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Historia Natural, Ecología, y Análisis de la Interacción Planta-Colibrí en un Paisaje Mexicano, Bajo Dos Aproximaciones Teóricas:
Escalamiento en Ecología y Redes de Interacciones Complejas
Román Díaz Valenzuela
TESIS DOCTORAL
JUNIO 2016
ROMÁN DÍAZ VALENZUELA
Historia Natural, Ecología, y Análisis de la Interacción Planta-Colibrí
en un Paisaje Mexicano, Bajo Dos Aproximaciones Teóricas:
Escalamiento en Ecología y Redes de Interacciones Complejas.
Facultad de Ciencias
Departamento de Ciencias Ambientales y Recursos Naturales
Universidad de Alicante
Departamento de Ciencias Ambientales y Recursos Naturales
Facultad de Ciencias
Historia Natural, Ecología, y Análisis de la Interacción Planta-Colibrí
en un Paisaje Mexicano, Bajo Dos Aproximaciones Teóricas:
Escalamiento en Ecología y Redes de Interacciones Complejas.
D. ROMÁN DÍAZ VALENZUELA
Licenciado en Biología por la Universidad Veracruzana.
Tesis presentada para aspirar al grado de
DOCTOR POR LA UNIVERSIDAD DE ALICANTE Programa de Doctorado: “Ciencias Experimentales y Biosanitarias”
Dirigida por:
DR. VICENTE URIOS MOLINER
Profesor Titular de la Universidad de Alicante
En Alicante, a 8 de Junio de 2016.
AGRADECIMIENTOS
Una tesis doctoral requiere de años de dedicación y trabajo. Durante este largo
periodo, muchas son las personas e instituciones que han participado y
colaborado con el objetivo de materializar este documento.
Quiero agradecer a mi director de tesis, el Dr. Vicente Urios Moliner, los
innumerables esfuerzos que ha dedicado tanto desde el punto de vista académico
con su asesoría para el diseño y desarrollo científico de esta tesis, así como en la
parte administrativa y personal. Su empuje y determinación han sido
imprescindibles para la consecución de este trabajo.
También, de una manera especial, al Dr. Raúl Ortiz Pulido, quien desde hace más
de veinte años es un ejemplo como persona y un maestro excepcional.
Al Dr. Gonzalo Halffter, por su generoso apoyo en todo el proceso de
formación, así como por los valiosos comentarios que me han enriquecido
como ecólogo y que espero se vean plasmados en este trabajo.
A, José Luis Carrillo, Luis Barradas, Nadja Weisshaupt, Verónica Mendiola, Luis,
Areli, Rosario y Maribel por su valiosa ayuda en los trabajos de campo.
A las instituciones académicas en las que me he formado; Universidad
Veracruzana (UV), Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (UAEH),
Instituto de Ecología (INECOL, A.C.), Centro Iberoamericano de la
Biodiversidad (CIBIO), y a la. Universidad de Alicante (UA).
A Pedro Jordano, Carlos Herrera, Pierre Bivand, Jesús J. Camarero por la ayuda
para los análisis de datos espaciales y sugerencias a este trabajo.
Al Dr. Roberto Ruiz Vidal por sus acertados comentarios y amistad, así como a la
valiosa ayuda recibida en todo momento por Álvaro Ortiz Lledó.
Finalmente, agradecer y dedicar este trabajo a mi querida familia, quienes
apoyaron incondicionalmente mi sueño desde niño, ser un investigador de
la naturaleza, especialmente a mi esposa y compañera Nubia Lara, a mis
hermanos, Eréndira y Paco, a mis padres y a mis adoradas hijas Miranda y Aitana.
ÍNDICE
1. Sección I : Síntesis 1
1.1 Introducción 1 1.2 Objetivos 8 1.3 Resultados Generales 9 1.4 Discusión 14 1.5 Conclusiones 16
2. Sección II : Compendio de artículos 17
2.1. Capítulo 1: Redes de interacción colibrí-planta del centro- este de México 17
2.2 Capítulo 2: Effects of a snowstorm event on the
interactions between plants and hummingbirds: fast recovery of spatio-temporal patterns 26
2.3 Capítulo 3: Análisis descriptivo del sistema colibrí planta en tres niveles de las escalas espacial, temporal y en la jerarquía ecológica en un matorral xerófilo mexicano 32
2.4 Capítulo 4. Historia natural, conservación y descripción del sistema de interacción planta-colibrí en un paisaje mexicano 66
3. Sección III: Conclusiones 94 3.1 Conclusiones generales 94
4 Sección IV: Anexos 97
SECCIÓN I
1.1. INTRODUCCIÓN
En la actualidad no existe duda de la importancia que tienen el conocimiento y la
conservación de las comunidades naturales, en especial aquéllas que mantienen
características originales en su composición y estructura. Las comunidades ecológicas,
los organismos que la conforman y los mecanismos que les dan cohesión están ligadas
fuertemente a factores históricos y ecológicos que permiten su permanencia (Hutto
1985, Halffter y Moreno 2005). En este sentido, las especies de plantas y animales en
una comunidad se relacionan recíprocamente de diferentes modos y ocurren en distintos
tipos de hábitats en la misma región. Se sabe que existen varios factores ecológicos que
influyen en la distribución y abundancia de las especies, sin embargo la estructura del
hábitat y la disponibilidad del alimento suelen ser considerados los más importantes
(Wolda 1990).
En años recientes se ha demostrado que estas relaciones han jugado un papel
fundamental en el mantenimiento y generación de la biodiversidad en el mundo
(Bascompte et al., 2006, Thompson 2005, 2006, Rezende et al., 2007). Debido a que se
considera que han sido el factor principal en la evolución y diversificación de las
angiospermas, insectos y diversos grupos de vertebrados (Rico-Gray 2001, Labandeira
2002; ver Jordano 1987).
Aun cuando existen distintos tipos de interacciones planta-animal comúnmente
se consideran dos, el mutualismo y el antagonismo. La definición de ambos se basa
principalmente en el efecto neto de la interacción para los interactuantes, esto es el
efecto en su adecuación (Lasso & Naranjo 2003). De este tipo de interacciones la
polinización es el mutualismo que ha sido más estudiado (Olesen & Jordano 2002), tal
vez porque es uno de los servicios esenciales que los ecosistemas proporcionan
indirectamente a la humanidad y un proceso clave para entender la evolución de la gran
diversidad vegetal que existe hoy en día sobre el planeta (Constanza et al., 1997, Kearns
et al., 1998).
Se estima que entre el 70 y 90% de las angiospermas en diversos ecosistemas y
comunidades son polinizadas por animales (Fontaine et al., 2006, Kearns et al 1998).
Entre éstos las aves nectarívoras participan de manera importante en la polinización y
dispersión de plantas en diversos ecosistemas (Snow 1981, Futuyma & Slatkin 1983,
Jordano 1987, Kearns & Inouye 1993, Pellmyr 2002). Debido principalmente a su
alimentación y a su gran movilidad (Ortiz-Pulido et al., 2000). Sin embargo sólo el 10%
1
INTRODUCCIÓN
de todas las especies de aves del planeta son nectarívoras actuando en muchos casos
como polinizadores efectivos (Pellmyr 2002).
Entre las aves existen cinco familias a nivel global que se han diversificado
como visitantes florales, cada una de ellas se encuentra restringida a un área geográfica.
(Pellmyr 2002, Kearns & Inouye 1993). La familia Trochilidae (colibríes y ermitaños)
es exclusivamente americana y ha tenido la mayor radiación de todas ellas con 328
especies (sensu Schuchmann, 1999), las familias Nectariniidae y Promeropidae están
distribuidas en África, la familia Meliphagidae se encuentra en Australia y la familia
Drepanidae agrupa aves endémicas de Hawaii. Así mismo se consideran aves
polinizadoras a un grupo de la familia Psittacidae (brushtongued parrots), y a dos
grupos pertenecientes a la familia Traupidae (mieleros y algunas tangaras). Además se
conocen varias especies en América que visitan flores y que en muchos casos actúan
como vectores de polen y/o robadores de néctar (e.g., Coereba flaveola, Icterus galbula,
I. spurius, Vermivora celata, V. ruficapilla, Diglossa baritula etc., RDV obs. pers).
Se ha encontrado que las flores polinizadas por colibríes son un componente
importante de las comunidades de plantas en ecosistemas tropicales y subtropicales
(Pellmyr 2002), investigaciones recientes llevadas a cabo en bosques neotropicales
revelaron que los colibríes polinizan del 10-15 % de las especies de angiospermas (e.g.,
Feinsinger 1983, Buzato et al., 2000), siendo éstos los principales vertebrados
polinizadores lo que implica una considerable relevancia a nivel ecosistémico.
Los colibríes actúan como mutualistas en muchas comunidades (con
excepciones, ver Ornelas 1994, Maloof & Inouye 2000, Lara & Ornelas 2001, Lasso &
Naranjo 2003, Lara 2004), y en muchos casos estas interacciones mutualistas son
extremadamente importantes para la permanencia de las especies implicadas. Estas aves
transportan granos de polen entre las flores de las especies de plantas que visitan
contribuyendo así con su éxito reproductivo (Stiles 1981, Johnsgard 1997, Pohl et al.,
2006).
En varios estudios llevados a cabo con colibríes se ha comprobado que su
abundancia y distribución depende fuertemente de la disponibilidad de las flores/néctar
en el ambiente (Wolf 1970, Stiles 1978, 1979, Baltosser 1989, Inouye et al., 1991,
Ortiz-Pulido & Díaz-Valenzuela 2001) y el ensamblaje de los sistemas planta-colibrí
está determinado por la distribución espacial y los patrones de variación en la oferta de
recursos (Stiles 1980, Gutiérrez & Rojas 2001, Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008, ver
Ortiz-Pulido & Díaz-Valenzuela 2001). Sin embargo existen estudios que reportan una
2
INTRODUCCIÓN
falta de relación entre las aves (colibríes) y su recurso alimenticio (e.g., Inouye et al.,
1991; Poulin et al., 1992, 1993, 1994, Buzato et al., 2000, Piacentini & Varassin 2007).
Esta falta de concordancia da a entender que aún falta mucho por comprender cómo
están estructurados estos sistemas de interacción. Se ha sugerido que sí se utiliza una
aproximación de escalas (Rahbek & Graves 2000, Burns 2003, Díaz 2003, Arregui
2004, García & Ortiz-Pulido 2004, García et al., 2005) y de redes de interacciones
complejas (Olesen & Jordano 2002, Thompson 2006) este tipo de interacciones podrían
ser mejor entendidas.
Pocos trabajos han evaluado los patrones ecológicos intrínsecos resultantes de la
interacción entre plantas y colibríes, que coexisten en una localidad o región geográfica
utilizando distintas escalas como las espacial, temporal y ecológica. El estudio de las
interacciones planta-animal bajo diferentes contextos ha sido de gran ayuda para
comprender patrones ecológicos y evolutivos (e.g., Wolf et al., 1976, Thompson 1997,
Ortiz-Pulido et al., 2000, Rico-Gray et al., 2004). Recientemente varios grupos de
investigación han centrado sus estudios en buscar patrones que ayuden a comprender
los procesos de estas interacciones a diferentes escalas: espacial, temporal y ecológica
(e.g., Rahbek y Graves 2000, Burns 2003, García et al., 2005, Ortiz-Pulido y Vargas-
Licona 2008, Díaz-Valenzuela 2008) y se han descrito las propiedades y características
de estas interacciones bajo la óptica de redes de interacciones mutualistas (e.g., Jordano
1987, Bascompte et al., 2003, Olesen y Jordano 2002, Bascompte et al., 2006,
Bascompte y Jordano 2006, Thompson 2006, Díaz-Valenzuela 2008, Lara-Rodríguez et
al., 2012). En los estudios que se han llevado a cabo con redes mutualistas entre plantas
y animales aún no se ha podido evaluar qué papel juegan las escalas espacio-temporales
en la presencia o no de patrones (ver Thompson 2006).
Escalamiento en Ecología
El escalamiento es un proceso mediante el cual se buscan patrones en el
funcionamiento de sistemas ecológicos al cambiar los niveles de la escala en la que se
trabaja. Esta aproximación permite tener un marco jerárquico al estudiar la relación
planta-colibrí. Partir de un marco jerárquico es útil para poder entender la complejidad
de los sistemas (Allen y Hoekstra 1991).
Existen diferentes tipos de escalas. Una de las más comúnmente estudiadas es la
temporal. Esta puede ser dividida en varios niveles, por ejemplo, minutos, horas y días.
Otra escala es la espacial, que puede ser dividida en niveles como metro, ha y kilómetro.
3
INTRODUCCIÓN
De la misma manera, es posible dividir a la jerarquía ecológica en niveles, como
individuo, especie y comunidad (García & Ortiz-Pulido 2004).
Un proceso ecológico, como la interacción colibrí-planta, puede ser estudiado en
diversos niveles de cada escala y los resultados varían dependiendo del nivel estudiado
(Díaz 2003, Arregui 2004, García & Ortiz-Pulido 2004, García et al., 2005). Las
interacciones planta-colibrí han sido poco estudiadas tomando en cuenta diferentes
niveles de las escalas espacial y temporal y de la jerarquía ecológica (Ortiz-Pulido, R.,
com. pers.).
Las flores visitadas por colibríes son un recurso agregado en el espacio,
usualmente en parches aislados, y además es un recurso efímero (que en el centro de
México no dura más de 15 días en un sitio en particular; Ortiz-Pulido, R., com. pers.),
por lo que su disponibilidad debe ser considerada como un recurso variable en tiempo y
espacio (Fleming 1992). Por ello la disponibilidad de estas flores puede estudiarse con
un enfoque de escalamiento. Así, en un paisaje, las flores se pueden agrupar en
inflorescencias, las inflorescencias en plantas, las plantas en manchones de vegetación,
los manchones de vegetación en tipos de vegetación y los tipos de vegetación se
agrupan en el paisaje. La estructura de estos sistemas puede describirse como un
mosaico jerárquico de parches, con un rango amplio de niveles en cada escala.
Redes mutualistas complejas
En la literatura se reportan como interacciones mutualistas las establecidas entre
las plantas y sus polinizadores (e.g., murciélagos, colibríes, abejas); entre las aves
frugívoras y las plantas de las que se alimentan y a la vez dispersan sus semillas; y entre
las hormigas que remueven las semillas (ver Cuautle et al., 2005), así como las que
custodian y defienden una variedad de especies de plantas productoras de néctar extra
floral (Rico-Gray 1993, Rico-Gray 2001, Díaz-Castelazo et al., 2004). Sin embargo
gran parte de los estudios realizados abordan únicamente las interacciones entre dos
especies (Rico-Gray 2001) y comparativamente pocos estudios han sido realizados con
un enfoque a nivel comunidades (e.g., Kalin et al., 1982, Lundgren y Olesen 2005). Los
estudios a nivel de comunidades que tratan sobre las interacciones entre un particular
grupo de animales y sus plantas, aparte de proveer información significativa sobre
estacionalidad, características de historia de vida y hábitos alimenticios de los animales,
han proporcionado datos útiles sobre la organización de las distintas fases de la
reproducción de las plantas (e.g., floración) en ecosistemas tropicales y templados
(Bawa et al., 1985). Analizando a las interacciones a
4
INTRODUCCIÓN
un nivel de comunidades biológicas y bajo un enfoque de cadenas alimenticias, se
pueden distinguir especies de animales que son requeridas por muchas plantas para su
reproducción y dispersión, a los cuales se les ha llamado enlaces móviles (Gilbert 1980,
Rico-Gray 2005) y por otra parte se distingue otro grupo importante que son los
mutualistas clave, los cuales son las especies de plantas que soportan a complejos de
enlaces móviles e indirectamente soportan las cadenas alimenticias; éstas, a su vez,
dependen de los enlaces móviles para mantener toda o parte de su riqueza de especies
(Rico-Gray 2005). Varios autores han señalado la importancia del estudio y
conservación de las interacciones, y se ha sugerido que debe evaluarse y manejarse la
diversidad de los enlaces móviles y que éstos deben ser el centro de atención de la
investigación ecológica dentro de la conservación biológica (Rico-Gray 2005), debido a
su importancia en el mantenimiento de las comunidades ya que se predice que la
pérdida de un mutualista clave causaría, con cierto desfasamiento en el tiempo, la
pérdida de enlaces móviles y, posteriormente, por efecto cascada la pérdida de la
reproducción y la dispersión, la pérdida de plantas dependientes del enlace (en Rico-
Gray 2005).
Una red mutualista compleja puede ser definida como: el análisis de
conectividades y estructura de las interacciones mutualistas planta-animal
(principalmente polinización y dispersión de semillas en una comunidad dada, y
pueden ser descritas básicamente como representaciones gráficas de las interacciones
entre las especies (grafos bipartitas), y que están formadas fundamentalmente por dos
grupos de especies (nodos): los animales y las plantas, los cuales mantienen
interacciones de mutualismo, y cuyas dinámicas evolutivas están fuertemente
influenciadas por los resultados de sus interacciones, originando un conjunto muy
diverso de procesos coevolutivos (Jordano et al., 2003). Se ha encontrado que estas
redes son altamente estructuradas, específicamente, estas matrices de interacciones
muestran un patrón anidado. Una matriz es anidada sí una especie de planta interacciona
con un subconjunto específico de los animales con los que interactúa una especie de
planta más generalista (Bascompte et al., 2003, Bascompte y Jordano 2006, Bascompte
et al., 2006).
Estas interacciones mutualistas planta-animal se caracterizan por un bajo grado
de dependencia mutua, lo que se deriva de la asimetría y el alto grado de anidamiento
que caracterizan la estructura de las redes de polinización y dispersión de semillas.
5
INTRODUCCIÓN
Los análisis de redes mutualistas de plantas y animales se han basado
comúnmente en datos cualitativos (Blüthgen et al., 2006; i.e., se indica quienes
interactúan, pero no la intensidad de dicha interacción) y asumen que todas las
interacciones son igualmente importantes (Bascompte et al., 2006). Sin embargo, estas
redes no se organizan de forma aleatoria y la mayoría de las interacciones son débiles y
asimétricas (Bascompte et al., 2006).
La coexistencia de las comunidades a su vez puede favorecer la persistencia a
largo plazo de las fuerzas reciprocas selectivas requeridas para la coevolución de esos
ensamblajes ricos en especies, y se ha demostrado que estas asimetrías exhibidas por las
redes mutualistas favorecen la coexistencia a largo plazo y facilitan el mantenimiento de
la biodiversidad (Bascompte et al., 2006). Tompson (2006) ha señalado que dichos
estudios extienden notablemente la expectativa general de la teoría de la coevolución
para sugerir que las especies unen las redes de maneras que finalmente crean un
persistente patrón asimétrico de especialización entre las especies interactuantes.
Los resultados de las investigaciones con redes mutualistas, independientemente
del tipo (dispersión o polinización), tamaño, latitud, altitud e insularidad, han
demostrado que estas tienen una arquitectura común. Se cree que entender esta
arquitectura ayudaría a determinar los procesos evolutivos en comunidades ricas en
especies y permitiría comprender la estabilidad de dichas comunidades. A pesar de que
la familia de los colibríes (Trochilidae) es una de las más diversas del mundo (del Hoyo,
et al., 2001) y que casi todas las especies mantienen relaciones mutualistas
(polinización) con muchas especies de plantas (ver Feinsinger y Colwell 1978, Snow y
Snow 1972), estas interacciones se encuentran poco representadas en los análisis de
redes complejas (pero ver, Piacentini y Varassin 2007). Hasta la fecha se carece de
estudios puntuales con redes de interacción colibrí-planta que permitan su análisis bajo
los supuestos de la teoría de redes mutualistas (Jordano, P., com. pers).
El estudio de las comunidades planta-colibrí es de particular importancia,
entendiendo que la polinización (Allen-Wardell et al., 1998, Kearns et al., 1998) es vital
para el funcionamiento y mantenimiento de los ecosistemas. En este sentido, el aporte
de los colibríes al sistema es enorme al actuar como enlaces entre el paisaje,
manteniendo las redes de flujo de genes entre pequeñas poblaciones de plantas aisladas
rescatándolas de la presión endogámica. Incluso, la presencia de unos cuantos
individuos de colibríes en un paisaje bajo alguna presión negativa podría contribuir de
6
INTRODUCCIÓN
forma considerable en la capacidad de recuperación del ecosistema aumentando la
probabilidad de recuperarse después de una perturbación de cualquier tipo.
El enfoque y la información generada en este trabajo, genera un sustento en el
que bien se pueden apuntalar estrategias de conservación que ayuden en las diversas
tareas vinculadas con la implementación de políticas ambientales y, eventualmente,
convertirse en la base para los planes de uso y ordenamiento del territorio. Actualmente
existen estudios que promueven al paisaje como una unidad integradora que facilita la
gestión de la conservación (Lindenmayer et al., 2008; Levi et al., 2009; Jones 2011,
Hodder et al., 2014) Enfoques en este sentido son también necesarios para hacer frente a
las muchas causas que favorecen la pérdida de procesos, especies y sus hábitats, y que
operan a grandes escalas espaciales, como la pérdida y fragmentación del hábitat, la
sobreexplotación y el cambio climático.
El trabajo se realizó en cuatro tipos de vegetación localizados dentro y en los
alrededores del Parque Nacional el Chico (PNEC), Hidalgo, México. La zona se
encuentra dentro de la unidad geomorfológica denominada Sierra Madre Oriental y el
Eje Neovolcánico Transversal Mexicano, correspondiendo a la región biogeográfica
Neártica (Fig. 1). El área pertenece de manera local a la Sierra de Pachuca, localizada al
sur del estado de Hidalgo (entre los 20° 7'59.04" y 20°11'29.82" de latitud norte y a los
98°42'36.71" y 98°39'17.02" de longitud oeste, 2000-3200 msnm). La zona en su
conjunto presenta un clima muy estacional con particularidades determinadas por el
gradiente altitudinal. La temperatura en general oscila entre -3°C y 30° C (COEDE-
UAEH 2004, Díaz-Valenzuela 2008, Díaz-Valenzuela y Ortiz-Pulido 2011).
En conclusión, esta investigación pone de manifiesto la importancia de mantener
los procesos ecológicos a nivel de paisaje, tales como la riqueza, abundancia, fenología
y las interacciones que les dan cohesión y permiten asegurar la persistencia de las
comunidades ecológicas y sus especies.
7
INTRODUCCIÓN
1.2 OBJETIVOS
I. Describir el sistema de interacción colibrí-planta en un paisaje mexicano (sierra de
Pachuca, Hidalgo, México).
II. Describir a lo largo de un año la relación entre abundancia de flores de plantas
visitadas por colibríes y la actividad de colibríes en un paisaje mexicano en el estado
de Hidalgo, México, a diferentes niveles de las escalas espacial (de .25 ha a 4 ha) y
temporal (mes a año) y de la jerarquía ecológica (de especie a comunidad),
determinando patrones en el sistema usando la teoría de redes complejas de
interacciones mutualistas.
III. Describir y caracterizar de manera básica la sub-red de interacciones planta-colibrí.
IV. Describir cualitativamente la estructura del sistema de interacción planta-colibrí y
cómo a través de las interacciones se forma el ensamblaje de especies en el tiempo.
V. Describir las interacciones planta-colibrí.
VI. Describir la fenología de plantas y colibríes.
8
OBJETIVOS OBJETIVOS
1.3 RESULTADOS GENERALES
Se describe la estructura y funcionamiento del sistema de interacción planta-
colibrí en un paisaje con cuatro tipos de vegetación definidos, en este caso, por un
gradiente altitudinal asociado al área de estudio, y se aporta información valiosa de su
historia natural que hasta este estudio permanecía desconocida. El área en su totalidad
comprende varios tipos de comunidades vegetales naturales, acahuales y zonas de
cultivos, sin embargo el trabajo de campo se centró en cuatro tipos de vegetación
representativos del área: matorral xerófilo (MX), bosque de juníperos (BJ), bosque de
Quercus (BQ) y bosque de Abies (BA).
i) Se caracterizó la estructura de cuatro redes de interacciones planta-colibrí
localizadas en el centro- este de México con el fin de analizar y comparar su
estructura, así como identificar especies importantes en estas comunidades.
Las interacciones en las comunidades analizadas mostraron un patrón
anidado en su estructura, similar al reportado para otras redes de
mutualismos. Esta característica, en conjunto con otras que se han descrito
para este tipo de redes, promueve la coexistencia de las especies en una
comunidad, teniendo por lo tanto implicaciones ecológicas y
conservacionistas para las comunidades de colibríes y plantas del centro-este
de México
ii) Se evaluó y discutió la respuesta del sistema ante un cambio repentino en el
estado medio del tiempo (CREMT), dicho fenómeno fue una nevada severa
e inusual, se documentó tal efecto sobre la actividad de colibríes, la
abundancia floral y la interacción colibrí-planta en un bosque templado del
centro de México. Durante el estudio se registró una especie de colibrí
(Hylocharis leucotis) y siete especies de plantas (Fuchsia thymifolia, F.
microphyla, Salvia amarissima, S. elegants, Cestrum roseum, Penstemon
campanulatus y Lonicera mexicana). Antes de la nevada se registraron 66
avistamientos de colibríes, 8 700 flores y seis visitas de colibríes a las flores.
Durante y una semana después del evento climático se registraron cero
colibríes, 160 flores y cero visitas. Un mes después hubo 67 registros de
colibríes, 1 825 flores y 13 visitas. La actividad de los colibríes se recuperó
rápido después de la nevada, pero seis de siete especies de plantas perdieron
todas sus flores, exceptuando a Lonicera mexicana, que recibió todas las
9
RESULTADOS GENERALES
visitas de colibríes un mes después del evento climático inusual. No se
determinó con certeza cuál fue la respuesta de los colibríes a este disturbio,
si se incrementó su mortalidad (ver Wagner 1946, Inouye et al., 1991) o
propiciando movimientos altitudinales en busca de recursos (ver Ornelas y
Arizmendi 1995). No se registraron colibríes muertos en las 12 ha
muestreadas y no existió evidencia de movimientos altitudinales. A pesar del
efecto tan drástico del CREMT en el número de registros de colibríes, este
efecto parece no ser a largo plazo. Es notorio que un mes después del
CREMT el sistema parecía no afectado, al menos desde el punto de vista de
los registros de colibríes, que se mantuvieron casi igual (66 vs 67 registros).
En cuanto a las plantas el efecto fue mucho más destructivo, y posiblemente
la afectación sea más costosa en términos reproductivos. Sin embargo parece
ser que una sola especie de planta (L. mexicana) mantuvo el sistema de
interacción funcionando después del CREMT y esto pudiera traer beneficios
reproductivos para esta especie, ya que muy probablemente tuvo una
efectividad mayor en su adecuación. Esta pronta recuperación del sistema
podría ser explicada principalmente porque estas redes de interactuantes son
altamente variables espacio-temporalmente y es posible que presenten cierta
predisposición a reponerse rápidamente ante los CREMT (Díaz-Valenzuela
2008, Ortiz-Pulido y Vargas-Licona 2008). De manera natural la abundancia
de flores varia espacio-temporalmente. Son un recurso agregado en el
espacio y tiempo, usualmente en parches aislados con alta abundancia local
(Baltosser 1989, Fleming 1992, Díaz-Valenzuela 2008, Ortiz-Pulido y
Vargas-Licona 2008), por lo que los disturbios causados por un CREMT
asemejan lo que ocurre naturalmente en estos sistemas. Se ha detectado que
en la zona la abundancia de flores puede variar, en cuatro días de cero a
miles (Ortiz-Pulido y Vargas-Licona 2008).
iii) En un estudio de caso se usaron datos del matorral xerófilo para encontrar
relaciones espaciales entre plantas y colibríes de este tipo de vegetación,
Usando los datos de abundancias de plantas y registro de colibríes obtenidos
siguiendo el MM se encontraron relaciones positivas y significativas entre
plantas y colibríes a nivel de especie en la jerarquía ecológica y a nivel de
mes en la escala temporal, pero esto varió entre niveles de la escala espacial
y el momento en el que el sistema fue muestreado. Para el caso de la especie
10
RESULTADOS GENERALES
de colibrí Hylocharis leucotis se hicieron pruebas de relación con dos
especies de plantas Bouvardia ternifolia y Castilleja tenuiflora y con la suma
de éstas. Se encontró que esta especie de colibrí y B. ternifolia solo
mostraron una relación positiva y significativa en junio y para el nivel
espacial de 2 ha (r= 0,537, P<0,05, C= 0,61). Con C. tenuiflora se hallaron
relaciones significativas en abril a 1 ha (r= 0,338, P<0,05, C=1,68), en el
mes de junio se encontró en el nivel de 2 ha (r= 0,583, P<0,05, C=1,00) y en
septiembre a 1 ha (r= 0,401, P<0,05, C=1,07). Cuando se probó la relación
con la suma de las dos especies de plantas e H. leucotis solo se encontró una
relación significativa para junio a 1 ha (r= 0,583, P<0,05). Para el nivel de
año se encontraron relaciones significativas en todos los niveles de la escala
espacial y para los tres casos analizados (i.e., H. leucotis vs B. ternifolia, H.
leucotis vs C. tenuiflora e H. leucotis vs B. ternifolia +C. tenuiflora). En el
caso de C. lucifer y B. ternifolia se detectaron relaciones significativas en los
meses de mayo a 1 ha (r= 0,282, P<0,05, C=0,51), julio en el nivel más bajo
0,25 ha (r= 0,131, P<0,05, C=1,05). El contraste (C) del recurso flor no
mostró un patrón definido (ver Anexo 4), sin embargo parece que, en las
relaciones que fueron significativas el valor del contraste fluctuó entre
valores de 0,5 y 1,5 en el 90% de los casos. En este estudio el sistema
respondió mejor a nivel de comunidad que a nivel de especie, se encontró
que el sistema se encendió en el mes de marzo y se mantuvo funcionando
hasta octubre, se halló que la relación entre número de registros de colibríes
(a nivel comunidad y especie) y la abundancia de plantas con flores varió de
acuerdo con el nivel en las escalas espacial y temporal en el que el sistema
fue estudiado. Para el nivel inferior en la jerarquía ecológica (i.e., especie) se
encontró que las dos especies de colibríes vs las dos especies de plantas
elegidas para este análisis mostraron pocas relaciones. En el caso de H.
leucotis vs B. ternifolia, C. tenuiflora y la suma de ambas, esta especie de
colibrí respondió positivamente y significativamente a la abundancia de estas
dos especies de plantas en dos niveles de la escala espacial (de 1 a 2 ha),
cuando el sistema se encuentra funcionando (abril, junio y septiembre), y no
se encontraron relaciones al inicio y fin de la floración. Cuando se probó en
la escala temporal en el nivel año, se encontró una relación significativa y
positiva en todas las escalas espaciales (de 0,25 a 4 ha). Por ejemplo, si
11
RESULTADOS GENERALES
consideramos relaciones en los niveles bajos de la escala espacial (i.e., 0,25 a
.5 ha) entre estas especies no hay una relación clara (aunque las
correlaciones sin la corrección espacial si mostraron ser significativas;
(Anexo 2), sin embargo si cambiamos de nivel (i.e., 1 a 2 ha), sí
encontramos relación significativa. Esta variación en los resultados puede
ser parcialmente explicada por el modelo jerárquico de estructura de parches
(Wiens 1989), pero también hay que considerar la sensibilidad de los
organismos cuando se mide su respuesta al ambiente (Morris 1987), que
también es dependiente de la escala.
iv) En el paisaje se contabilizaron 405,176 flores de un total de 53 especies
(riqueza específica) de plantas visitadas por colibríes, repartidas en 22
familias y 29 géneros durante el ciclo anual de muestreo. El tipo de
vegetación con la mayor cantidad de registros de flores fue MX con 228,936
flores de 33 especies de plantas, BJ tuvo 114,845 flores de 30 especies, en el
BA se registraron 11 especies de plantas y 54,533 flores, y BQ tuvo ocho
especies y 6,862 flores (Tabla 2).Ninguna especie de planta estuvo presente
en más de dos comunidades vegetales, considerando el índice de Sorenson
cuantitativo los sitios más similares fueron MX y BJ (Sorenson < 29%) los
cuales comparten 21 especies de plantas (Bouvardia longiflora, B. ternifolia,
Castilleja tenuiflora, Commelina coelestis, Cuphea aequipetala, C.
procumbens, Dalea bicolor, Ipomea stans, Lamorouxia dasyantha, Loeselia
mexicana, Opuntia robusta, Oxalis sp., Salvia chamaedryoides, S. coccinea,
S. mexicana, S. microphylla, S. polystachya, S. prunelloides, Scutellaria
caerulea, Silene laciniata y Stachys coccinea), los menos similares en
cuanto a la composición de plantas ornitófilas fueron BJ y BA con y BJ y
BQ con una similitud ambos de .12% (Cuadro 1). Mientras que BA y BQ
(índice de Sorenson cuantitativo < 20%) comparten cuatro especies
(Lonicera mexicana, Salvia elegans, Fuchsia thymifolia y Cestrum roseum).
La forma floral de las plantas a nivel de paisaje en su mayoría es tubular
(50%), seguido de bilabiadas (31.6%). El color de las flores principalmente
es rojo en varias tonalidades (36.84%), seguido del azul (26.31%), también
morado y amarillo. La forma biológica fue principalmente herbácea (71%), y
el arreglo floral fue inflorescencia, solitaria y espiga (30% para cada uno,
Tabla 2).Para los colibríes se obtuvieron 2,441 registros en todo el paisaje,
12
RESULTADOS GENERALES
agrupados en siete géneros y ocho especies: Hylocharis leucotis, Calothorax
lucifer, Eugenes fulgens, Selasphorus platycercus, S. rufus, Lampornis
clemenciae, Archilochus colubris y Colibri thalassinus. Además de dos
especies, Stellula calliope y Cynanthus latirostris que fueron registradas
fuera del muestreo sistemático. En 576 hrs de observación se obtuvieron
2,441 registros de colibríes (visuales y auditivos) en todo el paisaje. Éstos se
encuentran agrupados en siete géneros y ocho especies: Hylocharis leucotis,
Calothorax lucifer, Eugenes fulgens, Selasphorus platycercus, S. rufus,
Lampornis clemenciae, Archilochus colubris y Colibri thalassinus, además
dos especies, Selasphorus calliope y Cynanthus latirostris, fueron
registradas fuera de los muestreos sistemáticos, ambas con un registro y solo
en MX. Las especies con mayor número de registros fueron: H. leucotis (con
1623 registros), C. lucifer (178), E. fulgens (75) y S. platycercus (43). Cuatro
especies fueron registradas muy poco: C. thalassinus (7 registros), A.
colubris (4), S. rufus (3) y L. clemenciae (2). Del total de registros, 504
(21%) pertenecieron a colibríes que no pudieron ser determinados hasta
especie. Un total de 53 especies de plantas fueron visitadas por 10 especies
de colibríes en un contexto de forrajeo, sumando 180 interacciones. Esto
dará lugar a una mejor comprensión de las relaciones de la comunidad
planta-colibrí aquí descrita y se podrán hacer predicciones más fiables de su
manejo, conservación y prestación de servicios ecológicos.
13
RESULTADOS GENERALES
1.4 DISCUSIÓN
Este es el primer estudio a nivel global que describe las interacciones colibrí-
planta en distintos tipos de vegetación en un mismo paisaje. Está información se torna
muy valiosa si tomamos en cuenta que más del 80% de los colibríes en México se
distribuyen por arriba de los 1,000 msnm, además de que precisamente nueve de las 10
especies aquí registradas mantiene distribuciones amplias en todo el país, encontrándose
prácticamente en todas las montañas que rodean el altiplano mexicano. En este mismo
contexto, se ha mencionado que las zonas montañosas que contienen varios tipos de
vegetación y diferentes ecotónos bajo gradientes climáticos inestables, y donde
intrínsecamente se genera esta gran variación ambiental dentro de una pequeña área
geográfica, son sitios ideales para investigar patrones espaciales en la riqueza de
especies (Körner, 2000). Por otro lado, el diseño y métodos llevados a cabo en este
trabajo son una forma innovadora de obtener información y buscar patrones en la
dinámica de los sistemas de interacción entre; plantas y colibríes; a varias escalas; y
entre niveles de éstas, en ambientes naturales. Sobre todo para comunidades
heterogéneas y a escalas locales donde el ensamblaje de especies se encuentra regulado
por las interacciones mutualistas más que por factores abióticos (ver Rahbek & Graves
2000, Márquez et al., 2004).
La aproximación de redes mutualistas puede utilizarse para investigar la
fragilidad de las interacciones ecológicas ante la pérdida de especies (Bascompte et al.,
2003; Bascompte & Jordano, 2006; Rico-Gray, 2006; Bascompte et al., 2006). Por
ejemplo, se ha supuesto que dichas redes serán estables si ocurre una extinción de
especies al azar, pero serán altamente inestables si las especies más conectadas se
extinguen; también se ha indicado que una especie invasora o que constituye una
enfermedad primero establecerá interacción con las especies más conectadas de una red
(Montoya et al., 2001). En el caso de las redes mutualistas analizadas en nuestro
estudio, las especies más conectadas son aquellas colocadas en la parte superior de los
grafos (ver Fig. 1 del capítulo 1 de este escrito). Dichas especies serían las más
importantes en el mantenimiento de la estabilidad de la interacción en el nivel
comunidad. De igual manera, si una especie invasora o un patógeno lograran establecer
interacción con las especies más conectadas, la invasión o enfermedad podría
dispersarse por todo el sistema. En este sentido, el análisis de las redes mutualistas
permite determinar estrategias de conservación en el nivel de comunidad, facilitando
ubicar especies relevantes para conservar o proteger.
14
.DISCUSIÓN
Los patrones espaciales más claros fueron el uso de todos los tipos de vegetación
por la comunidad de colibríes, a diferencia de las plantas que en general mostraron
asociación directa en cada tipo de vegetación, i.e., cada tipo de vegetación tiene su
comunidad particular de plantas ornitofílicas. Se encontraron variaciones en cuanto a las
abundancias de ambos grupos y su relación, existe una complementariedad del recurso a
nivel comunidad, y a ésta le afecta la época (estación de año) en la que se encuentre, en
primavera-verano la abundancia de recursos en las partes bajas es notoria, por tanto
existió un mayor número de registros de colibríes en estas zonas, siendo para las partes
altas otoño-invierno cuando se tuvieron más registros de ambos grupos.
15
DISCUSIÓN
1.5 CONCLUSIÓN
La arquitectura y ensamblaje del sistema solo puede ser entendida si se observa
bajo la óptica de escalas espacio-tempo-ecológicas, con los resultados de este estudio se
hace evidente que si conocemos las identidades de los interactuantes (plantas y
colibríes), la estructura de las recompensas florales (riqueza, fenología y abundancias) ,
enlaces (interacciones), estructura de la comunidad de polinizadores (riqueza,
abundancias y fenología de los colibríes), cómo interactúan los cuatro y responden a
perturbaciones es fundamental para cualquier medida de conservación. Solo de esta
manera podemos identificar los factores clave que mantienen la integridad de estas
comunidades y predecir cómo diferentes regímenes de perturbaciones pueden afectar la
organización de estos ensamblajes de especies.
Este estudio presenta por primera vez la dinámica de la interacción planta-colibrí
en un paisaje del centro de México. La información encontrada y presentada en este
estudio contribuye de manera importante al entendimiento de los procesos ecológicos a
nivel ecosistémico, y puede ser de mucha utilidad para fundamentar estrategias de
conservación en la zona.
16
CONCLUSIONES
TRABAJOS PUBLICADOS
Revista Mexicana de Biodiversidad 83: 569-577,2012
Redes de interacción colibrí-planta del centro-este de México
Hummingbird-plant mutualistic networks in central-eastern Mexico
Nubia Zoe Lara-Rodríguez1, Román Díaz-Valenzuela2, Vanessa Martínez-García3, Edith Mauricio-Lopéz2, Silvia Anaid-Díaz4,5, Oscar Israel Valle4,6, Ana Denisse Fisher-de León4,7, Carlos Lara3 y Raúl Ortiz-Pulido2
1Centro Iberoamericano de la Biodiversidad, Universidad de Alicante. Carretera San Vicente del Raspeig s/n 03690, San Vicente del Raspeig, Alicante,
España. 2Laboratorio de Ecología de Poblaciones, Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Apartado postal 69, 42001 Pachuca, Hidalgo, México. 3Centro de Investigación en Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Tlaxcala. Km. 10.5 Autopista Tlaxcala-San Martín Texmelucan, 90120 San Felipe Ixtacuixtla, Tlaxcala, México. 4Departamento de Química y Biología, Universidad de las Américas-Puebla. Cholula, Puebla, México. 5Domicilio actual: Department of Veterinary Medicine, Disease Dynamics Unit, University of Cambridge, Madingley Road, Cambridg e, CB3 0ES, UK. 6Domicilio actual: Jardín Botánico Punhuato, Camino a Tres Marías S/N Morelia, Michoacán, México. 7Domicilio actual: Udall Center for Studies in Public Policy, University of Arizona. 803 East First St. Tucson, AZ 85719, USA.
Resumen. Las interacciones mutualistas han moldeado la biodiversidad en la tierra. A pesar de ello, hasta recientemente era difícil encontrar patrones en la estructura de este tipo de interacciones en las comunidades. En años recientes se ha promovido el análisis de las interacciones mutualistas como redes que muestran las conexiones entre las especies. Esta aproximación permite la descripción de patrones estructurales que operan en las interacciones ecológicas en el nivel de comunidad y constituye un nuevo campo en la ecología. En este estudio definimos, caracterizamos y analizamos 4 subredes de polinización, formadas por las interacciones entre colibríes y plantas en varios paisajes del centro-este de México. Las interacciones en las comunidades analizadas muestran un patrón anidado en su estructura, similar al reportado para otras redes de mutualismos. Se ha sugerido que esta característica, en conjunto con otras que se han descrito para este tipo de redes, promueve la coexistencia de las especies en una comunidad, teniendo por lo tanto implicaciones ecológicas y conservacionistas para las comunidades de colibríes y plantas del centro-este de México.
Palabras clave: redes mutualistas, interacciones, colibríes, polinización, conservación.
Abstract. Several studies report that mutualistic interactions have molded global biodiversity. However, in the past, it was difficult to find structural patterns in them when they were assessed from a community perspective. Mutualistic networks approach has been proposed as a new method to represent and study interactions. It allows to describe structural patterns in the interactions at community level. Here, we describe and assess 4 pollination sub networks of hummingbird-plant communities located in several landscapes of Central-eastern Mexico. The interactions recorded in the communities show a nested structural pattern, similar to the reported in other networks. It has been suggested that such characteristics, together with others described for this kind of networks, can promote the species coexistence in a community, and in turn have ecological and conservational implications to the hummingbird and plants communities of Central-eastern Mexico.
Key words: mutualistic networks, interactions, hummingbirds, pollination, conservation.
En una comunidad, las especies de plantas y animales
se relacionan de diferentes modos, dando lugar a redes complejas de interacciones (Jordano, 1987; Rico-Gray, 2006). Aún cuando existe un continuum de distintos tipos de interacciones, comúnmente se consideran 2 tipos de
Recibido: 28 enero 2011; 26 septiembre 2011
interacciones opuestas, los mutualismos y los antagonis- mos. En los mutualismos, el proceso de polinización es el que ha sido más estudiado (Olesen y Jordano, 2002), tal vez por ser uno de los servicios esenciales que los ecosistemas proporcionan indirectamente a la humanidad (Constanza et al., 1997; Kearns et al., 1998). Se calcula que la polinización del 70-90% de las angiospermas la llevan a cabo animales (Fontaine et al., 2006; Kearns
CAPÍTULO 1 CAPÍTULO 1
17
Ortiz-Pulido et al.- Interacción colibrí-planta en México 570
et al., 1998, Ollerton et al., 2011). En este proceso, las aves participan de manera importante (e.g., Snow, 1981; Futuyma y Slatkin, 1983; Jordano, 1987; Pellmyr, 2002), estimándose que ca. del 10-15% de todas las angiosper- mas en una comunidad son polinizadas por este grupo de organismos (Feinsinger, 1983; Buzato et al., 2000).
Recientemente, la interacción ave-planta ha sido analizada a nivel de comunidad con un nuevo enfoque de redes, mediante el cual se han descubierto patrones invariantes en la estructura de las interacciones de una comunidad, independientemente del tamaño, latitud, altitud, insularidad y tipo de los mutualismos estudiados (Jordano et al., 2003; Bascompte et al., 2003, Bascompte et al., 2006). Dicha estructura se caracteriza por ser altamente asimétrica, tanto en la fuerza de dependencia planta-animal como en el grado de especialización de las especies (i.e., número de especies con las que cada una de las especies en la red interactúa), características que en conjunto pueden promover la coexistencia de una comunidad (Jordano et al., 2003; Bascompte et al., 2006; Thompson, 2006).
Este trabajo se enfoca en determinar el anidamiento en 4 redes de interacción colibrí-planta, una de las propieda- des más ampliamente estudiadas en las redes mutualistas (e.g., Bascopmte et al. 2006). El anidamiento describe el modo en que las especies mantienen interacciones mutua- listas en una comunidad y es una característica cualitativa y cuantitativa importante en la estructura de estas redes. Se da como consecuencia de 2 factores; en el primero, las especies generalistas (las que interactúan con muchas especies) interactúan con un subconjunto propio de gene- ralistas; en el segundo, las especies especialistas (las que interactúan con pocas) interactúan sólo con grupos de generalistas (Bascompte et al., 2003; Bascompte y Jordano, 2006). Un patrón altamente anidado es caracte- rístico de las redes mutualistas, y tiene 2 implicaciones fundamentales en la estructura de las redes: 1), la existen- cia de un núcleo de especies que sostiene la mayor parte de las interacciones y 2), el mantenimiento de interaccio- nes asimétricas, debido a que los especialistas tienden a interactuar con la mayoría de los generalistas (Bascompte y Jordano, 2006). El anidamiento fue el atributo base del estudio para caracterizar las redes analizadas, porque permite detectar si existe una organización en las inte- racciones entre colibríes y plantas estudiadas y discutir sobre sus implicaciones en las dinámicas de las comuni- dades y su conservación.
En este trabajo se caracteriza la estructura de 4 redes de interacciones planta-colibrí localizadas en el centro- este de México con el fin de analizar y comparar su estructura, así como identificar especies importantes en estas comunidades. A pesar de que los colibríes man-
tienen relaciones mutualistas con muchas especies de plantas, estas interacciones se encuentran poco represen- tadas en los análisis de redes mutualistas (Jordano et al., 2006; de Queiroz y Galarda, 2007).
Los datos se obtuvieron de 8 trabajos realizados en 4 paisajes del centro-este de México (Fisher, 2002; Valle-Díaz, 2002; Díaz, 2003; Mauricio-López, 2005; Lara, 2006; Martínez-García, 2006; Díaz-Valenzuela, 2008; Ortiz-Pulido et al., 2006) (Cuadro 1). En esos trabajos, se presenta información sobre interacciones entre especies de colibríes y plantas. Las comunida- des estudiadas estuvieron localizadas dentro o cerca de 4 áreas naturales protegidas: la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán (RBTC), localizada en la frontera entre los estados de Puebla y Oaxaca; el Parque Nacional La Malinche (PNLM), en Tlaxcala; la Reserva de la Bios- fera Barranca Metztitlán (RBBM), en Hidalgo y matorral xerófito cercano al Parque Nacional El Chico (PNEC), en Hidalgo. Los resultados generales de estos 8 estudios, así como las principales características de cada área natural protegida se indican en el Cuadro 1.
Los estudios considerados son temporalmente acu- mulativos, pues los sitios fueron muestreados por un periodo más o menos extenso (al menos un año; véase Cuadro 1). En este trabajo se excluyó información indi- cadora de la fuerza de las interacciones (e.g., número de visitantes/flor), ya que no todos los estudios contienen dicha información. Los estudios no fueron realizados ex profeso para realizar una red de polinización, por lo que, en realidad, las redes son subconjunto de una red de polinización completa aún desconocida (e.g., faltan taxa interactuantes, como insectos y mamíferos).
Con los datos se elaboraron matrices de adyacencia P x A (plantas × colibríes) con valores “1” y “0”, donde “1” indica una interacción entre 2 especies y “0” que no fue observada una interacción. La red de interacciones obtenida por área natural protegida fue graficada con el programa Pajek (Batagelj y Mrvar, 2004). Para determi- nar el anidamiento en las redes se utilizó el programa ANINHADO (Guimarães y Guimarães, 2006), con el cual se obtuvo el grado de anidamiento N, una medida de la forma en que están conectadas las especies en la red, basada en la temperatura T de cada matriz (Atmar y Pater- son, 1993; Bascompte et al., 2003), donde valores de N cercanos a 1 indican fuertes patrones de anidamiento, valores intermedios sugieren que las interacciones están realizándose al azar y valores cercanos a 0 indican que la matriz puede estar organizada en compartimentos (Bascompte y Jordano, 2006). Para saber si los valores de anidamiento observados son más altos de lo esperado por patrones al azar, en las interacciones se utilizaron las comparaciones que genera ANINHADO entre el grado
CAPÍTULO 1 CAPÍTULO 1
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Revista Mexicana de Biodiversidad 83: 569-577,2012 571
Cuadro 1. Datos de los estudios consultados en este trabajo para armar las redes de interacción colibrí-planta localizadas en áreas naturales protegidas o en sus cercanías, en el centro-este de México
Área Natural Protegida estudiada*
RBTC PNLM RBBM PNEC
Estudio Fisher, 2002 Valle, 2002 Díaz, 2003 Lara, 2006 Martínez-
García, 2006 Ortiz-Pulido et
al., 2006 Mauricio
2005 Díaz-
Valenzuela 2008
Interactuantes** Plantas 10 7 17+ 8 20 26 6 23 Colibríes 10 9 12+ 8 8 9 5 9 Interacciones 22 15 50+ 41 28 53 15 88 Esfuerzo Área 400 ha 400 ha 400 ha+ Sin definir 192 ha >1 000 ha 72 ha 144 ha Tiempo 6 meses 7 meses 1 año+ 4 años 1 año 4 años 1 año 1 año
(50 h) (64 hrs) (114 hrs) + (48 hrs) (83 hrs) Sin definir (216 hrs) (114 hrs) Tipos de CEC, CPWN, CEC, CEC, BA, BP, BPE, BP, BPE, MS, MX, MS, MX MX vegetación1 MEPJ, MEEL, CPWN, CPWN, P, VSQB, MX BTS, BJ, BE,
MEELB, IP, JEC, MP, M,
MEPJ, MEEL,
MEPJ, MEEL,
VSAA BPE, BP, P.
SBC MEELB, IP, JEC,
MEELB, IP, JEC,
MP, M, MP, M, SBC SBC
Clima2 S H, F S, SC, T, F SST Altitud (m snm) 630 a 2 190 2 900-3 100 1 100 a 2 700 2 200 a 2 500
*RBTC, Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán; PNLM, Parque Nacional La Malinche; RBBM, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán; PNEC, matorral xerófito cercano al Parque Nacional El Chico. **Especies e interacciones registradas en cada trabajo. Dado que se repiten entre diversos trabajos, la sumatoria de las especies o interacciones no refleja el número total para la zona (véase Cuadro 2 ). + Esfuerzo sumado de los estudios de Fisher (2002) y Valle (2002).
1Tipos de vegetación: CEC, cardonal de Eschontria chiotilla; CPWN, cardonal de Pachycereus weberi con laderas de Neobuxbaumia
spp.; MEPJ, matorral espinoso con espinas laterales con Prosposis juliflora; MEEL, matorral espinoso con espinas laterales; MEELB, matorral espinoso con espinas laterales perturbado con Beaucarnea spp.; IP, izotal perturbado; JEC, jiotillal de E. chiotilla; MP, mexical perturbado; M, mexical; SBC, selva baja caducifolia; BA, bosque de abetos, BP, bosque de pino; BPE, bosque de pino-encino; BE, bosque de encinos; BJ, bosque de juníperos; BTS, bosque tropical subcaducifolio; P, pastizal; MS, matorral submontano; MX, matorral xerófilo; VSQB, vegetación secundaria originada por la quema de boques originales; VR, vegetación ribereña; VSAA, vegetación secundaria derivada de áreas agrícolas abandonadas.
2Climas: H, húmedo; S, seco; SC, semiseco cálido; SST, semiseco templado; T, templado; F, frío. de anidamiento observado de cada red contra 1000 répli- cas generadas por un modelo nulo. Elegimos el modelo nulo CE (modelo nulo 2, Bascompte et al., 2003), el cual acepta que la probabilidad de que una planta interactúe con un colibrí depende del número observado de las inte- racciones para ambas especies. Este modelo se representa de esta manera:
en el cual los patrones asimétricos de las interacciones se generan sólo por las diferencias en las abundancias de las especies, tomando en cuenta que el número de interaccio- nes está correlacionado con la abundancia de las especies (Jordano et al., 2003).
Calculamos también la densidad de la red o conectan- cia de cada red (C), que es el porcentaje de interacciones observadas con respecto a todas las posibles, siendo C= 100 I/M, donde I corresponde al número de interacciones
Pi
P j 2Col R observadas y M corresponde al tamaño de la matriz, dado por el número total de especies de animales (A) y plantas
donde, en el caso presente, Pi corresponde al número de interacciones de la planta i, Pj es el número de inte- racciones del colibrí j, Col es el número de especies de colibríes y R es el número de especies de plantas. Este modelo también controla el sesgo posible de muestreo,
(P) de esta forma M= PA (Jordano, 1987; Olesen y Jor- dano, 2002). La conectancia constituye una medida de generalización de la red y la usamos para efectuar com- paraciones con los valores reportados para otras redes.
También realizamos un análisis categórico de centro- periferia con el programa UCINET (Borgatti y Everett,
CAPÍTULO 1 CAPÍTULO 1
19
Ortiz-Pulido et al.- Interacción colibrí-planta en México 572
1999; Borgatti et al., 1999) con el fin de observar al inte- rior de las redes qué especies se encuentran en el núcleo y en la periferia de cada red estudiada. La centralidad de una especie dada no sólo está relacionada con su nivel de especialización dentro de la red, también está relacionada con cuan centrales son las especies con las que interactúa (Jordano et al., 2006). Las especies centrales son relevan- tes porque se ha conjeturado que posiblemente en orden evolutivo sean las más importantes porque al estar fuerte y estratégicamente conectadas, determinan los patrones coevolutivos en estas redes, generando lo que se ha lla- mado vórtices coevolutivos (Thompson, 2006).
De acuerdo con los valores de N (Cuadro 2), las 4 redes mutualistas presentan en el arreglo de sus inte- racciones un patrón anidado (Fig. 1), siendo altamente significativo sólo para 3 de los 4 sitios (i.e., RBTC, RBBM y PNEC; en estos casos p< 0.001). Se observa un patrón asimétrico en la especialización de las redes, el cual muestra las especies generalistas interactuando entre sí y a las especialistas comúnmente interactuando sólo con generalistas. Existen pocas especies especialis- tas interactuando sólo con especialistas (Fig. 1), como es el caso de la interacción que se observan entre el colibrí Archilochus alexandri y la planta Justicia sp. en la red de la RBBM (Fig. 1c). Estas especies no contribuyen al patrón de anidamiento. Los valores obtenidos de N son similares a los registrados para la interacción colibrí-bro- melia en Parana, Brasil (N= 0.92; de Queiroz y Galarda, 2007).
En el PNLM se registró un patrón de anidación no significativo (p =0.32; Cuadro 2), que puede explicarse porque es una red con poca riqueza (16 especies); porque el número de especies de plantas con flores visitadas por colibríes es pequeño (8 especies); porque la zona está per- turbada, o bien, porque el muestreo hecho en la zona no fue el adecuado para detectar todas las interacciones. En otros estudios se ha observado que el anidamiento (i.e.,
asimetría en especialización) aumenta conforme aumenta la riqueza (Guimarães et al., 2006) y que hay una rela- ción logarítmica entre la riqueza y el tamaño de la red, lo que sugiere que la probabilidad de que los sistemas pobres en especies sean anidados es menor (Guimarães et al., 2006). En el PNLM se han detectado pocas especies de plantas participando en la interacción (Ortiz-Pulido y Lara, 2011), lo que podría determinar que las especies de colibríes no tengan el sustrato (i.e., especies de plantas) para establecer las interacciones y por ello la anidación es poca. En un estudio comparativo de 4 redes mutualis- tas entre plantas y hormigas (Guimarães et al., 2006) se encontró que el sitio que tenia menor riqueza de plantas presento un menor anidamiento. La poca riqueza de plan- tas visitadas por colibríes en el PNLM podría explicarse
porque los alrededores de esta zona natural protegida han sido severamente deforestados. En la actualidad, el PNLM es una isla de vegetación de cerca de 175 km2, inmersa en una matriz de pastizal, campos de cultivo y vegetación secundaria, al menos de 9 945 km2 (ROP, datos no publi- cados). El efecto de la deforestación en los alrededores del PNLM podría estar determinando la presencia de un número reducido de especies de plantas y colibríes que, a su vez, podría estar afectando el anidamiento de la red. Este tipo de perturbación (i.e., la deforestación) pudiera también estar afectando negativamente la conectancia. Una reevaluación de los datos de Wolf et al. (1976) para 2 zonas con bosques de encino en Costa Rica sugiere que las redes colibrí-planta localizadas en sitios pertur- bados tienen un valor más alto de conectancia que sitios no perturbados (Ortiz-Pulido, datos no publicados). Datos para una zona relativamente conservada de bos- que lluvioso atlántico en Brasil (de Queiroz y Galarda, 2007) confirman parcialmente esto, pues allí se registran conectancias bajas (de 0.19 a 0.25) para la interacción colibríes-planta. En este caso, la RBBM y la RBTC están inmersas en paisajes relativamente conservados y tienen valores bajos de conectancia, mientras que el PNLM y el PNEC están en áreas perturbadas y tienen valores de conectancia altos. Aún cuando hay predicciones teóricas que plantean la posibilidad de que a mayor perturbación mayor conectancia (e.g., Montoya et al., 2001), faltan estudios de campo para determinar cual es el efecto de la conservación en la anidación y conectancia de las redes mutualistas colibrí-planta.
La caracterización del núcleo y la periferia de cada red permite destacar las siguientes especies como impor- tantes para el sostenimiento de cada red, ya que son parte de su núcleo; en la RBTC, Cercidium praecox, Opuntia
hyptiacantha, O. pilífera, Ipomoea arborescens, Eschion-
tria chiotilla, Nicotiana glauca, Stenocereus pruinosus,
S. stellatus, Polaskia chichipe, Agave marmorata, Ama-
zilia violiceps, Cynanthus latirostris y C. sordidus; en el PNLM, Penstemon roseus, Salvia elegans, Castilleja
tenuiflora, Penstemon gentianoides, Bouvardia ternifo-
lia, Hylocharis leucotis, Eugenes fulgens y Archilochus
colubris; en la red de la RBBM las especies núcleo son N. glauca, Stenocereus marginatus, Stenocereus
dumortieri, Agave sp., H. leucotis, Calothorax lucifer, C.
latirostris, Eugenes fulgens y Lampornis clemenciae, y en áreas adyacentes al PNEC son importantes B. ternifo-
lia, Penstemon barbatus, N. glauca, Opuntia imbricata,
Loeselia mexicana, Agave sp., Lamouroxia dasyantha, C.
tenuiflora, Salvia microphyla, Salvia sp. (1), Salvia ama- rissima, C. lucifer, H. leucotis y Selasphorus platycercus.
Del análisis realizado en este trabajo, se concluye que las redes en el centro-este de México están alta-
CAPÍTULO 1 CAPÍTULO 1
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Colibríes
Riqueza Plantas
Tamaño de la red Número de conexiones & #
12 27 39 73 0.23 0.89 8 8 16 41 0.64 0.84 9 26 35 55 0.24 0.87 9 25 34 93 0.41 0.83
mente anidadas y presentan una organización, no al azar, en sus interacciones, a excepción de la red estu- diada en el PNLM. Esta asimetría en la especialización ha sido detectada en diversas partes del mundo en redes mutualistas de polinización, dispersión de semillas e interacciones hormiga-planta (Bascompte et al., 2003; Bascompte y Jordano, 2006; Díaz-Castelazo et al., 2010) y se ha identificado como una característica que mantiene la biodiversidad y la coexistencia de las especies en las comunidades; por lo que en este caso, las interacciones planta-colibrí estudiadas podrían desempeñar un papel importante en el sostenimiento de la biodiversidad de cada una de las áreas naturales estudiadas, al presentar estos patrones de anidamiento.
La aproximación de redes mutualistas puede utili- zarse para investigar la fragilidad de las interacciones ecológicas ante la pérdida de especies (Bascompte et al., 2003; Bascompte y Jordano, 2006; Rico-Gray, 2006; Bascompte et al., 2006). Por ejemplo, se ha supuesto que dichas redes serán estables si ocurre una extinción de especies al azar, pero serán altamente inestables si las especies más conectadas se extinguen; también se ha indicado que una especie invasora o que constituye una enfermedad primero establecerá interacción con las espe- cies más conectadas de una red (Montoya et al., 2001). En el caso de las redes mutualistas analizadas en nuestro estudio, las especies más conectadas son aquellas colo- cadas en la parte superior de los grafos (Fig. 1). Dichas especies serían las más importantes en el mantenimiento de la estabilidad de la interacción en el nivel comunidad. Un ejemplo de estas especies sería el colibrí Hylocharis
leucotis en el PNLM, RBBM y PNEC (Figs. 1b, c, d) y las plantas Penstemon roseus, en PNLM, y Bouvardia
ternifolia, en PNEC. Si estas especies se extinguieran en dichas áreas, el proceso de polinización podría verse afectado en el nivel comunidad. De igual manera, si una especie invasora o un patógeno lograran establecer inte- racción con las especies más conectadas, la invasión o enfermedad podría dispersarse por todo el sistema. En este sentido, el análisis de las redes mutualistas permite determinar estrategias de conservación en el nivel de comunidad, facilitando ubicar especies relevantes para conservar o proteger. Creemos que más estudios de este tipo deben ser realizados en México.
Los autores agradecen a las direcciones de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, el Parque Nacional La Malinche, la Reserva de la Biosfera Barranca Metztitlán y el Parque Nacional El Chico por las facilidades prestadas para realizar trabajo en campo. A Cecilia Díaz-Castelazo, por su orientación en el uso de los programas estadísticos; a Mariano Devoto, quien hizo interesantes sugerencias a una versión inicial de este escrito; a COCyTECH (proyectos Fomix-CONACYT 2006-43761 y 2008-95828), UAEH (proyectos PII-34A y DIP-ICBI-AAB 033), Academia Mexicana de Ciencias (por el apoyo a estancias de estu- diantes), CONACYT (proyectos de consolidación 89263 y 91069 y beca de posgrado a R. Díaz-Valenzuela número 207970), CONACYT-SEMARNAT (proyecto 2002-CO1- 0248), CONABIO (proyecto ASO10), CUMEX (por la beca a R. Ortiz-Pulido para estancia en UQroo) y a PRO- MEP-SEP, UDLA-P, UAT y UQroo, por los diferentes apoyos recibidos para realizar este trabajo.
Cuadro 2. Características de las redes analizadas en el presente trabajo. Los acrónimos por sitio pueden ser consultados en el Cuadro 1.
Área natural
RBTC PNLM RBBM PNEC
&Conectancia; #Anidamiento.
CAPÍTULO 1 CAPÍTULO 1
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Ortiz-Pulido et al.- Interacción colibrí-planta en México 574
a b
Figura 1. Redes mutualistas planta-colibrí registradas en 4 áreas naturales protegidas del centro-este de México. Especies de anima- les (A); plantas (P). Los sitios considerados son: a, Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán; b, Parque Nacional La Malinche; c, Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán y d, zonas adyacentes al Parque Nacional El Chico.
CAPÍTULO 1 CAPÍTULO 1
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c d
Figura 1. Continúa.
CAPÍTULO 1 CAPÍTULO 1
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CAPÍTULO 1 CAPÍTULO 1
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Effects of a snowstorm event on the interactions between plants and hummingbirds:
fast recovery of spatio-temporal patterns
Efecto de una tormenta de nieve sobre la interacción colibrí-planta: los patrones espacio-
temporales se recobran rápido
Román Díaz-Valenzuela1,2 and Raúl Ortiz-Pulido1,3
1Laboratorio de Ecología de Poblaciones, Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Apartado postal 69,
42001 Pachuca, Hidalgo, México. 2Laboratorio de Vertebrados, Centro Iberoamericano de la Biodiversidad, Universidad de Alicante, 03080 Alicante, España. 3Current address: Laboratorio de Ecología de la Conducta, Centro Tlaxcala de Biología de la Conducta, Universidad Autónoma de Tlaxcala-UNAM,
Carretera Tlaxcala-Puebla km 1.5, Colonia Xicohtencatl S/N, 90070 Tlaxcala, Tlaxcala, México.
Abstract. The global climatic change could cause, in some places, appearance of meteorological phenomena considered rare. If we understand the effect of these phenomena on birds we can understand how birds respond to weather changes. We report here the effect of a severe snowfall on hummingbird activity, flower abundance and hummingbird-plant interaction in a temperate forest of central Mexico. During our study we registered 1 hummingbird species (Hylocharis
leucotis) and 7 plant species (Fuchsia thymifolia, F. microphyla, Salvia amarissima, S. elegants, Cestrum roseum,
Penstemon campanulatus and Lonicera mexicana). Before the sudden climatic phenomena we registered 66 records of hummingbirds, 8 700 flowers, and 6 hummingbird visits to flowers. During the phenomena, there were zero hummingbird records, 160 flowers and zero visits. A month after the event there were 67 hummingbirds records, 1 825 flowers and 13 visits. Hummingbird activity recovered rapidly after the snowstorm, but 6 of 7 plants species lost all their flowers, except for L. mexicana, which received all hummingbird visits a month after the climatic event.
Key words: bird pollinated flowers, global climate change, hummingbirds, ornithophylous plant species, snowstorm effect, sudden changes in the average state of the time.
Resumen. El cambio climático global podría causar fenómenos meteorológicos considerados como raros. Si entendemos el efecto de estos fenómenos en las aves podríamos comprender como las aves responden a este tipo de cambios en el tiempo. Aquí documentamos el efecto de una nevada severa sobre la actividad de colibríes, la abundancia floral y la interación colibrí-planta en un bosque templado del centro de México. Durante nuestro estudio registramos 1 especie de colibrí (Hylocharis leucotis) y 7 especies de plantas (Fuchsia thymifolia, F. microphyla, Salvia amarissima, S. elegants,
Cestrum roseum, Penstemon campanulatus y Lonicera mexicana). Antes de la nevada registramos 66 avistamientos de colibríes, 8 700 flores y 6 visitas de colibríes a las flores. Durante el fenómeno hubo cero registros de colibríes, 160 flores y cero visitas. Un mes después del evento climático hubo 67 registros de colibríes, 1 825 flores y 13 visitas. La actividad de los colibríes se recuperó rápido después de la nevada, pero 6 de 7 especies de plantas perdieron todas sus flores, exceptuando a L. mexicana, que recibió todas las visitas de colibríes 1 mes después del evento climático inusual.
Palabras clave: flores polinizadas por colibríes, cambio climático global, colibríes, plantas ornitofílicas, efecto de nevada, cambios repentinos en el estado del tiempo.
Introduction
The Earth’s climatic system is changing (Peterson et
al., 2002; Watkinson et al., 2004). The evidence suggests that it could be a global climatic change (Ordano, 2003; Watkinson et al., 2004), and among the consequences are sudden changes in the average state of the weather
Recibido: 25 octubre 2010; aceptado: 02 marzo 2011
(SuCAST) which in turn will cause apparition of meteorological phenomena considered rare in some places. Among these SuCAST will be droughts, low temperatures, hurricanes and severe snowstorms (e.g., Watkinson and Gill, 2002; Watkinson et al., 2004). The effect of these phenomena on the fauna could be long or short term. A drought, for example, can affect a locality for months or years, while a hurricane or a severe snowstorm can have immediate catastrophic effects (Rotenberry et al., 1993).
CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2
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1244 Díaz-Valenzuela and Ortiz-Pulido.- Snowstorm impact in hummingbirds
There is evidence that birds are sensitive to SuCAST (e.g., Kalela, 1949; Knopf and Sedgwick, 1987; DeSante et al., 1993; Peterson et al., 2001; Tejeda-Cruz and Sutherland, 2005). However, SuCAST has been only hypothetically related to fauna (e.g., Wagner, 1946; Inouye et al., 1991; Gass et al., 1999). SuCAST, depending on their intensity, duration and affected area, can influence in different ways avian populations (e.g., Pickett and White, 1985; Rotenberry et al., 1993).
The hummingbird-plant interaction is an excellent model to understand how SuCAST influence birds, both directly, through mortality due to changes in temperature, and indirectly, through loss of food sources. Both SuCAST effects has been hypothesized, but never tested in field (Wagner, 1946; Inouye et al., 1991; Gass et al., 1999). The hummingbird-plant interaction could be affected by such events since the abundance and distribution of hummingbirds dependent on the flower / nectar availability in the environment (Stiles, 1977, 1978; Ortiz-Pulido and Díaz, 2001; Ortiz-Pulido and Vargas-Licona, 2008) and SuCAST affects such flower availability (Wagner, 1946; Gass et al., 1999).
Hummingbirds pollinate close to 15% of angiosperm plants in many vegetation types in America (Buzato et al., 2000). Therefore, a SuCAST influencing hummingbirds will affect the reproductive success of the plants visited by them, and in turn will affect other animals that depend on flowers and fruits.
Here we report how a SuCAST affected the activity of a hummingbird species, the abundance of flowers visited by this species and the interaction between these in a temperate forest located in central Mexico. We present data on hummingbird activity, flower abundance, and interaction between both groups, before, during, an after the SuCAST.
Materials and methods
This study was conducted in the El Chico National Park located near Pachuca City, Hidalgo, Mexico (98º42’33’’W, 20º11’22’’N, 2 900-3 080 m a.s.l.). The climate is semi-cold subhumid with summer rains (COEDE-UAEH, 2004), with a mean annual precipitation of 1 030 mm, mean annual temperature of 14.3°C, and mean temperature of the coldest month of 12.1°C (National Water Commission, unpublished data). The place is dominated by a dense temperate forest, with a 20-40 m canopy, and 2 lower vegetation strata: a scarce herbaceous, and a shrub cover (Calderón and Rzedowski, 2001). In the El Chico National Park there are reports of 7 hummingbird species and at least 20 plant species whose flowers are visited by them (Villada, 1873; Arregui, 2004;
Mauricio, 2005; Martínez-García, 2006; Díaz-Valenzuela, 2008; Ortiz-Pulido and Vargas-Licona, 2008; Ortiz-Pulido et al., 2008).
On January 1, 2008, there was an intense snowstorm, accompanied by wind and rain (Mota-López, 2008). It left an accumulated snow layer of approximately 20 cm deep. The temperature varied between -6° and 3°C during 3 days. This type of phenomena is uncommon in the place. During the last 50 years it has been reported only 3 times (1978, 1997, and 2008); however for the first 2 events there is no technical information about their magnitude (Sergio Alarcón Martínez, National Water Commission Hidalgo, com. pers.). During the 2008 snowstorm, close to 50% of the trees (Abies religiosa, Pinaceae) lost many of their branches in a surveyed area of 12 ha (RVD, pers. obs.). The snow remained in the area for at least 15 days.
The only hummingbird species recorded during the 2008 SuCAST was the White-eared Hummingbird (Hylocharis leucotis), which is a resident species. At the locality, this species has been recorded foraging throughout the year on flowers of Castilleja tenuiflora, C. moranensis, Penstemon barbatus, P. roseus, P. campanulatus (Fam. Scrophulariaceae), Fuchsia thymifolia, F. microphylla
(Onagraceae); Macromeria pringlei (Boraginaceae), Salvia elegans, S. amarissima, Stachys coccínea, Stachys
sp., Scutellaria caerulea, Prunella vulgaris (Labiateae), Solanum nigrescens, Cestrum roseum (Solanaceae), Lonicera mexicana (Caprifoliacea), Tillansdia violacea,
T. erubescens (Bromeliaceae) and Senecio angulifolius
(Compositae) (Arregui, 2004; Díaz-Valenzuela, 2008; Ortiz-Pulido et al., 2008).
Our fieldwork was carried out before, during, an after the SuCAST, from December 2007 to February 2008. We established a 350 x 350 m plot (i.e. 12 ha) on the north face of a hill. The area was divided into 49 subplots of 50 x 50 m. We registered all visual and acoustical hummingbird records (from here, hummingbird activity), and introductions of hummingbird bills into flowers (from here, hummingbird visits) in a 25 m radius from the center of every subplot. Every subplot was surveyed from 07:00 to 12:00 h during 10 minutes every month, registering hour, hummingbird species, and hummingbird activity. Each subplot was visited 1 time during the SuCAST. To determine the avian species we used hummingbird field guides (Williamson, 2001; Howell, 2002; Ortiz-Pulido et al., 2006). To determine flower abundance we registered the number of flowers in 4 areas of 9 x 9 m (i.e. 324 m2) in every subplot. The 4 values were averaged to obtain flower abundance per subplot. This technique has proved to indicate a reliable measure for flower abundance in subplots of 50 x 50 m (Díaz-Valenzuela, 2008; Ortiz-Pulido and Vargas-Licona, 2008). We only took into account open
CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2
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Revista Mexicana de Biodiversidad 82: 1243-1248, 2011 1245
and mature flowers from those plant species whose flowers were visited by hummingbirds during the study period. Plant species identity was determined using a reference collection located in the Herbarium of the Universidad
(all to L. mexicana) afterward. Before and after SuCAST there were significant correlations (Fig. 1) between hummingbird activity and flower abundance (in December r =0.56, d.f.= 45.70, F= 21.12, p= 0.00003; in February r =
s s Autonoma del Estado de Hidalgo.
The month long relationship between hummingbird activity and flower abundance, previous, during, and after the SuCAST, was tested using a Spearman correlation test. Monthly relationships were obtained taking into account 49 samples, 1 for each subplot. Spatial autocorrelation in the response variable was tested using the Mantel test provided by the XLstat program (Addinsoft, 2007), and when spatial dependence was found, we used the Spearman correlation test modified by Dutilleul (1993). This test changes the degree of freedom (using decimal places) to achieve the best interpretation of the statistical significance of spatially explicit data (Dutilleul, 1993; Legendre et al., 2002; Rangel et al., 2006).
Results
Amonthbeforeandafterthe 2008 SuCAST, werecorded 1 hummingbird species (White-eared Hummingbird), but none during the phenomena (the 15 days with snow on the ground). We recorded 66 hummingbird sightings before the SuCAST, zero during the climatic phenomena, and 67 afterward, for a total of 133 hummingbird sightings. From this total we were unable to identify the hummingbird species in 17 instances.
Before, during, and after the SuCAST the richness of flourishing plant species varied (Table 1), as well as the number of open-mature flowers. Before SuCAST we recorded 8 700 flowers, 160 during the phenomena, and 1 825 afterward. During SuCAST all the herbaceous flowers disappeared, except for L. mexicana that displayed 160 flowers (Table 1). Apparently, the SuCAST event determined the disappearance of ~98% of the flowers.
We recorded 6 hummingbird visits to flowers (4 to F. microphylla, 1 to S. elegant and 1 to S. amarissima) before SuCAST, zero during the phenomena and 13 visits
0.40, df.=51.5, F=9.70, p= 0.00301). During the SuCAST we did not apply a correlation test, because there was no hummingbird activity in the 49 subplots.
Discussion
The 2008 SuCAST event was related to low levels of hummingbird activity in the El Chico National Park. This effect was most likely caused by hummingbirds dying due to the freezing conditions, and indirectly by a reduction of hummingbird food sources, that forced hummingbirds to enter into torpor, or move to other locations. Before and after the 2008 SuCAST there was a significant correlation between hummingbird activity and flower abundance. This relationship has been reported in other studies without a SuCAST context (Wagner, 1946; Wolf, 1970; Feinsinger,
Figure 1. Correlations between flower number and humming- bird activity before (November 2007) and after (January 2008) a sudden change in the average state of the weather at El Chico National Park, Hidalgo, Mexico. Points represent sampling subplots of 50 x 50 m.
Table 1. Plant species and number of flowers by each one registered before, during and after a snowstorm in a temperate forest of central Mexico in January 1th 2008
Family Species December January February TOTAL
Onagraceae Fuchsia thymifolia 1315 0 0 1315 Fuchsia microphylla 6111 0 0 6111
Labiatae Salvia amarissima 82 0 0 82 Salvia elegans 1046 0 0 1046
Solanaceae Cestrum roseum 0 0 13 13 Scrophulariaceae Penstemon campanulatus 103 0 0 103 Caprifoliacea Lonicera mexicana 43 160 1812 2015
CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2
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1246 Díaz-Valenzuela and Ortiz-Pulido.- Snowstorm impact in hummingbirds
1976; Stiles, 1977, 1978; Feinsinger and Colwell, 1978; Baltosser, 1989; Inouye et al., 1991; Gutiérrez and Rojas, 2001; Ortiz-Pulido and Díaz, 2001; Lara, 2006; Díaz- Valenzuela, 2008; Ortiz-Pulido and Vargas-Licona, 2008).
Exactly how the hummingbirds responded to the phenomena we could not reliably determine. They could have suffered an increase in mortality (as suggested by Wagner, 1946; Inouye et al., 1991), made altitudinal movements to search for food (as suggested by Ornelas and Arizmendi, 1995), or employ torpor (as suggested by Bench et al., 1997). We did not record dead hummingbirds in the sampled 12 ha during the SuCAST (but we recorded 4 dead bats in the snow), did not find any evidence of altitudinal movements or detect torpor for the hummingbirds. At nearby sites of El Chico National Park at lower altitudes (approx 2 350-2 900 m a. s. l, with 3 different kinds of vegetation: xerophic shrub, Juniperus forest and oak forest) we did not register unusual variation in hummingbird relative abundance. In the lower elevation sites we conducted the same fieldwork effort reported here, and the SuCAST effects were not so severe, with hummingbird activity and flower abundance being similar to other years.
Even though the 2008 SuCAST had an immediate drastic effect on the number of hummingbird sightings, the effect remained short-term. A month after the SuCAST hummingbird activity returned to the same levels (66 previous vs. 67 after). However, the effect on the plants was more destructive. Only 1 of 7 plant species (L. mexicana) displayed flowers after the climatic phenomenon. Therefore the SuCAST was costly in reproductive terms for the majority of the local plant species. Nevertheless, L. mexicana may have benefited from the SuCAST event. It attained all the hummingbird visits after the SuCAST and perhaps profited from an increase in pollen transference. However this was not tested. All our data indicate that the plant-hummingbird interaction system underwent a rapid recovery and that L.
mexicana was a main element providing nectar sources to hummingbirds a month after the SuCAST.
The rapid recovery detected of the plant-hummingbird interaction could be explained by the high temporal and spatial variability of the hummingbird-plant interaction systems (Díaz-Valenzuela, 2008; Ortiz-Pulido y Vargas- Licona, 2008). In nature the flower abundance varies and is an aggregated source in time and space, usually located in isolated patches with high local abundance (e.g. Baltosser, 1989; Fleming, 1992; Díaz-Valenzuela, 2008; Ortiz-Pulido y Vargas-Licona, 2008). At our study site, without the occurrence of SuCAST, it has been detected that the flower abundance in 50 x 50 m patches can change from thousands to zero within 4
days (Ortiz-Pulido and Vargas-Licona, 2008). From a local perspective, i.e., 50 x 50 m, it is possible that the change in floral density originated by the 2008 SuCAST is very similar to the variation which occurs naturally in our study site. However, from a landscape perspective, i.e., 12 ha or more, the 2008 SuCAST imposed a serious energetic challenge to hummingbirds, since the flowers of many plant species disappeared from the landscape.
In the 2008 SuCAST event, we detected that flower availability was reduced significantly in the landscape and this was related to hummingbird activity. During normal conditions, the landscape of El Chico National Park shows ~5.68 Kj/ha in floral nectar (Ortiz-Pulido and Lara, unpub. data), and a White-eared Hummingbird individual (~3.5 g) needs ~27 kj/day to survive (based on Baltoser, 1989, and Montgomerie y Gass, 1981, estimates). In a SuCAST event, when ~98% of the flowers disappear, the available nectar energy is reduced at the landscape level. In such conditions hummingbirds either die or deal with the stressful conditions, by moving away or using torpor (as suggested by Wagner, 1946; Inouye et al., 1991; Ornelas and Arizmendi, 1995; Bench et al., 1997). The consequences at the community level are different in each case. If hummingbirds die, some community dynamics could be disrupted or will be decreased for some time. Among the disrupted community dynamics are the hummingbird- plant interactions and the seed production of hummingbird pollinated plant species. If the hummingbirds died, we hypothesized that the interactions would be re-established slowly after the SuCAST, since hummingbird species must explore and colonize the site again. Community dynamics re-start would depend, in this case, upon the response of the hummingbirds to the SuCAST. On the other hand, if hummingbirds flew away or used torpor, we hypothesized that the interaction could be re-started swiftly after the SuCAST, as individual hummingbirds would only need to return to the site and continue with their normal activities when the flowers reappear. However, there is evidence that suggests that a bird species can survive only few hours in torpor state (Bicudo et al., 2002), so torpor may only be a temporal answer for hummingbirds to SuCAST events. If hummingbirds fly away or use torpor, community dynamics re-start depends on the reaction of the plants to the SuCAST, because hummingbirds are still present in the landscape.
When a SuCAST occurs, surely some hummingbirds die, others fly away and others may endure part of the SuCAST using torpor. Unfortunately, the hummingbird primary reaction to SuCAST has not been determined yet. This study revealed evidence that indicates that hummingbird activity was reduced during a SuCAST event, but the causes remain yet unknown.
CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2
29
Revista Mexicana de Biodiversidad 82: 1243-1248, 2011 1247
Acknowledgments
We thank the El Chico National Park Direction for
permissions and their logistical support in field, Nadja Weisshaupt for the English translation and 2 anonymous reviewers, whose kind suggestions helped us to improve an early version of this paper. Financial support was given by the Programa de Mejoramiento del Profesorado (Secretaria de Educación Pública - México), Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (doctoral scholarship to RDV and sabbatical scholarship to ROP) and the Consejo de Ciencia y Tecnología-Hidalgo(project Diversidad Biológicadel Estado de Hidalgo, segunda fase, Fomix-CONACyT-2008-95828).
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CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2 CAPÍTULO 2
31
TRABAJOS NO PUBLICADOS
ANÁLISIS DESCRIPTIVO DEL SISTEMA COLIBRÍ- PLANTA, EN TRES
NIVELES DE LAS ESCALAS ESPACIAL, TEMPORAL Y EN LA JERARQUÍA
ECOLÓGICA EN UN MATORRAL XERÓFILO MEXICANO
Román Díaz-Valenzuela1,2 Raúl Ortiz-Pulido2, Vicente Urios Moliner1
1Grupo de Investigación Zoología de Vertebrados Universidad de Alicante, Carretera de San Vicente del Raspeig s/n. C.P. 03690 San Vicente del Raspeig Alicante (Spain)
2Laboratorio de ecología de Poblaciones, Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, A.P. 69, Pachuca, Hidalgo, C.P. 42001,
México.
Corresponding author. E-mail: [email protected]
INTRODUCCIÓN
El escalamiento en ecología es un proceso mediante el cual se buscan patrones en el
funcionamiento de sistemas ecológicos al cambiar los niveles de la escala en la que se
trabaja. Lo que nos permite tener un marco jerárquico al estudiar la relación planta-
colibrí. Partir de un marco jerárquico es útil para poder entender la complejidad de los
sistemas (Allen & Hoekstra 1991).
Existen diferentes tipos de escalas. Una de las más comúnmente estudiadas es la
temporal. Esta puede ser dividida en varios niveles, por ejemplo, minutos, horas y días.
Otra escala es la espacial, que puede ser dividida en niveles como metro, ha y kilómetro.
De la misma manera, es posible dividir a la jerarquía ecológica en niveles, como
individuo, especie y comunidad (García & Ortiz-Pulido 2004, Ortiz-Pulido & Vargas-
Licona 2008). Un proceso ecológico, como la interacción colibrí-planta, puede ser
estudiado en diversos niveles de cada escala y los resultados varían dependiendo del
nivel estudiado (Rahbek & Graves 2000, Díaz 2003, Arregui 2004, García & Ortiz-
Pulido 2004, García et al. 2005, Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008). Las interacciones
planta-colibrí han sido poco estudiadas tomando en cuenta diferentes niveles de las
escalas espacial y temporal y de la jerarquía ecológica (Ortiz-Pulido & Vargas-Licona
2008).
En relación con otros recursos alimenticios como las presas animales (e.g., insectos), las
flores visitadas por colibríes son un recurso agregado en el espacio y tiempo,
CAPÍTULO 3
32
usualmente en parches aislados con alta abundancia local, y un recurso efímero
principalmente moldeado por la estacionalidad de las especies (Fleming 1992, Baltosser
1989), que en este caso, en nuestro sitio de estudio puede variar de cero a miles en
cuatro días (Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008). Por lo que su disponibilidad debe ser
considerada como un recurso variable en tiempo y espacio (Fleming 1992). Por ello la
disponibilidad de flores/néctar puede estudiarse con un enfoque de escalamiento.
Así, en un paisaje, las flores se pueden agrupar en inflorescencias, las inflorescencias en
plantas, las plantas en manchones de vegetación, los manchones de vegetación en tipos
de vegetación y los tipos de vegetación se agrupan en el paisaje. La estructura de estos
sistemas puede describirse como un mosaico jerárquico de parches, con un rango
amplio de niveles en cada escala (ver Wiens 1989).
Cuando se escala en ecología es necesario considerar al menos cuatro factores que nos
ayudan a explicar el comportamiento de un ser vivo sésil y no sésil a diferentes niveles
de una escala (García & Ortiz-Pulido 2004). Para organismos no sésiles (en este caso
los colibríes) se consideran dos factores: grano que es la escala más pequeña a la que un
organismo responde a la estructura de parches y la extensión que está dada por la escala
más grande de heterogeneidad a la que un organismo puede responder.
Por otro lado para organismos sésiles existen estos dos factores, el contraste que es el
grado de diferencia entre parches o entre el parche y la matriz en una escala dada y
agregación (este factor no fue calculado en este estudio) que indica la distribución (al
azar, agregada o azarosa) de unidades de un mismo nivel (Kotliar y Wiens 1990, Ortiz-
Pulido & Vargas-Licona 2008).
El estudio de estos sistemas se hace más complejo al existir una alta heterogeneidad
espacial en el paisaje, misma que es inherente a todo proceso ecológico. De hecho en
todos los ecosistemas los organismos vivos y las variables físicas que describen el
medio muestran distribuciones que no son ni uniformes ni aleatorias, siendo más
frecuente encontrar disposiciones agregadas o en forma de gradientes, ya sean lineales o
no (Legendre & Fortin 1989, Legendre & Legendre 1998, Fortin & Dale 2005).
Este patrón espacial de la vegetación influye en las interacciones planta-animal (Wiens
& Milne 1989) por lo que juega un papel clave a nivel ecosistémico. En esta falta de
homogeneidad se encuentran involucradas condiciones endógenas y exógenas que
pueden ir desde fenómenos geomorfológicos y variaciones climáticas a gran escala,
CAPÍTULO 3
33
hasta variaciones a menor escala (e.g., condiciones edáficas, composición y arreglo de
las comunidades biológicas y la interacción entre ellas).
Recientemente se ha reconocido que los procesos ecológicos no mantienen los
supuestos de la estadística clásica (e.g., independencia en las observaciones),
principalmente porque los organismos no están aleatoriamente o uniformemente
distribuidos en su ambiente natural (Legendre & Legendre 1998). Debido a esto muchos
ecólogos han aceptado que casi todos los datos macroecológicos y de biodiversidad
muestran un patrón espacial fuerte, determinado por la estructura espacial de los
procesos biológicos, generando así autocorrelación espacial en sus datos (Rangel et al.
2006).
Varios patrones espaciales pueden ser identificados cuando las variables que nos
interesan (e.g., abundancias de especies) responden a procesos endógenos, tales como,
dispersión, competición o inhibición espacial; (e.g., en el caso de las plantas una
distribución agregada) y exógenos como una perturbación, condiciones ambientales
estresantes, como un gradiente de humedad en una ladera para plantas o la
configuración espacial de hábitats para los animales.
La autocorrelación espacial se ha definido de varias maneras (e.g., Cliff & Ord 1973,
Sokal & Oden 1978, Upton & Fingleton 1985) sin embargo en este trabajo
particularmente la autocorrelación espacial en los datos de actividad de colibríes se
presenta como la similitud de valores entre distintas ubicaciones en el espacio (e.g., i,j),
es decir, los valores altos o bajos de la variable registros de colibríes tiende a estar
rodeada de vecinos con valores similares.
La presencia de autocorrelación positiva implica que una muestra contiene menos
información que una sin autocorrelación, además invalida la asunción de independencia
en la que se apoyan muchos test estadísticos clásicos (Legendre 1993, Legendre &
Legendre 1998, Camarero & Rozas 2006). Por lo que se debe tener en cuenta esta
pérdida de información para llevar a cabo inferencias estadísticas precisas.
En consecuencia, los test estadísticos clásicos sobre series espaciales deben ser
combinados con pruebas de autocorrelación espacial para asegurar la validez de las
conclusiones (Anselin & Bera, 1998, pero ver Camarero & Rozas 2006). Un ejemplo
claro de esto es el t-test de correlación corregido por Dutilleul (1993) que toma en
cuenta y corrige la autocorrelación espacial en los datos (Legendre et al. 2002) y nos
CAPÍTULO 3
34
ofrece resultados más confiables cuando se hacen pruebas con datos espacialmente
explícitos.
A pesar de la considerable atención que este tema ha recibido en la actualidad (ver
Rangel et al. 2006), no existen trabajos a nivel de comunidad y paisaje diseñados
específicamente para estudiar la influencia del escalamiento espacial, temporal y en la
jerarquía ecológica sobre los patrones de distribución espacial de colibríes-plantas y sus
interacciones (con una excepción, ver Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008).
El objetivo de este trabajo fue describir en un ciclo anual la relación entre abundancia
de flores de plantas visitadas por colibríes y la actividad de colibríes en un matorral
xerófilo del estado de Hidalgo, México, a diferentes niveles de las escalas espacial (de
.25 ha a 4 ha) y temporal (mes a año) y de la jerarquía ecológica (de especie a
comunidad), y con esto determinar a qué niveles de las escalas espacial, temporal y
ecológica es posible detectar una relación positiva entre abundancia de colibríes y
abundancia de las flores de las que se alimentan en el sitio de estudio.
MATERIALES Y MÉTODO
Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en un sitio cercano a la ciudad de Pachuca, Hidalgo, México
(98º46’00’’-98º21’42’’O y 20º09’28’’-25º00’57’’ N; 2350–2500 msnm; INEGI, 1998),
de marzo 2007 a febrero 2008 (Fig. 1). El área tiene un clima semiseco templado con
verano cálido y régimen de lluvias de verano (época de lluvias, de marzo a agosto, y
otra de secas de septiembre a febrero), la temperatura media anual en la zona es de
14.7°C y tiene una precipitación media anual de 378.9 mm (INEGI, 1998). La
vegetación dominante es el matorral xerófilo (en el sitio de estudio herbáceo-arbustivo),
caracterizado por presentar plantas anuales y cactáceas de tallos suculentos de géneros
como Opuntia, Myrtillocactus (Fam. Cactaceae) y Agave (Agavaceae) (UAEH-
COEDE, 2000, Arregui, 2004, Mauricio- Lopéz 2005, Ortiz-Pulido &Vargas-Licona
2008).
CAPÍTULO 3
35
Figura 1 Caracterización del sitio de estudio
Para la zona se han reportado al menos 16 especies de plantas ornitofílicas con sus
fenologías, además de seis especies de colibríes (Villada 1873, Arregui 2004, Mauricio-
López 2005, Martínez-García 2006 Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008). Para zonas
cercanas, pero con diferencias en tipos y estructura de la vegetación, se han reportado
26 especies de plantas y 10 especies de colibríes (Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008).
Trabajo de Campo
Entre marzo de 2007 y febrero de 2008 se realizaron muestreos mensuales de dos días,
para esto, se delimitó y marcó permanentemente un cuadrante de 350 x 350 m (i.e.,
12,25 ha), dividido en 49 cuadros de 50 x 50 m (Fig. 2 a y b). En este cuadro se tomaron
datos mensuales para plantas (número de flores) y colibríes (número de individuos
observados).
CAPÍTULO 3
36
Figura 2. Diseño para toma de datos de colibríes (a) y de plantas (b) en el área de
estudio. En cada caso se presenta un cuadrante de 300 x 300 m, que tiene 49 cuadros.
En (a), en el centro de cada cuadro se posicionó un punto de conteo, para determinar la
riqueza y abundancia de colibríes; en (b), en el centro de cada cuadro, se ubicaron
cuatro subcuadros para estimar el número de flores/especie de planta (ver texto).
Vegetación
En cada cuadro se determinaron y contabilizaron mensualmente las especies de plantas
que presentaron flores con características de ser visitadas por colibríes (i.e., ornitfílicas),
además se contabilizaron aquellas especies de plantas con flores que presentaron
características de ser polinizadas por otros animales (e.g., entomofílicas), sin embargo,
se puso especial atención en plantas que presentaron flores tubulares, horizontales o
colgantes, de colores llamativos (e.g., rojo, naranja, amarillo y azul), sin aroma, con
abundante néctar y con una posición recurvada de los pétalos (características de las
flores ornitofílicas; sensu Johnsgard 1997, Pellmyr 2002).
Adicionalmente se hizo una revisión exhaustiva en la literatura sobre géneros y especies
de plantas polinizadas por colibríes en ambientes similares (e.g., Pickens 1931, Stiles
1976, Johnsgard 1997, Arizmendi & Ornelas 1990, Arregui 2004, Mauricio-López
2005) y se realizaron observaciones previas en campo con la finalidad de detectar todas
las especies de plantas con flores que potencialmente pudieran ser visitadas por
colibríes.
a b
CAPÍTULO 3
37
Para determinar la riqueza y abundancia del recurso alimenticio por cuadro (abundancia
de flores de cada especie de planta), se utilizó la abundancia de flores como un predictor
de la energía disponible en un sitio (en este caso por cada cuadro). Para esto se
muestrearon cuatro áreas (de aquí en adelante llamadas subcuadros; ver Fig. 2) de 9 x 9
m (i.e., 320 m2) en el centro de cada cuadro.
Se contabilizaron el número de flores/especie dentro de cada subcuadro. Siguiendo el
método de cuadrantes centrados en punto (Fig. 2b), principalmente porque este método
nos permite conocer parámetros de disposición espacial y abundancia de las plantas de
interés. Los valores obtenidos de los cuatro subcuadros fueron promediados y se utilizó
el valor resultante como “número de flores” para cada especie de planta. Esta medida ya
ha sido usada en el pasado con éxito en la zona, y se ha encontrado que permite obtener
un estimado muy aproximado del número de flores en áreas de 50 x 50 m (Ortiz-Pulido
& Vargas-Licona 2008).
Se contaron sólo aquellas flores que se encontraron abiertas y frescas y/o maduras. Para
determinar si una flor está madura o no, se tomó en cuenta si la flor estuvo abierta o
cerrada, y se movió vigorosamente la planta y/o inflorescencia para que las flores viejas
se cayeran, de esta forma sólo quedaron en la planta las flores abiertas y maduras (sensu
Mauricio-López 2005; Ortiz-Pulido, R. com. pers.). Se colectaron ejemplares por
triplicado de todas las plantas para su determinación e integración al herbario CIB-
UAEH. Inicialmente se recurrió como una referencia en campo a el catálogo fotográfico
para la zona, de 16 especies de plantas que son visitadas por colibríes elaborado por
Arregui (2004).
Colibríes
En cada cuadro se hicieron muestreos mensuales, donde se determinó la actividad por
especie de colibrí (considerando número de registros auditivos y visuales). Para ello se
colocó un punto de conteo de 25 m de radio en el centro del cuadro (49 puntos, ver Fig.
2a). Cada punto de conteo (i.e., 49 cuadros) fue visitado mensualmente entre 07:00 y
12:00 h del día, durante 10 min., registrando: hora del muestreo, especies de colibríes
observadas, número de registros por especie (separando registros auditivos y visuales) y
registrando las especies de plantas cuyas flores fueron visitadas por los colibríes (i.e.,
forrajeo).
CAPÍTULO 3
38
La determinación de las especies se realizó usando binoculares (8 x 42 mm) y guías de
campo específicas para la determinación de colibríes (e.g., Williamson 2001, Howell
2002, Ortiz-Pulido et al. 2006). Para la taxonomía de las especies se siguió la propuesta
por la AOU (1998). En el caso de registros de colibríes que no fueron asociados a
alguna especie se tomó como “especie no determinada”, y éste valor se sumó al total de
registros por especie al analizar los datos a nivel comunidad.
Interacciones
En cada cuadro se registró el número de veces que ocurrió una interacción colibrí-
planta. Se consideró que una especie de colibrí estableció una interacción con una
especie de planta cuando se observó que un colibrí visitó una flor. Esta medida de
interacción es la usada comúnmente en el estudio de las interacciones (Jordano 1987,
Arizmendi & Ornelas 1990), sobre todo en colibríes (Arregui 2004, Mauricio-López
2005, Martínez-García 2006), siempre y cuando no sean claramente llevadas a cabo
bajo una acción de robo de néctar (e.g., Maloof & Inouye 2000, Lara & Ornelas 2001).
Escalamiento
El escalamiento se hizo obteniendo valores para las variables de colibríes y plantas
usando el método de las medias (MM). Este método consiste en obtener las medias de
los datos de abundancia de un nivel inferior para usarlas en el nivel superior inmediato,
este método ha sido usado en estudios similares (Arregui 2004, García y Ortiz-Pulido
2004, Ortiz-Pulido y Vargas-Licona 2008). En este trabajo fueron considerados cinco
niveles en la escala espacial (0,25, 0,5, 1, 2 y 4 ha), dos niveles para la escala temporal
(mes y año) y dos niveles en la jerarquía ecológica (especie y comunidad).
En la escala espacial, para el nivel de 0,25 ha se contó con 49 repeticiones (i.e., cuadros
de 50 x 50 m). Los datos para cada nivel por arriba de 0,25 ha se determinaron
obteniendo la media de los valores de los niveles inferiores, para esto, se unieron pares
de cuadros adyacentes. Por ejemplo, uniendo pares de cuadros de 0,25 ha se obtuvieron
28 cuadros de 0,5 ha. Así, en este nivel se obtuvieron 28 medias, una por cada cuadrante
de 0,5 ha; uniendo pares de cuadros de 0,5 ha se obtuvieron 16 cuadros de 1 ha, de los
que se obtuvieron 16 medias, etc. Para obtener los datos de abundancia de flores a
diferentes niveles de la escala espacial se siguió el mismo procedimiento.
CAPÍTULO 3
39
En la escala temporal el nivel de mes se construyó considerando los datos mensuales y
en el de año uniendo los datos de todo el año y llevando a cabo análisis de correlación
en cada caso. El escalamiento en la jerarquía ecológica se llevó a cabo analizando los
datos a nivel de especie y de comunidad de colibríes.
Análisis estadístico y manejo de los datos
Los datos espaciales y autocorrelacionados presentan ambos un potencial problema
estadístico, debido a que si no se toman en cuenta estas propiedades (espaciales) la
implicación metodológica es que los coeficientes serán ineficientes para mostrar la
magnitud de la relación entre las variables de estudio (actividad de colibríes y valor
promedio de flores).
Debido a que el diseño del muestreo fue en un claro contexto espacial, el manejo de los
datos para todas sus etapas se realizó tomando en cuenta que los mismos podrían
presentar una distribución no aleatoria (e.g., dependencia espacial, autocorrelación
positiva y/o negativa y heterogeneidad espacial). Principalmente debido a que en el
análisis de datos agregados geográficamente es frecuente encontrar que los valores de
las variables son espacialmente autocorrelacionados o espacialmente dependientes (ver
introducción).
Para determinar la existencia de autocorrelación espacial en la variable registros de
colibríes se realizó el test de Mantel ocupando el programa XLstat (Addinsoft 2007).
Este análisis se centra en matrices de similitud/distancias derivadas de los datos
originales, lo que nos da como resultado el grado de correlación entre dos matrices X e
Y. En este caso el análisis se llevó a cabo entre matrices de distancias ecológicas
(calculadas a partir de la diferencia entre dos casillas de la matriz original) y de
distancias geográficas (calculadas a partir de las distancia entre cuadros comparados)
solo de la variable abundancia de colibríes.
Estas pruebas se realizaron en cada nivel espacial analizado (de .25 a 4 ha) y para el
nivel de comunidad y especie (por facilidad solo se llevaron a cabo con H. leucotis y C.
Lucifer, debido principalmente a que estas dos especies son las más abundantes). Se
consideró que no existió autocorrelación espacial cuando el P-valor calculado fue mayor
que el nivel de significancia alfa=0.05.
CAPÍTULO 3
40
Para comprobar si las variables registro de colibríes y abundancia de flores se
distribuyeron normalmente se realizaron pruebas de Kolmogorov-Smirnoff (P < 0.05),
en todos los niveles de la escala espacial (a .25, .5, 1, 2 y 4 ha).
Para probar la relación entre la abundancia de colibríes y el número de flores
disponibles se efectuaron análisis de correlación no paramétricos (debido a que ninguna
de las variables mostró normalidad) utilizando el coeficiente de correlación de
Spearman (rs) y (P < 0.05), se tomó en cuenta si la variable abundancia de colibríes
mostraba autocorrelación espacial o no. En los casos en que esta variable presentó
autocorrelación espacial se utilizó el análisis de correlación desarrollado y modificado
por Dutilleul (1993) para el coeficiente de correlación Spearman (P < 0.05). En él se
hace un ajuste en los grados de libertad incrementando los intervalos de confianza, y por
consiguiente se tiene una mejor interpretación de la significancia estadística para datos
espacialmente explícitos (ver Dutilleul 1993 y Rangel et al. 2006 para una descripción
de la prueba).
Para probar relaciones entre variables (i.e., abundancia de colibríes y número de flores)
se utilizaron las matrices resultantes de la aplicación del MM (ver, García & Ortiz-
Pulido 2004), es decir, el arreglo para la utilización de los datos en el análisis se basó en
dos tipos: matrices en crudo y arreglo vectorial de las mimas. Las matrices de datos
crudos fueron utilizadas para hacer mapas de distribución espacial de los valores
obtenidos para cada cuadrante, los mapas fueron llevados a cabo con el programa PAST
(PAlaeontological STatistics, Hammer et al. 2001), una vez hecho el mapa se analizaron
visualmente estos mapas de distribución espacial en ambas variables (plantas y
colibríes) en todas las escalas. La observación de estos mapas ayudó inmensamente en
la visualización de patrones ocultos en los datos (RDV obs pers.). Para hacer las
correlaciones se hizo un arreglo vectorial de para cada matriz y en todos los niveles de
la escala espacial.
El contraste (C) fue considerado como el grado de diferencia entre parches o entre el
parche y la matriz, éste fue determinado por el coeficiente de variación (CV), esta
medida ya ha sido utilizada en estudios similares (e.g., García & Ortiz-Pulido 2004,
Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008).
CAPÍTULO 3
41
RESULTADOS GENERALES
Composición y estructura de la comunidad de plantas
Se registraron 33 especies de plantas con flores que presentaron características de ser
visitadas por animales, de éstas, se observaron visitas florales a 23 especies de plantas
por siete especies de colibríes dentro de los puntos de conteo, y tres interacciones fueron
registradas fuera de los puntos. En total se contabilizaron 228936 flores de 33 especies
de plantas, las especies que presentaron una mayor cantidad de flores durante toda su
época de floración fueron Dalea bicolor con 139754 flores, Bouvardia ternifolia con
34615, Castilleja tenuiflora con 24723, Salvia chamaedryoides con 8040 y Lamouroxia
dasyantha con 6891, en conjunto estas cinco especies representan el 93% de todas las
flores disponibles para los colibríes en todo el año, sin embargo la especie que
representó el 61% de todas las flores (D. bicolor) no es una propiamente una especie
ornitofílica (RDV obs pers.), esta especie presenta todas las características de ser
polinizada por insectos (i.e., síndrome entomofílico), no obstante se observó a H.
leucotis y C. lucifer visitando sus flores en un claro contexto de forrajeo, por lo que fue
considerada como una especie que aporta recursos para los colibríes.
La floración se inició en el mes de marzo (Tabla 1) con tres especies de plantas (B.
ternifolia, Loeselia mexicana y Opuntia imbricata con 163, 15 y 6 flores
respectivamente) y concluyó en el mes de noviembre. El mes con mayor número de
flores fue septiembre con 10177 flores y marzo fue el mes que mostró menos flores 184.
B. ternifolia fue la especie que tuvo mayor presencia durante la floración en esta
comunidad, estuvo presente durante nueve meses (marzo-noviembre), por el contrario
Salvia amarissima solo tuvo presencia en el mes de agosto. En general la floración de
las plantas en este sitio fluctuó en forma más o menos regular (Fig. 3), la mayoría de las
plantas presentes en el sitio mostró periodos largos de floración y el pico de floración es
muy marcado (julio), sin embargo dos especies D. bicolor y B. ternifolia presentaron
picos de floración asincrónicos en octubre y noviembre.
CAPÍTULO 3
42
Composición y estructura de la comunidad de colibríes
Durante este trabajo se contabilizaron 595 registros de individuos de colibríes (registros
visuales y auditivos) pertenecientes a seis géneros y siete especies dentro de los puntos
de conteo, las especies registradas dentro de los puntos fueron: Hylocharis leucotis,
Calothorax lucifer, Eugenes fulgens, Selasphorus platycercus, S. rufus, Lampornis
clemenciae y Archilochus colubris (Tabla 2), y tres especies fueron registradas fuera de
los puntos, Colibri thalassinus, Stellula calliope y Cynanthus latirostris. Las especies
con mayor número de registros fueron: C. lucifer (con 178 registros), H. leucotis (160),
S. platycercus (30) y E. fulgens (12), contrario a esto, se registraron tres especies con
abundancia baja (menor a 5 registros) A. colubris, S. rufus y L. clemenciae. De igual
forma se registraron 207 individuos de colibríes que no pudieron ser determinados.
La riqueza y abundancia de colibríes siguió una estacionalidad muy marcada (Tabla 2,
Fig. 4), el número de registros aumentó a partir de abril (67 registros) y el pico de
abundancia se dio en los meses de mayo (118) y junio (104); en julio existe una
disminución en el número de registros (58 registros), sin embargo nuevamente en
agosto el número de registros se incrementó (117). A partir del mes de septiembre (94
registros) el número de registros presentó una disminución (octubre con 35 registros,
noviembre 2 y diciembre 1). De noviembre a marzo existe una ausencia casi total de
colibríes habiendo solo cuatro registros en estos cinco meses. Septiembre fue el mes en
el que se registró el mayor número de especies (H. leucotis, C. lucifer, S. rufus, S.
platycercus, E. fulgens, A. colubris), seguido de junio y julio con cinco especies cada
uno.
Tabla 1. Floración mensual de especies ornitofílicas registradas entre marzo de 2007 y febrero de 2008Especies de plantas MARZO ABRIL MAYO JUNIO JULIO AGOSTO SEPTIEMBRE OCTUBRE NOVIEMBRE DICIEMBRE ENERO FEBRERO
Bouvardia ternifolia X X X X X X X X X
Castilleja tenuiflora X X X X X X X X
Salvia prunelloides X X X X X X X
Salvia microphyla X X X
Salvia amarissima X
Scutelaria caerulea X
Stachys coccinea X
Stachys sp X
Oenothera sp. X X
Cuphea aequipetala X X X X X
Cuphea procumbens X
Penstemon barbatus X X X X X
Lamouroxia dasyantha X X X
Silene laciniata X X X X
Eysenhardttia polystachya X X X X
Agave sp. X X X
Opuntia sp 1. X X X X
Opuntia imbricata X X X
Número de especies/mes 2 6 8 9 8 9 10 9 4 0 0 0
CAPÍTULO 3
43
Calothorax lucifer fue la especie más abundante, estuvo presente siete meses, y fue
abundante de abril a septiembre y en los meses de mayo y junio presentó el mayor
número de registros (41 y 40, respectivamente), su número disminuyó notablemente en
octubre (3 registros). H. leucotis fue la especie de colibrí que se encontró en este sitio
durante mayor número de meses (abril a noviembre; fue la segunda especie más
abundante), siendo agosto el mes en que se tuvo el mayor número de registros de esta
especie (49) y noviembre el mes con menos registros (1). S. platycercus estuvo presente
en el área seis meses y nunca fue abundante, el mayor número de registros fue en abril
(9), su abundancia es muy baja en septiembre (3) y octubre (1), sin tener registros para
el mes de agosto. E. fulgens estuvo presente durante los meses de mayo (5 registros),
junio, julio y septiembre (estos tres últimos con una abundancia baja). L. clemenciae fue
registrada en junio y julio, S. rufus en agosto y septiembre y A. colubris en septiembre y
octubre, todos con abundancias bajas (Fig. 4). Como información adicional se
localizaron dos nidos de H. leucotis, seis de C. lucifer y uno de S. platycercus dentro del
área de estudio.
Tabla 2. Ocurrencia mensual de especies de colibríes registrados de marzo de 2007 a febrero de 2008. MARZO ABRIL MAYO JUNIO JULIO AGOSTO SEPTIEMBRE OCTUBRE NOVIEMBRE DICIEMBRE ENERO FEBRERO No. de ind./especie
Calothorax lucifer 26 41 40 16 35 17 3 178
Hylocharis leucotis 17 18 9 18 49 29 19 1 160
Selasphorus platycercus 9 3 6 8 3 1 30
Eugenes fulgens 5 4 1 2 12
Selasphorus rufus 1 2 3
Archilochus colubris 2 1 3
Lampornis clemenciae 1 1 2
No determinados 2 15 51 44 14 32 39 11 1 207
No. de especies/mes X1
3 4 5 5 3 6 4 1 X1
0 0
No. de registros/mes 2 67 118 104 58 117 94 35 1 1 0 0
X1 representan simbólicamente la presencia de al menos una especie, debido a que estos individuos no fueron determinados.
CAPÍTULO 3
44
Relaciones espacio-temporales y ecológicas en el sistema de interacción planta-colibrí
De forma arbitraria y basándonos en una apreciación subjetiva consideramos que el
sistema de estudio puede interpretarse en dos períodos, “cuando el sistema está apagado,
que prácticamente es el inicio y fin de la floración” (i.e., cuando casi no funciona) y
Figura 3. Abundancias de flores de cada especie de planta registradas en Pachuca, Hgo., México
Figura 3. Abundancias de flores de cada especie de planta registradas en Pachuca, Hgo., México
CAPÍTULO 3
45
cuando el sistema se “enciende” (i.e., cuando el sistema funciona), esto puede ser mejor
entendido si consideramos el inicio de la floración como una entrada de energía (el
sistema se enciende), y mientras éste dura el sistema esta encendido, cuando la floración
declina el sistema deja de funcionar.
Nivel especie
A pesar de que la toma de datos fue en un contexto espacial encontramos pocos datos de
registros de H. leucotis y C. Lucifer que mostraran autocorrelación espacial (i.e., el 25%
y 6.25% respectivamente), cuando esto fue encontrado estuvo presente en los niveles
bajos de la escala espacial (de 0,25-1 ha; ver Anexo 2). Se evaluó para el nivel de
especie si existían relaciones entre registros de H. leucotis y C. Lucifer y dos especies
de plantas ornitofílicas que presentaron la mayor permanencia de floración B. ternifolia
y C. tenuiflora (ver Tabla 1).
Usando los datos de abundancias de plantas y registro de colibríes obtenidos siguiendo
el MM se encontraron relaciones positivas y significativas entre plantas y colibríes a
nivel de especie en la jerarquía ecológica y a nivel de mes en la escala temporal, pero
esto varió entre niveles de la escala espacial y el momento en el que el sistema fue
muestreado. Para el caso de la especie de colibrí H. leucotis se hicieron pruebas de
relación con dos especies de plantas B. ternifolia y C. tenuiflora y con la suma de éstas.
Encontramos que esta especie de colibrí y B. ternifolia solo mostraron una relación
positiva y significativa en junio y para el nivel espacial de 2 ha (r= 0,537, P<0,05, C=
0,61). Con C. tenuiflora se hallaron relaciones significativas en abril a 1 ha (r= 0,338,
P<0,05, C=1,68), en el mes de junio se encontró en el nivel de 2 ha (r= 0,583, P<0,05,
C=1,00) y en septiembre a 1 ha (r= 0,401, P<0,05, C=1,07). Cuando se probó la relación
con la suma de las dos especies de plantas e H. leucotis solo se encontró una relación
significativa para junio a 1 ha (r= 0,583, P<0,05). Para el nivel de año se encontraron
relaciones significativas en todos los niveles de la escala espacial y para los tres casos
analizados (i.e., H. leucotis vs B. ternifolia, H. leucotis vs C. tenuiflora e H. leucotis vs
B. ternifolia+C. tenuiflora; ver Fig. 5, y Anexo 2).
En el caso de C. Lucifer y B. ternifolia se detectaron relaciones significativas en los
meses de mayo a 1 ha (r= 0,282, P<0,05, C=0,51), julio en el nivel más bajo 0,25 ha (r=
0,131, P<0,05, C=1,05). El contraste (C) del recurso flor no mostró un patrón definido,
CAPÍTULO 3
46
sin embargo parece que, en las relaciones que fueron significativas el valor del contraste
fluctuó entre valores de 0,5 y 1,5 en el 90% de los casos.
Nivel comunidad
En este nivel y cuando el sistema funciona (aparentemente en junio, julio y agosto), se
encontraron relaciones positivas y significativas en casi todos los niveles de la escala
espacial (i.e., 0,25-2 ha) con excepción de 4 ha. Las relaciones fueron llevadas a cabo
para este caso con toda la comunidad de colibríes (i.e., siete especies de colibríes y la
suma de individuos no determinados) y todas las especies de plantas con flores
contabilizadas en el sitio (i.e., 33 especies de plantas).
Al parecer esta relación entre colibríes y su recurso muestra relaciones significativas
cuando el sistema se enciende en el mes de abril en un nivel bajo (0,25 ha) y se
mantiene durante los meses en los que el sistema se encuentra encendido, pero durante
los meses de mayor floración las relaciones significativas son más intensas al escalar a
los niveles medios de 1 y 2 ha (Fig. 7 y Anexo 4).
Interacciones
Se registró evidencia directa de visitas a 23 especies de plantas por nueve especies de
colibríes en un contexto de forrajeo, sumando 88 interacciones (ver Tabla 3 y Figura 8).
La composición de plantas que recibieron visitas por parte de los colibríes estuvo
conformada por: Silene laciniata (Familia Caryophyllaceae), Dalea bicolor
(Leguminoseae), Opuntia imbricata, Opuntia sp1, Opuntia sp2 (Cactaceae), Cuphea
procumbens, C. aequipetala (Lythraceae), Oenothera sp. (Onagraceae), Loeselia
mexicana (Polemoniaceae) Salvia microphyla, S. prunelloides, S. amarissima, S.
chamaedryoides, morfoespecie Salvia azul mediana (sp2), morfoespecie Salvia azul
grande (sp 1), Scutelaria caerulea, Stachys coccínea (Labiateae), Nicotiana glauca
(Solanaceae), Lamouroxia dasyantha, Penstemon barbatus, Castilleja tenuiflora,
Bouvardia ternifolia (Scrophulariaceae), Agave sp. (Agavaceae).
Por otra parte, todas las especies de colibríes visitaron (Tabla 3, Fig. 8) al menos una
especie de planta, aunque varios de estos registros fueron hechos fuera del tiempo y
sub-área de muestreo. Bouvardia ternifolia fue la especie de planta que fue visitada por
más especies de colibríes (ocho especies), P. barbatus, C. tenuiflora y N. glauca
presentaron interacciones con siete especies de colibríes. Calothorax Lucifer, H.
CAPÍTULO 3
47
leucotis y S. platycercus fueron las especies que mostraron más enlaces (i.e., 20, 19 y 12
respectivamente; ver Fig. 8). El sistema se “encendió” en el mes de abril y se mantuvo
funcionando hasta el mes de diciembre, a partir de este mes el sistema se apaga
abruptamente no teniendo registros de plantas con flores (i.e., ornitofílicas) y los
registros de colibríes a partir de octubre decrecen considerablemente (un solo registro
para noviembre y diciembre). También se registraron interacciones antagónicas entre las
especies de colibríes, pero esto, en general, no fue muy frecuente.
DISCUSIÓN
Composición y estructura de la comunidad
En este trabajo se presenta información sobre los patrones estructurales entre las
especies de plantas y colibríes y se presenta información de a que niveles de las escalas
espacial, temporal y en la jerarquía ecológica es posible detectar relaciones positivas y
significativas entre ambos grupos de interactuantes.
Por otro lado, el diseño, métodos y presentación de los análisis llevados a cabo en este
trabajo son una forma innovadora de obtener información y buscar patrones en la
dinámica de los sistemas de interacción entre plantas y colibríes, a varias escalas y entre
niveles de éstas, en ambientes naturales. Sobre todo para comunidades heterogéneas y a
escalas locales donde el ensamblaje de especies se encuentra regulado por las
CAPÍTULO 3
48
interacciones mutualistas más que por factores abióticos (ver Rahbek & Graves 2000,
Márquez et al. 2004).
Estructura de la comunidad
Las relaciones encontradas entre los patrones de distribución de las plantas (ver
contraste en Anexo 4) y su fenología son consistentes con los patrones del ensamblaje
espacio-temporal de las especies de colibríes que se alimentan de estas plantas. Los
colibríes mostraron estar fuertemente influenciados por la estacionalidad y fenología de
las plantas, comenzando a registrarse sincrónicamente con la aparición de algunas
especies de plantas que iniciaban su floración (e.g., B. ternifolia, Opuntia sp., C.
tenuiflora, etc.), notándose un aumento en la riqueza de especies y en el número de
registros (ver Anexo 4) conforme surgieron más especies de plantas, este patrón ya ha
sido reportado en otros estudios con colibríes, por ejemplo Lara (2006) estudió la
dinámica espacio-temporal de una comunidad de colibríes, en este estudio se comprobó
que la abundancia de colibríes está determinada, entre otros factores, por la abundancia
y calidad de los recursos florales a escalas locales, y sugiere que la disponibilidad y
calidad de los recursos pueden explicar la composición espacial y temporal de la
comunidad de nectarívoros a una escala local. Por otro lado Ortiz-Pulido y Vargas-
Licona (2008) encontraron relaciones positivas y significativas entre H. leucotis y la
abundancia de dos especies de plantas ornitofiíicas (C. tenuiflora y B. ternifolia) en un
sitio cercano a la zona de este estudio, estas relaciones fueron encontradas cuando el
sistema está en el pico de la floración y en niveles bajos de la escala espacial (0.25, 0.5
y 1 ha).
Este patrón se debe principalmente a que los requerimientos energéticos diarios de los
colibríes (e.g., Gass & Lertzman 1980, Montgomerie & Gass 1981, Lara 2006, Ortiz-
Pulido & Vargas-Licona 2008) dependen fuertemente de plantas con flores, y un
cambio (en cualquier sentido) en la disponibilidad de estas plantas es rápidamente
percibido por estos nectarívoros (Baltosser 1986; e.g., Inouye et al. 1991, pero ver
Wagner 1946, Piacentini & Varassin 2007). De acuerdo a nuestros resultados esto no se
mostró constante en el tiempo, ya que existió una falta de coincidencia temporal entre
plantas y colibríes. Esta inconsistencia puede ser parcialmente explicada si
consideramos que en el sitio de estudio los colibríes respondieron a la presencia de
recursos (i.e., flores) un mes después aproximadamente, no obstante esto debe ser
probado y/o analizado con detalle, ya que esta hipótesis está basada en la visualización
CAPÍTULO 3
49
gráfica desfasada de los datos anuales de plantas y colibríes de este estudio, si esto
sucede en realidad, teóricamente se podría predecir con un mes de anticipación cuantos
y tal vez hasta cuáles especies de colibríes podrían presentarse en el sitio de estudio y/o
en ambientes similares. Sin embargo debemos tener en cuenta que la estacionalidad en
series temporales o espaciales es tan sólo una cuestión de escala, y que un patrón puede
ser estacionario en una escala pequeña pero no serlo en una escala mayor (Dutilleul
1998). Sería interesante en un estudio futuro analizar cómo se estructura esta comunidad
estudiada en el tiempo (es decir por registros mensuales).
Esta variación temporal ha sido encontrada estudiando las plantas con frutos carnosos y
las aves frugívoras que las dispersan, a una escala continental (Europa e Islas
Británicas), en donde la abundancia local de aves frugívoras estuvo habitualmente
interpretada como una respuesta a la fluctuación en la abundancia de frutos carnosos
(Márquez et al. 2004)
Escalamiento
En este estudio el sistema respondió mejor a nivel de comunidad que a nivel de especie,
se encontró que el sistema se encendió en el mes de marzo y se mantuvo funcionando
hasta octubre, se halló que la relación entre número de registros de colibríes (a nivel
comunidad y especie) y la abundancia de plantas con flores varió de acuerdo con el
nivel en las escalas espacial y temporal en el que el sistema fue estudiado.
Para el nivel inferior en la jerarquía ecológica (i.e., especie) se encontró que las dos
especies de colibríes vs las dos especies de plantas elegidas para este análisis mostraron
pocas relaciones. En el caso de H. leucotis vs B. ternifolia, C. tenuiflora y la suma de
ambas, esta especie de colibrí respondió positivamente y significativamente a la
abundancia de estas dos especies de plantas en dos niveles de la escala espacial (de 1 a 2
ha), cuando el sistema se encuentra funcionando (abril, junio y septiembre), y no se
encontraron relaciones al inicio y fin de la floración. Cuando se probó en la escala
temporal en el nivel año, se encontró una relación significativa y positiva en todas las
escalas espaciales (de 0,25 a 4 ha). Por ejemplo, si consideramos relaciones en los
niveles bajos de la escala espacial (i.e., 0,25 a ,5 ha) entre estas especies no hay una
relación clara (aunque las correlaciones sin la corrección espacial si mostraron ser
significativas; ver Fig. 2 y Anexo 2), sin embargo si cambiamos de nivel (i.e., 1 a 2 ha),
sí encontramos relación significativa (ver anexo 1). Esta variación en los resultados
CAPÍTULO 3
50
puede ser parcialmente explicada por el modelo jerárquico de estructura de parches
(Wiens 1989), pero también hay que considerar la sensibilidad de los organismos
cuando se mide su respuesta al ambiente (Morris 1987), que también es dependiente de
la escala.
Esto coincide parcialmente con lo encontrado por Ortiz-Pulido & Vargas-Licona (2008)
ellos buscaron relaciones espacio-temporales a diferentes escalas con H. leucotis y dos
especies de plantas B. ternifolia y C. tenuiflora, su estudio fue llevado a cabo en un sitio
cercano y con vegetación similar. Ellos encontraron que esta especie de colibrí
respondió significativamente a la abundancia de flores en tres niveles (0,25, 0,5 y 1 ha),
pero no en niveles altos (i.e., 2 y 4ha), al parecer esto es debido principalmente a la
respuesta de H. leucotis a un factor biótico (abundancia de flores), y a su grano y
extensión.
Varios autores han descrito los patrones de variación y cambios que suceden en la
estructura y funcionamiento de las comunidades animales y vegetales en una gran
variedad de gradientes o escalas espaciales que varían en el espacio y tiempo. Ejemplo
de esto son los estudios realizados en gradientes altitudinales (e.g., Lieberman et al.
1996, Ornelas & Arizmendi 1995), latitudinales (e.g., Elberling & Olesen 1999), de
humedad (e.g., Hoagland & Collins 1997), de profundidad en cursos de agua (e.g.,
Nilsson y Wilson 1991), que relacionan la abundancia de aves y la estacionalidad de
flores o frutos a nivel de mes y año (e.g., Feinsinger & Swarm, 1982; Kodric-Brown et
al. 1984, Arizmendi & Ornelas, 1990, Loiselle & Blake, 1991; Franklin & Noske 1999,
Lara 2006). Sin embargo son pocos los estudios que existen en la literatura que estudien
el escalamiento en ecología (Kollman 2000, e.g., Pyke & Recher 1986, Pyke et al. 1993,
Franklin & Noske 1999, Kollmann 2000, Rahbek y Graves 2000, Márquez et al. 2004,
García et al. 2005) y menos aún se pueden encontrar estudios específicamente con
colibríes (e.g., Arregui 2004, Mauricio 2005, Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008).
A nivel comunidad, cuando el sistema funciona (aparentemente de abril a septiembre),
se encontró concordancia en todas las escalas espaciales, y en el nivel de la escala
temporal mes, pero al cambiar de nivel temporal a año el sistema no mostró ninguna
relación en este nivel. Una explicación posible a este comportamiento es que la
variación interanual y el desfase en el tiempo de un mes entre plantas y colibríes este
opacando estas relaciones. Sin embargo es necesario hacer otro análisis (con un desfase
de un mes) para tratar de probar esta hipótesis.
CAPÍTULO 3
51
La presencia de al menos seis especies de colibríes que registramos en este trabajo
puede ser explicada en función de la disponibilidad del recurso néctar en este matorral
xerófilo, específicamente considerando a la vegetación como un mosaico donde la
disponibilidad del recurso varía en tiempo y espacio. Los estudios que describen la
identidad de los recursos usados por los colibríes en el neotrópico están aún en proceso,
y se sabe muy poco acerca de la influencia de su disponibilidad en la dinámica de estas
especies. Aunque esto no ha impedido la propuesta de avances teóricos (Ortiz-Pulido
com pers.). Por ejemplo, se ha hipotetizado que los colibríes en niveles bajos de la
escala espacial responden a factores bióticos, pero en niveles más altos responden a
factores abióticos (Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008; e.g., Rahbek & Graves 2000
con colibríes en Sudamérica y Márquez et al. 2004 con aves frugívoras en Europa e
Islas Británicas; ver también Kollmann 2000), sin embargo algunos autores han
encontrado que incluso a nivel local el ambiente abiótico actúa como un “filtro” que
determina la presencia o ausencia de ciertas especies a nivel regional (Aizen & Ezcurra
1998; Díaz et al. 1999), este filtro representa a los factores ambientales (e.g.,
temperatura, humedad, radiación y nutrientes) que condicionan y regulan, en mayor o
menor medida, todas las etapas del ciclo de vida de las plantas y animales, incluso la
generación de descendencia. En general, estos autores consideran que los ambientes
extremos (por ejemplo, el que domina en un pastizal de altura o un matorral xerófilo),
donde las condiciones ambientales son más rigurosas (bajas temperaturas o déficits
hídricos muy marcados a lo largo del año), tienen un mayor efecto de filtrado sobre las
especies allí presentes que los ambientes intermedios (e.g., el de un bosque). Las
interacciones biológicas cobran importancia en una escala local y se establecen entre las
especies animales y vegetales que han pasado el filtro impuesto por las restricciones
climáticas.
Otra hipótesis que se ha generado en torno a los colibríes y la forma en que éstos
pueden responder a los valores de abundancia y riqueza de especies de plantas con
flores es la propuesta por Levey y Stiles (1992), estos autores consideran que la
disponibilidad de los recursos alimenticios puede haber dado origen a las migraciones
de larga distancia, sobre todo en sistemas en los que dicha disponibilidad varía mucho,
como parece ser el caso de los sistemas planta-colibrí (ver Wiens et al. 1987).
CAPÍTULO 3
52
Interacciones
La composición de las especies de plantas y colibríes registradas en este estudio
coincide con lo reportado por otros trabajos llevados a cabo en la zona o cercanías de
esta (Villada 1873, Arregui 2004, Mauricio 2005, Ortiz-Pulido & Martínez-García
2006, Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008) los cuales reportan en conjunto 26 especies
de plantas cuyas flores son visitadas por 10 especies de colibríes. (e.g., B. ternifolia, C.
tenuiflora, P. barbatus, N. glauca, etc.). B. ternifolia y C. tenuiflora fueron las especies
de plantas más abundantes (ver D. bicolor en Fig. 3), lo que concuerda con lo
encontrado por Ortiz-Pulido y Vargas-Licona (2008), estos autores también reportan a
H. leucotis y C. lucifer como las especies más abundantes en su estudio, el cual fue
llevado a cabo en un área muy cercana a este trabajo. Este estudio además, agrega
una cantidad considerable de información sobre la distribución y asociaciones florales
de los colibríes en ambientes secos del centro de México. Junto con un registro nuevo
de una especie de colibrí (S. calliope) y se documentaron numerosas interacciones con
especies de la flora local.
Si bien la composición de especies de la comunidad no es muy diferente a lo encontrado
por otros trabajos en áreas cercanas (Villada 1873, Arregui 2004, Mauricio 2005, Ortiz-
Pulido & Martínez-García 2006, Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008) es notable una
mayor riqueza en las especies de plantas que se registraron en este trabajo, que en
muchos de los casos fueron intermitentes y al parecer no tienen impacto importante en
la dinámica de esta interacción.
Por otra parte el arreglo de la comunidad de colibríes estuvo también moldeada por sus
conductas y distribución, por ejemplo, Calothorax lucifer e Hylocharis leucotis fueron
las especies que permanecieron por más tiempo en la zona, incluso las dos mostraron
anidación importante (RDV obs pers.). Sin embargo todas las especies que estuvieron
presentes mostraron algún tipo de migración altitudinal (C. lucifer, H. leucotis, S.
platycercus, C. latirrostris, L. clemenciae, E. fulgens y C. thalassinus) o latitudinal (S.
rufus, A. colubris, S. calliope).
En varios estudios se ha encontrado que el tamaño de los colibríes es un factor
importante en el arreglo y composición de los sistemas de interacción planta-colibrí
(Martínez del Río & Eguiarte 1987, Lara 2006), por ejemplo Ornelas & Arizmendi
(1990) encontraron que éstos responden rápidamente a la presencia de recursos y que el
CAPÍTULO 3
53
arreglo está determinado por jerarquías principalmente organizadas por el tamaño y la
estacionalidad de los colibríes.
En conclusión este estudio nos revela la potencial complejidad de los sistemas naturales
y nos da una idea clara de cuales especies son clave para el mantenimiento de este
sistema, además de reflejar tendencias en las variaciones espaciales y temporales de los
recursos que son utilizados por los colibríes.
La persistencia de muchas especies de plantas puede depender de conservar las
relaciones mutualistas con las especies que las polinizan y con la red de organismos con
que ambos interactúan (Kearns y Inouye 1997), por lo que sería muy adecuado dirigir
en un futuro estrategias de conservación a nivel de ecosistemas.
Por otro lado se encontró que el ensamblaje de los colibríes depende principalmente de:
i) las diferentes formas de heterogeneidad espacial, disponibilidad de
recursos, además de la conducta individual y la historia natural de los
organismos.
ii) Los resultados difieren según el nivel considerado.
iii) En los colibríes, el grano y su extensión pueden variar, adaptándose a las
circunstancias ecológicas particulares.
iv) Los colibríes responden seleccionando unas áreas u otras dependiendo de
la abundancia del recurso.
v) Una visión de redes mutualistas es de mucha utilidad para conocer la
estructura de los sistemas de interacción multi-especie.
Esto significa que se debe tomar con cautela cualquier generalización con
respecto al estudio de organismos (principalmente aves) que dependen de recursos que
varían espaciotemporalmente.
El diseño y análisis llevados a cabo en este trabajo ayuda mucho en la simplificación de
la complejidad de los sistemas naturales, la inclusión de múltiples escalas y tipos de
heterogeneidad pueden ayudarnos a explicar la variabilidad natural y predecir con
mayor exactitud futuras conclusiones y resultados. Por último esto debería ser
considerado en las políticas de conservación locales, ya que son pocas especies
supergeneralistas las que “sostienen” el sistema planta-polinizador en la región.
CAPÍTULO 3
54
CONCLUSIONES GENERALES
Se determinó cualitativa y cuantitativamente la identidad de las especies que
conformaron interacción planta-colibrí en un ecosistema montañoso, heterogéneo y con
contrastantes tipos de vegetación.
Los resultados mostraron estrechas relaciones entre ambos grupos, siendo los patrones
de distribución de las plantas, fenología y abundancias los que se mantuvieron
consistentes con los patrones del ensamblaje espacio-temporal de las especies de
colibríes.
La riqueza y abundancia de colibríes fue determinada por la presencia de recursos
(flores-néctar). Aun así, esta relación entre especies de plantas con flores y colibríes que
las visitan parece estar más influenciada por la historia natural de cada especie de colibrí
que por las interacciones entre los colibríes y agregaciones de plantas con oferta de
recursos.
A diferencia de las plantas los colibríes mostraron mayor similitud entre tipos de
vegetación, esto puede ser explicado porque las plantas parecen ocupar tipos de
vegetación particulares, mientras que los colibríes usan el paisaje como una unidad.
Los índices de Sorenson y Jaccard mostraron poca similitud entre tipos de vegetación,
estas diferencias en su composición florística entre sitios puede ser debido
principalmente a la colonización, esto coincide con los resultados, ya que la mayor
riqueza de plantas con flores se mantuvo en los sitios más bajos (MX y BJ), abiertos y
con mayor perturbación.
La presencia de 10 especies de colibríes puede ser explicada en función de la
disponibilidad del recurso néctar en el paisaje, específicamente considerando a la
vegetación como un mosaico que mantienen el sistema de interacción planta-colibrí
funcionando todo el año, a diferencia de otros estudios en zonas menos boreales
(Feinsinger 1976, 1987; Snow and Snow 1980, Stiles 1981, Bawa 1990), los colibríes
respondieron a la fluctuación de recursos regulada por los cambios estacionales, y su
permanencia por vegetación se vio afectada por la disponibilidad de flores.
Las plantas mantienen fenologías comprometidas con su biología y ecología, y son
altamente vulnerables a disturbios o impactos antrópicos, así como a fenómenos
naturales de corto y largo plazo (Díaz-Valenzuela y Ortiz-Pulido ), si esto sucede un
tanto apegado a este escenario las poblaciones de colibríes en una región pueden verse
CAPÍTULO 3
55
comprometidas (a la baja) por cualquier desarreglo o disturbio en cualquiera de los
niveles espacio-temporales, la pérdida o transformación de hábitats, en sinergia con el
Cambio Climático, puede fácilmente romper con esa complementariedad de recursos y
llevar a una comunidad completa a la extinción local en un corto tiempo.
En conclusión este estudio nos revela la potencial complejidad de los sistemas naturales
y nos da una idea clara de cuales especies son clave para el mantenimiento de este
sistema, además de reflejar tendencias en las variaciones espaciales y temporales de los
recursos que son utilizados por los colibríes.
La persistencia de muchas especies de plantas puede depender de conservar las
relaciones mutualistas con las especies que las polinizan y con la red de organismos con
que ambos interactúan (Kearns y Inouye 1997), por lo que sería muy adecuado dirigir
en un futuro estrategias de conservación a nivel de ecosistemas.
Por otro lado se encontró que el ensamblaje de los colibríes depende principalmente de:
i) las diferentes formas de heterogeneidad espacial, disponibilidad de recursos,
además de la conducta individual y la historia natural de los organismos.
ii) Los resultados difieren según el nivel considerado.
iii) En los colibríes, el grano y su extensión pueden variar, adaptándose a las
circunstancias ecológicas particulares.
iv) Los colibríes responden seleccionando unas áreas u otras dependiendo de la
abundancia del recurso.
v) Una visión de redes mutualistas es de mucha utilidad para conocer la estructura
de los sistemas de interacción multi-especie.
Esto significa que se debe tomar con cautela cualquier generalización con respecto al
estudio de organismos (principalmente aves) que dependen de recursos que varían
espaciotemporalmente.
El diseño y análisis llevados a cabo en este trabajo ayuda mucho en la simplificación de
la complejidad de los sistemas naturales, la inclusión de múltiples escalas y tipos de
heterogeneidad pueden ayudarnos a explicar la variabilidad natural y predecir con
mayor exactitud futuras conclusiones y resultados. Por último esto debería ser
considerado en las políticas de conservación locales, ya que son pocas especies
supergeneralistas las que “sostienen” el sistema planta-polinizador en la región.
CAPÍTULO 3
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CAPÍTULO 3
65
HISTORIA NATURAL, CONSERVACIÓN Y DESCRIPCIÓN DEL
SISTEMA DE INTERACCIÓN PLANTA-COLIBRÍ EN UN PAISAJE
MEXICANO
Román Díaz-Valenzuela
Grupo de Investigación Zoología de Vertebrados Universidad de Alicante, Carretera de San Vicente del Raspeig s/n. C.P. 03690 San Vicente del Raspeig Alicante (Spain).
Corresponding author. E-mail: [email protected]
RESÚMEN
El objetivo general del trabajo fue describir la estructura y funcionamiento del sistema
de interacción planta-colibrí en un paisaje con cuatro tipos de vegetación definidos, en
este caso, por un gradiente altitudinal asociado al área de estudio, así como generar
información básica de su historia natural que hasta la fecha era desconocida, Los
patrones espaciales más claros fueron el uso de todos los tipos de vegetación por la
comunidad de colibríes, a diferencia de las plantas que en general mostraron asociación
directa en cada tipo de vegetación, i.e., cada tipo de vegetación tiene su comunidad
particular de plantas ornitofílicas. Se encontraron variaciones en cuanto a las
abundancias de ambos grupos y su relación, existe una complementariedad del recurso a
nivel comunidad, y a ésta le afecta la época (estación de año) en la que se encuentre, en
primavera-verano la abundancia de recursos en las partes bajas es notoria, por tanto
existió un mayor número de registros de colibríes en estas zonas, siendo para las partes
altas otoño-invierno cuando se tuvieron más registros de ambos grupos. En el paisaje se
contabilizaron 405,176 flores de un total de 53 especies de plantas visitadas por
colibríes, además se obtuvieron 2,441 registros de colibríes en todo el paisaje,
agrupados en siete géneros y ocho especies: Hylocharis leucotis, Calothorax lucifer,
Eugenes fulgens, Selasphorus platycercus, S. rufus, Lampornis clemenciae, Archilochus
colubris y Colibri thalassinus. Además de dos especies, Stellula calliope y Cynanthus
latirostris que fueron registradas fuera del muestreo sistemático. Se registraron 53
especies de plantas visitadas por 10 especies de colibríes en un contexto de forrajeo,
sumando 180 interacciones. Esto dará lugar a una mejor comprensión de las relaciones
de la comunidad planta-colibrí aquí descrita y se podrán hacer predicciones más fiables
de su manejo, conservación y prestación de servicios ecológicos.
Keys Words: Plantas Ornitofílicas, Colibríes, México.
CAPÍTULO 4
66
INTRODUCCIÓN
Las comunidades planta-polinizador contribuyen decisivamente a la
biodiversidad y son esenciales para el mantenimiento y funcionamiento de los
ecosistemas. Existe una necesidad de ampliar nuestros conocimientos actuales acerca de
esta relación para entender estas complejas interrelaciones y las escalas en las que
operan. Se ha encontrado que las flores polinizadas por colibríes son un componente
importante de las comunidades de plantas en ecosistemas tropicales y subtropicales
(Pellmyr 2002), investigaciones recientes llevadas a cabo en bosques neotropicales
revelaron que los colibríes polinizan del 10-15 % de las especies de angiospermas (e.g.,
Feinsinger 1983, Buzato et al. 2000), siendo éstos los principales vertebrados
polinizadores lo que implica una considerable relevancia a nivel ecosistémico.
Los colibríes actúan como mutualistas en muchas comunidades (con
excepciones, ver Ornelas 1994, Maloof & Inouye 2000, Lara & Ornelas 2001, Lasso &
Naranjo 2003, Lara 2004), y en muchos casos estas interacciones mutualistas son
extremadamente importantes para la permanencia de las especies implicadas. Estas aves
transportan granos de polen entre las flores de las especies de plantas que visitan
contribuyendo así con su éxito reproductivo (Stiles 1981, Johnsgard 1997, Pohl et al.
2006).
En varios estudios llevados a cabo con colibríes se ha comprobado que su
abundancia y distribución depende fuertemente de la disponibilidad de las flores/néctar
en el ambiente (Wolf 1970, Stiles 1978, 1979, Baltosser 1989, Inouye et al. 1991, Ortiz-
Pulido & Díaz 2001) y el ensamblaje de los sistemas planta-colibrí está determinado por
la distribución espacial y los patrones de variación en la oferta de recursos (Stiles 1980,
Gutiérrez & Rojas 2001, Ortiz-Pulido & Vargas-Licona 2008, ver Ortiz-Pulido & Díaz
2001). Sin embargo existen estudios que reportan una falta de relación entre las aves
(colibríes) y su recurso alimenticio (e.g., Inouye et al. 1991; Poulin et al. 1992, 1993,
1994, Buzato et al. 2000, Piacentini & Varassin 2007). Esta falta de concordancia da a
entender que aún falta mucho por comprender cómo están estructurados estos sistemas
de interacción.
En términos generales, la identidad de las especies que conforman el sistema
(planta-colibrí) permanece aún sin definirse y a pesar de su relevancia existe poca
información acerca de estas comunidades (Ortiz-Pulido y Díaz-Valenzuela 1998,
Arizmendi 2001, Ortiz-Pulido y Vargas-Licona 2008, Díaz-Valenzuela 2008). En años
CAPÍTULO 4
67
recientes se ha demostrado que las relaciones que mantienen las plantas y los animales
han jugado un papel fundamental en el mantenimiento y generación de la biodiversidad
en el mundo (Bascompte et al. 2006, Thompson 2005, 2006, Rezende et al. 2007),
debido a que se considera que han sido el factor principal en la evolución y
diversificación de las angiospermas, insectos y diversos grupos de vertebrados (Rico-
Gray 2001, Labandeira 2002; ver Jordano 1987).
En este estudio se presenta información relevante acerca de la identidad y
fenología de la floración en una comunidad de plantas zoófilas, de las especies de
colibríes con quienes interactúan, y se discute por primera vez la dinámica de la
interacción planta-colibrí en un paisaje del centro de México. La información
encontrada y presentada en este estudio contribuye de manera importante al
entendimiento de los procesos ecológicos a nivel ecosistémico, y puede ser de mucha
utilidad para fundamentar estrategias de conservación en la zona.
MÉTODO
Área de Estudio
El trabajo se realizó en cuatro tipos de vegetación localizados dentro y en los
alrededores del Parque Nacional el Chico (PNEC), Hidalgo, México. La zona se
encuentra dentro de la unidad geomorfológica denominada Sierra Madre Oriental y el
Eje Neovolcánico Transversal Mexicano, correspondiendo a la región biogeográfica
Neártica (Fig. 1). El área pertenece de manera local a la Sierra de Pachuca, localizada al
sur del estado de Hidalgo (entre los 20° 7'59.04" y 20°11'29.82" de latitud norte y a los
98°42'36.71" y 98°39'17.02" de longitud oeste, 2000-3200 msnm). La zona en su
conjunto presenta un clima muy estacional con particularidades determinadas por el
gradiente altitudinal. La temperatura en general oscila entre -3°C y 30° C (COEDE-
UAEH 2004, Díaz-Valenzuela 2008, Díaz-Valenzuela y Ortiz-Pulido 2011).
Para la zona, y en varios estudios, se han registrado al menos 33 especies de
Hembras♀ > ♂
20-23 = 17-19 = 24-27 ♂ > ♀
27-32 = 21-23 ♀ > ♂
16-21 ♀ > ♂
14-16 ♀ > ♂
17-20 ♀ > ♂
17-19 ♀ > ♂
Tomado y modificado de Williamson (2001)
Especies de colibríes Longitud de pico (mm) Machos
Colibri thalassinus 18-22Cynanthus latirostris 20-22Hylocharis leucotis 16-18Lampornis clemenciae 22-24Eugenes fulgens 21-30Calothorax lucifer 19-22Archilochus colubris 14-20Selasphorus calliope 13-15Selasphorus platycercus 16-19Selasphorus rufus 15-18 3,4
Peso (gramos)♀ y ♂
2,93,37,6
5,9
73,13,22,73,6
CAPÍTULO 4
68
plantas visitadas por 10 especies de colibríes (Villada 1873, Arregui 2004, Mauricio-
López 2005, Martínez-García 2006, Ortiz-Pulido y Vargas-Licona 2008, Díaz-
Valenzuela 2008, Díaz-Valenzuela y Ortiz-Pulido 2011). Tabla 1. Valores promedio del peso y longitud de los picos de los colibríes observados.
Figura 1 Representación gráfica del área de estudio.
Trabajo de Campo
Plantas
En cada tipo de vegetación considerado (MX, BJ, BQ y BA) se delimitó
permanentemente un cuadrante de 350 x 350 m (i.e., 12 ha) ubicado en una ladera con
exposición norte. Este cuadrante fue sub-dividido en 49 subcuadros de 50 x 50 m (ver
Fig. 2). Esta aproximación se diseñó explícitamente para indagar tendencias espaciales
y temporales de la comunidad de plantas y colibríes de la zona (ver capítulos
siguientes). Los datos obtenidos fueron tratados como espacialmente dependientes.
Se colectaron ejemplares por triplicado de todas las plantas para su
determinación e integración al herbario CIB-UAEH. Inicialmente se recurrió como una
referencia en campo a el catálogo fotográfico para la zona de 16 especies de plantas que
son visitadas por colibríes elaborado por Arregui (2004).
Para obtener datos acerca de la identidad, fenología y abundancia de especies de
plantas ornitofílicas y de las especies de colibríes que se alimentan de éstas, se llevaron
CAPÍTULO 4
69
a cabo muestreos mensuales de marzo 2007 a febrero 2008. En el centro de cada uno de
los subcuadros se delimitaron cuatros áreas de 9 x 9 m (ver Fig. 2). En cada área de 324
m2 se determinaron cada mes las especies de plantas que presentaron flores con
características ornitofílicas. Se contabilizaron las flores de cada especie de planta, para
este efecto se tomaron en cuenta sólo aquellas flores que se encontraron abiertas y
frescas y/o maduras. Los valores resultantes de las cuatro áreas fueron promediadas para
obtener un sólo valor por mes. Esta medida permitió obtener un estimado muy
aproximado del número de flores en áreas de 50 x 50 m, este método ha sido usado en el
pasado con éxito (Ortiz-Pulido y Vargas-Licona 2008, Díaz-Valenzuela 2008, Díaz-
Valenzuela y Ortiz-Pulido 2011).
Colibríes
Mensualmente se contabilizaron todas las especies de colibríes presentes y su
actividad (registros) dentro de cada uno de los subcuadros (50 x 50 m) establecidos por
tipo de vegetación. Para ello, se ubicó un punto de conteo de 25 m de radio en el centro
de cada uno de los 49 subcuadros de cada tipo de vegetación (Fig. 2). En cada punto de
conteo se permaneció por 10 minutos. Los registros fueron realizados entre las 07:00 y
13:00 h del día. Durante los 10 minutos se registró: hora de inicio, especies de colibríes
observadas (separando registros auditivos y visuales), número de registros por especie y
se puso especial atención en aquellos individuos que visitaron alguna flor en contexto
de forrajeo, cuando esto sucedió se anotó la especie de planta participante.
Para la determinación de los colibríes se usaron binoculares (8 x 42 mm) y guías
de campo específicas de colibríes (e.g., Williamson 2001, Howell 2002, Ortiz-Pulido et
al. 2006). Para la taxonomía de las especies se siguió la propuesta por la AOU (1998) y
actualizaciones subsecuentes. En el caso de registros de colibríes que no pudieron ser
determinados hasta especie, se registró dicha observación como especie no determinada,
y éste valor se sumó al total de registros por tipo de vegetación y paisaje.
CAPÍTULO 4
70
Figura 2. Diseño para la toma de datos en este estudio. En cada caso se presenta un cuadrante de
350 x 350 m, dividido en 49 subcuadros de 50 x 50 m. Para colibríes (a), en el centro de cada
subcuadro se ubicó un punto de conteo, para determinar su riqueza y actividad; para plantas (b),
en el centro de cada subcuadro, se acotaron cuatro áreas para estimar el número de flores/especie
de planta.
Interacciones
Se registró el número de veces que ocurrió una interacción colibrí-planta. Para
esto, se consideró que una especie de colibrí estableció una interacción con una especie
de planta cuando un colibrí fue observado visitando una flor. Esta medida de interacción
es la usada comúnmente en los estudios de interacciones (Jordano 1987), sobre todo en
colibríes (Arizmendi y Ornelas 1990, Arregui 2004, Mauricio-López 2005, Martínez-
García 2006), siempre y cuando no sean claramente llevadas a cabo bajo una acción de
robo de néctar (e.g., Maloof y Inouye 2000, Arizmendi 2001, Lara y Ornelas 2001).
Aunado a esto se llevaron a cabo muestreos no sistemáticos en conjuntos de
flores de varias especies de plantas a diferentes horas del día y con duración variable,
con la finalidad de detectar visitas por especies de colibríes y/o de otro tipo de
visitantes. Fue considerada como visita legítima solo en aquellos casos en los que los
colibríes visitaron una flor, su pico se introdujo en la corola de la flor, y en algunos
casos particulares sí al visitar la flor, el pico de éstos tocó alguna estructura reproductiva
(i.e., anteras y/o estigmas), (sensu Buzato et al. 2000).
Análisis y manejo de los datos
a b
CAPÍTULO 4
71
Los datos fueron agrupados en dos niveles: tipo de vegetación y paisaje
considerando por separado ambos grupos. Se realizaron curvas de acumulación de
especies para los cuatro tipos de vegetación, considerando por separado plantas y
colibríes. En este caso se utilizaron estimadores no paramétricos para calcular el número
de especies potencialmente presentes en el área muestreada y para estimar si se habían
detectado la mayoría de especies de plantas ornitofílicas y especies de colibríes
presentes en el sitio. Los estimadores no paramétricos no asumen el tipo de distribución
del conjunto de datos y no los ajustan a un modelo determinado (Moreno 2001). Para
esto fue utilizado el programa estadístico EstimateS (Colwell 2006), ocupando cada
visita a un punto de conteo para determinar el esfuerzo de muestreo.
Para determinar la riqueza de especies se utilizaron los estimadores Chao 1 y 2.
El primero funciona como un estimador del número de especies en una comunidad, para
lo cual se apoya en el número de especies raras en la muestra (Chao 1984, Chao y Lee
1992, Smith y van Belle 1984, Moreno 2001). La fórmula para este estimador es:
Donde, S es el número de especies en una muestra, a es el número de especies que están
representadas solamente por un sólo individuo en esa muestra y b es el número de
especies representadas por exactamente dos individuos en la muestra (Moreno 2001).
Chao 2 es un estimador que requiere solamente datos de presencia-ausencia. Su fórmula
es:
Donde, S es el número de especies en una muestra, L es el número de especies que
ocurren solamente en una muestra y M es el número de especies que ocurren en
solamente dos muestras (Moreno 2001).
CAPÍTULO 4
72
Para determinar la similitud entre tipos de vegetación en cuanto a riqueza y
abundancia (i.e., número. de flores y número de registros de colibríes) se utilizó el
coeficiente de similitud Sorensen para datos cuantitativos. Este expresa el grado en el
que dos muestras son semejantes en cuanto a las especies presentes en ellas. Este
coeficiente utiliza datos de abundancia. Su fórmula es:
Donde aN es el número total de individuos en el sitio A; bN es el número total de
individuos en el sitio B y pN es la sumatoria de la abundancia más baja de cada una de
las especies compartidas entre ambos sitios (ver Moreno 2001).
RESULTADOS
Composición, fenología, estructura, riqueza y similitud de la comunidad de plantas
En todo el paisaje un total de 53 especies de plantas (riqueza específica),
repartidas en 22 familias y 29 géneros, presentaron características en sus flores de ser
visitadas por animales (Tabla 2). En ellas se contabilizaron 405,176 flores durante el
ciclo anual de muestreo. El tipo de vegetación con la mayor cantidad de registros de
flores fue MX con 228,936 flores de 33 especies de plantas, BJ tuvo 114,845 flores de
30 especies, en BA se registraron 11 especies de plantas y 54,533 flores, y BQ tuvo
ocho especies y 6,862 flores (Tabla 2).
La forma floral de las plantas a escala paisaje en su mayoría es tubular (50%),
seguido de bilabiadas (31.6%). El color de las flores principalmente es rojo en varias
tonalidades (36.84%), seguido del azul (26.31%), también morado y amarillo. La forma
biológica fue principalmente herbácea (71%), y el arreglo floral fue inflorescencia,
solitaria y espiga (30% para cada uno, Tabla 2).
CAPÍTULO 4
73
Tabla 2. Forma de vida y morfologías florales de las especies de plantas zoófilas en el área de
Pachuca, Hidalgo, México.
En MX la floración inició en marzo, con tres especies de plantas (B. ternifolia,
Loeselia mexicana y Opuntia imbricata, con 163, 15 y 6 flores respectivamente) y
concluyó en el mes de noviembre con Bouvardia tenuiflora, B. longiflora, Cuphea
procumbens y Lamourouxia dasyantha (con 10,177 flores; Tabla 3). El mes con mayor
número de flores fue septiembre, con 67,737, y marzo fue el mes que mostró menos
flores, con 184. Bouvardia ternifolia fue la especie que presentó el mayor tiempo de
floración, de marzo a noviembre; por el contrario, Salvia amarissima, S. coccinea y S.
melissodora presentaron una floración muy corta, de solo un mes (Tabla 3).
La mayoría de las plantas presentes en MX mostraron periodos largos de floración, con
un pico de riqueza de especies muy marcado en el mes de julio. Sin embargo, dos
especies, Dalea bicolor y B. ternifolia, presentaron picos de floración en octubre y
Tabla 2. Forma de vida y morfologías florales de las especies de plantas zoófilas en el área de Pachuca, Hgo., México.
Dalea bicolor Fabaceae 140510 Arbusto Tubular Púrpura Espiga Engordacabras
Castilleja tenuiflora Scrophulariaceae 63871 Herbácea Tubular-Bilabiada Anaranjada Inflorescencia 1.776, 0.007 Cola de borrego
Bouvardia ternifolia Rubiaceae 53905 Arbusto Tubular Rojo-Naranja Inflorescencia 2.595, 0.011, 1.99 Trompetilla
Loeselia mexicana Polemoniaceae 24617 Herbácea-Arbustiva Tubular Rojo Solitarias Espinosilla
Salvia elegans Labiateae 23988 Herbácea-Arbustiva Tubular-Bilabiada Rojo Espiga 0.009 Mirto rojo
Fuchsia microphylla Onagraceae 18916 Arbusto Tubular Rojo-Morado Solitaria Aretes de Guadalupe
Stachys coccinea Labiateae 16487 Herbácea Tubular Rojo-Anaranjado Inflorescencia 0.003 Mirto
Lonicera mexicana Caprifoliacea 12017 Arbusto Tubular Escarlata Pares Madreselva
Salvia chamaedryoides Labiateae 8978 Herbácea Bilabiada Azul Espiga Mirto
Lamourouxia dasyanthaScrophulariaceae 6972 Herbácea Subcampanulada Rosa pálido Inflorescencia 0.228
Salvia prunelloides Labiateae 6667 Herbácea Bilabiada Azul Espiga Mirto
Salvia polystachya Labiateae 4567 Herbácea-Arbustiva Bilabiada Azul Inflorescencia Mirto
Bouvardia longiflora Rubiaceae 4244 Arbusto Tubular Blanco Solitaria Flor de San Juan
Cuphea aequipetala Lythraceae 2937 Herbacea o subfrutescente Interpeciolar Morada Solitaria Hierba del cáncer
Fuchsia thymifolia Onagraceae 2492 Arbusto Tubular Blancas-Rosadas Solitaria Aretes de Guadalupe
Cestrum roseum Solanaceae 1541 Arbusto Infundibuliforme Guinda Inflorescencia 9.363 Hediondilla
Polianthes geminiflora Amaryllidaceae 1447 Herbácea Cilíndrico-tubulosas Rojo-Anaranjado Inflorescencia Nardo
Lamourouxia multifida Scrophulariaceae 1151 Herbácea Subcampanulada Rojo Panículas
Scutellaria caerulea Labiateae 899 Herbácea Tubular Azul Inflorescencia 1.715 Mirto
Macromeria pringlei Boraginaceae 772 Herbácea Tubular Amarillo pálido Solitaria
Salvia amarissima Labiateae 695 Herbácea-Arbustiva Bilabiada Azul Espiga Mirto
Salvia patens Labiateae 671 Herbácea Bilabiada Azul Espiga Mirto
Salvia microphylla Labiateae 642 Herbácea Bilabiada Rojo Espiga Mirto
Ipomoea stans Convolvulaceae 629 Herbácea Infundibuliforme Purpura Solitaria-Pares Tumba vaqueros
Cuphea procumbens Lythraceae 590 Herbácea Interpeciolar Morada Solitaria hierba del cáncer
Salvia helianthemifolia Labiateae 542 Herbácea Bilabiada Azul Espiga Mirto
Salvia mexicana Labiateae 513 Arbusto Tubular-Bilabiada Azul Espiga Mirto
Oxalis sp Oxalidaceae 466 Herbácea Tubular Blanca Solitaria Agrito
Oenethera sp. Onagraceae 356 Herbácea Actinomorfa Amarilla Solitaria
Salvia keerlii Labiateae 284 Arbusto Bilabiada Azul Espiga Mirto
Opuntia robusta Cactaceae 279 Postrada a subarbustiva Subcircular-elipsoide a ovoide Amarillo Solitaria Nopal Camueso o Tapón
Penstemon roseus Scrophulariaceae 275 Herbácea Tubular Rojo Inflorescencia 0.184, 0.007 Jarrito
Cologania broussonettii Leguminoseae 265 Herbácea Zigomorfa Morada Fasciculos
Tillansdia violacea Bromeliaceae 218 Epífita Tubular Violeta Inflorescencia Piña
Agave sp. 1 Agavaceae 208 Arbusto Actinomorfa Amarillo Inflorescencia Maguey
Commelina coelestis Commelinaceae 191 Herbácea Zigomorfa Azul Inflorescencia Hierba del pollo
Salvia coccinea Labiateae 183 Herbácea Bilabiada Rojo Espiga Mirto
Silene laciniata Caryophyllaceae 161 Herbácea Tubular Rojo Solitaria o agrupadas Clavel de monte
Penstemon barbatus Scrophulariaceae 134 Herbácea Tubular Rojo escarlata Inflorescencia 0.413, 0.009 Jarrito
Salvia sp. Labiateae 118 Herbácea Bilabiada Azul Espiga Mirto
Echeveria mucronata Crassulaceae 117 Hierba acaulescente Actinomorfa Anaranjada Inflorescencia Siempre viva
Penstemon gentianoides Scrophulariaceae 116 Herbácea Tubular Violeta Inflorescencia Jarrito
Lupinus campestris Leguminosae 114 Herbácea-Arbustiva Zigomorfa Morada Inflorescencia Mazorquilla
Penstemon campanulatusScrophulariaceae 105 Herbácea Ventricosa Azul-Violeta Inflorescencia Tarrito
Castilleja moranensis Scrophulariaceae 100 Cespitosa Tubular-Bilabiada Amarillo-rojiza Inflorescencia Cola de borrego
Opuntia imbricata Cactaceae 78 Arbusto Petaloideas Purpura Solitaria Xoconostle
Salvia melissodora Labiateae 51 Herbácea-Arbustiva Bilabiada Azul Espiga Mirto
Echinocereus cinerascens Cactaceae 29 Cespitosa, rupícola o terrestre Infundibuliforme Rojo purpureo a naranjaSolitaria Organito
Prunella vulgaris Lamiaceae 53 Herbácea Tubular Morada Inflorescencia Hierba de las heridas
Pinguicula moranensis Lentibulariaceae 7 Herbácea Bilabiada Violeta purpurea Solitaria Violeta cimarrona
Tillandsia erubescens Bromeliaceae 4 Epífita Tubular Verde pálido Inflorescencia Piña
Tillandsia juncea Bromeliaceae 2 Epífita Tubular Violeta Inflorescencia Piña
Agave sp. 2 Agavaceae 2 Arbusto Actinomorfa Amarillo Inflorescencia Maguey
Rzedowski, G. C. de y J. Rzedowski, 2001. Flora fanerogámica del Valle de México. 2a ed. Instituto de Ecología y Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.
Pátzcuaro, Michoacán, México.
ArregloVolumén de néctar
(Media de Kj /ml)*Nombre comúnEspecie Familia No. de flores Forma biológica Forma floral Color de la corola
CAPÍTULO 4
74
noviembre, D. bicolor fue la especie que tuvo el mayor número de flores en MX y en
general, en todo el estudio (139,754), pero no es una especie con características
ornitofílicas, esta especie presenta todas las características de ser polinizada por insectos
(i.e., síndrome entomofílico), no obstante se observó a H. leucotis y C. lucifer visitando
sus flores en un claro contexto de forrajeo, por lo que fue considerada como una especie
que aporta recursos para los colibríes.
Tabla 3. Número de flores de especies ornitofílicas registradas entre marzo del 2007 y febrero 2008
en matorral xerófilo.
En BJ la floración inició en marzo con cuatro especies de plantas (B. ternifolia,
C. tenuiflora, Opuntia robusta y S. microphyla, con 57, 81, 1 y 131 flores
respectivamente) y se extendió hasta diciembre, concluyó con solo tres especies (C.
tenuiflora, Stachys coccinea y L. mexicana, 278, 3,251 y 10 flores, respectivamente).
Los meses con mayor número de flores fueron julio (19,636) y agosto (32,327), con 17
y 20 especie por mes, respectivamente. Castilleja tenuiflora estuvo presente con flores
disponibles casi todo el año (marzo-diciembre) y fue la especie que aportó el mayor
número de flores en esta comunidad (39,148), seguida de Loeselia mexicana (24,437) la
cual floreció de abril a diciembre. Por otro lado, nueve especies mostraron una floración
efímera de sólo un mes (ver Tabla 4).
Tabla 3. Número de flores de especies ornitofílicas registradas entre marzo del 2007 y febrero del 2008 en Matorral xerófilo.
Mes MARZO ABRIL MAYO JUNIO JULIO AGOSTO SEPTIEMBRE OCTUBRE NOVIEMBRE DICIEMBRE ENERO FEBRERO
Especies de plantas Total/año
Matorral xerófilo
Agave sp. 1 90 100 18 208
Agave sp. 2 2 2
Bouvardia longiflora 503 98 70 170 24 865
Bouvardia ternifolia 163 6677 2393 3301 12868 7292 1695 208 18 34615
Castilleja tenuiflora 1307 2682 4931 9493 4094 330 1804 82 24723
Commelina coelestis 142 142
Cuphea aequipetala 12 161 912 1599 6 2690
Cuphea procumbens 460 460
Dalea bicolor 2831 57340 69985 9598 139754
Echinocereus cinerascens 25 1 3 29
Ipomea stans 10 260 15 285
Lamourouxia dasyantha 4462 1950 479 6891
Loeselia mexicana 15 56 109 180
Oenothera sp. 30 238 268
Opuntia imbricata 32 33 13 78
Opuntia robusta 6 107 23 5 141
Oxalis sp 447 447
Penstemon barbatus 9 110 9 4 2 134
Polianthes geminiflora 1269 178 1447
Salvia amarissima 383 383
Salvia chamaedryoides 13 180 455 2837 2746 1682 127 8040
Salvia coccinea 58 58
Salvia helianthemifolia 542 542
Salvia keerlii 284 284
Salvia melissodora 51 51
Salvia mexicana 7 5 471 483
Salvia microphylla 28 1 27 56
Salvia polystachya 13 4 17
Salvia prunelloides 29 409 35 227 3136 471 695 5002
Salvia sp. 118 118
Scutellaria caerulea 48 48
Silene laciniata 30 34 35 31 130
Stachys coccinea 365 365
CAPÍTULO 4
75
Tabla 4. Número de flores de especies ornitofílicas registradas entre marzo de 2007 y febrero de
2008 en bosque de Juníperos.
El sitio de BA permaneció con flores todo el año, el mes con mayor número de
flores fue abril (15,594) y diciembre fue el mes con menor número de registros de flores
(161; pero ver, Díaz-Valenzuela y Ortiz-Pulido 2011). El mes con mayor número de
especies registradas fue junio (8 especies), seguido por el mes de mayo (7). Por otro
lado, diciembre, enero y febrero fueron los meses con menor número de especies
registradas (1, 2 y 3, respectivamente). Salvia elegans fue la especie que tuvo más flores
en esta comunidad a lo largo del año (febrero-noviembre), contabilizándose 21,005
flores y particularmente en el mes de abril se contabilizaron 11,208 flores de esta
especie. Fuchsia microphyla estuvo presente durante nueve meses (marzo-noviembre,
18,916 flores). El mes con mayor número de registros fue noviembre (6,111) y marzo el
mes con menor número de flores (234; ver Tabla 5).
Tabla 4. Número de flores de especies ornitofílicas registradas entre marzo del 2007 y febrero del 2008 en bosque de Juniperus.
Mes MARZO ABRIL MAYO JUNIO JULIO AGOSTO SEPTIEMBRE OCTUBRE NOVIEMBRE DICIEMBRE ENERO FEBRERO
Especies de plantas Total/año
Bosque de Juníperus
Bouvardia longiflora 1735 1325 56 258 5 3379
Bouvardia terniflora 57 3483 2973 6870 4550 1087 170 100 19290
Castilleja moranensis 100 100
Castilleja tenuiflora 81 662 5244 10472 9152 8542 1130 2947 640 278 39148
Cologania broussonettii 265 265
Commelina coelestis 49 49
Cuphea aequipetala 41 193 13 247
Cuphea procumbens 25 4 101 130
Dalea bicolor 756 756
Echeveria mucronata 110 7 117
Ipomoea stans 3 119 222 344
Lamourouxia dasyantha 6 56 19 81
Lamourouxia multifida 30 43 1070 1143
Loeselia mexicana 53 787 2037 1143 832 1504 5441 12630 10 24437
Opuntia robusta 1 131 6 138
Oxalis sp. 19 19
Penstemon gentianoides 113 3 116
Penstemon roseus 25 223 23 4 275
Pinguicula moranensis 7 7
Prunella vulgaris 6 3 9
Salvia chamaedryoides 907 31 938
Salvia coccinea 20 20
Salvia mexicana 30 30
Salvia microphylla 131 242 39 22 47 69 36 586
Salvia polystachya 41 880 3305 324 4550
Salvia prunelloides 26 34 939 326 312 28 1665
Scutellaria caerulea 52 799 851
Silene laciniata 28 3 31
Stachys coccinea 12010 861 3251 16122
Tillandsia juncea 2 2
CAPÍTULO 4
76
Tabla 5. Número de flores de especies ornitofílicas registradas entre marzo del 2007 y febrero de
2008 en bosque de Abies.
En BQ se registró floración durante 10 meses, no existiendo flores en agosto y
octubre. Los meses con mayor número de flores fueron febrero (2,210) y marzo (2,040),
mayo fue el mes con menos registros (14). El mayor número de especies fue registrado
en abril, junio y julio (4 especies, con 803, 95 y 67 flores, respectivamente) en los
meses restantes sólo se registraron tres especies por mes, S. elegans estuvo presente
durante nueve meses y fue la especie con mayor número de registros (2,983), seguida
por Lonicera mexicana que floreció durante seis meses y se contabilizaron 2,775 flores.
La especie con menos flores fue T. erubescens que sólo se registró en el mes de abril
con cuatro flores (ver Tabla 6).
Tabla 6. Números de flores de especies ornitofílicas registradas entre marzo de 2007 y febrero de
2008 en bosque de Quercus.
La especie en la que se contabilizó la mayor cantidad de flores fue D. bicolor
(139,754), principalmente en MX, durante los meses de agosto, septiembre, octubre y
noviembre, también estuvo presente en BJ solo para el mes de octubre con 756 flores.
Castilleja tenuiflora también aportó una considerable cantidad de flores tan sólo en el
sitio de BJ se contabilizaron 39,148, en este tipo de vegetación floreció de marzo a
diciembre; en MX se registró de abril a noviembre y se contabilizaron 24,723 flores.
Entre estas dos especies aportan el 53% de todas las flores contabilizadas en el paisaje
(Ver Tabla 2).
Tabla 5. Número de flores de especies ornitofílicas registradas entre marzo del 2007 y febrero del 2008 en bosque de Abies .
Mes MARZO ABRIL MAYO JUNIO JULIO AGOSTO SEPTIEMBRE OCTUBRE NOVIEMBRE DICIEMBRE ENERO FEBRERO
Especies de plantas Total/año
Bosque de Abies
Cestrum roseum 289 868 180 19 13 1369
Fuchsia microphylla 234 1926 2557 189 503 374 1741 5281 6111 18916
Fuchsia thymifolia 558 132 130 196 142 1315 2473
Lonicera mexicana 2776 1270 43 161 1812 3180 9242
Lupinus campestris 64 50 114
Macromeria pringlei 264 262 246 772
Oenethera sp. 88 88
Prunella vulgaris 33 11 44
Pestemon campanulatus 2 103 105
Salvia amarissima 82 82
Salvia coccinea 59 27 19 105
Salvia elegans 4461 11208 2128 1022 229 87 366 456 1046 2 21005
Tillansdia violacea 31 58 51 24 29 21 4 218
Tabla 6. Número de flores de especies ornitofílicas registradas entre marzo del 2007 y febrero del 2008 en bosque de Quercus.
Mes MARZO ABRIL MAYO JUNIO JULIO AGOSTO SEPTIEMBRE OCTUBRE NOVIEMBRE DICIEMBRE ENERO FEBRERO
Especies de plantas Total/año
Bosque de Quercus
Cestrum roseum 15 91 66 172
Fuchsia thymifolia 19 19
Lamourouxia multifida 3 5 8
Lonicera mexicana 723 582 7 4 777 682 2775
Salvia amarissima 9 104 40 77 230
Salvia elegans 1302 126 7 8 10 31 34 3 1462 2983
Salvia patens 80 43 548 671
Tillandsia erubescens 4 4
CAPÍTULO 4
77
Ninguna especie de planta estuvo presente en más de dos comunidades
vegetales, considerando el índice de Sorenson cuantitativo los sitios más similares
fueron MX y BJ (Sorenson < 29%) los cuales comparten 21 especies de plantas
(Bouvardia longiflora, B. ternifolia, Castilleja tenuiflora, Commelina coelestis, Cuphea
aequipetala, C. procumbens, Dalea bicolor, Ipomea stans, Lamorouxia dasyantha,
Loeselia mexicana, Opuntia robusta, Oxalis sp., Salvia chamaedryoides, S. coccinea, S.
mexicana, S. microphylla, S. polystachya, S. prunelloides, Scutellaria caerulea, Silene
laciniata y Stachys coccinea), los menos similares en cuanto a la composición de
plantas ornitófilas fueron BJ y BA con y BJ y BQ con una similitud ambos de .12%
(Cuadro 1). Mientras que BA y BQ (índice de Sorenson cuantitativo < 20%) comparten
cuatro especies (Lonicera mexicana, Salvia elegans, Fuchsia thymifolia y Cestrum
roseum). Tabla 7. Índices de similitud/disimilitud, Sorenson cuantitativo y Jaccard (Cualitativo) entre las
especies de plantas registradas en cuatro tipos de vegetación cercanos a la Ciudad de Pachuca,
Hidalgo, México en 2007-2008.
El número de especies de plantas esperadas para MX según el modelo Chao 2 es
de 34.2 y según Chao 1 de 34.5, de las cuales solo se registraron dentro de los puntos de
conteo 33 (ver Tabla 3 y Fig. 3); para BJ, en ambos modelos fue de 31.5 y se registraron
30 (ver Tabla 4 y Fig. 3); en BA el número esperado de especies de plantas es 13 para
ambos modelos y fue el mismo número de especies que registré (ver Tabla 5 y Fig. 2);
mientras que para bosque BQ el número esperado es de 8.5, utilizando ambos modelos
y se registraron ocho especies (ver Tabla 6 y Fig. 2).
Bosque de Abies vs Bosque de Juníperos 34 2 0.06 0.12
Bosque de Quercus vs Bosque de Juníperos 29 2 0.07 0.05
Matorral xerófilo vs Bosque de Juníperos 41 14 0.34 0.29
Bosque de Quercus vs Bosque de Abies 16 5 0.31 0.20
Matorral xerófilo vs Bosque de de Abies 42 4 0.98 0.002
Matorral xerófilo vs Bosque de Quercus 38 2 0.05 0.003
Número total de
especies
Especies
comunes
Índice de
Jaccard
Índice de Sorenson
cuantitativo
Plantas
Tipos de vegetación comparados
CAPÍTULO 4
78
Figura 3. Curvas de acumulación de especies de plantas con flores, para cuatro distintos tipos de
vegetación: MX (A), BJ (B), BA (C) y BQ (D). Se proyectan dos modelos de acumulación de
especies (Chao 1 y Chao 2) ajustados a la riqueza observada, los números dentro del paréntesis
indican la riqueza observada y la riqueza esperada.
Composición, estructura, riqueza y similitud de la comunidad de colibríes
En 576 hrs de observación se obtuvieron 2,441 registros de colibríes (visuales y
auditivos) en todo el paisaje. Éstos se encuentran agrupados en siete géneros y ocho
especies: Hylocharis leucotis, Calothorax lucifer, Eugenes fulgens, Selasphorus
platycercus, S. rufus, Lampornis clemenciae, Archilochus colubris y Colibri
thalassinus, además dos especies, Selasphorus calliope y Cynanthus latirostris, fueron
registradas fuera de los muestreos sistemáticos, ambas con un registro y solo en MX.
Las especies con mayor número de registros fueron: H. leucotis (con 1623 registros), C.
lucifer (178), E. fulgens (75) y Selasphorus platycercus (43). Cuatro especies fueron
registradas muy poco: C. thalassinus (7 registros), A. colubris (4), S. rufus (3) y L.
clemenciae (2). Del total de registros, 504 (21%) pertenecieron a colibríes que no
pudieron ser determinados hasta especie.
El tipo de vegetación que presentó el mayor número de registros fue BJ (962
registros), donde se presentaron de abril a noviembre. En BA, en donde hubo 781
registros distribuidos a los largo de 11 meses (enero-noviembre), de febrero a abril se
registró el 51 % de la actividad anual en este sitio. En MX hubo 597 registros de marzo
a diciembre, siendo a partir de abril hasta octubre cuando se registró el 99% de la
CAPÍTULO 4
79
actividad. Finalmente, en BQ se registró solamente el 4% de la actividad anual de toda
el área estudiada, siendo cinco los meses con mayor actividad (febrero a junio).
En general los registros de colibríes a nivel comunidad mostraron un patrón de
distribución altitudinal-estacional. Durante los meses de invierno se encuentran en BA y
BQ y a partir de abril a octubre en MX y BJ.
Tabla 8. Registros de colibríes por especie en los cuatro tipos de vegetación estudiados (MX, BA,
BQ, BJ) en la Sierra de Pachuca, Hidalgo, México 2007-2008.
La riqueza y registros de colibríes siguieron una estacionalidad muy marcada. El
número de registros fue muy bajo en otoño-invierno (diciembre apenas con dos
registros; pero ver, Díaz-Valenzuela y Ortiz-Pulido 2011), pero alto en primavera-
verano (312.5 registros en promedio por mes mayo-agosto). De octubre a marzo se
observó una disminución en los registros, solo el 27% de los registros anuales se
presentaron durante estos seis meses (Tabla 7). En enero y febrero sólo se presentaron
colibríes en BQ y BA (Tabla 7). Septiembre fue el mes en el que se registró el mayor
número de especies (seis), seguido de junio y julio (cinco cada uno). En el mes de enero
sólo se registró a H. leucotis, y solo en BA y BQ.
Hylocharis leucotis fue la especie con mayor número de registros (63%) y
estuvo presente en todo el paisaje. En BA lo registré durante 11 meses, y su mayor
abundancia fue de febrero-mayo. Durante el invierno fue registrada solamente en BA y
BQ. Para BJ y MX se obtuvieron registros de manera abundante de abril a noviembre.
Los tipos de vegetación que presentaron menor abundancia anual de esta especie fueron
Especies de colibríes MARZO ABRIL MAYO JUNIO JULIO AGOSTO SEPTIEMBRE OCTUBRE NOVIEMBRE DICIEMBRE ENERO FEBRERO No. ind./especieBosque de Abies
Hylocharis leucotis 111 116 70 18 47 21 17 33 56 60 117 666Colibri thalassinus 7 7Eugenes fulgens 2 2 1 1 6Selasphorus platycercus 1 1 1 3No determinados 6 33 21 9 5 5 3 10 7 99Bosque de Quercus
Hylocharis leucotis 25 7 2 7 6 1 4 15 67Eugenes fulgens 6 6No determinados 8 5 3 6 1 1 2 26Bosque de Juníperos
Hylocharis leucotis 8 60 96 182 128 139 23 94 730Selasphorus platycercus 2 4 4 10Eugenes fulgens 5 7 13 24 1 1 51Archilochus colubris 1 1No determinados 1 10 34 24 34 21 18 13 15 170Matorral xerófilo
Hylocharis leucotis 17 18 9 18 49 29 19 1 160Calothorax lucifer 26 41 40 16 35 17 3 178Selasphorus rufus 1 2 3Selasphorus platycercus 9 3 6 8 3 1 30Eugenes fulgens 5 4 1 2 12Lampornis clemenciae 1 1 2Archilochus colubris 2 1 3No determinados 2 15 51 44 14 32 39 11 1 209
No. especies /mes 4 4 4 5 5 4 6 4 2 X1 1 2No. registros/mes 163 249 315 273 345 316 279 108 177 2 71 141X2 representa simbólicamente la presencia de al menos una especie (estos registros son de individuos no determinados)
Tabla 8. Registros de colibríes x especie en los cuatro tipos de vegetación estudiados (MX,BA, BQ,BJ) en la sierra de Pachuca, Hidalgo, México, 2007-2008.
CAPÍTULO 4
80
BQ y MX (67 y 170 registros, respectivamente). En diciembre no se registró en ningún
sitio a esta especie (Tabla 7).
Calothorax lucifer fue la segunda especie con mayor número de registros (7%),
sólo se registraron en MX entre abril y octubre, donde también se observó nidificando
(dos nidos en mayo y junio). Su mayor abundancia se presentó en mayo, junio y agosto,
y en octubre solo hubo 3 registros.
Eugenes fulgens estuvo presente en todo el paisaje, fue la tercera especie con
mayor número de registros, sin embargo éstos solo significan el 3 % del total de
registros de colibríes (Tabla 7). Estuvo presente de febrero a mayo en BA y solo en el
mes de febrero en BQ. Se registró en BJ y MX de abril a septiembre y fue en estos dos
sitios donde se presentó el mayor número de observaciones (Tabla 7).
Selasphorus platycercus fue registrada en tres tipos de vegetación (Tabla 7). De
marzo a mayo se observó en BA y de mayo a octubre en MX y BJ. Esta especie tuvo
pocos registros y fue en MX donde se obtuvieron el mayor número de observaciones de
esta especie, siendo el BA donde se presentó el menor número de registros (6).
Selasphorus rufus solo fue registrado en MX en los meses de agosto y
septiembre con un total de tres registros.
Los sitios más similares fueron BA y BJ (índice de Sorenson cuantitativo >
91%) los cuales comparten tres especies de colibríes (H. leucotis, E. fulgens y S.
platycercus). Mientras que BQ y BJ fueron los sitios menos similares (Índice de
Sorenson cuantitativo =16.9%). Tabla 9. Índices de similitud/disimilitud, Sorenson cuantitativo y Jaccard (Cualitativo) entre las
especies de colibríes registrados en cuatro tipos de vegetación cercanos a la Ciudad de Pachuca,
Hidalgo, México en 2007-2008.
En todos los sitios se registró el número de especies esperadas por los modelos Chao 1 y
2. Para MX siete especies, para BJ y BA cuatro y para BQ dos (Fig. 3).
Colibríes
Bosque de Abies vs Bosque de Juníperos 5 3 0.6 0.916
Bosque de Quercus vs Bosque de Juníperos 4 2 0.4 0.169
Matorral xerófilo vs Bosque de Juníperos 7 4 0.44 0.308
Bosque de Quercus vs Bosque de Abies 4 2 0.5 0.193
Matorral xerófilo vs Bosque de de Abies 8 3 0.3 0.315
Matorral xerófilo vs Bosque de Quercus 7 2 0.22 0.315
Tipos de vegetación comparadosNúmero total de
especies
Especies
comunes
Índice de
Jaccard
Índice de Sorenson
cuantitativo
CAPÍTULO 4
81
Figura 5. Curvas de acumulación de especies de colibríes, para Matorral xerófilo (A), bosque de
Juniperus (B), bosque de Abies (C) y bosque de Quercus (D). Se proyectan dos modelos de
acumulación de especies (Chao 1 y Chao 2) ajustados a la riqueza observada, el número dentro del
paréntesis indica la riqueza observada y la riqueza esperada.
Interacciónes planta-colibrí
Se registraron visitas a 53 especies de plantas por 10 especies de colibríes en un
contexto de forrajeo, sumando 180 interacciones (Tabla 10).
Bouvardia ternifolia fue la especie de planta que fue visitada por más especies
de colibríes (nueve especies), P. barbatus, P. roseus y O. imbricata presentaron
interacciones con ocho especies de colibríes. Hylocharis leucotis, C. lucifer y E. fulgens
fueron las especies que fueron registradas haciendo más visitas (i.e., 41, 30 y 22,
respectivamente, ver Tabla 8).
Tillandsia erubescens, Salvia elegans y Lonicera mexicana fueron las especies
visitadas por las dos especies de colibríes que se registraron en BQ.
Hylocharis leucotis se registró visitando a seis de las siete especies de plantas
encontradas en el sitio BQ Cestrum roseum, Fuchsia thymifolia, Lonicera mexicana,
Salvia elegans, S. patens y Tillandsia erubescens.
Eugenes fulgens se registró visitando Lamouroxia multifida, Lonicera mexicana,
Salvia elegans y Tillandsia erubescens.
En BJ Penstemon roseus, Loeselia mexicana, Salvia microphylla, Stachys
coccinea y Salvia polystachya fueron visitadas por tres especies de colibríes, las
CAPÍTULO 4
82
primeras tres mencionadas, por las mismas tres especies de colibríes (Hylocharis
leucotis, Selaphorus platycercus, Eugenes fulgens). Bouvardia ternifolia, Castilleja
moranensis, Lamourouxia dasyantha, Cologania broussonettii, Salvia chamaedryoides,
S. mexicana fueron visitadas por dos especies de colibríes. Hylocharis leucotis se
registró visitando 21 especies de plantas, seguida de Eugenes fulgens que se registró
visitando 10 especies de plantas.
En BA Salvia elegans y Lonicera mexicana fueron visitadas por las cuatro
especies de colibríes registradas en el sitio. Fuchsia microphylla, Macromeria pringlei,
Penstemon campanulatus y Tillansdia violacea fueron visitadas por tres especies de
colibríes. Hylocharis leucotis visitó nueve de las 10 especies de plantas registradas,
mientras que Colibri thalassinus tuvo interacción con siete especies. Salvia amarissima
solo fue visitada por Selasphorus platycercus.
En MX Bouvardia ternifolia fue visitada por ocho especies de colibríes.
Penstemon barbatus, Opuntia imbricata, Nicotiana glauca tuvieron interacción con
siete especies de colibríes. Hylocharis leucotis y Calothorax lucifer fueron registrados
en 22 especies de plantas, seguido de Selasphorus platycercus (12 especies). Colibri
thalassinus solo se registró visitando cuatro especies de plantas.
CAPÍTULO 4
83
Tabla 10. Matriz de interacciones planta-colibrí registradas en el sitio de estudio entre marzo de
207 y febrero de 2008.
DISCUSIÓN
Este es el primer estudio a nivel global que describe las interacciones colibrí-
planta en distintos tipos de vegetación en un mismo paisaje. Está información se torna
muy valiosa si tomamos en cuenta que más del 80% de los colibríes en México se
distribuyen por arriba de los 1,000 msnm, además de que precisamente nueve de las 10
Tabla 10. Matriz de interacciones planta-colibrí registradas en el sitio de estudio, entre marzo de 2007 y febrero de 2008.
Matriz de interaccionesColibríes
Plantas H. leucotis L. clemenciae E. fulgens C. lucifer A. colubris S. platycercus S. rufus C. thalassiunus C. latirostris * S. calliope* Suma
Bouvardia ternifolia 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 9
Bouvardia longiflora 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Castilleja tenuiflora 1 0 1 1 1 1 0 0 1 0 6
Castilleja moranensis 1 0 1 1 0 0 1 0 1 0 5
Penstemon barbatus 1 1 1 1 0 1 1* 1 1 0 8
Penstemon roseus 1 1* 1 1* 0 1 1* 1* 1 0 8
Penstemon campanulatus 1 1* 1 1* 0 0 0 1 0 0 5
Penstemon gentianoides 1 1* 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Lamourouxia multifida 0 0 1 1* 0 0 0 0 0 0 2
Lamourouxia dasyantha 1 1 1 1 0 1 0 0 1 0 6
Fuchsia thymifolia 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Fuchsia microphylla 1 0 1 0 0 0 0 1 0 0 3
Ipomoea stans 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1
Pinguicula moranensis* 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
Macromeria pringlei 1 0 1 0 0 1 0 0 0 0 3
Spigelia longiflora* 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 2
Loeselia mexicana 1 0 1 1 0 1 1 0 1 0 6
Salvia mexicana 1 1* 1 0 0 0 0 1* 1 0 5
Salvia keerlii 0 0 0 1* 0 0 0 0 0 0 1
Salvia microphylla 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 6
Salvia elegans 1 1* 1 0 1* 1 0 1 0 0 6
Salvia polystachya 1 0 0 0 1 1 0 0 0 0 3
Salvia prunelloides 1 0 0 1 0 0 1* 0 1* 0 4
Salvia patens 1 0 0 0 1* 1* 0 0 0 0 3
Salvia chamaedryoides 1 0 0 1 0 1* 1 0 1* 0 5
Salvia amarissima 1 0 0 1* 1 1 1 0 1* 0 6
Stachys coccinea 1 1* 1 1* 0 1 0 1 0 0 6
Scutellaria caerulea 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 2
Prunella vulgaris 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 2
Solanum nigrescens* 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Cestrum roseum 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 2
Nicotiana glauca* 0 1 0 1 1 1 0 1 1 0 6
Cuphea aequipetala 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 2
Cuphea procumbens 1 0 0 1 0 0 1* 0 0 0 3
Lonicera pilosa* 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 3
Lonicera mexicana 1 1 1 0 0 1 0 1 0 0 5
Dalea bicolor 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 2
Cologania broussonettii 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 2
Commelina coelestis 0 0 0 1* 0 0 0 0 0 0 1
Tillansdia violacea 1 1* 1 0 0 0 0 1 0 0 4
Tillandsia erubescens 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 2
Tillansdia juncea 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Opuntia imbricata 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1* 8
Opuntia robusta 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 2
Echinocereus cinerascens 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 2
Silene laciniata 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Polianthes geminiflora 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Agave sp. 1 1 1 1 1 0 0 0 1* 1 0 6
Agave sp. 2 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Agave sp. 3* 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Agave sp. 4* 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Senecio angulifolius* 1 0 0 0 0 1 1 0 1 0 4
Cirsium ehrenbergii * 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Suma 41 15 22 30 8 20 12 15 16 1 180
Nota. * Estas especies de plantas, colibríes e interacciones fueron registradas fuera de los puntos de conteo.
CAPÍTULO 4
84
especies aquí registradas mantiene distribuciones amplias en todo el país, encontrándose
prácticamente en todas las montañas que rodean el altiplano mexicano. En este mismo
contexto, se ha mencionado que las zonas montañosas que contienen varios tipos de
vegetación y diferentes ecotónos bajo gradientes climáticos inestables, y donde
intrínsecamente se genera esta gran variación ambiental dentro de una pequeña área
geográfica son sitios ideales para investigar patrones espaciales en la riqueza de
especies (Körner, 2000). Por otro lado, el diseño y métodos llevados a cabo en este
trabajo son una forma innovadora de obtener información y buscar patrones en la
dinámica de los sistemas de interacción entre; plantas y colibríes; a varias escalas; y
entre niveles de éstas, en ambientes naturales. Sobre todo para comunidades
heterogéneas y a escalas locales donde el ensamblaje de especies se encuentra regulado
por las interacciones mutualistas más que por factores abióticos (ver Rahbek & Graves
2000, Márquez et al. 2004).
Tres de las ocho especies de colibríes están presentes en al menos tres tipos de
vegetación. Mientras que ninguna de las especies de plantas estuvo presente en más de
dos tipos de vegetación. Aunque se desconoce si los colibríes visitan al menos dos tipos
de vegetación en poco tiempo (días), los resultados parecen mostrar migraciones
altitudinales al menos estacionalmente. Cuando el recurso escasea en las zonas secas,
los colibríes se mueven a los sitios que les pueden ofrecer el recurso necesario. Se ha
sugerido que este comportamiento se debe a que los requerimientos energéticos de los
colibríes (e.g., Gass & Lertzman 1980, Montgomerie & Gass 1981, Lara 2006, Ortiz-
Pulido & Vargas-Licona 2008) dependen estrechamente de plantas con flores, y un
cambio (en cualquier sentido) en la disponibilidad de estas plantas, es rápidamente
percibido por estos nectarívoros (Baltosser 1986; e.g., Inouye et al. 1991, pero ver
Wagner 1946, Piacentini & Varassin 2007).
La visualización de los datos y su análisis mostraron patrones en la organización
ecológica de las comunidades planta-colibrí en este paisaje: i) Los colibríes usan el
paisaje como una unidad, ii) las plantas mostraron afinidad por tipo de vegetación, cada
tipo de vegetación mantiene su comunidad particular de plantas ornitofílicas, iii) Se
presenta variación mensual en la disponibilidad de especies de plantas y su relación con
la riqueza y abundancia de colibríes a nivel tipos de vegetación. En la escala espacial se
encontró una relación en el nivel mes de la escala temporal entre flores y abundancia de
colibríes, mientras que a nivel de paisaje el patrón fue observado a nivel estacional. En
CAPÍTULO 4
85
primavera-verano a nivel de paisaje existe una elevada abundancia de flores y en
consecuencia los colibríes fueron abundantes en los dos niveles. Esto ha sido reportado
en otras comunidades planta-colibrí, y se cita recurrentemente en la literatura, que el
ensamblaje de estos sistemas (planta-colibrí) está determinado por la distribución
espacial y los patrones de variación en la oferta de estos recursos (Stiles 1980, Gutiérrez
y Rojas 2001, Gutiérrez et al., 2004, Díaz-Valenzuela 2008, Ortiz-Pulido y Vargas-
Licona 2008, Díaz-Valenzuela y Ortiz-Pulido 2011).
Toledo (2008) encontró para una selva tropical, que la precipitación pluvial
marcó los patrones de ensamblaje y estacionalidad de las plantas ornitofílicas. Lara
(2006) estudió la dinámica espacio-temporal de una comunidad de colibríes, en este
estudio, se encontró que la abundancia de colibríes está mayormente determinada, entre
otros factores, por la abundancia y calidad de los recursos florales a escalas locales, lo
que sugiere que la disponibilidad y calidad de los recursos pueden explicar la
composición espacial y temporal de la comunidad de nectarívoros a una escala local.
Por otro lado, Ortiz-Pulido y Vargas-Licona (2008) encontraron relaciones positivas y
significativas entre H. leucotis y la abundancia de dos especies de plantas ornitófilas (C.
tenuiflora y B. ternifolia) en un sitio cercano a la zona de este estudio, estas relaciones
fueron encontradas cuando el sistema está en el pico de la floración y en niveles bajos
de la escala espacial (< 1 ha).
Esta variación temporal también ha sido encontrada estudiando las plantas con
frutos carnosos y las aves frugívoras que las dispersan a una escala continental (Europa
e Islas Británicas), donde la abundancia local de aves frugívoras estuvo habitualmente
interpretada como una respuesta a la fluctuación en la abundancia de frutos carnosos
(Márquez et al. 2004).
Los patrones de distribución de las plantas (ver contraste en Anexo 4) y su
fenología son consistentes con los patrones del ensamblaje espacio-temporal de las
especies de colibríes que las visitan-polinizan. De acuerdo a los resultados de este
trabajo existió una inconsistencia en la aparición de floración y registros de colibríes,
esto puede ser parcialmente explicado si consideramos que en el sitio de estudio los
colibríes respondieron a la presencia de recursos (i.e., flores) un mes después
aproximadamente, no obstante esto debe ser probado y/o analizado con detalle, ya que
esta hipótesis está basada en la visualización gráfica desfasada de los datos anuales de
plantas y colibríes de este estudio, si esto sucede en realidad, teóricamente se podría
CAPÍTULO 4
86
predecir con un mes de anticipación cuantos y tal vez hasta cuáles especies de colibríes
podrían presentarse en el sitio de estudio y/o en ambientes similares. Sin embargo
debemos tener en cuenta que la estacionalidad en series temporales o espaciales es tan
sólo una cuestión de escala, y que un patrón puede ser estacionario en una escala
pequeña pero no serlo en una escala mayor (Dutilleul 1998).
El estudio de las comunidades planta-colibrí es de particular importancia,
entendiendo que la polinización (Allen-Wardell et al., 1998, Kearns et al., 1998) es vital
para el funcionamiento y mantenimiento de los ecosistemas. En este sentido, el aporte
de los colibríes al sistema es enorme al actuar como enlaces entre el paisaje,
manteniendo las redes de flujo de genes entre pequeñas poblaciones de plantas aisladas
rescatándolas de la presión endogámica. Incluso, la presencia de unos cuantos
individuos de colibríes en un paisaje bajo alguna presión negativa podría contribuir de
forma considerable en la capacidad de recuperación del ecosistema aumentando la
probabilidad de recuperarse después de una perturbación de cualquier tipo.
Las bases de datos derivadas de un enfoque a nivel de paisaje son únicas, ya que
permiten tener una visión sinóptica y (semi) cuantitativa de la condición de los recursos
naturales y su dinámica espacio-temporal. Por lo anterior, pueden apoyar a diversas
tareas vinculadas con la implementación de políticas ambientales y, eventualmente,
convertirse en la base para los planes de uso y ordenamiento del territorio. Actualmente
existen estudios que promueven al paisaje como una unidad integradora que facilita la
gestión de la conservación (Lindenmayer et al. 2008; Levi et al. 2009; Jones 2011,
Hodder et al. 2014) Enfoques en este sentido son también necesarios para hacer frente a
las muchas causas que favorecen la pérdida de procesos, especies y sus hábitats, y que
operan a grandes escalas espaciales, como la pérdida y fragmentación del hábitat, la
sobreexplotación y el cambio climático.
En conclusión, esta investigación pone de manifiesto la importancia de mantener
los procesos ecológicos a nivel de paisaje, tales como la riqueza, abundancia, fenología
y las interacciones que les dan cohesión y permiten asegurar la persistencia de las
comunidades ecológicas y sus especies.
CAPÍTULO 4
87
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CAPÍTULO 4
93
SECCIÓN III
3.1 CONCLUSIONES
CONCLUSIONES GENERALES
Atendiendo a los objetivos considerados al inicio del presente estudio, se ha
descrito el sistema de interacción colibrí-planta a lo largo de un año analizando la
relación entre abundancia de flores de plantas visitadas por colibríes y la actividad de
colibríes en un paisaje mexicano en el estado de Hidalgo, México, a diferentes
niveles de las escalas espacial (de .25 ha a 4 ha) y temporal (mes a año) y de la jerarquía
ecológica (de especie a comunidad), determinando patrones en el sistema usando la
teoría de redes complejas de interacciones mutualistas.
1. Para describir y caracterizar de manera básica la sub-red de interacciones planta-
colibrí, se determinó cualitativa y cuantitativamente la identidad de las especies
que conformaron interacción planta-colibrí en un ecosistema montañoso,
heterogéneo y con contrastantes tipos de vegetación. Los resultados mostraron
estrechas relaciones entre ambos grupos, siendo los patrones de distribución de
las plantas, fenología y abundancias los que se mantuvieron consistentes con los
patrones del ensamblaje espacio-temporal de las especies de colibríes.
2. La descripción cualitativa de la estructura del sistema de interacción planta-colibrí
y cómo a través de las interacciones se forma el ensamblaje de especies en el
tiempo, se analizó teniendo en cuenta la riqueza y abundancia de colibríes que fue
determinada por la presencia de recursos (flores-néctar). Aun así, esta relación
entre especies de plantas con flores y colibríes que las visitan parece estar más
influenciada por la historia natural de cada especie de colibrí que por las
interacciones entre los colibríes y agregaciones de plantas con oferta de recursos.
3. A diferencia de las plantas los colibríes mostraron mayor similitud entre tipos de
vegetación, esto puede ser explicado porque las plantas parecen ocupar tipos de
vegetación particulares, mientras que los colibríes usan el paisaje como una
unidad.
4. Los índices de Sorenson y Jaccard mostraron poca similitud entre tipos de
vegetación, estas diferencias en su composición florística entre sitios puede ser
debido principalmente a la colonización, esto coincide con los resultados, ya que
CONCLUSIONES
94
la mayor riqueza de plantas con flores se mantuvo en los sitios más bajos (MX y
BJ), abiertos y con mayor perturbación.
5. La presencia de 10 especies de colibríes puede ser explicada en función de la
disponibilidad del recurso néctar en el paisaje, específicamente considerando a la
vegetación como un mosaico que mantienen el sistema de interacción planta-
colibrí funcionando todo el año, a diferencia de otros estudios en zonas menos
boreales (Feinsinger 1976, 1987; Snow and Snow 1980, Stiles 1981, Bawa 1990),
los colibríes respondieron a la fluctuación de recursos regulada por los cambios
estacionales, y su permanencia por vegetación se vio afectada por la
disponibilidad de flores.
6. Las plantas mantienen fenologías comprometidas con su biología y ecología, y
son altamente vulnerables a disturbios o impactos antrópicos, así como a
fenómenos naturales de corto y largo plazo (Díaz-Valenzuela y Ortiz-Pulido ), si
esto sucede un tanto apegado a este escenario las poblaciones de colibríes en una
región pueden verse comprometidas (a la baja) por cualquier desarreglo o
disturbio en cualquiera de los niveles espacio-temporales, la pérdida o
transformación de hábitats, en sinergia con el Cambio Climático, puede
fácilmente romper con esa complementariedad de recursos y llevar a una
comunidad completa a la extinción local en un corto tiempo.
7. En conclusión este estudio nos revela la potencial complejidad de los sistemas
naturales y nos da una idea clara de cuales especies son clave para el
mantenimiento de este sistema, además de reflejar tendencias en las variaciones
espaciales y temporales de los recursos que son utilizados por los colibríes.
8. La persistencia de muchas especies de plantas puede depender de conservar las
relaciones mutualistas con las especies que las polinizan y con la red de
organismos con que ambos interactúan (Kearns y Inouye 1997), por lo que sería
muy adecuado dirigir en un futuro estrategias de conservación a nivel de
ecosistemas.
9. Por otro lado se encontró que el ensamblaje de los colibríes depende
principalmente de:
i) las diferentes formas de heterogeneidad espacial, disponibilidad de
recursos, además de la conducta individual y la historia natural de los
organismos.
ii) Los resultados difieren según el nivel considerado.
CONCLUSIONES
95
iii) En los colibríes, el grano y su extensión pueden variar, adaptándose a
las circunstancias ecológicas particulares.
iv) Los colibríes responden seleccionando unas áreas u otras dependiendo
de la abundancia del recurso.
v) Una visión de redes mutualistas es de mucha utilidad para conocer la
estructura de los sistemas de interacción multi-especie.
10. El diseño y análisis llevados a cabo en este trabajo ayuda mucho en la
simplificación de la complejidad de los sistemas naturales, la inclusión de
múltiples escalas y tipos de heterogeneidad pueden ayudarnos a explicar la
variabilidad natural y predecir con mayor exactitud futuras conclusiones y
resultados. Por último esto debería ser considerado en las políticas de
conservación locales, ya que son pocas especies supergeneralistas las que
sostienen” el sistema planta-polinizador en la region.
CONCLUSIONES
96
SECCIÓN IV: ANEXOS
Anexo 1. Especies de estudio
Plantas (se describen sólo las especies de plantas que registramos siendo visitadas por
colibríes). La nomenclatura, descripción, distribución y detalles de las plantas fueron
tomados de (Calderon & Rzedowski 2001), en los casos en los que la planta no se
determinó hasta especie se hizo una descripción de la familia siguiendo a los mismos
autores(los autores a lado de las familias corresponden a los autores del capítulo
dedicado a esta familia, y no se agregaron a la bibliografía citada, pueden verse en:
Calderon & Rzedowski 2001).
CARYOPHYLLACEAE (Graciela Calderón de Rzedowski)
SILENE
Silene laciniata Cav. “Clavel del monte”. Ampliamente distribuida por todo el Valle de
México en altitudes de 2300 a 2850 m, principalmente en lomeríos, barrancos y
montañas, aunque no suele ser abundante en ninguna localidad. Se localiza en
matorrales y sobretodo en bosques de encinos o de coníferas. Se cita del sur y oeste de
Estados Unidos a México. Hierba perenne, retrorsamente pubescente y glandulosa,
erecta o algo reclinada, hasta 1 m de largo; raíz profunda, gruesa, carnosa; tallos débiles,
uno o varios; hojas sésiles o angostándose en la base en un peciolo corto, lineares o
lanceoladas-elípticas, de 5 a 10 cm de largo por 2 a 14 mm de ancho; flores solitarias o
agrupadas en panículas abiertas de pocas flores; cáliz cilíndrico, tubular, de 1.5 a 2.5 cm
de largo, puberulento y glanduloso, con frecuencia zigomórfico; pétalos vistosos, rojos,
laciniados, sobresaliendo del cáliz, apéndices 2, anchos, dentados, de 1 a 2 mm de largo;
estambres exsertos; estilos 3, exsertos; cápsula oblongo-ovoide, de 1.5 a 2 cm de largo;
semillas café-rojizas, de 1.2 a 1.5 mm de ancho, con prominentes papilas marginales.
LEGUMINOSAE (Judith Espinosa Garduño)
EYSENHARDTIA H.B.K.
Eysenhardtia polystachia (Ort.) Sarg. (E. amorphoides H.B.K.). “Palo dulce”. En el
Valle se encuentra de 2250 a 2700 m de altitud, en sitios con matorral xerófilo y
pastizal. Florece de mayo a septiembre y fructifica en los últimos meses del año. En el
valle de México se conoce de Pachuca a Tlalpan, Xochimilco y Chalco. También se
localiza en el sur de Arizona, Chihuahua y Tamaulipas a Oaxaca. Arbusto o árbol de 3 a
8 m de altura, tronco de 10 a 30 cm de diámetro, corteza delgada, fisurada, café-
grisácea: hojas de 3 a 10 cm de largo, peciolo corto, foliolos numerosos, oblongos u
ANEXOS
97
ovales, de 3 a 12 mm de largo por 1.5 a 5 mm de ancho, ápice redondeado, margen
entero, base redondeada, glabros; flores de 5 a 7 mm de largo, pubescentes, dispuestas
en racimos apretados, de 4 a 15 cm de largo; legumbre de 1 a 1.5 cm de largo por 3 a 5
mm de ancho, glabra, colgante; semilla de 4 a 5 mm de largo, café-amarillenta.
CACTACEAE (Leia Akcelard Lerner de Scheinvar)
OPUNTIA (Tourn.) Mill.
En este trabajo se registraron interacciones con tres especies distintas de cactáceas, sin
embargo no fue posible determinar hasta especie dos de ellas, por lo que describimos la
familia y solo una especie.
Unas 300 especies ampliamente distribuidas desde Canadá hasta Argentina y Chile.
Plantas arbustivas o arbóreas, a veces rastreras, con artículos crasos, encadenados,
aplanados o cilíndricos, verdes, cubiertos de una capa cerosa; hojas efímeras, de 0.5 a 2
cm de largo, subuladas, cuspidadas; tubérculos más o menos marcados, terminando en
una aréola provista de lana, glóquidas retrobarbeladas, cerdas, espinas setosas y espinas
aciculares, a veces aplanadas en la base, retrobarbeladas o no, recubiertas o no de vaina
papirácea; flores diurnas, una por aréola, dispuestas cerca del ápice de las aréolas
provistas de lana, glóquidas y a veces cerdosas y espinas setosas o rígidas; tubo muy
corto; perianto con segmentos de colores vivos; fruto con paredes delgadas o gruesas,
paredes exteriores con aréolas provistas de lana, glóquidas, a veces cerdas y espinas;
semillas envueltas de un arilo desarrollado desde el funículo, hilo basal o lateral.
Opuntia imbricata (Haw.) DC (O. rosea DC., Cylindropuntia imbricata (Haw.)Knuth).
“Cardón”; el fruto “xoconostle”. Ampliamente distribuida en el Valle, en altitudes de
2250 a 2750 m. Se localiza en matorrales xerófilos y pastizales. También se conoce
desde el centro y oeste de Estados Unidos hasta el centro de México. Planta arbustiva,
de 1 a 4 m de altura, ramosa; tronco principal ramificado, del cual salen artículos
verticilados, casi horizontales, de ±20 cm de largo y ±3 cm de diámetro; tubérculos
imbricados, a veces prominentes, largamente elípticos, aplanados lateralmente; aréolas
apicales con hoja basal crasa, subulada, de 1 a 2 cm de largo, verdes con tintes
purpúreos, caduca, también con lana y glóquidas, espinas 6 a 12, subuladas, desiguales,
de 2.5 a 3 cm de largo, no diferenciadas en radiales y centrales, no muy entrelazadas
entre sí, recubiertas de una vaina papirácea pajiza, que se desprende con facilidad; flores
dispuestas hacia la extremidad de las ramas, de 3.8 a 6 cm de largo; pericarpelo
obcónico, de ±2 cm de largo, con tubérculos prominentes, uniformemente repartidos;
aréolas con escama basal subulada, de 1 a 1.4 cm de largo, verde clara con el ápice
ANEXOS
98
rojizo, con lana, glóquidas amarillentas, caducas con facilidad, espinas 3 a 8,
desiguales, pajizas, recubiertas de vaina papirácea de igual color, espinas setosas
escasas, hasta 2 cm de largo; segmentos exteriores del perianto obovados a anchamente
oblongos, ápice apiculado, margen ondulado, bordes casi enteros o finamente dentados,
dispuestos en 2 series de espirales, de 1.2 a 1.5 cm de largo y ±1.1 cm de ancho en la
parte superior, amarillo-verdosos con tintes purpúreos, más claros en los bordes, y en la
parte mediana verde-amarillentos, segmentos interiores escasos, oblanceolados a
angostamente obovados, con el ápice escotado y redondeado, a veces mucronado,
margen lacerado hacia el ápice, finamente dentado, de 1.2 a 2.2 cm de largo y ±1.5 cm
de ancho en la parte superior, purpúreos a rosados; filamentos rectos o introrsos, de ±1
cm de largo, purpúreos; estilo cilíndrico, ligeramente angostado en la base, de 1.4 a 1.7
cm de largo y de 3 a 5 mm de acho, purpúreo con la base más clara, lóbulos del estigma
de 6 a 8, de ±6 mm de largo, amarillentos; fruto semicarnoso, subgloboso, elipsoide u
obovoide, de 3 a 4 cm de largo o de diámetro, a veces mayor, amarillo-verdoso, con las
paredes más anchas que la cavidad que contiene las semillas, recubierto de tubérculos
imbricados, prominentes, con aréolas provistas de lana amarillenta, glóquidas cortas, sin
espinas, a veces prolífico, formando largas cadenas de frutos, fructificación por lo
común abundante; semillas abundantes, discoides a piriformes, anguladas, arilo
angulado o redondeado, de 3.5 a 5 mm de largo o de diámetro y 1.5 a 2 mm de espesor.
LYTHRACEAE (Graciela Calderón de Rzedowski)
CUPHEA Adans.
Cuphea aequipetala Cav. Es la especie más común, ampliamente distribuida en el Valle
de México en altitudes entre 2250 y 3200 m en variados hábitats: matorrales, pastizales,
bosques, con preferencia en lugares perturbados, en ocasiones comportándose como
maleza arvense o ruderal. Se localiza también en Coahuila, Nuevo León a Honduras.
Planta perenne, herbácea o subfrutescente, hasta de 1 m de largo, aunque por lo común
mucho más corta, híspida con pelos largos combinados con pubescencia tomentosa, o
bien, glabrada; raíz generalmente gruesa, leñosa; tallo por lo común ramificado,
ascendente, rastrero o procumbente, en ocasiones sarmentoso, de color rojo oscuro o
morado; hojas opuestas, sésiles o sobre un peciolo hasta de 0.7 (1) cm de largo, láminas
ovadas o lanceoladas, de (0.5) 1 a 3 cm de largo por 0.4 a 1.5 cm de ancho, ápice agudo,
borde entero, base aguda o redondeada, glabras o algo hispídulas sobretodo en el envés;
flores interpeciolares, pedicelos de 1 a 6 mm de largo, con un par de bractéolas
pequeñas cerca de su ápice; tubo calicinal morado o verdoso, de 1.3 a 2.3 mm de largo,
ANEXOS
99
esparcidamente híspido a parcial o totalmente glabro, con 6 dientes cortos en el borde
superior, poco giboso en la base; pétalos 6, unguiculados, de color morado oscuro,
desiguales, de alrededor de 0.5 cm de largo los pequeños y de 0.8 a 1 cm de largo los
más grandes, aunque en ocasiones los 6 pétalos son sub-iguales y miden 0.5 a 1 cm de
largo; estambres 11, filamentos glabros o algunos poco pubescentes; óvulos 10 a 15;
cápsula elipsoide, de unos 8 mm de largo, conteniendo alrededor de 5 semillas
desarrolladas, ovoides, más bien aplanadas, de unos 2 mm de largo.
Cuphea procumbens Ort. Se conoce solamente de un par de colectas hechas a fines del
siglo XIX por M. Urbina y por C. G. Pringle, en la región de Tlalpan. También se cita
de la Sierra de Guadalupe, al norte de la ciudad de México. Jalisco y Guanajuato a
Guerrero y Veracruz. (Algunos ejemplares parecen ser híbridos de C. procumbens y C.
aequipetala). Planta herbácea anual, híspido-glandulosa, con pelos largos predominando
sobre pelos cortos, y además con pelos diminutos aplicados muy difíciles de apreciar,
hasta de 60 cm de alto, tallo bastante ramificado; hojas opuestas, subsésiles o con un
peciolo hasta de 10 mm de largo, láminas lanceoladas, de 3 a 7 cm de largo por 0.5 a 2
cm de ancho, ápice obtuso o agudo, borde entero, revoluto, base redondeada a cuneada,
nervio medio manifiesto sobre todo en el envés; flores solitarias, interpeciolares, sobre
pedicelos de 3 a 10 (20) mm de largo, con un par de pequeñas bractéolas cerca de su
ápice; tubo calicinal amarillento con tintes morados, de 1.2 a 2 cm de largo, con el
diente dorsal manifiestamente mayor que los demás, giba basal conspicua, algo
cocleada; pétalos 6, violáceos a morados, unguiculados, con frecuencia con la uña casi
filiforme, los 2 dorsales obovados, de 5 a 10 mm de largo; estambres 11, por lo menos
algunos de los filamentos lanosos cerca del ápice; óvulos 11 a 35; cápsula elipsoide, de
unos 8 mm de largo; semillas lenticulares, de 2.5 a 3 mm de largo.
ONAGRACEAE (Graciela Calderón de Rzedowski)
OENOTHERA L.
Cerca de 120 especies de regiones templadas de América, pero hoy ampliamente
distribuidas en todo el mundo, ya cultivadas algunas como ornamentales o con
frecuencia habitando en sitios perturbados. Plantas herbáceas, anuales o perennes, a
veces algo subfructicosas, glabras o pubescentes, acaules o caulescentes, simples o
ramificadas; hojas alternas ( a veces dispuestas en roseta basal), sésiles o pecioladas,
enteras o pinnatífidas; flores solitarias axilares o agrupadas en especie de espigas,
racimos, corimbos o panículas; flores actinomorfas, tetrámeras, pequeñas o grandes, con
frecuencia vistosas, blancas, amarillas, rosadas, rojas a moradas en la antesis, a menudo
ANEXOS
100
cambiando de color, diurnas o vespertinas; hipantío tubuloso, más o menos ensanchado
hacia el ápice, caedizo después de la antesis, caducos; pétalos 4, coherentes entre sí en
el botón, coherentes en mayor o menor grado y con frecuencia reflejos en la antesis,
caducos; pétalos 4, ovados u obcordados; estambres 8, iguales o desiguales, filamentos
filiformes, anteras versátiles; estigma por lo común de 4 lóbulos lineares; cápsula
membranosa o leñosa, linear a oblonga u ovoide, o bien, claviforme, recta o curvada,
cilíndrica o con 4 o más ángulos, a veces 4-alada, por lo general con 4 lóculos y
dehiscente en 4 valvas; semillas pequeñas, numerosas.
POLEMONIACEAE (Graciela Calderón de Rzedowski)
LOESELIA L.
Loeselia mexicana (Lam.) Brand (L. coccinea (Cav.) G. Don). “Chuparrosa”,
“espinosilla”. Ampliamente distribuida en el Valle de México en altitudes de 2250 a
2800 m. Se localiza en lugares abiertos, con frecuencia perturbados; habita
principalmente en matorrales y zacatales, también en bosques de Juniperus o en
bosques abiertos de encinos, a veces en campos de cultivo abandonados. Común en la
República Mexicana, de Sonora, Chihuahua a San Luis Potosí, Puebla y Chiapas.
Subarbusto o arbusto, por lo general de 1 a 1.5 (2) m de alto, erecto, densamente
glanduloso-pubescente; tallos profusamente ramificados desde la base; hojas por lo
general alternas ( las inferiores en ocasiones opuestas y a veces las hojas jóvenes que
van desarrollándose de yemas se presentan aglomeradas), subsésiles, ovadas o
lanceoladas, de 1.5 a 4 cm de largo por 1 a 2 cm de ancho, ápice agudo u obtuso, borde
aserrado-espinoso, base cuneada; flores solitarias o agrupadas por varias en las axilas de
las hojas, rodeadas de aproximadamente unas 10 brácteas lanceoladas, las exteriores
foliáceas pero que paulatinamente se van haciendo escariosas; cáliz también escarioso,
de unos 8 mm de largo, con las divisiones puntiagudas y aristadas; corola roja
(excepcionalmente amarillenta o blanca), de (2) 2.5 a 3.5 cm de largo, incluyendo los
lóbulos redondeados, de alrededor de 5 mm de largo; estambres y estilo largamente
exsertos; cápsula subglobosa a elipsoide, de 4 a 6 m de largo; semillas 2 a 5 (8) por
lóculo, pequeñas, aplanadas, circulares u oblongas, de 1.5 a 2 mm de diámetro (o largo),
aladas.
SOLANACEAE (Remedios Aguilar S.)
NICOTIANA L.
ANEXOS
101
Nicotiana glauca Graham. “Hierba del zopilote”, “tabaquillo”. Ampliamente distribuida
en el Valle de México, en altitudes de 2250 a 2650 m, principalmente en las zonas
semiáridas como maleza ruderal. Nativa de Sudamérica, se encuentra naturalizada en
muchas partes de América, Australia, África y Asia. Arbusto poco ramificado o árbol de
corta vida, de 1.5 a 6 m de alto; tallo glabro, glauco, verdoso o azul-purpúreo; hojas
cordado-ovadas, elípticas o lanceoladas, lámina de 3 a 25 cm de largo, generalmente dos
veces más larga que el peciolo, por 1 a 8 cm de ancho, ápice agudo, base obtusa, glabra;
panículas cortas, pedicelos de 3 a 10 mm de largo; cáliz floral de 5 a 15 mm de largo,
cilíndrico, glabro o escasamente pubescente, sus dientes triangulares, mucho más cortos
que el tubo; corola hipocraterimorfa, de 3 a 4 cm de largo por 4 a 7 mm de ancho,
generalmente amarilla, glabra o escasamente pubescente, limbo casi circular, de 3 a 7
mm de diámetro, verde en el botón, más tarde verdoso o amarillo; estambres subiguales,
extendiéndose casi hasta el borde superior del tubo de la corola, filamentos glabros,
geniculados inmediatamente arriba de su inserción en el tubo de la corola; cápsula de 7
a 15 mm de largo, ampliamente elipsoide, inclusa; semillas más largas que anchas, más
o menos angulares, lateralmente comprimidas, de aprox. 0.5 mm de largo, cafés,
superficie reticulada.
LABIATAE (Ángel Zuñiga)
SALVIA L. (T.P. Ramamoorthy)
Alrededor de 900 especies de amplia distribución en el mundo, de las que cerca de la
cuarta parte habita en las montañas de México. Las de flores grandes se conocen con el
nombre de “mirto”. En el Valle 33 especies. Arbustos, subarbustos o plantas herbáceas,
a menudo aromáticos; hojas opuestas o a veces verticiladas; flores por lo general
dispuestas en verticilios formando espigas (con frecuencia interruptas), rara vez en
racimos o panículas, o solitarias, brácteas a menudo grandes, deciduas o persistentes;
cáliz bilabiado, por lo común ligera y lateralmente comprimido, el labio superior
usualmente entero, a veces trífido, el inferior bilobado; corola conspicuamente
bilabiada, el tubo recto, a veces abultado debajo del labio inferior, labio superior
derecho o arqueado, en forma de casco (gálea), labio inferior trilobado, patente o a
veces reflejo, el lóbulo medio más grande que los laterales; estambres 2, el conectivo
muy alargado, articulándose sobre un filamento corto y llevando la antera en uno de los
brazos (rara vez en ambos); ovario profundamente 4-partido, estilo bífido.
Salvia amarissima Ort. Ampliamente distribuida en el Valle de México en altitudes de
2250 a 2800 m. Se localiza en pastizales y matorrales, de preferencia en áreas
ANEXOS
102
perturbadas. Se distribuye desde San Luis Potosí a Oaxaca. Planta herbácea perenne, de
30 cm de a 1.5 (2) m de alto; tallos híspidos con pelos retrorsos a los largo de los surcos,
glanduloso-pilosos a lo largo de los ángulos; peciolos de 0.7 a 3 cm de largo, con
indumento similar al de los tallos, pero los pelos mayormente sin glándulas, láminas
foliares por lo común deltoideovadas, a veces ovadas, de 3 a 10 cm de largo, de 1.2 a
4.5 cm de ancho, agudas a acuminadas en el ápice, generalmente truncadas, rara vez
cordadas, a menudo oblicuas en la base, hírtulas en el haz, cinéreo-pubescentes en el
envés (hojas jóvenes con frecuencia densa y toscamente pubescentes); brácteas ovadas a
ovado-lanceoladas, de 0.6 a 1.1 cm de largo, de 2 a 3 mm de ancho, acuminadas,
ciliadas en el margen, verdes, deciduas, pedicelos de 3 a 4 mm de largo, híspidos,
erectos, pero con el tiempo patentes; cáliz de 5 a 7 mm de largo, de 3 a 4 mm de ancho,
por lo general híspido, a veces piloso en las costillas, verde, pero a veces teñido de
púrpura, sus lóbulos agudos; corola azul o en ocasiones blanca, de 1.2 a 1.3 cm (tubo de
±6 mm) de largo, de ±2 mm de ancho, glabra, labio superior de ±4 mm de largo, el
inferior de 0.7 (1) cm de largo y de ancho; anteras de ±2.2 mm de largo, conectivos de
±2.5 mm de largo; estilo de ±1.3 cm de largo, barbado.
Salvia chamaedryoides Cav. Planta herbácea perenne o subarbustiva, de 20 a 80 cm de
alto, estrellado-pubescente; tallo tomentoso; peciolo de ±2 mm de largo, pubescente,
láminas foliares por lo general elípticas, a veces ovadas o romboides, de 4 a 20 mm de
largo, de 3 a 10 mm de ancho, agudas a algo redondeadas en la base, vilosas en el haz,
blanco-cinéreo-tomentosas en el envés, gruesas; brácteas ovadas, de ±4 mm de largo y
±2 de ancho, acuminadas, pubescentes, a menudo azules, deciduas, pedicelos de 3 a 5
mm de largo, glanduloso-pubescentes al igual que el eje de la inflorescencia, con
frecuencia azules; cáliz de 6 a 10 mm de largo, de 2.5 a 4 mm de ancho, glanduloso-
pubescente, sus lóbulos agudos, ciliados en el margen; corola azul, de 1.5 a 1.6 cm
(tubo ±7 mm) de largo, de ±4 mm de ancho, su labio superior de ±5 mm de largo, a
veces piloso, en inferior de ±1 cm de largo y de ancho; anteras de 1.5 mm de largo,
conectivos de ±2 mm de largo; estilo de ±1.5 cm de largo, glabro. Ampliamente
distribuida en la mitad septentrional del Valle de México. Alt. 2300-2800 m. Bosques
de Quercus, de Juniperus, Pastizales y matorrales. Zacatecas y San Luis Potosí al Valle
de México.
Salvia microphylla H.B.K. Se distribuye en el Valle de México y también se encuentra
en Arizona y Nuevo León a Veracruz y Chiapas. Arbusto o arbustito, de 40 cm a 1.2 m
de alto; tallo tomentoso, a menudo también con pelos glandulosos cortos, a veces teñido
ANEXOS
103
de rojo; peciolos de 0.1 a 1.8 cm de largo, pilosos, a veces tomentosos, láminas de las
hojas elípticas a ovadas, a veces deltoides, de 1 a 7 cm de largo, de 0.4 a 3 cm de ancho,
agudas a redondeadas en el ápice, obtusas a truncadas o en ocasiones subcordadas en la
base, pubérulas en ambas caras, glanduloso-punteadas en el envés; brácteas muy
anchamente ovadas, de 4 a 6 mm de largo, de 3 a 4 mm de ancho, cortamente
acuminadas, deciduas, pedicelos de 2 a 4 mm de largo, pilosos a tomentosos, por lo
general glandulosos, verdes o a veces morados oscuros; cáliz de 0.9 a 1.6 cm de largo,
de 3 a 6 mm de ancho, pubérulo, glanduloso, el labio superior agudo a apiculado, el
inferior agudo; corola roja, de 2.4 a 2.6 cm (tubo de 1.5 a 1.7 cm) de largo, de 6 a 8 mm
de ancho, el tercio inferior del tubo cilíndrico, los dos tercios superiores abultados, labio
superior de ± 6 mm de largo, el inferior de 0.8 a 1.2 cm de largo y de ancho; anteras de
±3 mm de largo, conectivos de ±5 mm de largo; estilo de 2.4 a 2.6 cm de largo,
barbado.
Salvia prunelloides H.B.K. Común en las porciones montañosas de la parte sur del
Valle de México en altitudes de 2400 a 3600 m. Principalmente en bosque de coníferas
y en claros adyacentes. También se distribuye desde San Luis Potosí a Chiapas. Planta
herbácea perenne de 15 a 40 cm de alto, con tubérculos subterráneos; tallo por lo
general piloso, los surcos pubescentes con pelos retrorsos; peciolos de 0.4 a 2 cm de
largo, pilosos a menudo en forma esparcida, en ocasiones glabrescentes, láminas
foliares por lo común romboides, a veces rómbico-ovadas, rara vez oblongas, de 0.7 a 6
cm de largo, de 0.7 a 2.7 cm de ancho, agudas a redondeadas en el ápice, cuneadas en la
base, usualmente glabras en el haz, pero a veces pubescentes, con pelos a lo largo de las
nervaduras en el envés; brácteas ovadas, de 6 a 9 mm de largo, de 3 a 4 mm de ancho,
agudas a acuminadas, ciliadas en el margen, deciduas, comúnmente azules, pedicelos de
2 a 2.5 mm de largo, tomentosos con pelos retrorsos cortos, a veces glabrescentes; cáliz
de 0.4 a 1.2 cm de largo, de 2 a 5 mm de ancho, en lo general hirsuto, pero piloso en si
mitad inferior, glanduloso, su lóbulo superior tridentado con el diente central más largo,
los dos inferiores acuminados; corola azul, de 1.6 a 2 cm ( tubo de 7 a 9 mm) de largo,
de 3 a 4 mm de ancho, pubérula por fuera, glandulosa, labio superior de ± 5 mm de
largo, en inferior de ±1 cm de largo y de ancho; anteras de ±2 mm de largo, conectivos
de ±3 mm de largo; estilo de 1.6 a 2.1 cm de largo, ligeramente barbado.
SCUTELLARIA L.
Scutellaria caerulea Sessé & Moc. Ampliamente distribuida en las partes montañosas
más húmedas del Valle de México en altitudes de 2400 a 3300 m. Se localiza en
ANEXOS
104
encinares, bosques de coníferas, mixtos y bosque mesófilos de montaña. También se
localiza desde San Luis Potosí y Veracruz a Guatemala. Planta herbácea, perenne; tallos
ramificados erectos, de 30 a 60 cm de alto; hojas con peciolos de 3 a 6 mm de largo,
pubescentes, limbo ovado o rómbico-ovado, de 1 a 4(5) cm de largo por 1 a 2.5 (4) cm
de ancho, ápice agudo, margen crenado-dentado, base cuneada; flores solitarias en las
axilas de las hojas, sésiles o pedunculadas, brácteas florales ausentes; cáliz de 3 a 5 mm
de largo, acrescente en la fructificación, el labio dorsal con un apéndice a manera de
bráctea redondeada; corola azul, tubular, de 1.7 a 2.2 cm de largo, ensanchándose hacia
el ápice; anteras pubescentes; estilo subulado, de 1.6 a 1.9 cm de largo; mericarpios
subglobosos, lisos o tuberculados.
STACHYS L
Stachys coccinea Jacq. Ampliamente distribuida en el Valle de México en altitudes de
2250 a 3200 m. Se localiza principalmente en bosque de encino, matorral xerófilo y
pastizal. También se localiza de Arizona a Texas, Baja California Sur y hacia el sur
hasta Nicaragua. Planta herbácea perenne; tallo erecto, hasta de 1 m de lato, piloso;
hojas con peciolos de 1 a 4 cm de largo, limbo oblongo-ovado, de 3 a 12 cm de largo
por 2 a 9 cm de ancho, ápice redondeado acuminado, borde crenado, base truncada a
subcordada; inflorescencia en forma de verticilios de ±6 flores subsésiles; cáliz
acampanado, algunas veces acrescente en la madurez ( hasta de 8 mm de largo),
pubescente, dientes lanceolados, acuminado-espinosos; corola roja o anaranjada, de 1.5
a 2 cm de largo, labio superior de 5 a 7 mm de largo, pubescente en la parte dorsal, el
inferior de 8 a 14 mm de largo; estambres exsertos del tubo de la corola, filamentos
pubescentes; estilo glabro; mericarpios pardos oscuros, de ±2.5 mm de largo.
SCROPHULARIACEAE (Concepción Rodríguez Jiménez)
CASTILLEJA L.f.
Castilleja tenuiflora Benth. (C. canescens Benth., C. tancitaroana Nesom). “Cola de
Borrego”. Ampliamente distribuida en el Valle de México en altitudes de 2300 a 3300
m. Se le localiza en bosque de coníferas y de encino, en matorrales y pastizales, así
como en bordes de cultivo y orillas de camino. También se encuentra de Sonora a
Coahuila, Veracruz y Oaxaca. Planta herbácea perenne o subarbustiva; tallos erectos, de
30 cm a 1 m de alto, muy ramificados, híspido-hirsutos, canescentes; hojas sésiles y al
menos levemente auriculadas en la base, linear-lanceoladas, de 1 a 4.5 cm de largo,
ápice agudo u obtuso, piloso-hirsutas y algunas veces glanduloso-pubescentes;
inflorescencia racemosa, con numerosas flores, pedicelos de 3 a 5 (10) mm de largo,
ANEXOS
105
brácteas lanceoladas, de 1.2 a 4 cm de largo, de ápice agudo, en ocasiones teñido de
rojo; cáliz de 2 a 3 cm de largo, lóbulos dentados, híspido-hirsutos, con el ápice teñido
de rojo; corola de 3 a 4.5 cm de largo, de color amarillo a ligeramente anaranjado, gálea
verdosa, puberulenta, de 1.5 a 2 cm de largo; anteras de 2 a 3 mm de largo; estilo de 3 a
4 cm de largo, estigma bilobulado; cápsula ovoide, de 9 a 14 mm de largo; semillas
elipsoides de ±1.8 mm de largo, de color café.
LAMOUROUXIA H.B.K.
Lamourouxia dasyantha (Cham. & Schlecht.) Ernst. Ampliamente distribuida en el
Valle de México en altitudes de 2300 a 3000 m. Se le encuentra en laderas con
vegetación de matorral xerófilo, en bosque de pino-encino y en pastizales. Se conoce
también de Coahuila y Nuevo León a Puebla y Oaxaca. Hierba de 40 cm a 1 m de alto;
tallos erectos, subleñosos, ramificados en dirección ascendente, glabros o glabrescentes;
hojas opuestas, sésiles, lineares, de 1.5 a 3.5 cm de largo, ápice agudo, márgenes enteros
o finamente aserrados, base truncada, glabras; inflorescencias terminales, pedicelos de 2
a 4 mm de largo; cáliz de 9 a 13 mm de largo, glabro o glabrescente, lóbulos con los
márgenes enteros, a menudo con pequeños puntos de color morado; corola de 2.5 a 3.5
cm de largo, de color rosado o morado pálido, pubescente, nada o ligeramente galeada;
estambres 4, fértiles, el par inferior convergiendo en el ápice de la corola, anteras ± 3
mm de largo, afelpadas; estilo exserto; cápsula ovoide de ± 1 cm de largo; semillas
numerosas, de ± 0.5 mm de largo.
PENSTEMON Michell
Penstemon barbatus (Cav.) Roth. Ampliamente distribuida en el Valle de México el
altitudes de 2300 a 2850 m. Se localiza en bosques, pastizales y matorrales, pero de
preferencia en lugares perturbados. Se conoce también del oeste de Estados Unidos a
Oaxaca. Hierba con la base leñosa; tallos erectos, de 30 cm a 1 m de alto, de color
verde, ocasionalmente violáceos, glabros o puberulentos; hojas lanceoladas, o bien, las
inferiores a veces más o menos espatuladas, de 4 a 11 cm de largo, con los márgenes
enteros, glabras, las superiores bracteiformes; inflorescencia paniculada, glabra, con
flores amarillo-rojizas o de color rojo-escarlata, brácteas lineares o lanceoladas, de 6 a
12 mm de largo, pedicelos de 0.5 a 2 cm de largo; cáliz de 3 a 5 mm de largo, sépalos
lanceolados a ovado-lanceolados, márgenes escariosos, blanquizcos, en ocasiones
violáceos; corola tubular, a veces ligeramente ensanchada, de 2 a 3.8 cm de largo, labio
superior saliente, el inferior encorvado y con numerosos pelos de color blanco o
amarillento; filamentos de 2.5 a 2.7 cm de largo, anteras de ±2.5 mm de largo,
ANEXOS
106
estaminodio glabro; estilo de 1.5 a 2.5 cm de largo, estigma capitado; cápsula
acuminada, de 1 a 1.8 cm de largo, de color café-verdoso o café oscuro; semillas
rugosas de color café, de 1.5 a 2 cm de largo.
RUBIACEAE (Jerzy Rzedowski)
BOUVARDIA Salisbury (Martha Eugenia Cárdenas F.)
Bouvardia ternifolia (Cav.) Schlecht. (B. angustifolia H.B.K., B. hirtella H.B.K., B.
jacquinii H.B.K., B. linearis H.B.K., B. quaternifolia H.B.K., B. tolucana Hook. Et
Arn., B.triphylla Salisb., Houstonia coccinea Andrews). “Trompetilla”. Ampliamente
distribuida en el Valle de México en altitudes de 2250 a 3000 m. Se localiza en bosques,
matorrales y pastizales, pero preferentemente en lugares perturbados. Se conoce
también de Sonora a Texas y Oaxaca. Arbusto, subarbusto o planta herbácea perenne,
de 0.3 a 1.5 (3) m de altura; ramas papiloso-hispídulas, en la juventud con pelos blancos
cortos; hojas por lo común verticiladas, (2) 3 a 4 por nodo, estípulas pequeñas, peciolos
de 0.5 a 11 mm de largo, láminas extremadamente variables (lineares, lanceoladas,
elípticas, ovadas u obovadas), con mayor frecuencia elíptico-lanceoladas, de 1 a 10 cm
de largo y 0.2 a 2.5 cm de ancho, ápice agudo, base cuneiforme, nerviación pinnada,
glabrescentes a densamente papiloso-hispídulas o vilósulas; inflorescencia generalmente
en forma de cima terminal de 3 a 40 flores, pedicelos de 2 a 14 mm de largo; hipantio
poco o densamente papiloso, lóbulos del cáliz lanceolados a lineares, de 2 a 10 mm de
largo; corola tubular, de color salmón, rojo o naranja, excepcionalmente blanco,
externamente pubescente con pelos papilosos blancos, pero de ápices rojos, rara vez
escasamente pubescente, el tubo de 5 a 30 mm de largo, con un anillo velloso interno
hacia la base, lóbulos ovados a oblongos, de 1.5 a 3.5 mm de largo; anteras de 2 a 4 mm
de largo; cápsulas de 4.5 a 9 mm de largo y 5 a 10 m de ancho, glabras o algo papilosas;
semillas de 2 a 3.5 mm de ancho.
AGAVACEAE (Raquel Galván V.)
AGAVE L.
Género americano con alrededor de 175 especies, la mayor parte de la cuales se
encuentran en México. Las plantas de este género son mejor conocidas con el nombre
generalizado de “maguey”. Plantas perennes, generalmente con vástagos presentes, en
ocasiones bulbíferas a nivel de la inflorescencia, raíces fibrosas con desarrollo radial
poco profundo, acaules o con tallos cortos y gruesos, simples o ramificados; hojas
grandes, dispuestas en roseta, con frecuencia suculentas, ápice con espina terminal,
márgenes enteros, provistos de dientes aculeiformes, o bien, filíferos; inflorescencia
ANEXOS
107
espigada, racemosa o paniculada, flores protándricas, segmentos del perianto unidos en
un tubo de longitud variable, iguales o dimórficos, erectos o curvados, imbricados;
estambres exsertos, filamentos con inserción en el tubo o en la base de los segmentos,
anteras versátiles; ovario suculento, de paredes gruesas, óvulos dispuestos en dos series
por lóculo, estilo alargado, filiforme, tubular, estigma trilobado, papiloso-grandular;
cápsula globosa, oblonga o suboblonga, loculicida; semillas planas, negras.
Colibríes estudiados
Colibri thalassinus (Colibrí de oreja violeta). Es una especie de tamaño medio a grande
(11-11.5 cm), con pico recto. Sexos similares, verde oscuro con parche azul-violeta en
el oído y el pecho. Cola azul-verdoso, cruzada por una banda negra. Habita en zonas
entre los 1,000 y 3,500 msnm. Se distribuye desde los bosques montanos de México
central hasta los Andes de Bolivia. En México, su área de reproducción es a partir del
centro de Jalisco hacía el sur de San Luis Potosí. Residente o semi-residente en la
mayor parte de su área de reproducción. Su migración es poco conocida pero parece ser
principalmente altitudinal. Habitan desde bosque húmedos hasta semiáridos y bosques
de encinos y coníferas. En la zona arbustiva, márgenes de bosque, cañones y claros de
montaña. (Howell 2002, Williamson 2002, Kaufman 2005).
Cynanthus latirostris (Colibrí de pico ancho). Es una especie de tamaño medio (9 a 10
cm). El macho es azul-verde oscuro, con la base del pico roja. La hembra tiene menos
rojo en el pico, gris por debajo y un franja blanca en la cara. Habita en zonas entre los
1,500 y 2,200 msnm. Se distribuye desde el sudoeste de Estados Unidos hasta el centro
de México. Habita, por lo general, en bosques arbustivos, áridos y semiáridos, en áreas
semi-abiertas, sobretodo en situaciones riparias (Howell 2002, Kaufman 2005).
Hylocharis leucotis (Zafiro de oreja blanca). Es una especie de tamaño medio (9 a 10
cm y 3,2 a 3,6 g). Se distingue por una ancha franja blanca en el oído, parche negro en
la mejilla. El macho tiene reflejos verdes y morados en la cabeza, gran parte del pico
rojo. La hembra y el juvenil tienen las partes inferiores pálidas con manchas verdes y el
pico más oscuro. Habita en zonas entre 1,400 y 3,100 msnm. Se distribuye en tierras
altas desde México hasta Nicaragua. En México se encuentra a través de la Sierra
Madre Occidental y Oriental hasta el sur de México. Es residente o migrante altitudinal
en la mayor parte de su distribución. Habita en bosques montañosos principalmente
matorral submontano, bosque de encino, bosque pino-encino, matorral crassicaule y
ANEXOS
108
bosque tropical caducifolio y es común en agregaciones de flores a lo largo de las orillas
de los caminos y en los claros (Howell 2002, Williamson 2002, Kaufman 2005).
Lampornis clemenciae (Colibrí de garganta azul). Es una especie de tamaño grande (12
a 13.5 cm), con un pico relativamente corto y cola larga. Tiene una franja blanca detrás
del ojo y las esquinas blancas y grandes en la cola. El macho tiene azul en la garganta.
La longitud de su pico es de 21.5 a 26 mm, siendo mayor en las hembras. Se encuentra
en zonas entre los 300 y 3900 msnm. Se distribuye en las montañas del sudoeste de
Estados Unidos hasta el Sur de México. Residente desde el sur de Chihuahua, Nuevo
León y sudoeste de Tamaulipas hasta el sur de México. Habita en cañones sombríos con
cuerpos de agua, en bosques de pino-encino y encino extendiéndose a lugares más
abiertos para alimentarse en agregaciones de flores. Pueden forrajear durante
migraciones en hábitat más secos (Howell 2002, Kaufman 2005).
Eugenes fulgens (Colibrí magnífico). Es una especie de tamaño grande (12-13.5 cm). Se
distingue por tener el pico largo, la franja blanca detrás del ojo y la cola verde con
pequeñas manchas blancas en las esquinas. El macho tiene la garganta verde y la corona
morada, con buena luz se pueden notar los colores, pero por lo general se ve
completamente oscura. Habita en zonas entre los 1,500 y 2,700 msnm. Se distribuye
desde las tierras altas del sudoeste de Estados Unidos hasta el oeste de Panamá. En
México es residente desde el sur de Sonora y Chihuahua hasta el Sur de México. Habita
en bosques de pino-encino, bosques mixtos, áreas montañosas abiertas o semiabiertas
con agaves, cardones y cactus. Migran a través de elevaciones bajas, especialmente a los
pies de las montañas, en primavera y otoño (Howell 2002, Kaufman 2005).
Calothorax lucifer (Tijereta norteña). Es una especie pequeña (9 a 10 cm) con un pico
largo y curvado. El macho tiene una larga cola negra y moderadamente bifurcada (no
siempre es posible observar la bifurcación) garganta morado rojizo. La hembra beige
claro por debajo, con un parche oscuro en el oído (Howell 2002, Kaufman 2005). Se
distribuye desde el sudoeste de Estados Unidos hasta el centro y sur de México,
encontrándose en zonas con elevaciones entre los 1,150 y 1,750 msnm. Generalmente
raro y nidificante local del norte y centro de México. Residente en el sur y dentro de
México, principalmente en la Meseta Central. Habita en matorrales áridos,
especialmente en cañones de montañas donde hay flores de agave, hasta los límites más
bajas de bosques de encino y pino-encino.
Archilochus colubris (Colibrí garganta rubí). Especie pequeña (8 a 9 cm), el macho
adulto tiene una garganta rubí iridiscente, que se ve negra a menos que le dé el sol de
ANEXOS
109
frente. El pecho blanco, flancos verdes; la cola es completamente negra, horquillada. La
hembra es verde por encima, blanca por debajo. Se reproduce en el Este de Norte
América y durante el invierno se encuentra en el sudeste de Estados Unidos hasta
América Central. Solo se encuentra en México durante el invierno. Principalmente en
los trópicos, del sur de Veracruz hacia el oeste a través de tierras bajas hasta el sur de
Sinaloa y hacía el sur del hasta la Península de Yucatán.
Durante el invierno se encuentra ampliamente distribuido en México, habita en zonas
arbustivas de crecimiento secundario, márgenes de bosques tropicales húmedos,
bosques deciduos tropicales, matorrales secos, jardines. Grandes concentraciones de
migrantes utilizan arboledas de encinos a lo largo de la costa del Golfo (Howell 2002,
Kaufman 2005).
Stellula calliope (Colibrí de garganta rayada). Esta especie es muy pequeña (7.5 a 8 cm)
con cola relativamente corta. El macho tiene franjas magenta en la garganta y verde
pálido en los flancos. La hembra y el juvenil tienen la cola redonda, corta y con un poco
de rojo óxido en la base; muestra un deslavado beige claro a través del pecho. Habita en
zonas entre los 1200 y 3400 msnm. Se reproduce en el oeste de Norteamérica y durante
el invierno se encuentra en la costa sudoeste de México. Migra a través de hábitat de
tierras bajas y montanas y durante su estancia en México se encuentra en bosques de
elevación baja y bosques húmedos de pino.
Selasphorus platycercus (Zumbador de cola ancha). Es una especie de talla pequeña,
casi mediana (9 a 10 cm). El macho tiene la garganta rosa, espalda y flancos verdes, un
poco de rojo en la cola. La hembra tiene la espalda verde, garganta manchada, naranja-
beige en los flancos y la base de la cola (Howell 2002, Kaufman 2005). Se encuentra en
zonas entre 1000 a 4000 msnm. Se reproduce en el oeste de Estados Unidos hasta el
centro de México, en el invierno se encuentran principalmente en México, también es
residente de Guatemala (la región que colinda con Chiapas) y el sureste de Chiapas.
Residente del sur de Sonora y sur de Chihuahua. A lo largo de la costa en pequeños
números.
Durante la época reproductiva se encuentra en bosques montañosos y regiones
arboladas, márgenes de praderas; bosques de coníferas, regiones arboladas de pino-
encino, pino-juníperos, a lo largo de arroyos, arboledas de álamos. Pueden moverse
elevaciones más bajas, incluyendo bosques deciduos tropicales en invierno.
Selasphorus rufus (Zumbador rufo). Especie pequeña (8 a 9 cm). El macho adulto es
café cobrizo brillante por encima, con garganta oscura que con luz se ve rojo. La
ANEXOS
110
hembra y el juvenil tienen la espalda verde, garganta manchada, naranja-beige en los
flancos y la base de la cola. Se distribuye durante la época de reproducción en el
noroeste de Norte América y durante en la mayor parte de México excepto en la
Península de Yucatán, Chiapas y Tabasco. Durante la época reproductiva habitan en
zonas arboladas abiertas de coníferas y mixtas, parques, jardines, márgenes de bosque y
cerca de áreas abiertas y semiabiertas con vegetación arbustiva y agregaciones de flores.
Los migrantes se encuentran en gran variedad de hábitats abiertos y semiabiertos,
incluyendo tierras bajas (Howell 2002, Kaufman 2005).
ANEXOS
111
Anexo 2. Relaciones entre registros de Hylocharis leucotis y la abundancia de flores de dos especies de plantas Castilleja tenuiflora y Bouvardia ternifolia y la suma de las dos, a diferentes niveles de la escala espacial (de 0,25 a 4 ha) en una matorral xerófilo cercano a la ciudad de Pachuca, Hgo., México, de marzo de 2007 a febrero de 2008. Se indican también la existencia de autocorrelación espacial y el contraste para las dos especies de plantas.
Mes Autocorrelación espacial Correlación (Spearman)2
y (Prueba de Mantel)1 H. leu/C. ten. B. ternifolia C. tenuiflora H. leu/B. ter H. leu/C. ten.
nivel espacial
Abril
0,25 Sí, r(AB)= 0.100, P=0.001 r= 0,053 P=0,113 r= 0,296 P=<0,0001 r=0,133 P=0,010 0,86 2,50 r= 0,053 P= 0,694 r=0,296 P=0,073 r= 0,130 P=0,361
0,5 Sí, r(AB)= -0.086, P=0.016 r= 0,006 P=0,683 r= 0,198 P= 0,018 r=0,063 P=0,195 0,48 2,20 r= 0,006 P= 0,973 r= 0,198 P=0,466 r=0,063 P=0,775
1 No, r(AB)= 0.054, P=0.557 r= 0,011 P= 0,688 r= 0,338 P= 0,0198 r= 0,024 P= 0,557 0,31 1,68
2 No, r(AB)= -0.369, P=0.048 r= 0,268 P= 0,197 r= 0,321 P= 0,151 r= 0,009 P= 0,793 0,29 1,52
Mayo
0,25 Sí, r(AB)= 0.047, P=0.025 r= 0,000 P= 0,954 r= 0,012 P= 0,453 r= 0,002 P= 0,760 0,92 1,83 r=0,000 P=1,000 r= 0,012 P=0,937 r= 0,002 P=0,989
0,5 Sí, r(AB)= 0.181, P=0.001 r= 0,028 P= 0,390 r= 0,004 P=0,754 r= 0,006 P= 0,700 0,63 1,41 r= 0,028 P=0,897 r= 0,004 P=0,982 r= 0,006 P=0.975
1 Sí, r(AB)= 0.314, P=0.001 r= 0,225 P= 0,066 r= 0,010 P= 0,711 r= 0,081 P= 0,285 0,51 1,24 r= 0,225 0,443 r= 0,010 P=0,969 r= 0,081 P=0,765
2 No, r(AB)= -0.190, P=0.333 r= 0,073 P= 0,536 r= 0,048 P= 0,582 r= 0,002 P= 0,882 0,35 1,18
Junio
0,25 No, r(AB)= 0.052, P=0.073 r= 0,000 P= 0,965 r= 0,000 P= 0,903 r= 0,000 P= 0,914 1,42 1,47
0,5 No, r(AB)= 0.059, P=0.115 r= 0,074 P= 0,160 r= 0,046 P=0,273 r= 0,044 P= 0,284 0,89 1,13
1 No, r(AB)= -0.048, P=0.586 r= 0,004 P= 0,817 r= 0,212 P= 0,075 r= 0,163 P= 0,123 0,78 1,01
2 No, r(AB)= 0.086, P=0.670 r= 0,537 P= 0,046 r=0,583 P= 0,028 r= 0,583 P=0,028 0,61 1,00
Julio
0,25 No, r(AB)= 0.003, P=0.911 r=0,023 P=0,292 r=0,001 P=0,833 r=0,010 P=0,844 1,05 1,23
0,5 No, r(AB)= 0.069, P=0.054 r= 0,011 P=0,585 r=0,075 P=0,157 r=0,089 P=0,123 0,64 0,84
1 Sí, r(AB)= 0.272, P=0.002 r=0,136 P= 0,158 r= 0,042 P=0,442 r= 0,136 P=0,158 0,55 0,62 r=0,136 P=0,603 r= 0,042 P=898 r= 0,136 P=0,634
2 No, r(AB)= -0.183, P=0.346 r= 0,170 P= 0,327 r=0,061 P=0,582 r=0,333 P=0,151 0,44 0,55
Agosto
0,25 No, r(AB)= 0.003, P=0.918 r=0,000 P= 0,903 r=0,006 P=0,592 r=0,000 P=0,950 1,21 1,40
0,5 No, r(AB)= -0.018, P=0.620 r=0,031 P=0,367 r=0,350 P=0,250 r=0,010 P= 0,611 0,83 1,09
1 No, r(AB)= -0.018, P=0.832 r= 0,098 P=0,237 r=0,079 P=0,287 r=0,037 P=0,469 0,77 0,91
2 No, r(AB)= -0.277, P=0.155 r= 0,069 P= 0,536 r=0,020 P=0,752 r=0,036 P=0,665 0,71 0,82
Septiembre
0,25 Sí, r(AB)= 0.108, P=0.0001 r=0,001 P=0,803 r=0,055 P=0,104 r=0,000 P=0,935 1,77 2,23 r=0,001 P=0,994 r=0,055 P=0,707 r=0,000 P=1,000
0,5 Sí, r(AB)= 0.112, P=0.033 r=0,003 P=0,769 r=0,109 P= 0,086 r=0,000 P=0,962 1,24 1,57 r=0,003 P=0,987 r=0,109 P=0,592 r=0,000 P=0,991
1 No, r(AB)= 0.087, P=0.353 r=0,114 P=0,200 r=0,401 P=0,010 r=0,039 P= 0,465 0,92 1,07
2 No, r(AB)= 0.040, P=0.258 r=0,359 P=0,115 r=0,196 P=0,267 r=0,359 P=0,115 0,70 0,76
Octubre
0,25 No, r(AB)= 0.022, P=0.449 r=0,002 P=0,763 r=0,005 P=0,623 r=0,020 P=0,337 3,70 4,84
0,5 No, r(AB)= 0.048, P=0.198 r=0,021 P=0,459 r=0,066 P=0,187 r=0,124 P=0,067 2,86 3,57
1 No, r(AB)= 0.024, P=0.786 r=0,068 P=0,330 r=0,072 P=0,315 r=0,071 P=0,316 2,12 2,49
2 No, r(AB)= 0.280, P=0.145 r=0,317 P=0,151 r=0,118 P=0,389 r=0,018 P=0,389 1,41 1,71
Los valores en negrita son significativamente diferentes de 0 con un nivel de significación alfa=0.051Para cada resultado se indica si existe o no una autocorrelación espacial y el valor estimado de la prueba de Mantel, r(AB),
el p-valor fue calculado utilizando la distribución de r(AB) estimada a partir de 10000 permutaciones.2P-valor computado con el t-test modificado de Dutilleul (1993) para datos con autocorrelación espacial
H. leu/B. ter H. leu/B. ter y C. ten
Correlación (Spearman) Contraste
H. leu/B. ter y C. ten
ANEXOS
112
Anexo 3. Relaciones entre registros de C. lucifer y la abundancia de Castilleja
tenuiflora, a diferentes niveles de la escala espacial (de 0,25 a 4 ha) en una matorral xerófilo cercano a la ciudad de Pachuca, Hgo., México, de marzo de 2007 a febrero de 2008. Se indican también la existencia de autocorrelación espacial y el contraste para las dos especies de plantas.
Mes y nivel espacial Autocorrelación espacial Correlación (Spearman) Contraste
(Prueba de Mantel)1 B. ternifolia
Abril
0,25 No, r(AB)= -0.008, P=0.792 r=0,047 P=0,133 0,86
0,5 No, r(AB)= -0.026, P=0.608 r=0,006 P=0,698 0,48
1 No, r(AB)= -0.038, P=0.685 r=0,001 P=0,922 0,31
2 No, r(AB)= -0.207, P=0.280 r=0,064 P=0,536 0,29
Mayo
0,25 No, r(AB)= 0.044, P=0.136 r= 0,020 P=0,334 0,92
0,5 Sí, r(AB)= 0.084, P=0.023 r= 0,226 P=0,011 0,63 r= 0,226 P=0,259
1 No, r(AB)= -0.024, P=0.798 r=0,282 P=0,036 0,51
2 No, r(AB)= 0.168, P=0.392 r=0,341 P=0,132 0,35
Junio
0,25 No, r(AB)= -0.008, P=0.791 r=0,005 P=0,634 1,42
0,5 No, r(AB)= -0.053, P=0.144 r=0,000 P=0,945 0,89
1 No, r(AB)= -0.005, P=0.960 r=0,024 P=0,565 0,78
2 No, r(AB)= 0.316, P=0.101 r= 0,025 P=0,703 0,61
Julio
0,25 No, r(AB)= 0.046, P=0.120 r= 0,131 P=0,011 1,05
0,5 No, r(AB)= 0.049, P=0.181 r=0,029 P=0,386 0,64
1 No, r(AB)= 0.096, P=0.296 r=0,013 P=0,666 0,55
2 No, r(AB)= 0.113, P=0.569 r=0,042 P=0,619 0,44
Agosto
0,25 No, r(AB)= 0.026, P=0.206 r=0,078 P=0,052 1,21
0,5 No, r(AB)= 0.010, P=0.769 r=0,030 P=0,379 0,83
1 No, r(AB)= 0.136, P=0.144 r=0,103 P=0,224 0,77
2 No, r(AB)= -0.158, P=0.441 r=0,112 P=0,428 0,71
Septiembre
0,25 Sí, r(AB)= 0.080, P=0.000 r=0,001 P=0,814 1,77 r=0,001 P=0,995
0,5 No, r(AB)= 0.040, P=0.258 r=0,039 P=0,314 1,24
1 No, r(AB)= 0.005, P=0.947 r=0,041 P=0,450 0,92
2 No, r(AB)= 0.162, P=0.415 r=0,001 P=0,977 0,70
Octubre
0,25 No, r(AB)= -0.018, P=0.528 r=0,003 P=0,702 3,70
0,5 No, r(AB)= -0.034, P=0.522 r=0,013 P=0,562 2,86
1 No, r(AB)= -0.081, P=0.379 r=0,027 P=0,541 2,12
2 No, r(AB)= 0.186, P=0.358 r=0,006 P=0,882 1,41
Los valores en negrita son significativamente diferentes de 0 con un nivel de significación alfa=0.051Para cada resultado se indica si existe o no una autocorrelación espacial y el valor estimado de la prueba de Mantel, r(AB),
el p-valor fue calculado utilizando la distribución de r(AB) estimada a partir de 10000 permutaciones.2P-valor computado con el t-test modificado de Dutilleul (1993) para datos con autocorrelación espacial
C. luc/B.ter
Correlación (Spearman)2
ANEXOS
113
Anexo 4. Relaciones entre registros de la comunidad de colibríes y la comunidad de plantas, a diferentes niveles de la escala espacial (de 0,25 a 4 ha) estudiadas en una matorral xerófilo cercano a la ciudad de Pachuca, Hgo., México, de marzo de 2007 a febrero de 2008. Se indican también la existencia de autocorrelación espacial y el contraste para las dos especies de plantas.
Mes y nivel espacial Autocorrelación espacial Correlación (Spearman) Contraste Correlación (Spearman)2
(Prueba de Mantel)1
Marzo
0,25 No, r(AB)= -0.036, P=0.219 r= 0,017 P=0,373 3,47
0,5 No, r(AB)= -0.066, P=0.119 r= 0,002 P=0,804 2,51
1 No, r(AB)= -0.098, P=0.291 r= 0,016 P=0,641 2,39
2 No, r(AB)= 0.352, P=0.057 r=0,143 P=0,360 1,91
Abril
0,25 Sí, r(AB)= 0.061, P=0.032 r=0,269 P= 0,000 0,78 r = 0,269 df = 51,85 F= 4,045 P= 0,049
0,5 No, r(AB)= 0.063, P=0.087 r= 0,123 P=0,067 0,49
1 No, r(AB)= 0.074, P=0.419 r=0,098 P=0,235 0,35
2 No, r(AB)= -0.140, P=0.467 r= 0,193 P= 0,299 0,31
Mayo
0,25 No, r(AB)= -0.031, P=0.131 r= 0,066 P= 0,075 0,97
0,5 Sí, r(AB)= 0.081, P=0.027 r= 0,257 P= 0,007 0,72 r = 0,25700 df=14,99860 F=1.06070 P= 0,319
1 No, r(AB)= 0.122, P=0.180 r= 0,295 P= 0,031 0,59
2 No, r(AB)= -0.287, P=0.138 r= 0,694 P= 0,015 0,55
Junio
0,25 No, r(AB)= 0.031, P=0.283 r=0,343 P= <0,0001 0,93
0,5 No, r(AB)= 0.071, P=0.052 r= 0,057 P=0,218 0,60
1 No, r(AB)= 0.036, P=0.688 r= 0,245 P= 0,053 0,53
2 No, r(AB)= 0.094, P=0.639 r= 0,606 P= 0,028 0,52
Julio
0,25 No, r(AB)= 0.021, P=0.316 r= 0,522 P= <0,0001 0,79
0,5 No, r(AB)= 0.014, P=0.721 r= 0,410 P=0,000 0,53
1 No, r(AB)= -0.085, P=0.363 r= 0,511 P= 0,003 0,43
2 No, r(AB)= -0.198, P=0.314 r= 0,807 P= 0,005 0,38
Agosto
0,25 Sí, r(AB)= 0.041, P=0.047 r= 0,063 P= 0,081 0,88 r= 0,06300 df = 42,70064 F= 0,17051 P= 0,682
0,5 Sí, r(AB)= 0.080, P=0.028 r= 0,038 P= 0,319 0,55 r= 0,03800 df = 43,26166 F= 0,06256 P= 0,803
1 No, r(AB)= 0.021, P=0.816 r= 0,000 P= 0,942 0,50
2 No, r(AB)= -0.107, P=0.598 r= 0,004 P= 0,882 0,42
Septiembre
0,25 No, r(AB)= 0.0005, P=0.791 r= 0,034 P= 0,205 1,65
0,5 No, r(AB)= 0.055, P=0.133 r= 0,203 P= 0,017 0,87
1 No, r(AB)= 0.114, P=0.213 r= 0,131 P= 0,167 0,72
2 No, r(AB)= 0.161, P=0.399 r= 0,012 P= 0,793 0,65
Octubre
0,25 No, r(AB)= -0.020, P=0.342 r= 0,018 P= 0,356 1,44
0,5 No, r(AB)= -0.040, P=0.285 r= 0,021 P= 0,465 1,11
1 No, r(AB)= -0.098, P=0.288 r= 0,077 P= 0,297 0,82
2 No, r(AB)= 0.200, P=0.309 r= 0,363 P= 0,115 0,58
Los valores en negrita son significativamente diferentes de 0 con un nivel de significación alfa=0.051Para cada resultado se indica si existe o no una autocorrelación espacial y el valor estimado de la prueba de Mantel, r(AB),
el p-valor fue calculado utilizando la distribución de r(AB) estimada a partir de 10000 permutaciones.2P-valor computado con el t-test modificado de Dutilleul (1993) para datos con autocorrelación espacial
ANEXOS
114
Anexo 5. Red mutualista entre especies de colibríes y plantas que recibieron visitas por parte de los colibríes, en un matorral xerófilo cercano a la ciudad de Pachuca, Hgo., México. Los cuadros negros indican una interaccion entre plantas en esa fila y colibríes en esa columna. Los números se refieren a las especies según el número total de interacciones.
ANEXOS
115
