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Acta Scientiae Veterinariae, 2012. 40(4): 1093. CASE REPORT Pub. 1093 ISSN 1679-9216 (Online) 1 Received: May 2012 www.ufrgs.br/actavet Accepted: August 2012 1 Bolsista PIBIC & T. 2 Curso de Medicina Veterinária da Universidade Castelo Branco (UCB), Campus Penha, Rio de Janeiro, RJ, Brazil. 3 Laboratório de Anatomia Animal, Universidade Federal do Pampa (UNIPAMPA), Uruguaiana, RS, Brazil. CORRESPONDENCE: P. Souza Junior [paulosouzajr@ terra.com.br – Tel.: +55 (55) 3413-4321 - Ramal 2265]. Laboratório de Anatomia Animal da UNIPAMPA. Rodovia BR-472, Km 585, Caixa Postal 118. CEP 97500-970 Uruguaiana, RS, Brazil. Espinha bífida oculta em um sagui-de-tufos-pretos (Callithrix penicillata) Spina Bifida Occulta in a Black-Tufted-Ear Marmoset (Callithrix penicillata) Daniel dos Santos Melo Marques 1,2 , Carolina Haje Ramos 2 , Adriano Biase Freitas 2 & Paulo de Souza Junior 3 ABSTRACT Background: The black-tufted ear marmoset, Callithrix penicillata, is an endemic primate from Brazil, distributed among Cerrado and Atlantic Forest vegetation. Most of the congenital malformations from the spinal cord arises from failures in the neural tube closure. Those failures result in an opened dorsal arch of one or more vertebrae are referred as spina bifida. In the occulta form, the condition is asymptomatic because spinal cord and meninges remain in the normal position. When the meninges become distended with fluid (myelomeningocele), the phenomenon is called spina bifida cystica. In these cases, the spinal cord protrudes into the subarachnoid space and the nerve roots may become displaced, causing neurologi- cal deficits. When this defect allows leakage of cerebrospinal fluid through the skin, it is characterized as the open form. This article reports the findings of the first case of spina bifida occulta in an adult male of Callithrix penicillata collected dead in a brazilian highway. Case: A cadaver of a young-adult, male, black-tufted ear marmoset (Callithrix penicillata) was founded at km 103 of BR-116 highway in the city of Guapimirim, Rio de Janeiro State, Brazil. The cadaver was necropsied at the Laboratory of Animal Anatomy from Universidade Castelo Branco, in the city of Rio de Janeiro, Brazil. During macroscopic evaluation it was possible to identify a normal body score, healthy skin, and the presence of multiple fractures in the skull. Encephalic injury was indicated as the cause of his death. After the necropsy, the body was subjected to maceration technique to pre- pare his skeleton to the museum of the laboratory. Once soft tissues were removed, the skeleton was placed in the plastic box that contained a colony of necrophagous beetles (Dermestes maculatus), which completed the process of cleaning the bones. At this time, a failure to close the vertebral arches of T2, T3 and T4 was observed which characterized a case of spina bifida oculta. Discussion: As long as spina bifida is one of the most common malformations in humans, it has also been reported in several species of animals. Besides being one of the most common malformations in humans, spina bifida has been reported in several species of animals. However, there is only one report of spina bifida (cystic) of spontaneous occurrence in primates (in a female of Macaca niger with neurological deficits). According to current literature, this is the first report of spina bifida in Callithrix penicillata, as well as in a wild animal in Brazil. Spina bifida affects most commonly lumbar or sacral vertebrae. In this case, although, malformation occurred at the level of thoracic vertebrae T2, T3 and T4, an uncommon location. The fact that the cause of death of the marmosets have been a traumatic brain injury, coupled with the appearance of changes of the vertebral arches, absence of deformation in the skin and the apparent good body condition, allowed us to deduce that this was a case of spina bifida occulta. It would be unlikely that a wild animal with myelomeningocele could survive until adulthood. The possibility of a coexisting meningocele could be compatible with the survival, despite some degree of motor impairment would make it proned to be hit by cars, falls or predation. It was not possible to determine the cause of malformation in this case, but one can imagine that some factors deficiencies (eg.: folic acid or zinc), genetic fac- tors and effects of teratogenic substances from the environment would be some of the speculated causes for the appearance of spina bifida in this marmoset. Information about congenital malformations from other animals in the same geographic region could eventually reinforce this hypothesis. Keywords: spina bifida, congenital malformation, Callithrix penicillata, black-tufted ear marmoset. Descritores: espinha bífida, malformação congênita, Callithrix penicillata, sagui-de-tufo-preto.

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Acta Scientiae Veterinariae, 2012. 40(4): 1093.

CASE REPORT Pub. 1093

ISSN 1679-9216 (Online)

1

Received: May 2012 www.ufrgs.br/actavet Accepted: August 2012

1Bolsista PIBIC & T. 2Curso de Medicina Veterinária da Universidade Castelo Branco (UCB), Campus Penha, Rio de Janeiro, RJ, Brazil. 3Laboratório de Anatomia Animal, Universidade Federal do Pampa (UNIPAMPA), Uruguaiana, RS, Brazil. CORRESPONDENCE: P. Souza Junior [[email protected] – Tel.: +55 (55) 3413-4321 - Ramal 2265]. Laboratório de Anatomia Animal da UNIPAMPA. Rodovia BR-472, Km 585, Caixa Postal 118. CEP 97500-970 Uruguaiana, RS, Brazil.

Espinha bífi da oculta em um sagui-de-tufos-pretos (Callithrix penicillata)

Spina Bifi da Occulta in a Black-Tufted-Ear Marmoset (Callithrix penicillata)

Daniel dos Santos Melo Marques1,2, Carolina Haje Ramos2, Adriano Biase Freitas2 & Paulo de Souza Junior3

ABSTRACT

Background: The black-tufted ear marmoset, Callithrix penicillata, is an endemic primate from Brazil, distributed among Cerrado and Atlantic Forest vegetation. Most of the congenital malformations from the spinal cord arises from failures in the neural tube closure. Those failures result in an opened dorsal arch of one or more vertebrae are referred as spina bifi da. In the occulta form, the condition is asymptomatic because spinal cord and meninges remain in the normal position. When the meninges become distended with fl uid (myelomeningocele), the phenomenon is called spina bifi da cystica. In these cases, the spinal cord protrudes into the subarachnoid space and the nerve roots may become displaced, causing neurologi-cal defi cits. When this defect allows leakage of cerebrospinal fl uid through the skin, it is characterized as the open form. This article reports the fi ndings of the fi rst case of spina bifi da occulta in an adult male of Callithrix penicillata collected dead in a brazilian highway.Case: A cadaver of a young-adult, male, black-tufted ear marmoset (Callithrix penicillata) was founded at km 103 of BR-116 highway in the city of Guapimirim, Rio de Janeiro State, Brazil. The cadaver was necropsied at the Laboratory of Animal Anatomy from Universidade Castelo Branco, in the city of Rio de Janeiro, Brazil. During macroscopic evaluation it was possible to identify a normal body score, healthy skin, and the presence of multiple fractures in the skull. Encephalic injury was indicated as the cause of his death. After the necropsy, the body was subjected to maceration technique to pre-pare his skeleton to the museum of the laboratory. Once soft tissues were removed, the skeleton was placed in the plastic box that contained a colony of necrophagous beetles (Dermestes maculatus), which completed the process of cleaning the bones. At this time, a failure to close the vertebral arches of T2, T3 and T4 was observed which characterized a case of spina bifi da oculta.Discussion: As long as spina bifi da is one of the most common malformations in humans, it has also been reported in several species of animals. Besides being one of the most common malformations in humans, spina bifi da has been reported in several species of animals. However, there is only one report of spina bifi da (cystic) of spontaneous occurrence in primates (in a female of Macaca niger with neurological defi cits). According to current literature, this is the fi rst report of spina bifi da in Callithrix penicillata, as well as in a wild animal in Brazil. Spina bifi da affects most commonly lumbar or sacral vertebrae. In this case, although, malformation occurred at the level of thoracic vertebrae T2, T3 and T4, an uncommon location. The fact that the cause of death of the marmosets have been a traumatic brain injury, coupled with the appearance of changes of the vertebral arches, absence of deformation in the skin and the apparent good body condition, allowed us to deduce that this was a case of spina bifi da occulta. It would be unlikely that a wild animal with myelomeningocele could survive until adulthood. The possibility of a coexisting meningocele could be compatible with the survival, despite some degree of motor impairment would make it proned to be hit by cars, falls or predation. It was not possible to determine the cause of malformation in this case, but one can imagine that some factors defi ciencies (eg.: folic acid or zinc), genetic fac-tors and effects of teratogenic substances from the environment would be some of the speculated causes for the appearance of spina bifi da in this marmoset. Information about congenital malformations from other animals in the same geographic region could eventually reinforce this hypothesis.

Keywords: spina bifi da, congenital malformation, Callithrix penicillata, black-tufted ear marmoset.Descritores: espinha bífi da, malformação congênita, Callithrix penicillata, sagui-de-tufo-preto.

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D.S.M. Marques, C.H. Ramos, A.B. Freitas & P. Souza Júnior. 2012. Espinha bífida oculta em um sagui-de-tufos-pretos

(Callithrix penicillata). Acta Scientiae Veterinariae. 40(4): 1093.

INTRODUÇÃO

O Callithrix penicillata, conhecido como “sagui-de-tufo-preto” ou “mico-estrela” trata-se de um primata endêmico no Brasil, distribuído pelo Cerrado e Mata Atlântica. Vive em grupos de até treze indivíduos e possui hábitos frugívoros, nectarívoros e insetívoros. Seu comprimento varia entre 105 a 284 mm, sendo a cauda com 240 a 490 mm e massa corporal de 300 a 450 g [7]. A fórmula vertebral é C7T13L6-7S3Ca27 [17].

A maioria das malformações congênitas da medula espinhal decorre do fechamento defeituoso do tubo neural por uma falha no processo de neurulação embrionária [8,11,13]. Aquelas que envolvem defeito na fusão dorsal dos arcos de uma ou mais vértebras são referidas como espinha bífi da (bifurcada)[13,18]. Na forma oculta, o quadro é assintomático pois a medula

espinhal e as meninges permanecem na posição nor-mal[18]. Quando as meninges chegam a fi car distendidas por fl uido (mielomeningocele), o fenômeno é chamado de espinha bífi da cística [18]. Nestes casos, a medula espinhal pode se projetar para o espaço subaracnóideo protruso e as raízes nervosas podem fi car deslocadas, provocando défi cits neurológicos [13,18] (Figura 1). Se este defeito permitir extravasamento do líquor através da pele, caracteriza-se a forma aberta [9].

As causas são heterogêneas e incluem anomalias genéticas, exposição a agentes teratogênicos e fatores carenciais como defi ciência de ácido fólico e de zinco [12]. Este artigo tem como objetivo fazer um relato inédito de um caso de espinha bífi da oculta em um sagui da espécie Callithrix penicillata, encontrado morto no município de Guapimirim, RJ.

Figura 1. Representação esquemática de cortes transversais de uma vértebra normal (A) e das diferentes apresentações da espinha bífi da: oculta (B), meningocele (C) e mielomeningocele (D).

RELATO DE CASO

Um cadáver de Callithrix penicillata, adulto-jovem, sexo masculino, foi coletado durante as ações do Programa Fauna Viva (Concessionária Rio-Tere-sópolis) no Km 103 da rodovia BR-116, na altura do município de Guapimirim-RJ e submetido à criopre-servação até que fosse necropsiado no Laboratório de Anatomia Animal da Universidade Castelo Branco, RJ. Durante a avaliação macroscópica pode-se identifi car bom estado corporal, pele íntegra e presença de fraturas múltiplas no crânio, sendo o trauma crânio-encefálico apontado como a causa da morte.

Posteriormente à necropsia, o cadáver foi submetido à técnica de maceração objetivando o preparo de seu esqueleto para o acervo do laborató-rio. Após a remoção dos tecidos moles com auxílio de pinças e cabo com lâmina de bisturi, o esqueleto foi submerso em solução de álcool etílico 70°GL por

24 h e em seguida retirado para que permanecesse em temperatura ambiente até que a solução evaporasse. Depois de seco, o esqueleto foi colocado em uma caixa plástica contendo uma colônia de besouros necrófagos, da espécie Dermestes maculatus, que terminaram o processo de limpeza dos ossos. Fi-nalmente, foi conduzida a montagem do esqueleto, ocasião na qual foram observadas as anormalida-des no fechamento dos arcos e na formação dos processos espinhosos vertebrais de T2, T3 e T4 que caracterizavam quadro de espinha bífi da oculta (Figura 2). Tanto em T2 como em T3 verifi caram-se a permanência de fenda no plano mediano entre as lâminas dos arcos vertebrais e um curto processo espinhoso dividido. Em T4 o arco era fechado, porém o processo espinhoso também era curto e bifurcado. Não foram identifi cadas anormalidades nas dpemais vértebras.

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(Callithrix penicillata). Acta Scientiae Veterinariae. 40(4): 1093.

Figura 2. Fotografi as do esqueleto de Callithrix penicillata evidenciando alterações vertebrais car-acterísticas da espinha bífi da oculta: coluna vertebral vista dorsalmente (A), coluna vertebral vista lateralmente (B) e vértebra T2 vista caudalmente (C).

DISCUSSÃO

Além de ser uma das mais comuns malforma-ções na espécie humana [12], a espinha bífi da já foi relatada em várias espécies de animais domésticos como bovinos [3], ovinos [1], equinos-pônei [15], ca-ninos [19], felinos [16], coelhos [4], frangos de corte [20] e, sob diversas condições experimentais, em ratos [2,10,14]. No entanto, só existe um relato de espinha bífi da (cística) de ocorrência espontânea em primatas: uma fêmea de Macaca niger (macaco-negro-das-Celebes) que apresentava difi culdade de locomoção, leve escoliose, incontinência urinária e uma elevação dos pelos na região lombossacral com diagnóstico fi rmado por exame de tomografi a computadorizada ao nível de S1 [11]. O autor não especulou a causa para a malformação. De acordo com o levantamento bibliográfi co atual, este é o primeiro relato de espinha bífi da na espécie Callithrix penicillata, bem como na fauna silvestre brasileira.

A espinha bífi da pode afetar qualquer vértebra, porém é mais comum que afete a região lombossacral [9]. No caso do Callithrix penicillata, as vértebras alteradas eram torácicas craniais (T2-T3-T4), uma localização considerada incomum.

Uma vez que os discos epifi sários cartila-ginosos já haviam ossifi cado e a dentição era defi -nitiva, a permanência de linhas de sutura no crânio permitiu supor que o cadáver do sagui tratava-se de um adulto-jovem.

Nos casos de espinha bífi da aberta, frequente-mente a protrusão das meninges ou da medula espinhal se adere à pele no local onde o neuroectoderma falhou em se separar de outras estruturas ectodermais. Essa adesão pode provocar pequena depressão ou ondula-ção visível na pele da região afetada [9]. O fato de a causa da morte do sagui ter sido por trauma crânio-encefálico, aliado ao aspecto das alterações dos arcos vertebrais, à ausência de deformações na pele e ao aparente bom estado corporal, permitiu deduzir que o caso se tratava da forma oculta da espinha bífi da. Seria muito improvável que um animal silvestre com mielo-meningocele sobrevivesse longevamente em vida livre. Uma eventual meningocele poderia ser compatível com a sobrevivência do sagui, ainda que algum grau de comprometimento motor pudesse torná-lo propenso a atropelamento, quedas ou predação. No entanto o espaço entre as lâminas dos arcos não parece sufi ciente para permitir a protrusão meningiana.

Não foi possível determinar a causa da mal-formação no caso relatado. Mesmo com recursos sofi sticados, a causa da espinha bífi da em humanos é desconhecida na maioria das vezes, ainda que se saiba que 70% dos casos possam ser prevenidos pela suplementação materna de ácido fólico [12]. Estudos realizados em ratos apontam o ferro como importante no processo de formação do tubo neural [10]. Outro estudo constata a correlação entre defi ciência de zinco e o aparecimento de espinha bífi da entre outros defeitos do tubo neural em humanos [6]. Diante disto, pode-

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se supor que um fator carencial seja uma causa para o surgimento da espinha bífi da no sagui deste relato.

Durante o desenvolvimento normal, os arcos neurais são induzidos pela placa do teto do tubo neural por mediação do gene Msx-2 e, assim, a espinha bífi da seria causada por um defeito local nesta indução [18]. Um relato de casos em ovelhas sugeriu uma herança au-tossômica recessiva [1]. Deste modo, fatores genéticos também poderiam ser incriminados como causadores da anomalia no caso relatado.

Efeitos de substâncias teratogênicas são bem documentados como causas de malformações do tubo

neural. Exemplos são o ácido valpróico em ratos e humanos, a griseofulvina em felinos e o corante azul de tripano também em ratos [2,5,14,16]. Ainda que o sagui deste relato não tenha recebido estas substâncias, não se pode descartar a possibilidade de contaminantes ambientais exercerem um papel no surgimento da espinha bífi da. O registro de outros animais na região com alterações congênitas poderia reforçar essa hipótese.

Declaration of interest. The authors report no confl icts of interest. The authors alone are responsible for the content and writing of the paper.

REFERÊNCIAS

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