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Respostas anti-predatórias em Hyla
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Introdução
A perda de biodiversidade
A perda de biodiversidade é uma das maiores preocupações da Biologia da
Conservação1. O grupo de Vertebrados mais afectado por esta perda de diversidade é o
grupo dos anfíbios2 que apresenta actualmente muitas populações em declínio 3-4-5-6.
Este grupo é particularmente susceptível devido aos seus constrangimentos fisiológicos,
à sua fraca mobilidade e à sua extrema filopatria 7.
O declínio das populações de anfíbios é um assunto particularmente interessante não só
devido ao valor intrínseco das próprias espécies de anfíbios, mas também porque estes
constituem bons indicadores ambientais, isto é, os anfíbios reagem aos problemas
ambientais numa fase bastante prematura e constituem portanto um reflexo dos
problemas ambientais nos ecossistemas de água doce 8-9.
Na origem da perda de diversidade dos anfíbios estão diversos factores, com
possibilidade de interacções bastante complexas entre eles 3-10 tais como a destruição e
alteração do habitat 3-8-10, as alterações climáticas 11, as doenças 3-10-12, a poluição 3-8-10 e
a introdução de espécies exóticas 1-5-6-14.
O problema das introduções de espécies exóticas
As consequências das introduções de espécies exóticas são particularmente nefastas em
ecossistemas de água doce 1-15. Este tipo de ecossistema é largamente utilizado pelo
Homem devido à sua afinidade com sistemas de água doce, muito utilizado em
comércio, indústria, transportes e actividades lúdicas, o que o torna portanto muito
susceptível a introduções de espécies exóticas, entre outros problemas 16.
As consequências para as espécies nativas são diversas (transmissão de doenças,
competição, predação, hibridação) e, podem ser de tal modo graves que podem conduzir
à extinção local das populações de anfíbios 1-3-17. Por estas razões as introduções são
indicadas como a segunda maior causa para a perda de diversidade entre os anfíbios 1-17.
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A extinção local é um problema sobretudo grave neste grupo devido à dificuldade que
os anfíbios têm para recolonizar os locais onde ocorreu este tipo de extinção 7.
Procambarus clarkii – uma espécie de lagostim introduzida em Portugal
Em Portugal é de assinalar a introdução, em 1979, da espécie exótica Procambarus
clarkii (Girard, 1852) 18. Esta espécie está classificada de acordo com o decreto-lei
565/99 de 21 de Dezembro de 1999 como uma “espécie de risco ecológico”, ou seja
com um impacte negativo potencial, susceptível de causar uma modificação
significativa nos ecossistemas de um dado território (alínea l) do Artigo 2º 19-20. P.
clarkii é ainda incluindo na lista de espécies que mais ameaçam a biodiversidade na
Europa no âmbito do “EEA/SEBI2010 Expert Group on trends in invasive alien
species” e “EEA/ETC Biological Diversity” 21.
Procambarus clarkii, vulgarmente designado por Lagostim-vermelho-americano, é uma
espécie proveniente do Sul dos Estados Unidos da América e Norte do México.
Actualmente, a sua distribuição não se restringe ao seu habitat natural. O lagostim
expandiu-se naturalmente através de migrações mas, a sua vasta expansão global actual
deve-se essencialmente a introduções propositadas realizadas pelo Homem 22. Na
Europa, esta espécie foi introduzida deliberadamente com o objectivo de compensar os
baixos stocks das espécies nativas de lagostim e é neste momento a espécie de
macroinvertebrado dominante nos ecossistemas de água doce em muitos países
europeus 16-22.
Em Portugal, a introdução terá resultado da expansão de populações do Sudoeste de
Espanha 18. Os primeiros indivíduos foram detectados em Março de 1979 no rio Caia e
daí alastraram-se a praticamente todas as bacias hídrográficas de Portugal 18.
Mais a Norte do país as populações de P. clarkii têm uma menor relevância o que está
relacionado com a diminuição da temperatura e com o aumento do escoamento de água 19-23.
Esta foi uma introdução que teve bastante sucesso no sul do país, não só porque o clima
do habitat de onde o lagostim é nativo é muito semelhante ao clima do Mediterrâneo 24
mas também devido a características intrínsecas à própria espécie: o lagostim-vermelho-
americano é uma espécie extremamente oportunista, capaz de tolerar uma vasta gama de
condições ambientais 16-22-25, mesmo quando se tratam de condições extremas (p. ex. a
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sua capacidade de escavar refúgios permite-lhe sobreviver aos períodos de seca 26),
muito prolífica e extremamente agressiva 16-22-25.
Possui ainda uma estratégia alimentar bastante flexível, ocupando por isso um amplo
nicho trófico. Alimenta-se de vegetação, de detritos orgânicos e também de outros
animais, tais como moluscos, insectos, larvas, pequenos peixes e girinos 24-27.
Um estudo realizado por Correia, A.M. (2003) 27demonstrou que a maior fracção dos
conteúdos estomacais do lagostim eram de origem animal. Para detectar as suas presas o
lagostim recorre essencialmente a quimiorreceptores visto que possui uma fraca visão,
sendo o seu pico de actividade predatória durante a noite, embora possa também estar
activo durante o dia 23-25. A grande voracidade deste macroinvertebrado acarreta
obviamente impactos nas comunidades, quer animais, quer vegetais.
Em termos reprodutivos trata-se de uma espécie extremamente prolífica. Atinge a
maturidade bastante cedo e tem uma alta fecundidade 16-24. Em climas quentes como o
mediterrânico, uma fêmea pode produzir até três gerações no mesmo ano e, pode
produzir em cada geração cerca de 600 indivíduos viáveis 28.
Um estudo realizado por Cruz e Rebelo (2005) 29demonstrou que as consequências da
introdução desta espécie são negativas para todas as espécies de anfíbios do sul do país,
pois o lagostim é um predador de massas de ovos e girinos de todas as treze espécies de
anfíbios desta região. Cruz et al. (2006) 30 voltaram a incidir o estudo sobre estas 13
espécies de anfíbios, tendo concluído que o lagostim tem a capacidade para eliminar
populações de anfíbios dos seus locais de procriação, predando ovos e girinos ou
tornando as massas de água impróprias para ovoposição, ou seja, a presença deste
predador exótico é responsável pelo decréscimo da riqueza específica de anfíbios nos
seus locais de reprodução. Finalmente outro estudo com relevância foi levado a cabo
por Cruz e Rebelo (2007) 31 onde concluíram que este predador tem a capacidade de
ocupar a maior parte das massas de água, até mesmo as de menores dimensões e menos
profundas. Os autores referem ainda que, num futuro próximo a maior parte dos lagos
permanentes do Sudoeste Ibérico serão colonizados por esta espécie exótica e que os
lagos efémeros, embora corram um menor risco de colonização, poderão ser várias
vezes recolonizados se estiverem localizados perto de um rio ou lago permanente.
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Apesar de actualmente a única espécie de lagostim presente em Portugal ser P. clarkii,
até à década de 1980 era possível encontrar no Nordeste do país a espécie nativa
Austropotamobius pallipes (Lereboullet, 1858), o Lagostim-de-patas-brancas. P. clarkii
é apontado entre outras causas, como responsável pela extinção local desta espécie
nativa 32-33.
Respostas anti-predatórias
A predação tem um papel fundamental nos processos de co-evolução de tal forma que, é
dada como uma das forças evolutivas mais fortes. Como resultado deste tipo de co-
evolução presa-predador, as presas desenvolvem adaptações anti-predatórias que,
segundo Kats e Ferrer (2003) 6 são fundamentais para que a coexistência seja possível
pois, se não adoptarem nenhum tipo de mecanismo que impeça a predação, as presas
acabarão por se extinguir.
As adaptações antipredatórias são de diversas naturezas - morfológicas,
comportamentais, de desenvolvimento, entre outras. É de salientar que as alterações
comportamentais surgem com uma maior facilidade e mais rapidamente que alterações
morfológicas ou nos padrões de desenvolvimento ou seja, a plasticidade é maior para
características comportamentais 34-35-36.
Porém, tem-se verificado que algumas espécies têm a capacidade de desenvolver, em
períodos relativamente curtos de tempo, adaptações anti-predatórias face à introdução
de predadores exóticos. No caso particular do lagostim-vermelho-americano, Gonçalves
e Rebelo (2006) 37 verificaram que a espécie nativa Alytes cisternasii apresenta já
alterações comportamentais anti-predatórias quando na presença de P.clarkii 37, embora
essas alterações sejam menos acentuadas quando comparadas com a resposta anti-
predatória ao predador nativo Natrix maura 38.
As características anti-predatórias são consideradas como adaptativas no sentido em que
aumentam a sobrevivência da espécie, tornando-a menos vulnerável à predação 29-34-35-
39-40-41 e podem ser específicas para cada tipo de predador 35-42-43-44-45.
No que diz respeito às respostas comportamentais, a diminuição da actividade natatória
e de alimentação 35-36-39-41-42-46-47-48, a maior utilização de refúgios 39-46-49, alteração do
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microhabitat e o afastamento em relação ao predador 41-46-49-50-51-52-53, parecem ser as
mais frequentes.
Relativamente às características morfológicas e de desenvolvimento verifica-se que os
girinos alteram a forma e tamanho do corpo e cauda 35-40-42-43-44-54-55-56-57 ou o período
larvar, que passa a ser mais reduzido (a metamorfose ocorre mais cedo) o que leva a
uma diminuição do tempo de contacto com o predador 41-50-58-59.
Qualquer resposta anti-predatória depende da capacidade das presas para detectarem o
predador 36. Para detectarem os predadores, os girinos recorrem essencialmente a três
tipos de pistas: químicas, mecânicas e visuais 46-49. No entanto são as pistas químicas
aquelas que assumem um papel mais importante, pois em ambientes aquáticos, onde a
visibilidade é reduzida, são mais fáceis de identificar 36-46-49-60-61. Kats et al. (1988)
verificaram que em pelas menos duas ordens e quatro famílias de anfíbios o risco de
predação era identificado principalmente através de pistas químicas 49. Estas pistas
podem ser libertadas pelo próprio predador mas também por conspecíficos feridos 49-54 e
podem permanecer na água durante vários dias 62.
As pistas libertadas por conspecíficos feridos são aquelas que assumem uma maior
importância na avaliação do risco de predação 63. Ao serem feridos, os girinos libertam
feromonas de alarme, dando assim indicação aos seus conspecíficos da existência de
perigo 64. Estas pistas assumem um papel fundamental na “aprendizagem” para
reconhecimento de predadores o que tem um enorme valor em termos de sobrevivência
face a predadores introduzidos 64
Numa segunda fase os girinos podem adquirir a capacidade de reconhecer não só pistas
químicas de conspecíficos feridos mas também o próprio predador 64.
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Objectivos do estudo
Com este estudo pretende-se verificar de que modo as duas espécies de Hyla em estudo
(Hyla arborea e Hyla meridionalis) respondem à presença do predador exótico
Procambarus clarkii por comparação com as respostas a um predador autóctone –
larvas da família Aeshnidae - com as quais os girinos apresentam já uma longa história
de co-evolução.
Para avaliar este tipo de respostas estudou-se a plasticidade comportamental e fenotípica
das duas espécies. Para avaliar a plasticidade comportamental estudou-se o nível de
actividade dos girinos e a sua tendência ou não para se manterem afastados do predador
e de estruturas que podem funcionar como refúgio. Para avaliar a plasticidade fenotípica
estudaram-se variações no desenvolvimento e na morfologia.
Este melhor conhecimento do modo como os girinos respondem à presença da espécie
introduzida é fundamental para traçar planos de combate a este problema e melhor
compreender o porquê do declínio das populações de Hyla 9-16. Permite também prever
quais as espécies que melhor suportarão, no futuro, a predação por parte de P. clarkii.
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Metodologia
Espécies em estudo
Anfíbios
Este estudo teve incidência nas duas espécies europeias do Género Hyla - Hyla
meridionalis e Hyla arborea. Ambas as espécies pertencem à ordem Anura, família
Hylidae 65.
Hyla arborea (Linnaeus, 1758) é vulgarmente conhecida por rela ou rela-comum. Esta
espécie tem uma ampla distribuição Paleártica: em Portugal apenas não é detectada a
sua presença no interior alentejano e no Algarve 65-67-68 (Figs.1 e 2 - Anexo I). Em 2008,
Hyla arborea foi classificada como “Não ameaçada” segundo a lista vermelha da IUCN
embora haja uma tendência para o decréscimo nas suas populações 65.
É uma espécie de baixas altitudes, com uma altitude máxima verificada de 2300 metros.
No que diz respeito ao seu habitat, os adultos são encontrados em locais ricos em
vegetação e húmidos. A época de reprodução ocorre entre Abril e Junho e as posturas
são colocadas em zonas de água parada ou com pouca corrente e com alguma vegetação
aquática 67-68.
Hyla meridionalis (Boettger, 1874) é vulgarmente conhecida por rela-meridional. Esta
espécie tem uma distribuição que abrange alguns países do Sul da Europa (Portugal,
Espanha e França) e Norte de África. Em Portugal, pode ser encontrada a Sul do rio
Tejo 66-67-68 (Figs.3 e 4 – Anexo I). Esta espécie foi em 2008 classificada como “Não
ameaçada” segundo a lista vermelha da IUCN 66.
À semelhança da Hyla arborea também esta espécie habita locais com vegetação
abundante e húmidos 67-68. A época de reprodução ocorre entre Fevereiro e Abril e, os
ovos são depositados entre vegetação aquática 67-68.
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Predadores
O predador exótico alvo deste estudo foi o lagostim-vermelho-americano (Procambarus
clarkii).
O predador autóctone alvo deste estudo foram ninfas de Odonatos (libélulas) da família
Aeshnidae 69.
As ninfas desta família de insecto são aquáticas e caracterizam-se pela sua enorme
voracidade. Os seus hábitos alimentares incluem girinos, peixes e até mesmo outras
ninfas de Aeshna 69.
Trata-se de um predador com uma estratégia de caça sit-and-wait, ou seja permanece
parado sob a vegetação e quando a presa se aproxima projecta o lábio e imobiliza-a com
os palpos labiais (obs.pess.).
Captura e manutenção dos indivíduos
Os girinos de Hyla foram capturados manualmente recorrendo a camaroeiros de rede
fina, de cor verde e malha de 1 mm.
A captura de girinos foi feita com vista a três objectivos: para a experiência em si e para
alimentação dos predadores.
A tabela seguinte resume os locais de captura dos indivíduos:
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Tabela 1 – Locais de captura de girinos
Experiência
Alimentação de
predadores
Hyla arbórea
Ulme
Ribatejo
Melides (arrozais)
Baixo Alentejo
Hyla meridionalis
Herdade da Ribeira
Abaixo Grândola Baixo Alentejo
Herdade da Ribeira
Abaixo Grândola Baixo Alentejo
Os girinos em experiência foram alimentados de quatro em quatro dias com comida
comercial para peixe TETRA (28% proteínas; 3,5% gordura; 2% fibra; 7% cinza; 7%
humidade; 52,5% hidratos de carbono), flocos de comida para peixe (peixes e sub-produtos
de peixes, cereais, leveduras, subprodutos de origem vegetal, extractos de proteínas vegetais,
óleos e gorduras, algas e substâncias minerais) e ainda com alface previamente fervida.
Os girinos utilizados na alimentação de predadores foram mantidos em caixas de PVC
(40 cm x 60 cm x 37,5 cm) e alimentados ad libitum com o mesmo tipo de alimento
utilizado com os girinos em experiência.
Os indivíduos de Procambarus clarkii foram capturados em vários locais onde era
conhecida a sua presença (e.g. Herdade da Ribeira Abaixo – Grândola, Comporta,
Melides, entre outros locais).
As capturas foram feitas recorrendo a armadilhas de funil, que eram colocadas no final
da tarde e recolhidas no dia seguinte, utilizando comida comercial para gato como isco.
Os indivíduos foram mantidos em piscinas montadas no exterior e alimentados com
pescada, comida comercial para peixe, comida comercial para gato e com possíveis
detritos que caíssem no interior da piscina.
As larvas de Aeshna foram capturadas recorrendo a camaroeiros de rede fina e foram
mantidas em caixas individuais para evitar canibalismo.
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Estas capturas foram realizadas em diversos locais tais como na Herdade da Ribeira
Abaixo – Grândola, Comporta, Melides, Santa Margarida do Sado entre outros.
Os indivíduos que permaneceram fora da experiência foram alimentados com girinos
semanalmente.
Experiência
A experiência decorreu em laboratório, na Ecoteca do Centro de Biologia Ambiental
(CBA) da Faculdade de Ciências da Universidade de Lisboa, localizada na Herdade da
Ribeira Abaixo (Grândola).
Unidade experimental
A unidade experimental consistiu numa
caixa de PVC (altura 28 cm x largura 39
cm x profundidade 28 cm) contendo 10
litros de água desclorada. No canto direito
da caixa foi colocada uma estrutura a
simular vegetação (fitas plásticas presas a
uma pedra)
e no centro uma gaiola suspensa num fio
de nylon.
As gaiolas foram construídas a partir de garrafas de água de 1,5L para os lagostins e
0,33 L para as ninfas de Aeshna, com ambos os lados cortados de modo a formar um
cilindro. Nas extremidades foram colocadas redes de malha fina, no caso das ninfas de
Aeshna e de arame no caso dos lagostins. As gaiolas foram ainda forradas com plástico
preto de modo a evitar o contacto visual entre os predadores e os girinos.
Fig.1- Esquema da unidade experimental
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Estas gaiolas permitiram a circulação de água e consequentemente a libertação de sinais
químicos, evitando no entanto o contacto físico e directo entre girinos em experiência e
predadores.
Datas, número de réplicas e tratamentos experimentais
A experiência com Hyla meridionalis iniciou-se no dia 8 de Abril de 2008 e com Hyla
arborea no dia 17 de Junho de 2008. A entrada dos girinos na experiência deu-se
quando estes atingiram o nível de desenvolvimento 25 da tabela de desenvolvimento de
Gosner 70.Ambas as experiências terminaram no dia 6 de Outubro de 2008.
Foram realizados 5 tratamentos distintos para cada espécie, com 5 réplicas cada um.
Cada réplica incluiu 10 girinos e um ou nenhum predador. As réplicas foram dispostas
em grupos (cada grupo incluiu uma réplica de cada tratamento), denominados “blocos”.
A disposição dos blocos dentro do laboratório e dos tratamentos dentro de cada bloco
foi feita aleatoriamente. A posição de cada uma das réplicas nas estantes e no
laboratório foi gerada aleatoriamente recorrendo ao EXCEL ®.
Todos os aquários foram mantidos num fotoperíodo de 12 horas (garantido através da
utilização de luz artificial) e sob as mesmas condições de temperatura (T ar: 19,5ºC a
25ºC; T água: 16ºC a 25ºC).
De maneira a garantir as boas condições de oxigenação da água, todas as semanas foram
substituídos 5 litros de água por água nova desclorada.
Os tratamentos experimentais foram os seguintes:
1) Tratamento com pistas químicas libertadas pelo predador exótico e pelos
conspecíficos feridos (LA – “lagostim alimentado”).
2) Tratamento com pistas químicas libertada pelo predador exótico (LNA – “lagostim
não alimentado”)
3) Tratamento com pistas químicas libertadas pelo predador autóctone e pelos
conspecíficos feridos (AA – “Aeshna alimentada”).
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4) Tratamento com pistas químicas libertada pelo predador autóctone (ANA – “Aeshna
não alimentada”)
5) Controlo, sem predador (C)
Houve uma rotação dos predadores a cada 15 dias entre os vários aquários, de modo a
excluir qualquer variável que se pudesse relacionar com características do próprio
predador. Os predadores dos tratamentos LA e AA foram alimentados de dois em dois
dias com girinos conspecíficos dos presentes na experiência. Os predadores dos
tratamentos LNA e ANA não foram alimentados durante os 15 dias que durou a rotação.
Monitorização de parâmetros comportamentais, de desenvolvimento e morfológicos
Alterações comportamentais
No sentido de avaliar a existência ou não de respostas comportamentais por parte dos
girinos procedeu-se a 4 sessões de registo de actividade. A primeira sessão de registo do
nível de actividade coincidiu com a entrada dos girinos na experiência (poucas horas
após o início), a segunda sessão ocorreu uma semana mais tarde, a terceira sessão foi
realizada a meio do desenvolvimento larvar dos girinos e finalmente a quarta sessão foi
realizada quando os girinos iniciaram a metamorfose.
Cada sessão de registo incluiu observações diurnas e nocturnas. Foi efectuada a
contagem do número de indivíduos activos/inactivos, o número de indivíduos perto da
gaiola e também o número de indivíduos perto da vegetação simulada. Cada sessão foi
repetida 5 vezes.
Estas observações foram feitas tentando sempre reduzir ao máximo perturbações por
parte dos observadores.
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Alterações morfológicas e no desenvolvimento
Os girinos foram pesados e fotografados em quatro fases distintas do seu
desenvolvimento:
- no início da experiência
- a meio do desenvolvimento larvar
- no início da metamorfose
- no fim da metamorfose
Nestas quatro fases os girinos foram pesados individualmente recorrendo a uma balança
electrónica centesimal. O excesso de água foi retirado por passagem rápida de cada
girino por papel absorvente.
Foram também registadas as datas de início e fim de período larvar assim como início e
fim de período de metamorfose para avaliar as durações destes períodos.
Também nas quatro fases acima referidas, os girinos foram fotografados contra uma
escala milimétrica.
Os parâmetros morfológicos medidos foram aqueles que, segundo fontes bibliográficas,
estão sujeitos a uma maior plasticidade 56-58 e são os seguintes:
Meio do período larvar:
1) Comprimento Total do Corpo 2) Comprimento da Cabeça 3) Altura da Cabeça
(início da membrana caudal) 4) Comprimento da Membrana Caudal 5) Comprimento
do músculo caudal 6) Altura Máxima da Cauda 7) Altura Máxima do Músculo Caudal
Início da metamorfose:
1) Comprimento Total 2) Comprimento do Corpo 3) Altura do Corpo 4) Altura
Máxima do Corpo 5) Comprimento da Membrana Caudal 6) Comprimento do músculo
caudal 7) Altura Máxima da Cauda 8) Altura Máxima do Músculo Caudal
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Fim da metamorfose:
1) Comprimento do Corpo (SUL) 2) Largura da Cabeça 3) Comprimento do Fémur
Direito 4) Comprimento do Fémur Esquerdo 5) Largura Máxima do Fémur Direito 6)
Largura Máxima do Fémur Esquerdo 7) comprimento da tíbia direita 8) comprimento
da tíbia esquerda 9) largura máxima da tíbia direita 10) largura máxima da tíbia
esquerda
Tratamento estatístico dos dados
Comparação dos tratamentos “controlo” entre as duas espécies de Hyla
Para comparar quer o nível de actividade quer as zonas do aquário ocupadas entre os
tratamentos “controlo” para as duas espécies de Hyla, os dados foram convertidos em
proporções (de girinos activos em relação a 10, o total de girinos presente em cada
aquário). Para testar as diferenças entre estas proporções, foi necessário transformar os
dados recorrendo à transformação “arco-seno da raiz quadrada”, após o que se realizou
testes t. O mesmo teste foi utilizado para despistar diferenças entre as duas espécies nos
períodos larvar e de metamorfose das duas espécies.
Dados referentes a alterações comportamentais
Os resultados referentes à actividade dos girinos foram convertidos em proporções (de
girinos activos em relação a 10, o total de girinos presente em cada aquário). Para testar
as diferenças entre estas proporções, foi necessário transformar os dados recorrendo à
transformação “arco-seno da raiz quadrada”. As comparações foram depois realizadas
recorrendo a análises de variância univariadas.
Quando os pressupostos de homogeneidade de variâncias e normalidade não foram
cumpridos recorreu-se à abordagem não-paramétrica: teste de Kruskal-Wallis para
comparar os diferentes tratamentos e teste de Mann-Whitney para avaliar variações
circadianas.
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Sempre que foram observadas diferenças significativas procedeu-se a testes se testes a
posteriori LSD (Least Significant Distance) para verificar que tratamentos eram
significativamente diferentes entre si.
Dados referentes a alterações morfológicas e do desenvolvimento
Os dados relativos a pesos e duração dos períodos larvar e de metamorfose foram
testados recorrendo a uma análise de variância factorial na qual foram testados os
tratamentos e os blocos.
Sempre que foram observadas diferenças significativas procedeu-se a testes se testes a
posteriori LSD (Least Significant Distance) para verificar que tratamentos eram
significativamente diferentes entre si.
Os pressupostos foram sempre verificados (homogeneidade de variâncias e
normalidade) e quando não foram cumpridos, a informação sobre os blocos não foi
considerada e recorri a testes não-paramétricos: teste de Kruskal-Wallis.
Os dados morfológicos foram obtidos através de medições com o auxílio do programa
de medição de imagens SigmaScanPro – Image Analysis Versão 5.0.0. Para analisar os
dados referentes às medições morfológicas procedeu-se primeiro a uma PCA (análise de
componentes principais) com o objectivo de reduzir a dimensionalidade. Após obter as
componentes principais, as análises de variância foram realizadas utilizando os resíduos
de regressão entre cada parâmetro morfológico e o primeiro factor da PCA.
Os pressupostos foram sempre verificados e quando não foram cumpridos, a informação
sobre os blocos não foi considerada e recorri a testes não-paramétricos: teste de
Kruskal-Wallis.
Para realizar as análises estatísticas recorri ao programa StatSoft -STATISTICA (versão
7.0) e considerei um nível de significância α = 0,05.
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Resultados Diferenças entre Hyla meridionalis e Hyla arborea
Para detectar diferenças entre as duas espécies testaram-se os dados referentes aos
tratamentos controlo para garantir que os dados não eram afectados pelos predadores
e/ou indícios de predação de conspecíficos.
Nível de actividade e zonas do aquário ocupadas
Início da experiência
O nível de actividade não variou significativamente entre as duas espécies (t18 = -1,830,
p> 0,05) assim como a proximidade à gaiola (t18 = -0,060, p> 0,05).
Os girinos de H. meridionalis aproximaram-se significativamente mais da vegetação
simulada que os girinos de H. arborea (t18 = 2,146, p<0,05) (Gráf.1).
Gráfico 1 – Proporção de indivíduos próximos da vegetação simulada nas duas espécies de
Hyla, no início da experiência. A caixa representa um erro padrão, e os limites representam a
média ±1,96*erro padrão.
1 2
Hyla meridionalis / Hyla arborea
0,48
0,50
0,52
0,54
0,56
0,58
0,60
0,62
0,64
0,66
0,68
0,70
0,72
0,74
0,76
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os p
róxi
mos
da
vege
taçã
o si
mul
ada
H. meridionalis H. arborea
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A meio do período larvar
O nível de actividade não variou significativamente entre as duas espécies (t18 = 0,850,
p> 0,05) assim como a proximidade à vegetação simulada (t18 = 0,245, p> 0,05) e a
proximidade à gaiola (t18 = -1,442, p> 0,05).
Início do período de metamorfose
O nível de actividade não variou significativamente entre as duas espécies (t18 = -0,879,
p>0,05) assim como a proximidade à vegetação simulada (t18 = 1,232, p>0,05) e a
proximidade à gaiola (t18 = 1,672, p>0,05).
Fim do período de metamorfose
O nível de actividade não variou significativamente entre as duas espécies (t18 = 0,987,
p>0,05) assim como a proximidade à gaiola (t18 = -0,111, p>0,05).
Os girinos de H. meridionalis voltaram a aproximar-se significativamente mais da
vegetação simulada que os girinos de H. arborea (t18= 0,987, p<0,05) (Gráf.2).
Gráfico 2 – Proporção de indivíduos próximos da vegetação simulada nas duas espécies de
Hyla no fim do período de metamorfose. A caixa representa um erro padrão, e os limites
representam a média ±1,96*erro padrão.
1 2
Hyla meridionalis / Hyla arborea
0,10
0,15
0,20
0,25
0,30
0,35
0,40
0,45
0,50
0,55
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os p
róxi
mos
da
vege
taçã
o si
mul
ada
H. meridionalis H. arborea
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 18 -
Desenvolvimento
Duração do período larvar
O período larvar de H. meridionalis foi significativamente mais longo que o período
larvar de H. arborea (t210=2,970, p <0,05). Os girinos de H. meridionalis tiveram um
período larvar de aproximadamente 95 dias ao passo que os girinos de H. arborea
tiveram um período larvar de aproximadamente 68 dias (Gráf. 3).
Gráfico 3 Duração do período larvar, em dias, nas duas espécies de Hyla. A caixa representa
um erro padrão, e os limites representam a média ±1,96*erro padrão.
1 2
Meridionalis / Arborea
40
50
60
70
80
90
100
110
Dur
ação
do
perío
do la
rvar
(dia
s)
H. meridionalis H. arborea
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 19 -
Duração do período de metamorfose
A duração do período de metamorfose foi significativamente mais longa em H.
meridionalis (aproximadamente 5 dias) que em H. arborea (aproximadamente menos de
1 dia) (p182=6,273, p<0,0000) (Gráf. 4).
Gráfico 4 - Duração do período de metamorfose, em dias, nas duas espécies de Hyla . A caixa
representa um erro padrão, e os limites representam a média ±1,96*erro padrão.
Pesos
Início da experiência
Os girinos de H. meridionalis eram significativamente mais pesados que os girinos de
H. arborea no início da experiência (t48=5,950, p<0,0000), pesando aproximadamente 3
vezes mais que os girinos de H. arborea (Gráf.5).
1 2
Meridionalis / Arborea
-1
0
1
2
3
4
5
6
Dur
ação
do
perío
do d
e m
etam
orfo
se (d
ias)
H. meridionalis H. arborea
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 20 -
1 2
Meridionalis / Arborea
0,10
0,12
0,14
0,16
0,18
0,20
0,22
0,24
0,26
0,28
Peso
s no
mei
o da
exp
eriê
ncia
(gra
ma)
H. meridionalis H. arborea
Gráfico 5- Pesos dos girinos no início da experiência, em grama, nas duas espécies de Hyla. A
caixa representa um erro padrão, e os limites representam a média ±1,96*erro padrão.
Meio do período larvar
Os girinos de H. meridionalis continuaram a apresentar pesos significativamente superiores (1,67 vezes superiores) aos de H. arborea (t84=4,234, p< 0,0000) (Gráf.6).
Gráfico 6 - Pesos dos girinos no meio do período larvar, em grama, nas duas espécies de Hyla.
A caixa representa um erro padrão, e os limites representam a média ±1,96*erro padrão.
1 2
Meridionalis / Arborea
0,01
0,02
0,03
0,04
0,05
0,06
0,07
Peso
s no
iníc
io d
a ex
periê
ncia
(gra
ma)
H. meridionalis H. arborea
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 21 -
Início do período de metamorfose
Os girinos de H. meridionalis continuaram a apresentar pesos significativamente
superiores (aproximadamente 1,6 vezes superiores) aos de Hyla arborea (t32 = 4,484, p <
0,0000) (Gráf.7).
Gráfico 7 - Peso dos girinos no inicio do período de metamorfose, em gramas, nas duas
espécies de Hyla. A caixa representa um erro padrão, e os limites representam a média
±1,96*erro padrão.
Fim do período de metamorfose
No fim da metamorfose deixaram de se verificar diferenças significativas entre os pesos
das duas espécies (t26 = 1,743, p> 0,05).
1 2
Meridionalis / Arborea
0,12
0,14
0,16
0,18
0,20
0,22
0,24
0,26
0,28
0,30
Peso
s no
iníc
io d
a m
etam
orfo
se (g
ram
a)
H. meridionalis H. arborea
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 22 -
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
0,30
0,35
0,40
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os a
ctiv
os =
Arc
Sin
(Sqr
t (x)
)
LA LNA AA ANA C
Comparação entre tratamentos espécies
Alterações comportamentais em H. meridionalis
Início da experiência
Comparação dia / noite Comparando os resultados obtidos durante as observações diurnas e as observações
nocturnas verificou-se que os girinos foram em geral menos activos durante o dia (F (1,48)
=86,076, p <0,0001); porém não houve qualquer variação circadiana no que diz respeito à
proximidade à vegetação simulada (F (1,48) =0,291, p> 0,05) nem à proximidade em
relação à gaiola (F (1,48) =0,256, p> 0,05).
Observações diurnas Os girinos submetidos aos tratamentos com Aeshna (Aeshna alimentada e Aeshna não
alimentada) foram significativamente menos activos que os dos restantes tratamentos (F
(4,20) =5,89, p <0,01) (Gráf. 8)(Tab.1, AnexoII).
Gráfico 8 – Comparação da proporção de indivíduos activos por tratamento no início da
experiência, no período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam
o intervalo de confiança de 95%.
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 23 -
Quanto à proximidade à vegetação simulada, os girinos sujeitos ao tratamento com
Aeshna alimentada aproximaram-se significativamente menos da vegetação que os
girinos dos restantes tratamentos (F (4,20) =3,621, p <0,05) (Gráf. 9) (Tab.2, Anexo II).
Gráfico 9 – Comparação da proporção de indivíduos na vegetação simulada, no início da
experiência durante o período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais
indicam o intervalo de confiança de 95%.
No que diz respeito à proximidade dos girinos à gaiola não houve qualquer diferença
significativa entre tratamentos (F (4,20) =0,712, p> 0,05).
Observações nocturnas
Durante o período nocturno os girinos sujeitos aos tratamentos “Lagostim alimentado” e
“Aeshna alimentada” apresentaram um nível de actividade significativamente menor em
relação aos dos restantes tratamentos (F (4,20) =4,989, p <0,05) (Gráf.10) (Tab.3, AnexoII).
1 2 3 4 5Tratamento
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
Núm
ero
de in
dídu
os n
a ve
geta
ção
= A
rcS
in (S
qrt(x
))
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 24 -
Gráfico 10– Comparação da proporção de indivíduos activos no início da experiência durante o
período nocturno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de
confiança de 95%
No caso das observações referentes à proximidade à vegetação simulada e à
proximidade à gaiola não foram verificadas quaisquer diferenças significativas entre
tratamentos (F(4,20)=0,427, p>0,05 e F(4,20) = 0,477, p>0,05 , respectivamente).
A meio do período larvar
Comparação dia / noite
O nível de actividade dos girinos foi significativamente menor durante o dia do que
durante a noite (F(1,48)=4,834, p<0,05). Quer para a proximidade à vegetação simulada
quer para a proximidade à gaiola não houve quaisquer diferenças significativas entre
tratamentos (F(1,48)=0,054, p>0,05 e F(1,48)=0,01, p>0,05) .
1 2 3 4 5
Tratamento
0,20
0,25
0,30
0,35
0,40
0,45
0,50
0,55
0,60Pr
opor
ção
de in
diví
duos
act
ivos
= A
rcSi
n (S
qrt (
x))
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 25 -
Observações diurnas
Não foram verificadas diferenças significativas para qualquer um dos parâmetros
analisados (nível de actividade – teste de Kruskal-Wallis, H(4,25)=5,980, p>0,05;
proximidade à vegetação simulada – F(4,20)=0,572, p>0,05 ; proximidade à gaiola –
F(4,20)=0,815, p>0,15)).
Observações nocturnas
À semelhança do que se havia observado no período diurno também aqui não foram
verificadas diferenças significativas (nível de actividade – F(4,20)=0,163, p>0,05;
proximidade à vegetação simulada – F(4,20)=0,200, p>0,05 ; proximidade à gaiola –
F(4,20)=1,628, p>0,15)).
Início da metamorfose
Comparação dia / noite
O único parâmetro para o qual houve uma variação entre as observações diurnas e
nocturnas foi para a proximidade à gaiola - os girinos mantiveram-se significativamente
mais afastados da gaiola durante a noite (F(1,48)=4,342, p<0,05). Quer para o nível de
actividade (F(1,48)=2,896, p>0,5) quer para a proximidade à vegetação simulada
(F(1,48)=0,692, p<0,5) não foram verificadas diferenças significativas entre tratamentos.
Observações diurnas
Relativamente ao nível de actividade não foram verificadas diferenças significativas
entre tratamentos (F(4,20)=1,451, p>0,05).
Já no que diz respeito à utilização da vegetação simulada, os girinos submetidos ao
tratamento “Aeshna alimentada” aproximara-se menos que os restantes girinos
(F(4,20)=4,607, p<0,05) (Gráf. 11) (Tab. 4, AnexoII).
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 26 -
Gráfico 11 – Comparação da proporção de indivíduos na vegetação simulada no início da
metamorfose, durante o período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais
indicam o intervalo de confiança de 95%
Os girinos sujeitos aos tratamentos com Aeshna (“Aeshna alimentada” e “Aeshna não
alimentada”) aproximaram-se significativamente menos das gaiolas dos predadores que
os girinos dos restantes tratamentos (F(4,20)=5,807, p<0,005) (Gráf. 12) (Tab. 5, AnexoII).
1 2 3 4 5
Tratamento
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7P
ropo
rção
de
indi
vídu
os n
a ve
geta
ção
= A
rcS
in (S
qrt (
x))
LA LNA AA ANA C
1 2 3 4 5
Tratamento
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
Prop
orçã
o in
diví
duos
na
gaio
la =
Arc
Sin
(Sqr
t (x)
)
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 27 -
Gráfico 12 – Comparação da proporção de indivíduos próximos das gaiolas no início da
metamorfose , durante o período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais
indicam o intervalo de confiança de 95%
Observações nocturnas
Os girinos sujeitos ao tratamento “Aeshna alimentada” são significativamente menos
activos que os girinos sujeitos aos tratamentos “controlo”, “lagostim não alimentado” e
“Aeshna não alimentada” (F (4,20) =4,540, p> 0,05) (Gráf. 13) (Tab. 6, AnexoII).
Gráfico 13– Comparação da proporção de indivíduos activos no início da metamorfose durante
o período nocturno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo
de confiança de 95%
Quer para a proximidade à vegetação simulada (F(4,20)=1,455, p>0,05) quer para a
proximidade à gaiola (F(4,20)=0,807, p>0,5) não houve quaisquer diferenças significativas
entre tratamentos.
1 2 3 4 5
Tratamento
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os n
a ga
iola
= A
rcSi
n (S
qrt (
x))
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 28 -
Fim da metamorfose
Comparação dia / noite
Para qualquer um dos três parâmetros analisados não houve qualquer variação
circadiana (nível de actividade – F (1,48) = 1,296, p> 0,05; proximidade à vegetação
simulada – F(1,48)= 0,0861, p>0,05; proximidade à gaiola F(1,48)= 0,1626, p>0,05).
Observações diurnas
Para os três parâmetros nível de actividade e não houve qualquer diferença significativa
entre tratamentos (nível de actividade – F(4,20)= 2,706, p>0,05; proximidade à vegetação
simulada F(4,20)=2,230, p>0,05 proximidade à gaiola F(4,20)= 0,332, p>0,05)
Apesar de não existirem diferenças significativas parece haver uma tendência para os
girinos do sujeitos ao tratamento “Aeshna alimentada” serem menos activos que os
restantes. (Tab. 7, AnexoII).
Observações nocturnas
Os girinos sujeitos ao tratamento “Aeshna alimentada” foram significativamente menos
activos que os submetidos aos tratamentos “controlo” e “Aeshna não alimentada”
(F(4,20)=4,182, p<0,05) (Gráf. 14)( Tab. 8, AnexoII).
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 29 -
Gráfico. 14– Comparação da proporção de indivíduos activos no fim da metamorfose, durante o
período nocturno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de
confiança de 95%
No que diz respeito à proximidade à vegetação simulada não há qualquer variação entre
tratamentos (teste de Kruskal-Wallis ,H (4,25) =8,394, p> 0,05), o mesmo se verificou para
a proximidade à gaiola (F(4,20)= 0,33201, p>0,05)
1 2 3 4 5
Tratamento
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1,0
1,1Pr
opor
ção
de in
diví
duos
act
ivos
= A
rcSi
n (S
qrt (
x))
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 30 -
Tabela 2 – Resumo - parâmetros comportamentais - Hyla meridionalis
Nível de
actividade
Proximidade à
vegetação simulada
Proximidade à
gaiola
Início da experiência
Dia / Noite
↓dia
•
•
Dia
↓AA ↓ANA
↓AA
•
Noite
↓AA ↓LA
•
•
Meio do período larvar
Dia / Noite
•
•
•
Dia
•
•
•
Noite
•
•
•
Início da metamorfose
Dia / Noite
•
•
↓noite
Dia
•
↓AA
↓AA ↓ANA
Noite
↓AA
•
•
Fim da metamorfose
Dia / Noite
•
•
•
Dia
↓AA
•
•
Noite
↓AA
•
•
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 31 -
1 2 3 4 5
Tratamento
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os a
ctiv
os =
Arc
Sin
(Sqr
t (x)
)
LA LNA AA ANA C
Alterações comportamentais - Hyla arborea
Início da experiência
Comparação dia / noite
Os girinos apresentaram um nível de actividade significativamente menor durante o
período diurno (F(1,48)= 11,319, p<0,005).
Para os outros dois parâmetros analisados não houve qualquer tipo de variação
circadiana (proximidade à vegetação simulada - F(1,48)= 0,228, p>0,05; proximidade à
gaiola - F(1,48)= 0,221, p>0,05)
Observações diurnas
Os girinos submetidos ao tratamento “Aeshna alimentada” apresentaram um nível
inferior de actividade em relação aos girinos submetidos aos restantes tratamentos
F(4,20)=3,608, p<0,05) (Gráf. 15)( Tab. 9, AnexoII).
Gráfico. 15– Comparação da proporção de indivíduos activos no início da experiência, durante
o período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de
confiança de 95%
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 32 -
Em relação à proximidade à vegetação não houve diferenças significativas entre
tratamentos (F(4,20)=2,154, p>0,05).
Quanto à proximidade à gaiola, os girinos sujeitos aos tratamentos “Lagostim
alimentado” e “Aeshna alimentada” aproximam-se significativamente menos das gaiolas
que os girinos do tratamento controlo (teste de Kruskal-Wallis ,H (4,25) =12,191 p> 0,02)
(Gráf. 16)( Tab. 10, AnexoII).
Gráfico 16– Comparação da proporção de próximos da gaiola, no inicio da experiência, durante
o período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de
confiança de 95%.
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,15
-0,10
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
0,30
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os n
a ga
iola
= A
rcSi
n (S
qrt (
x))
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 33 -
Observações nocturnas
Quanto ao nível de actividade não houve diferenças significativas entre tratamentos (F
(4,20) =0,105, p> 0,05) assim como para proximidade à gaiola (F (4,20) =2,470, p> 0,05).
No que diz respeito à proximidade à vegetação simulada também não foram detectadas
diferenças significativas (F (4,20) =1,304, p> 0,05) porém parece haver uma tendência para
os girinos do tratamento Lagostim alimentado se aproximarem menos da vegetação
simulada (Tab. 11, AnexoII).
A meio do período larvar
Comparação dia / noite
Os girinos apresentam um nível de actividade que varia significativamente do período
diurno para o período nocturno (F (1,48) =14,275, p <0,001). Os girinos de uma forma geral
são mais activos durante a noite.
Quanto à proximidade à vegetação (F (1,48) =0,253, p> 0,05) e à proximidade à gaiola (F
(1,48) =0,263, p> 0,05) não houve quaisquer diferenças significativas.
Observações diurnas
Os girinos sujeitos ao tratamento “Aeshna alimentada” foram significativamente menos
activos que os girinos dos restantes tratamentos (F(4,20)=3,438, p<0,05)(Gráf. 17) (Tab.
12, AnexoII).
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 34 -
Gráfico 17– Comparação da proporção de indivíduos activos no meio do período larvar durante
o período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de
confiança de 95%
Não houve qualquer diferença significativa na proximidade à vegetação simulada entre
tratamentos (F (4,20) =1,719, p> 0,05).
Os girinos submetidos ao tratamento “Aeshna alimentada” mantiveram-se
significativamente mais afastados da gaiola que os girinos dos restantes tratamentos (F
(4,20) =2,980, p <0,05) (Gráf. 18) (Tab. 13, AnexoII).
1 2 3 4 5
Tratamento
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os a
ctiv
os =
Arc
Sin
(Sqr
t (x)
)
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 35 -
Gráfico 18– Comparação da proporção de indivíduos próximos da gaiola no meio do período
larvar, durante o período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais
indicam o intervalo de confiança de 95%
Observações nocturnas
Quer para o nível de actividade (F(4,20)=2,725, p>0,05) quer para a proximidade à
vegetação simulada (F(4,20)=1,235, p>0,05) não houve diferenças significativas entre
tratamentos.
Os girinos submetidos ao tratamento “Aeshna alimentada” aproximam-se
significativamente menos da gaiola que os girinos sujeitos aos tratamentos “Aeshna não
alimentada” e “controlo” (F(4,20)=4,980, p<0,05) (Gráf. 19) (Tab. 14, AnexoII).
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,2
-0,1
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os n
a ga
iola
= A
rcSi
n (S
qrt (
x))
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 36 -
Gráfico. 19 – Comparação da proporção de indivíduos próximos da gaiola no meio do período
larvar , durante o período nocturno. O ponto central representa a média e as barras verticais
indicam o intervalo de confiança de 95%
Início da metamorfose
Comparação dia / noite
Os girinos apresentam um nível de actividade que varia significativamente do período
diurno para o período nocturno (F (1,48) =11,319, p <0,001). Os girinos de uma forma geral
foram mais activos durante a noite.
Quanto à proximidade à vegetação simulada (teste de Mann-Whitney, U (23) =305,500,
p>0,05) e à proximidade à gaiola (F(1,48)=0,221, p>0,05) não houve quaisquer diferenças
significativas.
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,1
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6Pr
opor
ção
de in
diví
duos
na
gaio
la =
Arc
Sin
(Sqr
t (x)
)
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 37 -
Observações diurnas
Os girinos sujeitos ao tratamento “Aeshna alimentada” foram significativamente menos
activos que os girinos sujeitos aos restantes tratamentos (F (4,20) =3,860, p <0,05) (Gráf.
20) (Tab. 15, AnexoII).
Gráfico 20 – Comparação da proporção de indivíduos activos no inicio da metamorfose,
durante o período diurno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o
intervalo de confiança de 95%
Relativamente à proximidade à vegetação simulada (F(4,20)=2,413, p>0,05) e à
proximidade à gaiola (F(4,20)=1,639, p>0,05) não houve quaisquer diferenças
significativas entre tratamentos.
1 2 3 4 5
Tratamento
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os a
ctiv
os =
Arc
Sin
(Sqr
t (x)
)
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 38 -
Observações nocturnas
À semelhança do que se havia verificado no período diurno os girinos submetidos ao
tratamento “Aeshna alimentada” foram significativamente menos activos que os girinos
sujeitos aos restantes tratamentos (F (4,20) =6,597, p <0,005) (Gráf. 21) (Tab. 16, AnexoII).
Gráf.íco 21 – Comparação da proporção de indivíduos activos no inicio da metamorfose,
durante o período nocturno. O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o
intervalo de confiança de 95%
Relativamente à proximidade à vegetação simulada (F (4,20) =1,736, p> 0,05) e à
proximidade à gaiola (F (4,20) =1,819, p> 0,05) não houve quaisquer diferenças
significativas entre tratamentos.
1 2 3 4 5
Tratamento
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1,0
1,1
Prop
orçã
o de
indi
vídu
os a
ctiv
os =
Arc
Sin
(Sqr
t (x)
)
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 39 -
Fim da metamorfose
Comparação dia / noite
Os girinos apresentam um nível de actividade que varia significativamente do período
diurno para o período nocturno (F (1,48) =13,312, p <0,001), sendo mais activos durante a
noite.
Quanto à proximidade à vegetação (F (1,48) =0,552, p> 0,05) e à proximidade à gaiola (F
(1,48) =0,016, p> 0,05) não houve quaisquer diferenças significativas.
Observações diurnas
Para qualquer um dos parâmetros analisados não houve diferenças significativas entre
tratamentos (nível de actividade – F (4,20) =1,796, p> 0,05; proximidade à vegetação
simulada – F (4,20) =1,679, p> 0,05; proximidade à gaiola – F (4,20) =0,526, p> 0,05).
Observações nocturnas
Para qualquer um dos parâmetros analisados não houve diferenças significativas entre
tratamentos (nível de actividade – F (4,20) =1,077, p> 0,05; proximidade à vegetação
simulada – F (4,20) =0,173, p> 0,05; proximidade à gaiola – F (4,20) =2,079, p> 0,05).
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 40 -
Tabela 3 – Resumo dos resultados – parâmetros comportamentais - Hyla arborea.
Nível de actividade
Proximidade à
vegetação simulada
Proximidade à
gaiola
Início da experiência
Dia / Noite
↓dia
•
•
Dia
↓AA
•
•
Noite
•
•
•
Meio do período larvar
Dia / Noite
↓dia
•
•
Dia
↓AA
•
↓AA
Noite
•
•
↓AA
Início da metamorfose
Dia / Noite
↓dia
•
•
Dia
↓AA
•
•
Noite
↓AA
•
•
Fim da metamorfose
Dia / Noite
↓dia
•
•
Dia
•
•
•
Noite
•
•
•
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 41 -
Alterações no desenvolvimento em Hyla meridionalis
Duração do período larvar
Não houve diferenças significativas na duração do período larvar entre tratamentos
(F(4,140)=1,317, p>0,05).
Duração do período de metamorfose
Não houve diferenças significativas na duração do período de metamorfose entre
tratamentos (F(4,123)=1,637, p>0,05).
Alterações no desenvolvimento em Hyla arborea
Duração do período larvar
Não houve diferenças significativas na duração do período larvar entre tratamentos
(F(4,140)= 1,9768, p>0,05).
Duração do período de metamorfose
Não houve diferenças significativas na duração do período de metamorfose entre
tratamentos (F(4,123)= 1,7723, p>0,05).
Alterações na morfologia em Hyla meridionalis
Pesos no inicio da experiência
Não houve diferenças significativas de pesos entre tratamentos (F(4,100)=0,057, p >0,05).
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 42 -
Pesos a meio do período larvar
Não houve diferenças significativas de pesos entre tratamentos (F(4,217)=1,743, p >0,05).
Pesos no inicio da metamorfose
Houve diferenças significativas de pesos entre tratamentos (F(4,140)=4,675, p <0,05). (Gráf.
22) (Tab.17, Anexo II)
As diferenças foram significativas entre o tratamento controlo e os dois tratamentos com
Aeshna (alimentada e não alimentada). Os tratamentos com lagostim apresentaram
diferenças significativas face a ambos os tratamentos com Aeshna.
Gráfico 22 – Comparação dos pesos no início da metamorfose. O ponto central representa a
média e as barras verticais indicam o intervalo de confiança de 95%
1 2 3 4 5
Tratamento
0,22
0,23
0,24
0,25
0,26
0,27
0,28
0,29
0,30
0,31
0,32
0,33
0,34
Peso
iníc
io d
a m
etam
orfo
se (g
)
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 43 -
Pesos no fim da metamorfose
Não houve diferenças significativas de pesos entre tratamentos (F(4,121)=0,391, p >0,05).
Medições morfológicas a meio do período larvar
Nos girinos sujeitos ao tratamento Aeshna alimentada a cabeça apresenta maior
comprimento quando comparado com os dos restantes girinos (F (4,218) =5,350, p <0,001)
(Gráf. 23) (Tab.18, Anexo II).
Gráfico 23 – Diferenças no comprimento da cabeça dos girinos a meio do período larvar
(resíduos). O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de
confiança de 95% A escala dos YY refere-se aos resíduos da regressão entre o comprimento da
cabeça e o 1º factor de uma PCA efectuada sobre todas as medidas biométricas dos girinos
desta espécie.
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,4
-0,3
-0,2
-0,1
0,0
0,1
0,2
0,3
Com
prim
ento
da
cabe
ça (r
esíd
uos)
LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 44 -
Para os parâmetros altura da cabeça verificou-se que nos girinos submetidos aos
tratamentos “Aeshna alimentada” e “Aeshna não alimentada”, a altura foi
significativamente menor (F (4,218) =5,167, p <0,001) (Gráf. 24) (Tab.19, Anexo II).
Gráfico 24 – Diferenças na altura da cabeça dos girinos a meio do período larvar (resíduos). O
ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de confiança de 95%
A escala dos YY refere-se aos resíduos da regressão entre a altura da cabeça e o 1º factor de
uma PCA efectuada sobre todas as medidas biométricas dos girinos desta espécie.
Os girinos dos sujeitos aos tratamentos com Aeshna (alimentada e não alimentada)
apresentam uma membrana caudal significativamente mais curta em relação à dos
girinos dos restantes tratamentos (F(4, 218)=5,1669, p=,00054) (Gráf. 25) (Tab.20, Anexo
II).
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,3
-0,2
-0,1
0,0
0,1
0,2
0,3
Altu
ra d
a ca
beça
(res
íduo
s)
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Respostas anti-predatórias em Hyla
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Gráfico 25 – Diferenças no comprimento da membrana caudal a meio do período larvar
(resíduos). O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de
confiança de 95% .A escala dos YY refere-se aos resíduos da regressão entre o comprimento da
membrana caudal e o 1º factor de uma PCA efectuada sobre todas as medidas biométricas dos
girinos desta espécie.
Relativamente ao comprimento do músculo caudal nãos e verificaram diferenças
significativas entre tratamentos (F(4,218)=2,054, p>0,05).
Quanto à altura da membrana caudal verificou-se que para os girinos submetidos a
tratamentos com Aeshna (alimentada e não alimentada) apresentam membranas
significativamente mais altas que as dos restantes girinos (F(4,218)=28,532, p<0,0001)
(Gráf. 26) (Tab.21, Anexo II)
Current effect: F(4, 218)=5,1669, p=,00054
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,3
-0,2
-0,1
0,0
0,1
0,2
0,3
Com
prim
ento
da
mem
b. c
auda
l (re
sidu
os)
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Respostas anti-predatórias em Hyla
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Gráfico 26 – Diferenças na altura da membrana caudal a meio do período larvar (resíduos). O
ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de confiança de 95%.
A escala dos YY refere-se aos resíduos da regressão entre a altura da membrana caudal e o 1º
factor de uma PCA efectuada sobre todas as medidas biométricas dos girinos desta espécie.
Os girinos sujeitos aos tratamentos “Aeshna alimentada”, “Aeshna não alimentada” e
“Lagostim alimentado” apresentaram músculos caudais significativamente mais
desenvolvidos que os dos restantes tratamentos (F (4,218) =5,543, p> 0,001) (Gráf. 27)
(Tab.22, Anexo II)
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
Altu
ra d
a m
embr
ana
caud
al (r
esíd
uos)
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Respostas anti-predatórias em Hyla
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Gráfico 27 – Diferenças na altura do músculo caudal a meio do período larvar (resíduos). O
ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de confiança de 95%
A escala dos YY refere-se aos resíduos da regressão entre a altura do músculo caudal e o 1º
factor de uma PCA efectuada sobre todas as medidas biométricas dos girinos desta espécie.
Medições morfológicas no início da metamorfose
Para os parâmetros comprimento da cabeça (F(4,138)=2,303, p>0,05), altura e altura
máxima da cabeça (F(4,138)=1,500, p>0,05), comprimento da membrana caudal
(F(1,138)=1,604, p>0,05), comprimento do músculo caudal (F(1,138)=0,990, p>0,05), altura
máxima da membrana caudal (F(1,138)=1,211, p>0,05) e para a altura máxima do músculo
caudal (F(1,138)=0,773, p>0,05) não houve quaisquer diferenças significativas entre
tratamentos.
1 2 3 4 5
Tratamento
-0,10
-0,08
-0,06
-0,04
-0,02
0,00
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
Altu
ra m
áxim
a do
mús
culo
cau
dal (
resí
duos
)
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Respostas anti-predatórias em Hyla
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Medições morfológicas no fim da metamorfose Para os parâmetros largura da cabeça (F (4,121) =2,047, p> 0,05), comprimento do fémur
direito (F(4,120)=0,133, p>0,05), comprimento do fémur esquerdo (F(4,120)=1,062, p>0,05),
largura do fémur direito (F(4,119)=1,137, p>0,05), largura do fémur esquerdo (F(4,119)=0,373,
p>0,05), comprimento da tíbia direita (F(4,120)=0,365, p >0,05), comprimento da tíbia
esquerda (F(4,120)=0,738, p>0,05), largura da tíbia direita (F(4,121)=1,191, p>0,05) e para a
largura da tíbia esquerda (F(4,120)=0,288, p>0,05) ) não houve quaisquer diferenças
significativas entre tratamentos.
Alterações na morfologia em Hyla arborea
Pesos no inicio da experiência
Não houve diferenças significativas de pesos entre tratamentos (F (4,100) =0,391, p> 0,05).
Pesos a meio do período larvar
Não houve diferenças significativas de pesos entre tratamentos (F (4,145) =0,093, p> 0,05).
Pesos no inicio da metamorfose
Não houve diferenças significativas de pesos entre tratamentos (F (1,18) =1,287, p> 0,05).
Pesos no fim da metamorfose
Não houve diferenças significativas de pesos entre tratamentos (F (4,31) =1,772, p> 0,05).
Medições morfológicas a meio do período larvar
No que diz respeito ao comprimento da membrana caudal verificou-se que os girinos do
submetidos ao tratamento “Aeshna alimentada” possuem membranas caudais
significativamente mais longas que os girinos dos restantes tratamentos (H(4,173)=23,122,
p<0,001) (Gráf. 28) (Tab.23, Anexo II)
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 49 -
Gráfico. 28 – Diferenças no comprimento da membrana caudal a meio do período larvar
(resíduos). O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de
confiança de 95% A escala dos YY refere-se aos resíduos da regressão entre a altura da
membrana caudal e o 1º factor de uma PCA efectuada sobre todas as medidas biométricas dos
girinos desta espécie.
Relativamente à altura máxima da membrana caudal verificou-se que os girinos do
submetidos ao tratamento “Aeshna alimentada” possuem membranas mais altas que os
girinos sujeitos aos tratamentos “Lagostim alimentado” e “Controlo” (teste de Kruskal-
Wallis H(4,173)=13,773, p<0,05) (Gráf. 29) (Tab.24, Anexo II)
1 2 3 4 5
Tratamento
-6
-5
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
Res
íduo
s co
mp.
mem
b. c
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1 2 3 4 5
T ratam ento
-1,8
-1,6
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-0,8
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-0,4
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0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2R
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alt.
máx
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b. c
auda
l
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Gráfico 29 – Diferenças na altura máxima da membrana a meio do período larvar (resíduos). O
ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de confiança de 95%
A escala dos YY refere-se aos resíduos da regressão entre a altura máxima da membrana e o 1º
factor de uma PCA efectuada sobre todas as medidas biométricas dos girinos desta espécie.
Não se verificaram diferenças significativas entre tratamentos nos parâmetros:
comprimento da cabeça (teste de Kruskal-Wallis, H(4,173)=5,276 p>0,05), altura da cabeça
(F(4,148)=2,175, p>0,05), comprimento do músculo caudal (F(4,148)=0,486, p>0,05) e altura
máxima do músculo caudal (F(4,148)=1,054, p>0,05).
Morfologias no início da metamorfose
Para os parâmetros comprimento da cabeça (F(4,30)= 0,374, p>0,05), altura e altura
máxima da cabeça (F(4,30)= 0,854, p>0,05), comprimento da membrana caudal
(F(4,30)=1,610, p>0,05), comprimento do músculo caudal (F(4,30)=0,480, p>0,05), altura
máxima da membrana caudal (teste de Kruskal-Wallis, H(4,35)=3,063, p>0,05 ) e para a
altura máxima do músculo caudal (F(4,30)=1,410, p>0,05) não houve quaisquer
diferenças significativas entre tratamentos.
Respostas anti-predatórias em Hyla
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Morfologias no fim da metamorfose
Para os parâmetros largura da cabeça (F (4,25) =1,328, p> 0,05), comprimento do fémur
direito (F(4,25)=0,092, p>0,05), largura do fémur direito (F(4,25)=1,256, p>0,05), largura
do fémur esquerdo (teste de Kruskal-Wallis, H(4,30)=2,264, p>0,05 ), comprimento da
tíbia esquerda (teste de Kruskal-Wallis, H(4,30)=5,502, p>0,05 ) e largura da tíbia
esquerda (F(4,25)=1,259, p>0,05) não houve diferenças significativas entre tratamentos.
Os girinos sujeitos ao tratamento “Lagostim alimentado” apresentaram um menor
comprimento do fémur esquerdo (F(4,25)=2,828, p<0,05) que os girinos sujeitos aos
tratamentos “Lagostim não alimentado” e “Aeshna não alimentada” (Gráf. 30) (Tab.25,
Anexo II).
Gráfico 30 – Diferenças no comprimento do fémur esquerdo no fim da metamorfose (resíduos).
O ponto central representa a média e as barras verticais indicam o intervalo de confiança de
95%. A escala dos YY refere-se aos resíduos da regressão entre o comprimento do fémur
esquerdo e o 1º factor de uma PCA efectuada sobre todas as medidas biométricas dos girinos
desta espécie.
1 2 3 4 5
Tratamento
-1,0
-0,8
-0,6
-0,4
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0,0
0,2
0,4
0,6
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Respostas anti-predatórias em Hyla
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Os girinos sujeitos ao tratamento “Lagostim alimentado” apresentaram uma largura da
tíbia direita (F(4,25)=2,973, p<0,05) superior à verificada nos girinos sujeitos aos
tratamentos “Lagostim não alimentado”, Aeshna alimentada e Aeshna não alimentada
(Gráf. 31).
Gráfico 31 – Diferenças na largura da tíbia direita (resíduos). O ponto central representa a
média e as barras verticais indicam o intervalo de confiança de 95%. O ponto central representa
a média e as barras verticais indicam o intervalo de confiança de 95%. A escala dos YY refere-
se aos resíduos da regressão entre a largura da tíbia direita e o 1º factor de uma PCA efectuada
sobre todas as medidas biométricas dos girinos desta espécie.
1 2 3 4 5
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-0,3
-0,2
-0,1
0,0
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0,2
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Res
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LA LNA AA ANA C
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 53 -
Discussão:
Ambas as espécies de Hyla apresentaram alterações comportamentais e morfológicas
quando na presença conjunta de pistas libertadas pelo predador autóctone e pelos
conspecíficos feridos, ou seja, grande parte das alterações observadas ocorreram em
girinos sujeitos ao tratamento “Aeshna alimentada” (AA).
Embora menos significativas, ocorreram também alterações em girinos do tratamento
“Aeshna não alimentada (ANA)”. Em alguns casos surgiram alterações nos girinos
sujeitos ao tratamento “Lagostim alimentado”. Porém parecem não reconhecer o
predador exótico isoladamente.
Numa fase inicial compararam-se os dados referentes aos tratamentos “controlo” das
duas espécies em estudo para melhor compreender as diferenças em termos de
plasticidade de H. arborea e H. meridionalis. Os períodos larvar e de metamorfose de
foram significativamente mais curtos em H. arborea, o que poderá conferir aos
indivíduos desta espécie uma vantagem em termos de sobrevivência em habitats mais
“perigosos”, ou seja, com maior quantidade ou diversidade de predadores. Segundo
alguns autores, esta maior rapidez a atingir o estado adulto é vantajosa pois os
indivíduos reduzem significativamente o tempo de contacto com os predadores e
consequentemente a probabilidade de serem predados 41,50,58,59.
Relativamente aos pesos, verificou-se que, com excepção dos pesos medidos no fim da
metamorfose, H. meridionalis apresentou pesos superiores o que pode ser explicado
pela maior duração dos seus períodos larvar e de metamorfose.
O nível de actividade não variou significativamente entre as duas espécies; no entanto
verificou-se que os indivíduos de H. meridionalis se aproximaram significativamente
mais da vegetação simulada que os indivíduos de H. arborea.
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 54 -
Analisando isoladamente os dados referentes a alterações comportamentais em H.
meridionalis, verificou-se que a maior parte das respostas comportamentais
aconteceram em girinos sujeitos ao tratamento com “Aeshna alimentada” (AA). De uma
forma geral os girinos diminuíram a sua actividade neste tratamento, o que evidencia
uma resposta anti-predatória ao predador autóctone em conjunto com pistas libertadas
por conspecíficos feridos. Sendo Aeshna um predador do tipo sit-and-wait, a diminuição
da actividade poderá diminuir a probabilidade de detecção. Neste sentido é possível
admitir que esta alteração em termos comportamentais poderá ser uma resposta anti-
predatória, caso aumente a capacidade de sobrevivência dos girinos 29-34-35-39-40-41.
Os girinos foram também menos activos quando submetidos ao tratamento “Aeshna não
alimentada (ANA)” na primeira sessão de monitorização da actividade, o que pressupõe
que terão a capacidade para responder não só a pistas libertadas por conspecíficos
feridos, mas também a pistas libertadas pelo próprio predador.
Um estudo levado a cabo por Mandrillon, A.L. (2005) com Bufo bufo demonstrou que
numa fase inicial do contacto com um predador, os girinos podem associar as pistas do
predador às de conspecíficos feridos, conseguindo mais tarde reconhecer o predador
isoladamente. Este processo pode também estar a ocorrer com H. meridionalis,
explicando-se assim o facto de a maior parte das respostas aconteceram em relação a
Aeshna alimentada.
Outro facto interessante tem que ver com a menor proximidade dos girinos à vegetação
quando sujeitos ao tratamento “Aeshna alimentada (AA)”, na primeira sessão de
monitorização da actividade. As ninfas de libélula são vulgarmente encontradas em
vegetação 69 e é possível que os girinos tenham a capacidade de reconhecer zonas do
corpo de água com este aspecto como um local pouco seguro, e daí manterem-se
afastados.
É ainda importante referir que foram verificadas alterações comportamentais logo no
início da experiência (menos de 12 horas após o seu início), o que evidencia que os
girinos têm a capacidade para responder aos predadores numa fase muito precoce do seu
desenvolvimento, e logo após os primeiros contactos com o predador.
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 55 -
Ainda em relação à análise da actividade de H. meridionalis, verificou-se que no início
da experiência os girinos submetidos aos tratamentos “Aeshna alimentada (AA)” e
“Lagostim alimentado (LA)” apresentaram um menor nível de actividade quando
comparados com os girinos dos tratamentos restantes. Embora tenham ocorrido
diferenças significativas com o tratamento”Lagostim alimentado” (LA), estas não
deverão ser o reflexo de uma resposta ao predador exótico, pois tal resposta não se
voltou a observar nas sessões de monitorização de actividade seguintes. Poderá ser
simplesmente uma resposta a pistas libertadas por conspecíficos.
Analisando os dados referentes à variação circadiana em H. meridionalis (ignorando o
factor tratamento e analisando os dados todos no conjunto) verificou-se que ao longo do
desenvolvimento houve uma tendência para os girinos serem menos activos durante o
dia e mais activos durante a noite. Esta poderá ser uma resposta anti-predatória a ninfas
de odonatos, (como Aeshna sp., usada na experiência), já que se trata de um tipo de
predador que caça essencialmente durante o dia, pois depende da visão para detectar as
presas 69.
O facto dos girinos aumentarem a sua actividade durante a noite poderá ser um indício
de que não estarão a reconhecer o predador exótico pois, este é essencialmente activo
durante a noite. E assim, esta maior actividade nocturna dos girinos, na natureza poderia
representar uma desvantagem em termos de sobrevivência.
Analisando isoladamente os dados referentes a alterações comportamentais de H.
arborea, verificou-se que as diferenças entre tratamentos, quando existentes, eram
sempre relativas a girinos submetidos ao tratamento “Aeshna alimentada”, salvo raras
excepções.
Os girinos ao longo de todo o seu desenvolvimento foram sempre menos activos no
período diurno à semelhança do que foi verificado com H. meridionalis.
Com excepção da última sessão de monitorização de actividade (correspondente ao fim
da metamorfose), os girinos sujeitos ao tratamento “Aeshna alimentada” apresentaram
sempre um nível de actividade inferior. Nas duas primeiras sessões de monitorização de
actividade verificou-se que também os girinos deste tratamento se mantinham mais
afastados da gaiola do predador que os girinos dos restantes tratamentos.
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 56 -
Em termos comportamentais H. meridionalis apresenta uma maior diversificação em
termos de alterações quando comparada com H. arborea.
Ao contrário de H. arborea, os girinos de H. meridionalis parecem ter a capacidade para
reconhecer não só as pistas libertadas pelo predador autóctone em conjunto com as dos
conspecíficos feridos mas também as do predador autóctone isoladamente.
De uma forma geral os girinos das duas espécies parecem não reconhecer o predador
exótico como um potencial perigo à sua sobrevivência pois não se observaram
alterações comportamentais nos tratamentos com lagostim não alimentado salvo uma
única excepção referida anteriormente.
O facto de os girinos não alterarem o seu comportamento quando sujeitos ao tratamento
de “Lagostim alimentado” evidencia que não só não reconhecem o predador como
também não identificam as pistas dos conspecíficos feridos isoladamente.
Estes resultados estão de acordo com um estudo realizado por McCollum (1997) 54 em
que girinos de Hyla chrysoscelis não responderam a predadores não alimentados com
conspecíficos. As respostas só surgiram em predadores alimentados.
Em resumo, os girinos das duas espécies reconhecem o conjunto de pistas libertadas
pelo predador autóctone e conspecíficos feridos alterando os seus comportamentos.
Apenas H. meridionalis parece ter a capacidade de reconhecer o predador autóctone por
si só.
Relativamente a respostas morfológicas verificou-se mais uma vez uma maior
plasticidade em H. meridionalis do que em H. arborea.
As variações morfológicas para ambas as espécies ocorreram a meio do período larvar.
Nos estádios mais avançados, as diferenças anteriormente verificadas desapareceram.
Este facto poderá ser explicado pelas alterações morfológicas que os girinos sofrem no
início da metamorfose, e pela possível canalização do desenvolvimento durante este
processo 71
Os girinos de H. meridionalis apresentaram diferenças entre tratamentos ao nível da
cabeça, da membrana caudal e do músculo caudal. Os girinos sujeitos aos tratamentos
com Aeshna (AA e ANA) apresentaram cabeças mais altas e membranas caudais mais
altas e curtas. As mesmas respostas foram encontradas num estudo realizado com Rana
pirica - na presença de larvas de libélula, estas desenvolveram membranas caudais mais
Respostas anti-predatórias em Hyla
- 57 -
altas 43. Os girinos destes mesmos tratamentos em conjunto com os girinos sujeitos ao
tratamento com “Lagostim alimentado” apresentaram músculos caudais mais
desenvolvidos. Esta característica está associada a uma melhor capacidade natatória dos
girinos, assim como a respostas imediatas mais rápidas perante o contacto táctil com o
predador55. e poderá representar um resposta anti-predatória aos predadores.
Relativamente a Hyla arborea surgiram apenas respostas em termos morfológicos no
fim da metamorfose, para o tratamento com Lagostim alimentado. No entanto, a
amostra na qual se baseou esta análise era mais reduzida que a inicial (devido à morte
de alguns girinos no início da metamorfose), o que retira alguma confiança à
interpretação deste resultado.
Concluindo, verificou-se que a maior parte das alterações foram comportamentais. Este
tipo de alteração é mais comum que alterações morfológicas, ocorrendo com maior
facilidade 34,35,36.
Ao contrário do que se sucede com H. meridionalis, H.arborea tem uma longa história
de contacto com a espécie de lagostim nativo (Austropotamobius pallipes) pelo que
seria expectável que tivesse uma maior capacidade de resposta em relação ao lagostim
introduzido, apresentando um maior número de alterações que H. meridionalis. No
entanto, tal história de contacto não se reflectiu em termos de respostas anti-predatórias.
O facto de ambas as espécies não terem a capacidade de desenvolver alterações quando
na presença do predador exótico poderá constituir um enorme problema para as
populações locais das duas espécies de Hyla, podendo conduzir a extinções locais 6 .
Respostas anti-predatórias em Hyla
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Anexo I – Distribuição geográfica das duas espécies de Hyla estudadas Figura 1 - Mapa de distribuição europeia de Hyla arborea 65
Figura 2 - Mapa de distribuição de Hyla arborea em Portugal 72
Fonte: IUCN
Respostas anti-predatórias em Hyla
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Figura 3 -Mapa de distribuição europeia de Hyla meridionalis 66
Figura 4 - Mapa de distribuição de Hyla meridionalis em Portugal 72
Fonte: IUCN
Respostas anti-predatórias em Hyla
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Anexo II – testes post-hoc (LSD – Fisher) As diferenças significativas estão sinalizadas a vermelho.
Tabela 1- Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no início da experiência, no período diurno. Experiência com Hyla merdionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,581504 0,003605 0,009805 0,640787 LNA 0,581504 0,012727 0,032756 0,313446 AA 0,003605 0,012727 0,663047 0,001203 ANA 0,009805 0,032756 0,663047 0,003354 C 0,640787 0,313446 0,001203 0,003354
Tabela 2 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos na vegetação simulada, no início da experiência durante o período diurno. Experiência com Hyla merdionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,804491 0,005422 0,637424 0,908365 LNA 0,804491 0,009531 0,822161 0,717169 AA 0,005422 0,009531 0,015732 0,004157 ANA 0,637424 0,822161 0,015732 0,558415 C 0,908365 0,717169 0,004157 0,558415
Tabela 3 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no início da experiência durante o período nocturno. Experiência com Hyla merdionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,096196 0,686635 0,107971 0,029117 LNA 0,096196 0,196419 0,002660 0,552123 AA 0,686635 0,196419 0,049392 0,066458 ANA 0,107971 0,002660 0,049392 0,000651 C 0,029117 0,552123 0,066458 0,000651
Tabela 4 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos na vegetação simulada no início da metamorfose, durante o período diurno. Experiência com Hyla merdionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,605517 0,009948 0,610160 0,290717 LNA 0,605517 0,003027 0,309512 0,581367 AA 0,009948 0,003027 0,030410 0,000823 ANA 0,610160 0,309512 0,030410 0,124560 C 0,290717 0,581367 0,000823 0,124560
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Tabela 5 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos na vegetação simulada no início da metamorfose, durante o período diurno. Experiência com Hyla merdionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,487339 0,027112 0,033301 0,214913 LNA 0,487339 0,005745 0,007179 0,572910 AA 0,027112 0,005745 0,922398 0,001536 ANA 0,033301 0,007179 0,922398 0,001932 C 0,214913 0,572910 0,001536 0,001932
Tabela 6 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no início da metamorfose durante o período nocturno. Experiência com Hyla merdionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,024653 0,322695 0,060275 0,057519 LNA 0,024653 0,002569 0,665830 0,682928 AA 0,322695 0,002569 0,006991 0,006625 ANA 0,060275 0,665830 0,006991 0,981198 C 0,057519 0,682928 0,006625 0,981198
Tabela 7 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no fim da metamorfose durante o período diurno. Experiência com Hyla merdionalis.
Tabela 8 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no fim da metamorfose durante o período nocturno. Experiência com Hyla merdionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,658725 0,315150 0,015948 0,095876 LNA 0,658725 0,154803 0,040997 0,208644 AA 0,315150 0,154803 0,001544 0,011610 ANA 0,015948 0,040997 0,001544 0,386500 C 0,095876 0,208644 0,011610 0,386500
Tabela 9 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no início da experiência, durante o período diurno. Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,441263 0,026253 0,923162 0,343723 LNA 0,441263 0,004646 0,387538 0,855766 AA 0,026253 0,004646 0,032197 0,003047 ANA 0,923162 0,387538 0,032197 0,298468 C 0,343723 0,855766 0,003047 0,298468
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,242187 0,722105 0,040067 0,054318 LNA 0,242187 0,133054 0,333703 0,411361 AA 0,722105 0,133054 0,018810 0,025976 ANA 0,040067 0,333703 0,018810 0,881037 C 0,054318 0,411361 0,025976 0,881037
Respostas anti-predatórias em Hyla
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Tabela 10 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número indivíduos próximos da gaiola, no inicio da experiência, durante o período diurno. Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,554062 0,242790 0,018343 0,043463 LNA 0,554062 0,086084 0,063284 0,135886 AA 0,242790 0,086084 0,001199 0,003120 ANA 0,018343 0,063284 0,001199 0,684367 C 0,043463 0,135886 0,003120 0,684367
Tabela 11 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos próximos da vegetação no inicio da experiência, durante o período nocturno. Experiência com Hyla arborea..
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,239723 0,422493 0,569239 0,042437 LNA 0,239723 0,698574 0,533873 0,350599 AA 0,422493 0,698574 0,812633 0,192528 ANA 0,569239 0,533873 0,812633 0,127785 C 0,042437 0,350599 0,192528 0,127785
Tabela 12 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no meio do período larvar durante o período diurno. Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,480949 0,014435 0,895237 0,628448 LNA 0,480949 0,002862 0,565209 0,240518 AA 0,014435 0,002862 0,010766 0,040774 ANA 0,895237 0,565209 0,010766 0,539146 C 0,628448 0,240518 0,040774 0,539146
Tabela 13 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos próximos da gaiola no meio do período larvar, durante o período diurno. Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,224483 0,005989 0,166205 0,822633 LNA 0,224483 0,083703 0,856317 0,316973 AA 0,005989 0,083703 0,117282 0,009969 ANA 0,166205 0,856317 0,117282 0,240468 C 0,822633 0,316973 0,009969 0,240468
Tabela 14 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos próximos da gaiola no meio do período larvar , durante o período nocturno. Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,965977 0,212401 0,015391 0,080755 LNA 0,965977 0,198056 0,016904 0,087590 AA 0,212401 0,198056 0,000814 0,005303 ANA 0,015391 0,016904 0,000814 0,427538 C 0,080755 0,087590 0,005303 0,427538
Respostas anti-predatórias em Hyla
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Tabela 15 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no inicio da metamorfose, durante o período diurno. Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,108839 0,039641 0,803304 0,819221 LNA 0,108839 0,000933 0,067815 0,163456 AA 0,039641 0,000933 0,065502 0,024501 ANA 0,803304 0,067815 0,065502 0,633657 C 0,819221 0,163456 0,024501 0,633657
Tabela 16 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao número de indivíduos activos no inicio da metamorfose, durante o período nocturno. Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,937541 0,009072 0,185211 0,100770 LNA 0,937541 0,010822 0,162146 0,086982 AA 0,009072 0,010822 0,000382 0,000170 ANA 0,185211 0,162146 0,000382 0,731190 C 0,100770 0,086982 0,000170 0,731190
Tabela 17 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação aos pesos no início da metamorfose. Experiência com Hyla meridionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,793339 0,001185 0,017857 0,923635 LNA 0,793339 0,003422 0,038479 0,879389 AA 0,001185 0,003422 0,392377 0,003159 ANA 0,017857 0,038479 0,392377 0,032954 C 0,923635 0,879389 0,003159 0,032954
Tabela 18 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao comprimento da cabeça dos girinos a meio do período larvar (resíduos). Experiência com Hyla meridionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,605832 0,000624 0,937963 0,876152 LNA 0,605832 0,000077 0,552131 0,721885 AA 0,000624 0,000077 0,000822 0,000379 ANA 0,937963 0,552131 0,000822 0,815560 C 0,876152 0,721885 0,000379 0,815560
Tabela 19 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação à altura da cabeça dos girinos a meio do período larvar (resíduos). Experiência com Hyla meridionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,554037 0,000504 0,001022 0,833960 LNA 0,554037 0,003320 0,006079 0,706196 AA 0,000504 0,003320 0,866636 0,001128 ANA 0,001022 0,006079 0,866636 0,002177 C 0,833960 0,706196 0,001128 0,002177
Respostas anti-predatórias em Hyla
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Tabela 20 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao comprimento da membrana caudal a meio do período larvar (resíduos). Experiência com Hyla meridionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,554037 0,000504 0,001022 0,833960 LNA 0,554037 0,003320 0,006079 0,706196 AA 0,000504 0,003320 0,866636 0,001128 ANA 0,001022 0,006079 0,866636 0,002177 C 0,833960 0,706196 0,001128 0,002177
Tabela 21 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação à altura da membrana caudal a meio do período larvar (resíduos). Experiência com Hyla meridionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,621062 0,000000 0,000008 0,397469 LNA 0,621062 0,000000 0,000055 0,716250 AA 0,000000 0,000000 0,000024 0,000000 ANA 0,000008 0,000055 0,000024 0,000280 C 0,397469 0,716250 0,000000 0,000280
Tabela 22 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação à altura do músculo caudal a meio do período larvar (resíduos). Experiência com Hyla meridionalis.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,475489 0,000000 0,000000 0,006103 LNA 0,475489 0,000000 0,000001 0,000548 AA 0,000000 0,000000 0,708833 0,000000 ANA 0,000000 0,000001 0,708833 0,000000 C 0,006103 0,000548 0,000000 0,000000
Tabela 23 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao comprimento da membrana caudal a meio do período larvar (resíduos). Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,349467 0,004611 0,233454 0,364250 LNA 0,349467 0,000317 0,807806 0,071034 AA 0,004611 0,000317 0,000121 0,046277 ANA 0,233454 0,807806 0,000121 0,039112 C 0,364250 0,071034 0,046277 0,039112
Tabela 24– Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação à altura máxima da membrana a meio do período larvar (resíduos). Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,203679 0,000111 0,283282 0,367269 LNA 0,203679 0,008328 0,838795 0,697659 AA 0,000111 0,008328 0,004452 0,002313 ANA 0,283282 0,838795 0,004452 0,854232 C 0,203679 0,000111 0,283282 0,367269
Respostas anti-predatórias em Hyla
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Tabela 25 - Teste post-hoc para avaliar diferenças entre tratamentos, em relação ao comprimento do fémur esquerdo no fim da metamorfose (resíduos). Experiência com Hyla arborea.
Tratamento LA LNA AA ANA C LA 0,023210 0,080903 0,004672 0,478380 LNA 0,023210 0,618438 0,497862 0,259628 AA 0,080903 0,618438 0,254922 0,472864 ANA 0,004672 0,497862 0,254922 0,104181 C