de morfologie van de hersenen en het oog bij...
TRANSCRIPT
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2015 – 2016
De morfologie van de hersenen en het
oog bij vissen
Door
Cordemans Julie
Promotoren: Prof. Dr. Annemie Decostere Literatuurstudie in het kader
Prof. Dr. Wim Van den Broeck van de Masterproef
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of
volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk
uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden.
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor
enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig
vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2015 – 2016
De morfologie van de hersenen en het
oog bij vissen
Door
Cordemans Julie
Promotoren: Prof. Dr. Annemie Decostere Literatuurstudie in het kader
Prof. Dr. Wim Van den Broeck van de Masterproef
VOORWOORD
Eerst en vooral wil ik mijn promotor, Prof. dr. Annemie Decostere, bedanken. In eerste instantie was ik
niet erg enthousiast over het onderwerp dat mij toegewezen was, maar dankzij Prof. Decostere ben ik
toch geïnspireerd geraakt. Ook wil ik haar bedanken voor de vele nuttige tips die ze mij gegeven heeft
en voor het feit dat ik altijd bij haar terecht kon als ik vragen of twijfels had.
Ook wil ik mijn co-promotor, Prof. Dr. Wim Van den Broeck bedanken voor het nakijken van mijn werk.
In het bijzonder wil ik mijn ouders, Alain Cordemans en Ann Vermoesen, bedanken. Zij hebben steeds
hard gewerkt zodat het voor mij mogelijk was om deze studie te realiseren. Ook wil ik hen een woord
van dank betuigen voor de steun die zij mij steeds hebben gegeven. Tot slot wil ik mijn vriend, Kjeld
De Baere, bedanken voor de steun die hij mij al 8 jaar lang geeft.
INHOUDSOPGAVE
VOORBLAD (vrijwaringsclausule)
TITELBLAD
VOORWOORD
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING....................................................................................................................................1
INLEIDING...............................................................................................................................................2
LITERATUURSTUDIE.............................................................................................................................3
A. De hersenen........................................................................................................................................3
1 Algemeen overzicht ......................................................................................................................... 3
2 Prosencephalon ............................................................................................................................... 3
2.1 Telencephalon ......................................................................................................................... 4
2.2 Diencephalon ........................................................................................................................... 7
3 Mesencephalon ............................................................................................................................... 8
4 Rhombencephalon ........................................................................................................................ 10
4.1 Metencephalon ...................................................................................................................... 10
4.2 Myelencephalon..................................................................................................................... 13
B. Het oog..............................................................................................................................................15
1 Algemene anatomie van het vissenoog ........................................................................................ 15
2 Verwerking van visuele stimuli ...................................................................................................... 17
BESPREKING.......................................................................................................................................18
REFERENTIELIJST...............................................................................................................................19
1
SAMENVATTING
Deze masterproef bestaat uit twee delen: een deel over de hersenen en een deel over het oog van
vissen. In het eerste deel wordt een algemeen overzicht gegeven van de hersenen van vissen.
Vervolgens zal dieper ingegaan worden op de verschillende grotere structuren van de hersenen,
zijnde het Prosencephalon, het Mesencephalon en het Rhombencephalon.
Eerst wordt het Prosencephalon besproken. Hierbij wordt een onderscheid gemaakt tussen het
Telencephalon en het Diencephalon. Vervolgens wordt het telencephalon behandeld. Hierbij wordt
ook nog kort ingegaan op de ontwikkeling ervan, om een beter inzicht te verschaffen in het ‘waarom’
van de morfologie van deze structuur. Als laatste wordt een inzicht verschaft in het
Rhombencephalon. Hierbij wordt er ook een differentiatie gemaakt tussen het Metencephalon en het
Myelencephalon.
Bij de beschrijving van de verschillende hersendelen wordt ook kort ingegaan op de
speciesverschillen, aangezien de variatie in de anatomie zeer uitgebreid is. Ook wordt er een stukje
fysiologie aangehaald, om deze speciesverschillen beter in kaart te brengen.
Hierna volgt een tweede deel van de masterproef. Hierin wordt een algemeen overzicht gegeven van
de morfologie van het vissenoog. Er wordt kort ingegaan op de anatomie van de verschillende
componenten, in het bijzonder de sclera, de cornea, de lens en de retina. Tot slot wordt er een link
gelegd tussen de anatomie van de hersenen en deze van het oog, in het onderdeel over de
verwerking van visuele stimuli.
2
INLEIDING
Volgens het FAO (Food Agriculture Organization) is momenteel 53% van de wilde vissen met
economische waarde volledig geëxploiteerd, 28% overgeëxploiteerd en 3% opgebruikt (FAO, 2014a).
De nood aan productie van vis in aquacultuur is dus groeiend, aangezien er door de stijging van de
wereldbevolking ook meer vraag is naar aquatisch voedsel. Vis is immers een belangrijke bron van
energie en eiwitten. In 2012 was vis goed voor 17% van de inname van dierlijke proteïnen wereldwijd.
(FAO, 2014b)
De groei van de globale visproductie overtreft tegenwoordig de groei van de wereldpopulatie. In 2012
bleef de productie van gevangen vis stabiel op 80 miljoen ton, terwijl de productie van vis in
aquacultuur een record behaalde van 66 miljoen ton. Daarmee is aquacultuur één van de snelst
groeiende voedselproducerende sectoren ter wereld (FAO, 2014b).
Met een groeiende visproductie in aquacultuur, komt ook een groeiend aantal ziekten voor onder de
populatie. Er is nog weinig gekend over de mechanismen van deze ziekten, waardoor ze niet steeds
adequaat kunnen behandeld worden. Een aantal van deze ziekten tast ook het zenuwstelsel aan, met
inbegrip van de hersenen. Om de pathogenese van deze ziekten te kunnen achterhalen en in te
schatten welke schade ze precies aanrichten, is het nodig om te weten hoe normale hersenen van
vissen eruit zien.
Het probleem is dat hersenen in de bestaande literatuur slechts weinig uitvoerig zijn beschreven. In de
meeste handboeken over vissenanatomie, worden ze gewoon overgeslagen of is er een heel klein
hoofdstuk ingesloten, waarbij in elk boek hetzelfde wordt gezegd. Er zijn een aantal publicaties over
specifieke anatomie van de hersenen van de meest beschreven vissoorten zoals de goudvis, de
karper en de zalm.
Een ander probleem hierbij is dat naast de klassieke goed bestudeerde aquacultuur species, zijnde de
zalm (Salmo), de forel (Salmo trutta), de karper (Cyprinus carpio), de zeebaars (Dicentrarchus labrax)
en de zeebrasem (Pagellus erythrinus), ook nieuw opkomende species worden geproduceerd. In de
Europese Unie zijn de klassieke species goed voor 91% van de totale aquacultuur productie. Zes
procent is afkomstig van 6 andere species, namelijk de aal (Anguilla anguilla), de Afrikaanse katvis
(Clarias gariepinus), de zilverkarper (Hypophthalmichthys molitrix), de tarbot (Psetta maxima), de
zeeforel (Salmo trutta trutta) en de grootkopkarper (Hypophthalmichthys nobilis). De overige 3% wordt
geproduceerd door 59 andere species. Deze nieuw opkomende species die belangrijk zijn voor de
diversificatie van de aquacultuur zijn nog onvoldoende bestudeerd.
3
LITERATUURSTUDIE
A. De hersenen
1 Algemeen overzicht
De hersenen van de vis kunnen onderverdeeld worden in: het prosencephalon, het mesencephalon
en het rhombencephalon. Het prosencephalon kan nog verder worden ingedeeld in het rostraal
gelegen telencephalon en het caudaal gelegen diencephalon. Het rhombencephalon bestaat uit het
rostraal gelegen metencephalon en het caudaal gelegen myelencephalon of medulla oblongata,
waarop het ruggenmerg aansluit (Butler en Mason, 2000a; Stotskopf, 1993). Deze structuren worden
weergegeven in figuur 1.
Figuur 1: Uit Yopak(2009): Lateraal aanzicht van de hersenen van de gladde hamerhaai (Sphyrna zygaena). Links is rostraal. D=diencephalon, C=cerebellum, M=mesencephalon, Md=medulla oblongata, T=telencephalon
Vissen beschikken over bijkomende sensorische systemen in vergelijking met dieren die op het land
leven. Dit is het gevolg van het leven onder water, waarmee specifieke fysische eigenschappen
verbonden zijn. Naast horen, zien en ruiken, hebben vissen een aantal ‘aquatische’ sensorische
systemen. Dit zijn onder andere het mechanosensorische laterale lijn systeem, verschillende
systemen aan de buitenkant van het lichaam voor smaak (o.a. smaakknopjes) en verscheidene
elektroreceptor systemen. De anatomie van de hersenen van de verschillende species varieert
naargelang deze systemen in mindere of meerdere mate zijn uitgebouwd (Kotrschal et al., 1998). De
Sarcopterygii of kwastvinnigen bezitten hersenen die meer gelijken op deze van bepaalde amfibiën,
dan op deze van vissen (Kotrschal et al., 1998; Butler en Mason, 2000a).
Vissen met een speciale hersenmorfologie zijn platvissen of Pleuronectiformes. Hun hersenen zijn
symmetrisch tijdens het jonge leven, maar deze verkrijgen een uitgesproken asymmetrie tijdens hun
latere leven, wanneer ze zich draaien om te gaan liggen op hun rechter of linkerzijde (Kotrschal et al.,
1998).
2 Prosencephalon
Zoals reeds vermeld, bestaat het prosencephalon, ook voorhersenen genoemd, uit het telencephalon
en het diencephalon. Deze zijn onderling sterk verbonden. Het diencephalon wordt nog verder
4
onderverdeeld, van dorsaal naar ventraal, in de epithalamus, de dorsale thalamus, de ventrale
thalamus en de hypothalamus. Caudaal van deze gedeelten zijn nog twee hersenregio’s gelegen, die
we ook tot de diencephale regio’s rekenen, namelijk het pretectum en het meer caudaal gelegen
tuberculum (Butler en Mason, 2000a).
Het telencephalon bestaat uit gepaarde cerebrale hemisferen (Kortschal et al., 1998). Voor de verdere
onderverdeling ervan wordt gebruik gemaakt van verschillende systemen (zie verder). Ook bevat het
telencephalon de rostraal gelegen olfactorische bulbi (Butler en Mason, 2000a; Kortschal et al., 1998).
2.1 Telencephalon
De grootte van het telencephalon hangt af van de complexiteit van de omgeving waarin de vissen
leven. Dit hersengebied is bijvoorbeeld zeer groot bij de haai Carcharhinus falciformis (Collin en
Lisney, 2006). Bij deze species domineert het telencephalon de hersenen, wat te zien is op figuur 2.
De reden voor de uitgesproken grootte van het telencephalon bij deze haaisoort, is volgens Collin en
Lisney niet geweten. In een artikel van Yopak en Frank (2009) werden de hersenen de walvishaai
Rhincodon typus beschreven. Deze bezit een relatief klein telencephalon, wat volgens de auteurs
suggestief is voor matig ontwikkeld sociaal gedrag. Deze species is te zien op figuur 3 en is de
grootste vis ter wereld.
Figuur 2:Uit Collin en Lisney (2006): lateraal aanzicht van de hersenen van de zijdehaai Carcharhinus falciformis. Bemerk vooral de grootte van het telencephalon (T) en het cerebellum (C).
Figuur 3: Uit the digital fish library (2009): foto van de walvishaai Rhincodon typus.
Om de anatomie van het telencephalon te begrijpen, is het nodig om een stukje embryologie boven te
halen. Bij de Agnata of kaaklozen en de Chondrychtyes of kraakbeenvissen is de embryologische
ontwikkeling van het telencephalon gelijkaardig aan dat van de longvissen en de tetrapoden. Uit de
ventriculaire ruimte ontwikkelen de hemisferen van het telencephalon volgens het proces van
evaginatie. De hemisferen groeien en puilen uiteindelijk aan beide zijden lateraal uit. Op deze manier
worden de gepaarde laterale ventrikels gevormd. Het resultaat van dit ontwikkelingsproces is dat de
5
topografische relaties tussen de verschillende delen van het pallium behouden blijven, ook in het
volwassen leven (Butler en Mason, 2000a).
Bij de Actinopterygii of straalvinnige vissen ligt een ander proces aan de basis van de embryologische
ontwikkeling van het telencephalon. De hemisferen van het telencephalon breiden opwaarts uit en
draaien dan buitenwaarts volgens een proces dat we eversie noemen (Butler en Mason, 2000a). Deze
eversie wordt bij zoogdieren gevolgd door evaginatie en involutie van de hemisferen (Hoar en Randal,
1970).
Het weefsel dat de hemisferen verbindt, wordt in de dorsale mediaanlijn dunner. Dit weefsel gaat
verlengen en vormt uiteindelijk een eenvoudige laag van ependymcellen. Dit is duidelijk te zien in
figuur 4. Het zijn dezelfde cellen, die de ventriculaire ruimtes aflijnen doorheen heel de hersenen en
het ruggenmerg. Terwijl het eversie proces doorgaat, vormen de laterale ventrikels zich dorsaal van
de naar buiten draaiende hemisferen. Ze worden dorsaal enkel ingesloten door de dunne laag
ependymcellen (Butler en Mason, 2000a). Een T-vormig ventrikel scheidt de twee hemisferen tot aan
het dorsolaterale oppervlak. Centraal zijn de twee hemisferen sterk met elkaar verbonden en soms
zelfs versmolten (Kotrschal et al, 1998). Het resultaat is dat bij de volwassen vissen de topografische
relaties omgekeerd liggen, maar de volgorde wel behouden blijft. Ter verduidelijking: Het gedeelte van
het pallium, dat lateraal komt te liggen bij evaginatie, ligt mediaal bij hersenen die gevormd worden
door eversie. Zo ook ligt het gedeelte, dat mediaal ligt na evaginatie, lateraal na eversie. Dit is
allemaal goed te volgen op figuur 4.
Figuur 4: uit Butler en Mason (2000a): Figuur ter verduidelijking van de processen evaginatie en eversie. (A) Schematische weergave van het proces van evaginatie. (B) Transversale coupe door het telencephalon van de volwassen doornhaai Squalas acanthias, waarbij de hersenen ontstaan door evaginatie. (C) Schematische voorstelling van het proces van eversie. (D) Transversale coupe doorheen de hersenen van Polypterus palmas. Het mediale deel van het pallium (*), zat origineel mediaal en komt nu lateraal te liggen. Uiterst rechts een foto van Polypterus palmas uit digital fish library (2009).
Volgens Hoar en Randall (1970) vormt het telencephalon bij vissen een probleem voor anatomen,
door het gebrek aan belangrijke structuren die ons begeleiden bij de onderverdeling van het
6
telencephalon. Zo is er bij vissen bijvoorbeeld geen duidelijke laterale ventrikel en geen prominente
sulcus ventricularis. Er worden twee verschillende systemen gebruikt voor de nomenclatuur van de
verschillende regio’s van het telencephalon bij de vis.
Bij het eerste systeem worden de verschillende regio’s vergeleken met deze die gevonden worden bij
de zoogdieren. Dit systeem wordt ook gebruikt door Butler en Mason (2000a) bij het beschrijven van
de anatomie van het telencephalon. Dorsaal bevindt zich het pallium en ventraal het subpallium. Deze
laatste bevat lateraal het stratium, dat gerelateerd is aan motorische functies, en mediaal het septale
gedeelte, dat gerelateerd is aan het mediale pallium, de hypothalamus en een aantal viscerale
functies. Voor de uitgebreide bespreking van de verschillende palliale en subpalliale regio’s verwijs ik
naar het artikel van Butler en Mason (2000a).
Echter, bij de meeste straalvinnigen is de onderverdeling tussen palliale en subpalliale regio’s zeer
uitdagend. Daarom spreken we beter van een regio dorsalis en een regio ventralis (Butler en Mason ,
2000b). Dit werd ook besloten door Nieuwenhuys (1963). Deze onderverdeling wordt ook gebruikt
door Roberts (2012) Centraal bevindt zich in elke hemisfeer de zijventrikel of ventriculus lateralis I en
II (Holden et al., 2013).
Een andere belangrijke structuur van het telencephalon is de bulbus olfactorius. Dit is het meest
rostrale gedeelte ervan. De bulbus communiceert met het overige gedeelte van het telencephalon via
de mediale en laterale tractus olfactorius. De bulbus olfactorius is o.a. goed beschreven bij de
zebravis (Danio rerio) (Holden et al, 2013). Het bestaat uit 4 laminae die concentrisch zijn geordend.
Bij de Teleosteii of beenvissen zijn er twee variaties op de topografie van de bulbus. Ofwel is deze
rostraal versmolten met de rest van het telencephalon, zoals bij forellen (Oncorhynchus), palingen
(Anguillidae) en stekelbaarzen (Gasterosteidae), ofwel ligt deze op een afstand van de hemisferen en
is ermee verbonden via de tractus olfactorius, zoals bij de goudvis (Carassius auratus auratus), de
meervallen (Siluridae) en de olifantvissen (Mormyridae) (Butler en Mason, 2000). Deze variaties zijn
weergegeven in figuur 5.
Figuur 5: Uit Butler en Mason (2000a). Links: schematische tekening van de hersenen van de regenboogforel Oncorhynchus mykiss. Rechts: schematische tekening van de hersenen van de goudvis Carassius auratus auratus. OIN= nervus olfactorius, OB= bulbus olfactorius, OIT=tractus olfactorius, P=pallium, OT=tectum opticum, Cb=cerebellum.
7
Een speciale topografie van de bulbus olfactorius zien we bij de platvissen. Hoewel hun ogen aan één
zijde van het lichaam zijn gelegen, zijn de visuele regio’s in de hersenen symmetrisch. Echter, de
bulbus olfactorius is bij sommige platvissen gekenmerkt door een anatomische symmetrie. Dit is te
zien in figuur 6. Het rechter neusgat ligt boven het linker en de rechter olfactorische regio’s in de
hersenen zijn duidelijk groter dan de linker regio’s (Breedlove en Watson, 2012).
Figuur 6: Uit Breedlove en Watson (2012): (A) foto van een platvis, (B) overzicht van het draaien van het hoofd tijdens het ouder worden, (C) overzicht van de hersenen van platvissen, bemerk de asymmetrie in de bulbi olfactorii.
2.2 Diencephalon
Het diencephalon ligt tussen het telencephalon en de middenhersenen. Zoals eerder vermeld bevat
het diencephalon zes onderdelen: de epithalamus, de dorsale en ventrale thalamus, de hypothalamus,
het pretectum en het caudaal gelegen tuberculum. Deze laatste ligt caudaal van de hypothalamus. In
al deze structuren liggen verschillende nuclei, die informatie sturen naar het telencephalon over zicht,
gehoor, smaak, de linea lateralis en andere zintuigen (Butler en Mason, 2000 a en b).
De grootte van het diencephalon wordt vooral bepaald door de grootte van de hypothalamus. Bij de
meeste vissen bevat de hypothalamus zeer grote ventraal gelegen lobben. Deze vormen grote
uitstulpingen aan het ventrale oppervlak van de hersenen (Butler en Mason, 2000a).
De epithalamus bestaat uit twee gedeeltes: de epifyse, die dorsaal ligt, en de nucleus habenualis. De
dorsale en ventrale thalamus zijn bij vissen moeilijk te onderscheiden, aangezien het moeilijk is om de
sulcus medialis, die de klassieke scheiding vormt tussen de twee, aan te duiden (Hoar en Randal,
1970; Roberts, 2012). Centraal ligt de derde ventrikel (Holden et al, 2013).
Bij prikken bevat de epifyse nog een extra fotoreceptief parapineaal orgaan. De epifyse is het
belangrijkste licht detecterend systeem gedurende het larvale leven van de prik. Bij slijmprikken
daarentegen ontbreekt de epifyse (Butler en Mason, 2000a). Volgens Gaskell (1890) zijn de epifyse
en het parapineaal orgaan bij prikken respectievelijk het rechtse en het linkse dorsale oog van deze
vissen, vergelijkbaar met de ocelli van arthropoden. Hierbij zou de epifyse de ‘echte ocellus’ zijn en
het parapineaal orgaan zijn degeneratieve partner. Ook werd beschreven dat de bodem van de
epifyse een soort van niet-geïnverteerde retina is met gelijkende cellen en een enkelvoudige zenuw
die eindigt in de nucleus habenualis.
8
De hypothalamus is relatief groot bij de meeste species. De bodem ervan wordt het infundibulum
genoemd. De neurohypofyse is een neerwaartse uitzakking hiervan. Caudaal van het infundibulum ligt
de saccus vasculosus, een plexus choroideus die verantwoordelijk is voor de secretie van
cerebrospinaal vocht (Kotrschal et al., 1998). Deze structuur is aangeduid op figuur 7.
Figuur 7: Uit Abrahão en Shibatta (2015). Links: close up van het diencephalon van de antennemeerval Pseudopimelodus bufonius. Hyp=hypofyse, hyt=hypothalamus, lih=lobus inferior hypothalami, tl=torus lateralis,
sv=saccus vasculosus. Rechts een foto van deze vissoort.
3 Mesencephalon
Het mesencephalon wordt ook wel de middenhersenen genoemd. Het wordt anatomisch opgedeeld in
het tectum en het tegmentum. Deze vormen respectievelijk het dak en de bodem van het derde
ventrikel. Het tegmentum is zichtbaar aan het ventrale oppervlak van de hersenen, caudaal van de
hypothalamus. Bij de meeste vis species is het tectum relatief groot en bestaat het uit verschillende
lamellen (Roberts, 2012; Hoar en Randall,1970). Het wordt o.a. bij de zebravis onderverdeeld door
een longitudinale groeve in twee bolvormige structuren, die de corpora bigemina worden genoemd
(Roberts, 2012). Echter, bij de meeste vissen bestaat het tectum uit twee grote enkelvoudige lobben,
één aan elke zijde van de middellijn (Butler en Mason,2000a). Dit is duidelijk te zien in figuur 8.
Figuur 8: Uit Butler en Mason (2000a): schematische tekening van de hersenen van de moddersnoek (Amia calva). OB=bulbus olfactorius, T=telencephalon, D=diencephalon, OT=tectum opticum, Cb=cerebellum, H=hersenstam. Bemerk de twee lobben van het tectum opticum. Onderaan een foto van deze vissoort uit The digital fish library (2009).
9
De meest belangrijke structuur van het tectum is volgens alle auteurs het tectum opticum. De
ontwikkeling ervan hangt af van de ontwikkeling van het zicht van de species, maar is nog steeds
aanwezig bij blinde vissen (Kotrschal et al., 1998; Butler en Mason,2000b). Het is wel sterk verkleind.
Dit wordt beschreven door Peters et al. 1993, die de hersenen van de blinde holenvis Astyanax
mexicanus bestudeerde. Individuen die in een grot leven hebben een veel kleiner tectum opticum dan
individuen die in de rivier leven. Dit is te wijten aan het feit dat de ogen bij in een grot levende vissen
rudimentair zijn. Aan de andere kant is het telencephalon bij deze laatsten erg vergroot, door een
betere ontwikkeling van de smaak.
Het tectum opticum verkrijgt informatie van de nervus opticus en is verantwoordelijk voor de
verwerking van visuele informatie van de ogen (Holden et al, 2013). De nervus opticus bereikt het
tectum opticum na volledige overkruising in het chiasma opticum (Roberts, 2012).
Het tectum opticum is zeer groot bij de volgende beenvissen: de gestreepte marlijn Tetrapturus audax
en de echte bonito Katsuwonus pelamis, wat te zien is op figuur 9. Deze species zijn overdag actief in
de bovenste 200m van het water, waar dus zeer veel lichtinval is van verschillende golflengtes. Een
foto van deze species is terug te vinden op figuur 10 (Collin en Lisney, 2006).
Figuur 9: uit Collin en Lisney (2006). Dorsale aanzichten van de hersenen van de Teleostei Tetrapturus audax (rechts) en Katsuwonus pelamis (links). Bemerk bij beide species de grootte van het tectum opticum (TO) en bij K. pelamis de grootte van het corpus cerebelli (CC)
Figuur 10: Links: Uit Rendall (1997): een foto van Katsuwonus pelamis. Rechts: uit Nakamura (1985) : een tekening van Tetrapturus audax.
Butler en Mason (2000a) beschrijven nog een aantal andere structuren van het tectum. De torus
semicircularis ligt ventraal van het tectum opticum. Het houdt zich bezig met auditieve inputs en inputs
van het laterale lijn systeem. Aan het oppervlak van de hersenen is deze structuur niet zichtbaar, maar
10
het is aanwezig bij alle vissen. Uniek bij straalvinnige vissen zijn de torus longitudinalis en de torus
lateralis. De eerste ligt aan het mediale uiteinde van de lob van het tectum, krijgt inputs uit meerdere
bronnen en communiceert met het tectum opticum. De laatste ligt aan het laterale oppervlak van de
middenhersenen, ventraal van het tectum opticum. Het is geweten dat de torus lateralis bij de
kwastsnoeken (Polypteridae) zeer groot is en communiceert met het telencephalon. Het is ook groot
bij de steuren (Acipenseridae), de gepen (Belonidae) en zeker bij de moddersnoek Amia calva. Bij de
beenvissen is de grootte eerder matig.
4 Rhombencephalon
4.1 Metencephalon
Er bestaat enige onenigheid in de literatuur over het metencephalon. Volgens Roberts (2012) is het
metencephalon gelijk aan het cerebellum. Het bestaat bij de beenvissen uit de lobus vestibulolateralis
en het meer dorsaal gelegen corpus cerebelli. Hoar en Randall (1970) zeggen dat het cerebellum bij
de meeste vissen onderverdeeld is in de lobus vestibulolateralis en het corpus cerebelli, dat, in
tegenstelling tot wat Roberts beweert, meer rostraal gelegen zou zijn.
Volgens Butler en Mason (2000a) is er een extreme graad van variatie in de ontwikkeling van het
cerebellum. De kaakloze vissen hebben enkel een kleine regio in het dorsolaterale gedeelte van het
rhombencephalon dat kan geïdentificeerd worden als cerebellum. Bij de kraakbeenvissen is er veel
variatie in grootte en vorm naargelang de species. Dit wordt weergegeven in figuur 11. Het cerebellum
bevat bij deze vissen rostrocaudaal georiënteerde, cilindrische kolommen van cellen, die de
prominentiae granulares worden genoemd. Deze worden dorsaal bedekt door het corpus cerebelli. Bij
straalvinnigen vinden we een soortgelijke celkolom terug, die we de eminentiae granulares noemen.
Figuur 11: Uit Butler en Mason (2000a). Schematische tekeningen van de hersenen van de paling Anguilla anguilla, de Afrikaanse mesvis Xenomystus nigri, de haring Clupea en de olifantvis Gnathonemus. T=telencephalon, Hy=hypothalamus, OT=tectum opticul, Cb=cerebellum, H=hersenstam, ELLL= electrosensorische laterale lijn lobus.
11
Figuur 12: Links boven: Uit Brämick et al (1998): een foto van Anguilla anguilla, Rechts boven: Uit Klaus (2013): een foto van Xynomystus nigri. Links onder: Uit Armitage et al (1994): een foto van Clupea advena of Sardinops sagax. Rechts onder: Uit Poll (1967): een tekening van de olifantvis Gnathonemus barbatus.
Ook bij straalvinnige vissen is er veel variatie in grootte van het cerebellum. Dit wordt bevestigd door
een artikel van Soares et al. (2015), waarin men zich afvraagt of interspecifieke verschillen in
coöperatief gedrag (hier: poetsgedrag) zijn weerslag heeft op de grootte van verschillende
hersengebieden bij 4 gerelateerde species uit de familie van de lipvissen of Labridae: 2 obligate
poetsers gedurende hun ganse leven (Labroides dimidiatus en L. bicolor), 1 facultatieve poetsvis
Labropsis australis en 1 die nooit poetst Labrichthys unilineatus. Ze hadden geen verschillen in totaal
hersengewicht, maar het cerebellum was groter bij L. dimiatus (te zien op figuur 13). Dit suggereert
dat speciesspecifieke sociale, ecologische en cognitieve noden direct bijdragen tot een selectieve
investering in relevante hersengebieden, hier het cerebellum.
Figuur 13: Uit Randall (1997b): foto van L. dimiatus.
Ook beschrijven Hoar en Randall (1970) dat het cerebellum bij de straalvinnigen een bijkomende
structuur bezit, namelijk de valvula cerebelli. De ontwikkeling van deze structuur is afhankelijk van de
ontwikkeling van het laterale lijn systeem. Het is bijvoorbeeld zeer groot bij de olifantvissen of
Mormyridae (Butler en Mason, 2000a) Dit is te zien op figuur 11 (Gnathonemus). Het cerebellum is bij
deze vissen zo groot dat het het prosencephalon en het mesencephalon dorsaal volledig bedekt. De
aanwezigheid van de valvula cerebelli wordt bevestigd door Holden et al. (2013). Het cerebellum is
volgens deze onderzoeksgroep bij de zebravis verdeeld in drie delen: de lobus vestibulolateralis, het
corpus cerebelli en de valvula cerebelli.
12
Bij de olifantvissen is een bijkomende structuur van het cerebellum, de elektosensorische laterale lijn
lobus, zeer groot (Butler en Mason, 2000a). Deze lobus is een hypertrofisch gedeelte van de area
octavolateralis, die bestaat uit een aantal nuclei in de hersenstam. Het is verbonden met de grote
valvula via de torus semicircularis. Het overzicht van de hersenen van de olifantvissen is terug te
vinden in figuur 14.
Het laterale lijn systeem is zeer belangrijk bij de Mormyridae. Deze vissen kunnen immers via dit
sensorisch systeem aan elektrolocatie doen. Dit wordt aangetoond door het feit dat deze vissen
kunnen getraind worden op het herkennen van verschillende eigenschappen van objecten a.d.h.v.
elektrolocatie. Deze eigenschappen omvatten grootte, afstand, vorm en impedantie. Deze informatie
wordt verwerkt in de hoger genoemde elektrosensorische laterale lijn lobus (Hofmann et al., 2013).
Figuur 14: Uit Bell at al. (2006). Sagitale doorsnede doorheen de hersenen van een olifantvis. Alle structuren boven de stippelijn behoren tot het cerebellum. C1-C4=centrale lobben van het cerebellum, CLp+CLa=caudale lob van het cerebellum, Cr=crista cerebelli, ELL=elektrosensorische laterale lijn lobus, Va=valvula
Het corpus cerebelli is labyrintisch. De lobus vestibulolateralis bestaat bij de meeste vissen uit een
smalle massa met af en toe vergrote laterale oortjes, de auriculae cerebelli. Ze zijn bilateraal gepaard
en het grootst bij vissen met een uitgebreid laterale lijn systeem. Dit zijn de kraakbeenvissen,
Polypteriformes en Crossopterygi (Hoar en Randall, 1970).
Butler en Mason (2000a) schrijven dat het metencephalon bestaat uit de ventraal gelegen pons en het
dorsaal gelegen cerebellum. Dit staat in contrast met wat Roberts beweert, namelijk dat het
metencephalon gelijk is aan het cerebellum (zie hoger).
In het artikel van Montgomery et al. (2012) wordt het cerebellum van kraakbeenvissen onderverdeeld
in een mediaal gedeelte, dat geassocieerd is met het vestibulaire systeem, het vestibulocerebellum
genoemd, en de bilateraal gepaarde laterale gedeeltes, die de auriculae worden genoemd. Ook staat
beschreven dat kraakbeenvissen naast het cerebellum verschillende structuren bezitten, die ermee
worden geassocieerd. De organisatie binnen deze structuren lijkt sterk op de organisatie, die we terug
vinden in het cerebellum. Deze structuren bevinden zich in de dorsolaterale wand van het
rhombencephalon. Ze worden de mediale en dorsale nuclei octavolaterales genoemd. Hun positie ten
13
opzichte van het cerebellum wordt verduidelijkt in figuur 15. Het cerebellum en de cerebellum
geassocieerde structuren maken een groot deel uit van de hersenen van kraakbeenvissen.
Er bestaat een sterke associatie tussen het vestibulocerebellum (VC), de nucleus octavolateralis
dorsalis (DON), de nucleus octavolateralis medialis (MON): VC krijgt inputs van het vestibulaire
labyrint en de output van VC gaat terug naar de nucleus vestibularis. Deze informatie is belangrijk
voor onder andere postuurcontrole, locomotie en oogbewegingen. MON ontvangt de afferente vezels
van het laterale lijn systeem en DON ontvangt de afferente vezels van de elektrosensorische ampullae
van Lorenzini (Montgomery et al., 2012).
Figuur 15: Uit Montogomery et al. (2012): De hersenen van de Zuid-Chinese kathaai Apristurus sinensis (een kraakbeenvis), dorsaal aanzicht. Hierop zijn duidelijk het cerebellum en geassocieerde structuren te zien, namelijk de nucleus octavolateralis dorsalis (DON) en de nucleus octavolateralis medialis (MON)
4.2 Myelencephalon
Het myelencephalon, de hersenstam of medulla oblongata, is het meest caudale gedeelte van de
hersenen. Hierop sluit het ruggenmerg aan (Holden et al., 2013). De overgang naar het ruggenmerg is
onduidelijk (Roberts, 2012; Hoar en Randall,1970).
De medulla oblongata bestaat uit 4 kolommen van zenuwvezels: de viscerale sensorische, de
viscerale motorische, de somatische sensorische en de somatische motorische (Roberts, 2012; Hoar
en Randall, 1970).
In Butler en Mason (2000a en b) zijn een aantal nuclei beschreven, die in de hersenstam gelegen zijn.
Caudaal van het corpus cerebelli is de nucleus gustatotorius gelegen. Deze is bij de meeste vissen
niet erg duidelijk. Echter, bij sommige beenvissen, zoals de karpers en de meervallen, is deze nucleus
zeer groot en vormt twee of drie lobben aan elke zijde. Dit zijn de lobus facialis, de lobus vagalis en bij
sommige species is ook een lobus glossopharyngeus aanwezig. De hersenstam bevat ook een aantal
andere nuclei van de craniale zenuwen. De aanwezigheid van deze lobben bij de meervallen wordt
weergegeven in figuur 16.
Het belang van smaak bij sommige vissoorten wordt aangetoond in het artikel van Finger (2008). Bij
karpers en meervallen bedraagt de hoeveelheid neuraal weefsel, toegewijd aan smaak, tot 20% van
de totale hersenmassa. Dit komt voort uit een zeer groot aantal smaakknopjes op het externe
oppervlak van de vis evenals in de mondholte.
14
Figuur 16: Uit Butler en Mason (2000a). Schematische tekening van de hersenen van de meerval Clarias. H=hersenstam, LX=lobus vagalis, LVII=lobus facialis, LLL=laterale lijn lobe, Cb=cerebellum, OT=tectum opticum, P=pallium, TO=tractus olfactorius, BO=bulbus olfactorius. Bemerk de lange tractus olfactorius en de grote lobus vagalis en facialis. Onderaan: Uit Seegers (1996): een foto van de meerval Clarias Liocephalus.
Bij karpers is beschreven dat de faciale lobben rostraal gelegen zijn en bij deze vissen versmolten zijn
in de middenlijn (Butler en Mason, 2000a). Ze zijn nog meer uitgebouwd bij de meervallen en bestaan
bij deze vissen zelfs uit zes afzonderlijke lobben langs elke zijde van de mediaanlijn. Het tweede paar
lobben, de lobi glossopharyngeus, liggen caudaal van de faciale lobben bij de karpers. Helemaal
caudaal liggen dan de vagale lobben. Deze zijn zeer groot bij karpers en hebben te maken met de
aanwezigheid van het palatale orgaan (zie figuur 17), dat informatie geeft aan de vagale lobben. Dit
orgaan is een gespecialiseerde chemosensorische structuur, die gelegen is in de oropharyngeale
holte. Het is een soort tong, die vast zit aan het dak van de mond. Het helpt bij het differentiëren van
voedsel van andere partikeltjes, zoals steentjes (Finger, 2008).
Figuur 17: Uit Finger (2008): Scanning elektronenmicroscopisch beeld van het dak van de mondholte van een karper. P= het palatale orgaan.
Een unieke organisatie van de vagale lobben vinden we terug bij de beentongvis Heterotis niloticus.
Bij deze soort vinden we gepaarde epibranchiale organen in de faryngeale regio. Deze helpen bij het
concentreren en inslikken van voedsel en zijn dens bezet met smaakknopjes (Butler en Mason,
2000a)
Het myelencephalon bij de kwastvinnigen is sterk uitgesproken met longitudinaal vergrote kolommen
voor de verwerking van elektrosensorische input. Bij de kraakbeenvissen zijn er prominente
verdikkingen van de wand van het rhombencephalon aanwezig. Deze hebben te maken met het
uitgebreide elektrosensorische systeem bij deze vissen (Kotrschal et al., 1998).
15
B. Het oog
Aangezien het bijzonder moeilijk is om te zien onderwater, hebben vissenogen een aantal adaptaties
ondergaan om te kunnen kijken in hun leefwereld. Ook leven de verschillende soorten elk in een zeer
verschillende habitat, zodat de morfologie ook verschillend is tussen de verschillende species. Een
andere bijzonderheid bij vissenogen is dat deze gedurende het hele vissenleven groeien. Er worden
continu nieuwe cellen toegevoegd. Zoals het oog van elke diersoort, heeft het vissenoog 3 grote
functies: licht verzamelen, beelden focussen op de retina en het vertalen van beelden in neuronale
signalen (Fernald, 2000)
1 Algemene anatomie van het vissenoog
Het oog van beenvissen gelijkt zeer goed op het oog van andere vertebraten. Een overzicht van de
anatomische onderdelen is terug te vinden in figuur 19. De buitenste fibreuze mantel is de sclera.
Hierop hechten 3 paar oculomotorische spieren vast, wat te zien is in figuur 18. De sclera heeft
kraakbenige of benige ondersteuning. Bij de regenboogforel wordt de sclera ondersteund door een
annulaire ring van kraakbeen (Roberts, 2012; Stotskopf, 1993). De meeste vissen hebben geen
oogleden, maar de regenboogforel heeft een membraan van vetweefsel rond het oog (Stotskopf,
1993).
Figuur 18: Uit Stotskopf M.K. (1993): Overzicht van de oculomotorische spieren van het vissenoog.
De cornea of het buitenste venster van het oog, heeft een vergelijkbare refractieve index als dat van
water en levert dus geen optisch voordeel (Fernald, 2000). Het bestaat uit verschillende lagen: de
epidermale conjunctiva, de substantia propria, de membraan van Descemet en het endotheel
(Roberts, 2012). Bij sommige vissen is er ook een rudimentaire membraan van Bowman aanwezig,
zoals bij Nezumia aequalis (Collin en Collin, 1998). De cornea van de regenboogforel is elliptisch en
dunner in het midden, een algemene bevinding bij snel zwemmende vissen (Stotskopf, 1993).
De lens is niet biconvex van vorm, maar sferisch. Aangezien de refractieve kracht van de cornea is
geneutraliseerd onder water, moet de lens alle dioptrische kracht leveren (Fernald, 2000). De lens
16
puilt voor een deel uit doorheen de iris, zodat de vis een zeer brede kijkhoek heeft. De iris heeft een
onderontwikkelde sfincter en m. dilatator. De korte focale lengte van het oog zorgt ervoor dat de vis
een breed gezichtsveld heeft. Accommodatie kan verkregen worden door de lens in de richting van de
retina te bewegen. Dit gebeurt door de m. retractor lentis, die aangeduid staat op figuur 19. In vele
species is de lens of de cornea donker gekleurd (Roberts, 2012). Sommige vissen die leven in zeer
diep water waar bijna geen licht is, hebben geen iris en bijgevolg ook geen pupil. De meeste
beenvissen hebben een circulaire pupil (Stotskopf, 1993).
Figuur 19: Uit Roberts R.J. (2012): Doorsnede van het vissenoog.
Een subscleraal netwerk voor de voeding van de retina wordt gevormd door de bloedvaten van de
choroidea. Ze zijn geassocieerd met de grote choroidale klier, een netwerk van capillairen die zorgen
voor zuurstof secretie. Er wordt verondersteld dat deze klier de functie heeft om de retina te voorzien
van een hoog zuurstof niveau. Ook zou het bloed-monitoring functies hebben (Roberts, 2012). De klier
is U-vormig en omgeeft de n. opticus partieel (Stoskopf, 1993). Deze accessoire vasculaire structuren
zijn afwezig bij de snotolf Paraliparis devriesi. Een foto van deze species is te zien op figuur 20.
(Eastman en Lannoo, 1998).
Figuur 20: Uit Rinaldi (2006): Een foto van Paraliparis devriesi.
17
De retina bestaat uit licht gevoelig weefsel en is georganiseerd zoals bij andere vertebraten. De retina
bevat kegeltjes en staafjes, zoals bij de andere vertebraten. Echter, bij de meeste vissen zouden er
naast kegels en staafjes bijkomende gespecialiseerde cellen zijn, namelijk ‘tweelingskegeltjes’
(Stoskopf, 1993). De meeste species die aan het wateroppervlak leven kunnen kleuren zien.
Kegeltjes ontbreken bij species die in de diepte leven, waardoor zij geen kleuren kunnen waarnemen
(Roberts, 2012). Dit is het geval bij Paraliparis devriesi, waar men enkel kegeltjes heeft terug
gevonden. Ook is bij deze vissoort het pigmentepitheel van de retina zeer dun en compact, wat erop
wijst dat er slechts een beperkte beweging mogelijk is van de retina. Bij de extreem diep levende
slakdolf Notoliparis kermadecensis werd zelfs gevonden dat de retina degeneratie vertoont (Eastman
en Lannoo, 1998).
2 Verwerking van visuele stimuli
Beelden die gefocust worden door de lens vallen op de retina. Het is een dunne, transparante en
laminaire structuur aan de achterkant van het oog, die bestaat uit 7 celtypes: de fotoreceptoren
(kegeltjes en staafjes), bipolaire cellen, horizontale cellen, ganglioncellen, amacriene cellen en
Müllerse cellen (Fernald, 2000).
In de retina projecteren de fotoreceptorcellen naar bipolaire cellen, die op hun beurt projecteren naar
ganglioncellen. Deze projecteren via de n.opticus naar het chiasma opticum, waar de meeste vezels
naar de contralaterale zijde gaan en daar de tractus opticus vormen. Retinale axonen eindigen in
nuclei in de area preopticus, de dorsale en ventrale thalamus, het pretectum en het tectum opticum
(Butler en Mason, 2000b).
In een review van Venegas en Ito (1983) worden de verschillende visuele centra en hun relaties met
de retina en met elkaar beschreven. Reciproke verbindingen werden gevonden, uitgaande van de
retina, naar de contralaterale nucleus dorsolateralis thalami en de nucleus geniculatus lateralis in de
thalamus en het tectum opticum. Ook is er directe input van de retina naar de hypothalamus. Het
thelencephalon krijgt indirecte input via het tectum.
In een studie beschreven door Karamian et al. (1966) resulteerde belichting van het oog bij de prik
Lampetra fluviatilis in visueel uitgelokte stimulatie van het tectum opticum, het tegmentum, de medulla
oblongata en het ruggemerg. Er werd slechts een enkelvoudige golf gedetecteerd, wat leidde tot de
opvatting dat de n. opticus van prikken bestaat uit zenuwvezels met een gelijke conductiesnelheid en
dus een unimodaal vezelspectrum. Dit staat in contrast met wat het geval is bij de kraakbeenvissen,
die een bimodaal of trimodaal vezelspectrum bezitten. De responsen in de medulla en het ruggemerg
zijn te wijten aan ontladingen van de Müllerse vezels. Bij prikken verzamelen deze vezels in de
motorische nucleus van het tegmentum.
18
BESPREKING
Mijn idee over de literatuur over de anatomie van de hersenen en het oog bij de vis, is dat er nog veel
onduidelijkheid bestaat hierover. Zo zijn er momenteel veel tegenstrijdigheden in de literatuur. Ook is
er geen uniforme nomenclatuur. Daardoor is er nood aan verder onderzoek en internationale
afspraken omtrent de benaming van welbepaalde anatomische structuren ter hoogte van de hersenen
en het oog van vissen.
Zo is er bijvoorbeeld onduidelijkheid over de indeling van het diencephalon. Door Butler en Mason
(2000a) worden het pretectum en het tuberculum meegerekend tot het diencephalon, terwijl de
meeste andere auteurs dit niet vermelden. Ook over de anatomie van het metencephalon en de
ligging en onderverdeling van het cerebellum zijn er veel tegenstrijdigheden in de literatuur. Verder is
het cerebellum de hersenstructuur met de meeste interspecies verschillen. Er zou meer onderzoek
moeten gebeuren naar de reden hiervoor. Er bestaan wel een aantal suggestieve studies, zoals deze
van Soares et al. (2015), maar er zijn nog niet genoeg studies gebeurt om deze suggesties te
bevestigen, te weerleggen of andere denkpistes voor te stellen.
Er moet veel meer onderzoek gebeuren naar de link tussen fysiologie en anatomie van de hersenen.
Zo worden in een studie van Collin en Lisney (2006) de groottes van verschillende hersenstructuren
van haaien en Teleostei vergeleken, maar er werd niet vermeld waarom sommige structuren groter
zijn bij de ene species en kleiner bij de andere. Ook moet er onderzoek gebeuren naar de functie van
andere structuren, die nog niet onderzocht zijn, zoals de choroïdale klier van het oog.
De beschrijving van de anatomie van het telencephalon vormt een probleem. Dit werd ook al
aangehaald door Hoar en Rendall (1970). De nomenclatuur hiervan is niet eenduidig. Sommige
auteurs spreken over het pallium en het subpallium, terwijl anderen spreken over een regio dorsalis en
een regio ventralis. Hierover zou er dus nog veel meer onderzoek moeten gedaan worden, waarna
afspraken kunnen gemaakt worden over een eenduidige nomenclatuur.
Het grootste probleem met de beschrijving van de anatomie van de hersenen en het oog van de vis
zijn de vele interspecies verschillen. Eerst en vooral zou er een grote studie moeten gebeuren, waarbij
er een dissectie gebeurt van de hersenen van verschillende individuen van de belangrijkste species
per familie. Vervolgens zouden de gelijkenissen tussen alle species moeten beschreven worden,
zodat er een goed overzicht wordt bekomen over de algemene anatomie van vissenhersenen. Tot slot
kunnen dan de species specifieke variaties op deze algemene anatomie aangehaald worden. Het is
hierbij belangrijk om niet alleen de hersenen te bekijken van commercieel gezien de meest courante
vissoorten, namelijk de zalm, de forel, de karper, de zeebaars en de zeebrasem, maar ook van de
nieuw opkomende species die in de aquacultuur uitgebaat worden, namelijk de tarbot, de aal, de
Afrikaanse katvis, de zilverkarper, de zeeforel en de grootkopkarper (FEAP, 2012)
Ook moeten er veel meer studies gebeuren over de anatomie van het vissenoog, aangezien hierover
zeer weinig te vinden is in de literatuur.
19
REFERENTIELIJST
Abrahão V.P., Shibatta O.A. (2015) Gross Morphology of the brain of Pseudomelodus bufonius.
Neotropical Ichthyology 13(2)
Armitage R.O., Payne G.J., Lockley H.M., Currie R.L., Colban B.G., Lamb and L.J. Paul (1994) Guide
book to New Zealand commercial fish species. Revised edition. New Zealand Fishing Industry Board
p. 216 Wellington, New Zealand
Butler A.B., Mason G. (2000a) Gross functional anatomy: Nervous system uit The laboratory fish
(Handbook for experimental animals) (p. 129-147) Waltham, MA: Academic Press
Butler A.B., Mason G. (2000b) Microscopic functional anatomy: Nervous system uit The laboratory fish
(Handbook for experimental animals) (p. 129-147) Waltham, MA: Academic Press
Bell C.C., Campbell H.R., Han V.Z., Meek J. (2006) Morphology and circuitry in the central lobes of the
Mormyrid cerebellum. The journal of comparative neurology 497, 309-325
Brämick U., Rothe H., Schuhr M., Tautenhahn U., Thiel C., Wolter and Zahn S. (1998) Fische in
Brandenburg. Ministerium für Ernährun, Landwirtschaft und Forsten des Landes Brandenburg p. 152
Potsdam, Germany.
Breedlove M.S. en Watson N.V. (2012) The mind’s machine: a step further 15.3: Evolution favors
asymmetry under some conditions. [http://www.mindsmachine.com/asf15.03.html] (geraadpleegd op
10 februari 2016)
Collin H.B. en Collin S.P. (1998) The deep-sea teleost cornea: a comparative study of gadiform fishes.
Histology and histopathology 13(2), 325-336
Collin S.P, Lisney T.J. (2006) Brain morphology in large pelagic fishes: a comparison between sharks
and teleosts. Journal of fish biology 68, 532-554
Eastman J.T., Lannoo M.J. (1998) Morphology of the brain and sense organs in the snailfish
Paraliparis devriesi: Neural convergence and sensory compensation on the Antartic shelf Journal of
morphology 237, 213–236
FAO (2014a) [http://www.fao.org/fishery/topic/13540/en] (geraadpleegd op 20 april 2016)
FAO (2014b) The state of world fisheries and aquaculture 2014 [http://www.fao.org/3/a-i3807e.pdf]
(geraadpleegd op 20 april 2016)
FEAP (2012) Annual report 2012
Fernald R.D. (2000) Sensory systems: vision uit The laboratory fish (Handbook for experimental
animals) (p. 225-233) Waltham, MA: Academic Press
20
Finger T.E. (2008) Sorting food from stones: the vagal taste system in Goldfish, Carassius auratus.
Journal of comparative physiology A: neuroethology sensory neural and behavioral physiology 194(2),
135-143
Gaskell W.H. (1889) On the relation between the structure, function, distribution and origin of the
cranial nerves; together with a theory of the origin of the nervous system of vertebrata. The journal of
physiology 10(3), 153-212.9
Hoar W.S., Randall D.J. (1970) Fish physiology vol IV: The nervous system, circulation and
respiration. London: Academic Press
Hofmann V., Juan I, Sanguinetti-Scheck, Künzel S., Geurten B., Gõmez-Sena, Engelmann J. (2013)
Sensory flow shaped by active sensing: sensorimotor strategies in electric fish. The journal of
expiremental biology 216, 2487-2500
Holden J.A., Layfield L.L. Matthews J.L. (2013) Central nervous system uit The zebrafish: atlas of
macroscopic and microscopic anatomy (p. 122-128) Cambridge: Cambridge University Press
Karamian A.I., Vesselki N.P., Belekhov M.G., Zagorulk T.M. (1966) Elektrophysiological characteristics
of tectam and thalamo-cortical divisions of visuel system in lower vertebrates. Journal of comparative
neurology 127(4), 559-&
Kotrschal K, Van Staaden M.J., Huber R. (1998) Fish brains: evolution and environmental
relationships, Reviews in Fish Biology and Fisheries 8, 373-408
Klaus R. (2013) Biolib: picture of Xenomystus nigri. [http://www.biolib.cz/en/image/id208192/]
(geraadpleegd op 3 februari 2016)
Montgomery J.C., Bodznick D., Yopak K.E. (2012) The cerebellum and cerebellum-like structures of
cartilaginous fishes. Brain, behavoir and evolution 80, 152-165
Nakamura I. (1985) FAO species catalogue. Vol. 5. Billfishes of the world. An annotated and illustrated
catalogue of marlins, sailfishes, spearfishes and swordfishes known to date. FAO Fish. Synop. 125(5)
p 65 Rome: FAO.
Nieuwenhuys R. The comparative anatomy of the actinopterygian forebrain, J.Hirnforsch 6, 171-192
Peters N. Schacht V., Schmidt W. en Wilkens H. (1993) Cerebral proportions and degree of
development of sense-organs in Astayanax mexicanus (Pisces, Characinidae) – comparison between
river fis hand its cave-living forms anoptichthys. Zeitschrift fur zoologische systematik und
evolutionsforschung 31(2), 144-159
Poll, M. (1967) Contribution à la faune ichthyologique de l'Angola Diamang Publ. Cult., nr. 75 p. 381
Randall J.E (1997) Randall's tank photos. Collection of 10,000 large-format photos (slides) of dead
fishes.[http://www.fishbase.org/photos/PicturesSummary.php?StartRow=0&ID=107&what=species&To
tRec=8] (geraadpleegd op 3 februari 2016)
21
Randall, J.E. (1997b) Randall's underwater photos. Collection of almost 2,000 underwater photos
(slides).[http://www.fishbase.se/Photos/PicturesSummary.php?StartRow=3&ID=5459&what=species&
TotRec=16] (geraadpleegd op 4 februari 2016)
Rinaldi A.C. (2006) The cold side of life. Embo reports 7(8), 759-763
Roberts R.J. (2012) Fish pathology 4th edition. Hoboken, NJ: Wiley-Blackwell
Seegers, L. (1996) The fishes of the Lake Rukwa drainage. Ann. Mus. R. Afr. Centr., Sci. Zool., 278
p. 1-407.
Stoskopf M.K. (1993) Fish medicine, Philadelphia, Pa: Academic press
The digital fish library: Specimen photo of the bowfin Amia calva (2009).
[http://www.digitalfishlibrary.org/library/ViewImage.php?id=2202] (geraadpleegd op 4 februari 2016)
The digital fish library: Specimen photo of the shortfin bichir Polypterus palmas (2009).
[http://www.digitalfishlibrary.org/library/ViewImage.php?id=2334] (geraadpleegd op 4 februari 2016)
The digital fish library: Specimen photo of the whale shark Rhincodon typus (2009).
[http://www.digitalfishlibrary.org/library/ViewImage.php?id=1366] (geraadpleegd op 4 februari 2016)
Venegas H. en Ito H. (1983) Morphological aspects of the teleostean visual systel; a review. Brain
research reviews 6, 117-137
Yopak K. (2009) Digital fish library: Smooth hammerhad shark, National science foundation.
[http://www.digitalfishlibrary.org/featured/smooth_hammerhead/] (geraadpleegd op 4 februari 2016)
Yopak K.E. en Frank L.R. (2009) Brain size and brain organization of the whale shark, Rhincodon
typus, using magnetic resonance imaging. Brain, behavior and evolution 74(2), 121-142