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Ecología y Comportamiento Animal Departamento de Ecología, Genética y Evolución Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Universidad de Buenos Aires Teórica #18: Comunicación

Comunicación biológica La mayoría de las interacciones entre individuos involucra comunicación (interacciones entre predadores-presas, machos-hembras, padres-hijos, individuos del mismo o de distintos grupos sociales, etc.). Comunicación (en sentido amplio): producción intencional o no intencional de información que es utilizada por individuos de la misma especie o de especies diferentes. Comunicación: “Toda acción por parte de un organismo que modifica el comportamiento de otro organismo de una manera adaptativa para uno o para ambos organismos” (Wilson 1975). Para que haya comunicación la acción (señal) debe haber sido modificada por selección natural (o sexual) para cumplir su función específica (Zahavi). Transferencia de información: se utiliza en sentido más amplio que el término comunicación y no implica beneficios entre los participantes de la interacción.

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Componentes de un sistema de comunicación biológica -Comunicación involucra al menos 2 individuos: emisor y receptor. -El emisor produce una señal que contiene información. -La señal es transmitida a través del ambiente y es detectada por el receptor. -El receptor usa la información de la señal para tomar un decisión sobre cómo responder. -La respuesta del receptor afecta el “fitness” del emisor y el propio. -En la comunicación verdadera el emisor o el receptor se benefician (en promedio) por el intercambio de información.

Relaciones entre componentes del sistema de comunicación

Se asume que la relación entre estos 3 componentes es:

Emisor ➙ Señal ➙ Receptor -Comunicación puede ocurrir en díadas (un emisor y un receptor), tríadas (un emisor y 2 receptores o 2 emisores y un receptor) o en redes (uno o varios emisores y uno o varios receptores). -El mismo individuo puede ser emisor y receptor (ecolocación, electrolocación).

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Señales Características comportamentales, fisiológicas o morfológicas modeladas o mantenidas por selección natural para transmitir información entre organismos (Otte 1974). La transmisión de información a través de una señal tiene que conferir cierta ventaja al emisor para que la señal evolucione. Ej. vocalizaciones, patrones de coloración, movimientos corporales (pero no tamaño corporal -transmite información pero no evolucionó para esa función-). Casos más ambiguos como el largo de la cola en algunas especies de aves. Evolucionó para una función (vuelo) pero fue modificado para otra función (comunicación). La señal es la modificación de ese carácter (desplazamiento de su óptimo utilitario).

Señales

Distintos tipos de colas exageradas en aves en posición cerrada (izquierda) o abierta (derecha). Los efectos negativos sobre el vuelo (sustentación) son mayores en graduadas, intermedios en "pintail" y menores en "streamer". En este caso la señal sería la desviación a partir del óptimo utilitario para el vuelo.

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Señales

Comportamiento de "stotting" en gacelas de Thompson. La duración media del comportamiento es mayor en individuos que escapan del ataque de perros salvajes que en individuos que no escapan (FitzGibbon & Fanshawe 1988). Este comportamiento "informaría" al predador sobre la condición física de la presa y la probabilidad de éxito del ataque.

Componentes de un sistema de comunicación Emisor (generador, actor): individuo que transmite la señal.

Receptor (detector o reactor): individuo cuya probabilidad de comportarse de una forma determinada es modificada por la señal. Los receptores pueden ser conespecíficos o heteroespecíficos.

Señal: acción o característica que parece estar específicamente diseñada para modificar el comportamiento del receptor. Algunas señales pueden considerarse “estados” (i.e. coloración del plumaje), mientras que otras “eventos” (i.e. vocalizaciones de alarma).

Canal (o modalidad): sentido utilizado para detectar la señal. Sentidos más comunes son: oído, vista, olfato/gusto. Menos comunes: vibración, tacto, electricidad.

Medio: medio a través del cual se transmite la señal (canto de anfibios o aves: aire, vocalizaciones de ballenas: agua, vibraciones de ciertos roedores: tierra).

Contexto: el entorno en el cual la señal es transmitida y recibida.

Ruido: actividad de fondo del canal y que es irrelevante a la señal que está siendo transmitida.

Código: el set completo de señales y contextos.

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Términos utilizados en comunicación Clave (cue): acción o característica que influencia el comportamiento del receptor pero que no fue diseñada a tal fin (correlaciona con la condición de interés pero no evolucionó para proveer información , i.e. tamaño de la sombra, turbulencia, etc.). Señales discretas (o digitales): aquellas que operan en una forma on/off (por ejemplo pulsos de luz de luciérnagas). Por su naturaleza estas señales contienen un mensaje único y simple (sólo son modulables en frecuencia). Señales graduadas (o analógicas): son transmitidas con intensidad y complejidad variable. La variación en la gradación puede estar relacionada con el estado motivacional del emisor (i.e. despliegues agresivos en mamíferos) o la intensidad del estímulo que evoca la señal (i.e. hormigas liberan sustancias de alarma en forma proporcional al grado de disturbio que experimentan). Algunas animales pueden transmitir el mismo tipo de señal utilizando distintos canales dependiendo del receptor. Por ejemplo, algunas polillas usan 3 canales de comunicación (advertencia) con sus predadores: colores brillosos para las aves (antes de la captura), sonidos para los murciélagos (antes de la captura), y químicas para ambos predadores (después de la captura).

Características de las señales según el canal utilizado

Características de la señal

Acústica Visual Táctil Química

Rango largo mediano corto largo

Tasa de cambio rápida rápida rápida lenta

Habilidad para sortear obstáculos

buena mala mala buena

Localizabilidad media alta alta variable

Costo energético alto bajo bajo bajo-medio

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Comunicación acústica

Rango de frecuencias detectadas por distintos animales.

Comunicación visual

La luz visible está compuesta por longitudes de onda entre los 400 y los 700 nm. La luz blanca comprende todo el rango de luz visible, mientras que la sensación de color se obtiene cuando captamos un rango restringido de longitudes de onda.

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Comunicación visual en aves (reptiles y teleósteos)

Las mayoría de las aves poseen cuatro tipos de conos (visión tetracromática), con distintos picos de absorción de la luz (distintos pigmentos visuales -variantes de opsina-). En algunas especies, el pico de absorción de los conos que absorben a menores longitudes de onda se extiende al UV. Además, en aves y reptiles cada cono tiene una gota de aceite que contiene carotenoides que actúan como filtros reduciendo el espectro de longitudes de onda que llega al pigmento visual (aumenta el número de colores que se pueden diferenciar).

Evolución de los pigmentos visuales en vertebrados Árbol filogenético de los pigmentos visuales de vertebrados. El árbol muestra una duplicación temprana del gen de la opsina que produjo conos con pigmentos sensibles a longitudes de onda larga (LWS) y corta. Este último gen tuvo otras dos duplicaciones que resultaron en tres clases de conos con pigmentos sensibles a distintas bandas del espectro de ondas cortas (V-UVS, SWS y MWS). Una cuarta duplicación dio origen a los bastones (rodopsina) sensibles a bajas intensidades lumínicas.

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Visión tricromática en humanos

Absorbancia de los distintos conos de la retina de los humanos sensibles a las longitudes de onda cortas (azul), medias (verde) y largas (rojo) y detalle del espectro de longitudes de onda visibles para humanos (400-700 nm) y aves (315-700 nm).

!Longitud de onda (nm)

Abs

orba

ncia

(%)

!

Características de las señales visuales La mayoría de los seres vivos hacen uso de la reflexión de la luz solar para producir señales visuales. Algunas pocas especies producen su propia luz. A diferencia de las señales acústicas, el emisor de una señal visual no puede “controlar” completamente las características de la señal ya que esta depende de la irradiancia del medio. Las señales visuales pueden ser descriptas en base a cuatro características: 1. Brillo 2. Forma espectral (color) 3. Estructura espacial (patrones) 4. Variabilidad temporal de las anteriores

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Comunicación visual: brillo, tono y croma Brillo: Es la cantidad de luz reflejada dentro del rango espectral sensible para cada organismo. Tono: es la longitud de onda del pico de la curva espectral (la longitud que presenta mayor reflectancia). Croma: es la medida de saturación espectral del color, indica que porción de las ondas reflejadas, o sea el brillo, se da en las longitudes de onda cercanas al tono.

A) Tres tonos (azul, amarillo y rojo) con el mismo croma. B) Mismo tono (verde) con 3 diferentes cromas. C) Tres colores no saturados con diferentes brillos. D) Color (púrpura) con dos tonos.

Colores pigmentarios

Los pigmentos son estructuras químicas complejas (cadenas largas o redes de enlaces dobles conjugados). Esto determina que haya electrones circulando que son capaces de absorber ciertas longitudes de onda del espectro de luz. Entre los principales pigmentos encontramos las melaninas, que producen colores del castaño al negro y los carotenos, que producen colores en el rango del amarillo al rojo. El color rojizo o amarillento de los carotenos se debe a lo que refleja la estructura de la pluma (el pigmento absorbe las longitudes de onda entre los 400 y 500 nm).

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Colores estructurales

Los colores estructurales son el producto de la interacción de la luz con la nanoestructura del tegumento. La luz es dividida en los distintos componentes produciendo una variedad de verdes, azules, violetas y ultravioletas. Las plumas blancas reflejan la totalidad de la luz mientras que aquellas con colores azules y verdes, absorben las longitudes más largas y reflejan las más cortas. Los nanoelementos más comunes de las plumas son la queratina, la melanina (gránulos de melanina denominados melanosomas) y el aire. Los colores iridiscentes son el resultado de la dispersión coherente de la luz, mientras que el color blanco es el resultado de la dispersión incoherente de la luz en ausencia de pigmentos en la matriz de queratina. Ciertas longitudes pueden estar en fase luego de interactuar con la nanoestructura (interfieren constructivamente) y se ven reforzadas (color mas intenso), mientras que otras pueden estar fuera de fase (interferencia destructiva, coloración negra)

Señales multicomponentes Muchos despliegues sexuales involucran una combinación de componentes simultáneos que explotan diferentes canales. El despliegue de "strut" en urogallos (Centrocercus urophasianus) dura aproximadamente 3 segundos e incluye señales visuales y acústicas. El macho sube e infla el saco del esófago exponiendo la parte desnuda de la piel de su pecho (señal visual) y luego comprime el saco liberando el aire en forma explosiva para producir un sonido (señal acústica).

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Origen de algunas señales Lorenz y Timbergen plantearon que muchas señales evolucionaron a partir de movimientos incidentales de los emisores que resultaban ser informativos a los receptores (principio de actividades derivadas, Timbergen 1952). La selección favoreció a aquellos receptores que eran capaces de anticipar el comportamiento futuro del emisor respondiendo a pequeños movimientos que predecían la acción posterior. Esto favorece al emisor que tiende a exagerar ese despliegue resultando en la "ritualización" de la señal. Ritualización: modificación evolutiva de movimientos y estructuras para mejorar su función como señal (movimientos estereotipados, repetitivos y exagerados). Ejemplos de movimiento de intención: Si un cánido mostraba los dientes antes de morder, se favorecería tanto el receptor que escapaba ante esa señal como el emisor que utilizaba esa señal para disuadir a un competidor (coevolución receptor-emisor y ritualización de la señal de mostrar los dientes).

Origen de algunas señales Algunas señales comenzaron como movimientos incidentales o actividades de desplazamiento y fueron modificadas por selección natural para mejorar su efectividad como señal. Actividades de desplazamiento: acciones irrelevantes que tienden a ocurrir en situaciones de balance entre distintos estados motivacionales (escape-ataque, respuesta del sistema nervioso autónomo y orinar como forma de marcar el territorio ante conespecíficos) también pueden ser informativas y terminar exagerándose en señales ritualizadas. Ejemplo: patos durante despliegue de acicalamiento en el cortejo dirigen su pico hacia plumas conspicuas brillantes y coloridas.

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Origen de algunas señales

En la mayoría de los “bowerbirds” la vocalización “skrraa” es utilizada en despliegues agonistas, pero en un agrupamiento de especies estrechamente emparentadas esta señal se utiliza en el cortejo.

Teorías generales de la comunicación animal: cooperativa Planteada por los etólogos clásicos (1950-1960). Los organismos se comunicarían para compartir información (cooperación). El emisor se beneficiaría informando su estado interno al receptor y el receptor se beneficiaría si predice el comportamiento futuro del emisor. -Beneficios explicados por selección individual (o de grupo). -Las señales son honestas (no manipulativas) y confiables. -Despliegues son estereotipados y exagerados para disminuir equivocaciones. -La forma de la señal es arbitraria. Señal confiable: Alguna característica de la señal está consistentemente correlacionada con algún atributo del emisor o su ambiente. El receptor se beneficia de tener información acerca de ese atributo. Problema (Dawkins & Krebs 1979): sería esperable que por selección natural se favorecieran mayormente aquellas señales que aumentan el fitness del emisor (y no del receptor). Condiciones para evolución de la comunicación cooperativa serían bastantes restrictivas.

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Teorías generales de la comunicación: manipulativa Un receptor registra la señal producida por el emisor y responde de manera que beneficia al emisor. -Planteada por los ecólogos del comportamiento (1970-1980). -Los organismos se comunican para tratar aprovecharse de los otros. -Beneficios explicados por selección individual. -Las señales son manipulativas. -Los despliegues exagerados se seleccionaron para vencer la resistencia del receptor. -La forma de la señal es arbitraria. Problemas: 1. Hay casos en los que debería predominar la cooperación (comunicación entre parientes). 2. Los individuos pueden manipular cuando actúan como emisores y son manipulados cuando actúan de receptores. 3. Si la manipulación fuera muy común la selección natural favorecería que el receptor no responda y se terminaría la comunicación.

T0 T1

Frec

uenc

ia d

e oc

urre

ncia

Umbral de respuesta

Dimensión física de la señal

La señal se hipertrofia y el receptor se hace más resistente a la señal.

Exageración de la señal en la comunicación manipulativa

Se favorecerían aquellos receptores con mayor umbral de respuesta ya que no responder a la señal manipulativa sería beneficioso para el receptor. Esto seleccionaría la exageración de la señal (hipertrofia) lo que resultaría en un aumento de los costos de producción de la señal por parte del emisor y de los costos incidentales (aparición de otros receptores como predadores o competidores).

Dimensión física de la señal

Umbral de respuesta

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Comunicación manipulativa

En monos Vervet (Chlorocebus pygerythrus) los adultos emiten vocalizaciones de alarma ante la presencia de un depredador. La vocalización del emisor difiere si el depredador es un águila, un leopardo o una serpiente. La respuesta del receptor difiere según la vocalización emitida: con la de un águila miran hacia arriba y corren hacia un sitio con cobertura, con la de un leopardo corren hacia un árbol y con la de una serpiente miran hacia abajo (comunicación semántica).

El contexto social tiene influencia en la frecuencia con se se emiten las vocalizaciones. Las hembras emiten vocalizaciones con mayor frecuencia cuando están con sus crías que cuando están con otros juveniles mientras que los machos emiten vocalizaciones con mayor frecuencia en presencia de otras hembras que en presencia de machos (¿manipulación?).

Comunicación manipulativa

La vocalización de “begging” de un pichón de “cuckoo” es semejante las vocalizaciones de “begging” de una nidada de 4 pichones de su hospedador. Frecuencia de alimentación de un pichón de Turdus merula por una pareja de Acrocephalus arundinaceus (Reed Warbler) en tres tratamientos experimentales: control (sin playback), playback de pichón de cuckoo y playback de una nidada propia.

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Teorías generales de la comunicación: handicap Planteada por Ecólogos del comportamiento (Zahavi 1975, otros 1980-1990). -Los organismos se comunican para compartir información. -Beneficios explicados por selección individual. -Las señales son honestas (no manipulativas). -Las señales son costosas para que no pueden ser falsificadas. -La forma de la señal no es arbitraria (los costos de la señal están vinculados con el mensaje a transmitir).

Señales costosas como “handicaps” El problema del modelo del “handicap” en su versión original era que el handicap se expresa siempre que el alelo está presente por lo que los individuos de menor viabilidad serían eliminados de la población. El problema se solucionó con el concepto de “handicap” condicional, es decir, sólo puede expresar ese hándicap el individuo que posee el alelo de la viabilidad (mejor calidad). De esta forma, la asociación entre “handicap” y viabilidad queda asegurada, así como también la relación entre la preferencia por el “handicap” y la viabilidad. -La expresión de la señal es dependiente de la condición fenotípica del macho. -La señal es costosa de producir y de mantener. -Los costos de aumentar la señal son menores para los individuos de mejor condición fenotípica que para los de peor condición fenotípica. El resultado es una correlación positiva entre la calidad del individuo y el grado de expresión de la señal.

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Señales costosas como “handicaps”

Honestidad basada en costos diferenciales de producción. Este modelo se aplicaría a los sistemas donde se señaliza la calidad del emisor (i.e. despliegue de "strut" en Centrocercus urophasianus). Se asume que la relación entre intensidad y beneficio de la señal es la misma para todos los emisores, pero los costos de producción de la señal difieren entre emisores de baja y alta calidad (Johnstone 1997).

Señales costosas como “handicaps” Honestidad basada en beneficios diferenciales. Este modelo se aplicaría a los sistemas donde se señaliza la necesidad del emisor (i.e. pedido de alimento -begging- de pichones de aves nidícolas). Se asume que la relación entre intensidad y costo de la señal es la misma para todos los emisores, pero los beneficios de la producción de la señal difieren entre emisores con mayor y menor necesidad (Johnstone 1997).

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El problema de las señales convencionales (arbitrarias)

Señalización del estatus mediante parches de coloración. En algunas especies de aves gregarias existen parches de coloración (como los baberos negros en gorriones) que están asociados al rango social del individuo (jerarquía de dominancia). Esto parecería adaptativo ya que el sujeto dominante no gasta energía demostrando su superioridad (y el subordinado no se arriesga a ser dañado).

El problema de las señales convencionales ¿Cuál es el costo que impide que esta señal sea falsificada y todo el sistema de comunicación colapse? Estudios experimentales (Rower & Rower 1978) muestran que las señales de estatus están basadas en el costo social, que es un tipo de costo dependiente del receptor (escalada agresiva). Experimento en el que se manipuló el tamaño del "babero" de individuos subordinados (pero no su estado hormonal mediante la administración de testosterona) mostró que estos individuos recibieron mayor número de ataques por parte de dominantes y no mejoraron su rango social. Experimento en el que se manipuló el estado hormonal de individuos subordinados (administrando testosterona) pero no se aumentó el tamaño del "babero" mostró que estos fueron más agresivos pero no mejoraron su rango social (sus agresiones no "intimidaban" a los dominantes). Experimento en el que que se manipuló el estado hormonal y se aumentó el tamaño del "babero" de individuos subordinados mostró que estos fueron más agresivos y mejoraron su rango social (fueron tratados como individuos de alto estatus social).

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El problema de las señales convencionales

Para los defensores de la teoría del handicap, no puede haber sistemas de comunicación realmente convencionales, es decir aquellos sin costo o con un costo no relacionado con la calidad señalizada. Si las señales fueran convencionales podrían aparecer parásitos, se produciría un fenómeno de “inflación” y los sistemas terminarían degenerando ya que la selección natural favorecería la no respuesta de receptor y finalmente la no producción de la señal por parte de los emisores. Sin embargo, podría haber señales convencionales y no costosas cuando: 1. No hay conflictos de interés entre el emisor y el receptor (comunicación entre parientes). 2. Existen interacciones prolongadas entre individuos y hay “memoria” del resultado. En estos casos podría evolucionar la atenuación de la señal.

Atenuación de la señal

Frec

uenc

ia d

e oc

urre

ncia

Dimensión física de la señal

Umbral de respuesta

La señal se hace subrepticia y el receptor se sintoniza.

Los receptores con menor umbral de respuesta no tendrían menor fitness ya que no pierden oportunidades. El emisor se beneficiaría de bajar los costos de producción de la señal y también los costos incidentales como por ejemplo la aparición de parásitos en la comunicación (predadores, competidores).

F0 F1

Dimensión física de la señal

Umbral de respuesta

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Teorías generales de la comunicación: plural Aceptada por etólogos y ecólogos del comportamiento. -La comunicación puede ser honesta o manipulativa dependiendo de la situación. -Beneficios para emisores (y receptores) explicados en términos de selección individual. -La forma de la señal puede o no ser arbitraria (costosas o no, exageradas o no). -Distinción entre díadas y tríadas.

Teoría de la comunicación plural

En las tríadas, en cambio, puede existir manipulación pero en muchos casos se da un equilibrio dependiente de la frecuencia.

E2 E1 R1

R2 R1 E1

En las díadas predomina la cooperación

E1 R1

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Ejemplos de tríadas con dos emisores

E2 E1 R1

Ejemplos de tríadas con dos emisores

E2 E1 R1

Hembra de Photuris Hembra de Photinus Macho de Photinus

Hembras de Photinus atraen a machos conespecíficos mediante bioluminiscencia. Hembras de Photuris mimetizan el patrón de emisión de pulsos de luz de hembras de Photinus y también atraen machos de esta especie (y los comen). Hembras de Photuris obtienen de machos de Photinus un compuesto altamente toxico (lucibufagina, esteriode similar a las bufaginas) que las hace menos palatables para las arañas (Phidippus) que se alimentan de ellas.

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Ejemplos de tríadas con dos receptores

R2 R1 E1

Machos de la rana túngara (Physalaemus pustulosus) emiten vocalizaciones para atraer a las hembras. Estas vocalizaciones son utilizadas por murciélago (Trachops cirrhosus) para detectar y depredar a estos machos.

Teoría de detección de señales Otra posibilidad para la existencia de manipulación está vinculada a las limitaciones que tiene el receptor para evaluar las señales. La tarea de un receptor es relevar el medio ambiente en busca de una señal biológicamente relevante. Según el comportamiento del emisor y receptor existen 4 posibilidades:

No responde Responde

Ausente Acierto Falsa alarma

Presente Detección fallida Detección correcta

Decisión del receptor

Señal

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Teoría de detección de señales

La probabilidad de falsa alarma y detección correcta no son independientes. Cuanto más se separe la función de la señal del ruido ambiental (o de la señal de otro emisor) mayor cantidad de detecciones correctas se pueden lograr con relativamente menos falsas alarmas (Wiley 1984).