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Instituto Politécnico Nacional Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas
Informe Final de proyecto CGPI (20050082)
Ecología y Producción Secundaria de los Eufausidos en el Golfo de California
Dr. Jaime Gómez-Gutiérrez (Director de Proyecto)
Participantes: Dr. Jaime Gómez-Gutiérrez (CICIMAR)
Dr. Carlos Jorge Robinson Mendoza (ICMyL-UNAM) Dr. Alejandro López Cortés (CIBNOR)
Biol. Mariana Andrade Chávez (estudiante PIFI)
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Departamento de Plancton y Ecología Marina, Ave. IPN s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, A.P. 592, La Paz, Baja California Sur, C.P. 23096, México.
Tel: (612)126-4666, (612)123-0350 ext. 82436, Fax: (612)122-0350 E-mail: [email protected], [email protected]
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Resumen
Se realizó un crucero oceanográfico en el Golfo de California durante Noviembre-Diciembre
del 2005 para estimar las tasas vitales (producción de huevos y tasas de muda) de eufáusidos
incubados (48 h) a temperatura constante y oscuridad (24 h) a bordo del B/O El Puma. En
condiciones de invierno la especie numéricamente dominante de los eufáusidos Nyctiphanes
simplex presentó una tasa de crecimiento negativa promedio (encogimiento) de -0.024 mm d-1.
Esta es semejante a la tasa de decrecimiento registrada en Diciembre 2004 con experimentos
semejantes en la costa sur occidental de Baja California (-0.106 mm d-1). Esto sugiere que los
eufáusidos en invierno en ambas costas de la península tienen una demanda energética mayor
a la biomasa-energía ingerida. Estimaciones de tasas de crecimiento de N. simplex en Bahía
Magdalena en Marzo y Julio 2004 en Bahía Magdalena durante la época reproductiva de la
especie demuestran tasas de crecimiento somático promedio de 0.074 y 0.111 mm d-1,
respectivamente. Ninguna de las hembras de cada especie incubada desovó bajo condiciones
de laboratorio pero se observo una relativamente baja proporción de hembras ovígeras de N.
simplex indicando una relativamente reducida actividad reproductora invernal en el GC.
Similares resultados indican que en la costa suroeste de la península de Baja California la
producción de huevos fue alta en Marzo y Julio pero dramáticamente reducida con alta tasa de
hembras con huevos infértiles en diciembre. Las tasas de crecimiento promedio de la especie
tropical Euphausia eximia fue, como era de esperar positiva, 0.112 mm d-1 y de la especie
templada Nematoscelis difficilis fue negativa -0.338 mm d-1. Aunque los datos aun son
preliminares, aparentemente N. simplex y N. difficilis tienden a reducir en promedio su talla
durante condiciones invernales. Se confirmó que N. simplex es infectado y aniquilado
(parasitoidismo) por el ciliado apostomátido del genero Collinia spp., cuya morfología externa
observada con técnicas de microscopía electrónica de barrido (MEB) coincide con la morfología
de los ciliados encontrados en N. simples de la costa sur occidental de Baja California (Bahía
Magdalena. Esta nueva especie va a ser descrita formalmente con el nombre de Collinia
bajacaliforniensis n. sp en un futuro próximo. Por el momento no existe evidencia de que este
ciliado apostomatido infecte y mate a otra especie de eufáusido en ambas costas de la
península. Finalmente, se estudio histológicamente el ciclo gonádico de N. simplex, E. eximia
y N. difficilis en el Golfo de California, la oögenesis y espermiogénesis de las tres especies fue
similar a pesar de que N. simplex es una especie con estrategia de reproducción desovadora
en saco ovígero muestras que las otras dos especies de eufáusidos encontradas tienen
estrategia de reproducción de desove externo. El periodo de interpuesta de N. simplex es
cuatro veces par rápido de lo que previamente se había asumido en publicaciones. Esto
sustancialmente incrementa la fecundidad estimada para especies con saco ovígero. La
estimación de tasas vitales, fuentes alternas de mortalidad por depredadores poco estudiados
(ciliados) y tasas de reproducción de los eufáusidos pueden dar información útil para entender
cual es el papel de los eufáusidos en la trama trófica del Golfo de California.
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Introducción
En este proyecto fue parcialmente financiado por el Instituto Politécnico Nacional (CGPI 20050082) y el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT SEMARNAT-2004-01-C01- 144) para realizar un crucero oceanográfico en el Golfo de California (GC) B/O El Puma
(UNAM) del 19 Noviembre al 3 de Diciembre, 2005 (Fig. 1). Se determinó la biomasa, tasas vitales,
histología reproductiva y parasitoidismo de los eufáusidos en el GC. Los eufáusidos son
crustaceos holoplanctónicos que representan una parte significativa de la producción
secundaria del zooplancton en el ecosistema pelágico del GC. Ellos son presas relevantes para
las poblaciones de peces comerciales como la merluza Merluccius angustimanus, sardina
Sardinops sagax, anchoveta Engraulis mordax, charrito Trachurus symmetricus, la pierna
Caulolatilus princeps, sierra Scomberomorus sierra, atún Thunnus albacares y Katsuwonus
pelamis y peces no comerciales como las mantas Mobula japonica y Mobula thurstoni, tiburon
ballena Rincodon typus, juveniles de calamar Dosidicus gigas y mamíferos marinos como
ballenas Balaenoptera musculus y Balaenoptera physalus. Esta propuesta se documentaron
variaciones de las tasas vitales de N. simplex y otras especies de eufáusidos clave. Esto nos
dio a conocer información sobre la fisiología de la reproducción de esta especie, tasas de
duplicacion poblacional y ecología trófica de los depredadores naturales. Nuestras
observaciones corroboran la precencia de ciliados Apostomátidos parasitoides que infectan y
matan eufáusidos como ha sido previamente observado en Oregon (Gómez-Gutiérrez et al.
2003) y en la costa occidental de Baja California (Gómez-Gutiérrez observ. pers.). Esta fuente
de mortalidad reta la noción tradicional que la mortalidad de los organismos planctónicos es
ocasionada solamente por depredación de organismos más grandes y la inhanición. La
relevancia ecológica de estos parasitoides esta aun por descubrirse. Nueve especies de
eufáusidos son explotados comercialmente en el mundo para consumo humano y alimento de
peces de ornato (Nicol y Endo 1997, 1999). En aguas mexicanas existen aproximadamente 32
especies de eufáusidos y 14 en el Golfo de California (Brinton y Townsend 1980, Gómez-
Gutierrez et al. 1995).
Tradicionalmente se ha considerado que las especies que forman saco ovigero, como
Nyctiphanes simplex, tienen una fecundidad significativamente menor que las especies que
desovan externamente. El relativamente reducido tamaño de puesta y el tiempo de cuidado
parental que la hembra debe invertir en cada puesta han sido dos de los principales criterios
para asumir que estas especies tienen largos periodos de interpuesta y reducida fecundidad a
lo largo de su ciclo de vida. La hipótesis es que estos criterios han sido exagerados y que
aunque posiblemente las especies con saco ovígero sean en términos absoluto menos
fecundas (huevos hembra-1 d-1), la magnitud de estas diferencias son significativamente
menores de lo que previamente se a propuesto. Esta exageración ha prevalecido
principalmente por la carencia de estudios experimentales que estimen las tasas vitales en
especies con reproducción de saco ovígero en todo el mundo. Este trabajo va a estar asociado
con observaciones del mecanismo de eclosión, estimaciones de otras tasas vitales como
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duración del desarrollo embrionario-larvario en el saco ovigero y desarrollo gonádico que va a
permitir dimensionar objetivamente las diferencias de la fecundidad entre especies de
eufáusidos con estrategias de desove externo y con saco ovigero (Gómez-Gutiérrez 2003b,
Gómez-Gutiérrez y Robinson 2005).
Debido a que estudios previos han enfatizado que el aporte de mudas de los
crustáceos zooplanctónicos es un componente relevante en la exportación de materia orgánica
de la zona epipelágica al ambiente béntico y a que Nyctiphanes simplex es, una de las
especies de crustáceos zooplanctónicos mas abundantes del GC, se prevé que el aporte de
mudas es una fuente significativa de Carbono orgánico particulado de la región. Todas las
estimaciones de producción secundaria han sido realizadas con muestras preservadas y
análisis de cohortes. Esta metodología implícitamente supone que los eufáusidos siempre
están creciendo o que paran de crecer y que los cruceros oceanográficos realizados durante un
periodo (usualmente anual) están muestreando siempre la misma población. Recientemente se
observo que los eufáusidos tienen la capacidad de reducir su tamaño “encogerse” cuando se
encuentran en condiciones desfavorables como carencia de alimento (Ikeda y Dixon 1983) o
desfavorables condiciones térmicas (Mangel y Mangel 1999). De esta forma se ha cuestionado
la precisión de los métodos tradicionales de análisis de cohortes para la estimación de tasas
vitales.
Lavaniegos (1995) ha sido el único estudio donde se estima la producción por mudas
asumiendo que la muda es 5.7% el peso de el organismos y que las tasas de mudas variaban
con la edad (4 días para individuos menores de 7mm, 7 días para individuos de 7-11 mm y 9
días para individuos mayores de 12mm). El periodo de intermuda nunca ha sido observado
experimentalmente bajo condiciones de laboratorio. Nuestra hipótesis es que las tasas de
crecimiento han sido sobreestimadas debido a que el método de análisis de cohortes asume a
priori que los organismos dejan de crecer o siempre crecen, queremos investigar bajo que
condiciones N. simplex deja de crecer o se encoge, cuales son sus periodos de intermuda por
talla y determinar con mejor precisión las tasas de crecimiento somático mediante la técnica de
tasas instantáneas de crecimiento midiendo la diferencia de talla del urópodo y telson de
organismos recién mudados bajo condiciones de laboratorio.
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Fig. 1. Plan de estaciones del crucero oceanográfico GOLCA1105. Los círculos amarillos son
estaciones oceanográficas donde se realizó lance de CTD a 200 m profundidad con muestras
de agua estratificadas para registrar oxigeno disuelto, temperatura, pH, muestreo con red
Bongo, red viva para realizar experimentos de tasas de producción de huevos y mudas de
eufáusidos, lance de videocámara submarina. En los círculos azules se lanzaron térmometros
desechables. La línea roja muestra la trayectoria del buque para realizar la prospección
acústica de la biomasa de zooplancton y peces pelágicos menores así como registro continuo
de fluorescencia, temperatura y salinidad (cada 5 segundos).
Métodos, materiales y resultados
Organismos vivos de N. simplex fueron colectados mediante muestreos a bordo del B/O “El
Puma” en cerca de 25 localidades (Fig. 1) aunque se realizaron complementariamente
muestreos con red viva preferentemente de noche en zonas donde el ecosonda Simrad EY-60
(120 kHz de frecuencia) detectó elevadas abundancias y tamaño de las concentraciones de
zooplancton. Se realizaron un total de 5 experimentos para estimar la producción de huevos,
tasas instantáneas de crecimiento somático. Para los muestreos se utilizo una red
(denominada red viva) de 1 m de diámetro, 5 m de largo, 300 µm de luz de malla, un copo
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contenedor de PVC grande (0.25 diámetro y 0.70 largo) (comprada con el actual proyecto). Esta red estuvo equipada con una lámpara submarina para atraer los enjambres de
eufáusidos a la red. Una vez colectados el zooplancton vivo se deposito en una hielera, y se
separaron los organismos aleatoriamente (con la única condición que tuvieran una apariencia
saludable y que el cuerpo no tuviera partes rotas o dañadas) con cucharas chinas de color
blanco. Se realizaron incubaciones individuales, de 10 y 30 organismos en botellas de 1 L y/o
½ litro llenos de agua de mar filtrada con una malla de 20µm y evitar el paso de alimento.
Se incubaron organismos en grupos de 10 y 30 determinar la proporción de animales que
mudaron y detectar si algunas de ellas produjeron saco ovígeros. Todos los botes fueron
colocados en un cuarto frío a bordo del buque a 18 ºC (±1º C) en condiciones de 24 h
oscuridad y observados cada 12 horas durante un periodo de 48 h. El hecho que no se les dio
alimento durante la incubación indica que las tasas de mudas y producción de huevos
observada durante el experimento va a reflejar la producción in situ de lo que los organismos
consumieron en condiciones naturales, de esta forma se asociaron las condiciones ambientales
de fluorescencia y temperatura de la estación de muestreo con las tasas vitales medidas
experimentalmente.
En cada una de las observaciones realizadas cada 12 h se detectaban los organismos
individuales que mudaban, ponían huevos o estaban muertos en condiciones de laboratorio,
estos eran separados y preservados individualmente frascos. Pasadas las 48h se preservaban
todos los organismos en formol 5% en un solo frasco (tumba masiva).
Producción de huevos
Se estimaron cuatro parámetros relacionados con el esfuerzo reproductivo, a) tamaño
de puesta, b) proporción de carbono que cada hembra invierte en una puesta dependiente de
la longitud total, c) periodo de interpuesta y d) fecundidad total. En el laboratorio se analizó
cada hembra incubada que produjo saco ovígero midiendo con microscopio estereoscópico la
longitud total en mm (LT, de la parte posterior del ojo a la punta del telson) y el telson (Lte, de la
parte posterior del abdomen a la punta del mismo). La longitud del cuerpo (LC) se calculó de la
substracción de LT y telson.
Mudas y tasas instantáneas de crecimiento Se estimaron las tasas instantáneas de crecimiento (TIC) de las tres especies de eufáusidos
más abundantes. Los organismos que mudaron durante el experimento se midieron en su
longitud total y la longitud del telson del organismo y de la muda (siempre del mismo lado) con
un estereoscopio con micrómetro calibrado.
La tasa instantánea de crecimiento (TIC) se calculó a partir de la longitud total del eufáusido
estimada de la longitud del telson y del uropodo del animal y de la muda utilizando las
siguientes ecuaciones:
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LT = 6.2067 (LU) + 1.2673 (r2=0.8254, n=252)
LT= 6.9851 (LTe) – 0.4277 (r2=0.7462, n=339)
Donde LT es la Longitud Total (mm), LU es la Longitud del Uropodo (mm) y LTe es la
longitud del telson (mm). La regresión de la longitud del uropodo vs. longitud total medida
directamente de los organismos presentó menor variabilidad y mayor correlación que la
obtenida del telson, por esta razón se utilizó La primera para calcular la TIC utilizando la
siguiente ecuación:
TIC (mm d-1) = LTUorg – LTUmuda
TI
Donde LTUorg es la longitud total del organismo estimada a partir de la longitud del
uropodo del animal recién mudado, LTUmuda es la longitud total del organismo estimada a partir
del uropodo de la muda y TI = Tiempo de la incubación (días). Para mostrar la variabilidad
estacional en las TIC se graficaron estos valores en función de la longitud total de los
organismos por mes en Bahía Magdalena solamente para Nyctiphanes simplex y por especie
durante el crucero de Diciembre del 2005. El promedio de TIC se va a usar por intervalos de
talla se van a usar como tasas de crecimiento para las distribuciones de frecuencia de tallas
publicadas por Lavaniegos (1995) y/o Gómez-Gutiérrez (1996) para comparar si existen
diferencias significativas en las estimaciones obtenidas a partir de mediciones de crecimiento in
situ y las obtenidas de análisis de cohortes.
Cortes histológicos de gónadas
De la red viva se preservaron eufáusidos adultos de Nyctiphanes simplex, Nematoscelis
difficilis y Euphausia eximia en solución Davidson diluido (9 Davidson concentrado/1 ácido
Acético), 48 h después se colocaron en Alcohol 70%. Estos fueron sexando y separados en
cassettes de plástico en las siguientes categorías: Hembra Inmadura (H0); Hembra I, II, III, IV,
(H-I a H-IV); Ovígera-Gastasda (OG); Gastada I, Gastada II, Gastada III, y Gastada IV (HG-I a
HG-IV) Machos juvenil (M0); Macho adulto sin espermatóforo (MI); Macho con espermatóforo
metido (MII) y Macho con espermatóforo extruido (MIII).
En el laboratorio de histología del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste
(CIBNOR) se procedió a deshidratar los tejidos en una serie de alcoholes de menor a mayor
concentración (70, 80, 90, y 100%). Después los tejidos fueron aclarados en xileno e incluidos
en Paraplast X-Tra con punto de fusión de 54-56 °C. De las inclusiones en parafina se
obtuvieron 3 cortes en serie de cada organismo a 3-4 µm de grosor con un micrótomo de
rotación Leica RM 2155.
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Los cortes de tejidos teñidos con las técnicas de tinción descritas serán analizadas con
un sistema de análisis de Imágenes digitales Image Pro Plus (versión 4.5.19), integrado por un
microscopio compuesto marca Olympus BX41 y una cámara digital CoolSNAP-Pro conectada a
una computadora Pentium III.
Resultados
Los resultados obtenidos del proyecto se resumen a continuación organizados con base de
los objetivos originalmente propuestos:
I) Estimar las tasas vitales de producción de huevos y tasas de muda de los eufáusidos
tropicales del Golfo de California, con enfásis en Nyctiphanes simplex mediante incubaciones in situ
Durante el invierno de 2005, la temperatura tuvo un gradiente latitudinal en la temperatura
superficial del mar con mayores temperaturas en la parte suroeste del GC inclusive en aguas a
50 m de profundidad, la región más fría (surgencias) ocurrió en la parte noreste del GC
principalmente cerca de el Puerto de Guaymas (Fig. 2). a pesar de que se realizaron
numerosos muestreos de eufausidos en el GC, estos tuvieron una restringida distribución
geográfica y caracterizada por su baja abundancia (Fig. 2).
La biomasa zooplanctónica recolectada con la red de 500 µm indico que las zonas con
mayor biovolumen fueron la parte sur en la parte central del GC hasta la latitud de Loreto,
causada principalmente por organismos gelatinosos (Fig. 3ª). Los eufáusidos estuvieron
ausentes en el transecto más sureño aparentemente causado por altas tasas de depredación
por organismos gelatinosos. Nyctiphanes simplex estuvo presente en casi todas las estaciones
de muestreo, Nematoscelis difficilis en la parte central del GC y aparentemente solo en una
estación se observador animales adultos de Euphausia eximia (Fig. 3B).
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Latit
ud (N
)
B
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32
A
14
16
18
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22
24
26
°C
116 114 112 110 108
Longitud (W)
24
26
28
30
32
C
Fig. 2. Contornos de temperatura. A) 10 m. B) 25 m. y C) 50 m. de profundidad. Las isotermas
son intervalos de 2°C.
10
114 112 110
24
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Bio
mas
a zo
opla
nctó
nica
ml 1
000
m
(500
µm
)
0
100
200
300
400
500
1000
1200
1500
1900
-3
114 112 110
24
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Nyctiphanes simplexNemetoscelis difficilisEuphausia eximia
.
A B
Fig. 3. (A) Biomasa zooplanctónica recolectada de la red BONGO de 500 µm de luz de malla
expresada en ml por 1000 metros cúbicos. (B) distribución de las tres especies de eufausidos
dominantes recolectadas en el Golfo de California (presencia-ausencia) capturados con red
viva y red bongo de 500 µm.
Fue posible realizar experimentos a bordo del barco de solamente cinco estaciones (de
tres especies Nyctiphanes simplex, Nematoscelis difficilis y Euphausia eximia) donde la
abundancia de eufausidos fue mayor a 100 org. por lance. Ninguna hembra de las tres
especies de eufausidos produjo huevos bajo condiciones de laboratorio en el barco, por lo que
solamente se informan las tasas instantáneas de crecimiento somático (TIC) (Figura 4). En
condiciones de invierno la especie numéricamente dominante de los eufáusidos Nyctiphanes
simplex presentó una tasa de crecimiento negativa promedio (encogimiento) de -0.024 mm d-1.
Esta es semejante a la tasa de decrecimiento registrada en Diciembre 2004 con experimentos
semejantes en la costa sur occidental de Baja California (-0.106 mm d-1). Esto sugiere que los
eufáusidos en invierno en ambas costas de la península tienen una demanda energética mayor
a la biomasa-energía ingerida. Estimaciones de tasas de crecimiento de N. simplex en Bahía
Magdalena en Marzo y Julio 2004 en Bahía Magdalena durante la época reproductiva de la
especie demuestran tasas de crecimiento somático promedio de 0.074 y 0.111 mm d-1,
respectivamente. Ninguna de las hembras de cada especie incubada desovó bajo condiciones
de laboratorio pero se observo una relativamente baja proporción de hembras ovígeras de N.
simplex indicando una relativamente reducida actividad reproductora invernal en el GC.
Similares resultados indican que en la costa suroeste de la península de Baja California la
producción de huevos fue alta en Marzo y Julio pero dramáticamente reducida con alta tasa de
hembras con huevos infértiles en diciembre. Las tasas de crecimiento promedio de la especie
tropical Euphausia eximia fue, como era de esperar positiva, 0.112 mm d-1 y de la especie
templada Nematoscelis difficilis fue negativa -0.338 mm d-1. Aunque los datos aun son
preliminares, aparentemente N. simplex y N. difficilis tienden a reducir en promedio su talla
durante condiciones invernales.
11
-1.2
-0.8
-0.4
0.0
0.4
0.8
0 5 10 15 20 25
Longitud total (mm)
Cre
cim
ient
o en
LT
(mm
d-1
)
Nyctiphanes simplexEuphausia eximiaNematoscelis difficilis
-1.5
-0.5
0.5
1.5
0 5 10 15 20 25
Total length (mm)
TL g
row
th (m
m d
-1) f
rom
tels
on
Mar (0.074, n=120)Jul (0.111, n=63)Dec (-0.106, n=81)
Fig. 4. Tasas instantáneas de crecimiento (TIC) estimadas a partir de mediciones de telson del
animal recien mudado y de la muda incubado en cuarto frío a 18°C (+1°C) 48 h. (panel
superior) eufáusidos incubados en el Golfo de California de Nyctiphanes simplex, Nematoscelis
difficilis y Euphausia eximia, (panel inferior) Nyctiphanes simplex de la costa occidental de Baja
California Sur (Bahía Magdalena).
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II) Identificar las especies de eufáusidos infectadas con ciliados parasitoides en
el Golfo de California mediante técnicas de microscopia electrónica
Durante el crucero oceanográfico GOLCA1105 realizado en el Golfo de California de un
total de 28 estaciones oceanográficas se encontraron eufáusidos (todas hembras de
Nyctiphanes simplex) infectados por ciliados parasitoides del género Collinia únicamente en la
estación E28 (28°03 N, 112°65´W) representando una frecuencia de infección por estación de
3.6%. La frecuencia porcentual significativamente inferior a lo observado en N. simplex en la
costa sur occidental de la península de Baja California (12%). La tasa de infección dentro de la
muestra fue también sustancialmente baja <0.0005% (tres animales infectados, en un primer
lance y dos más en un segundo lance de la red viva, cada muestra con mas de 1000 individuos
con apariencia saludable) contrastando con tasas de infección de hasta 40% registradas
previamente para la costa oeste de la península de BC (Gómez-Gutiérrez observ. pers.).
Imágenes de microscopía electrónica de barrido (MEB) de estos eufáusidos infectados
demostraron que los ciliados tienen la misma morfología externa que los ciliados encontrados
en tres cruceros oceanográficos realizados en la plataforma continental y boca de Bahía
Magdalena en la costa sur occidental de Baja California Sur. La estructura de tallas de
animales infectados recolectados en el GC estuvo en el rango de talla de animales de Bahía
Magdalena (Fig. 5 y 6). Aunque recolectamos animales de diferentes especies (Euphausia
eximia y Nematoscelis difficilis) no encontramos evidencia, hasta el momento, que los ciliados
parasitoides infecten otras especies de eufáusidos en esta región. Experimentos realizados a
bordo del barco mostraron que los ciliados una vez que aniquilaron al huésped y se liberaron
eran también letales para eufáusidos N. simplex saludables pero fueron aparentemente
inocuos para hembras ovígeras de decapados pelágicos y mysidaceos.
0
5
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15
20
25
9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Longitud total de eufáusidos infectados (mm)
Freq
uenc
ia
Golfo of CaliforniaBahia Magdalena
Fig. 5. Distribución de frecuencia de longitud total de hembras de Nyctiphanes simplex
infectadas con el ciliado parasitoide (Apostomatida) Collinia bajacaliforniensis en Bahía
Magdalena y el Golfo de California.
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Fig. 6. Hembra de Nyctiphanes simplex infectada con el ciliado parasitoide (Apostomatida)
Collinia bajacaliforniensis n. sp. Recolectada en el Golfo de California (Nov-Dic 2005). Panel
superior muestra una hembra en avanzado estadio de infección. Las micrografías de
miscroscopio electrónico de barrido muestra como el eufáusido contenía numerosos ciliados en
fase trofonte con morfología externa semejante a la observada en eufausidos recolectados en
Bahía Magdalena (proyecto CGPI 20040013).
Actualmente tenemos dos artículos en preparación de esta parte del proyecto para ser
sometidas a revistas internacionales ISI en un futuro próximo:
Gómez-Gutiérrez J, Robinson CJ. Collinia bajacaliforniensis n. sp. (Apostomatida: Colliniidae) a parasitoid ciliate infecting the sac-spawning euphausiid Nyctiphanes simplex in the southwest coast off Baja California and Gulf of California, México. Dis Aquat Org (85%)
ABSTRACT: A novel apostome ciliate species Collinia bajacaliforniensis n. sp. was discovered
inhabiting the cephalothorax and abdomen of the subtropical sac-spawning euphausiid
Nyctiphanes simplex Hansen from the southwest coast of Baja California and the Gulf of
California, México. We used Scanning Electron Microscopy (SEM) to describe the morphology
of this parasitoid ciliate throughout its life cycle. Infection occurs only on adult females of N.
simplex possessing, in an advanced stage of infection, a swollen and beige-to-bright orange
cephalothorax. The ciliates feeds, grows (trophont stage), and reproduces (tomont stage)
inside euphausiids, producing fulminating infections that rupture the cephalothorax releasing a
large number of transmission stages (tomite) into the surrounding water. All the developmental
stages possess between 12 and 14 kineties rows significantly less than the other two parasitoid
ciliate species that infect euphausiids and inhabit higher latitudes. We observed high densities
14
of rod-shaped bacteria (2.1 µm length) associated with the parasitoid ciliates in the
cephalothorax of N. simplex. After the host bursts, the ciliates and the bacteria swim in the
seawater forming several mucous filaments (3-6 cm long) about 7 h after euphausiid’s rupture
and adhering to the filament in high concentrations. The tomite ciliates encyst on such filaments
(phoront stage). This is a novel encystation place compared with other life cycles of apostome
parasitic ciliates where the tomite attaches and encysts as phoront on the exoskeleton of their
crustacean host. We hypothesize that the ciliate complete its life cycle when the euphausiids
feed on those filaments. Because N. simplex accounts for > 95% of the euphausiid standing
stock from neritic zone from southern California (31°N) to Cape San Lucas (21°N) and the Gulf
of California, this lethal ciliate may have a significant impact on its population structure,
distribution and secondary productivity. So far, ciliate apostome infection has been discovered
in five out 86 euphausiid species currently described, all them in the Northeastern Pacific. It is
likely that other euphausiid species distributed around the world also have a similar parasitoid-
host association.
Gómez-Gutiérrez J, Robinson CJ, Del Angel-Rodríguez J, Zenteno-Alanis T. Multi-species parasitoid apostome ciliates infecting euphausiids along the Northeastern Pacific coast: life cycle and ecophysiology of the parasitoid-host interaction. Revista por definirse (avance 40%) Abstract. Recently it was recognized that euphausiids (krill) in the Bering Sea and northern
California Current System (CCS) were infected by parasitoid ciliates of the genus Collinia spp.
causing sometimes mass mortality events. We report that a multi-species ciliate assemblage
regularly infects at least five of the most abundant euphausiid species from the Bering Sea
(55°N), Oregon coast to the southern part of Baja California Peninsula (23°N) and Gulf of
California. Parasitoid ciliates infect euphausiid species with broadcast and sac-spawning
reproductive strategies indicating that parasitoidism is a stable-trophic interaction previously
overlooked but with a significant impact in the krill population dynamics. Although parasitoid
ciliates infect exclusively adults, hosts are vulnerable to endoparasitic infection during about
75% of their life span. Ciliates infect preferentially mature females due to their high-energy lipid
content of the gonads, which are rapidly consumed as the ciliate reproduce. Oxidative stress
enzymes indicate that immunological response of euphausiids is virtually inefficient to deter
ciliate infection. We conceptualized the life cycle of these parasitoid ciliates, which during its
exoparasitic phase form mucous filaments where the transmission ciliate stages encyst.
Infection apparently occurs when euphausiids consume those filaments decoyed as marine
snow. Parasitoid ciliates are highly specialized on infecting euphausiids characterized by short
life cycles (days) and high reproductive rates, thus they should represent significant competitors
for other stenophagous euphausiid’s predator species like the blue whales and shark whales. It
is likely that other euphausiid species around the world have a similar parasitoid-host
association that deserves research because it is though that parasitoids play a significant
regulatory role in the dynamic population of their hosts.
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III) Describir el ciclo gonádico mediante técnicas histoquímicas de Nyctiphanes simplex
en diferentes grados de madurez gonádica en el Golfo de California
Se recolectaron muestras de los eufáusidos Nyctiphanes simplex, Nematoscelis difficilis y
Euphausia eximia para estudiar la histoquímica de las gónadas de hembras y machos en el
Golfo de California (actualmente las muestras están en proceso de análisis histológico por la
M.C. Carmen Rodríguez Jaramillo CIBNOR como servicio externo). Este va a ser el primer
estudio gonádico de especies de eufáusidos con reproducción de saco ovígero en el mundo,
cuya información va a ser vital para entender los procesos reproductivos de eufausidos con
este modo de reproducción y utilización de lípidos de estas especies asociados con la
oogenesis y producción de huevos. En la figura 7 se detectan oocitos llenos de lípidos (vitelo).
La figura 7 B muestra células foliculares de N. difficilis ovígeras (pequeñas y negras) rodeando
los oocitos, la función de dichas células son de nutrimiento y sostén de células vitelogénicas.
Las células vitelitas tienen núcleo y algunas en meiosis (Fig. 7 A). En parte superior derecha
están células desprovistas de células foliculares por l que se asume son células en
previtelogenesis. Como estas micrografías provienen de gónadas de hembras ovigeras se
infieren que N. difficilis desova parcialmente ya que existen células en distinto desarrollo
gonádico. Es difícil discernir si esto es efecto de desarrollo de diferentes grupos de oogonias o
reabsorción de oocitos no desovados. Las células tienen una gran cantidad de vitelo (color
naranja) y otrascelulas ya están desprovistas de vitelo (posiblemente una reabsorción) (Fig. 7 F
y E).
Fig. 7. Cortes histológicos de gónadas de hembras ovígeras de Nyctiphanes simplex de la
estación E36 (a), células vitelogénicas de gónada estadio III mostrando oocitos con núcleos
antes de la meiosis (b), (c) y Nematoscelis difficilis de la estación E17 (d), (e), (f) recolectadas
en el Golfo de California durante Diciembre del 2005.
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La secuencia de desarrollo gonádico de las hembras vivas, fácilmente observadas debido a la
transparencia del cefalotórax, es mostrada en la Fig. 8 (A-J). A pesar de la apariencia ¨vacía¨
de la gónada después del desove y formación del saco ovígero, existen células
previtelogénicas en el cefalotórax indicando desoves parciales en vez de desoves totales como
había previamente supuesto (Gómez-Gutiérrez y Robinson 2005).
Fig. 8. Nyctiphanes simplex. Secuencia de fotos de hembras con diferentes grados de desarrollo gonadal de acuerdo con criterios y nomenclatura de Quetin et al. (1982) (A) Hembra con oocitos jóvenes estadio 1, (B) aumento de oocitos jóvenes de gónada estadio I, (C) Hembra con gónada estadio II, transparente con oocitos 1 y 2, (D) aumento de oocitos 1 y 2 de gónada estadio II, (E) Hembra con gónada estadio III ocupando casi todo el cefalotórax, oocitos 1,2, y 3, (F) aumento de gónada estadio III con oocitos estadio 1,2, y 3, estos últimos con núcleo visible , (G) Hembra con gónada en estadio IV lista para desovar huevecillos, (H) aumento de gónada estadio IV con oocitos 4 de color rosa pálido, la gónada se extiende hasta el primer segmento abdominal (I) Hembra con gónada gastada después de desovar y que sus embriones del saco ovigero ya eclosionaron, (J) auménto de gónada en estadio de reposo (gastada) con oocitos jóvenes. Esta especie es aparentemente desovadora total, ya que todos sus oocitos IV son desovados y regresa a un estadio I sin reabsorción de algunos oocitos IV como se ha observado en otras especies de eufáusidos. Sin embargo cortes histológicos indican que al menos algunos oocitos previtelogénicos permanecen en la gónada después del desove siendo técnicamente un desove parcial.
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Impacto Nosotros realizamos el primer intento en el Golfo de California para estudiar las tasas
vitales de eufáusidos mediante incubaciones in situ de Nyctiphanes simplex, Euphausia eximia
y Nematoscelis difficilis que van a ayudar a calibrar las estimaciones de producción secundaria
de esta región con cruceros oceanográficos que se van a realizar en Julio y Diciembre 2006.
Como no existen antecedentes en el GC nuestras comparaciones se realizan con lo observado
en la plataforma continental de Bahía Magdalena en tres cruceros realizados en Marzo, Julio y
Diciembre del 2004 (Proyecto CGPI 20040013). La producción secundaria de N. simplex ha
sido estimada con anterioridad mediante el análisis de muestras preservadas recolectadas en
diferentes temporadas del año en la costa occidental de Baja California Sur (Lavaniegos 1995,
Gómez-Gutiérrez et al 1996, De-Silva-Dávila et al. 2002) y la Bahía de La Paz en el Golfo de
California (De Silva Dávila y Palomares-García 1998). Todos estos estudios, excepto
Lavaniegos (1995), se han limitado a estudiar solamente el crecimiento somático estimado
mediante técnicas de análisis de cohortes. El trabajo de Lavaniegos (1995) estimó la
producción de mudas y de huevos en N. simplex utilizando las mejores estimaciones conocidas
entonces con supuestos basados en los trabajos de producción secundaria de Nyctiphanes
australis (Ritz y Hosie 1982, Hosie y Ritz 1983). En su trabajo Lavaniegos calculó la
producción por mudas estimando los valores del período de intermuda (PIM) y el peso seco en
función de la talla de los organismos. La producción por crecimiento la estimaron de la
abundancia por tallas y calculando las tasas de crecimiento somático por análisis de cohortes.
Finalmente la producción de huevos fue estimada multiplicando la abundancia de hembras
ovígeras estandarizadas por metros cuadrados por el tamaño de puesta, pero asumieron que el
periodo de interpuesta (PIP) de Nyctiphanes australis era de 30 días, basado a su vez en una
estimación de la especie del Atlántico Norte Meganyctiphanes norvegica, inferida a su vez
indirectamente de un estudio de madurez gonadal. Gómez-Gutiérrez y Robinson (2005)
informaron el periodo de interpuesta de N. simplex en la costa suroccidental de Baja California
Sur (México) es no menor a 7 dias y el máximo (PIP) observado fue de 14 días. Esto indica que
la tasa de produccion por huevos de esta especie debe ser al menos dos a cuatro veces mayor
a lo previamente informado.
En este proyecto confirmamos que los ciliados parasitoides existen en el Golfo de
California extendiendo significativamente su rango de distribución y su impacto en las
mortalidades naturales de N. simplex debe ser evaluada y entendida desde una perspectiva
taxonómica, fisiológica y de ecosistema. A pesar de que el crucero fue realizado por
cuestiones presupuestales hasta Noviembre-Diciembre del 2005, aunque ya están realizados
los cortes histológicos de tres especies de eufáusidos en el Golfo de California aun falta el
análisis, interpretación y escritura del artículo sobre fecundidad potencial, oogenesis de tres
especies. Sin embargo análisis preliminares de las imágenes de cortes histológicos existentes
indican que N. simplex es desovador parcial a pesar de que cuando forman saco ovígero la
gónada se ve virtualmente vacia.
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Subproductos de investigación
2.1 Estudiantes PIFI Mariana Chávez Andrade. Julio 2005 a Julio 2006. Estudiante del Programa Institucional de
formación de Investigadores (PIFI) en el proyecto de investigación Ecología y producción secundaria de los eufáusidos en el Golfo de California. Proyecto CGPI del Instituto Politécnico Nacional. (Clave CGPI 20050082).
3.2 Conferencias Conferencias Internacionales
Arroyo Ramírez, K., Gómez-Gutiérrez J, Carlos J. Robinson. 2005. The unseen fishery potential of the subtropical euphausiids from México. Symposium on Fishery Sciences in México, La Paz, Baja California Sur, México, May 2-4, 2005. pp. 92.
Carlos J. Robinson y Gómez-Gutiérrez J 2005. El uso de la hidroacústica para la cuantificación y evaluación de recursos pesqueros. Symposium on Fishery Sciences in México, La Paz, Baja California Sur, México, May 2-4, 2005. pp. 93.
Gómez-Gutiérrez J y Carlos J. Robinson. 2005. Parasitoid ciliates (Apostomatida: Collinidae:
Collinia) infecting euphausiids along the California Current System, missing or just hiding? Invited speaker. American Society of Limnology and Oceanography Summer meeting in Santiago de Compostela, España. A pilgrimage through global aquatic sciences, June 19-24, 2005. pp 58. SS55 Parasitism in the Plankton.
Robinson CJ, Gómez-Gutiérrez J 2005. Tidal front dynamics and Pacific sardine aggregations
in Bahia Magdalena, south west coast of Baja California, México. coded CM 2005/U:25 for inclusion in the Theme Session on Acoustic Techniques for Three-dimensional Characterization and Classification of the Pelagic Ecosystem (U). ICES 2005 Annual Science Conference 20–24 September 2005. Aberdeen Exhibition and Conference Centre. Aberdeen, Scotland, UK. Page 243.
Gómez-Gutiérrez J, Robinson CJ, Arroyo Ramírez K. 2005. Egg production and molting rates of
the subtropical sac-spawning euphausiid Nyctiphanes simplex in the southern part of the California Current System. North Pacific Marine Science Organization (PICES) Fourtheenth Annual meeting. Mechanisms of climate and human impacts on ecosystems in marginal seas and shelf regions. September 29-October 9, 2005, Vladivostok, Russia. S2-2584, pp. 22.
Se-Jong J, Harvey HR, Gómez-Gutiérrez J, Peterson WT 2005. The role of lipids during egg
development of Euphausia pacifica and Thysanoessa spinifera. North Pacific Marine Science Organizatino (PICES) Fourtheenth Annual meeting. Mechanisms of climate and human impacts on ecosystems in marginal seas and shelf regions. September 29-October 9, 2005, Vladivostok, Russia. S2-2234, pp. 23.
Feinberg LR, Shaw T, Peterson WT, Gómez-Gutiérrez J 2005. Euphausiid reproduction off the
Oregon coast. North Pacific Marine Science Organizatino (PICES) Fourtheenth Annual meeting. Mechanisms of climate and human impacts on ecosystems in marginal seas and shelf regions. September 29-October 9, 2005, Vladivostok, Russia. S2-2439, pp. 24.
19
Conferencias Nacionales Gómez-Gutiérrez J (2005) Asesinos microscópicos del krill en la Corriente de California. Programa
de Acercamiento de la Ciencia a la Educación (PACE), organizado por el CIBNOR. Jueves 7 de Julio de 2005 a las 18:00 hrs en sus actividades del verano 2005. Teatro de la Ciudad de La Paz, Baja California Sur, México.
3.5 Publicaciones Internacionales ISI
Gómez-Gutiérrez J, Peterson WT, Miller CB (2005) Cross-shelf life-stage segregation and community structure of the euphausiids off central Oregon (1970-1972). Special issue, U.S. GLOBEC Biological and physical studies of plankton, fish and higher trophic level production, distribution, and variability in the Northeast Pacific. (Eds.) Batchelder, H. P., Lessard, E. J., Strub, P. T., Weingartner, T. J. Deep-Sea Res Part II. 52/1-2:289-315
Gómez-Gutiérrez J, Robinson CJ (2005) Embryonic, early larval development time, hatching
mechanism and interbrood period of the sac-spawning euphausiid Nyctiphanes simplex Hansen. J Plankt Res 27(3):279-295
Brodeur R, Yamamura O, Balanov A, Coyle K, Dower J, Gómez-Gutiérrez J, Iguchi N,
Kawaguchi K, Mackas D, Miyashita K, Pearcy W, Savinykh V, Seki M, Tozcko S, Yoon WD (2005) Micronekton of the North Pacific. Brodeur R, Yamamura O (eds). PICES Working Group 14 Final Report. PICES Science Report No. 30. pp. 115. North Pacific Marine Science Organization. ISBN 1-897176-02-3, ISSN 1198-273X.
Landers SC, Gómez-Gutiérrez J, Peterson WT (aceptada) Gymnodinioides pacifica, n. sp., an
exuviotrophic ciliated protozoan (Ciliophora, Apostomatida) from the euphausiids of the North Pacific. European Journal of Protistology
Gómez-Gutiérrez J, Peterson WT, Morado FJ (aceptada) Discovery of a ciliate Collinia
oregonensis sp. nov. (Apostomatida: Colliniidae) parasitoid of euphausiids off Oregon, USA. Dis Aquat Org Submitted September 15, 2005 online to Dr T. W. Flegel, '[email protected]'; '[email protected]', MS#CR0526. Accepted November 7, 2005 US GLOBEC contribution number 271
Gómez-Gutiérrez J, Robinson CJ (aceptada) Tidal current transport of epibenthic swarms of the
euphausiid Nyctiphanes simplex in a shallow subtropical bay in Baja California Sur, México. Mar Ecol Progr Ser. (factor de impacto 2.052).
Publicaciones Internacionales ISI actualmente sometidas a revisión (no se anexaron comprobantes)
Gómez-Gutiérrez J, Feinberg LR, Shaw T, Peterson WT (submitted) Variability of brood size and female length of Euphausia pacifica Hansen among three populations in the North Pacific. Mar Ecol Progr Ser Submitted September 1, 2005 via e-mail to Dr Otto Kinne to [email protected] and Marita Bruns [[email protected]]. Enviado revisado el 19 de Febrero 2005 (factor de impacto 2.052)
Se-Jong J, Gómez-Gutiérrez J, Peterson WT, Harvey HR (submitted) The role of the lipid during embryonic development and sedimentation in eggs of the euphausiids Euphausia pacifica and Thysanoessa spinifera. Limnology & Oceanography. Submitted September 5, 2005 by Dr. Roger Harvey (factor de impacto 2.052) First review January 2, 2006.
20
Robinson CJ, Gómez-Aguirre S, Gómez-Gutiérrez J (submitted) Pacific sardine behaviour related to tidal current dynamics in Bahía Magdalena, México. J Fish Biol. February 9, 2006 submitted online by Dr. Carlos Robinson.
Publicaciones Institucionales actualmente sometidas a revisión (no se anexan
comprobantes)
Gómez-Gutiérrez J. Hatching mechanisms and death of euphausiid embryos during hatching:
evidences for evolutionary reversal of the free-living nauplius? Sometida a Océanides Febrero de 10, 2006
3.7 Seminarios Gómez-Gutiérrez J y Robinson C.J. 2005. (Ponente invitado) Los ciliados que matan a los
eufáusidos en la Corriente de California. Instituto de Ciencias del Mar y Limonología de la Universidad Nacional Autónoma de México. 2 de febrero del 2005.
Gómez-Gutiérrez J 2005. Embriología y mecanismos de eclosión de los eufáusidos. Seminario
del Departamento de Plancton y Ecología Marina del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas 16 de Febrero del 2005.
Gómez-Gutiérrez, J y Carlos J. Robinson. 2005. Dinámica de los frentes de mareas y los
cardúmenes de peces pelágicos menores en Bahia Magdalena, Baja California Sur, México (Julio 2004). Seminario del Departamento de Pesquerías y Biología Marina del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Invitado por Dr. Felipe Galván Magaña para el Lunes 12 de Septiembre del 2005, auditorio CICIMAR.
Gómez-Gutiérrez J, Robinson CJ. Transporte de enjambres epibénticos del eufáusido
Nyctiphanes simplex causados por corrientes de marea en una bahía subtropical somera en Baja California, México. Seminario del Departamento de Plancton y Ecología Marina del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Miércoles 14 de Septiembre del 2005.
4. Otros (Distinciones académicas) Ponente invitado en session SS55 Parasitism in the Plankton of the American Society of
Limnology and Oceanography Summer meeting in Santiago de Compostela, España. A pilgrimage through global aquatic sciences, June 19-24, 2005.
Participación como juez de la quinta semana de posgrado en Baja California Sur con sede en el
centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. 4-7 abril, 2005. Patrocinado y coordinado por el COSCyT, CIBNOR, CICIMAR, UABCS, SEP en BCS y el Gobierno del Estado de BCS, México.
Invitación como miembro comité evaluador de la tercera convocatoria del PNP 2005, dentro del cual se evaluó las solicitudes de alrededor de 80 programas que en el marco del PIFOP se comprometieron a ingresar al PNP en este año, 60 posgrados con antecedentes en PIFOP 1 ó en el Padrón de Excelencia; y se dió seguimiento a los 244 programas vigentes. 11 y 12 de agosto 2005 en las instalaciones del CONACyT. Dr. Luis Gil Cisneros. Director de Fortalecimiento al Posgrado, CONACYT.