conçues pour l’évaluation de la mémoire associative (Pike,
Kinsella, Ong, Mullaly, Rand, Storey, et al., 2012). Toutefois, des lacunes importantes demeurent
quant à l’état des connaissances sur l’intégrité, dans le TCLa, des processus responsables de
l’association entre un souvenir et son contexte spatial ou temporel.
Le premier objectif spécifique de la présente thèse consistait à mesurer, à l’aide de
paradigmes expérimentaux, les processus associatifs mis en jeu lors d’associations entre un item
et son contexte spatial ou temporel et ce, auprès d’adultes âgés et jeunes en bonne santé. Le
second objectif spécifique visait à comparer les performances de participants âgés en bonne santé
et de personnes avec un TCLa quant à leur capacité à rappeler des associations entre un item et
un contexte spatial ou temporel. En complément à l’atteinte de ces objectifs, une analyse
91
approfondie des patrons d’erreurs spatiales ainsi qu’une analyse de migrations temporelles des
réponses ont été effectuées. Ces analyses supplémentaires visaient une caractérisation plus
approfondie des déficits mnésiques à des niveaux qualitatif et quantitatif.
Deux articles scientifiques ont composé le corps de cette thèse. Le premier article a
rapporté les résultats d’une étude conçue spécialement pour répondre au premier objectif
spécifique de la thèse. Quant au deuxième article, il correspond à une étude visant à répondre au
second objectif spécifique. Un rappel des deux études et de leurs résultats est présenté dans la
section suivante, après quoi une discussion générale sera proposée quant aux contributions des
résultats de la thèse aux plans théorique, clinique et empirique. Ce dernier chapitre comprendra
enfin une brève discussion portant sur le développement de la recherche sur le prodrome de la
MA.
Rappel des études effectuées et des résultats obtenus
Chapitre 2 (Étude 1). Le premier article, de nature empirique, a décrit une étude visant la
comparaison des performances de jeunes adultes et de personnes âgées en bonne santé dans des
tâches de mémoire associative impliquant un contexte spatial (Expérience 1) ou temporel
(Expérience 2). Plus précisément, 15 jeunes adultes et 15 personnes âgées ont d’abord effectué
une tâche évaluant la mémoire des associations spatiales, la mémoire de l’item et la mémoire des
localisations. Ensuite, deux autres groupes de participants jeunes et âgés ont effectué une tâche
mesurant la mémoire des associations temporelles de même que la mémoire de l’item. Les tâches
utilisées ont été développées en prenant soin de contrôler une série de paramètres
méthodologiques7 pouvant influencer la performance sur les variables d’intérêts. Les résultats ont
confirmé que la mémoire associative est plus vulnérable que la mémoire de l’item chez les
adultes âgés comparativement aux jeunes. Par ailleurs, l’atteinte accrue de la mémoire
associative est manifeste lorsque l’association implique un contexte spatial, mais pas lorsque le
contexte à associer comporte des informations temporelles. Ainsi, ces résultats supportent en
partie l’hypothèse du déficit associatif (Naveh-Benjamin, 2000), mais remettent en question
l’universalité de cette hypothèse. 7 Parmi les paramètres contrôlés, nous retrouvons notamment une procédure de présentation des stimuli similaire d’une condition à l’autre, l’équivalence des stimuli quant à leur niveau de familiarité et de complexité et l’utilisation d’un paradigme de rappel/reconstruction comparable entre les conditions de la tâche.
92
Les analyses de migrations temporelles des réponses ont indiqué que tant les jeunes
adultes que les personnes âgées sont capables d’utiliser, de manières spontanée et implicite, une
stratégie de rappel utilisant l’ordre de présentation des items lors de la phase d’étude. Ces
résultats suggèrent que malgré la diminution des capacités à rappeler des items ou des
associations, les personnes âgées ne perdent pas la capacité à utiliser implicitement l’ordre
temporel pour supporter le rappel et ce, même lorsque la tâche n’exige pas explicitement
l’utilisation des informations temporelles. Finalement, les analyses spatiales des erreurs
effectuées au sein des conditions Localisation et Item-Localisation suggèrent que les groupes
d’adultes sains (jeunes et âgés) répondent de façon similaire quant à la distance de
repositionnement des stimuli.
Chapitre 3 (Étude 2). Dans le second article, aussi de nature empirique, la même tâche
expérimentale que celle développée pour l’Étude 1 a été utilisée pour comparer les performances
mnésiques de personnes âgées en bonne santé et d’individus avec un TCLa. Des groupes
indépendants ont effectué les tâches nécessitant le rappel d’associations impliquant un contexte
spatial (Expérience 1) ou temporel (Expérience 2). Les résultats de ces deux expériences ont mis
en lumière d’importantes difficultés, chez les participants du groupe TCLa, tant pour le rappel
d’items que pour le rappel d’associations. En fait, les personnes TCLa ont rappelé moins
d’associations que d’items seuls mais comparativement au groupe de personnes âgées contrôles,
le déficit de mémoire associative n’est pas accentué par rapport au déficit de mémoire de l’item.
Or, le contraire était attendu compte tenu des connaissances sur les déficits cognitifs rapportés
dans le prodrome de la MA. En effet, si un déficit associatif constitue un marqueur de MA
prodromique, une interaction Groupe (Contrôle, TCLa) X Condition (item, association) aurait dû
être observée (voir par exemple Troyer et al., 2012). Toutefois, aucune interaction significative
n’a été obtenue dans l’Étude 2. Il est possible que les paradigmes de rappel et de reconstruction
utilisés dans le cadre de la présente thèse aient un rôle à jouer dans l’obtention d’un tel résultat,
puisque la plupart des études antérieures utilisaient généralement la reconnaissance (Troyer et al.,
2012; van der Meulen, Lederrey, Rieger, van Assche, Schwartz, Vuilleumier, et al., 2012; Wang
et al., 2013). La tâche utilisée dans cette thèse étant plus exigeante en termes de ressources
cognitives (à la fois mnésiques et exécutives), il est possible que la performance dans la condition
Item ait été fortement diminuée. Par la même occasion, la probabilité d’observer une interaction
significative entre les facteurs Groupe et Condition a pu être réduite. Une autre explication
93
possible de ce résultat pourrait résider dans le fait que la mémoire associative est déjà largement
affectée dans le vieillissement normal, rendant ainsi moins probable la mise en évidence d’une
interaction lorsque des aînés sains sont comparés à des personnes avec un TCLa. Cependant, si
un déficit associatif ne semble pas une caractéristique du TCLa (du moins tel que mesuré par les
tâches expérimentales de l’Étude 2), l’analyse des migrations temporelles suggère que la non-
utilisation implicite de l’information temporelle pour supporter le rappel en mémoire associative
pourrait constituer un marqueur cognitif du prodrome de la MA. En effet, les personnes TCLa
n’ont pas utilisé implicitement l’ordre de présentation des items lorsqu’est venu le temps de les
rappeler dans un contexte spatial. Cette façon de rappeler l’information est pourtant utilisée par
les personnes âgées en bonne santé (Cf. Étude 1 ; voir aussi des résultats similaires obtenus par
La Voie & Light, 1994) et il s’agit d’ailleurs d’une tendance naturelle chez les gens ayant une
cognition dite normale (Farrell & Lewandosky, 2004). Des études supplémentaires sont
nécessaires pour vérifier l’hypothèse avancée ici.
Finalement, il est nécessaire de signaler les différences observées au sein de profils
cognitifs des participants à qui les tâches ont été administrées. Plus particulièrement, les
participants du groupe TCLa dans l’Étude 2 se distinguent de ceux de l’Étude 1 sur plusieurs
caractéristiques. Notamment, les participants à l’Expérience 2 sont plus vieux, moins scolarisés,
présentent davantage de symptômes dépressifs, ont un fonctionnement cognitif général plus
faible et sont plus lents à traiter l’information que les participants de l’Expérience 1. Ces
différences ont pu avoir un effet sur les résultats obtenus et représentent une explication
alternative à l’absence d’interaction, dans l’Étude 2, entre le facteur groupe et les conditions de la
tâche.
Contributions de la thèse en lien avec les objectifs principaux
La mise en commun des résultats et conclusions des deux études de la présente thèse (a)
confirme, chez tous les groupes, que la performance en mémoire associative est plus faible que
celle en mémoire de l’item, et ce, peu importe le type d’association à rappeler ; (b) réfute
l’universalité de l’hypothèse du déficit associatif lié à l’âge ; et (c) révèle que les personnes âgées
en bonne santé présentent la tendance naturelle à utiliser l’ordre temporel de présentation des
informations à rappeler, ce qui n’est pas le cas chez les gens présentant un TCLa.
94
Contributions scientifiques
La non-universalité du déficit associatif chez les adultes âgés sains. Les résultats
décrits dans la première étude (Chapitre 2) suggèrent que selon la nature de l’information à
associer, l’intensité et l’étendue des difficultés varient au sein d’un échantillon d’adultes âgés en
bonne santé. En effet, le déficit associatif, soit la perte d’efficience des processus responsables de
lier les différents éléments d’information de façon à former un souvenir unifié et complet, est
observé dans un contexte où l’information est de nature spatiale, mais pas avec l’information de
nature temporelle. À notre connaissance, ce sont les premiers résultats du genre à suggérer la
non-universalité de cette hypothèse largement démontrée dans la littérature (Bastin & Van der
Linden, 2006 ; Chalfonte & Johnson, 1996 ; Dumas & Hartman, 2003 ; Naveh-Benjamin, 2000 ;
Naveh-Benjamin, Guez, & Shulman, 2004). Des raisons méthodologiques peuvent en partie
expliquer la non-universalité du déficit associatif tel qu’observé dans l’Étude 1. Notamment, la
présente thèse visait l’étude des performances dans des paradigmes de rappel libre et de
reconstruction alors que la majorité des études utilisent davantage des paradigmes de type
jugement de récence ou à choix forcé.
Les résultats d’analyses complémentaires des migrations temporelles (i.e., analyse des
migrations de 08) ajoutent à la caractérisation des performances lors du vieillissement normal et
appuient davantage la possibilité de la non-universalité de l’hypothèse du déficit associatif (voir
la Figure 1 présentée en annexe B). L’analyse a considéré les données de migrations temporelles
de 0 (rappel effectué à la même position temporelle que celle lors de la phase de présentation,
représentant ici une absence de migration) et de 1 (rappel effectué à la position temporelle
adjacente à celle lors de la phase de présentation). Deux ANOVAs Groupe (jeunes, âgés) x
Migration (0, 1), avec mesures mesures répétées sur le facteur Migration, ont été effectuées
séparément pour les conditions Localisation et Item-Localisation. L’ANOVA réalisée sur les
données de la condition Localisation révèle l’absence d’un effet du facteur Groupe, F (1,28) =
0.43, p = .52, η2p = .02, suggérant que les deux groupes sont capables et comparables quant à leur
capacité d’intégrer l’information temporelle et de l’utiliser comme stratégie de rappel. Notons
8 Une migration de 0 réflète en fait l’absence de migration. Elle illustre la proportion d’items rappelés à la même position temporelle que lors de sa présentation. Par exemple, si une fleur a été présentée en premier, le participant débute par nommer la fleur, ceci correspond à une migration de 0, ou plutôt à une absence de migration.
95
toutefois un effet du facteur Migration, F (1,28) = 70,43, p < .01, η2p = .72, indiquant que les
migrations temporelles de 1 sont davantage utilisées par les participants. L’analyse révèle par
ailleurs une interaction Groupe x Migration significative F (1,28) = 8,30, p < .01, η2p = .23. Cette
interaction indique que le groupe de jeunes adultes a davantage tendance à utiliser exactement le
même ordre de présentation lorsque vient le temps de rappeler les items, comparativement au
groupe de participants âgés, p < .05, alors que les deux groupes sont comparables dans
l’utilisation des migrations de 1. Pour ce qui est de la condition Item-Localisation, aucun effet
significatif des facteurs Groupe F (1,28) = 2,88, p = .10, η2p = .09, et Migration, F (1,28) = 1,46,
p = .24, η2p = .05, n’a été observé. De plus, l’interaction n’est pas significative, F (1,28) = 0,15, p
= .71, η2p = .0. Cette absence généralisée d’effet suggère que les deux groupes de participants se
comportent de la même façon dans la condition associative de la tâche et donc, que les deux
groupes utilisent implicitement l’information temporelle lorsque vient le temps du rappel. Ainsi,
ces résultats offrent un appui complémentaire à la non-universalité du déficit associatif qui
expliquerait les difficultés en mémoire des gens âgés, puisque dans un contexte implicite, les
gens âgés en bonne santé, autant que les jeunes adultes, démontrent la capacité à intégrer le
contexte temporel exact (migration de 0) et le contexte temporel proximal (migration de 1) à leurs
stratégies de réponses.
Compréhension de la mémoire associative dans le prodrome de la MA. La présente
thèse aura permis l’exploration et la description, chez les personnes TCLa, du fonctionnement des
processus mnésiques responsables du rappel d’items et d’associations. Les résultats obtenus
indiquent que les performances du groupe TCLa sont diminuées par rapport aux personnes âgées
en bonne santé, mais l’absence d’interaction Groupe X Condition suggère que le TCLa n’est pas
caractérisé par un déficit mnésique principalement associatif. Ainsi, à la lumière des résultats
obtenus, il est difficile d’affirmer qu’un trouble de la mémoire associative constitue un marqueur
de MA prodromique. Les résultats de la présente thèse vont à l’encontre de plusieurs autres
travaux (Troyer et al., 2008 ; 2012) et des facteurs liés à la méthode de l’Étude 2 de cette thèse
pourraient expliquer les résultats négatifs obtenus (voir plus haut). Ainsi, des études
supplémentaires sont nécessaires pour répliquer les résultats de cette thèse et pour poursuivre les
efforts en vue de l’identification d’un marqueur cognitif du TCLa.
Malgré le fait que l’hypothèse initiale n’ait pas été confirmée, les analyses de migrations
temporelles apportent un éclairage nouveau et fort utile dans la quête d’un marqueur cognitif du
96
TCLa. D’abord, il est pertinent de rappeler ce que les migrations temporelles permettent de
mesurer. Ainsi, les migrations temporelles, habituellement utilisées pour quantifier les erreurs de
transposition en rappel sériel, ont été utilisées dans cette thèse comme une mesure implicite de la
capacité à utiliser l’ordre de présentation des stimuli lors de la phase d’étude pour supporter le
rappel lors de la phase de test. En plus d’être considérées comme une mesure implicite de
mémoire associative, les migrations temporelles renseignent sur la tendance naturelle des
individus à utiliser l’ordre de présentation comme stratégie de rappel (Farrell & Lewandowsky,
2004). Les résultats de l’Étude 2 révèlent que contrairement aux adultes âgés en bonne santé, les
gens atteints de TCLa ne présentent pas de patrons de réponses organisés temporellement. Plus
précisément, ils n’utilisent pas l’ordre de présentation des items lors de la phase d’étude comme
stratégie de rappel dans la phase de test. C’est donc dire que la capacité implicite ou inconsciente
d’associer l’information à un contexte temporel, même si la tâche ne l’exige pas, est perdue dans
le TCLa alors qu’elle est préservée dans le vieillissement normal. Ceci pourrait constituer un
marqueur cognitif de la MA prodromique. Des études futures devront être réalisées pour
déterminer dans quelles circonstances ce déficit se manifeste. Des mesures en neuroimagerie
fonctionnelle pourraient également être utilisées pour identifier les corrélats cérébraux de cette
forme d’atteinte mnésique chez les individus TCLa. Enfin, il serait intéressant d’inclure un
groupe de personnes avec une MA débutante afin de bien situer le TCLa sur le continuum de
déclin cognitif allant du vieillissement normal à la MA.
Concept de TCLa et son utilité. À la lumière des résultats obtenus dans la présente
thèse, le phénotype du TCLa recherché au départ (c-à-d, la présence d’un déficit associatif) n’a
pu être observé. L’absence de déficit mnésique clairement associatif dans le TCLa peut soulever
des questions quant à l’existence d’une symptomatologie distinctive et spécifique au prodrome de
la MA. D’ailleurs, certains auteurs se sont questionnés à savoir si le concept de TCLa a sa place
dans l’univers médical (Ames, Petersen, Knopman, Visser, Brodaty, & Gauthier 2006).
Notamment, l’absence de consensus quant aux critères utilisés pour un diagnostic adéquat de
TCLa et la multiplicité des termes utilisés pour décrire les changements cognitifs associés au
vieillissement (i.e., en anglais, benign senescent forgetfulness, age-associated memory
impairment, age-associated cognitive decline, cognitive impairment no dementia) contribuent à la
controverse entourant le concept de TCLa (Reisberg, Ferris, Kluger, Franssen, Wegiel, & Leon,
2008). Certains spécialistes ne voient pas la nécessité d’utiliser le TCLa à titre de nouvelle entité
97
clinique puisque ce syndrome ne représenterait qu’une des nombreuses manifestations du spectre
du vieillissement cérébral (Whitehouse & Moody, 2006). De plus, l’hétérogénéité de la
progression vers divers types de démences (Gauthier et al., 2006; Ritchie, Artero, & Touchon,
2001), ainsi que le nombre important d’individus TCLa qui demeurent dans un état stable, ou
pour qui les performances cognitives se normalisent, sont des éléments qui suggèrent que le
TCLa ne corresponde pas nécessairement au prodrome de la MA (Bäckman et al., 2001).
À ceux qui s’interrogent ou qui dénoncent l’existence et la pertinence du syndrome de
TCLa, Petersen et Knopman (2006) répondent que ce syndrome décrit une portion importante de
la population âgée ne rencontrant pas les critères de la démence. Bien sûr, une certaine
hétérogénéité existe dans les manifestations et dans l’évolution possible du TCLa, mais les
recherches se poursuivent et s’efforcent afin de mieux circonscrire les symptômes de ce trouble,
notamment ceux qui prédisent un déclin ultérieur vers la MA. De plus, dans une perspective de
prévention secondaire du déclin cognitif, un diagnostic précoce de la MA lors de sa phase
prodromique demeure pertinent. Notamment, en phase prodromique il est encore envisageable de
mettre en place une intervention qui préviendra ou ralentira le déclin cognitif menant à la MA.
Enfin, il est important de souligner qu’en raison de l’hétérogénéité du syndrome, il n’est
pas encore recommandé de formuler un diagnostic de TCLa chez les personnes âgées9.
Toutefois, plusieurs personnes âgées savent que la présence d’un trouble cognitif léger accroît le
risque de développer la MA. Lorsque la situation survient en clinique, la psychoéducation est
particulièrement nécessaire. Notamment, il est important de faire état des connaissances actuelles
quant au risque de développer la MA, mais aussi de mentionner le nombre important de gens,
pour qui, le fonctionnement se stabilise, voire même s’améliore au fil des années. Il est également
important, lorsque ça s’applique, d’informer les personnes TCLa que leurs difficultés mnésiques
pourraient être expliquées par une autre condition qu’une MA précoce (p.ex., un contexte
psychosocial difficile, la présence de dépression, une hypothyroïdie mal contrôlée, etc). Ce type
d’information peut permettre de rassurer certaines personnes aux prises avec des difficultés
mnésiques légères.
9 À cet effet, voir les recommandations des troisième et quatrième conférences canadiennes consensuelles sur la démence : http://www.cccdtd.ca/.
98
Liens entre les données de la thèse et les changements cérébraux liés à l’âge
Bien qu’aucune donnée neuroanatomique n’ait été recueillie dans le cadre de la présente
thèse, il est possible de faire le pont entre les résultats obtenus et les connaissances actuelles en
neuroanatomie structurelle et fonctionnelle. En effet, il est bien admis que des relations existent
entre les performances cognitives et certains facteurs neurobiologiques, tels que le volume et
l’intégrité de structures cérébrales (Kaup, Mirzakhanian, Jeste, & Eyler, 2011).
Neuroanatomie de la mémoire épisodique. Le lobe temporal médian (LTM) est une
région corticale largement impliquée dans le fonctionnement de la mémoire épisodique (Uylings,
& Brabander, 2002). Plus précisément, l’hippocampe, le cortex entorhinal et le cortex
parahippocampique sont les principales régions du LTM impliquées dans l’encodage et le rappel
de souvenirs de nature épisodique. Différents modèles explicatifs ont tenté de lier les données
neuroanatomiques au fonctionnement de la mémoire épisodique chez l’humain. Une partie des
études a été réalisée chez des patients présentant des lésions bilatérales de l’hippocampe. Les
résultats de ces études mènent à des conclusions plus ou moins mitigées quant à l’implication
précise de l’hippocampe dans les différents processus de mémoire épisodique. En effet, certaines
études suggèrent que les lésions de l’hippocampe entraînent des déficits autant au sein des
processus de rappel libre que de reconnaissance (Cipolotti, Shallice, Chan, Fox, Scahill, Harrison,
et al., 2001 ; Manns, Hopkins, Reed, Kitchener, & Squire, 2003 ;Reed, & Squire, 1997), alors que
d’autres travaux suggèrent que l’hippocampe lésée affecte essentiellement le processus de rappel
libre (Holdstock, Mayes, Isaac, Gong, & Roberts, 2002 ; Holdstock, Mayes, Roberts, Cezayirli,
Issa, O’Reilly, & Norman 2002 ; Mayes, Holdstock, Isaac, Hunkin, & Roberts, 2002). À tout le
moins, la majorité des chercheurs s’accordent à dire que l’hippocampe est grandement sollicité
lors de tâche de mémoire épisodique, plus particulièrement lors de la mise en place de stratégies
de récupération de l’information, et que son altération provoque d’importantes difficultés
mnésiques.
Une étude récente a montré que les différentes régions du LTM contribuent de façon
différente au fonctionnement adéquat de la mémoire épisodique (Hannula, Libby, Yonelinas, &
Ranganath, 2013). En effet, cette étude menée auprès d’une vingtaine de participants adultes
suggèrent que : 1) le cortex parahippocampique est davantage sollicité lors de tâches exigeant la
récupération d’informations dites contextuelles; 2) l’hippocampe est davantage sollicité lors de
tâches exigeant la récupération de l’association du contenu à l’étude ainsi que son contexte; et 3)
99
le cortex périrhinal est sollicité peu importe le type d’information à récupérer en mémoire, soit le
contenu ou le contexte. Bien que ces résultats demeurent à être confirmés avec de plus larges
échantillons et éventuellement auprès de populations d’âges distincts, il demeure que l’intégrité
du LTM et ses sous-régions est un élément essentiel au bon fonctionnement de la mémoire
épisodique.
Une autre région cérébrale essentielle au bon fonctionnement des processus impliqués en
mémoire épisodique est le cortex préfrontal (CPF), qui est notamment impliqué dans la mise en
place de stratégies lors de l’encodage de l’information (Cabeza, 2002). Par ailleurs, le CPF est en
constante communication avec le LTM quand vient le temps de récupérer l’information
emmagasinée en mémoire.
En somme, la capacité à encoder et récupérer des informations associées au sein d’un
même souvenir repose sur un réseau cérébral comprenant l’hippocampe, les mécanismes du LTM
responsables des processus de « binding » ou d’association des informations, ainsi que les
mécanismes stratégiques sous-tendus par le CPF (Miller & Cohen, 2001; Simons & Spiers,
2003).
Neuroanatomie du vieillissement normal et pathologique. Des études s’intéressant aux
changements cérébraux observés au cours du vieillissement révèlent une diminution du volume
de la matière grise, notamment au sein de l’hippocampe et des aires associatives dans le CPF
(Juraska, & Lowry, 2012). Par ailleurs, l’avancement en âge est associé à une accumulation de
plaques amyloïdes et d’enchevêtrements neurofibrillaires au sein des structures largement
impliquées dans le fonctionnement mnésique, tel que le cortex entorhinal (Venderberghe, &
Tournoy, 2005). La matière blanche subit aussi des modifications, notamment dans les régions
frontales (Juraska, & Lowry, 2012). Ainsi, les changements dus à l’âge affectent de façon
prédominante les régions largement impliqués dans la mémoire épisodique, soit le CPF et le
LTM, supportant ainsi les changements observés au plan comportemental lorsque les adultes âgés
sont confrontés à des tâches cognitives de nature mnésique.
Bien que l’élaboration de la présente thèse ne permette pas de confirmer les liens existants
entre les structures nommées ci-haut et les résultats obtenus, compte tenu de l’absence de
données d’imagerie, il appert que les difficultés observées auprès du groupe d’adultes âgés
correspondent aux changements anatomiques et fonctionnels reconnus dans le vieillissement. En
effet, les difficultés observées au plan de la récupération de l’information (i.e., plus faible
100
performance des adultes âgés comparativement aux jeunes adultes dans toutes les conditions)
appuient un dysfonctionnement ou une perte d’efficacité des structures temporales médianes et
préfrontales, telle que rapportée dans de nombreuses études (Hannula et al., 2013 ; Lepage,
Habib, & Tulving, 1998). De plus, les plus grandes difficultés que présentent les adultes âgés
dans la condition associative peuvent être expliquées par les modifications structurelles et
fonctionnelles au sein du CPF, davantage sollicité lors de l’élaboration de stratégies mnésiques
auto-initiées, telles que l’exigent les tâches de rappel ou de reconstruction d’associations.
Pour ce qui est des changements neuroanatomiques observés dans la phase prodromique
de la MA, les études à ce sujet mentionnent une atrophie de l’hippocampe associée à déficit
d’encodage et récupération (Chételat, Desgranges, de la Sayette, Viader, Berkouk, Landeau, et
al., 2003 ; Leube, Weis, Freymann, Erb, Jessen, Heun et al., 2008), ainsi qu’une quantité
importante d’enchevêtrements neurofibrillaires, intermédiaire en nombre comparativement à ce
qui est normalement retrouvée auprès d’échantillons d’adultes âgés contrôles et de gens atteints
de la MA. De plus, leur distribution serait hiérarchisée et suivrait une certaine organisation, avec
une présence prédominante au sein du cortex entorhinal et de manière plus importante que chez
les adultes âgés sans problème cognitif (Guillozet, Weintraub, Mash, & Mesulam, 2003). Ainsi,
les données actuelles obtenues grâce à la neuroimagerie supportent les données
comportementales typiques du TCL, c’est-à-dire que les gens présentant une telle problématique
se situent, aux tâches neuropsychologiques, à l’intermédiaire entre le vieillissement normal et la
MA (Petersen, Smith, Waring, Ivnik, Tangalos, & Kokmen, 1999). Dans le cas des résultats
obtenus dans cette thèse, les performances du groupe TCLa ne peuvent pas être situées sur le
continuum entre le vieillissement cognitif normal et pathologique car le devis n’a inclus aucun
participant avec la MA. Néanmoins, il est possible de souligner que la phase prodromique de la
MA (i.e., le TCLa) entraîne de moins bonnes performances mnésiques que les individus
présentant un vieillissement cognitif normal.
Contributions cliniques
Rôle de la cognition dans l’identification du TCLa. L’ère actuelle est marquée par un
intérêt grandissant pour l’utilisation des biomarqueurs afin d’identifier les personnes avec un
TCLa susceptibles d’évoluer vers la MA. Les recherches récentes ont notamment montré
que l’atrophie des structures du LTM, de faibles taux de Aβ42 dans le liquide céphalo-rachidien,
des taux élevés de protéine tau dans les régions corticales, la présence de plaques amyloïdes au
101
niveau cérébral, le ralentissement du métabolisme dans les régions temporopariétales ainsi que de
la présence du gène APOE ε4 peuvent tous prédire une future MA chez une personne ayant un
TCLa (Gauthier &t Leuzy, 2010; Guillozet et al., 2003). Or, bien que ces marqueurs soient utiles
pour détecter la présence ou la probabilité de développer une démence, il demeure
qu’actuellement ils ne font pas partie de tous les examens cliniques de routine et sont, pour
certains (p.ex., ponction lombaire), obtenus de manière invasive. En ce sens, l’évaluation
cognitive des processus atteints et préservés chez une personne âgée représente encore une façon
sécuritaire et non invasive d’obtenir des informations en vue d’un diagnostic de MA
prodromique. L’évaluation cognitive est également utile pour la mise en place d’interventions
afin de stabiliser ou ralentir le déclin cognitif d’une personne âgée (Belleville, 2008 ; Belleville,
Gilbert, Fontaine, Gagnon, Ménard, & Gauthier, 2006). En effet, c’est sur la base d’une
évaluation cognitive que le neuropsychologue peut ensuite élaborer une intervention de
remédiation cognitive qui tient compte des processus cognitifs atteints et préservés chez le
patient. Ce type d’information ne peut pas être obtenu par l’intermédiaire des résultats de
laboratoire et demeure importante puisque les atteintes cognitives et fonctionnelles sont variables
et la trajectoire empruntée par les gens ayant un TCLa varie aussi.
Une étude récente (Peters, Villeneuve & Belleville, 2013) suggère que l’utilisation de
mesures neuropsychologiques standards, et plus précisément un test de mémoire épisodique10,
permettrait un pronostic correct chez 82,5% des personnes avec un TCLa (sensibilité : 72,7% ;
spécificité : 90,9%), alors que les mesures d’atteintes cérébrales11 permettraient un pronostic
correct dans 75% des cas (sensibilité : 61,6% ; spécificité : 86,4%). En d’autres termes, lorsque
considérées séparément, les mesures cognitives permettent de mieux prédire le pronostic des
personnes TCLa comparativement aux mesures d’atteintes cérébrales. Cependant, selon l’étude
de Peters et al. (2013), dans l’avenir il sera important de combiner les mesures cognitives et
cérébrales dans une perspective de diagnostic précoce de la MA. En effet, une telle combinaison
permet l’établissement d’un meilleur pronostic, soit une classification correcte de 87,5% des
individus avec un TCLa (sensibilité : 83,3% ; spécificité : 90,9%). En somme, le développement
de méthodes diagnostiques sensibles et spécifiques de la MA prodromique reposera sur le
10 Les mesures les plus prédictives se sont avérées être les mesures de rappel libre immédiat et de reconnaissance immédiate. 11 Les mesures corticales comprennent le gyrus cingulaire antérieur droit et le gyrus frontal moyen.
102
mariage des approches biomédicale et neuropsychologique afin de cibler les gens qui nécessitent
une prise en charge précoce adaptée à leurs capacités cognitives et fonctionnelles.
Futurs outils pour le neuropsychologue clinicien. Le neuropsychologue peut sans
contredit bénéficier des tâches expérimentales développées en recherche puisque la
neuropsychologie clinique et la psychologie cognitive expérimentale sont complémentaires. En
effet, certaines tâches développées en psychologie cognitive expérimentale ont été importées et
validées à l’aide d’échantillons normatifs (p.ex., paradigme du Stroop) dans le but d’être utilisées
en neuropsychologie clinique à des fins diagnostiques (McDonald III & Carter, 2002).
La tâche expérimentale utilisée au sein de la présente thèse pourrait s’avérer un outil utile
pour le neuropsychologue qui désire faire la lumière sur le fonctionnement de la mémoire
associative auprès d’une clientèle soupçonnée de troubles cognitifs. Quelques études récentes
suggèrent que la mémoire associative serait une variable sensible et un bon prédicteur des gens
qui progressent vers la MA, notamment lorsqu’on observe le type d’erreurs à une tâche
d’apprentissage nécessitant l’association d’informations (sensibilité : 100% et spécificité : 55%)
(Ahmed et al., 2008). À la lumière des récents écrits scientifiques et des données de la présente
thèse, les variables dépendantes d’erreurs et de l’utilisation implicite de stratégies de rappel
fondées sur l’organisation temporelle des informations semblent être des variables pertinentes à
étudier et valider à des fins diagnostiques auprès d’une clientèle vieillissante avec un TCLa.
Il demeure que l’absence de normes standardisées pourrait cependant représenter une
limite pour les cliniciens dans l’utilisation de ce type de tâche. En ce sens, ceux-ci pourraient se
tourner vers des tests validés à plus grande échelle comme les sous-tests Designs I et Designs II
de la Wechsler Memory Scale-IV (WMS-IV) (Wechsler, 2009), qui permettent de distinguer la
mémoire de l’item, la mémoire de l’information spatiale et la mémoire associative. L’avantage
d’utiliser de telles épreuves est l’accès à des normes selon l’âge du patient, mais celles-ci
s’arrêtent à 64 ans. Pour une clientèle plus âgée, le Brief Visuospatial Memory Test-Revised
(BVMT-R) (Benedict, 1997) ainsi que le sous-test Code de la batterie WAIS-III (Wechsler,
1997) peuvent s’avérer de bons tests à considérer. En effet, ceux-ci ont déjà été utilisés dans une
étude visant à évaluer la mémoire de l’item et la mémoire associative chez des gens présentant un
vieillissement normal ou un TCLa (Troyer, et al., 2008), bien qu’à la base ils n’aient pas été créés
à cette fin. Il demeure que les tests neuropsychologiques actuellement utilisés en clinique ne
permettent pas de contrôler certains facteurs méthodologiques importants permettant de raffiner
103
la compréhension du (dys)fonctionnement d’un individu. Ainsi, il pourrait s’avérer pertinent,
pour le futur de la neuropsychologie clinique, de s’efforcer à développer des normes pour des
tâches provenant de la psychologie cognitive expérimentale telles que celle utilisée dans la
présente thèse.
Contributions méthodologiques
La présente thèse élargit les travaux initiés par Naveh-Benjamin (2000) en évaluant
l’universalité de l’hypothèse du déficit associatif à l’aide d’un paradigme expérimental
nécessitant le rappel libre et la reconstruction. De plus, ce dernier permet le contrôle de variables
d’intérêt afin de circonscrire et mieux caractériser les difficultés mnésiques des participants. La
tâche utilisée a permis d’aller au-delà de ce qui est traditionnellement fait dans les études sur la
mémoire associative dans le vieillissement normal et pathologique, en utilisant une tâche
expérimentale nous permettant d’obtenir et de calculer des scores complémentaires tels que les
migrations temporelles et les erreurs en terme de distance. À la lumière de travaux antérieurs
(Ahmed et al., 2008), ces mesures additionnelles pourraient aider à l’identification de personnes
âgées montrant un déclin cognitif. Cette possibilité mérite une attention particulière dans la
poursuite des travaux sur la mémoire associative auprès de populations vieillissantes (avec ou
sans trouble cognitif). Finalement, les travaux futurs portant sur l’étude des processus associatifs
en mémoire épisodique devraient considérer l’apport non négligeable, dans la compréhension des
processus sous-tendant les performances mnésiques, de mesures complémentaires telles que
celles utilisées dans la présente thèse.
Au-delà de l’étude de la mémoire épisodique dans le vieillissement et le TCLa
Regard critique sur les nouveaux critères du TCL. Le concept de prodrome de la MA
est en constante évolution. Les connaissances sur ce prodrome évoluent rapidement et ceci a
amené la proposition récente de nouveaux critères diagnostiques du TCL (Albert et al., 2011).
Pour la présente thèse, les critères de Petersen (2004) ont été utilisés puisque ceux-ci
représentaient le standard lors du démarrage des études présentées dans les Chapitres 2 et 3.
Mais dans ce chapitre de conclusion, il apparaît pertinent de discuter de l’évolution des critères
pour identifier le prodrome de la MA chez une personne âgée. Albert et al. (2011) définissent
deux ensembles de critères, un ensemble destiné aux milieux cliniques, mieux connus sous
l’appellation des critères centraux (en anglais, core criteria) et un autre destiné au milieu de la
104
recherche. Ce dernier inclut les biomarqueurs récemment introduits dans le diagnostic de la MA,
tels que le taux de protéines beta-amyloïde (Aβ) et de protéines tau. Ceux-ci ont été proposés
dans une volonté d’améliorer la sensibilité et la spécificité des critères permettant l’identification
du prodrome de la MA. Nous nous attarderons davantage sur les critères proposés pour les
milieux cliniques. Il est important de mentionner que ces nouveaux critères sont cohérents avec
ceux établis quelques années auparavant (Petersen, 2004), mais précisent avec parcimonie
certains aspects pour mieux éclairer les cliniciens qui seraient moins familiers avec cette
problématique et pour orienter les procédures des cliniciens plus aguerris.
Ainsi, les nouveaux critères comprennent : 1) une plainte subjective provenant du patient,
d’un proche ou du clinicien; 2) un déficit objectivable dans un ou plusieurs domaines cognitifs; 3)
une certaine préservation de l’autonomie au plan fonctionnel; et 4) l’absence de démence.
Un des points qui mérite d’être souligné est l’importance du suivi longitudinal d’une
personne avec un TCL, lorsque c’est possible. De cette façon, il est possible d’observer
objectivement s’il y a bel et bien un déclin des déficits cognitifs. Cet aspect devrait être pris en
compte et mis en application, lorsque possible, dans les pratiques courantes des médecins
travaillant avec une population âgée. Un autre aspect qui mérite d’être discuté est le fait que les
nouveaux critères d’Albert et coll. (2011) mentionnent que le diagnostic de TCL peut être posé si
un domaine cognitif ou plus est atteint pour l’âge et la scolarité, sans toutefois exiger qu’un
déficit en mémoire épisodique soit objectivé, tel que le proposait Petersen (2004). Toutefois, les
auteurs précisent que dans la plupart des cas de TCL qui évolueront vers la MA, les premiers
changements se retrouvent au sein de la sphère mnésique, plus particulièrement en mémoire
épisodique. Un autre ajout intéressant que font ces auteurs est la mention des mesures pertinentes
et à rechercher pour objectiver un trouble en mémoire épisodique, soit l’importance d’utiliser des
tests qui présentent un rappel immédiat et différé afin de déterminer la rétention de l’information
au-delà du délai. Finalement, il est également important de souligner la modification effectuée
quant au seuil d’objectivation des déficits cognitifs, celui-ci passant de -1,5 à -1 ET. Cette
modification permet de pallier au problème souvent rencontré en clinique, à savoir que des
individus peuvent ne pas faire l’objet d’un suivi serré car ils ne rencontrent pas le critère plus
conservateur de -1.5 ET aux tests cognitifs.
Malgré le fait que certains changements aient été apportés aux critères du TCL, ceux-ci ne
viennent pas altérer la force de la présente thèse, ni ne réduit substantiellement la généralisation
105
possible des résultats obtenus. En effet, les deux ensembles de critères sont similaires et tous nos
participants présentant un TCLa sur la base des critères de Petersen (2004) rencontrent, par la
même occasion, les critères d’Albert et al., (2011). Donc, les résutlats obtenus dans cette thèse
sont applicables au concept du TCL tel que défini par Albert et al.
Finalement, il est intéressant de souligner l’importance accordée au jugement clinique lors
de l’identification d’un TCL chez une personne âgée. Albert et al. (2011) soulignent à maintes
reprises l’importance de ce jugement clinique en raison des difficultés existantes dans la
distinction entre le vieillissement normal et le TCL et entre le TCL et la MA. Autre élément à
souligner, la venue des nouveaux critères diagnostiques permet maintenant que les changements
perçus de la cognition soient rapportés non seulement par le patient ou un proche, mais aussi par
le clinicien. Cet ajout est notable et reflète bien la réalité clinique, puisque de plus en plus de gens
âgés vivent seuls ou n’ont pas de proches suffisamment fiables. Plusieurs patients âgés sont
veufs(ves), ont des enfants qui ne vivent pas au quotidien avec eux ou encore, ils ne veulent tout
simplement pas mêler leurs proches à leurs démarches. Par ailleurs, d’autres patients minimisent
leurs problèmes cognitifs, nient la réalité ou sont tout simplement anosognosiques. Dans ces
circonstances, le jugement du clinicien devient d’autant plus important et pertinent pour le
diagnostic et la prise en charge rapide du TCL.
En résumé, il est possible de croire que la venue des nouveaux critères facilitera la tâche
des cliniciens et des chercheurs qui souhaitent aider les gens atteints de TCL et faire avancer les
connaissances sur la compréhension de la phase prodromique de la démence et son évolution.
Forces et limites de la thèse
Les études menées dans le cadre de cette thèse présentent évidemment des forces et des
faiblesses qui méritent d’être discutées. La principale force de la thèse réside dans l’élaboration et
le développement du devis expérimental utilisé pour la cueillette de données. Ce devis a été
développé avec minutie afin de prendre en considération le plus de variables confondantes
possibles, notamment en ce qui a trait au type de stimuli utilisés (i.e., images), à la durée de
présentation des stimuli (i.e., similaire ou différente selon les groupes), le mode de réponse exigé
de la part des participants, etc. D’un point de vue conceptuel et théorique, il était important de
fournir une mesure de la mémoire de l’item, afin de répondre adéquatement à l’objectif visé de
106
caractérisation des processus en jeu dans une tâche de mémoire associative. Ceci a pu être fait au
sein de l’Étude 1, qui fournissait une mesure de la mémoire de chaque composante, soit de l’item
et de la localisation, tout en permettant la mesure de l’association de ces composantes. Un autre
aspect novateur de la thèse est l’utilisation de mesures quantitatives pour permettre de mieux
décrire les patrons de réponses et d’erreurs des groupes à l’étude. Ainsi, l’ajout des migrations
temporelles et des erreurs en termes de distances est rare, voire inexistant, dans ce genre de
protocole. Finalement, la présente thèse a mis en lumière les changements mnésiques au sein du
continuum s’étendant entre le vieillissement normal et le vieillissement pathologique, en utilisant
des groupes de jeunes adultes, d’adultes âgés et de gens en phase prodromique de la MA, ce que
peu d’auteurs ont fait jusqu’à présent (voir toutefois Bélanger, Belleville, Gauthier, 2010 ;
Algarabel, Fuentes, Escudero, Pitarque, Peset, Mazon, & Melédez, 2012).
Concernant les limites de la thèse, il est évidemment possible de souligner l’utilisation
d’échantillons différents pour l’étude des différents types d’associations, rendant ainsi
impossibles les comparaisons directes des performances. Par ailleurs, notons que les participants
TCLa prenant part à l’Expérience 2 de l’Étude 2 présentent davantage de difficultés cognitives
(p.ex., au plan exécutif) que ceux recrutés pour l’Expérience 2 de l’Étude 1. Cette différence a pu
amener une certaine variabilité dans les capacités des participants à exécuter la tâche
expérimentale. De plus, concernant l’échantillon étudié et plus particulièrement sa taille (15
sujets par groupe), il n’est pas possible de généraliser les résultats à l’ensemble de la population
présentant un vieillissement normal ou un prodrome de MA. Cette limite est d’autant plus
importante qu’il est reconnu que le prodrome de la MA est une condition considérablement
hétérogène. En ce qui concerne les sujets jeunes et âgés en bonne santé, il est également possible
de reconnaître l’éventualité d’un biais d’échantillonnage faisant en sorte qu’ils ne représentent
pas avec exactitude ce qui serait attendu dans la population (p.ex., en recherche, les sujets
recrutés de façon volontaire sont souvent plus scolarisés que la moyenne de la population
générale). Finalement, soulignons l’absence de données neuroanatomiques, qui auraient pu
apporter des informations nouvelles quant aux corrélats neuronaux impliqués dans la mémoire
associative dans le prodrome de la MA et au cours du vieillissement en général.
Pistes de recherches futures
La discussion quant aux limites de la présente thèse représente le point de départ de
réflexions quant à différentes propositions pour améliorer et parfaire la recherche sur la phase
107
prodromique de la MA, de même que la caractérisation des processus sous-tendant les déficits
mnésiques dans le vieillissement normal. En premier lieu, il serait intéressant de modifier le devis
expérimental afin d’ajouter une condition évaluant la reconnaissance, ce qui permettrait de
comparer différents processus mnésiques impliqués dans une telle tâche. De plus, ce type de
modification pourrait s’avérer fort utile pour comparer les résultats aux études antérieures du
domaine, compte tenu que la majorité des études publiées dans ce domaine utilisent le paradigme
de reconnaissance.
En second lieu, il serait pertinent de créer une expérience au sein de laquelle les deux
types d’associations ici discutées, soit Item-Spatial et Item-Temps, puissent être comparées chez
les mêmes sujets. De cette façon des comparaisons directes pourraient s’effectuer et
amélioreraient la compréhension des difficultés en mémoire associative dans le vieillissement
normal et dans le prodrome de la MA. Les variabilités causées par un échantillonnage différent
seraient ainsi diminuées. Parallèlement, l’étude des corrélats neuroanatomiques au sein des
groupes d’intérêts, à l’aide de l’imagerie par résonance magnétique (IRM), fournirait des
informations complémentaires à la compréhension des changements mnésiques observés dans le
vieillissement normal et pathologique. Une étude incluant des données IRM et de nature
longitudinale est actuellement menée dans le laboratoire du directeur principal de cette thèse (C.
Hudon) afin d’examiner les liens entre les déficits de mémoire associative et l’atrophie de
l’hippocampe et du cortex entorhinal dans le vieillissement normal et le TCLa.
En conclusion
La stratégie méthodologique préconisée dans la thèse – développement d’une tâche
expérimentale inspirée de la psychologie cognitive permettant un meilleur contrôle sur les
variables d’intérêts – a permis de raffiner la compréhension de la nature de l’atteinte cognitive
dans le vieillissement normal et pathologique. Le principal constat est que l’hypothèse du déficit
associatif, soit l’incapacité plus importante chez les gens âgés à intégrer l’information de
différentes sources, n’est pas universelle et ne peut expliquer l’ensemble des difficultés observées
dans le vieillissement normal. De plus, il semble que les migrations temporelles soient un
candidat cognitif de choix pour la détection fine de caractéristiques distinctives du TCLa
lorsqu’on le compare au vieillissement normal. Toutefois, d’autres études seront nécessaires afin
de reproduire ces résultats avec un plus grand échantillon. L’absence d’utilisation de stratégies
implicites pour le rappel d’associations dans le vieillissement pathologique s’avère pertinente à
108
considérer, à détailler et à identifier comme cible d’intervention éventuelle dans un contexte de
remédiation cognitive. En somme, la présente thèse contribue à l’avancement des connaissances
quant à une meilleure caractérisation des processus préservés et atteints dans un contexte de
vieillissement normal ou de prodrome de la MA.
109
Annexe A
Stimuli utilisés pour l’ensemble des conditions des tâches expérimentales de la thèse
111
Tableau 1. Sitmuli utilisés pour les conditions expérimentales de la thèse
Stimuli Bio/Non-Bio Catégorie Familiarité
(ÉT) /5
Complexité
(ÉT) /5
Crocodile
Bio Animal 1,65 (0,82) 4,08 (0,88)
Pomme
Bio Fruit/légume 3,98 (1,08) 1,82 (0,67)
Flèche
Non-bio Objet divers 3,38 (1,23) 1,05 (0,31)
Cendrier
Non-bio Objet divers 3,56 (1,37) 2,25 (0,89)
Landau
Non-bio Objet divers 2,72 (1,14) 3,42 (0,10)
Balle
Non-bio Objet divers 3,20 (1,21) 2,28 (0,81)
Ballon
Non-bio Objet divers 2,58 (1,02) 1,55 (0,59)
112
Banane
bio Fruit/légume 3,65 (1,04) 1,32 (0,47)
Baril
Non-bio Objet divers 2,02 (1,13) 3,32 (0,93)
Panier
Non-bio Objet divers 2,18 (0,97) 4,30 (0,84)
Ours
Bio Animal 1,98 (1,01) 3,68 (0,90)
Lit
Non-bio Meuble 4,72 (0,77) 2,85 (0,79)
Cloche
Non-bio Objet divers 2,20 (0,93) 2,62 (0,66)
Ceinture
Non-bio Vêtement 4,12 (1,05) 2,00 (0,59)
Bicyclette
Non-bio Véhicule 3,78 (1,04) 3,85 (0,11)
113
Oiseau
Bio Animal 3,62 (1,16) 3,25 (0,73)
Livre
Non-bio Objet divers 4,75 (0,54) 2,10 (0,66)
Botte
Non-bio Vêtement 3,38 (1,24) 2,45 (0,70)
Bouteille
Non-bio Ustensile de
cuisine
3,72 (1,05) 1,68 (0,79)
Boucle
Non-bio Vêtement 2,25 (1,18) 2,75 (0,86)
Bol
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,18 (0,92) 1,82 (0,80)
Boîte
Non-bio Objet divers 2,88 (1,31) 1,38 (0,76)
Pain
Non-bio Objet divers
(aliment)
4,40 (0,83) 1,95 (0,67)
114
Balai
Non-bio Outil 3,42 (1,14) 2,42 (0,80)
Autobus
Non-bio Véhicule 4,50 (0,74) 3,95 (0,10)
Papillon
Bio Animal 2,92 (1,17) 4,25 (0,77)
Bouton
Non-bio Objet divers 3,85 (1,26) 2,02 (0,76)
Dromadaire
Bio Animal 2,08 (1,06) 3,75 (0,73)
Gâteau
Non-bio Objet divers
(aliment)
4,02 (1,06) 2,88 (0,68)
Chandelle
Non-bio Objet divers 3,08 (1,15) 2,48 (0,90)
Casquette
Non-bio Vêtement 3,12 (1,12) 2,18 (0,74)
115
Voiture
Non-bio Véhicule 4,70 (0,60) 4,05 (0,95)
Carotte
Bio Fruit/légume 3,55 (0,97) 2,95 (0,77)
Chat
Bio Animal 4,22 (0,88) 3,25 (0,94)
Chenille
Bio Animal 1,72 (0,81) 3,58 (0,10)
Céleri
Bio Fruit/légume 3,40 (1,11) 4,25 (0,86)
chaise
Non-bio Meuble 4,58 (0,86) 2,05 (0,7)
Église
Non-bio Objet divers 3,38 (1,34) 3.28 (0,11)
116
Cigarette
Non-bio Objet divers 3,65 (1,41) 2,25 (0,77)
Épingle à linge
Non-bio Objet divers 2,80 (1,47) 2,82 (0,92)
Clown
Non-bio Objet divers 2,60 (1,16) 4,50 (0,81)
Peigne
Non-bio Objet divers 4,52 (0,87) 2,38 (0,83)
Épi de maïs
Bio Fruit/légume 3,50 (1,05) 3,58 (0,86)
Divan
Non-bio Meuble 4,40 (0,74) 2,28 (0,84)
Vache
Bio Animal 2,42 (1,20) 3,85 (0,96)
Couronne
Non-bio Objet divers 1,52 (0,81) 4,25 (0,77)
117
Tasse
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,40 (0,83) 1,78 (0,52)
Bureau
Non-bio Meuble 4,32 (0,90) 3.05 (0,84)
Chien
Bio Animal 4,60 (0,7) 3,38 (0,73)
Poupée
Non-bio Objet divers 2,92 (1,14) 4,12 (0,93)
Âne
Bio Animal 1,88 (0,87) 3,35 (0,69)
Porte
Non-bio Objet divers 4,68 (0,79) 3,22 (0,69)
Poignée de porte
Non-bio Objet divers 4,25 (0,92) 2,68 (0,61)
Robe
Non-bio Vêtement 3,62 (1,46) 2,65 (0,65)
118
Commode
Non-bio Meuble 4,52 (0,77) 2,95 (0,89)
Tambour
Non-bio Instrument de
musique
2,60 (1,16) 2,88 (0,75)
Canard
Bio Animal 2,75 (1,11) 3,32 (0,82)
Oreille
Bio Partie du corps 4,50 (0,70) 2,68 (0,82)
Éléphant
Bio Animal 2,35 (1,04) 4,12 (0,78)
Enveloppe
Non-bio Objet divers 4,12 (0,93) 1,42 (0,59)
Oeil
Bio Partie du corps 4,88 (0,40) 3,48 (1,10)
Clôture
Non-bio Objet divers 3,02 (1,06) 2,55 (1,00)
119
Doigt
Bio Partie du corps 4,78 (0,79) 2,30 (0,95)
Poisson
Bio Animal 3,28 (1,22) 3,75 (1,02)
Drapeau
Non-bio Objet divers 2,90 (1,28) 1,88 (0,46)
Fleur
Bio Objet divers 3,88 (1,19) 3,25 (0,94)
Pied
Bio Partie du corps 4,78 (0,69) 2,18 (0,89)
Casque de football
Non-bio Objet divers 3,15 (1,24) 2,98 (0,69)
Fourchette
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,78 (0,47) 2,62 (0,94)
Grenouille
Bio Animal 2,48 (1,05) 3,42 (1,05)
120
Poêlon
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,15 (0,96) 2,05 (0,67)
Verre
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,78 (0,52) 1,82 (0,74)
Lunettes
Non-bio Objet divers 4,00 (1,30) 2,85 (0,85)
Chèvre
Bio Animal 1,92 (1,06) 3,18 (0,77)
Guitare
Non-bio Instrument de
musique
3,58 (1,09) 4,00 (0,92)
Fusil
Non-bio Objet divers 2,68 (1,19) 3,52 (0,81)
Marteau
Non-bio Outil 3,48 (1,16) 2,60 (0,70)
Main
Bio Partie du corps 4,82 (0,67) 2,98 (0,91)
121
Cintre
Non-bio Objet divers 4,52 (0,67) 1,20 (0,56)
Harpe
Non-bio Instrument de
musique
1,88 (1,08) 4,05 (0,81)
Chapeau
Non-bio Vêtement 3,18 (1,00) 2,35 (0,79)
Coeur
bio Partie du corps 3,72 (1,16) 1,00 (0,00)
Hélicoptère
Non-bio Véhicule 2,55 (1,12) 3,80 (0,95)
Cheval
Bio Animal 3,55 (1,14) 3,82 (0,70)
Maison
Non-bio Objet divers 4,38 (1,04) 3,90 (0,94)
Fer à repasser
Non-bio Meuble et
électro.
3,65 (1,08) 3,25 (0,80)
122
Manteau
Non-bio Vêtement 4,00 (1,14) 3,25 (0,80)
Bouilloire
Non-bio Ustensile de
cuisine
3,80 (1,17) 2,40 (0,74)
Clé
Non-bio Objet divers 4,85 (0,42) 1,92 (0,76)
Couteau
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,45 (0,84) 1,92 (0,68)
Échelle
Non-bio Outil 3,35 (1,15) 2,32 (0,61)
Lampe
Non-bio Meuble et
électro
4,20 (0,95) 1,85 (0,61)
Feuille
Bio Objet divers 4,30 (0,75) 2,52 (0,77)
123
Jambe
Bio Partie du corps 4,65 (0,82) 2,55 (0,84)
Citron
Bio Fruit/légume 3,25 (1,22) 1,85 (0,69)
Léopard
Bio animal 1,92 (0,93) 4,28 (0,81)
Ampoule
Non-bio Objet divers 4,18 (0,80) 2,75 (0,94)
Lion
Bio Animal 2,00 (1,07) 4,30 (0,87)
Bouche
Bio Partie du corps 4,50 (0,81) 1,85 (0,88)
Homard
Bio Animal 2,58 (1,24) 4,48 (0,81)
Cadenas
Non-bio Objet divers 3,18 (1,18) 2,22 (0,69)
124
Mitaine
Non-bio Vêtement 3,10 (1,22) 2,35 (0,69)
Singe
Bio Animal 2,58 (0,97) 3,90 (0,70)
Lune
Bio Objet divers 3,98 (1,01) 1,02 (0,16)
Moto
Non-bio Véhicule 3,25 (1,09) 4,78 (0,48)
Montagne
Bio Objet divers 2,70 (1,19) 2,80 (1,05)
Souris
Bio Animal 2,45 (1,02) 3,28 (0,87)
Champignon
Bio Fruit/légume 2,88 (1,23) 3,12 (0,71)
Clou
Non-bio Outil 3,28 (1,20) 1,80 (0,68)
125
Collier
Non-bio Objet divers 2,70 (1,31) 1,78 (0,88)
Nez
Bio Partie du corps 4,52 (0,87) 1,60 (0,92)
Oignon
Bio Fruit/légume 3,32 (1,31) 2,85 (0,96)
Hibou
Bio Animal 2,22 (1,06) 4,22 (0,72)
Pantalon
Non-bio Vêtement 4,55 (0,86) 2,22 (0,70)
Arachide
Bio Fruit/légume 3,00 (1,02) 2,82 (0,95)
126
Stylo
Non-bio Objet divers 4,78 (0,72) 3,15 (0,94)
Crayon
Non-bio Objet divers 4,42 (1,00) 2,32 (0,91)
Poivron
Bio Fruit/légume 2,92 (1,29) 2,48 (0,95)
Piano
Non-bio Instrument de
musique
3,42 (148) 4,58 (0,77)
Cochon
Bio Animal 2,18 (0,97) 3,00 (0,81)
Ananas
Bio Fruit/légumes 2,95 (1,30) 4,35 (1,01)
Pipe
Non-bio Objet divers 2,90 (1,14) 1,88 (0,71)
127
Pichet
Non-bio Objet divers 3,50 (0,92) 1,85 (0,57)
Sacoche
Non-bio Objet divers 3,95 (1,28) 2,70 (0,78)
Casserole
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,22 (0,96) 2,22 (0,69)
Citrouille
Bio Fruit/légumes 3,08 (1,35) 2,60 (0,70)
Lapin
Bio Animal 2,95 (1,07) 3,28 (0,84)
Réfrigérateur
Non-bio Meuble et
électro.
4,68 (0,65) 2,20 (0,60)
Coq
Bio Animal 2,22 (1,08) 4,12 (0,90)
Règle
Non-bio Objet divers 3,58 (1,08) 4,12 (0,90)
128
Voilier
Non-bio Véhicule 2,92 (1,17) 3,58 (0,92)
Salière
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,18 (0,92) 3,00 (0,92)
Sandwich
Bio Objet divers 4,45 (0,97) 3,42 (0,86)
Scie
Non-bio Outil 2,92 (1,19) 2,25 (0,62)
Ciseaux
Non-bio Objet divers 3,98 (0,99) 2,15 (0,65)
Chemise
Non-bio Vêtement 4,56 (0,70) 3,08 (0,79)
Chaussure
Non-bio Vêtement 4,62 (0,70) 3,38 (0,86)
Moufette
Bio Animal 2,30 (1,17) 4,72 (0,74)
129
Traîneau
Non-bio Objet divers 2,80 (1,03) 3,05 (0,84)
Bas
Non-bio Vêtement 4,52 (0,84) 1,62 (0,62)
Cuillère
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,50 (0,89) 2,02 (0,82)
Écureuil
Bio Animal 3,82 (0,89) 3,75 (0,97)
Étoile
Non-bio Objet divers 3,35 (1,33) 1,05 (0,22)
Banc
Non-bio Meuble et
électro
3,08 (1,13) 2,32 (0,72)
Cuisinière
Non-bio Meuble et
électro
4,65 (0,65) 4,02 (0,94)
Fraise
Bio Fruit/légume 3,20 (1,29) 3,38 (0,91)
130
Valise
Non-bio Objet divers 3,65 (0,91) 3,60 (0,86)
Soleil
Bio Objet divers 4,90 (0,30) 1,20 (0,46)
Chandail
Non-bio Vêtement 4,48 (0,74) 2,90 (0,77)
Téléphone
Non-bio Objet divers 4,80 (0,51) 3,52 (0,97)
Télévision
Non-bio Meuble et
électro
4,82 (0,38) 3,22 (0,96)
Raquette
Non-bio Objet divers 3,62 (1,30) 3,25 (0,94)
Cravate
Non-bio Vêtement 3,80 (1,03) 2,90 (0,80)
Grille-pain
Non-bio Meuble et
électro
4,08 (0,90) 2,78 (0,85)
131
Brosse à dents
Non-bio Objet divers
Toupie
Non-bio Objet divers 1,88 (0,98) 2,65 (0,82)
Train
Non-bio Véhicule 4,15 (0,88) 4,32 (0,88)
Arbre
Bio Objet divers 4,68 (0,61) 3.70 (0,81)
Camion
Non-bio Véhicule 4,02 (0,91) 2,75 (0,86)
Tortue
Bio Animal 2,40 (1,14) 3,62 (0,89)
Parapluie
Non-bio Objet divers 3,95 (0,92) 3,00 (1,05
Violon
Non-bio Instrument de
musique
2,68 (1,21) 4,10 (0,86)
132
Montre
Non-bio Objet divers 4,58 (0,73) 3,40 (1,04)
Arrosoir
Non-bio Outil 2,72 (1,50) 2,78 (0,79)
Roue
Non-bio Objet divers 2,22 (1,04) 2,42 (0,83)
Sifflet
Non-bio Objet divers 2,45 (0,92) 2,55 (0,84)
Moulin
Non-bio Objet divers 1,80 (1,00) 4,62 (0,76)
Fenêtre
Non-bio Objet divers 4,40 (0,86) 3,18 (0,86)
Coupe
Non-bio Ustensile de
cuisine
4,02 (1,11) 1,85 (0,48)
Zèbre
bio Animal 1,60 (0,83) 4,55 (0,70)
Familiarité Complexité
Moyenne (ÉT) 3,51 (0,91) 2,89 (0,89)
Note : Stimuli provenant de la banque Snodgrass & Vanderwart, 1980. Bio : objet biologique; Non-bio : objet manufacturé.
133
134
135
Annexe B
Migrations temporelles de 0 et de 1
136
137
Figure 1.Proportion de rappel correct aux conditions Localisation (figure de gauche) et Item-Localisation (figure de droite) en fonction des migrations temporelles de 0 et de 1.
0,00
0,10
0,20
0,30
0,40
0,50
0,60
0,70
0,80
Mig 0 Mig 1
Prop
ortio
n de
rap
pel c
orre
ct
Migrations (condition Localisation)
Jeunes adultes
Adultes âgés*
0,00
0,10
0,20
0,30
0,40
0,50
0,60
0,70
0,80
Mig 0 Mig 1
Prop
ortio
n de
rap
pel c
orre
ct
Migrations (condition Item-Localisation)
139
Références
Ahmed, S., Mitchell, J., Arnold, R., Nestor, P. J., & Hodges, J. R. (2008). Predicting rapid
clinical progression in amnestic mild cognitive impairment. Dementia Geriatric Cognitive Disorders, 25, 170-177. doi : 10.1159/000113014
Albert, M. S., DeKosky, S. T., Dickson, D., Dubois, B., Feldman, H. H., Fox, N. C. ...
Phelps, C. H. (2011). The diagnosis of mild cognitive impairment due to Alzheimer’s disease: Recommendations from the National Institute on Aging-Alzheimer’s Association workgroups on diagnostic guidelines for Alzheimer’s disease. Alzheimer’s & Dementia, 7, 270-279. doi: 10.1016/j.jalz.2011.03.008
Algarabel, S., Fuentes, M., Escudero, J., Pitarque, A., Peset, V., Mazon, J-F., & Meléndez,
J-C. (2012). Recognition memory deficits in mild cognitive impairment. Aging, Neuropsychology, and Cognition, 19, 608-619. doi: 10. 1080/13825585.2011.640657
American Psychiatric Association. (2003). Diagnostic and Statistical Manual of Mental
Disorders. Revised fourth Edition. Washington, DC, American Psychiatric Association.
Ames, D., Petersen, R. C., Knopman, D. S., Visser, P. J., Brodaty, H., & Gauthier, S.
(2006). For debate: MCI is a useful concept. International Psychogeriatrics, 18, 393-414. doi:10.1017/S1041610206003929
Bäckman, L., Small, B. J., & Fratiglioni, L. (2001). Stability of the preclinical episodic
memory deficit in Alzheimer’s disease. Brain, 124, 96-102. doi: 10.1093/brain/124.1.96
Bastin, C., & Van der Linden, M. (2006). The effects of aging on the recognition of
different tyes of associations. Experimental Aging Research, 32, 61-77. doi: 10.1080/03610730500326291
Busse, A., Hensel, A., Gühne, U., Angermeyer, M. C., & Riedel-Heller, S. G. (2006). Mild
cognitive impairment. Long term course of four clinical subtypes. Neurology, 67, 2176-2185. doi: 10.1212/01.wnl.0000249117.23318.e1
Beck, A. T., Steer, R. A., Ball, R., Ranieri, W. F. (1996). Comparison of Beck Depression
Inventories-IA and –II in psychiatric outpatients. Journal of Personality Assessment, 67, 588-597. doi: 10.1207/s15327752jpa6703_13
Bélanger, S., & Belleville, S. (2009). Semantic inhibition impairment in mild cognitive
impairment: A distinctive feature of upcoming cognitive decline? Neuropsychology, 23, 592-606. doi: 10.1037/a0016152
140
Bélanger, S., Belleville, S., & Gauthier, S. (2010). Inhibition impairments in Alzheimer’s disease, mild cognitive impairment and healthy aging: Effect of congruency proportion in a Stroop task. Neuropsychologia, 48, 581-590. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2009.10.021
Belleville, S. (2008). Cognitive training for persons with mild cognitive impairment.
International Psychogeriatrics, 20, 57-66. doi: 10.1017/S104161020700631X Belleville, S., Bherer, L., Lepage, E., Chertkow, H., & Gauthier, S. (2008). Task switching
capacities in persons with Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment. Neuropsychologia, 46, 2225-2233. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2008.02.012
Belleville, S., Chertkow, H., & Gauthier, S. (2007). Working memory and control of
attention in persons with Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment. Neuropsychology, 21, 458-469. doi: 10.1037/0894-4105.21.4.458
Belleville, S., Gilbert, B., Fontaine, F., Gagnon, L., Menard, E., & Gauthier, S. (2006).
Improvement of episodic memory in persons with mild cognitive impairment and healthy older adults: evidence from a cognitive intervention program. Dementia and Geriatric Cognitive Disorders, 22, 486-499. doi : 10.1017/S104161020700631X
Belleville, S., Sylvain-Roy, S., de Boysson, C., & Ménard, M-C. (2008). Characterizing the
memory changes in persons with mild cognitive impairment. Progress in Brain Research, 169, 365-375. doi: 10.1016/S0079-6123(07)00023-4
Bender, A. R., Naveh-Benjamin, M., & Raz, N. (2010). Associative deficit in recognition
memory in a lifespan sample of healthy adults. Psychology and Aging, 25, 940-948. doi: 10.1037/a0020595
Benedict, R. H. B. (1997). Brief Visuospatial Memory Test-Revised. Lutz, FL:
Psychological Assessment Resources. Bennett, I. J., Golob, E. J., Parker, E. S., & Starr, A. (2006). Memory evaluation in mild
cognitive impairment using recall and recognition tests. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 28, 1408-1422. doi:10.1037/a0020595
Bennett, D. A., Wilson, R. S., Schneider, J. A., Evans, D. A., Beckett, L. A., Aggarwal, N.
T., ... Bach, J. (2002). Natural history of mild cognitive impairment in older persons. Neurology, 59, 198-205. doi: 10.1080/13803390500409583 67, 588-597. doi: 10.1207/s15327752jpa6703_13
Berch, D. B., Krikorian, R., & Huha, E. M. (1998). The Corsi block-tapping task:
Methodological and theoretical considerations. Brain & Cognition, 38, 317-338. doi: 10.1006/brcg.1998.1039
Braskies, M. N., Small, G. W., & Bookheimer, S. Y. (2009). Entorhinal cortex structure
141
and functional MRI response during an associative verbal memory task. Human Brain Mapping, 30, 3981-3992. doi: 10.1002/hbm.20823
Brookmeyer, R., Gray, S., & Kawas, C. (1998) Projections of Alzheimer’s disease in the
United States and the public health impact of delaying disease onset. American Journal of Public Health, 88, 1337-1342. doi: 10.2105/AJPH.88.9.1337
Cabeza, R. (2002). Hemispheric asymmetry reduction in older adults : The HAROLD
model. Psychology and Aging, 17, 85-100. Doi : 10.1037//0882-7974.17.85 Cabeza, R. (2006). Prefrontal and medial temporal lobe contributions to relational memory
in young and older adults. In H.D. Zimmer, A. Mecklinger, & U. Lindenberger (Eds.), Hanbook of binding and memory: Perspectives from cognitive neuroscience (595-626). New York: Oxford University Press.
Cabeza, R., Anderson, N. D., Houle, S., Mangels, J. A., Nyberg, L. (2000). Age-related
differences in neural activity during item and temporal-order memory retrieval: A positron emission tomography study. Journal of Cognitive Neuroscience, 12, 197-206. doi: 10.1162/089892900561832
Canadian study of health and aging working group, (1994). Canadian study of health and
aging: Study methods and prevalence of dementia. Canadian Medical Association Journal, 150, 899-913.
Cellard, C., Tremblay, S., Lefèbvre, A-A., Laplante, L., Achim, A. M., Bouchard, R-H, &
Roy, M-A. (2009). Insights from the examination of verbal and spatial memory errord in relation to clinical symptoms of patients with recent-onset schizophrenia. Cognitive Neuropsychiatry, 14, 542-558. Doi: 10.1080/13546800903272059
Cummings, J. L. (1997). The Neuropsychiatric Inventory: Assessing psychpathology in
dementia patients. Neurology, 48. S10-S16. Chalfonte, B. L., & Johnson, M. K. (1996). Feature memory and binding in young and
older adults. Memory & Cognition, 24, 403-416. doi : 10.3758/BF03200930 Chuah, Y. M. L., Mayberry, M. T., & Fox, A. M. (2004). The long-term effects of mild
head injury on short-term memory for visual form, spatial location, and their conjunction in well-functioning university students. Brain and Cognition, 56, 304-312. doi : 10.1016/j.bandc.2004.08.002
Cipolotti, L., Shallica, T., Chan, D., Fox, N., Scahill, R., Harrison, G., et al., (2001). Long-
term retrograde amnesia…the crucial role of the hippocampus. Neuropsychologia, 39, 151-172.
142
Craik, F. I. M., & McDowd, J. M. (1987). Age differences in recall and recognition. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 13, 474-479. doi: 10.1037/0278-7393.13.3.474
Crowell, T. A., Luis, C. A., Vanderploeg, R. D., Schinja, J. A., & Mullan, M. (2002).
Memory patterns and executive functioning in mild cognitive impairments and Alzheimer’s Disease. Aging, Neuropsychology and Cognition, 9. 288-297. doi: 10.1076/anec.9.4.288.8772
Consortium des Universités de Montréal et McGill (1996). Manuel de l’examen
neuropsychologique. Montréal: Étude Santé et Vieillissement au Canada. Couture, M., & Tremblay, S. (2006). Exploring the characteristics of the visuospatial Hebb
repetition effect. Memory & Cognition, 34, 1720-1729. doi: 10.3758/BF03195933 Davis, H., P., Small, S. A., Stern, Y., Mayeux, R., Feldstein, S. N., & Keller, F. R. (2003).
Acquisition, recall, and forgetting of verbal information in long-term memory by young, middle-aged, and elderly individuals. Cortex, 39, 1063-1091. doi: 10.1016/S0010-9452(08)70878-5
Deldin, P. J., Shestyuk, A. Y., & Chiu, P. H. (2002). Event-related brain potential indices of
memory biases in major depression. In M. Kenzenweger & J. Hooley (Eds.), Principles of Experimental Psychology: Essays in Honor of Brendan A. Maher (pp.119-134). Washington: American Psychological Association.
Delis, D. C., Kaplan, E., & Kramer, J. H. (2001). Delis-Kaplan Executive Function System
(D-KEFS). San Antonio, TX: The Psychological Corporation. Delis, D. C., Kramer, J. H., Kaplan, E., & Ober, B. A. (1987). The California Verbal
Learning Test: Research Edition, Adult Version. San Antonio, TX: The Psychological Corporation.
Deltour, J. J. (1993). Echelle de vocabulaire de Mill Hill de J. C. Raven. Adaptation
française et normes européennes du Mill Hill et du Standard Progressive Matrices de Raven (PM 38) [Mill-Hill vocabulary scale of J. C. Raven. French adaptation and European norms]. Braine le Château, Belgium: Editions L'application des techniques modernes.
Dennis, N. A., Hayes, S. M., Prince, S. E., Madden, D. J., Huettel, S. A., & Cabeza, R.
(2008). Effects of aging on the neural correlates of successful item and source memory encoding. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 34, 791- 808. doi: 10.1037/0278-7393.34.4.791
Dubois, B., Feldman, H. H., Jacova, C., DeKosky, S. T., Barberger-Gateau, P., Cummings,
J., ... Scheltens, P. (2007). Research criteria for the diagnosis of Alzheimer’s
143
disease : revising the NINCDS-ADRDA critera. Lancet Neurology, 6, 734-746. doi : 10.1016/S1474-4422(07)70178-3
Dumas, J. A., & Hartman, M. (2003). Adult age differences in temporal and item memory.
Psychology and Aging, 18, 573-583. doi: 10.1037/0882-7974.18.3.573 Farrell, S., & Lewandowsky, S. (2004). Modelling transposition latencies : Constraints for
theories of serial order memory. Journal of Memory and Language, 51, 115-135. doi : 10.1016/j.jml.2004.03.007
Folstein, M. F., Folstein, S. E., & McHugh, P. R. (1975). Mini-mental state: A practical
method for grading the cognitive state of patients for the clinician. Journal of Psychiatry Research, 12, 189-198. doi: 10.1016/0022-3956(75)90026-6
Fortin, C., & Rousseau, R. (2004) Psychologie cognitive. Une approche de traitement de
l’information. 2e ed. Presses de l’Université du Québec. Canada. Fabiani, M., & Friedman, D. (1997). Dissociations between memory for temporal order and
recognition memory in aging. Neuropsychologia, 35, 129-141. doi: 10.1016/S0028-3932(96)00073-5
Gauthier, S., & Leuzy, A. (2010). Diagnostic de prédémence dans la maladie d’Alzheimer.
Revue canadienne de la maladie d’Alzheimer et autres démences, 15-17. Gauthier, S., Reisberg, B., Zaudig, M., Petersen, R. C., Ritchie, K., Broisch, K., ...
Winblad, B. (2006). Mild cognitive impairment. Lancet, 367. 1262-1270. doi: 10.1016/S0140-6736(06)68542-5
Gilbert, B., Fontaine, S. F., Belleville, S., Gagnon, L., & Ménard, E. (2008). Programme
d’intervention pour les aînés : Programme MEMO, Montréal. Glisky, E. L., & Kong, L. L. (2008). Do Young and Older Adults Rely on Different
Processes in Source Memory Tasks ? A Neuropsychological Study. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 34, 809 - 822. doi: 10.1037/0278-7393.34.4.809
Greene, J. D., Baddeley, A. D., & Hodges, J. R. (1996). Analysis of the episodic memory
deficit in early Alzheimer’s disease : Evidence from the doors and people test. Neuropsychologia, 34. 537-551. doi : 10.1016/0028-3932(95)00151-4
Grober, E., & Buschke, H. (1987). Genuine memory deficits in dementia. Developmental
Neuropsychology, 3, 13-36. doi : 10.1080/87565648709540361 Groupe de travail de l'Étude canadienne sur la santé et le vieillissement. (1994). Méthodes
d'étude et prévalence de la démence. Journal de l'Association médicale canadienne, 150. 899-913.
144
Guillozet, A. L., Weintraub, S., Mash, D. C., Mesulam, M. M. (2003). Neurofibrillary
tangles, amyloid, and memory in aging and mild cognitive impairment. Archives of Neurology, 60, 729-736. doi: 10.1001/archneur.60.5.729
Hachinski, V. C., Iliff, L. D., Zilhka, E., Du Boulay, G. H., McAllister, V. L., Marshall, J.,
... Symon, L. (1975). Cerebral blood flow in dementia. Archives of Neurology, 32, 632-639. doi:10.1001/archneur.1975.00490510088009
Hamilton, M. (1960). A rating scale for depression. Journal of Neurology, Neurosurgery &
Psychiatry, 23. 56-62. Hanseeuw, B., Dricot, L., Kavec, M., Grandin, C., Seron, X., & Ivanoiu, A. (2011).
Associative encoding deficits in amnestic mild cognitive impairment : A volumetric and functional MRI study. NeurImage, 56, 1743-1748. doi : 10.1016/j.neuroimage.2011.03.034
Hasher, L., & Zacks, R. T. (1979). Automatic and effortful processes in memory. Journal
of Experimental Psychology: General, 108, 356-388. doi: 10.1037/0096-3445.108.3.356
Hébert, R., Desrosiers, J., Dubuc, N., Tousignant, M., Guilbeault, J., & Pinsonnault, E.
(2003). Le système de mesure de l’autonomie fonctionnelle (SMAF). La Revue de Gériatrie, 28. 323-338.
Hintzman, D. L., & Block, R. A. (1971). Repetition and memory: Evidence for a multi-
trace hypothesis. Journal of Experimental Psychology, 88, 297-306. doi: 10.1037/h0030907
Holdstock, J. S., Mayes, A. R., Isaac, C. L., Gong, Q., & Roberts, N. (2002). Differential
involvement of the hippocampus and temporal lobe cortices in rapid and slow learning of new semantic information. Neuropsychologia, 40, 748-768. doi : 10.1016/S0028-3932(01)00192-0
Holdstock, J. S., Mayes, A. R., Roberts, N., Cezayirli, E., Isaac, C. L., O’Reilly, &
Norman, K. A. (2002). Under what conditions is recognition spared relative to recall after selective hippocampal damage in humans ? Hippocampus, 12, 341-351. doi : 10.1002/hipo.10011.
Howard, D., & Patterson, K. (1992). The Pyramids and Palm Trees Test. Harcourt
Assessment. London, England. Hudon, C., Belleville, S., & Gauthier, S. (2009). The assessment of recognition memory
using the Remember/Know procedure in amnestic Mild cognitive impairment and probable Alzheimer’s disease. Brain and Cognition, 70, 171-179. doi: 10.1016/j.bandc.2009.01.009
145
Hudon, C., Belleville, S., Souchay, C., Gély-Nargeot, M.C., Chertkow, H., & Gauthier, S.
(2006). Memory for gist and detail information in Alzheimer’s disease and Mild cognitive impairment. Neuropsychology, 20, 566-577. doi: 10.1037/0894-4105.20.5.566
Hudon, C., Villeneuve, S., & Belleville, S. (2011). The effect of semantic orientation at
encoding on free recall performance in amnestic mild cognitive impairment and probable Alzheimer’s disease. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 33, 631-638. doi: 10.1080/13803395.2010.547663
Jalbert, A., Saint-Aubin, J., & Tremblay, S. (2007). Visual similarity in short-term recall
for where and when. The Quaterly Journal of Experimental Psychology, 61, 353-360. doi: 10.1080/17470210701634537
Jennings, J. M., & Jacoby, L. L. (1993). Automatic versus intentional uses of memory:
Aging, attention, and control. Psychology and Aging, 8, 283-293. doi: 10.1037/0882-7974.8.2.283
Jennings, J. M., & Jacoby, L. L. (1997). An opposition procedure for detecting age-related
deficits in recollection: Telling effects of repetition. Psychology and Aging, 12, 352–361. doi: 10.1037/0882-7974.12.2.352
Johnson, M. K., Verfaellie, M., & Dunlosky, J. (2008). Introduction to the special section
on integrative approaches to source memory. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 34. 727-729. doi: 10.1037/0278-7393.34.4.727
Jones, D., Farrand, P., Stuart, G., & Morris, N. (1995). Functional equivalence of verbal
and spatial information in serial short-term memory. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, & Cognition, 21, 1008-1018. doi: 10.1037/0278-7393.21.4.1008
Joubert, S., Felician, O., Barbeau, E. J., Didic, M., Poncet, M., & Ceccaldi, M. (2008).
Patterns of semantic memory impairment in mild cognitive impairment. Behavioural Neurology, 19, 35-40. PMID: 18413914
Juraska, J. M., & Lowry. N. C. (2012). Neuroanatomical changes associated with cognitive
aging. Current topics in Behavioral Neuroscience, 10, 137-162. doi : 10.1007/7854_2011_137
Kalpouzos, G., Chételat, G., Baron, J-C., Landeau, B., Mevel, K., Godeau, C., et al. (2009).
Voxel-based mapping of brain gray matter volume and glucose metabolism profiles in normal aging. Neurobiology of Aging, 30, 112-124. doi: 10.1016/j.neurobioaging.2007.05.019
146
Kaup A. R., Mirzakhanian, H., Jeste, D. B., & Eyler, L. T. (2011). A review of the brain structure correlates of successful cognitive aging. The Journal of Neuropsychiatry and Clinical Neurosciences, 23, 6-15. doi : 10.1176/appi.neuropsych.23.1.6
Kausler, D. H., & Wiley, J. G. (1990). Temporal memory and content memory for actions:
Age differences in acquisition and retention. Experimental Aging Research, 16, 147-150.
Kessels, R. P. C., Hobbel, B., & Postma, A. (2007). Aging context memory and binding: A
comparison of “what, where and when” in young and older adults. The International Journal of Neuroscience, 117, 795-810. doi: 10.1080/00207450600910218
Kilb, A., & Naveh-Benjamin, M. (2007). Paying attention to binding: Further studies
assessing the role of reduced attentional resources in the associative deficit of older adults. Memory & Cognition, 35, 1162-1174.
Kilb, A, & Naveh-Benjamin, M. (2011). The effects of pure pair repetition on younger and
older adultsʼ associative memory. Journal of experimental psychology. Learning, Memory, and Cognition, 37, 706 -719. doi: 10.1037/a0022525
Kopelman, M. D. Stanhope, N., & Kingsley, D. (1997). Temporal and spatial context
memory in patients with focal frontal, temporal lobe and diencephalic lesions. Neuropsychologia, 35, 1533-1545. doi: 10.1016/S0028-3932(97)00076-6
La Voie, D., & Light, L. L. (1994). Adult age differences in repetition priming: A meta-
analysis. Psychology and Aging, 9, 539-553. doi: 10.1037/0882-7974.9.4.539 Lepage, M., Habib, R., & Tulving, E. (1998). Hippocampal PET activations of memory
encoding and retrieval: The HIPER model. Hippocampus, 8, 313-322. doi: 10.1002/(SICI)1098-1063(1998)8:4<313::AID-HIPO1>3.0.CO;2-I
MacDonald III, A. W., & Carter, C. S. (2002). Cognitive experimental approaches to
investigating impaired cognition in schizophrenia : A paradigm shift. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 24, 873-882. doi: 10.1076/jcen.24.7.873.8386
Mack, W. J., Freed, D. M., Williams, B. W., & Henderson, V. W. (1992). Boston Naming
Test: Shortened versions for use in Alzheimer’s disease. Journal of Gerontology: Psychological Sciences, 47, 154-158. doi: 10.1093/geronj/47.3.P154
Manns, J. R., Hopkins, R. O., Reed, J. M., Kitchener, E. G., & Squire, L. R. (2003).
Recognition memory and the human hippocampus. Neuron, 37, 171-180. doi : 10.3410/f.1011560.181163
Mammarella, N., & Fairfield, B., (2006). The role of encoding in reality monitoring: A
running memory test with Alzheimer’s type dementia. Quaterly Journal of
147
Experimental Psychology, 59, 1701-1708. doi: 10.1080/17470210600822514 Masdeu, J. C., Zubieta, J. L., & Arbizu, J. (2005). Neuroimaging as a marker of the onset
and progression of Alzheimer’s disease. Journal of the Neurological Sciences, 236, 55-64. doi: 10.1016/j.jns.2005.05.001
Mather, M. (2010). Aging and cognition, Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive
Science, 1, 346-362. doi: 10.1002/wcs.64 Mattis, S. (1988). Dementia Rating Scale: Professional Manual. Odessa, FL: Psychological
Assessment Ressources. Mayes, A. R., Holdstock, J. S., Isaac, C. L., Hunkin, N. M., & Roberts, N. (2002). Relative
sparing of item recognition memory in a patient with adult-onset damage limited to the hippocampus. Hippocampus, 12, 325-340. doi : 10.1002/hipo.1111
Miller, E. K., & Cohen, J. D. (2001). An integrative theory of prefrontal cortex function.
Annual Review of Neuroscience, 24, 167-202. doi: 10.1146/annurev.neuro.24.1.167 Moulin, C. J. A., James, N., Freeman, J. E., & Jones, R. W. (2004). Deficient acquisition
and consolidation: Intertrial free recall performance in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 26, 1-10. doi: 10.1076/jcen.26.1.1.23940
Nasreddine, Z. S., Phillips, N. A., Béridian, V., Charbonneau, S., Whitehead, V., Collin , I., … Chertkow, H. (2005). The Montral Cognitive Assessment, MoCA: A brief
screening tool for mild cognitive impairment. Journal of the American Geriatrics Society, 53, 695-699. doi: 10.1111/j.1532-5415.2005.53221.x
Naveh-Benjamin, M. (1988). Recognition memory of spatial location information: Another
failure to support automaticity. Memory & Cognition, 16, 437-445. doi: 10.3758/BF03214224
Naveh-Benjamin, M. (1990). Coding of temporal order information: An automatic process?
Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 16, 117-126. doi: 10.1037/0278-7393.16.1.117
Naveh-Benjamin, M. (2000). Adult age differences in memory performance : Tests of an
associative deficit hypothesis. Journal of Experimental Psychology, Learning, Memory, and Cognition, 26, 1170-1187. doi :10.1037//0278-7393.26.5.1170
Naveh-Benjamin, M., Brav, T. K., & Levy, O. (2007). The Associative Memory Deficit of
Older Adults : The Role of Strategy Utilization. Psychology and Aging, 22, 202-208. doi: 10.1037/0882-7974.22.1.202
148
Naveh-Benjamin, M., Cowan, N., Kilb, A., & Chen, Z. (2007). Age-related differences in immediate serial recall: Dissociating chunk formation and capacity. Memory & cognition, 35, 724-737. doi: 10.3758/BF03193310
Naveh-Benjamin, M., Guez, J., Kilb, A., & Reedy, S. (2004). The associative memory
deficit of older adults : Further support using face-name associations. Psychology & Aging, 19, 514-546. doi : 10.1037/0882-7974.19.3.541
Naveh-Benjamin, M., Guez, J., & Shulman, S. (2004). Older adults’ associative deficit in
episodic memory: Assessing the role of decline in attentional resources. Psychonomic Bulletin & Review, 11. 1067-1073. doi: 10.3758/BF03196738
Naveh-Benjamin, M., Hussain, Z., Guez, J., & Bar-On, M. (2003). Adult age difference in
episodic memory: Further support for an associative-deficit hypothesis. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition, 29, 826-837. doi: 10.1037/0278-7393.29.5.826
Naveh-Benjamin, M., Shing, Y. L, Kilb, A., Werkle-Bergner, M., Lindenberger, U., & Li,
S-C. (2009). Adult age differences in memory for name-face associations: The effects of intentional and incidental learning. Memory, 17, 220-32. doi: 10.1080/09658210802222183
Old, S. R., & Naveh-Benjamin, M. (2008). Differential effects of age on item and
associative measures of memory: A meta-analysis. Psychology and Aging, 23(1), 104 -118. doi: 10.1037/0882-7974.23.1.104
Parkin, A. J., Walter, B. M., Hunkin, N. M. (1995). Relationships between normal aging,
frontal lobe function, and memory for temporal and spatial information. Neuropsychology, 9, 304-312. doi: 10.1037//0894-4105.9.3.304
Perlmutter, M., Metzger, R., Nezworski, T., & Miller, K. (1981). Spatial and temporal
memory in 20 to 60 years olds. Journal of Gerontology, 36, 59-65. doi :10.1093/geronj/36.1.59
Peters, F., Villeneuve S., & Belleville S. (2013). Predicting progression to dementia in
elderly subjects with mild cognitive impairment using both cognitive and neuroimaging predictors. Journal of Alzheimer’s Disease, 38, 307-318. doi : 10.3233/JAD-130842
Petersen, R. C. (2000). Aging, mild cognitive impairment, and Alzheimer’s disease.
Neurologic Clinics, 18, 789-805. doi: 10.1016/S0733-8619(05)70226-7 Petersen RC. (2003). Conceptual overview. In: Petersen RC, ed. Mild Cognitive
Impairment: Aging to Alzheimer’s Disease (pp 1-14). New York, NY: Oxford University Press, Inc.,
149
Petersen, R. C. (2004). Mild cognitive impairment as a diagnostic entity. Journal of Internal Medicine, 256. 183-194.
Petersen, R. C., Doody, R., Kurk, A., Mohs, R. C., Morris, J. C., Rabins, P. V., … Winblad,
B. (2001). Current concepts in mild cognitive impairment. Archives of Neurology, 58, 1985-1992. doi: 10.1001/archneur.58.12.1985
Petersen, R. C., & Morris, J. C. (2003). Clinical features. In: Petersen, RC, ed. Mild
Cognitive Impairment: aging to Alzheimer’s disease (pp 15-40). New York, NY: Oxford University Press, Inc.
Petersen, R. C., Smith, G. E., Waring, S. C., Ivnik, R. J., Tangalos, E. G., & Kokmen, E.
(1999). Mild cognitive impairment: Clinical characterization and outcome. Archives of Neurology, 56, 303-309. doi: 10.1001/archneur.58.12.1985
Pike, K. E., Kinsella, G. J., Ong, B., Mullaly, E., Rand, E., Storey, E., & Parsons, S. (2012).
Names and numberplates : Quasi-everyday associative memory tasks for distinguishing amnestic mild cognitive impairment from healthy aging. Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology, 34, 269-278. doi : 10.1080/13803395.2011.633498.
Pike, K. E., Rowe, C. C., Moss, S. A., & Savage, G. (2008). Memory Profiling with paired
associate learning in Alzheimer’s disease, mild congitive impairment, and healthy aging. Neuropsychology, 22, 718-728. doi: 10.1037/a0013050
Reed, J. M., & Squire, L. R. (1997). Impaired recognition memory in patients with lesions
limited to the hippocampal formation. Behevioral Neurosciences, 111, 667-675. Reisberg, B., Ferris, S. H., Kluger, A., Franssen, E., Wegiel, J., & Leon, M. J. (2008). Mild
cognitive impairment (MCI): A historical perspective. International Psychogeriatrics, 20. 18-31. doi: 10.1017/S1041610207006394
Rey, A. (1941). L’examen psychologique dans les cas d’encéphalopathie traumatique.
Archives de Psychologie, 28, 215-285. Riddoch, J., & Humphreys, G. W. (1993). BORB – Birmingham Object Recognition
Battery. East Sussex, United Kingdom: Psychological Press. Ritchie, K., Artero, S., & Touchon, J. (2001). Classification criteria for mild cognitive
impairment : A population-based validation study. Neurology, 56, 37-42. doi: 10.1212/WNL.56.1.37
Ritchie, K., Ledésert, B., & Touchon, J. (2000). Subclinical cognitive impairment:
Epidemiology and clinical characteristics. Comprehensive Psychiatry, 41, 61-65. doi: 10.1016/S0010-440X(00)80010-3
150
Rosen, A. C., Prull, M. W., Gabrieli, J. D. E., Stoub, T., O’Hara, R., Friedman, L., … deToledo-Morrell. (2003). Differential associations between entorhinal and hippocampal volumes and memory performance in older adults. Behavioral Neuroscience, 117, 1150-1160. doi: 10.1037/0735-7044.117.6.1150
Shimamura, A. P.. Janowsky, J. S., & Squire, L. R. (1990). Memory for the temporal order
of events in patients with frontal lobe lesions and amnesic patients. Neuropsychologia, 28, 803-813. doi: 10.1016/0028-3932(90)90004-8
Shing, Y. L., Werkle-Bergner, M., Li, S-C., Lindenberger, U. (2008). Associative and
strategic components of episodic memory: A life-span dissociation. Journal of Experimental Psychology: General, 137, 495-513. doi: 10.1037/0096-3445.137.3.495
Simons, J. S., & Spiers, H. J. (2003). Prefrontal and medial temporal lobe interactions in
long-term memory. Nature Reviews, Neuroscience, 4, 637-648. doi : 10.1038/nrn1178
Snodgrass, J. G., & Vanderwart, M. (1980). A standardized set of 260 pictures: Norms for
name agreement, image agreement, familiarity, and visual complexity. Journal of Experimental Psychology: Human Learning and Memory, 6, 174-215. doi: 10.1037/0278-7393.6.2.174
Société Alzhiemer du Canada (2009). Raz-de-marée : Impact de la maladie d’Alzheimer et
des affections connexes au Canada. ISBN 978-0-9733522-3-8 Spencer, W. D., & Raz, N. (1995). Differential effects of aging on memory for content and
context : A meta-analysis. Psychology and Aging, 10, 527-539. doi: 10.1037/0882-7974.10.4.527.
Sperling, R. (2007). Functional MRI studies of associative encoding in normal aging, mild
cognitive impairment, and Alzheimer’s disease. Annals of the New York Academy of Sciences, 1097, 146-155. doi: 10.1196/annals.1379.009
Spreen, O., & Benton, A. L. (1977). Neurosensory center comprehensive examination for
aphasia. Victoria, British Columbia. Statistiques Canada. Ressources humaines et développement des compétences Canada.
http://www4.rhdcc.gc.ca/.3ndic.1t.4r@-fra.jsp?iid=33, consulté le 17 décembre 2013.
Stephan, B. C. M., Matthews, F. E., Hunter, S., Savva, G. M., Bond, J., McKeith, I. G., ...
Brayne, C. (2012). Neuropathological profile of mild cognitive impairment from a population perspective. Alzheimer Disease and Associated Disorders, 26, 205-212. doi: 10.1097/WAD.0b013e31822fc24d
151
Taconnat, L., Clarys, D., Vanneste, S., Bouazzaoui, B., & Isingrini, M. (2007). Aging and strategic retrieval in a cued-recall test: The role of executive functions and fluid intelligence Brain and Cognition, 64, 1-6. doi: 10.1016/j.bandc.2006.09.011
Tardif, S., Tremblay, S., & Hudon, C. (2013). Associative memory processes in healthy
aging and mild cognitive impairment. Paper presented at the Forty First annual meeting International Neuropsychological Society, Waikoloa, HI.
Thomas-Antérion, C., Honoré-Masson, S., Berne, G., Ruel, J. H., & Laurent, B. (2003). Le
questionnaire de plainte cognitive (QPC): Un outil de recherche de plainte suspecte d’évoquer une maladie d’Alzheimer. L’année gérontologique, 17.
Troyer, A. K., D’Souza, N. A., Vandermorris, S., & Murphy, K. J. (2011). Age-related
differences in associative memory depend on the types of associations that are formed. Aging, Neuropsychology, and Cognition, 18, 340-352. doi: 10.1080/13825585.2011.553273
Troyer, A. K., Murphy, K. J., Anderson, N. D., Craik, F. I. M., Moscovitch, M., Maione, A., & Gao, F. (2012). Associative recognition in mild cognitive impairment: Relationship to hippocampal volume and apolipoprotein E. Neuropsychologia, 50, 3721-3728. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2012.10.018
Troyer, A. K., Murphy, K. J., Anderson, N. D., Hayman-Abello, B. A., Craik, F. I. M., &
Moscovitch, M. (2008). Item and associative memory in amnestic mild cognitive impairment: Performance on standardized memory tests. Neuropsychology, 22, 10-16. doi: 10.1037/0894-4105.22.1.10
Tulving, E. (1972). Episodic and semantic memory. In E. Tulving & W. Donaldson (Eds.),
Organization of memory (pp.381-403). New York, NY: Academic Press. Tulving, E. (2002). Episodic Memory: From mind to brain. Annual Review of Psychology,
53. 1-53. doi: 10.1146/annurev.psych.53.100901.135114 Underwood, B. J. (1969). Attributes of memory. Psychological Review, 76, 559-573. doi:
10.1037/h0028143. United Nations. World population prospects: The 2012 revision population database (page
consultée le 17 octobre 2013). http://esa.un.org/unpp/ Vanderberghe, R., & Tournoy, J. (2005). Cognitive aging and Alzheimer’s disease.
Postgraduate Medical Journal, 81, 343-352. doi : 10.1136/pgmj.2004.028290 Van der Linden, M., Coyette, F., Poitrenaud, J., Kalafat, M., Calicis, F., Wynsm C., et al.
(2004). L’épreuve de rappel libre/rappel indicé à 16 items (RL/RI-16). Solal (Ed.), L’évaluation des trouves de la mémoire: Présentation de quatre tests de mémoire épisodique avec leur étalonnage. (pp.25-47). Marseille.
152
van der meulen, M., Lederrey, C., Rieger, S. W., van Assche, M., Schwartz, S., Vuilleumier, P., & Assal, F. (2012). Associative and semantic memory deficits in amnestic mild cognitive impairment as revealed by functional magnetic resonance imaging. Cognitive and Behavioral Neurology, 25, 195-215. doi: 10.1097/WNN.0b013e31827de67f
Wang, P., Li, J., Li, H., & Zhang, S. (2013). Differences in learning rates for item and
associative memories between amnestic mild cognitive impairment and healthy controls. Behavioral and Brain Functions, 9, 29-40. doi : 10.1186/1744-9081-9-29
Waters, G., & Caplan, D. (2005). The relationship between age, processing speed, working
memory capacity, and language comprehension. Memory, 13, 403-413. doi: 10.1080/09658210344000459
Wechsler, D. (1981). WAIS-R Manual: Wechsler Adult Intelligence Scale-Revised. New
York, NY: Psychological Corporation. Wechsler, D. (1997). The Wechsler Memory Scale – Revised. San Antonio, TX :
Psychological Corporation. Wechsler, D. (1997). Wechsler Adult Intelligence Scale – Third Edition. San Antonio : TX.
The Psychological Corporation. Werkle-Bergner, M., Müller, V., Li, S-C., & Lindenberger, U. (2006). Cortical EEG
correlates of successful memory encoding : Implication for lifespan comparisons. Neuroscience and Biobehavioral Reviews, 30, 839-854. doi:10.1016/j.neubiorev.2006.06.009
Whitehouse, P. J., & Moody, H. R. (2006). Mild cognitive impairment. A ‘hardening of the
categories’? Dementia, 5. 1-15. doi: 10.1177/1471301206059752 Wolk, D. A., Signoff, E. D., & DeKosky, S. T. (2008). Recollection and familiarity in
amnestic mild cognitive impairment: A global declin in recognition memory. Neuropsychologia, 46, 1965-1978. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2008.01.017
World Health Organization. (2012). Dementia : A public health priority. Annual Report ;
United Kingdom. Yesavage, J. A., Brink, T. L., Rose, T. L., Lum, O., Huang, V., Adey, M. et al. (1983).
Development and validation of a geriatric depression screening scale: A preliminary report. Journal of Psychiatry Research, 17, 37-49. doi: 10.1016/0022-3956(82)90033-4
Yonelinas, A. P., Widaman, K., Mungas, D., Reed, B., Weiner, M. W., & Chui. (2007).
Memory in the aging brain: Doubly dissociating the contribution of the hippocampus and entorhinal cortex. Hippocampus, 17, 1134-1140. doi:
153
10.1002/hipo
top related