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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO
CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
PRISCILA RIBEIRO DE ARAÚJO
DESENVOLVIMENTO DA COMUNIDADE BENTÔNICA INVADIDA PELOS
CORAIS DO GÊNERO TUBASTRAEA (CNIDARIA, SCLERACTINIA) EM
ARRAIAL DO CABO, RIO DE JANEIRO, BRASIL
RIO DE JANEIRO
ABRIL DE 2016
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO
CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
DESENVOLVIMENTO DA COMUNIDADE BENTÔNICA INVADIDA PELOS
CORAIS DO GÊNERO TUBASTRAEA (CNIDARIA, SCLERACTINIA) EM
ARRAIAL DO CABO, RIO DE JANEIRO, BRASIL
PRISCILA RIBEIRO DE ARAÚJO
Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Ricardo Coutinho
Coorientadora: Dr. Luciana Altvater
RIO DE JANEIRO
ABRIL DE 2016
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO INSTITUTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA CX.POSTAL 68.020 – ILHA DO FUNDÃO CEP: 21941-590 – RIO DE JANEIRO – RJ – BRASIL TEL./FAX: (21) 3938-6320
Desenvolvimento da Comunidade Bentônica Invadida pelos Corais do Gênero
Tubastraea (Cnidaria, Scleractinia) em Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, Brasil
PRISCILA RIBEIRO DE ARAÚJO
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos para obtenção do título de
Mestre em Ecologia.
Defendida em 25 de Abril de 2016 APROVADA POR:
Dra. Yocie Yoneshigue Valentin
Dra. Ilana Rosental Zalmon
Dr. Ricardo Coutinho
RESUMO
As relações ecológicas entre os corais invasores do gênero Tubastraea (coral-sol) e as
comunidades invadidas são pouco exploradas ou controversas, apesar do aumento na
sua abundância e distribuição na costa brasileira. Em Arraial do Cabo, onde colônias de
Tubastraea são comumente encontradas nos costões rochosos, um estudo foi
realizado a fim de: (1) verificar e comparar os descritores ecológicos (riqueza,
diversidade e equitabilidade de espécies) durante o desenvolvimento inicial de
comunidades bentônicas invadidas e não invadidas por Tubastraea spp. e; (2)
monitorar o recrutamento de Tubastraea spp. em áreas com distintas abundâncias
destas espécies. Em áreas com elevada (comunidades invadidas) e baixa abundância
(comunidades não invadidas) dos corais-sol, foram raspados quadrados (20 X 20 cm)
no substrato rochoso, nos quais o desenvolvimento da comunidade bentônica foi
acompanhado durante 300 dias. No geral, riqueza, a diversidade e a equitabilidade de
espécies bentônicas não diferiram entre as comunidades invadidas e não invadidas. No
entanto, em alguns casos, estes descritores foram mais elevados nas áreas invadidas
por Tubastraea spp. Isso indica que nas comunidades invadidas monitoradas, não
foram observados efeitos negativos da invasão durante o desenvolvimento inicial da
comunidade. O recrutamento de Tubastraea spp. ocorreu apenas nas áreas com alta
abundância de coespecíficos. Esse resultado já era esperado, visto que essas espécies
apresentam um comportamento gregário.
Palavras-chaves: Tubastraea; coral-sol; espécies invasoras; comunidades invadidas; recrutamento.
ABSTRACT
The ecological relationships between invasive corals from Tubastraea genus (sun coral)
and the invaded communities are underexplored or controversial, despite the increase
in its abundance and distribution on the Brazilian coast. In Arraial do Cabo, where
Tubastraea colonies are commonly observed in the rocky shores, a study was
undertaken in order to: (1) verify and compare the ecological descriptors during the
early development of invaded and not invaded communities by Tubastraea spp. and;
(2) to monitor the recruitment of Tubastraea spp. in areas with different abundances
of these species. In areas with high (invaded communities) and low abundance of the
sun corals (not invaded communities), squares (20 x 20 cm) were scraped in the rocky
shore and the development of the benthic community was monitored for 300 days. In
general, richness, diversity and evenness of benthic species did not differ between
invaded and not invaded communities. However, in some cases, these descriptors
were higher in invaded areas by Tubastraea spp. This indicates that, in the invaded
communities monitored, no negative effects were observed of invasion during the
early development of the community. Recruitment of Tubastraea spp. occurred only in
areas with high abundance of conspecifics. This was expected, since these species
show a gregarious behavior.
Key words: Tubastraea; sun coral; invasive species; invaded communities; recruitment.
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Esquema do método utilizado para estimar a abundância e a
distribuição de Tubastraea spp. nos costões rochosos da Baía do Arraial
do Cabo. ...................................................................................................7
Figura 2. Mapa da Baía do Arraial do Cabo e sua localização no Brasil e no estado
do Rio de Janeiro (áreas em preto). Os pontos vermelhos representam
os 3 costões estudados.............................................................................9
Figura 3. Esquema representativo da distribuição dos oito quadrados de 20 x 20
cm raspados em cada uma das áreas dos tratamentos “Abundante” e
“Raro” de cada costão estudado. ...........................................................10
Figura 4. Quadrados amostrais de 20 x 20 cm delimitados nos costões. Nos
vértices superiores são observados os marcadores com a etiqueta de
identificação. ..........................................................................................10
Figura 5. Unidade amostral utilizada para estimar a porcentagem de cobertura
dos organismos bentônicos em locais onde os corais invasores
Tubastraea spp. são considerados abundantes e raros.
................................................................................................................13
Figura 6. Temperaturas médias registradas para cada um dos costões ao longo do
tempo (T1, T2 e T3). ...............................................................................15
Figura 7. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e
Equitabilidade de Shannon (E) para cada costão e tempo (T1, T2 e T3)
das áreas “Abundante”. .........................................................................16
Figura 8. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e
Equitabilidade de Shannon (E) para cada costão e tempo (T1, T2 e T3)
das áreas “Raro”. ...................................................................................17
Figura 9. Porcentagem de cobertura das espécies dominantes nos tratamentos
“Abundante” e “Raro” para os tempos amostrais (T1, T2 e T3) dos
costões a) da Ilha dos Porcos, b) do Saco dos Cardeiros, c) da Enseada do
Anequim. ................................................................................................19
Figura 10. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon Wiener (H’) e
Equitabilidade de Shannon (E) das comunidades bentônicas das áreas
“Abundante” e “Raro” no costão da Ilha dos Porcos ao longo do tempo
(T1, T2 e T3). ...........................................................................................21
Figura 11. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon Wiener (H’) e
Equitabilidade de Shannon (E) das comunidades bentônicas das áreas
“Abundantes” e “Raras” no costão do Saco dos Cardeiros ao longo do
tempo (T1, T2 e T3). ...............................................................................22
Figura 12. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon Wiener (H’) e
Equitabilidade de Shannon (E) das comunidades bentônicas das áreas
“Abundantes” e “Raras” no costão da Enseada do Anequim ao longo do
tempo (T1, T2 e T3). ...............................................................................24
Figura 13. Número de recrutas de Tubastraea spp. ao longo do tempo em áreas
onde a espécie é considerada “Abundante” na Ilha dos Porcos e Saco
dos Cardeiros. .........................................................................................25
ÍNDICE DE TABELAS
Tabela 1. Escala utilizada para categorizar a abundância de Tubastraea spp. nos
costões rochosos de Arraial do Cabo, Rio de Janeiro – Brasil. ................ 8
Tabela 2. Local, coordenada geográfica e datas do início do experimento (T0) e
das coletas de dados (T1, T2 e T3) ......................................................... 12
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO...................................................................................................... 1
2 MATERIAL E MÉTODOS....................................................................................... 5
2.1 ÁREA DE ESTUDO..................................................................................... 5
2.2 DELINEAMENTO AMOSTRAL.................................................................... 9
2.2.1 ACOMPANHAMENTO DA COMUNIDADE BENTÔNICA.................. 9
2.2.2 ANÁLISES ESTATÍSTICAS.............................................................. 13
3 RESULTADOS..................................................................................................... 14
4 DISCUSSÃO....................................................................................................... 25
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS.................................................................................... 33
REFERÊNCIAS................................................................................................................. 36
APÊNDICE A – Lista de espécies bentônicas................................................................. 47
1
1 INTRODUÇÃO
As espécies invasoras são configuradas como espécies exóticas por ocorrem
fora da sua área de distribuição de origem. Porém, o que caracteriza uma espécie
invasora é a sua capacidade de causar danos às espécies nativas, devido o aumento de
sua abundância e a expansão de sua distribuição geográfica após sua introdução
(Lopes & Villac, 2009). A introdução de espécies invasoras, ocasionada, direta ou
indiretamente, por ações antrópicas, tem sido cada vez mais frequente (Hobbs et al.,
2009). Nos ambientes marinhos, a bioinvasão relaciona-se com os avanços
tecnológicos e econômicos no mundo (Souza et al., 2009). Os navios comerciais, por
exemplo, são um dos principais meios de dispersão de espécies invasoras marinhas,
devido ao uso da água de lastro e da bioincrustação em seus cascos (Silva & Souza,
2004). Apesar do aumento da ocorrência de espécies invasoras, pouco se tem
conhecimento sobre a relação entre os fatores estruturadores da comunidade e o
sucesso das bionvasões e sobre os efeitos das espécies introduzidas nas comunidades
(Stachowicz & Byrnes, 2006).
Nas comunidades consideradas invadidas, geralmente, a composição das
espécies e a dinâmica das comunidades têm sido modificada (Carlton, 1987; Crawley,
1987). Estas espécies interferem nas comunidades através da alteração das interações
competitivas, da predação ou da modificação do ambiente (Stachowicz & Byrnes,
2006; Quine & Humphrey, 2010; Buchholz et al., 2015; Paz et al., 2015; Rojas & Zedler,
2015). São relatados tanto efeitos negativos das espécies invasoras sobre as nativas
(como, por exemplo, a diminuição da biomassa, riqueza ou diversidade de espécies
nativas), como efeitos positivos, e ainda há relatos do não ocasionamento de
2
mudanças na estrutura e dinâmica das comunidades invadidas quando comparadas as
não invadidas (Quine & Humphrey, 2010; Tamburello et al., 2013; Buchholz et al.,
2015; Chen et al., 2015; Martin et al., 2015; Montero-Castaño & Vilà, 2015; Paz et al.,
2015; Rojas & Zedler, 2015).
Os corais invasores Tubastraea coccinea Lesson 1829 e Tubastraea tagusensis
Wells 1982, popularmente conhecidos como coral-sol, têm aumentado a sua
distribuição nas comunidades bentônicas da costa brasileira. Essas espécies de
escleractíneos azooxantelados, originárias do Pacífico, são comuns em águas rasas e
chegaram à costa do Brasil no final da década de 1980, provavelmente, incrustadas em
plataformas de petróleo e em cascos de navios (Cairns, 1994; Castro & Pires, 2001;
Ferreira et al., 2009; Junqueira et al., 2009). Desde então, as espécies vêm ganhando
ampla distribuição, principalmente no sudeste do país, onde são comumente
encontradas em costões rochosos e substratos artificiais (Ferreira et al., 2009; Costa et
al., 2014; Silva et al. 2011; Mangelli & Creed, 2012; Paula & Creed, 2004; 2005;
Sampaio et al., 2012; Silva et al., 2014).
O sucesso da invasão de Tubastraea se deve, principalmente, ao seu alto
potencial competitivo que permite a sua rápida distribuição e aumento da sua
abundância em novas áreas colonizadas, revelando atributos de uma espécie
oportunista (Cairns, 2000; Sammarco et al., 2004). Esses corais possuem diferentes
estratégias reprodutivas, são hermafroditas e incubadores de maturação precoce e
reprodução contínua (Ayre & Resing, 1896; Fenner & Banks, 2004; Glynn et al., 2008;
Capel et al., 2014; Paula et al., 2014). As larvas de Tubastraea têm elevado tempo de
competência na coluna d’água, de até 10 dias, o que lhe confere uma grande
3
capacidade de dispersão, apesar de ser observado uma distribuição espacial gregária
das colônias, sugerindo o recrutamento próximo ao parental (Harrison & Wallace,
1990; Fenner, 2001; Paula, 2002; Paula & Creed, 2005; Mizrahi et al., 2014). Além
disso, apresentam altas taxas de recrutamento e assentamento, com grande potencial
para ocupação de substratos vazios (Paula & Creed, 2005; Mizrahi, 2008; Mizrahi et al.,
2014), têm um rápido crescimento (Vermeij, 2005; Lages et al., 2011), e produzem
substâncias alelopáticas (Koh & Sweatman, 2000; Lages et al., 2010; 2012; Santos et
al., 2013). Não foram encontrados predadores generalistas para estes invasores nas
comunidades invadidas, o que lhes garante uma vantagem competitiva sobre as
espécies nativas (Moreira & Creed, 2012).
Vários estudos sobre esses invasores têm sido desenvolvidos, mas, no geral,
contemplam a sua distribuição, morfologia e aspectos reprodutivos, em detrimento
das interações ecológicas entre o coral-sol e as espécies nativas e sua influência sobre
os fatores estruturadores das comunidades (Paula & Creed, 2004; 2005; Mantelatto et
al., 2011; Sammarco et al., 2012; Silva et al., 2011; Sampaio et al., 2012; Sentoku &
Ezaki, 2012; Santos et al., 2013; Arrigoni et al., 2014; Costa et al., 2014; Paula et al.,
2014; Silva et al., 2014; Carlos-Júnior et al., 2015).
Os trabalhos que abordam a ecologia de Tubastraea spp., no geral, evidenciam
relações negativas entre esses invasores e as espécies bentônicas nativas. Creed (2006)
observou, em costões rochosos da Baía da Ilha Grande (Rio de Janeiro, Brasil), que
todas as colônias de Mussismilia hispida (Verrill, 1901) apresentavam danos quando
localizadas próximas (≤ 5 cm) a T. tagusensis e T. coccinea. Um trabalho recente
conduzido na Baía de Todos os Santos (Bahia, Brasil) mostrou que, em 21% dos
4
encontros (≤ 5 cm) entre T. tagusensis e espécies de corais nativos, estes
apresentaram mortalidade parcial (Miranda et al., 2016). Por outro lado, o mesmo
estudo identificou um competidor superior à espécie invasora. O coral nativo
Montastraea cavernosa (Linnaeus, 1767) causou a mortalidade de colônias de T.
tagusensis 90 dias após estas espécies serem colocadas próximas em placas
experimentais no ambiente natural (Miranda et al., 2016). Há um relato do aumento
da riqueza, diversidade e equitabilidade de espécies bentônicas durante a sucessão em
áreas com maior abundância de Tubastraea spp. na Ilha Grande (Lages et al., 2011).
Em Arraial do Cabo, no estado do Rio de Janeiro, colônias do coral invasor do
gênero Tubastraea foram detectados em meados de 1995, no infralitoral dos costões
rochosos (Ferreira, 2003). Na região são encontrados dois morfotipos de Tubastraea, à
princípio identificados como T. coccinea e T. tagusensis. No entanto, devido a grande
variação morfológica observada nesses corais, estudos genéticos estão sendo
desenvolvidos para confirmar a identidade das espécies.
Os corais Tubastraea spp., em Arraial do Cabo, apresentam uma baixa
abundância e uma distribuição restrita, quando comparados com outras regiões
(Ferreira et al., 2003). Na Baía da Ilha Grande, por exemplo, colônias de T. coccinea
apresentam altas porcentagens de cobertura, sendo encontradas inclusive nas zonas
entremarés e substratos não consolidados (Paula & Creed, 2005; 2007, Lages et al.,
2011) fatos não observados em Arraial do Cabo (observação pessoal). Essas
características, possivelmente, estão relacionadas à baixa temperatura da água
ocasionada pelos eventos de ressurgência que ocorrem na região e que atuam como
5
um fator limitante à distribuição de Tubastraea spp. (Mizrahi, 2008; Batista et al., em
preparação).
Partindo do exposto, um experimento in situ foi realizado para acompanhar o
desenvolvimento inicial da comunidade bentônica em áreas com baixa e alta
abundância dos corais Tubastraea spp. nos costões rochosos de Arraial do Cabo, Rio de
Janeiro (Brasil). O objetivo deste experimento foi (1) verificar e comparar a riqueza, a
diversidade e a equitabilidade das espécies bentônicas em áreas com alta e baixa
abundância de Tubastraea spp. (2) monitorar o recrutamento de Tubastraea spp.
nessas áreas.
As hipóteses para os aspectos investigados neste estudo são de que:
I. A riqueza, a diversidade e a equitabilidade das espécies bentônicas durante o
desenvolvimento inicial da comunidade serão mais elevadas nas áreas com baixa
abundância de Tubastraea spp.;
II. O recrutamento de Tubastraea spp. será maior nas áreas com maior
abundância desses invasores.
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 ÁREA DE ESTUDO
O município de Arraial do Cabo (22°57'57"S/42°01'40"W) fica localizado no
estado do Rio de Janeiro, região sudeste do Brasil. O bioma marinho costeiro desse
município está inserido na Reserva Extrativista Marinha (RESEX-MAR) do Arraial do
6
Cabo, criada em 1997 com o intuito de conservar os recursos naturais e garantir a
exploração sustentável dos recursos pesqueiros através da pesca artesanal (Brasil,
1997). Em 1972, foi inaugurado no município o Porto do Forno, o qual recebia navios e
plataformas para a exploração de petróleo offshore que atuaram como vetores para a
introdução de espécies exóticas incrustantes na região (Ferreira et al., 2004).
Arraial do Cabo é considerado o ponto principal do fenômeno de ressurgência
no Brasil devido às características morfológicas de sua costa e a predominância de
ventos leste e nordeste (Valentin, 1984). A ressurgência nessa região ocorre
sazonalmente, sendo mais intensa entre os meses de setembro a março, durante a
primavera e o verão, no qual há uma significativa diminuição da temperatura (entre 15
e 18°C) (Guimaraens et al., 2005).
A formação irregular da costa de Arraial do Cabo e a presença da Ilha de Cabo
Frio e da Ilha dos Porcos delimitam a Baía do Arraial do Cabo, composta por pequenas
enseadas protegidas da ação das ondas provenientes do mar aberto (Candella, 2009).
Dentro da Baía, a salinidade e a temperatura média da água são, respectivamente,
35,5 e 23 °C (Valentin, 1984; Gaelzer & Zalmon, 2008).
Um estudo piloto foi realizado para a definição das áreas amostrais. Com o
intuito de localizar áreas semelhantes quanto à distribuição destes invasores, foi feito
um mapeamento preliminar da distribuição e abundância dos corais Tubastraea spp.
nos costões rochosos da Baía do Arraial do Cabo. Nesse mapeamento foram
percorridos transectos horizontais de 100 m cada, em duas profundidades (3 m e 6 m),
e fotografadas todas as colônias detectadas até 1,5 m de distância de ambos os lados
dos transectos (Figura 1). Deste modo, foram registradas todas as colônias de coral-sol
7
distribuídas na faixa de profundidade entre 1,5 a 7,5 m, que compreende as
profundidades onde a ocorrência destes invasores é mais comum em Arraial do Cabo
(de 2 a 7 m) (Mizrahi, 2008). Nos pontos onde foram encontradas manchas de
Tubastraea spp., a área destas foi medida com o auxílio de uma trena, a fim de
caracterizá-las para posteriores comparações entre os locais mapeados.
3 m
6 m
100 m
Nível do mar
Tubastraea spp. Outros organismos bentônicos
Figura 1. Esquema do método utilizado para estimar a abundância e a distribuição de Tubastraea spp. nos costões rochosos da Baía do Arraial do Cabo. As linhas tracejadas em vermelho representam os transectos de 100 m de comprimento posicionados a 3 e a 6 m de profundidade da superfície da água.
Para classificar as áreas quanto à abundância do coral-sol, foi utilizada uma
escala com cinco categorias, na qual considerou-se o número total de colônias para
cada 100 m (Tabela 1). As comunidades das áreas em que o coral-sol foi classificado
como “Abundante” e “Raro” foram consideradas comunidades invadidas e não
invadidas, respectivamente.
8
Tabela 1. Escala utilizada para categorizar a abundância de Tubastraea spp. nos costões rochosos de Arraial do Cabo, Rio de Janeiro – Brasil.
Abundância
(N° de colônias/100 m)
Abundante > 100
Frequente 100 – 50
Ocasional 50 – 10
Raro < 10
Ausente 0
Categoria
Foi selecionada uma área em que o coral-sol foi “Abundante” e uma área
adjacente a esta (a 10 m de distância) em que ele foi “Raro”, em cada um dos três
costões na Baía de Arraial do Cabo: Ilha dos Porcos, Saco dos Cardeiros e Enseada do
Anequim (Figura 2). Esses costões foram selecionados devido suas semelhanças nos
padrões de distribuição de Tubastraea spp., Nesses locais, as duas espécies foram
encontradas, no geral, em substratos com inclinação negativa e vertical. Nas
comunidades invadidas, em que as colônias de coral-sol foram “Abundantes”, estas
foram encontradas distribuídas tanto em manchas densas (>1 m2) como isoladamente
ao longo do costão.
9
Figura 2. Mapa da Baía do Arraial do Cabo e sua localização no Brasil e no estado do Rio de Janeiro (áreas em preto). Os pontos vermelhos representam os três costões estudados: Saco dos Cardeiros; Ilha dos Porcos e Enseada do Anequim.
2.2 DELINEAMENTO AMOSTRAL
2.2.1 ACOMPANHAMENTO DA COMUNIDADE BENTÔNICA
Quadrados de 20 x 20 cm (N = 8/ tratamento) foram raspados com escova de
aço nas áreas dos costões rochosos da Ilha dos Porcos, Saco dos Cardeiros e Enseada
do Anequim, nas quais as espécies de Tubastraea foram consideradas “Abundante” e
“Raro” (Figura 3). Foram escolhidos locais do costão com inclinação vertical com o
intuito de padronizar a replicação. Os quadrados foram delimitados por marcadores
confeccionados com fio de cobre rígido colados nos vértices superiores com epóxi
marinho não tóxico. Cada marcador possuía uma etiqueta de identificação (Figura 4).
10
Figura 3. Esquema representativo da distribuição dos oito quadrados de 20 x 20 cm raspados em cada uma das áreas dos tratamentos “Abundante” e “Raro” de cada costão estudado (Ilha dos Porcos, Sacos dos Cardeiros e Enseada do Anequim).
Figura 4. Quadrados amostrais de 20 x 20 cm delimitados nos costões. Nos vértices superiores são observados os marcadores com a etiqueta de identificação.
10 m
Abundante Raro
3 m
Tubastraea spp. Outros organismos bentônicos
Quadrados amostrais (20 x 20 cm)
5 m
3 m
5 m
11
As unidades amostrais foram fotografadas com uma câmera digital Canon G12
com caixa estanque, na qual foi acoplado um frame de aço inox de 20 x 20 cm e
distância focal de 30 cm. O registro fotográfico ocorreu a cada 100 dias,
aproximadamente, perfazendo um total de 10 meses de estudo divididos em 4
tempos: T0 no qual as unidades amostrais foram raspadas; T1, T2 e T3 nos quais as
unidades amostrais foram fotografadas (Tabela 2). Em cada um dos tempos foi
contado o número de recrutas de Tubastraea spp. assentados nos quadrados
amostrais de ambas as áreas, “Abundante” e “Raro”. Foram considerados recrutas
todos os indivíduos de Tubastraea spp. assentados nas unidades amostrais durante o
experimento (300 dias).
As fotos tiradas em campo foram analisadas através do programa Coral Point
Count with Excel extensions 4.1 (CPCe 4.1) (Kohler & Gill, 2006). Para estimar a
porcentagem de cobertura dos organismos bentônicos nos quadrados, uma grade com
64 pontos uniformemente distribuídos foi sobreposta à imagem (Figura 5). A fim de
auxiliar na identificação dos organismos, amostras destes foram coletadas em áreas
adjacentes às unidades amostrais e estes foram identificados ao menor nível
taxonômico possível. As espécies que apresentaram porcentagem de cobertura maior
que 25% em, pelo menos, um tempo amostral de um dos tratamentos (“Abundante” e
“Raro”), foram consideradas espécies dominantes.
12
Tabela 2. Local, coordenada geográfica e datas do início do experimento (T0) e das coletas de dados (T1, T2 e T3).
Local Coordenadas
geográficas
T0 T1 T2 T3
Ilha dos Porcos
22°57'54.46"S 41°59'35.99"O
13/02/2015 16/05/2015 24/08/2015 08/12/2015
Saco dos Cardeiros
22°57'53.79"S 42° 0'3.26"O
12/02/2015 25/05/2015 22/08/2015 10/12/2015
Enseada do Anequim
22°58'49.61"S 41°59'1.07"O
10/02/2015 18/05/2015 03/09/2015 03/12/2015
A temperatura da água foi monitorada nas três áreas de estudo, a fim de
caracterizar as áreas amostrais e verificar as possíveis influências da temperatura
sobre a dinâmica da comunidade bentônica. A temperatura da água foi registrada a
cada 1 hora, por sensores Thermochron® iButtons®, nos três costões, ao longo de
todo o experimento (300 dias). Foi calculada a temperatura média para os tempos
amostrais (T1, T2 e T3) através da média das temperaturas registradas anteriormente
as datas de coleta de cada tempo para cada costão estudado.
13
Figura 5. Unidade amostral utilizada para estimar a porcentagem de cobertura dos organismos bentônicos em locais onde os corais invasores Tubastraea spp. são considerados abundantes e raros. As imagens foram analisadas no programa CPCe 4.1, no qual uma grade com 64 pontos distribuídos uniformemente foi sobreposta para mensurar a porcentagem de cobertura das espécies bentônicas.
2.2.2 ANÁLISES ESTATÍSTICAS
As premissas da normalidade e da homocedasticidade dos dados requeridas
para a Análise de Variância (ANOVA) foram checadas pelos testes de Kolmogorov–
Smirnov e de Levene, respectivamente. Quando as premissas não foram atendidas, os
dados passaram por transformações estatísticas adequadas ou foi utilizado o teste não
paramétrico de Friedman.
Os descritores de diversidade ecológica Riqueza Específica (S), Índice de
Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e Índice de Equitabilidade de Shannon (E) foram
calculados (Zar, 1984). Para verificar se os três costões eram similares entre si em
14
relação a cada um dos descritores de diversidade da comunidade bentônica (S, H’ e E),
para cada um dos tempos (T1, T2 e T3) e áreas (“Abundante” e “Raro”) foi realizada
uma ANOVA unifatorial.
A fim de testar se as temperaturas médias diferiam ao longo do tempo, e se a
porcentagem de cobertura das espécies dominantes e os descritores de diversidade
diferiram entre as áreas “Abundante” e “Raro” de cada um dos costões ao longo do
tempo, foi feita uma ANOVA de medidas repetidas. A porcentagem de cobertura das
espécies dominantes Jania sp. 1 no Saco dos Cardeiros e Alga calcária incrustante na
Enseada do Anequim foram transformadas a Asin (x). Os dados de diversidade e
equitabilidade da Enseada do Anequim foram transformados a ln (x). Para testar se o
número de recrutas de Tubastraea spp. diferiu ao longo do tempo, foi utilizado o teste
de Friedman, visto que os dados de recrutamento não atenderam a premissa da
normalidade.
Nos casos em que houve diferenças significativas (p < 0,05) o teste a posteriori
de Bonferroni foi utilizado. Todas as análises estatísticas foram realizadas através do
programa Statistica 7.1.
3 RESULTADOS
A temperatura média variou de maneira muito similar ao longo do tempo nos
três costões monitorados. Foi observado um declinio das temperaturas médias do T1
para o T2 em todos os costões e estas permaneceram mais baixas entre os tempos T2
e T3. Porém, as temperaturas médias não diferiram ao longo do tempo entre os
15
costões estudados (F= 0,02; p= 0,99) (Figura 6). Os costões, no geral, apresentaram
valores distintos de temperaturas máximas e mínimas entre si ao longo do tempo.
Figura 6. Temperaturas médias registradas para cada um dos costões ao longo do tempo (T1, T2 e T3). As barras verticais representam o intervalo de confiança de 0,95.
Nas áreas “Abundante”, a riqueza e a diversidade diferiram significativamente
entre os locais, enquanto a equitabilidade não diferiu. A riqueza das espécies na
Enseada do Anequim (ANEQUIM) foi significativamente maior do que a da Ilha dos
Porcos (PORCOS) no T1 (F = 4,05; p = 0,03). E a riqueza no Saco do Cardeiros
(CARDEIROS) foi significativamente maior que a da Ilha dos Porcos e Enseada do
Anequim no T3 (F = 11,42; p < 0,01). Em relação à diversidade das espécies, esta foi
significativamente maior no Saco dos Cardeiros em comparação a Enseada do
Anequim no T3 (F = 5,07; p= 0,01) (Figura 7).
16
Figura 7. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e Equitabilidade de Shannon (E)
para cada costão e tempo (T1, T2 e T3) das áreas “Abundantes”. O * representa diferença significativa (p
< 0,05) e as letras indicam quais costões diferem entre si. As barras verticais representam o intervalo de confiança de 0,95.
Nas áreas “Raro” houve diferenças significativas somente entre a riqueza dos
costões. A riqueza foi significativamente maior no Saco dos Cardeiros que na Enseada
do Anequim no T1 (F = 6,90; p= 0,00) e maior na Ilha dos Porcos em comparação a
Enseada do Anequim no T3 (F = 6,10; p= 0,00) (Figura 8).
17
Figura 8. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e Equitabilidade de Shannon (E)
para cada costão e tempo (T1, T2 e T3) das áreas “Raras”. O * representa diferença significativa (p <
0,05) e as letras indicam quais costões diferem entre si. As barras verticais representam o intervalo de confiança de 0,95.
Os corais Tubastraea spp. foram registrados apenas no T1 na área “Abundante”
da Ilha dos Porcos e do Saco dos Cardeiros (Apêndice A). Em ambos os locais, estas
espécies apresentaram porcentagem de cobertura de 0,2%. Em relação ao total de
espécies encontradas neste estudo, cinco foram categorizadas como dominantes e
todas pertencentes ao grupo das algas: Alga calcária incrustante sp. 1,
Hypoglossum sp. Kützing, 1843, Jania sp. J.V. Lamouroux, 1812, Gelidium sp. J.V.
Lamouroux, 1813 e Dictyota mertensii (Martius) Kützing, 1859. A porcentagem total
18
das espécies dominantes foi maior no tratamento “Raro” para todos os costões nos
três tempos, com exceção do T3 na Ilha dos Porcos (Figura 9).
No geral, os valores de riqueza e diversidade foram mais elevados nas áreas
“Abundante”. Foram encontradas diferenças significativas entre os índices de riqueza e
os de diversidade nas interações entre os tempos e os tratamentos, enquanto que
para os índices de equitabilidade não houve diferenças significativas (Figuras 10, 11 e
12).
No costão da Ilha dos Porcos, a porcentagem total das espécies dominantes
aumentou ao longo do tempo para ambos os tratamentos, com exceção do T3 na área
“Raro”, na qual houve uma diminuição desta em comparação ao T2. A espécie
dominante Hypoglossum sp. apresentou porcentagem de cobertura maior no
tratamento “Raro” para todos os tempos. Enquanto que, Dictyota mertensii foi maior
no tratamento “Abundante” para todos tempos (Figura 9a).
19
Abundante Raro
T3
Abundante Raro
T2
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
* **
Ilha dos PorcosC
ob
ert
ura
das
esp
éci
es (
%)
Hypoglossum sp. 1
Dictyota mertensii
Abundante Raro
T1
0
0.2
0.4
0.6
**
*
*
Co
be
rtu
ra d
as e
spé
cie
s (%
)
Saco dos Cardeiros
Abundante Raro
T1
Abundante Raro
T3
Abundante Raro
T2
Hypoglossum sp. 1
Jania sp. 1
Alga calcária sp. 1
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
*
*
*
** **
Enseada do Anequim
Co
be
rtu
ra d
as e
spé
cie
s (%
)
Abundante Raro
T1
Abundante Raro
T3
Abundante Raro
T2
Gelidium sp. 1
Jania sp. 1
Alga calcária sp. 1
a)
c)
b)
Figura 9. Porcentagem de cobertura das espécies dominantes nos tratamentos “Abundante” e “Raro” para os tempos amostrais (T1, T2 e T3) dos costões a) da Ilha dos Porcos, b) do Saco dos Cardeiros, c) da Enseada do Anequim. O * indica especificamente onde as espécies foram categorizadas como espécies dominantes.
20
A porcentagem de cobertura de D. mertensii foi significativamente maior no
tratamento “Abundante” em comparação ao “Raro” no T3 (F = 6,17; p < 0,01). Não
houve diferença significativa entre os tratamentos ao longo do tempo para a
porcentagem de cobertura de Hypoglossum sp. (F = 2,16; p = 0,13).
Em relação aos descritores ecológicos na Ilha dos Porcos, foi encontrada
diferença significativa na riqueza das espécies para a interação entre tempo e
tratamento (F = 3,66; p = 0,03), porém, o teste de Bonferroni apontou diferenças
somente ao longo do tempo para o tratamento “Raro”. Não houve diferenças
significativas na diversidade (F < 0,01; p = 0,99) e na equitabilidade (F = 0,27; p = 0,76)
entre os tratamentos ao longo do tempo (Figura 10).
No Saco dos Cardeiros, na área “Abundante”, a porcentagem total de cobertura
das espécies dominantes diminuiu ao longo do tempo, enquanto para a área “Raro”
manteve-se similar. A porcentagem de cobertura de Alga calcária incrustante sp. 1 foi
maior no “Raro” para o T1 e similar entre os tratamentos no T2 e T3. Hypoglossum sp.
foi mais representativa no “Abundante” no T1, durante o T2 teve maior abundância no
“Raro” e no T3 foi semelhante entre os tratamentos. A espécie Jania sp. apresentou
porcentagem de cobertura similar entre os tratamentos no T1 e diminuiu sua
abundância no T2, em relação o tempo anterior, sendo esta maior no “Raro”. No T3,
houve um aumento da abundância, esta permanecendo mais elevada no “Raro”
(Figura 10b). Não foram encontradas diferenças significativas entre os tratamentos ao
longo do tempo para as porcentagens de cobertura de Alga calcária incrustante sp. 1 (F
= 2,22 p = 0,13), de Hypoglossum sp. (F = 2,83 p = 0,07) e Jania sp. (F = 0,77 P = 0,47)
no Saco dos Cardeiros.
21
4,0
6,0
8,0
10,0
12,0
14,0
T1 T2 T3
Riq
uez
a e
spe
cífi
ca (
S)
ab
ab
ab
a
b
a
1,0
1,3
1,6
1,9
2,2
2,5
1 2 3
Div
ers
ida
de
de
Sh
an
no
n-W
ien
er(H’)
a
aa
a
aa
0,60
0,67
0,74
0,81
0,88
0,95
T1 T2 T3
Abundante
Raro
Equ
itab
ilid
ade
de
Shan
no
n (
E) aa
a
a
aa
Ilha dos Porcos
Figura 10. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon Wiener (H’) e Equitabilidade de Shannon (E) das comunidades bentônicas das áreas “Abundante” e “Raro” no costão da Ilha dos Porcos ao longo do tempo (T1, T2 e T3). As barras verticais representam o desvio padrão.
Foram observadas diferenças significativas na riqueza das espécies no Saco dos
Cardeiros ao longo do tempo e entre os tratamentos (F = 6,93; p < 0,01). Através do
teste de Bonferroni observou-se um aumento da riqueza na área “Abundante” ao
longo do tempo, além de uma maior riqueza na área “Abundante” quando comparada
a área “Raro” no T3. A diversidade também diferiu significativamente entre os tempos
e tratamentos (F = 3,43; p = 0,04). Na área “Abundante” e “Raro” houve um aumento
22
da diversidade ao longo do tempo. Em relação aos tratamentos, a diversidade foi
maior na área “Abundante” no T3 do que na “Raro”. A equitabilidade não diferiu
significativamente na interação entre os tempos e tratamentos (F = 1,15; p = 0,33)
(Figura 11).
3,00
6,00
9,00
12,00
15,00
18,00
T1 T2 T3
0,80
1,20
1,60
2,00
2,40
2,80
T1 T2 T3
0,60
0,70
0,80
0,90
1,00
T1 T2 T3
Abundante
Raro
Riq
uez
a e
spe
cífi
ca (
S)
Equ
itab
ilid
ade
de
Sh
ann
on
(E)
Div
ers
idad
e d
e Sh
ann
on
-Wie
ner
(H’)
Saco dos Cardeiros
aac
acac
b
c
a
b
acd
c
dacd
a a
aa
a
a
Figura 11. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon Wiener (H’) e Equitabilidade de Shannon (E) das comunidades bentônicas das áreas “Abundante” e “Raro” no costão do Saco dos Cardeiros ao longo do tempo (T1, T2 e T3). As barras verticais representam o desvio padrão.
23
Na Enseada do Anequim, no geral, a porcentagem total de cobertura das
espécies dominantes diminuiu ao longo do tempo. A porcentagem de Alga calcária
incrustante sp. 1 foi similar entre os tratamentos para cada tempo amostral,
apresentando valores mais elevados no T1. Gelidium sp. apresentou maior
porcentagem de cobertura no tratamento “Raro” para todos dos tempos. Jania sp.
também teve maior porcentagem de cobertura no “Raro” no T1 e T2, sendo esta
similar entre os tratamentos no T3 (Figura 9c).
Não houve diferença significativa na porcentagem de cobertura de Alga calcária
incrustante sp. 1 entre os tratamentos ao longo do tempo (F = 0,31; p = 0,74). Foram
encontradas diferenças entre os tratamentos ao longo do tempo para Jania sp. (F =
3,86; p = 0,03) e Gelidium sp. (F = 3,85; p = 0,03), porém o teste de Bonferroni
identificou apenas diferenças ao longo do tempo.
Foram detectadas diferenças significativas na riqueza ao longo do tempo e
entre os tratamentos na Enseada do Anequim (F = 6,04; p < 0,01). Houve diferenças
significativas ao longo do tempo para a área “Raro”. A riqueza foi maior na área
“Abundante” no T1 quando comparada a área “Raro”. A diversidade aumentou
significativamente na área “Raro” ao longo do tempo e foi maior na área “Abundante”
no T1 quando comparada a área “Raro” (F = 3,91; p = 0,03). Não houve diferença entre
a equitabilidade dos tratamentos ao longo do tempo (F = 0,97; p = 0,39) (Figura 12).
24
2,00
5,00
8,00
11,00
14,00
17,00
T1 T2 T30,80
1,20
1,60
2,00
2,40
2,80
T1 T2 T3
0,65
0,75
0,85
0,95
T1 T2 T3
Abundante
Raro
Riq
uez
a e
spe
cífi
ca (
S)
Equ
itab
ilid
ade
de
Sh
ann
on
(E)
Div
ers
idad
e d
e Sh
ann
on
-Wie
ner
(H’)
Enseada do Anequim
a
aa
a
aa
abcb
ac
aa
aa
aca
ac
cb
Figura 12. Riqueza Específica (S), Diversidade de Shannon Wiener (H’) e Equitabilidade de Shannon (E) das comunidades bentônicas das áreas “Abundante” e “Raro” no costão da Enseada do Anequim ao longo do tempo (T1, T2 e T3). As barras verticais representam o desvio padrão.
Em relação ao recrutamento de Tubastraea spp., este foi ausente na Enseada
do Anequim. Na Ilha dos Porcos e Saco dos Cardeiros foram encontrados recrutas
dessas espécies apenas nas áreas “Abundante”. O número de recrutas de Tubastraea
spp. não diferiu ao longo do tempo, tanto para o costão da Ilha dos Porcos (p = 0,45)
como para o do Saco dos Cardeiros (p = 0,37) (Figura 13).
25
Figura 13. Número médio de recrutas de Tubastraea spp. ao longo do tempo em áreas onde a espécie é considerada “Abundante” na Ilha dos Porcos e Saco dos Cardeiros. As barras verticais indicam o desvio padrão. Os números acima das barras representam a quantidade total de recrutas.
4 DISCUSSÃO
As espécies dominantes encontradas para este estudo são tipicamente
relatadas para a flora bentônica incrustante de Arraial do Cabo (Costa, 2012;
Gonçalves, 2014; Masi et al., 2015). As algas calcárias incrustantes e articuladas (Jania
sp., por exemplo) têm crescimento lento e ocorrrem nos estágios mais tardios do
desenvolvimento das comunidades, enquanto que Hypoglossum sp., Gelidium sp. e
Dictyota mertensii são algas de crescimento rápido e oportunistas (Orfanidis et al.,
2011; Masi et al., 2015). Visto que a substituição na composição das espécies foge ao
escopo deste trabalho, foi utilizada uma escala temporal grande para a coleta de dados
bióticos (100 dias), fazendo com que variações nas abundâncias das espécies fossem
26
perdidas e padrões temporais na ocupação do substrato pelas distintas espécies
dominantes não pudessem ser observados.
A elevada abundância de Dictyota mertensii próximo às colônias de Tubastraea
spp. na Ilha dos Porcos já havia sido observada, sendo assim, era esperada a sua
dominância na comunidade invadida pelo coral-sol neste local (observação pessoal).
Interações ecológicas entre Dictyota mertensii e Tubastraea spp. estão sendo
investigadas a fim de compreender a relação entre a abundância das duas espécies
(Oliveira et al., em preparação).
Os índices significativamente maiores de riqueza e de diversidade nas
comunidades invadidas no Saco dos Cardeiros e na Enseada do Anequim, nos tempos
T3 e T1, respectivamente, e as similaridades entre os descritores ecológicos dessas
comunidades, evidenciam que a invasão por Tubastraea spp. não afetou
negativamente o desenvolvimento inicial das assembleias bentônicas durante os 10
meses de acompanhamento. Apesar da alta abundância dos corais Tubastraea spp.
estabelecidos nas comunidades invadidas acompanhadas, da disponibilidade de
espaço livre para o assentamento e do elevado potencial competitivo dessas espécies
na colonização de novos substratos, esses invasores apresentaram porcentagem de
cobertura muito baixa (0,2%).
A disponibilidade de substrato configura um dos fatores mais importantes para
o sucesso no estabelecimento de espécies bentônicas marinhas e contribui para o
sucesso das invasões (Connell, 1961). É relatado que Tubastraea spp. apresentam
elevado recrutamento e capacidade para aumentar rapidamente a sua abundância
27
tanto em substratos naturais como artificiais (Paula & Creed, 2007; Glynn et al., 2008;
Mangelli & Creed, 2012). Porém, o crescimento de colônias de coral-sol é lento quando
comparado ao de outros organismos incrustantes que possuem crescimento
indeterminado e são coloniais, como, por exemplo, algas, esponjas e ascídias. Desse
modo, é necessário mais tempo para que os efeitos negativos da invasão de
Tubastraea spp. sobre a dinâmica das comunidades sejam observados.
Os efeitos das invasões sobre a comunidade residente podem variar com o
tempo (Olenin et al., 2007). Em longo prazo, o aumento na abundância de Tubastraea
spp. pode levar a sua dominância em áreas dos costões com consequente diminuição
da heterogeneidade ambiental e redução da riqueza de espécies. Mangelli & Creed
(2012) observaram uma relação positiva entre o aumento no tempo de submersão de
substratos artificiais na Baía da Ilha Grande e a abundância de T. coccinea, sendo esta
maior em substratos submersos a mais de três anos. Ao contrário, no Golfo do México,
no geral, não foi encontrada relação entre a abundância de T. coccinea e a idade de
submersão de plataformas de petróleo (Sammarco et al., 2004).
A influência de T. coccinea e T. tagusensis sobre as espécies bentônicas foi
avaliada por Lages et al. (2011) em comunidades invadidas na Ilha Grande. A sucessão
da comunidade já estabelecida foi acompanhada por 2 anos em áreas com baixa,
média, alta e sem abundância de Tubastraea spp. Uma relação positiva entre a
presença de Tubastraea spp. e a riqueza, diversidade e equitabilidade da comunidade
bentônica também foi relatada para Ilha Grande. Os autores apontaram a criação de
novos ambientes, ocasionada pela estrutura das colônias de coral-sol e incorporação
28
desses invasores nos cálculos da riqueza e diversidade da comunidade, como os
prováveis fatores responsáveis pelo aumento dos preditores ecológicos.
Assim como no trabalho realizado por Lages et al. (2011), os valores das
porcentagens de cobertura das espécies de Tubastraea spp. na área estudada foram
incorporados aos cálculos dos descritores ecológicos. Porém, esses corais invasores
apresentaram uma porcentagem de cobertura extremamente baixa, comparada as
outras espécies da comunidade. Deste modo, a incorporação da porcentagem de
cobertura de Tubastraea spp. não foi relevante para o aumento dos valores de riqueza
e de diversidade das espécies encontrados.
Descritores de diversidade ecológica mais elevados em comunidades invadidas,
quando comparadas as não invadidas, ou descritores similares entre essas
comunidades foram observados em outros estudos. O octocoral exótico Stragulum
bicolor Ofwegen e Haddad 2011 não afetou a riqueza de espécies da comunidade
bentônica em painéis experimentais na Baía de Paranaguá e a diversidade e a
equitabilidade foi maior na presença desse octocoral (Altvater & Coutinho, 2015). O
caranguejo invasor da Califórnia Carcinus maenas (Linnaeus, 1758) reduziu a
abundância de moluscos e caranguejos nativos devido a predação, porém aumentou a
abundância de poliquetas e crustáceos por consumir os predadores destes, além de
não causar efeitos sobre outros táxons (Grosholz et al., 2000). Na comparação da
abundância de 18 táxons de artrópodes em florestas dominadas por uma espécie
nativa e por uma invasora, foi encontrado que apenas 5 táxons apresentaram uma
baixa abundância nas florestas exóticas, enquanto os outros 13 táxons não
apresentaram diferenças na abundância entre as áreas comparadas. Apesar das
29
diferenças na composição de artrópodes observados entre comunidades florestais
nativas e exóticas, essas possuíam a mesma diversidade de espécies entre si. As
similaridades na abundância e diversidade dos artrópodes foram relacionadas à
disponibilidade de ambiente proporcionada pela estrutura da vegetação exótica
(Buchholz et al., 2015). Em florestas de coníferas nativas e plantações de coníferas
exóticas, no norte da Grã-Bretanha, foi encontrada a mesma riqueza de fungos
nativos, propiciada pelas características do solo de ambas as áreas que eram
favoráveis ao estabelecimento das espécies fúngicas (Humphrey et al., 2000). Também
na Grã-Bretanha, Quine & Humphrey (2010) encontraram que determinados grupos de
espécies nativas obtiveram riquezas maiores ou menores nas florestas invadidas
quando comparada a nativas. Porém, no geral, não houve diferenças significativas na
riqueza dos distintos táxons entre as áreas.
Há uma grande dificuldade para estimar os efeitos reais das espécies exóticas
nas comunidades invadidas, visto que a maioria deles são indiretos e, portanto,
complexos de quantificar, além de poderem variar ao longo do tempo (Bruno et al.,
2005; Galil, 2007; Olenin et al., 2007). Na literatura é comum o relato dos efeitos
negativos das espécies exóticas sobre a comunidade, sendo estas espécies,
frequentemente, apontadas como as principais responsáveis por ameaçar a
sobrevivência e até causar a extinção de diversas espécies nativas. Porém, os efeitos
das interações negativas relatadas entre espécies exóticas e nativas são
superestimados e menos devastadores do que predizem os modelos de competição
(Gurevitch & Padilla 2004; Bruno et al., 2005; Bulleri, 2009). Poucos estudos
comprovaram cientificamente um elevado declínio ou extinção de espécies nativas
30
causado por exóticas, até mesmo para as exóticas mais abundantes, relatadas como
ameaças para comunidades nativas (Bruno et al., 2005). Muitos estudos em escalas
que variam de regional para de paisagem evidenciam um aumento na riqueza com as
recentes introduções de espécies (Sax & Gaines, 2003), enquanto que em escalas
espaciais pequenas, os efeitos negativos entre exóticos e nativos são mais evidentes,
provavelmente, devido restrições amostrais espaciais (Fridley et al., 2004).
O coral mole exótico Chromonephthea brazilensis van Ofwegen, 2005, por
exemplo, é observado em costões rochosos de Arraial do Cabo desde 1995 (Ferreira,
2003). Essa espécie foi considerada uma ameaça às populações bentônicas nativas da
região por apresentar compostos alelopáticos usados para defesa contra predação por
peixes generalistas e na competição por espaço. Foi visto, através de experimento
manipulativo, que C. brazilensis causou necrose no tecido do coral endêmico para o
Brasil Phyllogorgia dilatata (Esper, 1806) (Lages et al., 2006). Com base nessas
informações, foi indicada a tomada de medidas para a erradicação desta espécie
exótica na região (Oliveira & Medeiros, 2008). Apesar de não ter ocorrido ações para a
remoção dessa espécie em Arraial do Cabo, ela continua a apresentar uma distribuição
restrita, com redução na sua abundância nos costões rochosos da região (observação
pessoal). Além disso, não foram relatados impactos reais da presença de C. brazilensis
sobre as espécies nativas. Outro exemplo é encontrado na costa do Mediterrâneo,
onde há ocorrência de 500 espécies invasoras, porém não há registros de extinção de
nativas (Boudouresque, 2004; Gaili, 2007). As relações entre as espécies nativas e
invasoras no Mediterrâneo são pouco conhecidas devido as dificuldades para
identificar os impactos dos invasores (Gaili, 2007).
31
A possibilidade dos corais Tubastraea spp. se estabelecerem e expandirem a
sua distribuição em áreas de maior biodiversidade e esta, consequentemente, se
refletir nos valores mais elevados dos descritores ecológicos encontrados para as áreas
invadidas deste estudo, deve ser considerada. Um trabalho realizado por Mizrahi
(2008) nas mesmas três comunidades invadidas aqui investigadas encontrou que
nessas áreas a riqueza e a diversidade de espécies bentônicas estabelecidas foram
maiores quando comparadas com áreas adjacentes não invadidas pelo coral-sol.
O sucesso na introdução de uma espécie depende dos atributos ecológicos das
comunidades, além dos vetores da bioinvasão e do potencial competitivo das espécies
invasoras (Stachowicz & Tilman, 2005; Tyrrell & Byers, 2007). Muitos estudos focam
nos efeitos da biodiversidade sobre o sucesso das invasões, geralmente, sustentando a
ideia de que quanto maior a riqueza de espécies, menor a susceptibilidade das
comunidades as invasões. Porém, a riqueza de espécies nas comunidades não impede
por si só as invasões (Bulleri, 2009).
Os efeitos dos descritores ecológicos sobre o sucesso das invasões são variados
e controversos e isto pode ser evidenciado ao se comparar estudos observacionais e
manipulativos. Muitos estudos observacionais, geralmente de larga escala, apontam
para um maior sucesso de invasão em comunidades mais diversas, enquanto estudos
manipulativos, no geral, conduzidos em pequena escala, apontam o contrário. Essas
divergências de resultados, provavelmente, se devem ao fato desses estudos
objetivarem diferentes questões. Estudos observacionais geralmente buscam
evidenciar a necessidade da conservação dos ambientes invadidos, enquanto os
experimentais focam na susceptibilidade á invasão das comunidades que estão
32
perdendo diversidade (ver Stachowicz & Byrnes, 2006). Os efeitos negativos entre a
diversidade de espécies nativas e a invasão podem ser devido à complementariedade
das espécies em relação aos seus padrões temporais de ocupação do substrato
(Stachowicz et al., 2002), enquanto que efeitos positivos podem ser observados devido
à maior heterogeneidade proporcionada pelo aumento na riqueza de espécies que
favorece tanto nativos como invasores (Fridley et al., 2004). No trabalho desenvolvido
por Bulleri & Benedetti-Cecchi (2008) foi constatado que algas turfs nativas facilitaram
a invasão da macroalga exótica Caulerpa racemosa (Forsskål) J.Agardh, 1873 por
proporcionar estrutura física para a ancoragem dos rizoides que emergem do estolão.
A presença de recrutas nos costões da Ilha dos Porcos e do Saco dos Cardeiros
e ausência destes na Enseada do Anequim ocorreu, provavelmente, devido as
características da dinâmica marinha de Arraial do Cabo. A circulação de massas de
águas locais são mais intensas e recorrentes na Enseada do Anequim, quando
comparado ao outros dois costões estudados (Mizrahi, 2008), o que pode ter
ocasionado a “varredura” das larvas liberadas pelas colônias daquele costão, enquanto
que, o menor hidrodinamismo encontrado na Ilha dos Porcos e Saco dos Cardeiros
permitiu o assentamento das larvas. A abundância, a taxa de crescimento e o
recrutamento de T. coccinea apresentaram uma relação negativa com o
hidrodinamismo em distintos costões na Baía do Arraial do Cabo (Mizrahi, 2008).
Na Ilha dos Porcos e Saco dos Cardeiros, a ocorrência de recrutamento apenas
nas áreas com elevada abundância de Tubastraea spp. e a ausência destes nas áreas
não invadidas (“Raro”) de todos os costões, pode ser um indício de que a dispersão e o
assentamento larval em ambiente natural ocorram próximo das colônias “mães”,
33
configurando um padrão de distribuição gregária. Maté (2003) e Glynn et al. (2008)
também observaram uma distribuição gregária de T. coccinea no Panamá, com
indivíduos juvenis agrupados em torno de colônias adultas. Este mesmo padrão de
distribuição foi observado na Baía da Ilha Grande por Paula & Creed (2005).
Em organismos coloniais, a distribuição gregária pode beneficiar a ocupação e
monopolização do substrato. As atividades alimentares de organismos coloniais
densamente agregados sobre o substrato têm potencial para reduzir as chances de
assentamento de larvas de outras espécies e a sobreposição de organismos adjacentes
(Jackson, 1977). Em contrapartida, essa distribuição próxima ao parental reduz a
probabilidade de colonização de novas áreas, caracterizando um trade-off entre
competição e colonização.
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Na comparação, ao longo do tempo, entre os descritores ecológicos das
assembleias bentônicas de comunidades invadidas e não invadidas por Tubastraea
spp. em Arraial do Cabo, é encontrado que, no geral, não há diferenças significativas
entre a riqueza, a diversidade e a equitabilidade de espécies, ou estas são mais
elevadas nas áreas invadidas. Assim, portanto, rejeitamos a hipótese de que durante o
desenvolvimento inicial da comunidade os descritores ecológicos das espécies
bentônicas seriam mais elevados nas áreas não invadidas por Tubastraea spp.
34
Em relação ao recrutamento de Tubastraea spp., é confirmada a hipótese de
que tal recrutamento seria maior nas áreas com maior abundância dessas espécies.
Desse modo, as evidências relatadas para o gênero de que esses corais apresentam
uma distribuição gregária foi fortalecida. Diferenças observadas na presença de
recrutas de coral-sol entre os distintos costões são relacionadas ao hidrodinamismo
dessas áreas costeiras.
Em meio a pouca disponibilidade de informações científicas acerca das invasões
de espécies no ambiente marinho, este trabalho vem contribuir para o acréscimo de
conhecimento quanto à ecologia dos corais invasores Tubastraea spp.. Os resultados
encontrados abrem precedentes para a realização de trabalhos posteriores que
venham:
1) Investigar se, com o decorrer do tempo, Tubastraea spp. aumentará a sua
abundância nas comunidades invadidas a ponto de ser observada a dominância dessas
espécies e uma consequente redução dos descritores ecológicos medidos para as
espécies bentônicas (trabalho em andamento);
2) Verificar se há uma relação entre a magnitude dos efeitos de Tubastraea spp.
e a sua abundância nas comunidades invadidas;
3) Verificar se a presença de Tubastraea spp. está associada a ocorrência de
outras espécies (trabalho em andamento);
4) Mensurar os descritores ecológicos das comunidades invadidas e não
invadidas por coral-sol, a fim de confirmar se estes invasores se instalam,
preferencialmente, em áreas com maior diversidade biológica;
35
5) Checar, nos costões rochosos, os padrões de distribuição dos distintos
estágios de desenvolvimento do coral-sol (recrutas, juvenis e adultos), a fim de
confirmar o seu comportamento gregário.
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APÊNDICE A – Lista de espécies bentônicas
Espécies bentônicas presentes nas unidades amostrais e suas ocorrências nos tratamentos “Abundante” e “Raro” para cada costão estudado (Ilha dos Porcos, Saco dos Cardeiros e Enseada do Anequim) na Baía do Arraial do Cabo, Rio de Janeiro – Brasil.
Abundante Raro Abundante Raro Abundante Raro
Bivalvia
Bivalvia sp. 1 x
Morula sp. Schumacher, 1817 x
Echinoidea
Paracentrotus gaimardi (Blainville, 1825) x
Echinometra lucunter (Linnaeus, 1758) x x x x x
Hydrozoa
Hydrozoa sp. x x x
Aglaopheniidae Marktanner-Turneretscher, 1890 x x
Anthozoa
Bunodosoma caissarum Corrêa in Belém, 1987 x
Palythoa caribaeorum (Duchassaing & Michelotti, 1860) x x
Astrangia rathbuni Vaughan, 1906 x
Tubastraea sp. Lesson, 1829 x x
Ascidiacea
Diplosoma sp. (Macdonald, 1859) x x x x x x
Botrylloides nigrum Herdman, 1886 x x
Symplegma rubra Monniot, 1972 x x x
Didemnum vanderhorsti Van Name, 1924 x x x
Polychaeta
Polychaeta sp. 1 (tubo calcário) x x x
Polychaeta sp. 2 (tubo calcário) x x x
Polychaeta sp. 3 (tubo pergaminoso) x x
Chlorophyta
Ulva sp. Linnaeus, 1753 x x x x x
Valonia sp. C.Agardh, 1823 x x x x
Cladophora sp. Kützing, 1843 x x x x x x
Codium sp. Stackhouse, 1797 x x x x x x
Caulerpa sp. J.V. Lamouroux, 1809 x x
Espécies bentônicasIlha dos Porcos Sacos dos Cardeiros Enseada do Anequim
49
Abundante Raro Abundante Raro Abundante Raro
Porifera
Arenosclera brasiliensis Muricy & Ribeiro, 1999 x x
Darwinella sp. 1 Müller, 1865 x x x x x x
Darwinella sp. 2 Müller, 1865 x x
Dysidea etheria de Laubenfels, 1936 x x x x
Dysidea janiae (Duchassaing & Michelotti, 1864) x x x x
Mycale cf. (Carmia) microsigmatosa Arndt, 1927 x x x
Monanchora sp. Carter, 1883 x x x x x
Tedania (Tedania) ignis (Duchassaing & Michelotti, 1864) x x x x x x
Porifera sp. 1 x x x
Porifera sp. 2 x x x
Porifera sp. 3 x
Porifera sp. 4 x
Porifera sp. 5 x
Porifera sp. 6 x x x
Porifera sp. 7 x x
Ochrophyta
Padina gymnospora (Kützing) Sonder, 1871 x
Dictyota mertensii (Martius) Kützing, 1859 x x x x x
Sargassum furcatum Kützing, 1843 x x x x
Rhodophyta
Jania sp. J.V.Lamouroux, 1812 x x x x x x
Hypoglossum sp. Kützing, 1843 x x x x x x
Gelidium sp. J.V. Lamouroux, 1813 x x x x x x
Champia sp. Desvaux, 1809 x
Plocamium brasiliense (Greville) M.A.Howe & W.R.Taylor, 1931 x x x
Laurencia sp. J.V.Lamouroux, 1813 x
Hypnea sp. J.V.Lamouroux, 1813 x x x x
Alga calcária incrustante sp. 1 x x x x x x
Alga calcária incrustante sp. 2 x x x x x x
Ceramiales x x x x x x
Alga sp. 1 x x x
Alga sp. 2 x x x x x x
Alga sp. 3 x x
Alga sp. 4 x x x
Alga sp. 5 x x
Bryozoa
Bugula neritina (Linnaeus, 1758) x x x
Schizoporella errata (Waters, 1878) x x x x
Cirripedia
Thoracica (craca) x x x x x
Morfotipo 1 x x x
NI x x x x x
Espécies bentônicasIlha dos Porcos Sacos dos Cardeiros Enseada do Anequim