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UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DA REGIÃO DO CERRADO E PANTANAL
MATOGROSSENSE, CENTRO-OESTE, BRASIL
Dirceu Guilherme de Souza Ramos
Cuiabá-MT 2016
UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DA REGIÃO DO CERRADO E PANTANAL
MATOGROSSENSE, CENTRO-OESTE, BRASIL
Discente: Dirceu Guilherme de Souza Ramos Orientador: Prof. Dr. Richard de Campos Pacheco
Co-Orientador: Prof. Dr. Daniel de Moura Aguiar
Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ciências Veterinárias, área de concentração: Sanidade Animal, Faculdade de Medicina Veterinária, da Universidade Federal de Mato Grosso para obtenção de Título Doutor em Ciências Veterinárias.
Cuiabá-MT 2016
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
GPT/BC/UFG
R175i
Ramos, Dirceu Guilherme de Souza. Infecção por riquétsias em carrapatos de aves da região do
cerrado e pantanal mato-grossense, Centro-Oeste, Brasil
[manuscrito] / Dirceu Guilherme de Souza Ramos. - 2016. 79 f. : il.
Orientador: Prof. Dr. Richard de Campos Pacheco ;
Coorientador: Prof. Dr. Daniel de Moura Aguiar.
Tese (Doutorado) – Universidade Federal de Mato Grosso,
Faculdade de Medicina Veterinária, Programa de Pós-Graduação
em Ciências Veterinárias, Cuiabá, 2016.
Bibliografia.
.
1. Passeriformes 2. Ornithodoros mimon 3. Carrapatos 4.
Candidatus Rickettsia amblyommii 5. Amblyomma triste I.
Pacheco, Richard de Campos. II. Aguiar, Daniel de Moura
III. Título.
CDU: 616.993:598.2
FOLHA DE APROVAÇÃO
AUTOR: RAMOS, Dirceu Guilherme de Souza
TÍTULO: INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DO
REGIÃO DO CERRADO E PANTANAL MATOGROSSENSE, CENTRO-OESTE,
BRAZIL
Aprovada em 30 de Maio de 2016.
BANCA EXAMINADORA:
______________________________________________ Prof. Dr. Daniel Moura de Aguiar
(Faculdade de Medicina Veterinária/ UFMT)
_____________________________________________ Prof. Dr. Luciano Nakazato
(Faculdade de Medicina Veterinária/ UFMT)
_____________________________________________ Prof. Dr. Afonso Lodovico Sinkoc
(Faculdade de Medicina Veterinária/ UFMT)
_____________________________________________ Dr. Adriano Pinter dos Santos
(Superintendência de Controle de Endemias/ SUCEN-SP)
_____________________________________________ Prof. Dr. Maurício Cláudio Horta
(Curso de Medicina Veterinária/ UNIVASF)
Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ciências Veterinárias, da Universidade Federal de Mato Grosso para a obtenção do título de Doutor em Ciências Veterinárias.
DEDICATÓRIA
Dedico este trabalho aos meus pais Dirceu e
Marina, que são os maiores responsáveis por
esta conquista seja pelo apoio, pelos
ensinamentos e conselhos, ou pela
determinação que me ensinaram a ter. Dedico
também à minha esposa Elen, que tem sido
uma companheira inigualável em minha vida.
“Filho meu, ouve a instrução de teu pai e não
deixes o ensino de tua mãe. Porque eles serão
uma grinalda de graça para a tua cabeça, e
colares para o teu pescoço” (Provébios 1: 8-9)
AGRADECIMENTOS
Senhor, Deus da minha fé, motivo da minha esperança e dono de toda minha
gratidão, te agradeço pelas vezes que me deste força e refúgio e pelas inúmeras
vezes em que ouvindo o meu clamor me mostrou a direção. De 2010 até aqui tantas
coisas adicionou em minha vida, mesmo que com angústias e aflições, mas ainda
assim me trouxe até aqui, neste momento singular. Sei que compartilha esta breve
felicidade comigo me dando a certeza de que vale a pena caminhar contigo. Sei que
um dia será melhor. Maranata.
Meus pais queridos, a determinação que mostraram enquanto cresci é o
maior legado que me deixam. Vontade, disposição e coragem são a força motriz que
fazem olhar para qualquer desafio e me sentir capaz de superá-lo. Nunca me
prometeram ouro e nem prata, porque me ensinaram e me fizeram capaz de
alcançar qualquer coisa. Espero que meus filhos possam aprender o mesmo
comigo. Ágape.
Esposa amada, louca de encarar uma vida com o rapaz que um dia
conheceu. Palavras não conseguem expressar a importância que teve para mim,
talvez nem mesmo seja eu capaz de algum dia te mostrar, mas com todo o carinho
do mundo e com um beijo sereno te entrego meu amor e minha vida. Todos os meus
dias são teus. Eros.
Richard meu chefe, muitas vezes quis que se orgulhasse de mim, outros quis
poder não me importar, mas gostaria de te agradecer por me incentivar e por querer
o meu bem sempre. Perdoe minhas falhas e pelas vezes que minha vontade foi
menor que a que esperava que tivesse. Rabi.
Fabrício, meu pequeno companheiro. Você talvez ainda não entenda, mas é
muito importante para mim. Obrigado por fazer parte da minha vida e por aguentar
esse tio rabugento. Não se esqueça nunca: sou eu quem mais torce por você.
Conquiste.
Meus amigos, não vos nomearei aqui. Vocês sabem que são poucos, mas
que são os melhores. Obrigado por estarem sempre perto e por torcerem por mim. É
sempre bom estar com os verdadeiros. Filos.
Por último Babi, Mel e Ludu, obrigado pelos beijos, abraços e amor
incondicional dispensados a mim. A melhor parte do dia é voltar para ver vocês.
Parte de mim.
RESUMO
INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DA REGIÃO DO CERRADO E PANTANAL MATOGROSSENSE, CENTRO-OESTE, BRAZIL
O envolvimento de diferentes espécies de carrapatos e animais selvagens, como as aves, desempenha um papel importante na epidemiologia de doenças transmitidas por carrapatos. Aves podem servir como reservatórios para algumas doenças transmitidas por carrapatos, além da possibilidade de transportar ectoparasitas hematófagos mecanicamente. Este estudo teve como objetivo mostrar a diversidade de carrapatos em aves e a detecção molecular de infecção por riquétsias em carrapatos do Pantanal e Cerrado, dois biomas brasileiros similares caracterizados por ciclos hidrológicos. Durante dois anos, de agosto de 2012 a maio de 2014, foram coletados carrapatos de aves e do ambiente, totalizando 14 visitas distribuídas em todos os ciclos hidrológicas. Ao todo, 674 aves foram capturadas de 113 espécies e 26 famílias. Destas, 71 aves estavam parasitadas (10,5%) e 155 carrapatos de sete espécies foram identificados (em ordem decrescente de prevalência): Amblyomma longirostre (Koch), Amblyomma nodosum Neumann, Amblyomma cajennense Fabricius, Amblyomma calcaratum Neumann, Ornithodoros mimon Kohls, Clifford & Jones, Amblyomma ovale Koch e Amblyomma triste Koch. Carrapatos de vida livre também foram coletados, sendo o Amblyomma cajennense sensu lato (s.l.) o mais comum. Além disso, nos descrevemos pela primeira vez a ocorrência de Ornithodoros mimon em aves e de A. triste em Passeriformes no Brasil. Análises moleculares mostraram que seis carrapatos A. longirostre estavam infectados por ‘Candidatus Rickettsia amblyommii' e um A. nodosum infectado por Rickettsia parkeri-like, anteriormente descrita como Rickettsia sp. cepa NOD. Bactérias do grupo da febre maculosa (GFM) foram descritos pela primeira vez em carrapatos de aves capturadas no Pantanal, e o potencial risco destes agentes como possíveis patógenos de humanos deve ser considerado em estudos posteriores. Palavras-chave: Passeriformes, Ornithodoros mimon, Carrapatos, ‘Candidatus Rickettsia amblyommii’, Amblyomma triste.
ABSTRACT
RICKETTSIAL INFECTION IN TICKS FROM WILD BRIDS OF CERRADO AND THE PANTANAL REGION OF MATO GROSSO, MIDWESTERN, BRAZIL
The involvement of different species of ticks and wild animals, such as birds, play an important role in the epidemiology of tick-borne diseases. Birds may serve as reservoirs for some tick-borne diseases, and may carry and spread hematophagous ectoparasites mechanically. This study aimed to show the diversity of ticks on birds and molecular detection of rickettsial infection in ticks from Pantanal and Cerrado, two similar Brazilian biomes characterized by hydrological seasons. During two years, August 2012 to May 2014, ticks were collected on birds and from the environment in total of 14 visits for collecting samples, distributed in all hydrological seasons. A total of 674 birds were captured representing 113 species from 26 families. In total, 71 birds were parasitized (10.5%), and 155 ticks of the following 7 tick species (in decreasing order of prevalence) were identified: Amblyomma longirostre (Koch), Amblyomma nodosum Neumann, Amblyomma cajennense Fabricius, Amblyomma calcaratum Neumann, Ornithodoros mimon Kohls, Clifford & Jones, Amblyomma ovale Koch, and Amblyomma triste Koch. Among free-living ticks collected in the environment, Amblyomma cajennense sensu lato (s.l.) was the most common. Further, herein we described, for the first time, occurrence of Ornithodoros mimon on birds and of Amblyomma triste on Passeriformes in Brazil. Molecular analyses revealed that six A. longirostre ticks were infected by Candidatus ‘Rickettsia amblyommii’, whereas one A. nodosum was infected by a Rickettsia parkeri-like agent, previously reported as Rickettsia sp. strain NOD. Spotted fever group (SFG) agents were, for the first time, reported in ticks from birds captured in Pantanal biome, and the potential involvement of these agents as human pathogens should be considered in further studies. Key-words: Passerines, Ornithodoros mimon, Ticks, Candidatus ‘Rickettsia amblyommii’, Amblyomma triste.
SUMÁRIO
RESUMO
ABSTRACT
1. INTRODUÇÃO 12
1.1 Rickettsia 12
1.2 Carrapatos e Aves 16
1.3 Pantanal e Cerrado 17
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 21
APÊNDICE A – ARTIGO CIENTÍFICO 36
APÊNDICE B – TABELA 1 (LISTA DE AVES CAPTURADAS) 76
12
1. INTRODUÇÃO
1.1 Rickettsia
As bactérias do gênero Rickettsia são intracelulares obrigatórias, e
pertencem à família Rickettsiaceae, ordem Rickettsiales, com tamanho aproximado de
0,1-0,3 x 0,8-2,0 µm (DUMLER et al., 2001), e estão presentes em vertebrados nas
células endoteliais, principalmente, e em vários tecidos de invertebrados (RAOULT e
ROUX, 1997). A transmissão é associada basicamente com carrapatos desde o início
do século XX, quando Ricketts descreveu possíveis hospedeiros e transmissores de
Rickettsia rickettsii, altamente patogênica para seres humanos (RICKETTS, 1909),
contudo outros vetores como pulgas e piolhos estão relacionados com outras espécies
de Rickettsia (RAOULT e ROUX, 1997).
O gênero Rickettsia (Família Rickettsiaceae) está dividido segundo padrões
antigênicos, moleculares e ecológicos, nos seguintes grupos: i. grupo do Tifo (GT), no
qual estão inseridas as espécies R. prowazekii, agente etiológico do tifo epidêmico, e
R. typhi, agente do tifo endêmico ou tifo murino, transmitidas por piolhos e pulgas,
respectivamente (EREMEEVA e DASCH, 2000); ii. grupo da Febre Maculosa (GFM),
onde estão inseridas mais de 20 espécies, a maioria transmitida por carrapatos
(RAOULT e ROUX, 1997); iii. grupo de transição, constituído basicamente pela R. felis,
relacionada às pulgas; iv. grupo bellii, composto pela R. bellii; e v. grupo canadensis,
representado pela R. canadensis (GILLESPIE et al., 2007; WEINERT et al., 2009;
LABRUNA et al., 2011; PAROLA et al., 2013).
R. rickettsii, agente etiológico da febre maculosa das montanhas rochosas
(Rocky Mountain Spotted Fever), é a mais patogênica (MERHEJ e RAOULT, 2011) e,
foi descrita pela primeira vez em 1909 nos Estados Unidos (RICKETTS, 1909). Os
vetores deste agente variam de acordo com a área geográfica, com a descrição de
várias espécies de carrapatos, entre os quais Dermacentor andersoni (Oeste dos EUA)
e Dermacentor variabilis (Leste dos EUA) nos Estados Unidos (MACDADE e
NEWHOUSE, 1986; PAROLA et al., 2013), onde também tem sido descrito o
Rhipicephalus sanguineus sensu lato (s.l.) (DEMMA, 2005). Em países como Canadá,
13
México, Costa Rica, Panamá, Colômbia e Argentina onde foi relatada a ocorrência do
agente, carrapatos do gênero Amblyomma são apontados como principais vetores
(MCDADE e NEWHOUSE, 1986; DUMLER e WALKER, 2005). A infecção por R.
rickettsii tem casos humanos descritos no Brasil, com isolamento e caracterização
molecular em pacientes do Estado de São Paulo (NASCIMENTO et al., 2005;
ANGERAMI et al., 2006; GEHRKE et al., 2006), sendo que após a inclusão na lista de
agravos de notificação compulsória do Ministério da Saúde, em 2001, também,
houveram a descrição de casos em outros estados como Rio de Janeiro (LAMAS et al.,
2008), Espírito Santo, Bahia, Distrito Federal, Paraná, Santa Catarina, Rio Grande do
Sul (PINTER et al., 2011) e Minas Gerais (FAVACHO et al., 2011). Na espécie canina,
Labruna et al. (2009) relataram pela primeira vez no Brasil infecção natural em cães.
No América Central e América do Sul, carrapatos pertencentes ao complexo
Amblyomma cajennense são reconhecidos como principais vetores da R. rickettsii,
entretanto, Amblyomma aureolatum é apontado como vetor deste agente na região
metropolitana de São Paulo (LABRUNA, 2009; PINTER E LABRUNA, 2006; PINTER et
al., 2008). Outra espécie de carrapato onde essa riquétsia já foi identificada é R.
sanguineus s.l. (ALMEIDA et al., 2013; MORAES-FILHO et al., 2009; OGRZEWALSKA
et al., 2012a; PACHECO et al., 2011; PIRANDA et al., 2011), embora a transmissão
através deste para humanos não tenha sido devidamente comprovada (SZABÓ et al.
2013a). O táxon A. cajennense Fabricius era considerado como apenas uma espécie,
com distribuição desde o sul dos Estados Unidos ao norte da Argentina (ESTRADA-
PEÑA et al., 2004, NAVA et al., 2014). Contudo uma nova classificação tem foi
proposta, denominando o complexo A. cajennense ou A. cajennense sensu lato (s.l.),
formado pelas espécies A. cajennense sensu stricto (s.s.), Amblyomma interandinum
Beati, Nava e Cáceres, Amblyomma mixtum Koch, Amblyomma patinoi Labruna, Nava
e Beati, Amblyomma sculptum Berlese, e Amblyomma tonelliae Nava, Beati e Labruna
(BEATI et al., 2013; NAVA et al., 2014), sendo no Brasil conhecida a existência das
espécies A. cajennense s.s. e A. sculptum (NAVA et al., 2014; MARTINS et al., 2016).
Recentemente, as espécies A. sculptum, A. mixtum e A. patinoi tiveram DNA de R.
rickettsii identificado molecularmente (BERMÚDEZ et al. 2016; FACCINI-MARTÍNEZ et
al., 2015; KRAWCZAK et al., 2014; LABRUNA et al., 2014).
14
Outras riquétsias do GFM tem apresentado caráter patogênico para
humanos, como é o caso da Rickettsia parkeri (PADDOCK et al., 2004), a qual já foi
detectada e/ou isolada em carrapatos Amblyomma tigrinum, Amblyomma dubitatum e
Amblyomma triste no Uruguai (VENZAL et al., 2004; PACHECO et al., 2006, LADO et
al., 2014) e Brasil (MELO et al., 2015; SILVEIRA et al., 2007). Em animais R. parkeri foi
incriminada como provável agente responsável pela infecção (PARI), por meio da
detecção de anticorpos pela reação de imunofluorescência indireta (RIFI), em
capivaras do estado de São Paulo e Paraná (PACHECO et al., 2007; FORTES et al.,
2011), equinos em São Paulo (SILVEIRA et al., 2015), Mato Grosso (ALVES, et al.,
2014), Santa Catarina (MEDEIROS et. al., 2013) e Paraná (TOLEDO et al., 2011), além
de cães no Estado do Rio Grande do Sul (SAITO et al., 2008), Mato Grosso (MELO et
al., 2011; MINERVINO, et al., 2015) e Rondônia (LABRUNA et al., 2007a)
Outra provável espécie do GFM, geneticamente relacionada com R. parkeri,
Rickettsia africae e Rickettsia sibirica, descrita como Rickettsia sp. cepa Mata Atlântica,
nos Estados de São Paulo e Bahia, foi associada a casos em humanos, clinicamente,
semelhantes à doença causada pela R. parkeri (SPOLIDORIO et al., 2010; SILVA et
al., 2011). A transmissão da Rickettsia sp. cepa Mata Atlântica da cepa está
relacionada a carrapatos da espécie Amblyomma ovale (SABATINI et al., 2010; SZABÓ
et al., 2013b; KRAWCZACK et al., 2016), entretanto existem descrições em A.
aureolatum e R. sanguineus s.l. (SABATINI et al., 2010; MEDEIROS et al., 2011;
BARBIERI et al., 2014). Ainda considerando os agentes denominados Rickettsia
parkeri-like, em Amblyomma dubitatum foi identificada Rickettsia sp. cepa COOPERI,
filogeneticamente muito próxima à R. parkeri (LABRUNA et al., 2004a); Rickettsia sp.
cepa ApPR, também considerada filogeneticamente relacionada à R. parkeri, R. africae
e R. sibirica detectada em Amblyomma parkeri (PACHECO et al., 2012); além de
Rickettsia sp. cepa NOD em Amblyomma nodosum (OGRZEWALSKA et al., 2009a;
ALMEIDA et al., 2013; WITTER et al., 2016; LUGARINI et al., 2015), Amblyomma
longirostre (PACHECO et al., 2012) e Amblyomma calcaratum (OGRZEWALSKA et al.,
2013). Ainda, outros agentes ricketsiais pertencentes ao GFM e geneticamente
associados a R. parkeri foram descritos em A. dubitatum (MATIAS et al., 2015) e
Amblyomma naponense (SOARES et al., 2015).
15
Apesar de não haver comprovação de patogenicida da Candidatus
‘Rickettsia amblyommii’ tem sido associado como possível agente causador de doença
febril em humanos nos Estados ‘Unidos, onde foi detectada a presença de anticorpos
contra este antígeno (APPERSON et al., 2008). Nos Estado Unidos está associada
principalmente com carrapatos da espécie Amblyomma americanum (“lone star tick”),
onde ocorre transmissão transovariana e transestadial (BURGDORFER et al., 1981).
No Brasil, já foi isolada de A. longirostre, provenientes de aves silvestres da Mata
Atlântica do Estado de São Paulo (OGRZEWALSKA et al., 2008) e, em A. longirostre e
Amblyomma geayi, também coletados de aves silvestres da Amazônia
(OGRZEWALSKA et al., 2010), além de Amblyomma auricularium (SARAIVA et al.,
2013). Uma cepa genotipicamente semelhante foi descrita no norte do Brasil em A.
longirostre (LABRUNA et al., 2004b) e, também detectada e isolada em Amblyomma
coelebs e A. cajennense s.l., respectivamente, do Estado de Rondônia (LABRUNA et
al., 2004c). No estado de Mato Grosso foi descrita em A. sculptum (ALVES et al., 2014;
MELO et al., 2016), A. auricularium (SOARES et al., 2015), A. coelebs (WITTER et al.,
2016) e A. cajennense s.s. (LOPES et al., 2014; SOARES et al., 2015; WITTER et al.,
2016), além de A. longirostre e Amblyomma humerale no Estado do Pará (SOARES et
al., 2015). Ainda, houve detecção molecular e/ou isolamento dessa espécie em A.
tonelliae e Amblyomma neumanni na Argentina (LABRUNA et al., 2007b; SARACHO et
al., 2015; TARRAGONA et al., 2015), em A. cajennense s.l. na Colômbia (FACCINI-
MARTÍNEZ et al., 2016) e, em A. mixtum, R. sanguineus s.l. e A. ovale no Panamá
(CASTRO et al., 2015, BERMUDEZ et al., 2016). Tarragona et al. (2015) aponta que
após a reclassificação do complexo A. cajennense, as espécies do complexo
acometidas por esta espécie de riquétsia são: A. mixtum, A. sculptum, A. cajennense
s.s. e A. tonelliae.
Apesar de não ter sido isolada em humanos, há descrição de anticorpos
contra ‘Ca R. amblyommii’ em pacientes febris nos Estados Unidos (APPERSON et al.,
2008), além de ser incriminado como PARI, por meio da RIFI, na Carolina do Norte
(VAUGHN et al., 2014; WALLACE et al., 2016). No Brasil, há determinação ‘Ca R.
amblyommii’ como PARI em cães (LABRUNA et al., 2007b; MELO et al., 2011;
16
MINERVINO et al., 2015; COSTA et al., 2015) e equinos (AMORIM et al., 2013; ALVES
et al., 2014).
1.2 Carrapatos e Aves
Os carrapatos são considerados vetores de um grande número de agentes
infecciosos (HOOGSTRAAL, 1967), sendo que das aproximadamente 825 espécies
descritas no mundo, apenas 10% tem importância direta em saúde pública, por
parasitarem humanos (OLIVER, 1989). Outras espécies que nunca foram descritas
parasitando humanos, possuem papel indireto, contribuindo para a manutenção
enzoótica de agentes infecciosos na natureza (HOOGSTRAAL, 1967).
O envolvimento de diferentes espécies de carrapatos e animais silvestres,
como as aves, por exemplo, são de grande importância na epidemiologia de doenças
transmitidas por carrapatos (PALOMAR et al., 2009). Algumas espécies de carrapatos
duros, especialmente nos estágios imaturos são conhecidas por parasitarem aves,
apesar de que adultos também possam ser encontrados (JORDAN et al., 2009). As
aves podem servir como reservatórios para agentes de algumas doenças transmitidas
por carrapatos (OLSEN et al., 1995), podendo carrear e espalhar ectoparasitas
hematófagos mecanicamente, incluindo carrapatos (BJOERSDORFF et al., 2001).
Através desse processo, vírus, bactérias e protozoários podem ser disseminados em
grandes distâncias, até mesmo continentes (HASLE, 2013).
A crescente preocupação com a possibilidade aves estarem carreando
agentes etiológicos, principalmente quando possuem hábitos migratórios, tem levado a
vários estudos descrevendo a diversidade de carrapatos em aves, bem como a
infecção por riquétsias nesses carrapatos, em várias regiões do Brasil (LUZ et al.,
2012; OGRZEWALSKA et al., 2008; 2009b; 2010; 2011; PACHECO et al., 2012;
SANCHES et al., 2013; LUGARINI et al., 2015; MATURANO et al., 2015), assim como
em outros países (FLORES et al., 2014; HORNOK et al., 2014; OGRZEWALSKA et al.,
2012b; 2015). Estes estudos apontam a região da cabeça e ao redor dos olhos como
17
as áreas mais atingidas pelo parasitismo em aves, além de associarem o parasitismo
em aves aos períodos mais secos do ano (MATURANO et al., 2015).
Em uma recente revisão sobre o assunto Ogrzewalska e Pinter (2016)
descrevem as seguintes espécies de carrapatos ocorrendo em aves silvestres no
Brasil: Ornithodoros mimon Khols, Clifford e Jones 1969; A. aureolatum Pallas 1772; A.
auricularium Conil 1878; Amblyomma brasiliense Aragão 1908; A. cajennense s.l.
(possivelmente todos os registros se tratam de A. sculptum Berlesse 1888); A.
calcaratum Neumann 1899; A. coelebs Neumann 1899; Amblyomma dissimile Koch
1844; A. geayi Neumann 1899; Amblyomma humerale Koch 1844; A. longirostre Koch
1844; A. naponense Packard 1869; A. nodosum Neumann 1899; A. ovale Koch 1844;
Amblyomma pacae Aragão 1911; A. parkeri Fonseca e Aragão 1952; Amblyomma
parvum Aragão 1908; A. triste Koch 1844; Amblyomma varium Koch 1844;
Haemaphysalis juxtacochi Cooley 1946; Haemaphysalis leporipalustris Packard 1869;
Ixodes auritulus Neumann 1904; Ixodes paranaensis Barros-Battesti, Arzua, Pichorim e
Keirans 2003; Ixodes sp.; e Rhipicephalus sanguineus s.l. Latreille 1806, sendo esta
última com relatos associados a aves sinantrópicas, mas não domésticas.
1.3 Pantanal e Cerrado
O bioma do Pantanal é considerado Patrimônio Mundial da Natureza e
Reserva Mundial da Biosfera pela UNESCO, sendo uma das maiores planícies
alagáveis tropical do mundo. Localizado no centro da América do Sul, entre Brasil,
Bolívia e Paraguai, o ecossistema do Pantanal é caracterizado por ciclo hidrológico
(seca, cheia e vazante) que causa constante movimento de animais, além de variações
da flora e das mudanças de paisagens (JUNK e CUNHA, 2005). A biodiversidade do
Pantanal é similar à do Cerrado (bioma adjacente), que é uma savana tropical com
características únicas e distintas de outras savanas do mundo, estendendo-se por todo
Planalto Central do Brasil e também marcado por estações hidrológicas, neste caso,
seca e chuva (OLIVEIRA e MARQUIS, 2002).
18
O pantanal mato-grossense é a maior extensão úmida contínua do planeta.
Hidrograficamente, todo o Pantanal faz parte da bacia do rio Paraguai constituindo-se
em uma imensa planície de áreas alagáveis. A vegetação do Pantanal não é
homogênea e há um padrão diferente de flora de acordo com a altitude. Nas partes
mais baixas, predominam as gramíneas, que são áreas de pastagens naturais para o
gado. A vegetação de cerrado, com árvores de porte médio entremeadas de arbustos e
plantas rasteiras, aparece nas alturas intermediárias. Nas altitudes maiores, o clima
árido e seco torna a paisagem parecida com a da caatinga (JUNK e CUNHA, 2005).
Dentro desta diversidade, mais de 80 espécies de mamíferos entre outras espécies
dividem o mesmo habitat, contribuindo para a manutenção de diferentes espécies de
carrapatos bem como de agentes infecciosos.
Como em toda região do cerrado do Brasil central, o meio ambiente vem
sendo modificado em nome do progresso; as matas nativas derrubadas, queimadas
indiscriminadas, cursos d’águas barrados, desviados ou aterrados, caça e/ou espécies
nativas trocadas pelas domésticas, tudo sem qualquer estudo prévio do impacto que
tais ações possam causar sobre as espécies que ali habitavam em pleno equilíbrio. A
biodiversidade acaba relacionada com os diversos tipos de vegetação presentes nesse
ambiente, ao ritmo sazonal de chuvas e à ação do homem (FONTES et al., 2000).
Figura 1. Cerrado ralo no Parque Nacional de Chapada dos Guimarães evidenciando uma área de
transição para Cerrado sensu stricto típico ao fundo.
19
Figura 2. Vegetação carcaterística de Cerrado sensu stricto típico no Parque Nacional de Chapada dos Guimarães.
Figura 3. Parque Nacional de Chapada dos Guimarães evidenciando uma área de transição de Cerrado
sensu stricto típico para Cerrado de Chapada com uma vegetação mais alta.
Considerando a grande variação na prevalência encontrada de carrapatos
em aves em várias regiões do mundo e, também o potencial migratório e a
20
possibilidade do carreamento de carrapatos pelas aves, este trabalho objetivou
conhecer parte da diversidade de carrapatos que ocorrem em aves do Pantanal e do
Cerrado Mato-grossense, assim como a ocorrência de infecção por riquétsias. O
estudo teve caráter descritivo embora comparações estatísticas entre os biomas
tenham sido realizadas como será descrito posteriormente. É importante ressaltar que
o artigo que compõe este trabalho foi publicado em língua estrangeira em periódico
especializado na área e em formato reduzido.
21
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALMEIDA, R. F.; GARCIA, M. V.; CUNHA, R. C.; MATIAS, J.; LABRUNA, M. B.;
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36
Infecção por riquétsias em carrapatos de aves silvestres do Cerrado e Pantanal, 1
Centro-Oeste do Brasil. 2
3
Dirceu G. de S. Ramos a, Andréia L. T. Melo a, Thiago F. Martins b, Alvair da S. Alves a, 4
Thábata dos A. Pacheco a, Letícia B. Pinto a, João B. Pinho c, Marcelo B. Labruna b, 5
Valéria Dutra a, Daniel M. Aguiar a, e Richard C. Pacheco a * 6
7
a Programa de Pós Graduação em Ciências Veterinárias, Faculdade Medicina 8
Veterinária, Universidade Federal de Mato Grosso, Cuiabá, MT, Brasil. Av. Fernando 9
Corrêa da Costa, 2367. Boa Esperança. 78060-900. Cuiabá, MT, Brasil. 10
b Departamento de Medicina Veterinária Preventiva e Saúde Animal, Faculdade de 11
Medicina Veterinária, Universidade de São Paulo, Av. Prof. Dr. Orlando Marques de 12
Paiva, 87. Butantã. 05508-270. São Paulo, SP, Brasil. 13
c Programa de Pós Graduação em Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade 14
Federal de Mato Grosso, Cuiabá, MT, Brasil. Av. Fernando Corrêa da Costa, 2367. Boa 15
Esperança. 78060-900. Cuiabá, MT, Brasil.16
37
Resumo 1
O envolvimento de diferentes espécies de carrapatos e animais selvagens, como as 2
aves, desempenham um papel importante na epidemiologia de doenças transmitidas 3
por carrapatos. Aves podem servir como reservatórios para algumas doenças 4
transmitidas por carrapatos, e pode transportar ectoparasitas hematófagos 5
mecanicamente. Este estudo teve como objetivo mostrar a diversidade de carrapatos 6
em aves e a detecção molecular de infecção por riquétsias em carrapatos do Pantanal 7
e Cerrado, dois similares biomas brasileiros caracterizados por ciclos hidrológicos. De 8
agosto de 2012 a maio de 2014, foram coletados carrapatos de aves e do ambiente, 9
num total de 14 visitas distribuídas em todos os ciclos hidrológicas. Ao todo 674 aves 10
foram capturadas de 113 espécies e 26 famílias. Destas, 71 aves estavam parasitadas 11
(10,5%), e 155 carrapatos de sete espécies foram identificados (em ordem decrescente 12
de prevalência): Amblyomma longirostre (Koch), Amblyomma nodosum Neumann, 13
Amblyomma cajennense Fabricius, Amblyomma calcaratum Neumann, Ornithodoros 14
mimon Kohls, Clifford & Jones, Amblyomma ovale Koch, e Amblyomma triste Koch. 15
Entre os carrapatos de vida livre coletados, Amblyomma cajennense sensu lato (s.l.) foi 16
o mais comum. Esta é a primeira ocorrência de Ornithodoros mimon em aves, e de 17
Amblyomma triste em Passeriformes no Brasil. Análises moleculares mostraram que 18
seis A. longirostre estavam infectados por Candidatus 'Rickettsia ambliommii', e um A. 19
nodosum infectado por Rickettsia parkeri-like, anteriormente descrita como Rickettsia 20
sp. cepa NOD. Agentes do Grupo da Febre Maculosa (GFM) foram descritos pela 21
primeira vez em carrapatos de aves capturadas no Pantanal, e o potencial risco destes 22
agentes como patógenos humanos deve ser considerado em estudos posteriores. 23
38
Palavras Chave: Passeriformes, Ornithodoros mimon, Carrapatos, ‘Candidatus 24
Rickettsia amblyommii’, Amblyomma triste 25
26
Abstract 27
The involvement of different species of ticks and wild animals, such as birds, play an 28
important role in the epidemiology of tick-borne diseases. Birds may serve as reservoirs 29
for some tick-borne diseases, and may carry and spread hematophagous ectoparasites 30
mechanically. This study aimed to show the diversity of ticks on birds and molecular 31
detection of rickettsial infection in ticks from Pantanal and Cerrado, two similar Brazilian 32
biomes characterized by hydrological seasons. From August 2012 to May 2014, ticks 33
were collected from birds and from the environment in total of 14 visits for collecting 34
samples, distributed in all hydrological seasons. A total of 674 birds were captured 35
representing 113 species from 26 families. In total, 71 birds were parasitized (10.5%), 36
and 155 ticks of the following 7 tick species (in decreasing order of prevalence) were 37
identified: Amblyomma longirostre (Koch), Amblyomma nodosum Neumann, 38
Amblyomma cajennense (F.), Amblyomma calcaratum Neumann, Ornithodoros mimon 39
Kohls, Clifford & Jones, Amblyomma ovale Koch, and Amblyomma triste Koch. Among 40
free-living ticks collected in the environment, Amblyomma cajennense sensu lato (s.l.) 41
was the most common. This is the first occurrence of Ornithodoros mimon in birds, and 42
of Amblyomma triste on Passeriformes in Brazil. Molecular analyses revealed that 6 A. 43
longirostre ticks were infected by Candidatus ‘Rickettsia amblyommii’, whereas 1 A. 44
nodosum was infected by a Rickettsia parkeri-like agent, previously reported as 45
Rickettsia sp. strain NOD. Spotted fever group (SFG) agents were, for the first time, 46
39
reported in ticks from birds captured in Pantanal biome, and the potential involvement of 47
these agents as human pathogens should be considered in further studies. 48
Key words: Passerines, Ornithodoros mimon, Ticks, ‘Candidatus Rickettsia 49
amblyommii’, Amblyomma triste50
40
Introdução 1
O envolvimento de diferentes espécies de carrapatos e animais silvestres, como 2
as aves, desempenha importante papel na epidemiologia das doenças vetoriadas por 3
carrapatos (Palomar et al., 2009). Algumas espécies de carrapatos duros parasitam 4
aves, especialmente estágios imaturos, entretanto poucas espécies de ixodídeos 5
adultos foram relatadas em aves (Jordan et al., 2009). Aves podem servir como 6
reservatórios de alguns agentes vetoriados por carrapatos (Olsen et al., 1995), 7
podendo carrear e espalhar ectoparasitas hematófagos mecanicamente, incluindo 8
carrapatos (Bjoersdorff et al., 2001). Por este processo, vírus, bactérias e protozoários 9
são dispersos por grandes distâncias, atingindo dimensões continentais (Hasle, 2013). 10
Na América do Sul, a zoonose mais importante vetoriada por carrapatos é a Febre 11
Maculosa Brasileira (FMB), causada pela Rickettsia rickettsii (Labruna, 2009). 12
Bactérias do gênero Rickettsia são organismos intracelulares obrigatórios que 13
infectam diversas espécies de hospedeiros invertebrados ao redor do mundo. Gram-14
negativas, medindo de 0,8 a 2,0 µm de comprimento e de 0,3 a 0,5 µm de largura, 15
pertencem a família Rickettsiaceae e ordem Rickettsialles (Dumler et al., 2001). As 16
espécies de Rickettsia estão classificadas em quarto grupos filogenéticos, o grupo da 17
febre maculosa (GFM), o grupo tifo (GT), o grupo Rickettsia bellii, e o grupo Rickettsia 18
canadensis (Gillespie et al., 2007; Parola et al., 2013). No Brasil riquétsias do grupo 19
GFM são transmitidas por carrapatos e podem causar infecções moderadas a severas 20
em humanos (Szabó et al., 2013a). Até 2000 somente uma espécie de riquétsia GFM, 21
R. rickettsii, era reconhecida como endêmica no país, mas durante os últimos 15 anos 22
este número cresceu para seis espécies com a inclusão da Rickettsia parkeri, 23
41
Rickettsia rhipicephali, ‘Candidatus Rickettsia amblyommii’, ‘Candidatus Rickettsia 24
andeanae’, e Rickettsia felis (Labruna et al., 2011, Nieri-Bastos et al. 2014). 25
O Pantanal, considerado pela UNESCO como Patrimônio Natural da 26
Humanidade e Reserva Mundial da Biosfera, é a maior planície alagável do mundo, 27
localizada no centro da América do Sul, entre o Brasil, Bolívia e Paraguai. O 28
ecossistema do Pantanal é caracterizado por ciclos hidrológicos de seca e chuva, que 29
causam uma constante movimentação dos animais e variações na paisagem e na 30
vegetação (Junk & Cunha, 2005). A biodiversidade do Pantanal é similar ao Cerrado, 31
bioma adjacente que é uma savana tropical única distinta de outras savanas do mundo, 32
principalmente por suas dimensões continentais que se estendem por todo o Planalto 33
Central Brasileiro (Oliveira & Marquis, 2002). 34
Considerando a variação na prevalência de carrapatos em aves entre as regiões 35
geográficas, adicionalmente ao potencial migratório e à possibilidade de carreamento 36
mecânico de carrapatos por aves silvestres, este estudo objetivou mostrar a 37
diversidade de carrapatos e a detecção molecular de infecções por riquétsias em 38
carrapatos de aves silvestre do Pantanal e Cerrado no Centro-Oeste do Brasil. 39
40
Material e métodos 41
Durante agosto de 2012 a maio de 2014, aves foram capturadas e examinadas 42
quanto à presença de carrapatos em dois biomas do estado de Mato Grosso: o 43
Pantanal na cidade de Poconé e o Cerrado no Parque Nacional de Chapada dos 44
Guimarães (PNCG) (Fig. 1). Em cada área, 10 redes (Fig. 2) de neblina (10 m de 45
comprimento, 3 m de altura e 1 cm de malha) foram abertas por cinco dias entre as 46
6h:00min da manhã até as 11h:00min, resultando em 3500 horas de captura de rede 47
42
(que é o total de horas de captura considerando a somatória do número de horas de 48
cada rede seguindo o seguinte modelo: Total de horas= Número de redes x Horas de 49
coleta x Dias de coleta x Quantidade de campanhas) em todo o estudo. Após abertas, 50
as redes eram inspecionadas a cada 40 minutos para evitar que a presença humana 51
inibisse a movimentação das aves e prejudicasse a captura (Fig. 3). No Pantanal, as 52
aves foram capturas de acordo com os ciclos hidrológicos, com campanhas em janeiro 53
(cheia), maio (vazante) e agosto (seca), num total de seis coletas em cinco locais 54
selecionados. Já no Cerrado as aves foram coletadas a cada três meses de acordo 55
com as estações do ano (primavera, verão, outono e inverno) resultando em oito 56
coletas em quarto fitofisionomias distintas do PNCG: cerrado típico (“cerrado sensu 57
strictu”), cerradão, cerrado ralo e cerrado de chapadas (matas de galeria) de acordo 58
com Eiten (1994). 59
As aves capturadas foram identificadas (Ridgely & Tudor, 1989, 1994; Sigrist, 60
2006) e, cuidadosamente examinadas (Fig. 4) quanto à presença de carrapatos que 61
foram retirados e levados para o laboratório. Carrapatos adultos foram identificados 62
segundo Barros-Battesti et al. (2006), enquanto as ninfas de acordo com Martins et al. 63
(2010). Larvas e ninfas ingurgitadas do gênero Amblyomma foram levadas vivas para o 64
laboratório, onde foram mantidas em incubadora do a 25 °C e umidade relativa de 95% 65
para poderem realizar ecdise para os estágios de ninfa e adulto respectivamente. 66
Contudo, larvas não ingurgitadas ou parcialmente ingurgitadas foram removidas com 67
pinça e imediatamente preservadas em isopropanol absoluto. Larvas de Amblyomma 68
spp. foram identificadas de acordo com testes moleculares descritos a seguir. Larvas 69
de Ornithodoros foram identificadas em nível de espécie por morfologia (Kohls et al. 70
1969, Barros-Battesti et al. 2013) ou testes moleculares como descritos a seguir. 71
43
Durante cada campanha de captura, carrapatos de vida livre também foram coletados 72
da vegetação por arraste de flanela (Oliveira et al., 2000) e, identificados como descrito 73
acima. 74
Os carrapatos das aves foram individualmente submetidos à extração de DNA 75
pelo protocolo de isotiocianato de guanidina, como anteriormente descrito por Sangioni 76
et al. (2005). Carrapatos de vida livre foram submetidos à extração de DNA em pools 77
(três adultos, cinco ninfas ou 10 larvas) pelo mesmo protocolo. O DNA extraído foi 78
amplificado pela reação de cadeia de polimerase (PCR) primeiramente usando os 79
oligonucleotídeos CS-78 e CS-323, que amplificam um fragmento de 401 pb (pares de 80
base) do gene citrato sintase (gltA) encontrado em todas as espécies de Rickettsia 81
(Labruna et al., 2004). Amostras positivas nesta primeira PCR foram submetidas a 82
novo protocolo de amplificação usando os oligonucleotídeos Rr190.70p e Rr190.602n, 83
que amplificam ~530 pb de um fragmento de 190-kDa do gene da proteína de 84
membrana externa A (ompA) presente somente em espécies de Rickettsia do GFM 85
(Regnery et al., 1991). Todos os produtos amplificados foram purificados com o kit 86
comercial GFX PCR DNA and Gel Band Purification Kit (GE Healthcare®) e 87
sequenciados em sequenciador automático (ABI DNA Model 3500 Series Genetic 88
Analyzer®), conforme recomendações do fabricante e as sequências parciais 89
submetidas à análise BLAST (Altschul et al., 1990) para determinar a existência de 90
similaridade com outras espécies de Rickettsia. Para confirmar a identificação 91
taxonômica de larvas de Amblyomma e Ornithodoros coletados das aves, amostras de 92
DNA foram submetidas a PCR utilizando oligonucleotídeos que amplificam um 93
fragmento de 460 pb do gene 16S rRNA mitocondrial (Mangold et al., 1998). Produtos 94
44
desta PCR foram sequenciados e submetidos à análise comparativa no BLAST (Basic 95
Local Alignment Search Tool). 96
Prevalência, intensidade média de parasitismo (IMP) e abundância média (AM) 97
foram calculadas de acordo com Bush et al. (1997) sendo prevalência o número de 98
hospedeiros infestados com um ou mais carrapatos, dividido pelo número de 99
hospedeiros examinados; Intensidade média de parasitismo a média de quantidade de 100
carrapatos dos hospedeiros infestados; e abundância média o número total de 101
carrapatos encontrados, dividido pelo número total de hospedeiros examinados. 102
Prevalência e IMP foram testadas estatisticamente utilizando o método de modelos 103
lineares generalizados (GLM) e o pacote estatístico R (R DEVELOPMENT CORE 104
TEAM, 2013) para comparações entre os dois biomas. Para a variável prevalência, a 105
distribuição binomial (presença ou ausência da característica) foi utilizada, com a 106
adição de função logística como preditor linear. Já para IMP foi utilizada distribuição de 107
Poisson (contagem de indivíduos) com função logarítmica como preditor linear. 108
Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética para Utilização de Animais da 109
Universidade Federal de Mato Grosso (Protocolo n° 23108.041148/13-0) e autorizado 110
pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais (SISBIO - 10698-3). 111
112
Resultados 113
Ao todo, 674 aves foram capturadas, representando 113 espécies de 26 114
famílias. O melhor horário de captura das aves era até as 09:00, sendo após este 115
horário observada uma diminuição no trânsito das aves coincidindo com o aumento da 116
temperatura no ambiente. Destas, 71 aves estavam parasitadas por carrapatos (10,5% 117
de prevalência – 13% para o Pantanal e 8,3% para o Cerrado). Um total de 155 118
45
carrapatos foi coletado das aves (115 carrapatos de 42/324 aves do Pantanal e 40 119
carrapatos de 29/350 aves do Cerrado). Entre as aves infestadas, 59% e 41% foram 120
capturadas no Pantanal e no Cerrado, respectivamente, sem diferença estatística entre 121
os dois biomas. A intensidade média de parasitismo foi de 2,18 carrapatos/ave 122
parasitada (2,74 para o Pantanal e 1,38 para o Cerrado), com amplitude de 1-49 como 123
podem ser verificados nas Tabelas 1 e 2. A abundância média foi de 0,23 124
carrapatos/ave capturada (0,35 para o Pantanal e 0,11 para o Cerrado). IMP e AM 125
também não demonstraram diferença estatística entre os dois biomas, entretanto a 126
maioria das aves estava infestada por um único espécime de carrapato. Uma 127
ocorrência incomum foi observada no Pantanal, onde 49 larvas de carrapatos foram 128
coletadas de uma única ave (Xyphorhynchus guttatus). 129
Os carrapatos das aves foram identificados como se segue: 70 (45,2%) larvas 130
de Amblyomma longirostre (Koch); seis (3,9%) larvas de Ornithodoros mimon Kohls, 131
Clifford & Jones; uma (0,6%) larva de Amblyomma triste Koch; 23 (14,9%) ninfas de 132
Amblyomma nodosum Neumann; 25 (16,1%) ninfas de Amblyomma cajennense (F.) 133
sensu lato (s.l.); 16 (10,3%) ninfas de Amblyomma calcaratum Neumann; 11 (7,1%) 134
ninfas de A. longirostre Koch; duas (1,3%) ninfas de Amblyomma ovale Koch; e 1 135
(0,6%) adulto A. cajennense s.l. (Tabelas 1 e 2). 136
Sequências parciais de 16S rRNA mitochondrial foram geradas de amostras de 137
77 larvas de carrapatos coletadas nas aves. Destas, 70 geraram seis haplótipos, que 138
quando analisadas pelo BLAST mostraram 99-100% de similaridade com A. 139
longisrostre de sequências correspondentes depositadas no GenBank (KM262205, 140
KM262207); uma destas gerou um haplótipo com 99% de similaridade com A. triste 141
(AY498563); e seis larvas geraram um haplótipo com 99% de similaridade com O. 142
46
mimon (KC677675). Estas sequências parciais geradas neste estudo foram submetidas 143
e depositdas no GenBank sob os números de acesso KP762568-KP762573 para A. 144
longirostre, KP739869 para A. triste, e KP739868 para O. mimon. 145
Sete carrapatos positivos ao PCR de gltA amplificaram por meio da PCR 146
sequências parciais dos genes ompA, demonstrando infecção por riquétsias. As 147
sequências de seis amostras recolhidas de A. longirostre (uma ninfa coletada em 148
Tangara sayaca do Cerrado; uma ninfa coletada em Chloroceryle aenea e uma ninfa e 149
três larvas recolhidas em Piranga flava do Pantanal) geraram um consenso de 381/381 150
pb com similaridade de 100% com sequências correspondentes de ‘Ca. R. amblyommii’ 151
(KM262194; GQ891955). Outra sequência parcial gerada de uma ninfa de A. nodosum 152
recolhida em T. cayana do Cerrado mostrou 100% (439/439 pb) de similaridade com 153
sequências de Rickettsia endosymbiont de A. nodosum (KM262193), uncultured 154
Rickettsia sp. (JX421686), e Rickettsia sp. NOD (EU567180). Estas sequências 155
parciais de ompA foram submetidas e, em seguida, depositadas no GenBank sob 156
números de acesso KP739867 (‘Ca. R. amblyommii’ strain Mato Grosso) e KP739866 157
(Rickettsia sp. strain PNCG). 158
No ambiente 728 carrapatos de vida livre (437 do Pantanal e 291 do Cerrado) 159
foram coletados e identificados como se segue: Pantanal - 23 larvas Amblyomma spp., 160
341 ninfas e 73 adultos A. cajennense s.l.; Cerrado - 11 larvas Amblyomma spp., uma 161
ninfa Amblyomma coelebs Neumann, uma ninfa Amblyomma naponense (Packard), 162
duas ninfas Amblyomma scalpturatum Neumann, 172 ninfas e 104 adultos A. 163
cajennense s.l.. Todos os pools de carrapatos de vida livre foram negativos para 164
infecção por riquétsias. 165
166
47
Discussão 167
Estágios imaturos de espécies de Amblyomma são comumente relatados em 168
aves de regiões Neotropicais (Labruna et al., 2007; Lugarini et al., 2015; Ogrzewalska 169
et al., 2009a; Ogrzewalska et al., 2012; Ogrzewalska et al., 2014; Pacheco et al., 2012). 170
Entretanto este estudo registrou 13 espécies de aves como hospedeiros para 171
carrapatos pela primeira vez, das seguintes famílias: Tyrannidae (Inezia inornata, 172
Poecilotriccus latirostris), Thamnophilidae (Hypocnemoides maculicauda), Thraupidae 173
(Tachyphonus luctuosus, Lanio cucullatus), Furnariidae (Cranioleuca vulpina), 174
Cardinalidae (Piranga flava), Alcedinidae (Chloroceryle aenea), Cuculidae (Coccyzus 175
euleri), Dendrocolaptidae (Xyphorhynchus picus, Lepdocolaptes angustirostris), 176
Galbulidae (Galbula ruficauda) e Trochilidae (Thalurania furcata). 177
Duas ninfas de A. scalpturatum foram coletadas no ambiente, sendo o primeiro 178
relato desta espécie ocorrendo no bioma do Cerrado, expandindo o conhecimento da 179
distribuição de A. scalpturatum no Brasil. Outros estudos relataram a ocorrência de A. 180
scalpturatum na Amazônia (Martins et al., 2014; Onofrio et al., 2010), Pantanal 181
(Bechara et al., 2006), e Mata Atlântica (Onofrio et al., 2010). É importante ressaltar 182
que a área do cerrado onde esta espécie de carrapato foi encontrada não corresponde 183
à uma área de cerrado típico, com vegetação baixa ou rala, mas sim à uma área de 184
cerrado de chapadas que é constituída por uma vegetação mais arbórea com árvores 185
de copa alta que propiciam um clima mais ameno. Principalmente quando em torno de 186
pequenos cursos de água como foi o caso do local onde a espécie foi encontrada. 187
Adultos de A. scalpturatum são comumente associados ao parasitismo de mamíferos 188
de médio e grande porte especialmente das ordens Peridossactyla (Tapiridae), 189
48
Artiodactyla (Tayassuidae, Suidae), Xenarthra (Myrmecophagidae), e Carnivora 190
(Canidae) (Labruna et al., 2005; Pereira et al., 2000). 191
Sete espécies das aves parasitadas por carrapatos (oito aves ao todo) são 192
migratórias (I. inornata, Myiodynastes maculatus, Elaenia chiriquensis, Myiarchus 193
tyrannulus, P. flava, C. euleri e T. subalaris), e apresentam baixa especificidade de 194
habitat, já que seu período de reprodução pode ocorrer tanto no Cerrado como no 195
Pantanal (Nunes e Tomas, 2008). Durante a temporada de reprodução, as aves se 196
tornam mais susceptíveis ao parasitismo por ectoparasitas (Nunes e Tomas, 2008), 197
fato constatado nestas oito aves migratórias quando infestadas por carrapatos. A 198
incidência de carrapatos em aves migratórias mostra o potencial de carreamento de 199
carrapatos infectados por patógenos de aves dos biomas estudados para outras 200
regiões que podem servir de habitat para estas aves, ainda que sua migração seja intra 201
continental (Amércia do Sul somente), como ocorreu com a espécie de Cardinalidae P. 202
flava, que é migratória e se apresentou parasitada por ninfas e larvas de A. longirostre 203
infectadas por ‘Ca. R. amblyommii’. Apesar das aves não serem as únicas 204
responsáveis por transportar carrapatos que podem transmitir doenças (Hasle, 2013), 205
este é o fato mais relevante do estudo da diversidade de carrapatos em aves, assim 206
como, do estudo de infecção por riquétsias nestes carrapatos. A disseminação de 207
carrapatos infectados por riquétsias do GFM tem sido estudada na Europa (Santos-208
Silva et al. 2006, Elfving et al. 2010, Movila et al. 2011), na América do Sul 209
(Ogrzewalska et al., 2009a; Ogrzewalska et al., 2012; Ogrzewalska et al., 2014; 210
Pacheco et al., 2012). 211
Seis larvas de O. mimon foram coletadas em espécies de Dendrocolaptidae (X. 212
guttatus, X. picus e L. angustirostris) e Thraupidae (Lanio penicillatus). Este é o 213
49
primeiro relato do parasitismo de larvas O. mimon em Passeriformes, no entanto, 214
espécies de Ornithodoros já foram descritas em aves Apodiformes (Tolesano-Pascoli et 215
al., 2014). Ornithodoros mimon foi originalmente descrito na Bolívia e Uruguai, quando 216
larvas foram coletadas parasitando morcegos (Kohls et al., 1969), e relatos em 217
morcegos do Brasil e Argentina também foram registrados (Barros-Battesti et al., 2006; 218
Venzal et al., 2004) décadas depois. Vários estudos recentes têm descrito o 219
parasitismo em humanos por O. mimon em diferentes regiões do Brasil (Barros-Battesti 220
et al., 2011; Landulfo et al., 2012; Labruna et al., 2014). 221
Este também é o primeiro relato do parasitismo por A. triste em Passeriformes 222
no Brasil. Recentemente, esta espécie foi encontrada em Passeriformes na Argentina 223
(Flores et al. 2014) e descrita por Silveira et al. (2015) em aves Gruiformes no Brasil. 224
Melo et al. (2015) reportou a infecção por R. parkeri, riquétsia do GFM, em um adulto 225
de vida livre de A. triste na mesma área de estudo no Pantanal mato-grossense. Assim, 226
se reconhece o potencial de dispersão de A. triste (e, possivelmente de R. parkeri) por 227
Passeriformes do bioma do Pantanal. 228
Amblyomma longirostre foi a espécie de carrapato mais comum em aves do 229
Pantanal, mas pouco encontrada em aves do Cerrado (quarto apenas) no presente 230
estudo (Tabela 2). Estudos anteriores em outros biomas brasileiros também relatam a 231
ocorrência do parasitismo por esta espécie de carrapato em aves (Ogrzewalska et al., 232
2008; Ogrzewalska et al., 2009b; Pacheco et al., 2012; Sanches et al., 2013; Maturano 233
et al., 2015). No Pantanal uma única ave (X. guttatus) estava infestada por 46 larvas de 234
A. longirostre (além de três larvas de O. mimon) dado que é considerado como 235
ocorrência incomum, considerando que geralmente aves apresentam baixa intensidade 236
de parasitismo para qualquer espécie de carrapato, geralmente um carrapato por ave 237
50
somente, com visto nas demais aves e como descrito em estudos similares 238
(Ogrzewalska et al., 2008; Ogrzewalska et al., 2009b; Pacheco et al., 2012). 239
Duas ninfas de A. ovale foram encontradas parasitando Turdus leucomelas no 240
Pantanal. Existem poucos relatos de ninfas de A. ovale em aves no Brasil: no Cerrado 241
do Sudeste brasileiro (Luz et al., 2012) e, também na Mata Atlântica (Ogrzewalska et 242
al., 2009b; Pacheco et al., 2012; Maturano et al., 2015). Adultos de A. ovale parasitam, 243
principalmente, mamíferos da ordem Carnivora, enquanto que os estágios imaturos 244
possuem ocorrências registradas principalmente em pequenos roedores (Guglielmone 245
et al. 2003; Szabó et al. 2013b). 246
Também foram descritas as ocorrências de estágios imaturos de A. nodosum e 247
A. calcaratum em aves dos dois biomas (Pantanal e Cerrado). Estas duas espécies têm 248
preferências similares por hospedeiros, sendo os adultos comumente associados ao 249
parasitismo de tamanduás (Tamandua spp. e Myrmecophaga tridactyla), e estágios 250
imaturos relatados principalmente em Passeriformes (Labruna et al., 2007; 251
Ogrzewalska et al.2009b, Ogrzewalska et al., 2010; Ogrzewalska et al., 2011ª; 252
Maturano et al., 2015). É importante notar que a prevalência de A. nodosum foi maior 253
no Pantanal (35,7% no Pantanal e 6,9% no Cerrado), enquanto que a prevalência de A. 254
calcaratum foi maior no Cerrado (7,1% no Pantanal e 34,5% no Cerrado), mesmo que 255
os dois biomas apresentem fauna e flora similares (Oliveira e Marquis, 2002). 256
Nas duas áreas do presente estudo, A. cajennense s.l. foi a espécie 257
predominantemente encontrada na vegetação, corroborando com estudos realizados 258
anteriormente no Cerrado (Szabó et al., 2007; Pascoal et al., 2013) e Pantanal (Alves 259
et al., 2014). Ainda que sejam mais abundantes no ambiente, o parasitismo em aves 260
por A. cajennense s.l. é considerado incomum em comparação com outras espécies de 261
51
carrapatos, como A. longirostre ou A. nodosum (Ogrzewalska et al., 2009b; 262
Ogrzewalska et al., 2011b; Tolesano-Pascoli et al., 2010). Esta característica foi 263
observada em aves do Pantanal, onde A. longirostre e A. nodosum foram as espécies 264
mais observadas em aves dos dois biomas quando comparadas com A. cajennense s.l. 265
Por outro lado, A. cajennense s.l. foi a espécie de carrapato mais frequente em aves do 266
Cerrado conforme observado na Tabela 2. Este estudo ainda descreve a ocorrência de 267
parasitismo por um adulto de A. cajennense s.l. em T. subalaris, achado raro (mesmo 268
para esta espécie de carrapato a ocorrência é maior para estágios imaturos em aves), 269
que pode ser explicado pelo fato de aves desta família (Turdidae) passarem longos 270
períodos no chão, principalmente à procura de alimento o que predispõe para 271
ocorrência de formas adultas deste carrapato mesmo em aves (Nunes e Tomas, 2008). 272
A grande maioria dos carrapatos encontrados nas aves estavam localizados na 273
região da cabeça das aves, fato recentemente apontado estatisticamente ao 274
parasitismo por carrapatos em aves por Maturano et al. (2015). 275
Infecção por ‘Ca. R. amblyommii’ em carrapatos de aves já foi descrita 276
anteriormente (Lugarini et al., 2015; Ogrzewalska et al., 2008; Pacheco et al., 2012). 277
Evidências sorológicas de ‘Ca. R. amblyommii’ em equinos e cães já foram relatadas 278
no Pantanal (Melo et al., 2011; Amorim et al., 2013; Alves et al., 2014), onde carrapatos 279
infectados (Amblyomma sculptum Berlese) também foram descritos (Alves et al., 2014). 280
‘Ca. R. amblyommii’ foi considerado potencialmente patogênico para humanos, 281
considerando evidências sorológicas em humanos doentes nos Estados Unidos 282
(Apperson et al., 2008). Nos Estados Unidos, infecção de cães por ‘Ca. R. amblyommii’ 283
foi evidenciada por testes sorológicos e detecção por PCR (Barrett et al., 2014). Mesmo 284
52
que estes resultados sugiram a patogenicidade para humanos e animais de ‘Ca. R. 285
amblyommii’, o assunto ainda não está totalmente esclarecido (Barrett et al., 2014). 286
Rickettsia sp. strain PNCG foi 100% idêntica a “uncultured Rickettsia spp.” 287
(JX421686), detectada em A. nodosum de T. tetradactyla (Almeida et al., 2013) e, 288
também com Rickettsia sp. strain NOD (Ogrzewalska et al., 2009a), igualmente isolada 289
de A. nodosum (EU567180). A presença de agente do GFM em carrapatos de aves 290
silvestres no Pantanal e Cerrado do Estado de Mato Grosso, Centro-Oeste do Brasil, 291
mostra a importância destas aves e também dos biomas na epidemiologia de doenças 292
causadas por estes agentes, seja como transporte de carrapatos infectados, ou como 293
potenciais reservatórios para estas bactérias. 294
Como observado, a infecção por riquétsias em carrapatos encontrados 295
parasitando aves silvestres, ou espécies de carrapatos que sejam frequentemente 296
associadas ao parasitismo em aves, têm sido relatadas. Ainda que o parasitismo em 297
humanos se restrinja a raros casos de parasitismo por A. longirostre (Guglielmone et 298
al., 2006) entre as espécies que acometem aves, o monitoramento e a possibilidade de 299
vetorização destes agentes por aves precisam ser realizados como forma de 300
manutenção preventiva de informações sobre doenças causadas por estes agentes 301
(Maturano et al., 2015). 302
303
53
Agradecimentos
Agradecemos à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(Capes) pelas bolsas de D. G. S. Ramos, A. L. T. Melo, e T. A. Pacheco. Ao Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelas bolsas de M. B.
Labruna, V. Dutra, D. M. Aguiar e Richard C. Pacheco. Ao Serviço Social do Comércio
(SESC) Pantanal e ao Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia em Áreas Úmidas
(INAU), pelo suporte de campo.
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67
Figura 1 – Locais de coleta de carrapatos e aves no Pantanal (município de Poconé) e Cerrado (Parque Nacional de Chapada dos
Guimarães) de 2012-2014 e seus respectivos biomas no estado de Mato Grosso, Brasil.
68
Figura 2 – Rede de neblina utilizada para captura de aves no Pantanal (município de Poconé) e Cerrado (Parque Nacional de
Chapada dos Guimarães) de 2012-2014 no estado de Mato Grosso, Brasil.
69
Figura 3 – Inspeção à rede de neblina com ave capturada no Pantanal (município de Poconé) e Cerrado (Parque Nacional de
Chapada dos Guimarães) de 2012-2014 no estado de Mato Grosso, Brasil.
70
Figura 4 – Ave capturada com carrapato fixado ao pescoço evidenciando inspeção realizada nas aves do Pantanal (município de
Poconé) e Cerrado (Parque Nacional de Chapada dos Guimarães) de 2012-2014 no estado de Mato Grosso, Brasil.
71
Tabela 1 – Número de aves infestadas, intensidade média de parasitismo (IMP) e carrapatos identificados em aves silvestres
capturadas no Pantanal de acordo com cada família de aves, durante setembro de 2012 a maio de 2014.
Família Espécie
N° Infestadas/Capturadas (%)
IMP Carrapatos**
Tyrannidae
Hemitriccus margaritaceiventer 2/13 (15,4) 1
1N A. longirostre; 1N A. nodosum
Cnemotriccus fuscatus 4/14 (28,6) 1
2N A. cajennense; 2N A. calcaratum
Poecilotriccus latirostris* 3/7 (42,8) 1,3
1N A. calcaratum; 2L A. longirostre; 1N A. nodosum
Myiarchus tyranullus 1/4 (25) 1
1N A. calcaratum
Elaenia chiriquensis 1/1 (100) 1
1N A. nodosum
Platyrinchus mystaceus 1/1 (100) 1
1L A. longirostre
Thamnophilidae Thamnophilus pelzeni 1/3 (33,3) 1
1N A. nodosum
Thamnophilus doliatus 1/1 (100) 2
1L A. longirostre; 1N A. nodosum
Hypocnemoides maculicauda* 5/7 (71,4) 2,6
5L, 1N A. longirostre; 7N A. nodosum
Taraba major 2/3 (66,6) 1
2N A. nodosum
Thraupidae Paroaria capitate 1/12 (8,3) 1
1N A. cajennense
Tachyphonus luctuosus* 1/2 (50) 2
1N A. longirostre; 1N A. nodosum
Lanio penicillatus 1/2 (50) 2
1L A. longirostre; 1L Ornithodorus mimon
Turdidae Turdus amaurochalinus 1/1 (100) 1
1N A. calcaratum
Turdus leucomelas 1/2 (50) 7
1N A. cajennense; 1L A. longirostre; 3N A. nodosum; 2N A. ovale
Furnariidae Furnarius leucopus 1/4 (25) 1
1L A.triste
72
Cranioleuca vulpina* 1/6 (16,6) 1
1N A. nodosum
Pipridae Pipra fasciicauda 1/1 (100) 1
1N A. nodosum
Neopelma palescens 1/2 (50) 1
1N A. cajennense
Cardinalidae Piranga flava* 1/1 (100) 8
6L, 2N A. longirostre
Alcedinidae Chloroceryle aenea* 1/4 (25) 1
1N A. longirostre
Columbidae Columbina talpacoti 1/3 (33,3) 1
1N A. cajennense
Leptotila verreauxi 2/6 (33,3) 1
1N A. longirostre; 1N A. nodosum
Cuculidae Coccyzus euleri* 1/1 (100) 1
1N A. cajennense
Dendrocolaptidae Xyphorhynchus picus* 1/6 (16,6) 1
1L Ornithodoros mimon
Xiphorhynchus guttatus 1/1 (100) 49
46L A. longirostre; 3L Ornithodoros mimon
Emberezidae Sporophila angolensis 1/2 (50) 1
1N A. cajennense
Galbulidae Galbula ruficauda* 2/2 (100) 1
1N A. cajennense; 1L A. longirostre
Parulidae Basileuterus flaveolus 1/7 (14,3) 1
1N A. longirostre
*Indicam novas ocorrências para ixodídeos **Espécies de Amblyomma estão descritas como "A.";
L=larva; N=ninfa
73
Tabela 2 - Número de aves infestadas, intensidade média de parasitismo (IMP) e carrapatos identificados em aves silvestres capturadas
no Parque Nacional de Chapada dos Guimarães de acordo com cada família de aves, durante setembro de 2012 a maio de 2014.
Família Espécies N° Infestadas/Capturadas (%)
IMP Carrapatos**
Tyrannidae
Hemitriccus margaritaceiventer 5/17 (29,4) 1
1N A. cajennense; 3N A. calcaratum; 1N A. nodosum
Inezia inornata* 1/8 (12,5) 1
1N A. cajennense
Myiodynastes maculatus 1/6 (16,6) 2
2N A. cajennense
Thamnophilidae Thamnophilus pelzeni 1/16 (6,2) 1
1N A. calcaratum
Dysithamnus mentalis 1/1 (100) 1
1N A. calcaratum
Thraupidae Tangara sayaca 2/8 (25) 1
1N A. cajennense; 1N A. longisrostre
Tangara cayana 2/13 (15,4) 1
1N A. calcaratum; 1N A. nodosum
Lanio cucullatus* 1/35 (2,8) 1
1N A. calcaratum
Saltator similis 1/3 (33,3) 1
1N A. calcaratum
Turdidae Turdus amaurochalinus 3/11 (27,3) 2,7
8N A.cajennense
Turdus leucomelas 2/7 (28,6) 3,5
1N A.cajennense; 6L A. longisrostre
Turdus subalaris 2/4 (50) 1
1A A.cajennense; 1N A. calcaratum
Pipridae Pipra fasciicauda 1/2 (50) 1
1N A. calcaratum
Dendrocolaptidae Lepdocolaptes angustirostris* 2/16 (12,5) 1
1N A. longirostre; 1L Ornithodoros mimon
Syttasomus griseicapillus 1/1 (100) 1
1N A. longirostre
74
Momotidae Momotus momota 1/1 (100) 1
1N A. cajennense
Trochilidae Thalurania furcata* 1/12 (8,3) 1
1N A. cajennense
Vireonidae Cyclarhis gujanensis 1/3 (33,3) 1
1N A. calcaratum
*Indicam novas ocorrências para carrapatos **Espécies de Amblyomma estão descritas como "A."; L=larva; N=ninfa; A=adulto
76
Tabela 1 – Lista de aves capturadas no Cerrado e Pantanal Mato-grossense entre
2012 e 2014, quantificadas por espécies e biomas.
Família Espécie Cerrado Pantanal TOTAL
Alcedinidae Chloroceryle aenea 0
4
4
Buconidae Bucco tamatiá 1
0
1
Monasa nigrifons 4
0
4
Cardinalidae Piranga flava 0
1
1
Columbidae Columba cayanensis 0
1
1
Columbina minuta 0
2
2
Columbina picui 0
3
3
Columbina squammata 0
3
3
Columbina talpacoti 0
3
3
Leptotila rufaxila 0
8
8
Leptotila verreauxi 0
6
6
Corvidae Cyanocorax cianonela 0
3
3
Cuculidae Coccyzus euleri 0
1
1
Piaya cayana 0
3
3
Dendrocolaptidae Lepdocolaptes angustirostris 16
3
19
Sittasomus griseicapillus 1
2
3
Xyphorhynchus picus 0
6
6
Xiphorhynchus guttatus 0
1
1
Emberezidae Arremon flavirostris 0
1
1
Oryzoborus angolensis 2
0
2
Sicalis flaveola 0
21
21
Sporophila angolensis 0
2
2
Estrigidae Athene cunicularia 0
1
1
Fringilidae Cyanerpes cyaneus 3
0
3
Furnariidae Cranioleuca vulpina 6
6
12
Furnarius leucopus 0
4
4
Furnarius rufus 0
15
15
Sinalaxys albilora 0
7
7
Galbulidae Galbula ruficauda 0
2
2
Icteridae Agelaioides badius 0
2
2
Cacicus cela 0
2
2
Molothrus barius 0
1
1
77
Momotidae Momotus momota 1
1
2
Parulidae Basileuterus culicivorus 4
0
4
Basileuterus flaveolus 7
7
14
Picidae Picumnus albosquamatus 0
7
7
Veniliornis mixtus 1
0
1
Veniliornis passerinus 0
1
1
Pipridae Antilophia galeata 2
5
7
Neopelma palescens 4
2
6
Pipra fasciicauda 2
1
3
Polioptilidae Polioptita dumicota 0
4
4
Psittacidae Diopsittaca nobilis 0
1
1
Thamnophilidae Cercomacra melanaria 0
7
7
Dysithamnus mentalis 1
0
1
Formicivora grisea 1
0
1
Formicivora rufa 5
0
5
Herpsilochmus longirostris 0
4
4
Hypocnemoides maculicauda 0
7
7
Myrmothelura axillaris 0
3
3
Taraba major 0
3
3
Thamnophilus doliatus 0
1
1
Thamnophilus pelzeni 16
3
19
Thraupidae Dacnis cayana 2
0
2
Eucometis penicillata 0
1
1
Hemithraupis guira 2
0
2
Lanio cucullatus 35
0
35
Lanio penicillatus 0
2
2
Neothraupis fasciata 5
0
5
Paroaria capitata 0
12
12
Ramphocelus carbo 0
11
11
Saltator coelurescens 0
2
2
Saltator maximus 0
1
1
Saltator similis 3
0
3
Tachyphonus luctuosus 0
2
2
Tachyphonus rufus 3
1
4
Tangara cayana 13
0
13
Tangara palmarum 0
1
1
Tangara sayaca 8
5
13
Tityridae Pachyramphus polychopterus 3
0
3
78
Pachyramphus viridis 0
2
2
Tityra inquisitor 0
1
1
Trochilidae Amazilla fimbriata 10
12
22
Amazilla versicolor 1
8
9
Anthracothorax nigricolis 0
2
2
Chlorostilbon lucidus 3
0
3
Chrysolampis mosquitos 9
1
10
Colibri serrirostris 2
0
2
Eupetomena macroura 2
1
3
Hylocharis cyanus 7
0
7
Phaethornis nattereri 1
0
1
Phaethornis petrei 2
0
2
Phaetornis ruber 0
2
2
Thalurania furcata 12
1
13
Troglodytidae Campylorhynchus turdinus 0
4
4
Pheugopedius genibarbis 0
1
1
Trogonidae Trogon surrucura 2
0
2
Turdidae Turdus amaurochalinus 11
1
12
Turdus leucomelas 7
2
9
Turdus rufiventris 0
1
1
Turdus subalaris 4
3
7
Tyrannidae Captostoma obsoletum 1
3
4
Casiornis rufus 1
0
1
Cnemotriccus fuscatus 5
14
19
Contopus cinereus 0
1
1
Corythopis delalandi 2
0
2
Elaenia albiceps 1
2
3
Elaenia chiriquensis 25
1
26
Elaenia cristata 6
2
8
Elaenia flavogaster 1
0
1
Empidonomus varius 1
0
1
Hemitriccus margaritaceiventer 17
13
30
Hemitriccus striaticollis 0
2
2
Inezia inornata 8
2
10
Myiarchus ferox 9
5
14
Myiarchus swainsoni 11
6
17
Myiarchus tyranullus 3
4
7
Myiodynastes maculatus 6
1
7
Myiopagis viridicata 1
4
5
79
Myiophobus fasciatus 2
0
2
Pitangus sulphuratus 0
2
2
Platyrinchus mystaceus 0
1
1
Poecilotriccus latirostris 0
7
7
Suiriri affinis 2
0
2
Suiriri islerorum 2
0
2
Todirostrum cinereum 0
1
1
Todirostrum latirostris 0
1
1
Tolmomyias sulphurescens 4
0
4
Tyrannus melancholicus 2
1
3
Vireonidae Cyclarhis gujanensis 3
0
3
Vireo olivaceus 13
0
13
TOTAL 350 324 674