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I
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II
III
Agradecimientos
A la Universidad Autónoma Chapingo por darme la oportunidad de formarme académicamente.
Al Departamento de Fitotecnia por los conocimientos, experiencias y oportunidades brindadas.
Al Centro de Investigaciones Interdisciplinarias para el Desarrollo Rural Integral (CIIDRI), por el
financiamiento y las facilidades brindadas en la realización de este trabajo.
A la Dra. Rita Schwentesius Rindermann por el apoyo, la confianza y el financiamiento de este trabajo.
Al M.C. Saúl Hernández Aquino por la capacitación, la paciencia, la ayuda, el tiempo y la asesoría.
Al Dr. Sergio R. Márquez Berber por la asesoría, las revisiones y las aportaciones a este trabajo.
Al M. C. Arturo Chong Eslava por la disponibilidad y las revisiones a este trabajo.
Al Dr. Luis Alberto Miranda Romero por las facilidades brindadas en el laboratorio de Microbiología
del Departamento de Zootecnia.
Al Dr. Manuel A. Gómez Cruz por el apoyo brindado en el CIIDRI.
Al Tianguis Orgánico Chapingo por permitir la realización de este trabajo.
Al Ing. René Reyes Rosales y al invernadero BioSaberes por permitir la toma de muestras de sus
hortalizas.
Al personal, compañeros y amigos del Laboratorio de Microbiología Pecuaria del Departamento de
Zootecnia: a Laura, Carmen, Amr, Fany, Luz y Cesar.
A la Lic. Jaqueline Domínguez por todo el apoyo en la biblioteca del CIESTAAM.
IV
Dedicatoria
A Dios por darme la oportunidad de terminar mis estudios de licenciatura, expreso mi total e infinito
agradecimiento.
A mis padres por su apoyo incondicional en todo momento, la confianza, paciencia, el respaldo, la
ayuda y por estar siempre para mí.
A mis hermanas.
Y. S. Por ser guía, ejemplo y fortaleza en mi vida, con toda mi admiración e infinito respeto.
R. L. Por ser fuente de inspiración, compromiso y motivación para ser una mejor persona.
A mis familiares: Abuelos, tíos, tías, primos, primas, etc., que me han apoyado a lo largo de mi vida.
A los profesores: Lic. Rubén Chávez, Ing. Rodolfo Francisco, Lic. Laura Nallely., y al Lic. Nelson,
gracias por sus sabias palabras y al Dr. Sergio, a quien respeto profundamente.
A mis amigos: Betty gracias por tu amistad, y a Dany, Karen, Héctor, Celi, Juan, Prisc, Eleazar,
Dieguito T. K., Misa, Conce, Next, Miguel Joel, Ovi, Edgar, Evodio, Gabo, etc., por los buenos
momentos y por ser parte de mi familia chapinguera. A Heber Jair gracias por tu amistad. A Leni y Omar
por transmitirme su espíritu de lucha constante.
Al M.C. Israel Aguirre por los buenos consejos y a su esposa la M. C. Beatriz por su amistad.
A Octavio y a René por su apoyo incondicional en el CIIDRI.
A mis monitores: Ing. Marcos Mondragón y Antonio Vázquez Mota por guiarme y aconsejarme a mi
llegada a esta escuela.
A las personas que inspiraron en mí el deseo de ingresar a esta gran Universidad y trabajar para
transformar una región: al Dr. Raúl y a la Ing. Irlanda.
A todas las personas que me apoyaron en este proceso de formación.
A mi familia y al pueblo de México por financiar mis estudios de licenciatura.
V
"Que tu alimento sea tu medicina, y que tu
medicina sea tu alimento"
Hipócrates
VI
ÍNDICE GENERAL
ÍNDICE GENERAL ................................................................................................................. VI
ÍNDICE DE CUADROS .......................................................................................................... VII
INDICE DE FIGURAS ........................................................................................................... VIII
INDICE DE ANEXOS .............................................................................................................. IX
LISTA DE ABREVIATURAS ................................................................................................... IX
RESUMEN ............................................................................................................................. XII
1. INTRODUCCIÓN ............................................................................................................... 1
2. JUSTIFICACIÓN .................................................................................................................. 2
3.REVISION DE LITERATURA ................................................................................................ 4
3.1 Contaminación de Alimentos ........................................................................................... 4
3.2 Agricultura Orgánica ........................................................................................................ 7
3.2.1 Red Mexicana de Tianguis y Mercados Orgánicos (REDAC) ................................. 10
3.3 Inocuidad alimentaria .................................................................................................... 12
3.3.1 Reglamentación en Inocuidad de Hortalizas ........................................................... 14
3.3.2 Sistemas de Gestión de la Inocuidad de Alimentos ................................................ 18
3.4 Análisis microbiológico .................................................................................................. 22
4. OBJETIVOS ..................................................................................................................... 26
4.1 Objetivo General ............................................................................................................ 26
4.2 Objetivos Particulares .................................................................................................... 26
5. MATERIALES Y MÉTODOS ............................................................................................ 27
5.1 Muestreo........................................................................................................................ 27
5.2 Análisis Microbiológico .................................................................................................. 28
VII
5.3 Conteo de Unidades Formadoras de Colonias (UFC) ................................................... 29
6. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ......................................................................................... 30
6.1 Conteos de mesófilos aerobios totales .......................................................................... 30
6.2 Conteos de coliformes totales ....................................................................................... 36
6.3 Incidencia de E. coli ....................................................................................................... 43
7. CONCLUSIONES ............................................................................................................. 46
8. RECOMENDACIONES .................................................................................................... 47
9. BIBLIOGRAFIA ................................................................................................................ 48
10. ANEXOS ....................................................................................................................... 59
ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. Brotes epidemiológicos en Estados Unidos de América, asociados a frutas y
hortalizas frescas de origen mexicano, 1987-2017. .................................................................. 7
Cuadro 2. Limites microbiológicos de bacterias para verduras y hortalizas frescas. .............. 17
Cuadro 3. Bacterias mesófilas aerobias totales presentes en hortalizas de cuatro productores
comercializadas en el TOCh. .................................................................................................. 30
Cuadro 4. Unidades Formadoras de Colonias de coliformes totales presentes en hortalizas
de cuatro productores comercializadas en el TOCh ............................................................... 36
Cuadro 5. Incidencia de E. coli en hortalizas de cuatro productores del TOCh. ..................... 43
Cuadro 6. Presencia de E. coli en cuatro tipos de hortalizas. ................................................ 44
Cuadro 7A. Ingredientes de origen no agrícola permitidos en el procesamiento de productos
orgánicos. ............................................................................................................................... 68
VIII
INDICE DE FIGURAS
Figura 1. Pirámide de la inocuidad alimentaria. ...................................................................... 13
Figura 2. Árbol de decisiones para identificar Puntos Críticos de Control. ............................. 19
Figura 3. Tipos de microorganismos de acuerdo a los rangos de temperatura de crecimiento.
................................................................................................................................................ 24
Figura 4. Esquema de muestreo de hortalizas de cuatro productores del TOCh durante tres
fechas. .................................................................................................................................... 27
Figura 5. Diluciones decimales seriadas para siembra en placa por duplicado. ..................... 28
Figura 6. Mesófilos aerobios totales encontrados en hortalizas del productor uno del TOCh.31
Figura 7. Mesófilos aerobios totales encontrados en hortalizas del productor dos del TOCh.
................................................................................................................................................ 32
Figura 8. Mesófilos aerobios totales encontrados en hortalizas del productor tres del TOCh.
................................................................................................................................................ 33
Figura 9. Mesófilos aerobios totales encontrados en hortalizas del productor cuatro del TOCh.
................................................................................................................................................ 34
Figura 10. Coliformes totales encontrados en hortalizas del productor uno del TOCh. .......... 37
Figura 11. Coliformes totales encontrados en hortalizas del productor dos del TOCh. .......... 38
Figura 12. Coliformes totales encontrados en hortalizas del productor tres del TOCh. .......... 39
Figura 13. Coliformes totales encontrados en hortalizas del productor cuatro del TOCh. ...... 40
Figura 14A. Procedimiento para la cuantificación de mesófilos aerobios totales, coliformes
totales y E. coli. ....................................................................................................................... 59
Figura 15A. Limites microbiológicos para frutas y hortalizas frescas, recomendados por De
Pablo y Moragas, (2017). ........................................................................................................ 60
Figura 16A. Proceso de Certificación Participativa en el Tianguis Orgánico Chapingo. ......... 61
Figura 17A. Establecimientos de hortalizas del Tianguis Orgánico Chapingo. ....................... 62
Figura 18A. Equipo empleado en el procesamiento de las muestras de hortalizas. ............... 63
Figura 19A. Balanza de precisión y materiales para preparación de solución salina. ............ 63
Figura 20A. Autoclave, baño maría y cámara cuenta colonias. .............................................. 64
Figura 21A. Material esterilizado, medio de cultivo y muestra de hortalizas. .......................... 64
IX
Figura 22A. Preparación de la primera dilución (20 g de una muestra de hortaliza con 180 ml
de solución salina). ................................................................................................................. 65
Figura 23A. Homogeneización de la muestra y la solución salina en licuadora osterizar durante
1.5 minutos. ............................................................................................................................ 65
Figura 24A. Preparación de diluciones en tubos de ensaye de la dos a la sexta dilución. ..... 66
Figura 25A. Siembra de alícuotas de 200 microlitros de las muestras y vaciado de medio de
cultivo. ..................................................................................................................................... 66
Figura 26A. Cajas petri después del conteo de Unidades Formadoras de Colonias. ............. 67
Figura 27A. Cajas petri con presencia presuntiva de E. coli. .................................................. 67
INDICE DE ANEXOS
Anexo 1. Procedimiento del Análisis Microbiológico ............................................................... 59
Anexo 2. Recopilación de Normas Microbiológicas y Parámetros Físico-Químicos de De
Pablo y Moragas. Verduras y hortalizas. ................................................................................ 60
Anexo 3. Proceso de certificación participativa en el Tianguis Orgánico Chapingo ................ 61
Anexo 4. Memoria fotográfica ................................................................................................. 62
Anexo 5. Sustancias permitidas en la producción orgánica .................................................... 68
LISTA DE ABREVIATURAS
BPA Buenas Prácticas Agrícolas
BPM Buenas Prácticas de Manufactura
CCOP Comité de Certificación Orgánica Participativa
X
CDC Centros de Control y Prevención de Enfermedades
CESAVEG Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Guanajuato
CESAVEJAL Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Jalisco
COP Certificación Orgánica Participativa
DGIAAP Dirección General de Inocuidad Agroalimentaria, Acuícola y Pesquera
E.E. U.U. Estados Unidos de América.
ETA Enfermedades Transmitidas por los Alimentos
FAO Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura
FDA Food and Drug Administration
FiBL Research Institute of Organic Agriculture
HACCP Sistema de Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control
IFOAM Federación Internacional de Movimientos de Agricultura Orgánica
ITAL Instituto de Tecnología de Alimentos
JIFSAN Joint Institute for Food Safety and Applied Nutrition
MIP Manejo Integrado de Plagas
NOM Normas Oficiales Mexicanas
OCIA Organic Crop Improvement Association
OIRSA Organismo Internacional Regional de Sanidad Agropecuaria
OMS Organización Mundial de la Salud
OPS Organización Panamericana de la Salud
PCC Puntos Críticos de Control
REDAC Red Mexicana de Tianguis y Mercados Orgánicos A. C.
SAGARPA Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación
SENASICA Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria
SRRC Sistema de Reducción de Riesgos de Contaminación
TOCh Tianguis Orgánico Chapingo
UFC Unidades Formadoras de Colonias.
XI
UNIDADES DE MEDIDA
g gramo
ºC grados Celsius
h hora
log10 UFC g1 logaritmo base 10 de unidades formadoras de colonias por gramo.
mL mililitros
pH potencial de Hidrógeno
µL microlitros
XII
CALIDAD MICROBIOLÓGICA DE HORTALIZAS COMERCIALIZADAS EN EL TIANGUIS
ORGÁNICO CHAPINGO
R. Betanzos-Ortiz1; R. Schwentesius-Rindermann2*; S. Hernández-Aquino3.
1Departamento de Fitotecnia, Universidad Autónoma Chapingo. C.P. 56230, Chapingo, Edo.
de México.
2CIESTAAM, Universidad Autónoma Chapingo. C.P. 56230, Chapingo, Edo. de México. E-
mail: [email protected] Tel.: 5951065902 (*Autor para correspondencia).
3Posgrado en Producción Animal, Departamento de Zootecnia, Universidad Autónoma
Chapingo. C.P. 56230, Chapingo, Edo. de México.
RESUMEN
El consumo de hortalizas frescas se considera como parte de una dieta saludable, ya que
aportan nutrientes (minerales, fibra y carbohidratos) a la dieta humana. En los últimos años el
consumo de alimentos orgánicos aumentó debido a que son productos libres de contaminantes
químicos, sin embargo, pueden estar contaminados con organismos biológicos. En el caso de
las hortalizas se las han relacionado con Enfermedades Transmitidas por Alimentos,
principalmente cuando se consumen crudas y tienen mala calidad microbiana. Por lo que el
objetivo de este estudio fue evaluar la calidad microbiológica de hortalizas frescas,
comercializadas en el Tianguis Orgánico Chapingo (TOCh). Para esto se determinó el número
de coliformes y mesófilos aerobios totales (Unidades Formadoras de Colonias) y la incidencia
de Escherichia coli, en lechuga, cilantro, espinaca y acelga. Se seleccionaron cuatro
productores que venden sus productos en el TOCh; y se tomaron al azar dos muestras de tres
tipos de hortalizas por cada productor, durante tres fechas de muestreo. Los conteos se
compararon con el límite establecido por la NOM-093-SSA1-1994 para ensaladas verdes, los
límites recomendados por De Pablo y Moragas (2017) para hortalizas listas para consumo y
XIII
los límites de las legislaciones francesa y alemana para hortalizas frescas. Los resultados
indican que el productor uno presentó mayor contaminación de mesófilos aerobios, y el
productor tres de coliformes totales. La hortaliza más contaminada con mesófilos aerobios fue
la espinaca y con coliformes totales el cilantro. Solo un productor tuvo conteos dentro de los
límites establecidos por las tres normas debido a que desinfectó sus hortalizas. La mayoría de
las hortalizas se encontraron fuera del límite de las normas para consumo y requieren lavarse
y desinfectarse adecuadamente. Los productores uno y dos tuvieron la mayor incidencia de
Escherichia coli en sus hortalizas y se tuvo mayor incidencia presuntiva en cilantro. Se
recomienda a los coordinadores del TOCh organizar cursos de capacitación e informar
adecuadamente a los consumidores.
Palabras clave: Unidades Formadoras de Colonias, mesófilos aerobios totales, coliformes
totales, Escherichia coli.
MICROBIOLOGICAL QUALITY OF ORGANIC VEGETABLES MARKETED IN THE
TIANGUIS ORGANICO CHAPINGO
ABSTRACT
The consumption of fresh vegetables is considered part of a healthy diet, as they provide
nutrients (minerals, fiber and carbohydrates) to the human diet. In recent years the consumption
of organic food increased because they are products free of chemical contaminants, however,
may be contaminated with biological organisms. In the case of vegetables, they have been
related to Foodborne Diseases, mainly when they are eaten raw and have poor microbial quality.
So the objective of this study was to evaluate the microbiological quality of fresh vegetables,
commercialized in the Tianguis Orgánico Chapingo (TOCh). For this, the number of total
aerobic coliforms and mesophiles (Colony Formation Units) and the incidence of Escherichia
XIV
coli were determined in lettuce, cilantro, spinach and Swiss chard. Four producers that sell their
products in the TOCh were selected; and two samples of three types of vegetables were taken
at random for each producer, during three sampling dates. The counts were compared with the
limit established by NOM-093-SSA1-1994 for green salads, the limits recommended by De
Pablo and Moragas (2017) for vegetables ready for consumption and the limits of French and
German legislation for fresh vegetables. The results indicate that the producer one presented
greater contamination of aerobic mesophiles, and the producer threes of total coliforms. The
most contaminated vegetable with aerobic mesophiles was the spinach and with total coliforms
the coriander. Only one producer had counts within the limits established by the three standards
because he disinfected his vegetables. The majority of the vegetables were found outside the
limit of the norms for consumption and require washing and disinfecting properly. Producers
one and two had the highest incidence of Escherichia coli in their vegetables and had a higher
presumptive incidence in coriander. TOCh coordinators are recommended to organize training
courses and adequately inform consumers.
Key words: Colony Forming Units, total aerobic mesophiles, total coliforms, Escherichia coli.
1
1. INTRODUCCIÓN
El cuidado de la salud en los últimos tiempos está tomando mayor importancia, pues cada
vez más personas se interesan por el origen y la calidad de los alimentos que consumen
(Avendaño, 2007). Debido a la contaminación de los alimentos por agroquímicos muchos
consumidores eligen consumir productos orgánicos, al considerarlos más sanos. Sin embargo,
es verdad que los productos orgánicos están libres de contaminantes químicos, pero no se
excluyen de presentar otro tipo de contaminación de origen físico o biológico, por ello es
importante aclarar a los consumidores que el hecho de que los productos sean orgánicos no
significa que sean inocuos (Arroyo, 2014).
Las hortalizas se consideran componentes esenciales de una dieta saludable, y su
consumo diario podría contribuir a la prevención de enfermedades como las cardiovasculares
y algunos tipos de cáncer. Según la Organización Mundial de la Salud (OMS, 2015) cada año
se podrían salvar hasta 1.7 millones de personas si se aumentara el consumo de frutas y
hortalizas, sin embargo, la ingesta de estos alimentos como de cualquier otro puede constituir
un peligro para la salud si los procesos de producción no son los adecuados. A nivel mundial,
las Enfermedades Trasmitidas por Alimentos (ETA) son un problema para la salud humana.
En promedio en el mundo, cada año enferman 600 millones de personas por ingerir alimentos
contaminados, de los cuales mueren 420 mil. Casi todas las personas han contraído alguna
ETA en algún momento de su vida (OMS, 2015). Entre los agentes biológicos de peligro
destacan los de naturaleza microbiana. Los estudios epidemiológicos registran una diversidad
de hortalizas identificadas como vehículo de agentes patógenos (parásitos, bacterias o virus)
(Fernández et al., 2012). Es preferible prevenir la contaminación microbiológica de frutas y
hortalizas frescas que combatirla una vez que tienen lugar (FDA, 1998).
Debido a la preocupación mundial de los gobiernos por los brotes de ETA, se creó el Codex
Alimentarius, que es un conjunto de normas, directrices y códigos de prácticas alimentarias
aprobadas por una comisión establecida por la FAO y la OMS. El Codex garantiza la inocuidad
de los alimentos, es decir, que las condiciones y medidas necesarias durante la producción,
2
almacenamiento, distribución y preparación de los alimentos se enfoquen en prevenir los
peligros para la salud (FAO, 1999).
En México, la inocuidad alimentaria adquirió importancia en los años 90 a partir de la Ley
de Inocuidad proclamada por Estados Unidos de América, cuyo objetivo es que todos los
productos locales y extranjeros estén libres de contaminantes. Por esta razón el gobierno
mexicano empezó a trabajar en la implementación de Buenas Prácticas Agrícolas en campo y
Buenas Practicas de Manejo en empaques (CESAVEJAL, 2018). En el caso del Tianguis
Orgánico Chapingo (TOCh) en materia de inocuidad alimentaria, se realizaron anteriormente
estudios sobre la calidad microbiológica de hortalizas (cilantro, lechuga y zanahoria) y carne
de res y pavo. En la mayoría de los casos se encontró contaminación por E. coli, y el número
total de coliformes y mesófilos aerobios totales fueron superiores a los establecidos por las
Normas Oficiales Mexicanas (Hernández, 2009; Hernández, 2009 y Zambrano, 2011). De
acuerdo a Blanco et al. (2009) las bacterias mesófilas son indicadoras de la calidad sanitaria
de los alimentos y permiten evaluar el grado de higiene en el manejo de los productos, y Paula
et al. (2003) mencionan que el alto contenido de estos microorganismos se atribuye a una
deficiente higiene en torno a la producción, almacenamiento y comercialización del producto,
pero no los asocian como un peligro potencial para la salud. Así mismo, los coliformes totales
son indicadores de condiciones de manejo y E. coli indica contaminación por materia fecal
(Andino y Castillo, 2010). En este estudio se evaluó la calidad microbiológica de hortalizas
comercializadas en el TOCh para conocer la cantidad de mesófilos aerobios totales, coliformes
totales y la incidencia de E. coli en hortalizas.
2. JUSTIFICACIÓN
Los alimentos pueden ser un medio para adquirir enfermedades causadas por
microorganismos patógenos. Un brote de ETA se da cuando dos o más personas presentan
una enfermedad semejante después de ingerir un mismo alimento, y los análisis
3
epidemiológicos señalan al alimento como el origen de la enfermedad. Los brotes y casos de
ETA registrados representan una pequeña parte del total de casos que pueden llegar a
presentarse, ya que muchos de ellos no se reportan (OMS, 2016a).
La OMS, estima que en la Región de Asia Sudoriental, cada año se presentan más de 150
millones de casos de ETA y 50 mil muertes, en esta región se encuentran la mitad de las
personas que mueren por fiebre tifoidea y hepatitis A en el mundo; en cuanto a la Región del
Pacifico Occidental se reportan al año 125 millones de personas enfermas por ingerir alimentos
contaminados y más de 50 mil muertes, en esta zona las aflatoxinas (toxinas producida por
mohos que crecen en granos que han sido almacenados de forma inapropiada) son la causa
principal de muertes por ETA, ya que causan cáncer hepático, uno de los canceres más letales
que existe; por otra parte, en la Región del Mediterráneo Oriental se reportan al año más de
100 millones de personas enfermas y de ellas 37 mil mueren principalmente por enfermedades
diarreicas causadas por E. coli, Campylobacter, Salmonella no tifoídica y norovirus, además,
en esta parte del mundo se presentan la mitad de los casos de brucelosis en el mundo. En
cuanto a la Región de África, al año enferman 91 millones de personas y se registran 137 mil
muertes, esto constituye la carga más alta de ETA por habitante, el 70% son causadas por
enfermedades diarreicas; en América, se reportan al año 77 millones de casos de ETA y cerca
de 9 mil muertes, de las cuales las enfermedades diarreicas constituyen 95 % de las ETA; por
otra parte, en Europa la OMS reporta la carga más baja de ETA a nivel mundial, en esta región
enferman 23 millones de personas al año y de ellas mueren cinco mil personas. De todas las
muertes causadas por ETA al año, 125 mil muertes son de niños menores de cinco años, la
mayoría de estos casos se concentran en África y el sudoriente de Asia (OMS, 2015).
En México, se han reportado brotes epidemiológicos en algunos productos exportados; en
1999 se registró un brote de E. coli en pimientos orgánicos exportados a Estados Unidos de
América; en 2009 se reportó un brote de Salmonella en hortalizas exportadas a Francia; en
2011 se registró un brote de E. coli en espinacas exportadas a Alemania que afectó a dos mil
personas (FDA, 2012; Arroyo, 2014). En territorio mexicano cada año mueren 16 mil personas
debido a las ETA (SENASICA, 2017). La inocuidad por tanto debe ser una prioridad de salud
pública, y es importante también incorporar sistemas de rastreabilidad para localizar el origen
de los alimentos contaminados cuando se reporten (SENASICA, 2016a), y sistemas de
4
trazabilidad para seguir el desplazamiento del alimento en las etapas de producción y
distribución y poder retirarlos del mercado rápidamente si se detecta algún tipo de
contaminación en ellos (Codex Alimentarius, 2006).
3.REVISION DE LITERATURA
3.1 Contaminación de Alimentos
La contaminación de alimentos se da por la presencia de cualquier objeto, sustancia o
microorganismo inaceptable en el alimento, los contaminantes pueden ser de tres tipos: físicos,
químicos o biológicos (Quintanilla, 2014). Los contaminantes físicos son materiales y objetos
no gratos presentes en los alimentos, pueden ser tierra, piedras, plásticos, metales, vidrios,
madera, cabellos, objetos personales, restos de animales, restos de vegetales o insectos
muertos (Quintanilla, 2014). Los contaminantes químicos son sustancias manufacturadas
introducidas en los alimentos involuntariamente en las fases de producción, empaque,
transporte o almacenamiento, pueden ser insecticidas, herbicidas, fertilizantes químicos,
desinfectantes o agentes de limpieza (CESAVEG, 2017) y los contaminantes biológicos son
organismos indeseables que están presentes en los alimentos pueden ser insectos, parásitos,
hongos, bacterias, virus o priones (Quintanilla, 2014).
Los peligros alimentarios al igual que los contaminantes se clasifican en físicos, químicos o
biológicos, y son objetos, sustancias, u organismos capaces de provocar un efecto nocivo en
la salud (FAO/OMS, 1997). Los peligros físicos son objetos extraños en el alimento que pueden
causar lesiones, cortes o atragantamientos (OPS/OMS, 2016b); los peligros químicos son
compuestos que pueden ser cancerígenos, mutagénicos o teratogénicos y causar
enfermedades severas o hasta la muerte debido a su efecto tóxico en el cuerpo humano
(OPS/OMS, 2016c) y los peligros biológicos son constituidos por todos aquellos organismos
que causan Enfermedades Transmitidas por Alimentos (ETA) (parásitos, hongos, bacterias,
virus, entre otros.) (Quintanilla, 2014).
5
Entre los peligros de los alimentos se tiene mayor atención a los originados por la presencia
de agentes biológicos, ya que son causantes de ETA, además, no se pueden detectar a simple
vista por lo que no se sabe si están presentes en los alimentos al momento de consumirlos
(Arroyo, 2014). Las fuentes de contaminación microbiológica de los alimentos pueden ser agua,
suelo, abonos orgánicos, fauna silvestre o doméstica. Se denomina mecanismo de
contaminación al medio de traslado de los microorganismos hasta el alimento como
contaminación cruzada o manipulación (Fernández et al., 2012).
Es importante aclarar que en ocasiones la interacción entre alimentos y microorganismos
es beneficiosa como en el caso de los productos fermentados, panes o quesos; los alimentos
nunca son estériles, es decir, siempre contienen una cantidad de microorganismos que
conforman la microbiota normal del alimento (Frezier y Westhoff, 1993), sin embargo, cuando
el número de microorganismos es muy alto genera la descomposición del alimento, y se vuelve
inadecuado para el consumo; por ello se han establecido normas que indican la cantidad total
de microorganismos que pueden estar presentes en los diferentes tipos de alimentos para que
aún se consideren aptos para el consumo; por otra parte existen microorganismos indeseables
que su sola presencia en el alimento lo vuelven inadecuado para el consumo como en el caso
de Salmonella spp. (Andino y Castillo, 2010).
Enfermedades Transmitidas por Alimentos
Las ETA son causadas por parásitos, hongos, bacterias, virus patógenos, entre otros, por
lo general de carácter infeccioso o tóxico que entran al organismo por medio del agua o
alimentos contaminados; y pueden causar discapacidad persistente y hasta la muerte (OMS,
2017).
De acuerdo a la OMS (2017), las ETA se pueden clasificar en infecciones, intoxicaciones o
toxiinfecciones. Para que se desarrollen, el patógeno o sus toxinas deben estar presentes en
el alimento, sin embargo, el solo hecho de que el patógeno esté presente no significa que
ocurrirá la enfermedad.
La OMS (2017) indica que, para que una ETA se presente se deben tener las siguientes
condiciones:
6
El patógeno debe estar presente en cantidad suficiente para causar una infección o
para producir toxinas.
El alimento debe presentar características favorables para que el agente patógeno se
desarrolle.
El alimento debe estar en condiciones de temperatura favorables y durante tiempo
suficiente para que el organismo patógeno crezca, se reproduzca y produzca toxina.
El individuo debe ingerir una porción suficiente del alimento con el agente patógeno
para que la barrera de susceptibilidad sea sobrepasada y se desarrolle la enfermedad
(dosis infectiva).
Las infecciones transmitidas por alimentos resultan por ingerir alimentos con
microorganismos patógenos vivos, como Salmonella, Shigella, el virus de la hepatitis A,
Trichinella spirallis y otros; las intoxicaciones se dan cuando se ingieren las toxinas, producidas
por ciertos microorganismos, presentes en el alimento, estas son difíciles de detectar porque,
por lo general, no presentan olor, color ni sabor. Además, las toxinas tienen la capacidad de
causar enfermedades aún después de la eliminación de los microorganismos que las
produjeron (OPS/OMS, 2016 a).
Contaminación en hortalizas
Las hortalizas son importantes en la alimentación humana por los beneficios que aportan
(vitaminas, minerales, fibra, carbohidratos, entre otros) (Cámara et al., 2008), sin embargo, el
consumo de estos alimentos se asocia a numerosos brotes de enfermedades ocasionados por
un manejo inadecuado durante la cadena de producción (JIFSAN, 2002), se pueden
contaminar por bacterias dañinas en el agua o en el suelo, después de la cosecha o durante
el almacenamiento o preparación (FDA, 2017). La mayoría de los microorganismos patógenos
en estos alimentos provienen de la materia fecal (FDA, 1998). Algunas de las fuentes de
contaminación potenciales que afectan al producto desde el campo hasta el empacado llegan
a ser decisivas y determinantes de riesgos a la salud (Fernández et al., 2012).
Existen registros de brotes epidemiológicos en Estados Unidos de América asociados a
frutas y hortalizas de origen mexicano, lo que llevó al gobierno estadounidense a prohibir la
entrada de productos como el melón cantaloupe en el que se encontró Salmonella en los años
7
1989 y 1990, la imposición fue levantada en 2003, después de que el gobierno mexicano
estableciera una norma obligatoria para la producción y exportación de dicho producto
(Avendaño et al., 2013). En 1997, se reportó un brote de hepatitis “A” en fresa, y en 2003 un
brote en cebollín; en 2008 se detectó Salmonella St. Paul en tomate, chile y cilantro; y en 2015,
se reportó un brote de Salmonella poona en pepino.
El Cuadro 1 muestra datos sobre brotes epidemiológicos reportados en Estados Unidos de
América asociados a frutas y hortalizas de origen mexicano (Avendaño, 2018).
Fuente: Avendaño, 2018 con datos de www.cdc.gov
3.2 Agricultura Orgánica
La agricultura orgánica, tiene sus inicios en Europa en la década de 1950 (López et al.,
2012). El término se refiere al proceso de producción de alimentos que utiliza métodos
respetuosos con el ambiente a lo largo de toda la cadena productiva. La International
Cuadro 1. Brotes epidemiológicos en Estados Unidos de América, asociados a frutas y hortalizas frescas de origen mexicano, 1987-2017
Producto Fecha Patógeno
Melón Cantaloupe 1989 Salmonella chester Melón Cantaloupe 1991 Salmonella poona
Vegetales 1992 E-coli O157 Lechuga Iceberg 1995 E-coli O157
Fresas 1997 Hepatitis A Melón Cantaloupe 1997 Salmonella saphra Perejil y cilantro 1998 Shigella sonnei
Melón Cantaloupe 1998 Salmonella oranienburg Melón Cantaloupe 2000 Salmonella poona Melón cantaloupe 2002 Salmonella Melón Cantaloupe 2006 Salmonella
Tomate, chiles, cilantro 2008 Salmonella St. Paul Papaya 2011 Salmonella Agona Mangos 2012 Salmonella Braenderup Pepino 2013 Salmonella St. Paul
Mezcla de Ensaladas 2013 Cyclospora Cilantro 2014 Cyclospora Pepino 2015 Salmonella poona Papaya 2017 Salmonella Kiambu y Salmonella
Thompson
8
Federation of Organic Agriculture Movements (IFOAM, 2008) con sede en Alemania, define a
la agricultura orgánica como “un sistema de producción que mantiene la salud de los suelos,
los ecosistemas y las personas. Se basa en procesos ecológicos, biodiversidad y ciclos
adaptados a las condiciones locales, en lugar de la utilización de insumos con efectos adversos.
Agricultura orgánica combina tradición, innovación y ciencia para beneficiar el entorno
compartido y promover relaciones justas y una buena calidad de vida para todos los
involucrados". Mediante el enfoque sistémico que tiene impide la degradación de los recursos
naturales, la perdida de suelo y del potencial productivo, no se limita solo a la producción,
también se enfoca en la cooperación entre productores, ambientalistas, industriales,
comerciantes, inspectores de calidad y consumidores (FAO, 2003).
Los objetivos de la agricultura orgánica de acuerdo a IFOAM (2003) son:
Producir suficientes alimentos y de alta calidad.
Trabajar en compatibilidad con los ciclos naturales y los sistemas vivos.
Mantener e incrementar la fertilidad y la actividad biológica del suelo.
Mantener y fortalecer la biodiversidad natural y agrícola mediante el uso de sistemas de
producción sostenibles.
Conservar la diversidad genética.
Promover la conservación del agua.
Usar recursos renovables.
Fomentar la producción y distribución local y regional.
Proveer condiciones adecuadas para los animales.
Proveer ambientes de trabajo seguros.
Proteger los sistemas tradicionales de producción.
El sistema debe optimizar la actividad biológica del suelo, mantener y mejorar su fertilidad,
su naturaleza física y mineral. La producción debe ser sostenible y reutilizar los nutrientes de
las plantas. El control de enfermedades y plagas debe ser mediante el control biológico y
cultural (FAO/OMS, 2005).
Este sistema ha tenido buena aceptación entre agricultores y consumidores en Europa,
Estados Unidos, Canadá y Japón. La Unión Europea es pionera del movimiento orgánico,
9
cuenta con las tasas de crecimiento más altas y ha declarado como prioridad de sus políticas
públicas el fomento de la producción orgánica y su consumo (Gómez y Gómez, 2017).
La agricultura orgánica se práctica en 179 países y la demanda de los consumidores está
en aumento, esto se refleja en el importante crecimiento de 11% del mercado orgánico de
Estados Unidos de América, el más grande del mundo (FiBL/IFOAM, 2017). A finales de 2015,
el Research Institute of Organic Agriculture (FiBL) reportaba alrededor de 50.9 millones de
hectáreas manejadas de forma orgánica en el mundo. El país con mayor superficie agrícola
orgánica es Australia (27.1 millones de ha), le sigue Argentina (3.1 millones de ha) y China en
tercer lugar (2.3 millones de ha), y la India es el país con mayor número de productores
orgánicos (835 mil productores) (FiBL, 2017; Schwentesius, 2018a). En Oceanía se concentra
el 45% de la superficie agrícola orgánica del mundo (22.8 millones de ha), en Europa el 25%
(12.7 millones de ha) y en América Latina el 13% (6.7 millones de ha) (FiBL, 2017). La empresa
de investigación de mercado Organic Monitor estima que el mercado mundial de alimentos
orgánicos llegó aproximadamente a 81,600 millones de dólares en 2015 (Organic Monitor,
2015; FiBL/IFOAM, 2017).
En México, la agricultura orgánica contribuye a la creación alrededor de 172 mil empleos
directos, el país es líder mundial en producción de café orgánico destinado fundamentalmente
al comercio internacional (Gómez y Gómez, 2017). La superficie orgánica aumentó de 21,265
ha en 1996, hasta llegar a 700 mil ha en 2017 (Schwentesius, 2018a). Los estados con mayor
superficie agrícola orgánica del país son: Chiapas con 32%, Oaxaca con 17%, Michoacán 13%,
Guerrero 4.9%, Tabasco 4.6%, Veracruz 4% y Sinaloa 3.7% (Gómez et al., 2010). Los
principales cultivos orgánicos en México son el café (46 % de la superficie orgánica nacional),
las hortalizas (9.3 %), el aguacate (8%), el cacao (3.9%), y el mango (3.3%) (Gómez y Gómez,
2017). El total de productores orgánicos en México hasta 2017 era de 215 mil (Schwentesius,
2018b), la mayoría de ellos son pequeños productores (99.95% del total de agricultores
orgánicos). El éxito de la agricultura orgánica en el país y su crecimiento se debe a la
combinación de factores como la demanda constante y acceso a precios premium en el
mercado internacional (Gómez y Gómez, 2004).
10
3.2.1 Red Mexicana de Tianguis y Mercados Orgánicos (REDAC)
La Red Mexicana de Tianguis y Mercados Orgánicos A. C. (REDAC) se creó en 2008 con
el propósito de facilitar la comunicación, el intercambio de información y de ideas entre los
mercados orgánicos del país (Schwentesius et al., 2010) y generar sistemas de certificación
orgánica para pequeños productores, ya que la mayoría de los productores de los mercados
de la REDAC no pueden lograr la Certificación Orgánica a través de agencias convencionales
como OCIA México o Certimex, debido a que su producción es pequeña y no alcanzan a cubrir
el costo de la certificación (Schwentesius et al., 2010); para solucionar esta problemática se
crearon esquemas de certificación participativa que permiten a pequeños productores obtener
el certificado orgánico de sus productos y comercializarlos solo en territorio nacional sin costo
directo para el productor (Schwentesius, 2009). La certificación se enfoca en los procesos de
producción y en los materiales que los productores emplean en la producción de los cultivos
(Arroyo, 2014),
La Certificación Orgánica Participativa (COP), está reconocida por la Ley de Productos
Orgánicos en el Capítulo Primero, Artículo 24, donde establece que se promoverá la COP para
pequeños productores organizados y para la producción familiar. La finalidad es que los
productos cumplan con los requisitos dispuestos por la Ley y los Lineamientos de la Producción
Orgánica y se puedan comercializar en el territorio nacional. Los Lineamientos de la
Producción Orgánica, en el Capítulo III “De la Certificación Participativa”, en el artículo 226,
establece que la Secretaria de Agricultura reconocerá el sistema de Certificación Participativa
a pequeños productores y a la producción familiar que estén directamente involucrados en un
sistema de producción y comercialización de productos orgánicos mediante un mercado,
tianguis o entrega directa al consumidor. En el Artículo 227, establece que el grupo de
productores deberá integrar un Comité de Certificación Orgánica Participativa (CCOP), que
podrá estar formado por consumidores, técnicos y sociedad civil con conocimiento del tema,
deberán ser al menos tres personas, y serán responsables de asegurar y garantizar el
cumplimiento de los lineamientos de la producción orgánica. Así mismo, el Artículo 228
establece las funciones del CCOP, el cual debe definir los procedimientos concretos a seguir
para llevar a cabo la certificación, elaborar cuestionarios que contengan información sobre el
historial de cultivo y las actividades realizadas en la unidad de producción y sobre el plan de
11
manejo orgánico que se tiene. El comité realizará visitas a las unidades de producción donde
verificará y garantizará el cumplimiento de los principios de la producción orgánica estas visitas
se denominan “Visitas de acompañamiento”(Ávila, 2008).
Tianguis Orgánico Chapingo
El Tianguis Orgánico Chapingo (TOCh), surgió en el año 2003 como una iniciativa de
profesores de la Universidad Autónoma Chapingo (UACh) dedicados a la investigación en
agricultura orgánica (Nelson et al., 2008). Un tianguis o mercado orgánico es un espacio donde
acuden productores y consumidores para comercializar y adquirir productos orgánicos
certificados ya sea por agencia o por certificación participativa (TOCh, 2016).
Hernández (2009) menciona que las funciones del TOCh, se basan en:
Ofrecer alimentos orgánicos a buen precio.
Cuidar el ambiente mediante la adopción de técnicas agroecológicas de producción.
Estimular el consumo regional de productos orgánicos.
Difundir información técnica y científica sobre agricultura orgánica.
Hasta el 2018 el TOCh abre sábados y domingos de 9 a.m. a 3 p.m. y tienen registrados 29
operadores, quienes ofrecen productos frescos como hortalizas (lechuga, acelga, espinaca,
zanahorias, cilantro, nopales, entre otros), frutos (naranja, toronja, limón, manzana, guayaba
o aguacate), carnes (pavo, y res), huevos y setas; productos procesados como miel, lácteos
(leche, queso, yogurt, mantequilla), tostadas, café, mermeladas, jarabes y salsas; alimentos
preparados (tlacoyos, quesadillas, tamales y tacos), además, ofrece productos de belleza y de
limpieza biodegradables, también se comercializan libros, plantas ornamentales y artesanías.
Adicionalmente se ofrecen talleres sobre temas de agricultura, cocina vegetariana, cuidado de
la salud y del ambiente (TOCh, 2016).
El TOCh funciona bajo el esquema de Certificación Orgánica Participativa (COP) y cuenta
con un comité integrado por profesores investigadores de la UACh, técnicos, productores y
consumidores quienes conocen los lineamientos de la producción orgánica y se encargan de
realizar visitas a las unidades de producción para después emitir un dictamen y determinar la
aprobación o rechazo de la solicitud del productor para ingresar al tianguis (TOCh, 2016).
12
El dictamen puede decir lo siguiente:
1. conceder la COP sin requisitos,
2. conceder la COP con requisitos,
3. negar la COP por incumplimientos de las normas de producción orgánica y formular
algunas recomendaciones.
Si se concede la COP al productor, se le otorgará una categoría para su ingreso al tianguis,
esta puede ser: orgánico, orgánico en transición u orgánico con recomendaciones (TOCh,
2016).
3.3 Inocuidad alimentaria
El Codex Alimentarius define a la inocuidad alimentaria como todas aquellas medidas
encaminadas a garantizar que los alimentos preparados o ingeridos de acuerdo al uso al que
han sido destinados no causarán daño a la persona que los consume (FAO/OMS, 1997). El
Codex Alimentarius es un conjunto de normas alimentarias resultado del trabajo de la FAO en
conjunto con la OMS. Se publicó para orientar y fomentar la elaboración y establecimiento de
requisitos aplicados a los alimentos y facilitar el comercio internacional garantizando alimentos
inocuos para la población (Codex Alimentarius, 2018).
El Codex Alimentarius abarca la higiene de alimentos, aditivos alimentarios, residuos de
pesticidas, contaminantes, etiquetado y presentación de los productos, métodos de análisis y
muestreo, entre otros. Las normas del Codex involucran códigos internacionales
recomendados para prácticas generales de higiene de los alimentos; normas específicas de
producción, límites máximos recomendados de residuos de pesticidas, de medicamentos
veterinarios, de aditivos alimentarios, etc. (OPS/ OMS, 2015).
En México, se empezaron a adoptar medidas sobre inocuidad alimentaria a partir de la Ley
de Inocuidad proclamada en Estados Unidos de América en 1997, esta ley pretendía asegurar
la inocuidad de los productos locales e importados, para ello se creó un documento llamado
“Guía para reducir al mínimo el riesgo microbiano en los alimentos para frutas y hortalizas
frescas” que se tomó como base por los productores agrícolas exportadores de frutas y
13
hortalizas a ese país para la implementación de Buenas Prácticas Agrícolas (BPA) y Buenas
Practicas de Manejo (BPM) en sus unidades de producción y empaque. Fue así como el
Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) se encargó
de difundir en toda la República las nuevas reglamentaciones para que se implementaran
(CESAVEJAL, 2018). Las medidas de inocuidad que se toman determinan la sanidad y
seguridad de los alimentos y permiten reducir el número de enfermedades que tienen su origen
en el consumo de alimentos contaminados (Arroyo, 2014).
Pirámide de la inocuidad alimentaria
En la Figura 1 se presenta en forma de pirámide la forma en que se deben implementar las
normas y los sistemas para lograr la inocuidad de los alimentos. En la base se encuentran la
legislación alimentaria del país, después la capacitación del sector oficial y de los productores,
en el siguiente nivel la implementación del Manejo Integrado de Plagas (MIP) y las Buenas
Prácticas Agrícolas en unidades de producción, posteriormente se encuentra la
implementación de Buenas Prácticas de Manufactura y Procedimientos Operativos
Estandarizados de Sanitación (POES) esto en los empaques y plantas procesadoras y en la
cima de la pirámide se tiene al Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control (HACCP) y se
debe recurrir también a las normas (ISO) (Ferrato, 2004).
Legislación alimentaria del país.
Capacitación del sector oficial y del productor.
MIP/BPA
BPM/POES
HACCP
Figura 1. Pirámide de la inocuidad alimentaria.
Fuente: Ferrato (2004).
14
Inocuidad en frutas y hortalizas orgánicas
En el año 2012 se estableció como obligatoria la inocuidad para frutas y hortalizas orgánicas
que se comercializaran en E.E. U.U y la Unión Europea (Arroyo, 2014), ya que en años
anteriores se creía que la producción orgánica estaba libre de peligros, sin embargo, estudios
realizados por los “Centers for Disease Control and Prevention (Centros de Control y
Prevención de Enfermedades, CDC)” de Estados Unidos de América demostraron que en
ocasiones hay más peligros de contaminación en productos orgánicos (Arroyo, 2014). En la
producción orgánica el uso de estiércol como fertilizante puede ocasionar que los productos
frescos se contaminen con microorganismos patógenos, por ello, se tiene especial atención en
la inocuidad y es importante que los consumidores demanden siempre productos orgánicos
certificados (Arroyo, 2014). Los peligros microbiológicos en hortalizas orgánicas generan la
necesidad de implementar estándares de inocuidad alimentaria en estos sistemas de
producción, para disminuir la amenaza de contraer alguna enfermedad por el consumo de
estos alimentos (Arroyo, 2014).
3.3.1 Reglamentación en Inocuidad de Hortalizas
Codex Alimentarius
El Codex Alimentarius que es un conjunto de códigos y normas alimentarias incluye dos
códigos internacionales en cuanto a inocuidad de hortalizas: El Código Internacional
recomendado de prácticas para el envasado y transporte de frutas y hortalizas frescas y el
Código de prácticas de higiene para las frutas y hortalizas frescas. En el primero se
recomiendan las formas adecuadas de envasado y transporte de frutas y hortalizas frescas
para mantener la calidad de los productos durante su transporte y comercialización. En el
segundo se abordan la aplicación de Buenas Prácticas Agrícolas (BPA) y Buenas Prácticas de
Manejo (BPM) para controlar los peligros físicos, químicos o biológicos y se da mayor atención
al control de peligros microbianos (OMS/FAO, 2007).
Ley FSMA
La Ley de Modernización de la Inocuidad Alimentaria (Food Safety Modernization Act/FSMA)
entró en vigor el 4 de enero de 2011 en Estados Unidos de América, es la reforma más
15
profunda realizada al sistema de inocuidad de alimentos en los últimos 70 años en ese país,
su objetivo es proteger la salud, garantizar alimentos inocuos a su población y prevenir brotes
epidemiológicos (PROCOLOMBIA, 2013), cubre toda la cadena de producción hasta el punto
de venta de los alimentos regulados por la FDA e indica estándares de cultivo, cosecha,
empaque y almacenamiento de productos nacionales e importados. Establece que los
productos extranjeros deben tener el mismo nivel de protección de salud pública que los
alimentos producidos en su territorio (SENASICA, 2016b).
La FDA elaboró siete nuevos reglamentos que son parte de la estructura de la Ley FMSA y
deben aplicarse a empresas ubicadas en E.E. U.U. y a empresas extranjeras que exporten sus
productos a dicho país, los reglamentos especifican las acciones que deben tomarse para
evitar la contaminación (FDA, 2018). De acuerdo a SENASICA (2016d), estos reglamentos se
enfocan en prevenir problemas de inocuidad y abordan los siguientes temas:
1. Estándares mínimos. Asegurar la inocuidad en campo y cosecha de vegetales.
2. Análisis y control preventivo de riesgos para alimentos procesados.
3. Controles preventivos para alimentos de animales.
4. Programa de verificación de proveedores extranjeros.
5. Certificación de auditores externos.
6. Transporte sanitario.
7. Adulteración internacional.
Estados Unidos de América es el principal destino de los productos agrícolas mexicanos
exportados por lo que el gobierno mexicano ha realizado actividades para divulgar los
reglamentos de la Ley FMSA en territorio mexicano y promocionar Sistemas de Reducción de
Riesgos de Contaminación (SRRC).
Normas Oficiales Mexicanas y Protocolos en Materia de Sanidad y Fitosanidad en
Hortalizas.
NOM-093-SSA1-1994. Esta norma establece las prácticas de higiene y sanidad que deben
realizarse en la preparación de alimentos en establecimientos fijos, su propósito es asegurar
que todos los alimentos que se preparen y ofrezcan en los establecimientos sean inocuos.
16
NOM-EM-008-FITO-1994. Esta norma establece los requisitos fitosanitarios para regular la
calidad de frutas y hortalizas frescas importadas, y de los productos y subproductos vegetales
que se emplean como material de embalaje o empaque de frutas y hortalizas.
NOM-EM-034-FITO-2000. Esta norma establece los requisitos y especificaciones para la
aplicación y certificación de Buenas Prácticas Agrícolas en los procesos de producción de
frutas y hortalizas frescas. Los requisitos son obligatorios para las unidades de producción en
territorio nacional que pretendan obtener la certificación en Buenas Prácticas Agrícolas.
Otros documentos en que los productores se pueden apoyar para reducir la contaminación
en los vegetales son el Protocolo voluntario para la implementación de Buenas Prácticas
Agrícolas y Buenas Prácticas de Manejo en los procesos de producción, cosecha y empacado
de lechuga (Lactuca sativa sp.) para consumo en fresco. Este documento es una descripción
de las Buenas Prácticas Agrícolas y las Buenas Prácticas de Manejo aplicadas durante la
producción y el empacado de lechuga en México. Se elaboró por la Dirección General de
Inocuidad Agroalimentaria, Acuícola y Pesquera (DGIAAP) en conjunto con el Comité Estatal
de Sanidad Vegetal de Guanajuato (CESAVEG) en representación de los productores y
empacadores de lechuga de Guanajuato, además de la participación de representantes de los
Comités Estatales de Sanidad Vegetal de Puebla y Querétaro y de la Universidad Autónoma
de Querétaro, la finalidad de este documento es apoyar a productores y empacadores en la
reducción de los peligros de contaminación biológica, química y física que pueden afectar al
producto durante los procesos de producción, cosecha y empacado (SENASICA, 2006); y el
Protocolo de aplicación voluntaria para la implantación de Buenas Prácticas Agrícolas y de
Manejo en la producción y empacado de frutas y hortalizas para consumo en fresco
(SENASICA, 2006).
En México no se cuenta con una norma sobre límites máximos permisibles de bacterias
mesófilas aerobias y coliformes totales en hortalizas frescas, pero en la norma NOM-093-
SSA1-1994, menciona que en ensaladas verdes de hortalizas crudas la cuenta total de
mesófilos aerobios tiene un límite máximo de 5.1 log10 UFC g-1, en cuanto a coliformes totales
no se especifican límites máximos permitidos.
17
Legislaciones internacionales sobre límites de bacterias
Legislación francesa y alemana
Las legislaciones de Francia y Alemania especifican, que, en el punto de venta final de
vegetales para el consumo, el límite máximo para el recuento de microorganismos mesófilos
aerobios totales es de 7.7 log10 UFC g-1, además de la ausencia de Salmonella en 25 g de
muestra (Legnani y Leoni, 2004; Dos Santos et al., 2010). En cuanto a coliformes fecales y E.
coli en Francia el límite es de 3 log10 UFC g-1 y en Alemania es de 2 log10 UFC g-1.
Recopilación de normas microbiológicas
De Pablo y Moragas (2017) recopilaron normas microbiológicas de alimentos de la
legislación española y europea vigentes. La recopilación de normas incluye criterios aplicados
en alimentos, superficies de trabajo y de manipulación de alimentos, agua y subproductos
animales no destinados al consumo humano. En el caso de hortalizas frescas los límites
microbiológicos se basan en el libro “Microbiología Alimentaria” de Pascual (1992), donde se
recomienda aplicar estos criterios microbiológicos para hortalizas y para cereales.
El Cuadro 2 indica los límites microbiológicos de mesófilos aerobios totales, coliformes
totales, coliformes fecales y E. coli en hortalizas de acuerdo a las recomendaciones de De
Pablo y Moragas (2017), las legislaciones francesa, alemana y la NOM-093-SSA-1994, sin
embargo, los límites de esta última son para ensaladas verdes lista para el consumo.
Cuadro 2. Limites microbiológicos de bacterias para verduras y hortalizas frescas.
Límite máximo permisible (log10 UFC g-1)
Microorganismo De Pablo y Moragas
Francia Alemania NOM **
Mesófilos aerobios totales 5 7.7 7.7 5.1 Coliformes totales 4 NE NE NE Coliformes fecales NE 3 2 2
E. coli 2 3 2 NA
Adaptado de De Pablo y Moragas (2017), NOM-093-SSA1-1994 y legislaciones francesa y alemana. ** Límites para ensaladas verdes listas para consumo. NE: No especifica.
18
3.3.2 Sistemas de Gestión de la Inocuidad de Alimentos
Sistema de Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control
El Sistema “Hazard Analysis and Critical Control Points” o Análisis de Peligros y Puntos
Críticos de Control (HACCP) se desarrolló como un sistema, por la NASA en la década de los
60, para diseñar y producir alimentos libres de patógenos para los astronautas (Guzmán et al.,
2005). El sistema permite garantizar la inocuidad de los alimentos desde la producción primaria
hasta el consumo, identifica y evalúa peligros específicos y establece sistemas de control
haciendo énfasis en la prevención, cubre todos los tipos de peligros potenciales sean
biológicos, químicos o físicos en la producción de alimentos (Olivé et al., 2004), y se utiliza en
la mayoría de los mercados dedicados a la producción, comercialización y exportación de
alimentos (Mozombite, 2013).
El sistema de HACCP se fundamenta de siete principios básicos, el cumplimiento de estos
hace que el sistema sea efectivo para asegurar la inocuidad de los alimentos (FAO, 1997), de
acuerdo a la Organización Panamericana de la Salud (OPS) y la OMS (2018) los principios del
HACCP son:
1. Realizar un análisis de peligros e identificar medidas preventivas. Se trata de identificar los
peligros potenciales, evaluar la posibilidad de que ocurran e identificar medidas de
prevención.
2. Determinar puntos críticos de control (PCC). El Codex Alimentariux define un Punto Crítico
de Control como una etapa donde se puede aplicar un control para evitar, reducir o eliminar
un peligro a la inocuidad del alimento. Un PCC se puede identificar según su categoría en
químico, físico o biológico: después de determinar el PCC se deben registrar y documentar
los parámetros que deben vigilarse para controlarlo.
3. Establecer límites críticos. Se deben establecer límites críticos para asegurar el control de
los peligros en cada punto de control, los limites definirán si el producto es aceptable o no.
4. Establecer un sistema de control para monitorear los PCC. Tener un programa de
monitoreo y observación de los PCC para determinar si se respetan los limites críticos. Los
monitoreos permiten detectar fallas de control en un punto crítico a tiempo para evitar la
producción de un alimento contaminado.
19
5. Establecer medidas correctivas. Se deberán tomar medidas inmediatas cuando el
monitoreo indique que un determinado PCC no está controlado para garantizar la inocuidad
del alimento.
6. Establecer procedimientos de verificación del plan HACCP. Además del monitoreo se
deben aplicar métodos de auditoria, pruebas, procedimientos, muestras aleatorias y
análisis para determinar el cumplimiento del plan HACCP.
7. Establecer procedimiento de registro del plan HACCP. Se debe tener un sistema de
documentación de todos los procedimientos seguidos y contar con un archivo establecido
para mostrar a los inspectores oficiales cuando se requiera.
Una herramienta para determinar Puntos Críticos de Control es el árbol de decisiones del
Codex Alimentarius, representado en la Figura 2.
Pregunta 1. ¿Existen medidas preventivas de control?
Si
No
No
No es un PCC Alto*
Pregunta 2. ¿Ha sido específicamente concebida la fase para eliminar o reducir a un nivel aceptable la probabilidad de que se produzca un peligro? **
Si
Si
Modificar la fase del proceso o producto.
¿Es necesario el control en esta fase para asegurar la inocuidad?
Si Punto crítico de control (PCC)
No es un PCC Alto*
Pregunta 3. ¿Podría producirse una contaminación con peligros identificados en niveles superiores a los aceptables o podrían estos aumentar hasta niveles inaceptables? **
No es un PCC
Alto*
Pregunta 4. ¿Se eliminarán los peligros identificados o se reducirá a un nivel acepta la posibilidad de que se produzcan en una fase posterior? **
No
Si No
No
* Prosiga al
siguiente
peligro
**Es
necesario
definir los
niveles
aceptables
Figura 2. Árbol de decisiones para identificar Puntos Críticos de Control.
20
Sistemas de trazabilidad y rastreabilidad
La trazabilidad se refiere a la capacidad de dar seguimiento al alimento durante las etapas
de producción, transformación y distribución. Se debe tener un sistema para retirar los
productos si se involucran en contingencias sanitarias SENASICA (2016a). La rastreabilidad o
rastreo de productos es la capacidad de identificar la procedencia y el destino del alimento en
cualquier etapa de la cadena alimentaria (Codex Alimentarius, 2006).
Buenas Prácticas Agrícolas y Sistema de Reducción de Riesgos de Contaminación
La Ley Federal de Sanidad Vegetal (1994) define a las Buenas Prácticas Agrícolas (BPA)
como un conjunto de medidas higiénico-sanitarias mínimas que se realizan en el área de
producción primaria de vegetales, para asegurar que se disminuya la posibilidad de adquirir
algún tipo de contaminación ya sea física, química o microbiológica de un vegetal o producto
fresco. Entre sus objetivos principales también se encuentran la protección fitosanitaria y el
control de residuos de plaguicidas para proteger la salud de los consumidores y el acceso a
los mercados internacionales (Díaz et al., 2017).
Las Buenas Prácticas Agrícolas permiten atenuar los efectos perjudiciales de la agricultura
en el ambiente y tratan de manera conjunta la inocuidad de los alimentos, la sanidad de las
plantas, la salud de los trabajadores y la salud del ambiente. Las instancias de gobierno son
quienes se encargan de establecer las normas para la implementación de BPA, brindar
asistencia técnica y capacitación, así como verificar y vigilar su cumplimiento (Díaz et al., 2017).
FAO (2002) menciona que los principios básicos de las Buenas Prácticas Agrícolas se
centran en 11 elementos:
1. El suelo.
2. El agua.
3. Producción de cultivos.
4. Protección de los cultivos.
5. Producción animal.
6. Salud animal.
7. Bienestar animal.
8. Elaboración y almacenamiento en granja.
21
9. Energía y gestión de los desechos.
10. Bienestar, salud y seguridad de las personas.
11. La naturaleza y el paisaje.
Por otra parte los Sistemas de Reducción de Riesgos de Contaminación (SRRC) incluyen
medidas y procedimientos establecidos por la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Pesca y
Alimentación en Normas Oficiales Mexicanas (NOM) y otras disposiciones legales aplicables
con la finalidad de promover, verificar y certificar las actividades realizadas en la producción
de vegetales encaminadas a evitar su contaminación por agentes físicos, químicos o
microbiológicos, a través de la aplicación de Buenas Prácticas Agrícolas (BPA) (Ley Federal
de Sanidad Vegetal, 1994). Los Sistemas de Reducción de Riesgos de Contaminación en la
producción de vegetales, incluyen la normalización, certificación, verificación y pruebas de
laboratorio como instrumentos de control y prevención de riesgos de contaminación
(SENASICA, 2002). Se trata de un grupo de herramientas, métodos y elementos eficaces
diseñados y aplicados para mantener limpias las áreas de contacto directo e indirecto con los
alimentos (SENASICA, 2016a).
Las fases y medidas para implementar un Sistema de Reducción de Riesgos de
Contaminación en una unidad de producción de acuerdo con SENASICA (2016a) son:
Fase preparatoria.
Registro de la Unidad Productiva.
Infraestructura productiva.
Higiene.
Manejo de fauna doméstica y silvestre.
Capacitación y desarrollo de habilidades.
Evaluaciones internas.
Validación de procedimientos.
Trazabilidad.
Fase productiva. Durante la fase productiva se incluyen los siguientes puntos.
Historial de la unidad productiva.
Uso y manejo del agua.
22
Fertilización.
Buenas prácticas de cosecha.
Durante el empacado y transporte se debe tener medidas de control para evitar que los
productos estén en contacto con superficies y sustancias que puedan adherirle algún
contaminante físico, químico o biológico (SENASICA, 2016a).
3.4 Análisis microbiológico
Para conocer la incidencia de microorganismos en los alimentos se realizan análisis
microbiológicos, los cuales permiten estimar la carga microbiana del alimento e identificar el
agente causal en la alteración de un producto, una vez identificado, investigar las posibles
fuentes de contaminación y adoptar medidas para posteriormente evitarla; solo tienen un
carácter informativo y no mejoran la calidad del producto (Andino y Castillo, 2010). Los
resultados de los análisis microbiológicos principalmente se usan para determinar la calidad
higiénica del alimento y permiten el monitoreo y mejoramiento de las prácticas de producción
y a través de ellas obtener productos de mejor calidad.
En los análisis microbiológicos suelen emplearse los microorganismos como indicadores
del grado y el tipo de contaminación de los alimentos, los microorganismos indicadores se
pueden dividir en dos grupos; por un lado, se encuentran los indicadores de condiciones de
manejo o de eficiencia de proceso (mesófilos aerobios, hongos y levaduras y coliformes
totales), por otra parte, los microorganismos indicadores de contaminación fecal (coliformes
fecales, E. coli y enterococos) (Andino y Castillo, 2010).
Los indicadores bacteriológicos, son organismos de un grupo específico, que por su sola
presencia demuestran que ocurrió contaminación y en ocasiones, sugieren el origen de dicha
contaminación. El uso de bacterias indicadoras como coliformes y E. coli, son un medio para
evaluar la presencia potencial de organismos patógenos en los alimentos y proteger la salud
pública. Los grupos microbianos indicadores de mayor aplicación en los alimentos son:
bacterias mesófilas aerobias, organismos coliformes totales, coliformes termotolerantes, E. coli,
Enterococos, entre otros (Fernández, 2000).
23
Mesófilos Aerobios Totales
El grupo de bacterias mesófilas aerobias totales se desarrollan de forma óptima entre los
30 a 40 ºC, determinar su cantidad en los alimentos permite conocer la calidad sanitaria del
mismo y se emplea para monitorear la aplicación de Buenas Prácticas de Manejo, esto no se
aplica a alimentos fermentados, y puede dar poca información en cuanto al manejo del
alimento cuando su pH o la actividad del agua (Aw) es poco favorable para el desarrollo de
microorganismos (Andino y Castillo, 2010). Este grupo de bacterias incluye la microbiota total
sin especificar los tipos de microorganismos, refleja la calidad sanitaria del producto, las
condiciones higiénicas y de manipulación de la materia prima. Se debe tener presente que un
conteo bajo de mesófilos aerobios no garantiza la ausencia de microorganismos patógenos o
sus toxinas. De igual manera cuando se tiene un recuento elevado no significa que haya
presencia de microrganismos patógenos, sin embargo, no es recomendable que el alimento
tenga un contenido alto de mesófilos aéreos, pues puede significar contaminación de la materia
prima, manipulación inadecuada o contaminación cruzada. El recuento de este tipo de
microorganismos permite conocer el grado de contaminación de una muestra (Andino y Castillo,
2010).
La cuenta de bacterias mesófilas aerobias en microbiología se utiliza como indicador en los
siguientes puntos:
a) de la posible presencia de organismos patógenos,
b) del valor comercial de un alimento,
c) de las condiciones higiénicas en que ha sido manejado un producto,
d) de la idoneidad de un ingrediente crudo que se va a incorporar a un alimento,
e) para seguir la eficiencia de un proceso de desinfección,
f) para predecir la vida de anaquel de un alimento.
24
En la Figura 3 se observan los rangos de temperatura en que se desarrollan los diferentes
tipos de microorganismos.
Coliformes totales
Los coliformes son bacilos cortos, Gram negativos, aerobios o anaerobios facultativas que
fermentan lactosa y producen CO2, su temperatura óptima en promedio es de 35 °C, son
oxidasa negativa, no forman esporas y presentan actividad enzimática de la B-galactosidasa.
El conteo de coliformes totales se utiliza como indicador de contaminación fecal, y su presencia
es un factor que determina la calidad microbiológica de alimentos y agua. Los coliformes
totales son un grupo heterogéneo de bacterias conformado principalmente por cuatro géneros
Enterobacter., Escherichia., Citrobacter y Klebsiella (Camacho et al., 2009). Su hábitat es
principalmente el intestino de animales homeotermos, aunque también se pueden encontrar
en suelo, por lo que la contaminación puede provenir de materia fecal o de materia orgánica
del suelo (Andino y Castillo, 2010).
Escherichia coli
Pertenece al grupo de los coliformes, es un bacilo Gram negativo, anaerobio facultativo,
pertenece a la familia Enterobacteriaceae, mide en promedio 0.5 µm de ancho por 3 µm de
largo, produce vitaminas K y del complejo B; coloniza el tracto intestinal dentro de las primeras
horas de vida, estableciéndose una simbiosis entre la bacteria y el huésped y son parte
Figura 3. Tipos de microorganismos de acuerdo a los rangos de temperatura de crecimiento. Fuente: Geo F. Brooks et al., 2013. Microbiología Médica.
25
importante de una microbiota intestinal saludable (Romero y Herrera, 2002). Generalmente,
se encuentra confinada en el lumen del intestino y no produce enfermedades, sin embargo,
cuando el intestino está dañado o debilitado puede causar cuadros clínicos como diarrea,
además, puede causar infecciones en el tracto urinario y el sistema respiratorio, entre otras
enfermedades. Se sabe que la mayoría de E. coli que se encuentran en animales y en el
ambiente no son patógenas, pero existen serotipos que pueden causar enfermedades, tal es
el caso de E. coli O157: H7 que con dosis bajas de 10 a 100 células puede causar diarreas
hemorrágicas (Méndez, 2008).
De acuerdo a Rodríguez (2002) existen tipos de E. coli causantes de ETA las cuales pueden
provocar algunos síntomas como náuseas, vómitos, cólicos abdominales, diarrea con
sangrado, cansancio y fiebre. Existen seis patotipos asociados a enfermedades intestinales,
los cuales son:
E. coli enterohemorrágica (EHEC)
E. coli enterotoxigénica (ETEC)
E. coli enteropatógena (EPEC)
E. coli enteroagregativa (EAEC)
E. coli enteroinvasiva (EIEC)
E. coli de adherencia difusa (DAEC)
E. coli enterohemorrágica (EHEC) es el patotipo más asociado a brotes de ETA, produce
diarrea con dolor abdominal y evacuaciones liquidas con sangrado, si no se trata
adecuadamente puede llegar a producir Síndrome Urémico Hemolítico (SUH) que se
caracteriza por insuficiencia renal aguda, anemia hemolítica y deficiencia de plaquetas (OMS,
2018). E. coli enterotoxigénica (ETEC) es causa frecuente de diarrea en niños menores de 5
años y de la diarrea del viajero, E. coli enteropatógena (EPEC) se asocia con una enfermedad
de niños menores de dos años, afecta la mucosa intestinal y produce diarrea secretora y fiebre,
sino se controla conduce a la deshidratación y hasta la muerte. E. coli enteroagregativa (EAEC)
ocasiona en niños cuadros persistentes (más de 14 días) de diarrea secretora acuosa con
moco y sangre, y fiebre. E. coli enteroinvasiva (EIEC) afecta la mucosa del colon, produce
dolor abdominal tipo cólico y fiebre, así como evacuaciones con moco y sangre. E. coli de
26
adherencia difusa (DAEC) causa enfermedad diarreica aguda con deposiciones acuosas,
predomina en niños pequeños y lactantes (OPS, 2018).
E. coli se puede utilizar como indicador, pues se asume que solo está presente cuando la
contaminación es de origen fecal, ya que su capacidad de crecimiento en ambientes
extraintestinales es menor y sobreviven menos tiempo que los coliformes totales, por lo que,
si las cantidades son elevadas, se supone una contaminación reciente (Sandoval y Carlos,
1991).
4. OBJETIVOS
4.1 Objetivo General
Evaluar la calidad microbiológica de hortalizas comercializadas en el Tianguis Orgánico
Chapingo a través de análisis microbiológicos para determinar si cumplen con los límites
establecidos por las normas.
4.2 Objetivos Particulares
Hacer una revisión de normas nacionales e internacionales sobre inocuidad de
hortalizas para tener un criterio de la calidad de las hortalizas comercializadas en el
Tianguis Orgánico Chapingo mediante revisión bibliográfica y electrónica.
Cuantificar Unidades Formadoras de Colonias de bacterias mesófilas aerobias totales,
y bacterias coliformes totales en hortalizas (lechuga (Lactuca sativa L.), cilantro
(Coriandrum sativum L.), espinaca (Spinacia oleracea L.) y acelga (Beta vulgaris L. var.
cicla)) comercializadas en el Tianguis Orgánico Chapingo, mediante análisis
microbiológicos para determinar si cumplen con los límites establecidos por las normas.
Identificar la presencia de E. coli en hortalizas (lechuga (Lactuca sativa L.), cilantro
(Coriandrum sativum L.), espinaca (Spinacia oleracea L.) y acelga (Beta vulgaris L. var.
27
cicla)) mediante análisis microbiológicos para determinar si representan un peligro para
la salud del consumidor.
Proponer medidas en base a Buenas Prácticas Agrícolas y Buenas Prácticas de Manejo
para mejorar la inocuidad de las hortalizas comercializadas en el Tianguis Orgánico
Chapingo.
5. MATERIALES Y MÉTODOS
5.1 Muestreo
El estudio se realizó de septiembre a diciembre de 2017. Se seleccionaron cuatro
productores que comercializan hortalizas frescas del Tianguis Orgánico Chapingo; se
colectaron asépticamente de acuerdo a la NOM-109-SSA1-1994 dos muestras de tres tipos de
hortalizas (lechuga, cilantro, espinaca o acelga), de cada establecimiento, en tres fechas de
muestreo, en intervalos de 15 días.
En la Figura 4 se esquematizan las hortalizas analizadas de cuatro productores del TOCh
durante tres muestreos.
Productor 1
L C E
L C E
L C E
Productor 2
L C A
L C A
L C A
Productor 3
A C E
A C E
A C E
Productor 4
L C A
L C A
L C A
MUESTREO 1
MUESTREO 2
MUESTREO 3
L: lechuga C: cilantro E: espinaca A: acelga
Figura 4. Esquema de muestreo de hortalizas de cuatro productores del TOCh durante tres fechas.
28
Las hortalizas se trasladaron al Laboratorio de Microbiología Pecuaria del Departamento de
Zootecnia de la Universidad Autónoma Chapingo. De cada hortaliza se obtuvo una submuestra
de 20 g, este volumen se empleó para realizar el análisis microbiológico y determinar la
cantidad de Unidades Formadoras de Colonias de mesófilos aerobios totales, coliformes
totales y la incidencia de E. coli.
5.2 Análisis Microbiológico
La preparación de las muestras para el análisis microbiológico se realizó de acuerdo a la
norma NOM-110-SSA1-1994, bienes y servicios, preparación y dilución de muestras de
alimentos para su análisis microbiológico. Los medios de cultivo utilizados fueron, para
mesófilos aerobios totales Agar Métodos Estándar (MCD/LAB) y para el conteo de coliformes
totales e incidencia de E. coli se utilizó Agar Eosina y Azul de Metileno (EMB) (Merck).
Las submuestras (20 g) se homogeneizaron con 180 mL de solución salina estéril (0.85%),
utilizando una licuadora (osterizer), durante 1.5 minutos. Posteriormente se realizaron seis
diluciones decimales seriadas. Se sembraron por vaciado en placa 200 µL de las diluciones
1x10-2 a la 1x10-6 en cajas petri estériles de plástico (60 x 15 mm), por duplicado y se incubaron
a 37 °C durante 48 h.
La Figura 5 representa las diluciones que se realizaron a partir de la dilución cero para la
siembra en placa por duplicado.
1x 10-5 1x 10-1
1 mL
1x 10-6
1 mL
1x 10-4
1 mL
1x 10-3
1 mL
1x 10-2
1 mL 1 mL
1x 100
Diluciones sembradas en placa
Figura 5. Diluciones decimales seriadas para siembra en placa por duplicado.
29
5.3 Conteo de Unidades Formadoras de Colonias (UFC)
Después de la incubación de 48 h, se realizó el conteo en una cámara cuenta colonias
(Quebec), el criterio de conteo fue de 30 a 300 colonias por caja, además se tomó como
referencia a las Normas Oficiales Mexicanas: NOM-092-SSA1-1994, la cuenta de bacterias
aerobias en placa y la NOM-113-SSA1-1994, para la cuenta de microorganismos coliformes
totales en placa.
Para el cálculo total de UFC g-1 se utilizó la fórmula:
UFC g-1 = (UFC 10x) / g
Donde:
UFC g-1 = Unidades Formadoras de Colonias por gramo.
UFC = Unidades Formadoras de Colonias.
X = Numero de dilución.
g = Volumen de la muestra sembrada.
El diseño experimental fue bloques completamente al azar y los datos se analizaron con el
procedimiento GLM de SAS 9.0, se realizó la comparación de medias de Tukey. Los resultados
se expresaron en log10 UFC g-1. Las UFC se compararon con los límites establecidos por la
NOM-093-SSA1-1994 para ensaladas verdes, para tener una norma mexicana como
referencia en hortalizas, también se comparó con los límites recomendados por De Pablo y
Moragas (2017) para mesófilos aerobios y coliformes totales en hortalizas frescas; y por último
se comparó con las legislaciones francesa y alemana para hortalizas frescas. En el caso de E.
coli, se registró la incidencia de la bacteria en cada hortaliza de cada productor.
30
6. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
6.1 Conteos de mesófilos aerobios totales
Los conteos de mesófilos aerobios totales (log10 UFC g-1) obtenidos de las hortalizas
analizadas, se presentan en el Cuadro 3. En promedio, la hortaliza del productor uno con mayor
cantidad de mesófilos aerobios fue la espinaca y el conteo más alto se obtuvo en el segundo
muestreo, al contrario, la hortaliza con menor cantidad fue el cilantro y su conteo más bajo fue
en el tercer muestreo. Por otro lado, la hortaliza del productor dos con mayor cantidad de
mesófilos aerobios fue la lechuga y el mayor conteo se obtuvo en el segundo muestreo, en
contraste, la hortaliza con menos mesófilos aerobios fue la acelga y la menor cantidad se
obtuvo en el tercer muestreo. En cuanto al productor tres, el cilantro fue el más contaminado y
su conteo más alto fue en el primer muestreo, y la acelga tuvo un conteo más bajo, sobre todo
en el tercer muestreo. Por último, la hortaliza del productor cuatro con mayor cantidad fue la
lechuga, durante el primer y segundo muestreo, y la que presentó menor cantidad fue la acelga
en el tercer muestreo.
Cuadro 3. Bacterias mesófilas aerobias totales presentes en hortalizas de cuatro productores comercializadas en el TOCh.
Mesófilos aerobios totales (log 10 UFC g-1 )
Productor Hortaliza Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3 Promedio
1 Lechuga 7.7b 7.7a 6.7c 7.5
Cilantro 7.9a 6.3b 6.8c 7.5
Espinaca 7.9a 8.0a 7.7b 7.9
2 Lechuga 7.3b 7.6a 6.9c 7.3
Cilantro 7.5b 7.5a 6.1c 7.3
Acelga 7.7a 5.7b 5.6b 7.2
3 Acelga 7.4a 6.4a 5.9a 7.0
Cilantro 8.3a 7.8b 7.5c 8.0
Espinaca 7.5a 7.6a 7.6a 7.6
4 Lechuga 5.0a 5.0a 4.7b 4.9
Cilantro 4.4b 3.7c 4.5a 4.3
Acelga 4.4a 4.3b 3.6c 4.2
*Literales diferentes por fila implican diferencia significativa (P<0.05).
** Color rojo implica que supera el límite recomendado por las legislaciones francesa y alemana.
31
De acuerdo a los promedios obtenidos por productor, el productor uno tuvo la mayor
contaminación de mesófilos aerobios en sus hortalizas.
Productor 1
La Figura 6 muestra los conteos de mesófilos aerobios totales (log10 UFC g-1) encontrados
en las hortalizas analizadas del productor uno, todas rebasan el límite recomendado por la
NOM-093-SSA1-1994 para ensaladas verdes y también el límite recomendado por De Pablo y
Moragas (2017), sin embargo, en cuanto a las legislaciones francesa y alemana, esta fue
superada por el cilantro durante el primer muestreo y por la espinaca en el primer y segundo
muestreos. Las hortalizas más contaminadas en el primer muestreo fueron cilantro y espinaca,
pero la espinaca presentó mayor contaminación en los tres muestreos, en el segundo muestreo
hubo menor contaminación en lechuga; y por último el cilantro tuvo menor contaminación en
el segundo y tercer muestreo.
log
10 U
FC
g-1
Figura 6. Mesófilos aerobios totales encontrados en hortalizas del productor uno del TOCh.
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3Lechuga CilantroEspinaca Legislaciones francesa y alemanaDe Pablo y Moragas NOM-093-SSA1-1994
32
Productor 2
En cuanto al productor dos, todas las hortalizas analizadas superaron el límite establecido
por la NOM-093-SSA1-1994 para ensaladas verdes y la recomendación de De Pablo y
Moragas (2017) como se observa en la Figura 7, en contraste ninguna hortaliza superó el límite
de las legislaciones francesa y alemana, pero solo la espinaca durante el primer muestreo
alcanzó este límite. En el primer muestreo la lechuga estuvo menos contaminada, mientras
que en el segundo y tercer muestreo la lechuga fue la hortaliza más contaminada y la acelga
la menos contaminada.
Figura 7. Mesófilos aerobios totales encontrados en hortalizas del productor dos del TOCh.
log
10 U
FC
g-1
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3
Lechuga CilantroAcelga Legislaciones francesa y alemanaDe Pablo y Moragas NOM-093-SSA1-1994
33
Productor 3
En las hortalizas del productor tres, el grado de contaminación superó el límite establecido
por la NOM-093-SSA1-1994 para ensaladas verdes y la recomendación de De Pablo y
Moragas (2017), sin embargo, solo el cilantro en el primer y segundo muestreo superó el límite
que establecen las legislaciones francesa y alemana, solo en el tercer muestreo la espinaca
tuvo mayor contaminación, y la acelga fue la hortaliza menos contaminada en cada uno de los
muestreos, como se muestra en la Figura 8.
Figura 8. Mesófilos aerobios totales encontrados en hortalizas del productor tres del TOCh.
log
10 U
FC
g-1
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3
Acelga CilantroEspinaca Legislaciones francesa y alemanaDe Pablo y Moragas NOM-093-SSA1-1994
34
Productor 4
En la Figura 9 se indican la cantidad de mesófilos aerobios totales obtenidos en los conteos
de hortalizas analizadas del productor cuatro; en comparación con la NOM-093-SSA1-1994
para ensaladas verdes, ninguna hortaliza superó el límite establecido y en cuanto a la
recomendación de De Pablo y Moragas (2017), la lechuga en el primer y segundo muestreo
llegó al límite establecido, pero no lo superó; además ninguna hortaliza se acercó al límite de
la legislación francesa y alemana. En los tres muestreos la lechuga estuvo más contaminada;
en el primer muestreo el cilantro y la acelga tuvieron un conteo similar, en el segundo muestreo
el cilantro tuvo la menor contaminación y en el tercer muestreo la hortaliza menos contaminada
fue la acelga.
Los conteos de mesófilos aerobios totales en este estudio son altos, sin embargo, son
similares a estudios realizados en hortalizas de producción convencional. Tales son los casos,
de Dos Santos et al. (2010) y Paula et al. (2003) quienes encontraron conteos que van de los
7.4 a 7.5 log10 UFC g-1 en Campinas y Niterói, Brasil, los recuentos más parecidos son los de
lechuga y acelga. A su vez, Bolaños (2002) en estudios realizados en el área de Cartago,
Costa Rica, obtuvo conteos de mesófilos aerobios totales de 7.0 log10 UFC g-1 en lechuga. Por
otra parte, los resultados de este estudio contrastan con los obtenidos por Rojas (2017), quien
Figura 9. Mesófilos aerobios totales encontrados en hortalizas del productor cuatro del TOCh.
log
10 U
FC
g-1
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3Lechuga CilantroAcelga Legislaciones francesa y alemanaDe Pablo y Moragas NOM-093-SSA1-1994
35
reporta en tres municipios del Estado de México (Tenango del Valle, Toluca de Lerdo y
Calimaya), conteos de mesófilos aerobios totales en cultivos convencionales en promedio de
hasta 4 unidades logarítmicas menos en lechuga, espinaca y cilantro, probablemente los
conteos bajos de mesófilos se deban a las condiciones ambientales (baja temperatura y
humedad) de la región, además es importante mencionar que se trata de cultivos
convencionales, donde es común el uso de fertilizantes químicos que pueden matar a los
microorganismos presentes en las hortalizas (Hernández et al., 2013), y plaguicidas que
también se les atribuyen la disminución de microorganismos presentes en los vegetales
(Bolaños, 2002).
Johnston et al. (2005) en Estados Unidos de América reportaron conteos de 4.2 a 6.2 log10
UFC g-1 de mesófilos aerobios totales en hortalizas de hoja verde, e indican que cada paso
desde la producción hasta el consumo puede afectar la carga microbiana del producto. Por lo
que, otros factores de contaminación de las hortalizas del TOCh pueden ser el manejo
postcosecha, los contenedores en los que se transportan y la manipulación que se les da; así
como la exposición en el punto de venta, en el caso los cuatro productores las hortalizas están
expuestas sin algún tipo de empaque y al contacto de los consumidores.
Un problema derivado de la alta carga de bacterias mesófilas que se podría presentar en el
TOCh, sería la reducción de la vida útil de las hortalizas. Tal como lo indican Paula et al. (2003),
el alto contenido de estos microorganismos puede ocasionar que los alimentos no soporten un
prolongado tiempo de vida útil, en esto coincide con Dos Santos et al. (2010) quienes
mencionan que las bacterias mesófilas participan activamente en el deterioro de las hortalizas,
debido a la presencia de tejidos y al alto grado de humedad que tienen estos productos; por
otra parte Bolaños (2002) menciona que recuentos altos de mesófilos aerobios se traduce en
una corta vida del producto, también atribuye la alta carga bacteriana a factores como la
presencia de animales cerca del área de cultivo, a un mal almacenamiento, al lavado de los
vegetales con agua contaminada favoreciendo la distribución de los microorganismos por todo
el producto, pero relaciona especialmente la alta manipulación del producto con el aumento de
la contaminación. De acuerdo con Hernández (2009) las bacterias mesófilas, que están
constituidas por la microbiota total del producto pueden indicar una alteración que apenas
comienza a manifestarse y no precisamente un peligro potencial para la salud del consumidor.
36
Un punto a considerar es que los primeros tres productores no realizan ninguna desinfección
a sus hortalizas, lo que, si realiza el productor cuatro, por lo que de acuerdo a Nascimento et
al. (2003); citado por Dos Santos et al. (2010), la desinfección de hortalizas reduce hasta dos
unidades logarítmicas el número de microorganismos, por lo que con una desinfección
eficiente se puede llegar al límite establecido por la NOM-093-SSA1-1994 para ensaladas
verdes y ser adecuadas para el consumo.
6.2 Conteos de coliformes totales
En el Cuadro 4 se presentan los resultados de los conteos de coliformes totales obtenidos
en análisis realizados a hortalizas de los cuatro productores del TOCh. Solo un productor tuvo
conteos dentro del límite recomendado por De Pablo y Moragas (2017).
En promedio, la espinaca del productor uno fue la hortaliza con mayor contaminación de
coliformes totales y tuvo el mayor conteo en el primer y segundo muestreos, y la lechuga fue
la hortaliza menos contaminada, que tuvo el recuento más bajo en el tercer muestreo. Por otra
parte, el productor dos tuvo mayor contaminación en cilantro y el conteo más alto lo tuvo en el
segundo muestreo, al contrario, la hortaliza menos contaminada fue la acelga y su conteo más
Cuadro 4. Unidades Formadoras de Colonias de coliformes totales presentes en hortalizas de cuatro productores comercializadas en el TOCh
Coliformes totales (log 10 UFC g-1)
Productor Hortaliza Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3 Promedio 1 Lechuga 6.9b 7.5a 6.3c 7.1
Cilantro 7.7a 6.1b 6.5b 7.2
Espinaca 7.7b 7.7a 7.4c 7.6 2 Lechuga 6.8b 7.4a 6.5b 7.0
Cilantro 7.1b 7.3a 5.9c 7.1
Acelga 6.9a 5.6b 5.4b 6.5 3 Acelga 7.1a 6.2a 5.7a 6.7
Cilantro 8.2a 7.6b 7.3b 7.9
Espinaca 7.3a 7.4a 7.3a 7.4 4 Lechuga 4.1a 3.9b 3.8c 4.0
Cilantro 3.7a 3.3c 3.5b 3.5
Acelga 3.6a 3.5b 3.4c 3.5 *Literales diferentes implican diferencia significativa (P<0.05).
** Color rojo implica que supera el límite recomendado por De Pablo y Moragas (2017) para hortalizas listas para el consumo humano.
37
bajo se obtuvo en el tercer muestreo. En cuanto al productor tres, el cilantro tuvo mayor
contaminación y el conteo más alto se obtuvo en el primer muestreo, y la hortaliza menos
contaminada fue la acelga, la cual tuvo el conteo más bajo en el tercer muestreo. Finalmente,
el productor cuatro presentó mayor contaminación en lechuga que tuvo el conteo más alto en
el primer muestreo, el cilantro y la acelga tuvieron el mismo grado de contaminación, pero el
cilantro tuvo el menor conteo en el segundo muestreo y la acelga en el tercer muestreo.
Productor 1
La Figura 10, muestra la cantidad de coliformes totales de hortalizas del productor uno del
TOCh, todas las hortalizas rebasaron el límite de coliformes totales recomendado por De
Pablo y Moragas (2017). Durante el primer muestreo, la espinaca y el cilantro tuvieron una
cantidad similar de coliformes, mientras que el conteo en lechuga fue menor; durante el
segundo muestreo la espinaca tuvo la mayor contaminación y el cilantro la menor; en el tercer
muestreo la hortaliza más contaminada fue la espinaca y la lechuga fue la menos contaminada.
Figura 10. Coliformes totales encontrados en hortalizas del productor uno del TOCh.
log
10 U
FC
g-1
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3
Lechuga Cilantro Espinaca De Pablo y Moragas
38
Productor 2
En cuanto al productor dos, las cantidades de coliformes totales encontrados en las
hortalizas se muestran en la Figura 11, se observa que todas las hortalizas en los tres
muestreos superaron el límite recomendado por De Pablo y Moragas (2017). Durante el primer
muestreo la hortaliza más contaminada fue el cilantro y la lechuga la menos contaminada, en
contraste en el segundo y tercer muestreo la lechuga fue la más contaminada y la acelga tuvo
la menor contaminación.
Figura 11. Coliformes totales encontrados en hortalizas del productor dos del TOCh.
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3
Lechuga Cilantro Acelga De Pablo y Moragas
log
10 U
FC
g-1
39
Productor 3
Por otra parte, los conteos en hortalizas del productor tres como se muestra en la Figura 12
fueron superiores al límite recomendado por De Pablo y Moragas, (2017). En el primer y
segundo muestreos el cilantro tuvo la mayor contaminación y en el tercer muestreo la espinaca
obtuvo el conteo más alto, en cuanto a la hortaliza menos contaminada en los tres muestreos
la acelga tuvo los conteos más bajos.
Figura 12. Coliformes totales encontrados en hortalizas del productor tres del TOCh.
log
10 U
FC
g-1
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3
Acelga Cilantro Espinaca De Pablo y Moragas
40
Productor 4
En la Figura 13, se muestran los conteos de coliformes totales obtenidos en hortalizas del
productor cuatro. Solo la lechuga durante el primer muestreo superó el límite recomendado por
De Pablo y Moragas (2017), el conteo del resto de las hortalizas se encontró debajo del límite
recomendado. En los tres muestreos la hortaliza con mayor contaminación fue la lechuga; en
el primer y segundo muestreo la menos contaminada fue el cilantro y en el tercer muestreo la
hortaliza que estuvo menos contaminada fue la acelga.
En general, se obtuvieron conteos más altos de coliformes totales en cilantro del productor
tres durante el primer muestreo y también este productor obtuvo el promedio más alto de
coliformes totales en sus hortalizas.
Los resultados en este estudio se asemejan a los obtenidos por Dos Santos et al. (2010)
en hortalizas para consumo crudo, donde obtuvo conteos similares de coliformes totales en
Figura 13. Coliformes totales encontrados en hortalizas del productor cuatro del TOCh.
log
10 U
FC
g-1
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3
Lechuga Cilantro Acelga De Pablo y Moragas
41
lechuga y en acelga, así mismo se asemejan a los conteos obtenidos por Castro et al. (2006)
en ensaladas de lechuga y espinaca listas para el consumo adquiridas en restaurantes de la
ciudad de Pachuca, ellos atribuyen el alto contenido de coliformes a tres causas principales:
en primer lugar a una exposición abundante de las hortalizas a la contaminación durante la
cosecha, recolección, transporte, procesamiento y comercialización; también al empleo de
verduras que no fueron lavadas o desinfectadas correctamente y al crecimiento de
microorganismos indicadores a partir de hortalizas contaminadas (contaminación cruzada). En
este estudio las hortalizas de los primeros tres productores no están listas para el consumo,
por lo que se considera que después de lavarlas y desinfectarlas adecuadamente se puede
reducir el grado de contaminación y cumplir con el límite recomendado para consumo humano.
Por otra parte, los conteos de coliformes totales obtenidos en este estudio contrastan con
los obtenidos por Hernández y Escoto (2016) en estudios realizados en hortalizas orgánicas
empacadas en el Salvador donde obtienen conteos en promedio de hasta tres unidades
logarítmicas menos que en este caso en lechuga y en espinaca; y también contrastan con los
resultados obtenidos por Hernández (2009) en hortalizas comercializadas en el TOCh, quien
reporta conteos de coliformes totales de hasta 3.0 log10 UFC g-1 en cilantro, y en lechuga
conteos de hasta 2.7 log10 UFC g-1, esto probablemente se debe al manejo que se dio a los
cultivos, ya que Hernández (2009) menciona que los productores en dicho estudio aplicaron
composta y lombricomposta, y el agua de riego fue de pozo profundo, que de acuerdo con Dos
Santos et al. (2010) atribuyen la calidad microbiológica de los vegetales frescos a diversos
factores como las condiciones de cultivo y los productos utilizados durante esa etapa, así como
al tiempo y la temperatura en que el alimento se mantiene después de la cosecha hasta llegar
al consumidor y recomienda tener los mayores cuidados en la etapa de producción (abonos y
agua de riego de buena calidad), en las buenas prácticas agrícolas, buenas prácticas de
higiene y especialmente en relación al manejo poscosecha. Mientras que Castro et al. (2006),
mencionan que, si los abonos orgánicos están bien elaborados y el agua es de buena calidad,
así como las medidas de higiene son adecuadas en todas las fases de la cadena productiva
disminuyen la probabilidad de tener contaminación con coliformes y otros microorganismos.
Rivera et al. (2009), mencionan que el estiércol bovino como fertilizante en hortalizas y también
el agua de riego contaminada pueden aumentar la cantidad de coliformes totales, en cuanto al
estiércol el tiempo que transcurre desde la aplicación hasta el momento de la cosecha debe
42
ser de 120 días de acuerdo a los lineamientos de la producción orgánica, pero en este estudio
de acuerdo a Rodríguez (2017) y al CCOP (2017), el productor uno y dos aplican compostas
que estar bien elaboradas, y el productor tres aplica estiércol semiprocesado días antes de la
siembra lo que de acuerdo a Rivera et al. (2009), puede ser la fuente principal de
contaminación con coliformes, por su parte el productor cuatro hace aplicaciones de
lombricomposta comercial certificada como orgánica.
Otra fuente de contaminación podría ser el agua de riego, en el momento del estudio los
productores no contaban con análisis microbiológicos sobre la calidad del agua. Además,
debido a que el agua se transporta en canales esta se puede contaminar, de acuerdo con Arias
(2011) el agua menos contaminada es la de pozo profundo, pero puede llegar a contaminarse
por daños en el pozo o por la exposición con animales. Los cuatro productores en este estudio
utilizan agua de pozo lo cual es favorable por ser el agua menos contaminada, pero puede
llegar a contaminarse por daños en la estructura del pozo o por estar descubierto. De acuerdo
al CCOP (2017) el productor cuatro cuenta con sistema de riego por goteo, mientras que el
productor tres realiza riego manual con manguera y los productores uno y dos realizan riego
por gravedad, este último presenta el inconveniente de que puede dispersar los contaminantes
por toda el área de cultivo, en este caso lo más recomendable es establecer un sistema de
riego por goteo, como el productor cuatro, que representa un contacto mínimo del agua con el
producto (Figueroa y Oyarzún, 2004); además si se transporta en canales descubiertos hasta
el área de cultivo, puede arrastrar materia orgánica, estiércol o residuos vegetales que
posteriormente contaminen el cultivo (Arias, 2011).
Otras fuentes de contaminación se pueden dar durante la cosecha y el traslado, en este
estudio los tres primeros productores trasladan las hortalizas en cajas de plástico a excepción
del productor cuatro que traslada sus productos en cajas herméticamente cerradas, en este
sentido Johnston et al. (2005) reportan aumentos en los conteos de coliformes totales en
cilantro durante el proceso de empaque y Méndez (2008) por su parte atribuye el aumento de
coliformes totales en hortalizas a la exposición abundante a fuentes de contaminación durante
la cosecha como el contacto con el suelo, el trasporte que puede ser en contenedores
contaminados y la comercialización al estar expuestas al aire libre.
43
6.3 Incidencia de E. coli
El Cuadro 5 presenta la incidencia de E. coli que se obtuvo en hortalizas de los cuatro
productores del TOCh durante tres muestreos. De cada productor se analizaron 18 hortalizas.
En el caso del productor uno se identificó E. coli en cinco muestras (tres de cilantro y dos de
espinaca). En cuanto al productor dos se tuvo incidencia también en cinco muestras de
hortalizas (dos de lechuga, dos de cilantro y una en acelga). Por otra parte, el productor tres
tuvo incidencia de E. coli en dos muestras de acelga y en dos de cilantro. En el caso del
productor cuatro no se encontró E. coli en ninguna de sus hortalizas. Los productores uno y
dos tuvieron la mayor presencia de E. coli (5 hortalizas).
En cuanto al tipo de hortaliza, la que presentó mayor contaminación de E. coli fue el cilantro,
en contraste la que tuvo menor contaminación fue la lechuga, como se muestra en el Cuadro
6. En este estudio solo se cuantifico la incidencia de E. coli, pero no se realizaron pruebas
bioquímicas ni genéticas para identificar al serotipo; por lo que no se tiene certeza de que
causen daño a la salud.
Cuadro 5. Incidencia de E. coli en hortalizas de cuatro productores del TOCh.
Incidencia de E. coli
Productor Hortaliza Muestreo 1
Muestreo 2
Muestreo 3
1 Lechuga - - - - - -
Cilantro - + - - + +
Espinaca - + - + - -
2 Lechuga + + - - - -
Cilantro + - - + - -
Acelga - - + - - -
3 Acelga + + - - - -
Cilantro - + + - - -
Espinaca - - - - - -
4 Lechuga - - - - - -
Cilantro - - - - - -
Acelga - - - - - -
+ Presencia - Ausencia
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Los tres primeros productores presentan incidencia de E. coli en sus hortalizas que, de
acuerdo a Rivera et al. (2009) esto se atribuye al uso de estiércol y al agua de riego
contaminada; así mismo, Cabral et al. (2006), atribuye la presencia de E. coli al uso de estiércol,
esto en base a los resultados que obtuvo en estudios realizados a hortalizas orgánicas
producidas en suelo fertilizado con estiércol, donde encontró E. coli en espinacas fertilizadas
con abono de bovino y además recomienda que el estiércol utilizado en cultivos orgánicos
siempre se maneje con tratamiento previo.
En este estudio se puede atribuir como fuente importante de contaminación al uso de
estiércol fresco, y de acuerdo a Fernández (2017) y el CCOP (2017) los dos primeros
productores utilizan compostas a base de estiércol que no están bien elaboradas y el productor
tres aplica estiércol semiprocesado como principal fuente de fertilización, por lo que indicaría
que el estiércol es la fuente de la contaminación por E. coli, en este sentido la OMS (2018)
atribuye los brotes de E. coli al consumo de frutas y verduras (col de Bruselas, espinacas,
lechugas y ensaladas de col) contaminadas por contacto con heces de animales domésticos
o animales salvajes en algún punto durante la cadena de producción o en el manejo
poscosecha, por lo que en este estudio se puede considerar que la contaminación con E. coli
se debe al uso de estiércol sin procesar adecuadamente.
Desafortunadamente el uso de abonos orgánicos tiene algunas desventajas y por provenir
del intestino de animales les hace albergar una gran cantidad de microorganismos patógenos
que de acuerdo con FAO (2013) pueden ser capaces de sobrevivir hasta 70 días en el estiércol;
así mismo producir infecciones y enfermedades en el ser humano. El CCOP, (2017) indica de
acuerdo a las visitas de campo que los productores uno y dos realizan compostas, sin embargo
la elaboración no es adecuada, además Fernández (2017) menciona que el productor tres
almacena el estiércol durante 30 días a la intemperie, como tratamiento, lo cual es insuficiente
Cuadro 6. Presencia de E. coli en cuatro tipos de hortalizas.
Presencia de E. coli (%) por tipo de hortaliza
Hortaliza Porcentaje por contaminación total con E. coli
Lechuga 15.2 Cilantro 40
Espinaca 22.2 Acelga 22.2
45
de acuerdo a los datos proporcionado por (FAO 2013), probablemente el estiércol
semiprocesado aun cuente con una cantidad elevada de microrganismos, además el productor
tres aplica estiércol pocos días antes de establecer los cultivos, al desconocer que este
contiene una gran cantidad y variedad de microorganismos y por tratarse de hortalizas, estas
están más expuestas a contaminarse con microorganismos por estar en contacto directo con
el suelo (OIRSA, 2011). Es importante dar a conocer a los productores que el estiércol no se
debe aplicar directamente a los cultivos, si se utiliza se recomienda aplicarse como mínimo
120 días antes de la cosecha, para que se degrade oportunamente y evitar aplicarlo cuando el
cultivo ya está establecido, y si es posible incrementar el tiempo (OIRSA, 2011), tomando en
cuenta que hortalizas como la lechuga tardan tres meses en ser cosechadas, con esto se
reduce el peligro de contaminación microbiológica, además un adecuado proceso de
compostaje al estiércol puede evitar peligros, ya que a través del compostaje se eliminan
agentes patógenos que no resisten las temperaturas elevadas que llega a tener la composta
en su fase termófila, que es cuando la temperatura alcanza niveles mayores a 60 ºC durante
5 a 8 días, lo que mata a las bacterias de origen fecal como E. coli y Salmonella sp. (FAO
2013). Otro punto que considerar es el agua, Castro et al. (2015) en estudios realizados en
espinaca en España mencionan que el agua es un factor que influye en la contaminación de
hortalizas con E. coli, la cual puede sobrevivir por varios meses en agua.
En este estudio las hortalizas del productor cuatro en comparación con los otros
productores, presentaron conteos menores de bacterias mesófilas aerobias y coliformes
totales en cada una de las hortalizas analizadas y fue el único de los cuatro productores que
tuvo recuentos dentro de los límites recomendados y no tuvo incidencia de E. coli en sus
hortalizas, lo cual indica que tiene un mejor manejo en sus productos, es importante mencionar
que el productor cuatro desinfecta sus hortalizas antes de comercializarlas, esto explica la
diferencia en los conteos de microorganismos en comparación con los otros productores que
no realizan este proceso.
Tanto la producción como la cosecha, el almacenamiento y la distribución de hortalizas
frescas debe estar regulada por la implementación de Buenas Prácticas Agrícolas, para reducir
al máximo los problemas de contaminación por microorganismos de los productos y los
problemas de salud de los consumidores.
46
7. CONCLUSIONES
La calidad microbiológica de la mayoría de las hortalizas es aceptable de acuerdo a los
límites establecidos por las legislaciones francesa y alemana, pero inaceptable para consumo
humano ya que requieren un adecuado proceso de lavado y desinfectado para llegar a los
límites establecidos para consumo.
En México se cuenta con la NOM-093-SSA1-1994 que establece límites de mesófilos
aerobios en ensaladas verdes, sin embargo se requiere otra norma que especifique la cantidad
de mesófilos aerobios y coliformes totales en hortalizas frescas.
El uso de insumos de mala calidad microbiológica, como abonos o agua contaminada,
favorece el aumento de la carga microbiana y la incidencia de E. coli.
El lavado y desinfectado, realizado por uno de los productores, demostró ser un método
efectivo para reducir la carga microbiana de las hortalizas frescas, sin embargo es preferible
que el consumidor realice esta actividad antes de consumirlas.
Las hortalizas de los productores uno, dos y tres pueden representar un peligro para la
salud del consumidor por la gran cantidad de mesófilos aerobios y coliformes totales presentes,
así como la presencia de E. coli, siempre y cuando no se tomen las medidas higiénicas
adecuadas previo al consumo.
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8. RECOMENDACIONES
Es necesario incorporar medidas encaminadas al cumplimiento de las buenas prácticas
agrícolas y de manejo en toda la cadena hasta llegar al consumidor. En cuanto al manejo de
hortalizas existe el “Manual de Buenas Prácticas Agrícolas, Guía para el Agricultor” publicado
por SENASICA- SAGARPA (2002).
A la mesa directiva y al CCOP del TOCh se recomienda gestionar talleres de capacitación
sobre Buenas Prácticas Agrícolas e inocuidad alimentaria para los productores, así como
talleres y conferencias dirigidas a los consumidores sobre higiene e inocuidad en los alimentos.
Se deben realizar estudios periódicamente sobre la calidad microbiológica de las hortalizas
comercializadas en el TOCh.
Recomendaciones para posteriores investigaciones sobre microbiología en hortalizas:
Incrementar el número de muestreos y de muestras.
Realizar análisis para otros microorganismos indicadores como Salmonella spp., y
coliformes fecales.
Realizar conteos específicos de E. coli.
Identificar si hay presencia de serotipos de E. coli patogénicos.
Sugerencias de nuevas investigaciones
Realizar análisis microbiológicos a hortalizas recién cosechadas y después de
desinfectar para evaluar la eficiencia de los productos desinfectantes.
Evaluar tipos de desinfectantes permitidos por los lineamientos de producción orgánica
para definir cual resulta ser más efectivo y poderlo recomendar.
Realizar análisis microbiológicos a los abonos orgánicos empleados, al agua de riego y
a las hortalizas para cuantificar la contaminación microbiológica.
Realizar análisis microbiológicos de hortalizas en diferentes estaciones del año para
observar la diferencia de acuerdo al tiempo.
Realizar análisis en los laboratorios certificados por SENASICA.
48
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Autónoma Chapingo. México. 80 p.
59
10. ANEXOS
Anexo 1. Procedimiento del Análisis Microbiológico
Se prepararon y esterilizaron los
medios de cultivo agar métodos
estándar y agar con eosina y azul
de metileno.
Se sembró en cajas Petri estériles de
plástico, alícuotas de 200 µL y se
vaciaron los medios de cultivo a 45 °C.
Se incubó a 37 °C por 48 h.
Se contaron las placas con 30 a 300 UFC.
Se obtuvieron las
muestras de
hortalizas en el
TOCh.
Se pesaron 20 g de
la muestra de cada
hortaliza.
Se diluyó con 180 ml de solución salina estéril (SSE) al 0.85 % y se homogeneizó en licuadora.
Se tomó 1 mL y se pasó a un tubo de
ensaye con 9 mL de SSE. Se realizaron
diluciones seriadas hasta la sexta dilución.
Se realizaron cálculos y los resultados se expresaron logaritmo base 10 de UFC por gramo (log10 UFC g-1).
Figura 14A. Procedimiento para la cuantificación de mesófilos aerobios totales, coliformes totales y E. coli.
60
Anexo 2. Recopilación de Normas Microbiológicas y Parámetros Físico-Químicos de De Pablo y Moragas. Verduras y
hortalizas.
61
Anexo 3. Proceso de certificación participativa en el Tianguis Orgánico Chapingo
El siguiente esquema menciona los pasos que se deben seguir en el Tianguis Orgánico Chapingo para obtener la certificación
participativa.
Fuente: Gómez y Gómez (2017).
El CC visita la unidad de
producción.
Cada miembro del CC llena
una lista de chequeo/ reporte
de inspección incluye los
puntos de control orgánicos.
El comité de Certificación
(CC) participativa revisa
datos básicos.
El productor aporta datos
básicos en cuestionario. 1
2
3
4
El CC diagnostica, analiza,
y discute lo observado.
El CC participativa se
reúne.
El CC otorga certificación
sin condiciones
El CC otorga certificación
con condiciones 8
7
6
5
Se asigna la sección del Tianguis
(orgánico o natural).
El CCOP elaborará un Dictamen/
carta se entrega al productor con
el resultado, condiciones.
El CCOP deniega la Certificación,
se ofrece asistencia técnica por
parte del personal del mercado
para la transición orgánica.
De forma continua se hacen
visitas a las unidades de
producción para revisar las
condiciones y recomendaciones
de la certificación.
9
10
11
12
Figura 16A. Proceso de Certificación Participativa en el Tianguis Orgánico Chapingo.
62
Anexo 4. Memoria fotográfica
Figura 17A. Establecimientos de hortalizas del Tianguis Orgánico Chapingo.
63
Figura 19A. Balanza de precisión y materiales para preparación de solución salina.
Figura 18A. Equipo empleado en el procesamiento de las muestras de hortalizas.
64
Figura 21A. Material esterilizado, medio de cultivo y muestra de hortalizas.
Figura 20A. Autoclave, baño maría y cámara cuenta colonias.
65
Figura 22A. Preparación de la primera dilución (20 g de una muestra de hortaliza con 180 ml de solución salina).
Figura 23A. Homogeneización de la muestra y la solución salina en licuadora osterizar durante 1.5 minutos.
66
Figura 24A. Preparación de diluciones en tubos de ensaye de la dos a la sexta dilución.
Figura 25A. Siembra de alícuotas de 200 microlitros de las muestras y vaciado de medio de cultivo.
67
Figura 26A. Cajas petri después del conteo de Unidades Formadoras de Colonias.
Figura 27A. Cajas petri con presencia presuntiva de E. coli.
68
Anexo 5. Sustancias permitidas en la producción orgánica
Cuadro 7A. Ingredientes de origen no agrícola permitidos en el procesamiento de productos orgánicos.
*SIN Nombre Condiciones de uso
170 Carbonatos de calcio Autorizadas todas las funciones salvo colorante 270 Ácido láctico 290 Dióxido de carbono 296 Ácido málico 300 Ácido ascórbico 306 Extracto rico en tocoferoles Antioxidante en grasas y aceites 322 Lecitinas 330 Ácido cítrico 333 Citratos de calcio 334 Ácido tartárico {L (+) -} 335 Tartrato de sodio 336 Tartratopotásico 341 Fosfatomonocálcico Gasificante en harinas de autofermentación. 400 Ácido algínico 401 Alginato de sodio 402 Alginato de potasio 406 Agar 407 Carragenano o ºC arragenina 410 Goma de algarrobo o de garrofín 412 Goma de guar 414 Goma Arábiga 415 Goma Xantan 422 Glicerina o Glicerol Extractos vegetales 440 Pectinas 500 Carbonatos de sodio 501 Carbonatos de potasio 503 Carbonatos de amonio 504 Carbonatos de magnesio 516 Sulfato de calcio Acidulantes, corrector de la acidez,
antiaglomerante, antiespumante, agente de carga.Soporte.
524 Hidróxido sódico Tratamiento superficial de Laugengebäck. 551 Dióxido de silicio Agente antiaglutinante para hierbas y especias 938 Argón 941 Nitrógeno 948 Oxigeno Colorantes de origen vegetal Obtenido por procedimientos físicos
*SIN. Sistema Internacional de Numeración de aditivos alimentarios.