ISLAS DE FERTILIDAD EN UN ECOSISTEMA SEMIÁRIDO:

NUTRIMENTOS EN EL SUELO Y SU RELACIÓN CON LA

DIVERSIDAD VEGETAL

TESIS QUE PRESENTA YARENI PERRONI VENTURAYARENI PERRONI VENTURAYARENI PERRONI VENTURAYARENI PERRONI VENTURA

PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR ENDOCTOR ENDOCTOR ENDOCTOR EN CIENCIAS EN CIENCIAS EN CIENCIAS EN CIENCIAS EN

ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES

Xalapa, Veracruz, México 2007

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3

4

Agradecimientos

A mi director de tesis Carlos Montaña Carubelli por sus enseñanzas, por sus divertidas e interesantes pláticas y sobre todo por su amistad. A Felipe García Oliva por introducirme al interesante mundo de los nutrimentos en el suelo y los procesos de su transformación. A Vinicio Sosa, Oscar Briones, Isabell Barois, Angelina Martínez y Víctor Jaramillo por sus acertados comentarios y tiempo invaluable para la revisión de esta tesis. A Maribel Nava por su gran compañerismo y por enseñarme las técnicas de análisis en el Laboratorio de Biogeoquímica en el CIEco-UNAM. A Carlos Anaya, Lyliana Rentería, Manuel Montaño, Ana Noguez, Luz Piedad Romero, Señor Efrén, Francisco Aviña y Antonio Ordóñez por hacer más agradable y divertida mi estancia en la ciudad de Morelia. A la familia Macías-Ordóñez por su apoyo y cálida compañía en varias de mis estancias en la ciudad de Morelia. A mis compañeros de laboratorio en el Instituto de Ecología en Xalapa Hugo Piña, Juan García Chávez Francisco y Lillian. A mis compañeros de generación: Juan Carlos, Angélica, Marcela, Hugo López y Fabiana por su compañía en este largo proceso de formación, sobre todo a Roberto Edmundo Munguía, Mariano Ordano y Federico Escobar por su amistad. En especial a mis amigos Surya Garza, Alejandro Ortega, Paula Zamora, Maruka León, Lizarely Servín, Lenin Ríos y Rodolfo Palacios por todo su apoyo a lo largo estos años de vivir en Xalapa. A Diana Pérez Staples por su amistad en las buenas y en las malas. A Martha Baena, Simoneta, Claudia, Deneb, Fabiana, Flor, Carla y Carolina por sus interesantes y divertidas pláticas femeninas. A mis amigos de toda la vida: Angélica Jiménez Aguilar y Jordán Miranda Trejo por los ánimos que me dan para terminar todos mis proyectos. A toda mi familia, mis padres y mis hermanos por su apoyo, en especial a Trinidad Ventura, Ángel López Ventura, Sofía López Ventura y Amparo López Ventura. Agradezco el apoyo financiero del CONACyT mediante la beca doctoral 143319 otorgada a Yareni Perroni Ventura y por el proyecto CONACyT 36642-V otorgado a Carlos Montaña Carubelli.

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Dedicatoria

A mis padres: Teresa Ventura Rodríguez y Edmundo Perroni Rocha, a Rogelio Macías Ordóñez y a mis hermanos: Edmundo, Julieta, Julio Cesar, Mariela, Ana y Silvana Naitza.

“We know more about the movement of celestial bodies than about the soil underfoot.”

Leonardo da Vinci

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ÍNDICE GENERAL

Índice de tablas • 8 Índice de figuras • 9 Resumen • 10 Capítulo I. Introducción general • 11

Literatura citada • 21

Capítulo II. Dinámica estacional de la disponibilidad de nutrimentos en islas de fertilidad de un ecosistema semiárido tropical • 28

Resumen • 29 Introducción • 31 Materiales y métodos • 33

Área de estudio • 33 Especies de plantas • 33 Trabajo de campo y colecta de suelo • 34 pH del suelo, C orgánico y N total • 34 Almacenes de N disponible • 34 C y N en biomasa microbiana, y C lábil • 34 Tasa neta de mineralización de C • 34 Mineralización neta de N y nitrificación neta • 35 Análisis estadístico • 35

Resultados • 36 pH del suelo y concentración de las formas totales y microbianas de C y N • 36 Concentración de las formas activas o disponibles • 37 Tasa de mineralización neta de C y nitrificación neta • 37 Asociaciones entre los procesos en el suelo de mineralización y nitrificación, respecto a las formas disponibles y microbianas de C y N • 38

Discusión • 39 Mecanismo de acumulación de C y N en el suelo de las IDF • 39 Formas disponibles y microbianas de C y N en el suelo • 40

Implicaciones de la alta disponibilidad de N y C en el funcionamiento de las IDF • 42

Agradecimientos • 44 Literatura citada • 44

Capítulo III. Relationship between soil nutrient availability and plant species richness in a tropical semi-arid environment • 58

Abstract • 59 Introduction • 61 Methods • 63

Study area • 63 Field work • 64

Soil characteristics • 65

7

Organic C, total N, total P, and pH • 65

Available N and available P • 66 Microbial biomass C and N, and labile C • 66 Net mineralization of C and N • 66

Statistical analyses • 67 Plant richness and abundance • 67

Between micro-environment similarity in plant composition • 67

Soil variables and its relationship to plant richness and abundance • 68 Results • 69

Characteristics of the plant associations • 69

Soil characteristics • 70 Relationships between soil nutrient variables and plant species richness and abundance • 70

Discussion • 71 Acknowledgments • 75 References • 76

Capítulo IV. Discusión general • 90 Mecanismo de concentración de nutrimentos en IDF y áreas abiertas en Zapotitlán Salinas • 91 Las IDF como reguladoras del funcionamiento del ecosistema en Zapotitlán Salinas • 93 Posibles implicaciones de la capacidad de modificación del suelo por especies de IDF en Zapotitlán Salinas • 95 Literatura citada • 98

8

ÍNDICE DE TABLAS

Capítulo II. Dinámica estacional de la disponibilidad de nutrimentos en islas de fertilidad de un ecosistema semiárido tropical • 28

Tabla 1A-B. ANOVAs de formas totales, microbianas y disponibles de C y N, y procesos en el suelo en función del micro-ambiente y la estación en el ecosistema semiárido de Zapotitlán Salinas, Puebla, México • 51 Tabla 2A-C. Medias y errores estándar de las formas totales, microbianas, y disponibles de C y N, y procesos en el suelo en función del micro-ambiente y la estación en el ecosistema semiárido de Zapotitlán Salinas, Puebla, México • 53 Tabla 3. Coeficientes de correlación de Pearson entre los procesos en el suelo respecto a las formas disponibles y microbianas de C y N en el suelo del ecosistema semiárido de Zapotitlán Salinas, Puebla, México • 55

Capítulo III. Relationship between soil nutrient availability and plant species richness in a tropical semi-arid environment • 58

Table 1. ANCOVAs of species richness, plant abundance and soil variables in each micro-environment at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas, Puebla, México • 82 Table 2 ANCOVAs of species richness, plant abundance and soil process in each micro-environment at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas, Puebla, México • 83

9

ÍNDICE DE FIGURAS

Capítulo I • 11 Figura 1. Islas de fertilidad en sistemas semiáridos • 26 Figura 2. Modelo hipotético de interacciones de facilitación-competencia en el desarrollo de una IDF • 27

Capítulo II. Dinámica estacional de la disponibilidad de nutrimentos en islas de fertilidad de un ecosistema semiárido tropical • 28

Figura 1. Línea de regresión entre medidas de procesos en el suelo en función de las formas microbianas y disponibles de C y N para cada micro-ambiente en el suelo durante la estación lluviosa y seca en el ecosistema semiárido de Zapotitlán Salinas, Puebla, México • 56/57

Capítulo III. Relationship between soil nutrient availability and plant species richness in a tropical semi-arid environment • 58

Figura 1. Box-plot of plant richness and abundance, soil variables involved in soil fertility and variables expressing soil processes in each micro-environment at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas, Cuicatlán-Tehuacán region, central Mexico • 84 Figura 2 Estimated cumulative number of species and confidence intervals as a function of the cumulative number of individuals in each micro-environment at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas, Cuicatlán-Tehuacán region, central Mexico • 85 Figura 3 Regression lines (and points) of species richness as a function of variables involved in soil fertility and soil process variables for each micro-environments at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas, Cuicatlán-Tehuacán region, central Mexico • 86 Figura 4 Regression lines (and points) of plant abundance as a function of variables involved in soil fertility and soil process variables for each micro-environments at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas, Cuicatlán-Tehuacán region, central Mexico • 87 Appendix 1. Checklist and relative abundance of the 51 species of plants collected in all micro-environments at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas, Cuicatlán-Tehuacán region, central Mexico • 88

10

Resumen En esta tesis se evalúa el papel funcional de “islas de fertilidad” (IDF; parches de vegetación de ambientes áridos y semiáridos con alta concentración de nutrimentos en el suelo) en el almacenaje y transformación de nutrimentos del suelo (carbono (C), nitrógeno (N) y fósforo (P)) en un ecosistema semiárido del centro de México. Se utilizaron como modelos de estudio dos especies formadoras de IDF: Cercidium praecox (Parkinsonia praecox Leguminosae: Caesalpiniaceae) y Prosopis laevigata (Leguminosae: Mimosaceae) y se determinaron las formas totales de C, N y P, así como las microbianas y disponibles de C y N en el suelo bajo su influencia. También se evaluaron procesos de transformación neta de C y N en el suelo: mineralización neta y nitrificación neta. Los mismos análisis se realizaron en suelo de áreas sin influencia de IDF (i.e. áreas desnudas) a manera de control. Los resultados indican que una IDF funciona como una unidad de control biótico del ecosistema afectando el almacenaje de C, N y P y la transformación de C y N en el suelo bajo su influencia. La actividad de la microbiota heterótrofa en el suelo y la disponibilidad de C lábil parecen ser una importante vía de incorporación de N disponible al suelo en las IDF y áreas abiertas. Este es el primer reporte que indica que estos factores parecen ser también los controladores del mecanismo de enriquecimiento a largo plazo de las IDF. La identidad de la especie formadora de IDF tiene un papel importante en el funcionamiento del ecosistema al regular la magnitud con que se almacena y se transforma el C y N en el suelo. En este sentido las IDF formadas por P. laevigata almacenan y transforman mayor concentración de C y N en el suelo a similares tamaños de IDF formadas por C. praecox. La importancia de la identidad de la especie formadora de la IDF se infiere de la existencia de mayor riqueza de especies vegetales bajo la copa de IDF formadas por P. laevigata en comparación con las formadas por C. praecox. La riqueza vegetal parece estar ligada además a procesos de acumulación a largo plazo de C y N en el suelo, así como de la disponibilidad de los mismos y de P disponible. Por el contrario, la abundancia de plantas responde a procesos de corto plazo (estacionalmente) acoplados con la mineralización de C y N. Las IDF afectan las interacciones bióticas en la comunidad de plantas establecidas bajo su influencia y al parecer existen umbrales de limitación de recursos en el suelo y en la riqueza de especies que pueden soportar. Se discuten además, en esta tesis, nuevas perspectivas del estudio del funcionamiento de las IDF que involucran posibles implicaciones ecológicas y evolutivas.

11

Capítulo I. Introducción general

12

El funcionamiento de un ecosistema se refiere al ciclado y transformación de materiales y al

flujo y transformación de energía en que participan los organismos vivos (e.g. productividad;

Odum 1971, Tilman & Lehman 2002). Este funcionamiento del ecosistema puede medirse en

términos de tasas (e.g. productividad, mineralización de nitrógeno), almacenes (e.g.

almacenamiento de carbono), o en términos de resiliencia y estabilidad (e.g. habilidad para

recuperase del disturbio, Pacala & Kinzig 2002). Los almacenes representan la estructura del

ecosistema, mientras que los flujos definen la dinámica del ecosistema. Las tasas de los

procesos involucrados en el funcionamiento del ecosistema están influidas por factores

abióticos tales como el clima y la constitución mineralógica de la roca madre, y por factores

bióticos que incluyen la actividad de las especies y las interacciones múltiples entre éstas

(Huston & McBride 2002). La identificación del predominio relativo de los factores bióticos

vs abióticos en los procesos del ecosistema bajo condiciones determinadas y a una escala

específica es relevante para entender el funcionamiento del ecosistema (Huston & McBride

2002).

En los ecosistemas áridos y semiáridos se ha considerado a los factores abióticos (i.e.

humedad y temperatura) como los principales factores que controlan su funcionamiento (i.e.

su productividad, Shreve 1931, Turner et al. 1966, McAuliffe 1988, Schlesinger et al. 1990).

Sin embargo, existen distintos estudios que demuestran la importancia de los factores bióticos

sobre los abióticos a escalas locales como reguladores del funcionamiento de los ecosistemas

áridos. Entre éstos, destacan los estudios sobre relaciones planta-planta positivas como el

nodricismo, en el que existe una relación de “nodriza-protegida” donde plántulas de diferente

especie están protegidas por un árbol o arbusto de otra especie del incremento en la

13

temperatura y disminución de la humedad a nivel del suelo (ver Flores y Jurado 2003). Se ha

propuesto que la relación positiva de nodricismo puede cambiar a negativa cuando la planta

protegida interfiere de manera negativa en el desempeño de la planta nodriza (MacAuliffe

1988).También existen estudios sobre interacciones planta- suelo, en las que se promueve la

existencia de “islas de fertilidad” (ver definición más abajo) capaces de soportar comunidades

vegetales y microbianas bajo su copa (Schlesinger & Pilmanis 1998, Virginia & Jarrel 1983,

Schlesinger et al. 1990; Pugnaire et al. 1996, Pugnaire & Luque 2001). Estudios sobre el

consumo de semillas (granivoría) en zonas áridas (e.g. Pol & Lopez de Casenave 2004) que

influyen en el establecimiento de comunidades vegetales sugiere también un control biótico

del ecosistema. Por último, los estudios sobre “costras del suelo” y la relación de los

microorganismos del suelo con la fijación de nitrógeno en el suelo (Rhychert & Skujiņš 1974,

Aguilera et al. 1995, Evans & Johansen 1999, Querejeta et al. 2003). A pesar de estos

estudios, los mecanismos mediante los cuales los organismos regulan el funcionamiento del

ecosistema en estas zonas todavía no son del todo claros. Hasta ahora, el conocimiento

concensuado sobre el funcionamiento de los desiertos involucra básicamente las siguientes

premisas según la revisión de Noy-Meir (1985):

1. Amplios rangos de productividad y biomasa vegetal altamente variable entre

diferentes zonas áridas, altamente correlacionada con la lluvia, la

evapotranspiración y el uso eficiente de agua por las plantas.

2. Probables adaptaciones de la vegetación en el uso eficiente del agua vía

mecanismo C4 en desiertos con lluvia en verano y C3 en desiertos con lluvia en

invierno. Así como mecanismo CAM para suculentas y crasuláceas.

3. Probables diferencias en el uso eficiente de agua asociadas a distintas estrategias

de forma de vida.

14

4. Variabilidad en los cocientes biomasa subterránea / biomasa aérea.

5. El cociente consumo/productividad podría variar según el espectro de las formas

de vida y animales dominantes en la comunidad.

6. Una probable limitación de nitrógeno y fósforo en el suelo para la productividad

vegetal.

7. Los nutrimentos están concentrados alrededor de arbustos y en la capa superficial

del suelo.

8. La riqueza de especies está determinada por la abundancia de agua y

probablemente por la estructura del hábitat.

9. Aunque existe evidencia directa e indirecta de mecanismos de competencia entre

plantas por recursos limitantes y agua mediante inhibición de raíces por contacto o

alelopatía entre plantas vecinas de la misma o de diferentes especies (Mahall &

Callaway 1992); o mediante variación en el potencial hídrico del suelo, estatus

hídrico de la planta y tamaño de la misma con la que se compite en una comunidad

vegetal (ver Ehleringer & Cooper 1988) las interacciones bióticas en estos

ecosistemas no necesariamente se dan en un cotexto de competencia. Hay

evidencia de interacciones de facilitación, a este respecto Callaway (1997) propone

la existencia de un continuo entre relaciones de facilitación en un extremo y

competencia en el otro entre organismos, regulada por la disponibilidad de

recursos. Según Callaway (1997) entre menor sea la cantidad de recursos las

posibilidades de facilitación se incrementan y entre mayor sea la cantidad de

recursos las posibilidades de competencia aumentan.

10. Los arbustos crean micro-ambientes para otros organismos.

15

11. Es probable que las poblaciones de granívoros y plantas anuales estén

relacionadas.

Con base en la premisa que propone que los arbustos crean micro-ambientes

(considerados como microhábitas) para otros organismos (ver Noy-Meir 1985), esta tesis

explora la hipótesis de que las “islas de fertilidad” regulan el funcionamiento del ecosistema

debido a que están incidiendo en la transformación de materia y energía en el ecosistema bajo

y sobre el suelo (e.g. regulando la cantidad de nitrógeno, carbono y fósforo que se almacena y

transforma en el suelo e influyendo en la riqueza de especies y productividad del ecosistema) .

La heterogeneidad espacial (i.e. alternancia de áreas desnudas y áreas vegetadas) es

común en las zonas áridas y semiáridas. Las “islas de fertilidad” (IDF) son un tipo especial de

parche de vegetación de mayor densidad que comprenden uno o varios individuos de una o

varias especies de árboles o arbustos generalmente leguminosos, y las plantas establecidas

bajo su copa (García-Moya & McKell 1970, Tiedemann & Klemmendson 1973a, Virginia &

Jarrel 1983, Schlesinger et al. 1990, Pugnaire et al. 1996). Estas IDF podrían constituir

unidades básicas de control de los procesos del funcionamiento del ecosistema, regulando a

escala local la cantidad de nitrógeno, carbono y fósforo que ingresa, se almacena y se

transforma en el suelo, e influyendo en la productividad y diversidad de especies del

ecosistema según el tipo de isla que se forme. Entendiendo como ecosistema una herramienta

conceptual que describe un nivel de organización de la vida que involucra transformaciones de

materia y energía en un contexto de interacciones entre las comunidades bióticas y de éstas

con su medio abiótico. En este sentido la escala física puede considerarse como cualquier

sistema natural relativamente homogéneo (e.g. comunidad biótica y factores abióticos bajo la

copa de una IDF, conjunto de IDF en una unidad geomorfológica homogénea, etc). Schade &

Hobbie (2005) muestran evidencia de cambios en el efecto de IDF en la humedad del suelo,

16

materia orgánica y procesos de transformación de N en un contexto de paisaje (i.e. unidades

geomorfológicas diferentes). Los mismos autores señalan que a pesar de no ser claros los

mecanismos de influencia en el suelo de las IDF, estos podrían estar determinados por el

acceso al agua y la disponibilidad nutrimentos en las diferentes unidades geomorfológicas. Se

han utilizado varios términos para nombrar a las IDF; “isla fértil” (Garner & Steinberger

1989), mosaicos de acumulación de N (Nishita & Haug 1973, Charley & West 1975),

mosaicos de disponibilidad de N (Tiedemann & Klemmedson 1973a, 1973b) e isla de recursos

(Schlesinger et al. 1990, Schlesinger et al. 1996, Stock et al. 2000, Aber & Melillo 2001).

Las IDF involucran una interacción planta-suelo (Tiedemann & Klemmedson 1973a)

con influencia directa al área bajo su copa y tienen cuatro componentes estructurales:

1. La planta formadora, que puede ser uno o varios individuos de la misma especie

capaces de hacer modificaciones importantes al suelo (e.g. fijación de N2, mineralización de

nitrógeno) que logre diferenciarse del suelo desnudo.

2. Las plantas establecidas bajo la copa de la planta formadora, que pueden pertenecer

a una o a varias especies y son en general de menor tamaño, aunque hay especies de cactus

columnares (e.g. Pachycereus pringlei, Neobuxbamia tetezo, Carnegiea gigantea) que pueden

rebasar el tamaño de la especie formadora (ver McAuliffe 1988). Herbáceas trepadoras,

árboles o arbustos también pueden rebasar el tamaño de la planta formadora de la IDF.

3. Los macro y microorganismos del suelo, que pueden ser artrópodos, isópodos,

milípedos, costras biológicas, bacterias y hongos asociados a las raíces, y/o bacterias y hongos

de vida libre.

4. Las especies animales asociadas a las plantas de la IDF, que incluyen insectos (e.g.

coleópteros, abejas), aves o mamíferos pequeños que visitan las IDF para conseguir recursos o

17

territorios. Los animales asociados pueden usar a la IDF para perchar, anidar o vivir

permanentemente.

Las interacciones entre las diferentes especies que componen la biota de las IDF y su

interacción con los macro y microorganismos del suelo (e.g. bacterias y hongos) podrían estar

regulando específicamente la velocidad e intensidad de las tasas a las que los procesos (e.g.

transformación de C y N) se llevan a cabo directamente en el área en que estos estén

interactuando tanto aérea (e.i. bajo la copa) como subterráneamente (e.i. superficie de

extensión en el suelo del conjunto de raíces de la IDF). Went (1942), Greig-Smith (1979),

Schlesinger et al. (1996), Reynolds et al. (1997), Burke et al. (1998) sugieren implícitamente

que la presencia vegetal en las zonas áridas y semiáridas es indicadora de la modificación

biogeoquímica del suelo, influyendo en el funcionamiento del ecosistema. No existe evidencia

clara para hacer predicciones de la dirección y magnitud en la modificación de las propiedades

del suelo por IDF entre diferentes zonas áridas o entre éstas y una zona semiárida. Sin

embargo, es probable que los patrones de precipitación (invierno o verano) y la temperatura

influyan en la dirección o magnitud de la actividad microbiana y con ello en la modificación

del suelo por IDF. Por ejemplo, si las lluvias ocurren en verano se esperará mayor actividad

microbiana que si ocurrieran en invierno, debido a la existencia de altas temperaturas en

combinación con la existencia de agua disponible en el suelo al mismo tiempo (Paul & Clark

1989). Otras características como la textura y el pH pueden influir en la actividad microbiana

(Paul & Clark 1989).

Se ha propuesto que las IDF se forman mediante la captación de partículas suspendidas

en el aire debido a la reducción de la velocidad del viento al chocar con la copa del árbol

formador, la adquisición de nutrimentos y la deposición de mantillo que contribuye a la

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concentración de nutrimentos y materia orgánica bajo su copa y alrededor de los tallos (Aber

& Melillo 2001; Fig. 1).

La literatura sobre el efecto de las IDF en las interacciones bióticas que se generan en

el área de influencia bajo su copa es contradictoria y tienen que ver con la dirección de este

efecto (e.i. positivo vs negativo). Existe evidencia de efectos positivos y negativos. Los

estudios que muestran efectos positivos indican el incremento en las poblaciones vegetales

(e.g. anuales) y microbianas en IDF, así como el incremento en la supervivencia de especies

como Carnegiea gigantea en Baja California Sur al promover microclimas adecuados para

ello (e.g. Pugnaire et al. 1996, Bisigato & Bertiller 1999, Carrillo-García et al. 2000, Pugnaire

& Luque 2001, Flores & Jurado 2003). Mientras que efectos negativos como la posibilidad de

competencia entre la planta formadora de la IDF y plantas establecidas bajo su copa también

han sido reportados. Tal es el caso del sistema Cercidium spp con el cactus columnar

Carnegiea gigantea en desiertos de norteamérica (MacAuliffe 1988). La fase de transición de

pastizales naturales de norteamérica a bosque arbustivo con dominancia de IDF está

considerada como un efecto negativo de la IDF sobre el establecimiento y abundancia de

especies de pasto (Schlesinger et al. 1996, Burke et al. 1998). Gutiérrez et al. (1993) reportan

mayor abundancia de plantas efímeras en las costas de Chile que bajo las IDF. Otros estudios

muestran que el acceso a mayor cantidad de nutrimentos en el suelo por plantas establecidas

bajo la copa de IDF involucra también la obtención de menores niveles de luz como lo

muestran Holzapfel & Mahall (1999) donde encuentran efectos tanto positivos como negativos

en plantas bajo la influencia de IDF. El papel de los nutrimentos en el suelo de IDF con

respecto a su relación en interacciones bióticas en el contexto de IDF todavía no es del todo

claro. Sin embargo Escudero et al. (2004) sugiere con base en estudios sobre parches de

vegetación (IDF promovidas a partir de especies de pastos dominantes Festuca curvifolia y

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Sedum brevifolium entre otras) en comunidades de alta montaña mediterránea, la existencia de

ambos efectos tanto negativos como positivos en la misma IDF. Donde la dirección del efecto

(positivo-negativo) es regulada por la forma y el tamaño de IDF (Figura 2). El nivel de los

recursos en el suelo (e.g. N y P) que genera la IDF esta definida también por la forma y el

tamaño del parche de vegetación o IDF (Escudero et al. 2004). Los mismos autores proponen

un modelo hipotético del efecto del tamaño del parche de vegetación a diferentes niveles de

recursos en el suelo (Figura 2). Este modelo coincide con la propuesta teórica de Callaway

(1997) en el sentido del cambio en las interacciones en un gradiente de disponibilidad de

recursos. En este caso se puede considerar que durante el inicio de la IDF los recursos en el

suelo no son abundantes y se promueven las interacciones de facilitación. Una vez que los

recursos aumentan (en este caso hasta alcanzar el tamaño máximo de la IDF) la posibilidad de

relaciones de competencia se incrementa lo que promueve un decremento en los niveles de

recursos en el suelo a un aumento en el tamaño de la IDF. En esta última fase es posible que

exista un reemplazo de especies dominantes (e.g. McAuliffe 1988) o la senescencia y

desaparición de la IDF (Escudero et al. 2004).

El objetivo de esta tesis fue evaluar el efecto de IDF sobre la dinámica estacional

(almacenaje y transformación) de C, N y P en el suelo y su relación con la riqueza de especies

vegetales bajo su copa en el Valle de Zapotitlán Salinas, Puebla una importante zona

semiárida tropical del centro de México. Para tal fin, enfoqué el estudio, como primer

acercamiento, a la dinámica de procesos subterráneos que se desarrollan en IDF asociadas a

dos especies leguminosas dominantes en el sitio de estudio (Cercidium praecox (sinonimia

Parkinsonia praecox) y Prosopis laevigata) y en áreas sin vegetación arbustiva. Como

parámetros del funcionamiento del ecosistema consideré: la variación estacional en la

acumulación (formas totales y microbianas), disponibilidad (formas disponibles) y procesos de

20

transformación del C y N en el suelo (tasa neta de mineralización de C y N y nitrificación).

Este enfoque me permitió discernir un mecanismo mediante el cual en las IDF y espacios

abiertos, se llevan a cabo las transformaciones de N y C en el suelo, así como las diferencias

en la fertilidad del suelo que pueden ser atribuidas a la identidad de la especie formadora de la

IDF. Los resultados y la discusión de este primer acercamiento se presentan en el Capítulo II.

Posteriormente mi interés se enfocó en evaluar las relaciones entre los almacenes de

nutrimentos y los procesos asociados a su disponibilidad con respecto a la diversidad vegetal

bajo las copas de las especies formadoras de IDF. Los resultados muestran una relación

positiva entre los nutrimentos en el suelo y la diversidad vegetal. Sugieren también la

existencia de umbrales de limitación en la diversidad vegetal con el incremento de algunos

nutrimentos de acuerdo a la identidad de la especie formadora de IDF. Este tema se desarrolla

en el Capítulo III. Finalmente, en el capítulo IV discuto cual de los mecanismos posibles de

incorporación de N al suelo en ecosistemas áridos, parece ser el mecanismo relevante de

concentración de nutrimentos en el suelo de IDF en Zapotitlán Salinas. También se discute en

este capítulo la influencia que genera la identidad de la especie formadora de IDF sobre la

diversidad vegetal e interacciones bióticas bajo su copa. En este mismo capítulo, se plantea la

posibilidad de abordar desde una perspectiva evolutiva la capacidad que tienen las especies

formadoras de IDF de influir en los recursos en el suelo.

21

Literatura citada

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26

Figura 1. Diagrama esquemático de la generación de islas de fertilidad por arbustos en

sistemas semiáridos según Aber & Melillo (2001). La captación de partículas del aire al

chocar con la especie formadora de la isla de fertilidad, la reducción de la velocidad del

viento, la adquisición de nutrimentos con su extenso sistema radicular y la deposición de

mantillo contribuyen a la concentración de nutrimentos y materia orgánica bajo y alrededor de

los tallos (re-dibujado de Aber y Melillo 2001). Los mecanismos de concentración de

nutrimentos en el suelo por IDF mencionados en Aber y Melillo (2001) reflejan el poco

entendimiento de los mismos en sistemas de IDF, ya que hasta ahora no se sabe cual de ellos

contribuye en menor o mayor medida a esta concentración. Tampoco existe evidencia de que

los nutrimentos son adquiridos de las partes abiertas hacia la IDF mediante el extenso sistema

radicular o si por el contrario, el principal mecanismo de concentración de los nutrimentos en

el suelo es generado in situ por la presencia de la IDF mediante producción y descomposición

de materia orgánica.

27

Figura 2. Modelo hipotético según Escudero et al. (2004) indicando el efecto del tamaño del

parche sobre los niveles de los recursos claves en el suelo. En un estado inicial el parche es

pequeño y consiste probablemente de plantas aisladas, los niveles de recursos en el parche se

van incrementando de acuerdo al tamaño del parche. En esta fase inicial se favorecen las

interacciones de facilitación. A un umbral determinado de tamaño del parche, las interacciones

de competencia se incrementan y disminuyen las de facilitación, favoreciendo con ello un

decremento en los niveles de recursos del suelo conforme el parche sigue creciendo por el

incremento en la competencia. Los efectos negativos del tamaño del parche sobre los niveles de

recursos en el suelo puede ubicarse en esta fase de competencia (re-dibujado de Escudero et al.

2004).

28

ENVIADO A LA REVISTA OECOLOGIA

Capítulo II. Dinámica estacional de la disponibilidad de

nutrimentos en islas de fertilidad de un ecosistema semiárido

tropical

Yareni Perroni-Ventura1, Carlos Montaña1*,

Felipe García-Oliva2

1Departamento de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología, A.C., Ap. Postal 63,

91070 Xalapa, Veracruz, México; 2Centro de Investigaciones en Ecosistemas, Universidad

Nacional Autónoma de México, Ap. Postal 27-3 (Santa María de Guido), 58090, Morelia,

Michoacán, México; *Corresponding author; E-mail: montana@ecologia.edu.mx; Tel.: +52-

228-8421800; Fax: +52-228-8187809

29

Resumen

En zonas áridas y semiáridas, el nitrógeno en el suelo es considerado como un recurso

limitante y poco se sabe sobre los procesos y mecanismos que afectan su disponibilidad,

acumulación, transformación y pérdida. Las especies de plantas que conforman “islas de

fertilidad” (IDF) podrían ser importantes controladores bióticos del funcionamiento del

ecosistema considerando que los procesos de acumulación y transformación de N podrían

estar regulados por la especie que genera una IDF. Para evaluar la importancia de las IDF

como controladores bióticos del funcionamiento del ecosistema se midió la variación

estacional de la concentración de formas totales, disponibles y microbianas de C y N, y tasas

de transformación de C y N en el suelo de tres micro-ambientes: (1) áreas abiertas y bajo las

copas de dos especies leguminosas dominantes de un ecosistema semiárido en el centro de

México, (2) Cercidium praecox y (3) Prosopis laevigata. Los resultados indican que la

magnitud en la acumulación de N y los mecanismos de disponibilidad de N en el suelo, tanto

de las IDF como de las áreas abiertas están relacionados con la tasa neta de trasformación de C

en el suelo (TNMC), la especie formadora de IDF y la variabilidad estacional de la lluvia. La

acumulación y disponibilidad de C se observó en la estación lluviosa mientras que la

acumulación de formas disponibles de N ocurrió en la estación seca. En todos los casos la

forma disponible de N más abundante fue el amonio. P. laevigata presentó los valores más

altos de C orgánico, N total y TNMC. La relación entre la TNMC en la acumulación y

disponibilidad de N probablemente se deba a la actividad de la microbiota heterótrofa en el

proceso de descomposición de la materia orgánica en el suelo. Esto sugiere que, entre las

diferentes rutas de obtención de materia orgánica en el área de influencia de las IDF (e.i.

excretas, hojarasca arrastrada por viento, etc.) es posible que los individuos de IDF puedan

modificar el suelo a partir de la producción diferencial (calidad y cantidad) de materia

30

orgánica aérea y subterránea, regulando con ello parte de los procesos de incorporación de C

orgánico al suelo y la acumulación de N. De este modo, existe la posibilidad de que la

capacidad de modificar el suelo que tienen los individuos que generan las IDF, podría conferir

ventajas en su supervivencia y éxito reproductivo. De ser así, la variación en el nivel de

fertilidad en el suelo que produce cada individuo de cada especie de IDF podría considerarse

como consecuencia del fenotipo extendido y por lo tanto sujeto a selección natural. En

síntesis, las IDF en Zapotitlán Salinas, parecen estar regulando procesos del funcionamiento

del ecosistema al modificar el suelo e influir en las comunidades descomponedores y esto

podría tener importantes implicaciones ecológicas y evolutivas.

Palabras clave: Amonio; Biomasa microbiana; Funcionamiento del ecosistema; Islas de fertilidad;

México, Zonas áridas.

Abreviaturas: C = Carbón; Cmic = Carbón en biomasa microbiana; N = Nitrógeno; NH4 =

amonio; Nmic = Nitrógeno en biomasa microbiana; NO3 = nitrato.

31

Introducción

El nitrógeno (N) es un recurso esencial para el crecimiento vegetal por ser el elemento

fundamental en la síntesis de compuestos como aminoácidos y proteínas, el cual es tomado

básicamente del suelo. Sin embargo, para que el N se encuentre en el suelo es necesario entre

otras rutas, que sea mineralizado por los microorganismos del suelo, principalmente por

heterótrofos (Paul & Clark 1996). Estos últimos requieren del carbono orgánico del suelo

(COS), que constituye su principal fuente de energía. En zonas áridas y semiáridas, el N en el

suelo es considerado como un recurso limitante (West & Skujiņš 1978, Hooper & Johnson

1999) y poco se sabe sobre los procesos y mecanismos que afectan su disponibilidad,

acumulación, transformación y pérdida en el suelo (ver Peterjohn & Schlesinger 1990, Burke

et al. 1998; Hooper & Johnson 1999, Austin et al. 2004). Sin embargo, varios autores

sostienen que estos procesos están relacionados con la presencia de las plantas, ya que éstas

representan la principal fuente de compuestos orgánicos que entran al suelo (Went 1942,

Tiedemann & Klemmedson 1973, Charley &West 1975, Greig-Smith 1979). Cada especie

vegetal, de acuerdo con la calidad y la cantidad de hojarasca que produce, con la forma en que

modifica el micro-ambiente bajo su copa y con la forma que interactúa con otras especies (e.g.

microorganismos del suelo asociados, o bien como refugio para pequeños roedores o como

percha para aves) es capaz de inducir directa o indirectamente cambios biogeoquímicos en el

suelo que condicionan patrones de distribución de los nutrimentos y repercuten en el

funcionamiento del ecosistema (Wedin & Tilman 1990, Vitousek & Hooper 1993). El

funcionamiento del ecosistema es entendido aquí como los procesos de transformación de

materiales y energía en el ecosistema (e.g. productividad primaria y descomposición) y puede

cuantificarse en términos de tasas (e.g., mineralización de N), almacenes (e.g., almacenaje de

32

carbono, biomasa), o en términos de resilencia y estabilidad (e.g., habilidad a resistir al

disturbio o recuperarse del mismo Pacala & Kinzig 2002).

Las zonas áridas y semiáridas se caracterizan por tener una distribución espacial

heterogénea de la cobertura vegetal y una estacionalidad de la disponibilidad de los recursos

(e.g. agua y alimentos). La distribución temporal de la precipitación puede funcionar como un

controlador abiótico que determina la variabilidad temporal en las tasas de transformación y

de consumo de los nutrimentos en el suelo y, por tanto, su estudio es indispensable para el

entender el comportamiento estacional de las formas disponibles de los nutrimentos en el

suelo. Por ejemplo, Austin et al. (2004) encontraron que en la estación seca hay mayor amonio

y nitrato que en la estación húmeda en suelos de zonas áridas templadas de Norteamérica lo

que sugiere la acumulación de N disponible debido a la inactividad de microorganismos que

no inmovilizan al N por falta de acceso al agua en esta estación.

El patrón espacial discontinuo de la vegetación (i.e. parches de vegetación constituidos

por una planta dominante, generalmente leguminosa, y otras plantas de diferentes especies

establecidas bajo su copa) genera una distribución espacial heterogénea de los nutrimentos del

suelo que se concentran bajo las copas creando micro-ambientes de aproximadamente 5 m de

diámetro que han sido denominados “islas de fertilidad” (IDF; García-Moya & McKell 1970,

Virginia & Jarrel 1983, Schlesinger et al. 1996, Pugnaire et al. 1996) o “islas de recursos”

(Reynolds et al. 1999). La estructura y funcionamiento de los ecosistemas áridos y semiáridos

tiene fuertes controladores abióticos (i.e. humedad y temperatura); sin embargo, es posible que

los controladores bióticos también sean importantes. Las especies que generan IDF pueden ser

controladores bióticos críticos del funcionamiento del ecosistema de las zonas áridas y

semiáridas, porque influyen en el tamaño de la biomasa microbiana del suelo y en su actividad

a través de la cantidad y calidad de la hojarasca producida y/o raíces producidas (Paul & Clark

33

1996, Bardgett 2005). Al promover condiciones para el crecimiento de poblaciones de

microorganismos en el suelo (Halvorson et al. 1995, Carrillo-García et al. 2000) las IDF

pueden favorecer la mineralización del N, incrementando así su disponibilidad (Halvorson et

al. 1995, Burke et al. 1998, Bardgett 2005).

Hasta ahora, no hay informes sobre el posible efecto diferencial asociado a la especie

que forma la IDF en los procesos de producción de C disponible para la microbiota del suelo,

ni de N disponible para las plantas considerando, además, los cambios estacionales en estos

procesos. El presente estudio evalúa la importancia de distintas especies formadoras de IDF

como controladores bióticos del funcionamiento del ecosistema en una zona semiárida tropical

del centro de México. Para tal fin se utilizaron como medidas del funcionamiento del

ecosistema la tasa neta de mineralización de C y N, la nitrificación neta, y las concentraciones

de las formas totales, microbianas y disponibles de C y N en el suelo. Las preguntas

planteadas fueron: ¿existe mayor disponibilidad de C y N en el suelo de las IDF que en las

áreas abiertas?, ¿existe un efecto diferencial atribuible a la especie dominante de la IDF, en los

mecanismos de acumulación de C y N disponible? y ¿cuál es la variación estacional de los

almacenes y procesos de transformación de C y N en el suelo asociado a la IDF?

Materiales y métodos

Área de estudio

Véase la sección “Study area” del capítulo III.

Especies de plantas

Véase la sección “Study area” del capítulo III.

34

Trabajo de campo y colecta de suelo

Véase la sección “Field work” del capítulo III. La colecta de suelo se realizó a finales de la

estación lluviosa (Octubre) del 2001 y al final de la estación seca (Abril) del 2002.

pH del suelo, C orgánico y N total

El pH activo y potencial fueron determinados usando agua deionizada (1:1) y en solución de

CaCl2 (1:5) respectivamente. Para la determinación del C orgánico y N total veáse la sección

“Organic C and total N del capítulo III.

Almacenes de N disponible

Veáse la sección “Available N”del capítulo III.

C y N en biomasa microbiana y C lábil

Veáse la sección “Microbial biomass C and N, and labile C” del capítulo III. Para el

cálculo para los valores de C en biomasa microbiana (Cmic) y N en biomasa microbiana

(Nmic) se utilizaron los valores de eficiencia propuestos por Joergensen (1996). El C lábil fue

directamente estimado como el C soluble en los extractos no fumigados de biomasa

microbiana menos su correspondiente valor de C inorgánico.

Tasa neta de mineralización de C (TNMC)

Véase la sección “Net mineralization of C”del capítulo III.

35

Mineralización neta de N y nitrificación neta

La mineralización neta de N se estimó a partir de la suma algebraica de la amonificación neta

potencial (ANP) y la nitrificación neta potencial (NNP). La ANP se calculó a partir de la

diferencia entre la concentración de [NH4+] en el suelo al final del experimento de incubación

y la concentración de [NH4+] antes del experimento (ANP = [NH4

+]final -[NH4+]inicial). La

nitrificación neta se calculó de la misma manera (NNP = [NO3-]final -[NO3

-]inicial) (Binkley &

Hart 1989).

Análisis estadístico

Se evaluaron las diferencias entre micro-ambientes (con tres niveles: áreas abiertas, bajo la

copa de C. praecox y bajo la copa de P. laevigata), y entre estaciones (con dos niveles:

estación lluviosa y estación seca). Se utilizaron bloques estadísticos como repeticiones en el

modelo. Las diferencias en pH del suelo activo y potencial, cociente C:N, formas totales (C

orgánico, N total), microbianas (Cmic, Nmic) y disponibles de C y N (C lábil, amonio y nitrato),

y procesos en el suelo (mineralización neta de C y N y nitrificación neta) fueron evaluados

mediante análisis de varianza con un diseño de parcelas divididas (Montgomery 1991). La

parcela principal fue el microambiente (los tres niveles de micro-ambientes dentro de cada

bloque estadístico), y las estaciones fueron las sub-parcelas dentro de cada micro-ambiente.

Diez de los 20 bloques estadísticos utilizados para cada estación fueron seleccionados al azar

para el análisis de C lábil, Cmic y Nmic debido a los altos costos de laboratorio de estos análisis.

Todas las muestras obtenidas de los 20 bloques fueron utilizadas para el resto de los análisis

del suelo y sus procesos. Las variables de pH y cociente C:N se transformaron de acuerdo al

método Box-Cox para obtener la normalidad de los datos (SAS, 1995). En todos los casos, las

evaluaciones gráficas de los residuales estandarizados no detectaron datos aberrantes, ni

desviaciones sistemáticas de los valores ajustados. Cuando fue necesario se realizaron

36

comparaciones múltiples se siguió el método de Tukey-Kramer (prueba de la diferencia

significativa honesta de Tukey DSH). En todos los casos los análisis fueron realizados con el

paquete estadístico JMP (SAS, 1995).

La asociación de los procesos de transformación de C y N en el suelo (mineralización

neta de C y N, nitrificación neta) con respecto a las formas microbianas y disponibles de C y

N (Cmic, Nmic, C lábil, amonio y nitrato) fueron evaluadas mediante coeficientes de correlación

de Pearson para cada estación separadamente. Cuando las correlaciones fueron significativas

se evaluó la dependencia de esta relación a cada nivel del micro-ambiente (área abierta, bajo

la copa de C. praecox y bajo la copa de P. laevigata) mediante modelos de ANCOVAs. Para

cada modelo de ANCOVA las formas microbianas y disponibles de C ó N con respecto a los

procesos de transformación de C y N en el suelo fueron usadas como covariables. En cada

caso, se estimaron seis parámetros (un intercepto y una pendiente, para cada uno de los tres

micro-ambientes) con la finalidad de encontrar el modelo mínimo adecuado que describiera

las relaciones de dependencia. Los análisis se realizaron con el programa S-Plus (Mathsoft

1999). El valor de α para todos los casos fue igual o mayor a 0.05.

Resultados

pH del suelo y concentración de las formas totales y microbianas de C y N

El pH activo y potencial difirió entre micro-ambientes (F2,95 = 11.9, p = < 0.0001 y F2,95 =

25.0, p = < 0.0001) pero no difirió entre estaciones (F1,95 = 3.8, p = 0.06 y F1,95 = 2.5, p = 0.1).

Los valores de pH fueron menos alcalinos en los suelos bajo las copas de las dos especies de

árboles: para C. praecox (pH en agua 8.5 ± SE 0.03; pH en CaCl2 8.03 ± SE 0.03), para P.

37

laevigata (pH en agua 8.4 ± SE 0.03; pH en CaCl2 7.97 ± SE 0.03) que en los suelos de las

áreas abiertas (pH en agua 8.60 ± SE 0.04; pH en CaCl2 8.24 ± SE 0.03).

Las formas totales y microbianas de C y N no variaron con la estación, pero fueron

mayores bajo las copas de P. laevigata que bajo las copas de C. praecox y en ambos casos

fueron mayores que en las áreas desnudas (Tablas 1A y 2A). La excepción fue el Nmic que fue

similar entre áreas abiertas y el suelo bajo las copas de C. praecox no presentaron diferencias

(Tabla 2A). Asimismo el cociente C:N fue mayor en áreas abiertas y menor bajo P. laevigata

(Tabla 2A) indicando altas concentraciones elementos recalcitrantes en los espacios abiertos

con respecto a P. laevigata.

Concentración de las formas activas o disponibles

El C lábil y el amonio muestran mayor concentración en el suelo bajo la copa de las especies

en contraste con las áreas abiertas y son diferentes entre estaciones (Tablas 1B y 2A-B).

Mientras el C lábil disminuye durante la estación seca, el amonio aumenta (Tabla 2B). El

nitrato fue el único nutrimento que muestra una interacción entre el micro-ambiente y la

estación (Tablas 1B y 2C). Esta interacción se debe a que la concentración de nitrato fue

mayor bajo la copa de los árboles durante la estación seca, mientras que no hubo diferencias

en los tres micro-ambientes en la estación húmeda. El suelo de los tres micro-ambientes

mostró mayor concentración de amonio que de nitrato. Las formas disponibles son mayores

bajo las copas que en las áreas abiertas (Tabla 2A).

Tasa neta de mineralización de C (TNMC) y nitrificación neta

La TNMC difirió entre micro-ambientes y fue mayor durante la estación lluviosa (Tabla 1B,

Tabla 2A-B). Las áreas abiertas mostraron los valores más bajos; el suelo bajo las copas de P.

38

laevigata los más altos, mientras que en el suelo bajo las copas de C. praecox se presentan

valores intermedios. Debido al tiempo de la incubación (13 días), la mayoría del amonio

mineralizado fue nitrificado, por lo que los resultados de la mineralización neta de N son muy

parecidos a los de la nitrificación. Por lo anterior, se presentan sólo los datos de la nitrificación

neta. La nitrificación neta sigue el mismo patrón estacional que las formas disponibles de N

(i.e. fue mayor bajo las copas que en los espacios abiertos, Tabla 1B, Tabla 2A-B) y fue mayor

en la estación seca que en la de lluvias (Tabla 2B).

Asociaciones entre los procesos de mineralización y nitrificación en el suelo, respecto

a las formas disponibles y microbianas de C y N

La TNMC y la nitrificación neta mostraron asociaciones significativas con las formas

disponibles y microbianas de C y N (Tabla 3). Las excepciones fueron la concentración de

nitrato (que no se correlacionó con ningún proceso en el suelo), y el Nmic que no se

correlacionó con la nitrificación neta en la estación seca (Tabla 3). Los ANCOVAs mostraron

que la TNMC fue positiva con respecto a Cmic, Nmic, C lábil y amonio en los tres micro-

ambientes durante la estación lluviosa (Figura 1). La relación positiva para la totalidad de los

micro-ambientes sólo se mantiene para el C lábil durante la estación seca. El Nmic ni el

amonio mostraron relación con la TNMC durante la estación seca (Figura 1), donde en el caso

del Cmic la relación con la tasa de mineralización de C fue positiva bajo P. laevigata y en los

espacios abiertos (Figura 1).

La nitrificación neta mostró relación positiva con el Cmic, Nmic, C lábil y amonio en la estación

de lluvias, con la excepción del Cmic bajo C. praecox (Figura 1). En la estación seca estas

relaciones solo se obtuvieron para el C lábil y el amonio en los tres microambientes (Figura 1),

y para el Cmic sólo bajo P. laevigata (Figura 1).

39

Discusión

Mecanismo de acumulación de C y N en el suelo de las IDF

Los resultados muestran que hay mayor acumulación de C y N en las IDF que en las

áreas abiertas y que P. leavigata genera un micro-ambiente más fértil. C. praecox tiene 74 y

66 % del C y N que hay bajo P. laevigata, y las áreas desnudas tienen 69 y 63 % del C y N

que hay bajo C. praecox. La acumulación de materiales orgánicos en el suelo está en función

directa de la producción de la cantidad anual de necromasa muerta (área y subterránea), y en

función inversa a la tasa anual de descomposición de la materia orgánica (Paul & Clark 1996,

Fisher & Binkley 2000, Nuñez et al. 2001, Vitousek 2004). McAuliffe (1988) estima que otras

especies de Prosopis y Cercidum podrían vivir mas de 1000 años, periodo suficientemente

largo para que se realicen los procesos de acumulación de C y N bajo las copas de estas

plantas. En nuestro sitio de estudio, P. laevigata acumula más C y N que C. praecox debido a

que C. praecox produce (durante un pulso anual de menos de tres meses durante la estación

seca) aproximadamente 2/3 de la hojarasca que produce P. laevigata a lo largo de todo el año

(Pavón & Briones 2001). Los suelos de los sitios abiertos tienen menor entrada de materia

orgánica en comparación a los suelos debajo de las IDF. Además el cociente C:N y TNMC en

sitios abiertos muestran un baja descomposición y por tanto se espera una baja entrada y poco

acumulación de materia orgánica humificada al sistema. Por ejemplo, Nuñez et al. (2001)

reportan que la materia orgánica particulada (POM) del suelo en los espacios abiertos fue solo

el 30% de lo que se encontró debajo de la copas de los arbustos en el Desierto Sonoronse.

Las IDF en Zapotitlán Salinas presentaron mayores concentraciones de N que las IDF

de otras zonas áridas y semiáridas con menores precipitaciones anuales, posiblemente se deba

a una mayor producción de materia orgánica por las IDF en Zapotitlán y a mecanismos que

40

favorezcan la acumulación y/o eviten la pérdida de C y N del suelo como la acumulación de

materia orgánica humificada en comparación a otros sitios. Por ejemplo: P. glandulosa en La

Jornada, Nuevo Mexico, Desierto Chihuahuense (230 mm a-1) mostró una concentración de N

en el suelo de 0.39 mg g-1 (Barth y Klemmendson 1982, Reynolds et al. 1997) en comparación

de P. laevigta en Zapotitlán Salinas (380 mm a-1) con 2.9 mg g-1 (1.2 mg g-1 en espacio

abierto); P. glandulosa Torr. California, Desierto Sonorense (65 mm y-1) mostró 1.68 mg g-1

(en espacio abierto 0.22 mg g-1; Virginia & Jarrel 1983); Larrea divaricata, Patagonian Monte

Scrubland (188 mm a-1) con 0.65 mg g-1 (0.42 mg g-1 en espacio abierto; Bisigato & Bertiller

1999); varias especies, Patagonian Monte Scrubland (Bertiller et al. 2005). Otro factor

importante podría ser la textura del suelo, ya que los suelos de texturas finas retienen mayor C

orgánico que los suelos de texturas gruesas (Hassink 1997). La textura del suelo podría explica

el porqué P. laevigata en Zapotitlán tuvo más carbono orgánico que los suelos debajo de la

misma especie en un matorral arbustivo de Guanajuato, México con 0.35 mg g-1 (0.12 mg g-1

en espacio abierto) a pesar de que este último sitio tiene una mayor precipitación anual (400

mm a-1), ya que los suelos tienen una textura arenosa (Reyes-Reyes et al. 2003).

Formas disponibles y microbianas de C y N en el suelo

La mayor concentración de las formas disponibles y microbianas que se encuentra en

las IDF debe al mayor aporte de materia orgánica al suelo, ya sea por medio de la hojarasca o

por medio de la biomasa radicular. En contraste con las áreas abiertas, las IDF son sitios de

mayor disponibilidad de C lábil, favoreciendo el crecimiento de las poblaciones microbianas

heterótrofas e incrementando de esta manera la mineralización de N y a su vez, la

disponibilidad del amonio en el suelo. En las IDF hay condiciones microclimáticas que

41

promueven la descomposición de la materia orgánica como se ha reportado para algunos

trabajos (e.g. Carrillo-García et al. 2000).

A diferencia de otras zonas áridas donde el nitrato es la principal forma de N

disponible (ver Virginia & Jarrel 1983), en nuestro sitio de estudio, el amonio es la forma

dominante. Como se ha mencionado anteriormente las IDF generadas por P. laevigata del

ecosistema bajo estudio tienen los valores más altos de N en el suelo que los reportados para

otras zonas áridas y semiáridas. Una mayor disponibilidad de C favorece la inmovilización del

amonio en la biomasa de los heterótrofos del suelo, reduciendo la actividad de la microbiota

quimiótrofa-nitrificadora y por ende la nitrificación (Vitousek et al. 1982, Hart et al. 1994,

Fisher & Binkley 2000). La dominancia de las poblaciones heterótrofas se refleja en la

correlación positiva entre la TNMC con el Cmic y Nmic y las formas disponibles de C y N,

mientras que el NO3 no se correlacionó significativamente con la TNMC indicando una baja

presencia o inactividad de microorganismos nitrificadores.

La concentración de C lábil tiene su máximo valor en la estación lluviosa. El ingreso

de agua al suelo durante la estación húmeda solubiliza el C lábil y lo hace disponible para la

actividad microbiana, mientras que en la estación seca esas formas solubles de C son menores,

debido posiblemente a que fueron utilizados por los microorganismos del suelo durante la

época húmeda o se perdieron del sistema por otras causas como lixiviación. De manera

inversa, la concentración de N disponible, principalmente amonio, es mayor durante la

estación seca y menor durante la estación húmeda. La menor concentración de NH4 durante

lluvias puede deberse a que existe una mayor demanda por parte de las plantas y las

poblaciones microbianas, mientras que en la estación seca, estos procesos disminuyen de

intensidad o se interrumpe por la falta de agua en el suelo. El patrón estacional de mayor

disponibilidad de N durante secas se ha reportado para otras zonas áridas y semiáridas (Austin

42

et al. 2004). Es posible que el incremento en la disponibilidad de N durante secas se explique

por una baja demanda por las plantas y microorganismos del suelo que no pueden tener acceso

a este nutrimento (i.e. al N mineralizado al final de la estación húmeda) por falta de agua en el

suelo y a mecanismos de protección de nutrimentos originado por la inmovilización de N en

biomasa microbiana en la transición de la estación húmeda a la seca. Schiwinning & Sala

(2004) proponen la existencia de diferentes presiones de selección en el uso del agua en

diferentes especies de ecosistemas áridos y semiáridos. Probablemente la microbiota del suelo

pueda continuar más tiempo activa (inmovilizando N) en comparación con las plantas al inicio

de un periodo de sequía.

Implicaciones de la alta disponibilidad de N y C en el funcionamiento de las IDF

La productividad vegetal aumenta con el incremento en la disponibilidad de N en el suelo

(Fisher & Binkley 2000, Vitousek 2004) y en desiertos esto es válido sólo en presencia de

agua (Gutierrez & Whitford 1987). Asimismo, Grime (1979) propone que la productividad y

la riqueza de especies vegetales en una misma región climática varían de acuerdo a los tipos

de hábitats definidos principalmente por la variación en la fertilidad del suelo y el nivel de

disturbio. En Zapotitlán Salinas, Perroni-Ventura et al. (2006) reportan que la riqueza vegetal

está relacionada con la disponibilidad y con las tasas de producción de nutrimentos en el suelo.

Además reportan mayor riqueza y abundancia de especies vegetales en IDF que en espacios

abiertos, y mayor riqueza bajo las copas de P. laevigata que bajo las copas de C. praecox. Esto

sugiere que características ecosistémicas como la riqueza de especies y la productividad

vegetal en los diferentes micro-ambientes pueden ser predichas a partir de la intensidad del

efecto de IDF (medido como la concentración de nutrimentos en el suelo y las tasas de

acumulación y uso de los mismos) que depende de la especie que la genera. Se ha reportado

43

que la composición de las comunidades de plantas modifica el tamaño de las poblaciones

microbianas, su diversidad y su actividad (Bardgett 2005, Carney & Matson 2005). Este efecto

de la diversidad de las plantas sobre las comunidades microbianas se explica por la diversidad

de materiales orgánicos que producen las plantas. De este modo, la diversidad de especies

vegetales que conforman las IDF, puede afectar la dinámica de nutrimentos a escala

ecosistémica, ya que diferentes especies de IDF favorecerán diferentes disponibilidades de

nutrimentos. Las diferentes disponibilidades de nutrimentos asociadas a especies específicas

de IDF podrían a su vez, reflejarse en diferentes productividades y funcionamientos de

comunidades de plantas, microbiota y animales asociados. Este hecho podría aportar

beneficios a nivel de la planta formadora de IDF en términos del aumento de su tasa de

crecimiento lo que la ayudaría a reforzar su dominancia y disminuir la de otras especies de

plantas formadoras de IDF (Bardgett 2005, Paul and Clark 1989). La llegada de especies

vegetales en las primeras fases de una IDF, favorece las interacciones de facilitación y tienen

como consecuencia el incremento en el nivel de recursos en el suelo (Escudero et al. 2004). De

este modo, la capacidad de modificar el suelo que tienen las especies que generan las IDF,

podría conferir ventajas en la supervivencia y en el éxito reproductivo de estas especies (ver

Binkley & Giardina 1998). De ser así, es posible que el nivel de fertilidad en el suelo que

produce cada especie formadora de IDF pueda considerarse como su fenotipo extendido ya

que esta afectando no sólo a ella misma sino también a otras especies asociadas a la IDF (ver

Whitham et al. 2003 en relación al concepto de fenotipo extendido). Dicho fenotipo extendido

(características que modifiquen la fertilidad del suelo) resultaría de un proceso de selección

natural si esté está afectando directa o indirectamente la adecuación de la planta formadora de

IDF (Binkley & Giardina 1998, Breemen & Finzi 1998) como respuesta a mecanismos de

retroalimentación positiva (Breemen & Finzi 1998).

44

Agradecimientos

Agradecemos a Vinicio Sosa por sus valiosas sugerencias y aportaciones a este estudio, a

Maribel Nava por su asistencia con los análisis de suelo en el Laboratorio de Biogeoquímica,

CIEco-UNAM. Este estudio fue financiado con la beca doctoral otorgada por el CONACyT

143319 (Y.P-V.) y por el apoyo al proyecto CONACYT 36642-V (C.M.).

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51

Tabla 1 ANOVAs de diseño en parcelas divididas de (A) almacenes totales (C y N),

microbianas (Cmic y Nmic); (B) disponibles (C lábil, amonio y nitrato) y (C) procesos en el

suelo de C y N (TNMC, nitrificación neta) en función del micro-ambiente (con tres niveles:

áreas abiertas, bajo copas de C. praecox y bajo copas de P. laevigata), y estación (con dos

niveles: estación lluviosa y estación seca). Concentraciones de C y N (n = 120 distribuidas en

20 bloques). Formas disponibles de C y N (C lábil, n = 60 distibuidas en 10 bloques; amonio y

nitrato, n = 120 en 20 bloques). Procesos en el suelo (TNMC y nitrificación neta, n = 120

distribuidos en 20 bloques). Las muestras del suelo fueron tomadas en el ecosistema semiárido

de Zapotitán Salinas, región de Tehuacán-Cuicatlán, Puebla, México; gl = grados de libertad,

CM = cuadrado medio, F = estadístico de la prueba, P = probabilidad de F bajo la hipótesis

nula.

(A)

Variable Fuente de variación Gl CM F P

C orgánico Micro-ambiente (M) 2 1806.7 22.3 <<<< 0.0001 Error 38 81.09 Estación (E) 1 98.4 1.8 0.1 E * M 2 90.03 1.7 0.2 Error 38 54.2 N total Micro-ambiente (M) 2 28.4 63.6 <<<< 0.001 Error 38 0.45 Estación (E) 1 0.14 0.7 0.4 E * M 2 0.24 0.4 0.4 Error 38 0.22

C: N Micro-ambiente (M) 2 0.06 7.66 0.002 Error 38 0.2 Estación (E) 1 0.002 0.234 0.6 E * M 2 0.04 2.57 0.09 Error 38 0.3

Cmic Micro-ambiente (M) 2 0.3 15.12 0.0001 Error 18 0.2

52

Estación (E) 1 0.008 1.98 0.2 E * M 2 0.004 0.47 0.6 Error 18 0.08 Nmic Micro-ambiente (M) 2 0.3 15.1 0.0001 Error 18 0.2 Estación (E) 1 0.01 1.18 0.3 E * M 2 0.04 2.26 0.1 Error 18 0.2

(B)

Variable Fuente de variación Gl CM F P

C lábil Micro-ambiente (M) 2 0.2 11.1 0.0007 Error 18 0.1 Estación (E) 1 0.3 42.6 <<<< 0.0001 E * M 2 0.0001 0.01 0.9 Error 18 0.1 Amonio Micro-ambiente (M) 27 0.3 51.4 <<<< 0.0001 Error 38 0.1 Estación (E) 1 0.4 133.8 <<<< 0.0001 E * M 2 0.003 0.48 0.6 Error 38 0.1 Nitrato Micro-ambiente (M) 2 0.07 3.91 0.03 Error 38 0.3 Estación (E) 1 0.01 3.48 0.07 E * M 2 0.05 6.2 0.005 Error 38 0.2 TNMC Micro-ambiente (M) 2 11345.1 107.5 <<<< 0.0001 Error 38 105.56 Estación (E) 1 1625.7 16.9 0.0002 E * M 2 174.1 1.8 0.2 Error 38 96.1 Nitrificación Micro-ambiente (M) 2 720.81 61.5 <<<< 0.0001 Neta Error 38 11.72 Estación (E) 1 1054.2 77.4 <<<< 0.0001 E * M 2 8.07 0.6 Error 38 13.61

53

Table 2 (A) Medias por micro-ambiente ± 1 ES (áreas abiertas, bajo copas de C. praecox y

bajo copas de P. laevigata) y (B) medias por estación ± 1 ES (estación lluviosa y estación

seca) de las diferentes variables que estiman los almacenes de formas totales (N y C),

microbianas (Cmic y Nmic), disponibles (C lábil, amonio y nitrato) y procesos en el suelo

(TNMC y nitrificación neta) de C y N de acuerdo a las diferencias encontradas en los

ANOVAs presentados en la Tabla 1. Datos obtenidos del ecosistema semiárido de Zapotitlán

Salinas, región de Tehuacán-Cuicatlán, Puebla, México. Las letras resaltadas en negro

diferentes dentro de cada renglón indican diferencias (P < 0.05) entre micro-ambientes por la

técnica de Tukey-Kramer.

(A)

Variable n Áreas abiertas C. praecox P. laevigata

C orgánico (mg g-1) 40 15.3 ± 1.4 a 22.1 ± 1.6 b 29.7 ± 2.3 c

N total (mg g-1) 40 1.2 ± 0.1 a 1.9 ± 0.1 b 2.9 ± 0.1 c

C:N 40 15.2 ± 1.7 b 11.7 ± 0.8 ab 10.3 ± 0.6 a

Cmic (mg g-1) 20 0.3 ± 0.08 a 0.9 ± 0.11 b 1.1 ± 0.13 b

Nmic (mg g-1) 20 0.03 ± 0.004 a 0.05 ± 0.008 a 0.08 ± 0.009 b

C lábil (mg g-1) 20 0.06 ± 0.01 a 0.1 ± 0.01 b 0.1 ± 0.02 b

Amonio (µg g-1) 40 4.0 ± 0.7 a 11.6 ± 2.0 b 11.5 ± 1.4 b

TNMC (µg g-1) 40 12.6 ± 1.4 a 37.1 ± 2.0 b 45.2 ± 2.9 c

Nitrificación neta (µg g-1) 40 5.0 ± 0.6 a 12.1 ± 0.9 b 13.0 ± 1.2 b

(B)

Variable n Estación lluviosa Estación seca

C lábil (mg g-1) 30 0.13 ± 0.008 0.07 ± 0.01

Amonio (µg g-1) 60 3.98 ± 0.3 14.08 ± 1.5

TNMC (µg g-1) 60 35.9 ± 2.6 27.4 ± 2.3

Nitrificación neta (µg g-1) 6 6.7 ± 0.5 13.4 ± 0.9

54

(C)

Variable n Áreas abiertas C. praecox P. laevigata

Nitrato en la estación

lluviosa (µg.g-1)

20 1.9 ± 0.6ª 1.5 ± 0.6 a 1.6 ± 0.5 a

Nitrato en la estación seca

(µg.g-1)

20 0.9 ± 0.3 a 2.3 ± 0.5 b 2.9 ± 0.6 b

55

Tabla 3 Coeficientes de correlación de Pearson (r) entre los procesos del suelo de

transformación de C y N (TNMC y nitrificación neta) (columnas) y formas disponibles (C

lábil, amonio y nitrato) y microbianas (Cmic y Nmic) de C y N en el suelo (renglones) dentro

de cada estación (estación lluviosa y estación seca). Las correlaciones (N = 30) fueron

calculadas tomando diez muestras de cada microambiente (áreas abiertas, bajo copas de C.

praecox y bajo copas de P. laevigata). Las muestras fueron tomadas en el ecosistema

semiárido de Zapotilán Salinas, Puebla, México.* p < 0.05, * * p < 0.001, *** p < 0.0001.

Nutrimentos TNMC Nitrificación neta

Estación lluviosa gl R r

Cmic 28 0.59** 0.54**

Nmic 28 0.50** 0.54**

C lábil 28 0.61*** 0.38*

NH4+ 28 0.65*** 0.64***

NO3- 28 -0.19 0.25

Estación seca

Cmic 28 0.81*** 0.72***

Nmic 28 0.4* 0.20

C lábil 28 0.44* 0.41*

NH4+ 28 0.63*** 0.52**

NO3- 28 0.3 0.31

56

TN

MC

(µ

g.g

-1.d

ay-1

)

0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

10

30

50

70

A Cmic(rainy season)

Pl

CpOa

0.0 0.05 0.10 0.15

10

30

50

70

B Nmic(rainy season)

Pl

Cp

Oa

0.05 0.10 0.15 0.20

10

30

50

70

C Labile C(rainy season)

Pl

Cp

Oa

2 4 6 8 10

10

30

50

70

D Ammonium(rainy season)

Pl

Cp

Oa

TN

MC

(µ

g.g

-1.d

ay-1

)

0.0 0.5 1.0 1.5 2.0

020

60

100

E Cmic(dry season)

Pl

Cp Oa

0.0 0.04 0.08 0.12

020

60

100

F Nmic(dry season)

Pl

Cp Oa

0.0 0.05 0.10 0.15 0.20

020

60

100

G Labile C(dry season)

Pl

CpOa

0 10 20 30 40 50

020

60

100

H Ammonium(dry season)

Pl

CpOa

Net

Nitrification (

µg.g

-1)

0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

24

68

12

I Cmic(rainy season)

Pl

Cp

Oa

0.0 0.05 0.10 0.15

24

68

12

J Nmic(rainy season)

Pl

Cp

Oa

0.05 0.10 0.15 0.20

24

68

12

K Labile C(rainy season)

Pl

Cp

Oa

2 4 6 8 10

24

68

12

L Ammonium(rainy season)

Pl

Cp

Oa

Microbial biomass C (mg.g-1)

Net

nitrification (

µg.g

-1)

0.0 0.5 1.0 1.5 2.0

515

25

MCmic

(dry season)

PlCp

Oa

Microbial biomass N (mg.g-1)

0.0 0.04 0.08 0.12

515

25

NNmic

(dry season)

NS

Labile C (mg.g-1)

0.0 0.05 0.10 0.15 0.20

515

25

OLabile C

(dry season)

Pl

Cp

Oa

Ammonium (µg.g-1)

0 10 20 30 40 50

515

25

PAmmonium(dry season)

Pl

Cp

Oa

57

Figura 1 Líneas de regresión (y puntos muestrales) de variables que miden procesos del suelo (Tasa neta de mineralización de C

(TNMC) y nitrificación neta) en dos estaciones: estación lluviosa (TNMC, A-D y nitrificación neta I-L), y estación seca (TNMC, E-H

y nitrificación neta M-P) en función de las formas microbianas de C y N (Cmic y Nmic) y disponibles de C (C lábil) y N (amonio) para

los micro-ambientes (áreas abiertas, Oa, línea punteada y círculos vacíos; bajo copas de C. praecox, Cp, línea discontinua y círculos en

negro; y bajo copas de P. laevigata, Pl, línea continua y triángulos vacíos). Datos obtenidos del ecosistema semiárido de Zapotitlán

Salinas, región de Tehuacán-Cuicatlán, Puebla, México.

58

PUBLICADO EN LA REVISTA JOURNAL OF VEGETATION SCIENCE 17: 719-728 (2006)

Capítulo III. Relationship between soil nutrient availability and

plant species richness in a tropical semi-arid environment

Perroni-Ventura, Yareni1,2; Montaña, Carlos1* & García-Oliva, Felipe3

1Departamento de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología, A.C., Ap. Postal 63, 91070

Xalapa, Veracruz, México; 2E-mail; perroni@posgrado.ecologia.edu.mx; 3Centro de

Investigaciones en Ecosistemas, Universidad Nacional Autónoma de México, Ap. Postal 27-3

(Santa María de Guido), 58090, Morelia, Michoacán, México; E-mail

fgarcia@oikos.unam.mx; *Corresponding author; E-mail: montana@ecologia.edu.mx

59

Abstract

Question: What is the relationship between soil fertility and plant species richness in the

‘fertile islands’ occurring beneath two species of legume (Cercidium praecox and Prosopis

laevigata)?

Location: Tehuacán-Cuicatlán region, central Mexico.

Methods: Plant richness was measured in three micro-environments (below canopies of C.

praecox, below canopies of P. laevigata and in areas without canopies). The concentration of

soil nutrients (C, N and P), C and N in the microbiota, and processes of ecosystem functioning

(net C mineralization rate and N mineralization) were measured. The relationship between soil

variables and plant richness were assessed with ANCOVAs.

Results: Soil nutrients and species richness increases markedly under fertility islands. There

were higher concentrations of C and N in the soil, faster rates of C mineralization, and higher

species richness under P. laevigata canopies. The relationship between soil fertility and

species richness was always positive except for total N, ammonium and net C mineralization

rate under C. praecox, and for available P under P. laevigata.

Conclusions: The sign of the relationship between soil fertility and species richness varies

according to the nutrient and the micro-environment. Positive relationships could result from

between species complementarity and facilitation. Negative relationships could be explained

by a specific limitation threshold for some soil resources (P and N for plants and C for the soil

microbiota) which eliminate the possibilities of between species complementarity and

facilitation above that threshold. As in all observational studies, these relationships should be

considered only correlational.

60

Keywords: Carbon; Ecosystem functioning; Facilitation, Fertility islands; Mexico;

Mineralization; Nitrogen; Soil fertility.

Nomenclature: Dávila et al. (1993)

Abbreviations: C = Carbon; Cmic = Carbon in microbial biomass; N = Nitrogen; NH4 =

ammonium; Nmic = Nitrogen in microbial biomass; NO3 = nitrate; P = Phosphorous

61

Introduction

In a pioneering study Shreve (1931) examined the contrasting conditions faced by

desert plants growing under the shade of other plants compared to those in unshaded

conditions in hot deserts where unfavorable soil and atmospheric water balance precludes the

development of a continuous plant cover. Later, along a similar line of thinking but after

studying soil properties, the existence of ‘fertile islands’ was reported for arid and semi-arid

ecosystems. These are comprised of one or a few plants that grow very large (generally a tree

or leguminous shrub), and are associated with various species that are smaller and grow

beneath their canopy (Pugnaire et al. 1996). These ‘fertile islands’ have a greater

concentration of N and organic material in the soil (García-Moya & McKell 1970; Virginia &

Jarrel 1983; Schlesinger et al. 1990) and larger populations of micro-organisms compared to

open areas (García-Moya & McKell 1970; Carrillo-García et al. 2000). However, we do not

know of any study of the relationship between soil nutrient availability and the plant species

richness of these ‘islands’.

The effect of the loss of species and changes in plant composition on net primary

production has prompted studies of the relationship between biodiversity and ecosystem

function over the last decade. However, the results are contradictory and many important

aspects are still poorly understood (Hooper et al. 2005). Experimental manipulations indicate

that there is a positive or neutral –but never a negative- relationship between plant richness

and average rates of productivity and nutrient retention (e.g. Naeem et al. 1994; Tilman et

al.1996; Hooper & Vitousek 1997; Wardle et al. 1997; Hector et al. 1999; Schwartz et al.

2000). However, studies carried out in natural ecosystems appear to contradict some of these

findings (Huston & McBride 2002). For example, some highly productive natural ecosystems

62

that occur on fertile soils have low species richness (e.g. some temperate forests); while others

with high plant richness frequently occur on sites with nutrient poor soils (e.g. chalk

grasslands, Mediterranean shrublands, and rainforest on oxisols and ultisols) (see Rosenzweig

1971; Grime 1979; Huston & McBride 2002).

Different and sometimes contradictory interpretations have been given regarding the

cause-effect mechanisms that relate species richness and ecosystem function. Some authors,

working on a regional scale, conclude that species richness is controlled by variation in the

productivity of the ecosystem (conditioned by soil fertility) and by the degree of disturbance

(Grime 1979), or by soil-N availability (Vitousek et al. 2002). In contrast, other authors (e.g.

Loreau et al. 2002) conclude that the productivity and other functional properties of the

ecosystem are controlled by species richness at a local scale. In a recent review Aarssen

(2004), who analysied the co-variation between species richness and productivity at different

scales, concludes that this relationship is usually correlational but never directly causational on

any scale.

In this study we evaluate the relationship between soil fertility and plant species

richness for the communities of plants that grow beneath the canopy of two dominant

legumes, Prosopis laevigata and Cercidium praecox which make up these ‘fertile islands’, and

in open areas in a semi-arid tropical ecosystem of central Mexico with high plant diversity.

We hypothesized that different tree species produce ‘fertile islands’ with varying levels of soil

fertility and, probably, have differing plant species richness below their canopies. The

observational character of our study can only detect correlations between species richness and

ecosystem functions but is not suitable for detecting cause and effect relationship between

them.

63

Methods

Study area

The study was done in the Zapotitlán Valley (18°20'N, 97°28'W), a local basin in the

Tehuacán Valley in the state of Puebla, Mexico. Located in the rain shadow of the Sierra

Madre Oriental, the bottom of the valley (1 400 m a.s.l.) where this study was conducted has a

mean temperature of 21° C with rare freezing events and receives an average rainfall of 380

mm a-1. Precipitation is seasonal; the rainy season extends from May to October and the dry

season from November to April (Montaña & Valiente-Banuet 1998 and references therein).

Soils are xerosols according to the FAO/UNESCO classification and are derived from

calcareous sedimentary marine rocks from the Cretaceous. Soil collected at the study site

between 0 - 20 cm is characterized as loam (41% sand, 37 % silt and 22 % clay), with a pH of

8.1 and 3.1 % organic matter (C. Montaña, unpublished data). Vegetation is microphyllous

scrubland corresponding to the arid tropical scrub of Leopold (1950). The vegetation is

dominated by deciduous leguminous shrubs and small trees (rarely exceeding 3 m in height),

interspersed with giant columnar cacti (up to 10 m tall) that surpass the small-tree canopies

(Montaña & Valiente-Banuet 1998). Litterfall production has been estimated at 253 ± 57 (s.e.)

kg ha-1 a -1 (Pavón & Briones 2001).

Species of small legume trees which are dominant in the study area (Dávila et al. 1993)

were selected: Cercidium praecox (Ruíz & Pavón) Harms. (Caesalpiniaceae) and Prosopis

64

laevigata (Humb. & Bonpl. Ex Willd.) M.C. Johnston (Mimosaceae). Several species of

Prosopis have been reported to exhibit nodulation both in the field and in the greenhouse

(Allen & Allen 1981; Carrillo-García et al. 2000), and N2 fixation in the greenhouse (Felker &

Clark 1980). Information about the symbiotic N fixation capacity of C. praecox is scarce and

only the absence of nodulation has been reported for this species (Allen & Allen 1981). C.

praecox has a green photosynthetic stem (Halvorson & Patten 1974), while P. laevigata does

not. Both genera have been reported to be phreatophytes, with a dimorphic root system; one

set is of fine, dense superficial roots that extend from the surface down to 2 m while the other

is a set of deep, thick roots that reach downwards 8 to 12 m in their search for the water table

(Halvorson & Patten 1974). In both species, flowering and fruiting occurs during the dry

season (flowers from February to May for P. laevigata and January to May for C. praecox;

fruit from March to June for P. laevigata and from February to April for C. praecox), with a

peak during the hottest months (April-May, Pavón & Briones 2001). P. laevigata is an

evergreen and C. praecox is deciduous in the dry season (Pavón & Briones 2001). P. laevigata

produced 12.5 % and C. praecox produced 9.5 % of total litterfall of the community (including

leaves, reproductive structures, and small leaves; Pavón et al. 2005). Both species are found

throughout the Zapotitlán Valley where they form “fertile islands” and are also considered

“nurse plants”.

Field work

In the 45 km2 of the alluvial Zapotitlán Salinas Valley, 20 sites were randomly selected

using a grid of 1 km2 in the area between 1 400 and 1 600 m a.s.l. Each site was considered the

center of a statistical block and within each, three micro-environments were selected: one

65

below the canopy of a C. praecox tree, another below the canopy of a P. laevigata tree and a

third in an open area defined as any 5 m² plot that was away from any shrub or tree. To

minimize soil heterogeneity and the differential effect that the size of the trees could have on

the plant community growing beneath its canopies, pairs of trees that were similar in size were

selected for each block. C. praecox had a canopy cover of 6.9 to 49.7 m2 and were 2.4 to 3.6 m

tall, and P. laevigata had a canopy cover of 4.3 to 51.4 m2 and were 2.1 to 3.6 m tall. The

distance between the bases of the two trees and between the bases of the trees and the center of

the open areas in each block was 20 m or less.

Soil sampling was done at the end of the rainy season (October) in 2001 and plant

community sampling was done at the end of the rainy season in 2002. Soil was collected from

under the canopy of each tree and each open area. Under the trees, a sample composed of three

subsamples was collected from around the tree trunk within a circumference separated from

the trunk by 5 to 35 cm. In the open areas, three subsamples were collected from around the

central point. All soil samples were collected from the surface to a depth of 10 cm, stored in

black plastic bags and kept at ~4 C until analyzed. In each micro-environment, plant

communities were sampled in a plot measuring 5 x 1 m, taking the base of the tree trunk or the

center of the open area as the center. The species were identified in each micro-environment

and the number of each counted.

Soil characteristics

Organic C, total N, total P, and pH

We calculated organic C concentration as the difference between the concentrations of

total C and inorganic C. To measure total C and inorganic C we used a CO2 automatic

66

analyzer (UIC Mod. CM5012). Total N and total P were determined on a Braun+Luebbe 3

Autoanalyzer (Norderstedt, Germany) after acid digestion; N with a modified Kjeldahl method

(Technicon Industrial System 1977) and P using the molybdate colorimetric method after

ascorbic acid reduction (Murphy & Riley 1962). Soil pH was determined using deionized

water (1:1).

Available N and available P

Extractions of ammonium and nitrate were determined by the method of Binkley &

Hart (1989) and on a Braun+Luebbe 3 Autoanalyzer (Norderstedt, Germany). Available P was

assessed using the method of Olsen & Sommers (1982) for neutral to alkaline soils.

Microbial biomass C and N, and labile C

Microbial biomass carbon (Cmic) and nitrogen (Nmic) were determined using the

chloroform fumigation-extraction method (Brookes et al. 1985). Owing to the high carbonate

concentrations in the soils of the study area, we subtracted the inorganic C concentration from

all the extracts used to assess Cmic. The C and N concentrations of the extracts were

determined using a CO2 automatic analyzer (UIC Mod. CM5012), and a Braun+Luebbe 3

Autoanalyzer (Norderstedt, Germany) respecively. Labile C was estimated directly from the

extracts of unfumigated soil samples minus the corresponding inorganic C value.

Net mineralization of C and N

To investigate the differential effects of micro-environments on soil microbial

respiration, net C mineralization rate was determined by incubating soil samples in the

laboratory in an incubation chamber (25 °C) for 13 days and wetted periodically with

67

deionized water to maintain field capacity, and titrating with HCl the respired CO2-C collected

in NaOH traps (Colleman et al. 1978). Net N mineralization was assessed as net

ammonification plus net nitrification (Binkley & Hart 1989).

Statistical analyses

Plant richness and abundance

Richness was estimated as the number of plant species found in the 5 m2 plot of each

micro-environment for the 20 sites sampled. Abundance was the number of individuals of

each species (the vast majority were annual grasses and forbs, sufrutices or small cacti)

present in each rectangle.

The cumulative number of species (and the corresponding 95% confidence intervals)

as a function of the cumulative number of individuals (individual-based rarefaction curves)

were estimated according to Colwell et al. (2004) using the program EstimateS (Colwell 1994-

2004).

Between micro-environment similarity in plant composition

In order to assess similarities in the plant communities of the three micro-

environments, an analysis of similarity (ANOSIM, originally developed by Clarke, 1993) was

used. ANOSIM performs tests for significant differences between two or more groups of

multivariate samples. Values of the similarity (the Jaccard index in this case) matrix between

all the groups are ranked (the most similar having rank 1). The method then compares the

similarities between groups against the similarities within the group. For this, the statistic R

68

based on the difference of mean ranks between groups (r_B) and within groups (r_W) is

calculated:

R = (r_B - r_W)/(N (N-1) / 4)

R varies in the interval -1 ... +1, with value of 0 indicating completely random grouping, and

no difference between groups.

The statistical significance of observed R is assessed by a randomization test that

randomly permutes the samples between the groups to obtain the empirical distribution of R

under the null-model. This is done for all the groups simultaneously in a global test and then

as pairwise comparisons between groups.

Soil variables and its relationship to plant richness and abundance

Between micro-environment differences soil pH, species richness, plant abundance,

soil fertility variables and soil process variables were analyzed using a randomized block

ANOVA model, in which the three micro-environments (open area, under C. praecox

canopies and under P. laevigata canopies) were measured in 20 blocks. The relationships

between soil fertility variables and species richness, between soil fertility variables and plant

abundance, as well as the relationships between soil processes and species richness and

between soil processes and plant abundance were studied using ANCOVA models. In each

ANCOVA the soil fertility (or soil process) variable was used as a continuous predictor

variable, micro-environment was used as a categorical predictor variable with three levels

(open area, under C. praecox canopies and under P. laevigata canopies), and the species

richness (or plant abundance) was the response variable. In each case six parameters (three

intercepts and three slopes, one for each micro-environment) were fitted. When necessary,

data were Box-Cox transformed (Mathsoft 1999) to reach normality. In all analyses, graphical

69

assessment did not detect outliers or systematic deviations from fitted values. Analyses were

performed with S-Plus (Mathsoft 1999). When the results of the ANOVA were significant,

Tukey multiple comparisons with sequential Bonferroni correction (Rice 1989) between the

different micro-environments were done.

Results

Characteristics of the plant associations

Randomized block ANOVAs (not shown) as well as ANCOVAs (Table 1) showed that

species richness and plant abundance differed between micro-environments. The Tukey-test

on the ANOVA results showed that both parameters were lowest in the open areas, species

richness was greater under the canopy of P. laevigata, while plant abundance was similar

under the two trees (Fig. 1). The open area supported a lower plant density: a total of 1045

individual plants was recorded in this habitat while 1237 and 1253 individuals plants were

recorded under the canopies of C. praecox and P. laevigata. The pooled species richness of the

open habitat was also lower (27 species, compared to 43 and 44 species under the canopies of

C. praecox and P. laevigata respectively, see Appendix 1). The lower species richness of open

habitat was not due to the lower plant density, as indicated by the rarefaction curves (Fig. 2).

In fact, a much lower rarefaction curve for the open habitats was obtained with respect to the

two almost comparable rarefaction curves obtained for the two canopy habitats.

ANOSIM results showed global floristic differences between micro-environments

(Global R = 0.236, p = 0.001, 999 permutations). Between micro-environments, paired

70

comparisons showed floristic differences between open areas and the micro-environments

found below C. praecox (R = 0.3, p = 0.001, 999 permutations) and below P. laevigata (R =

0.36, p = 0.001, 999 permutations). There were no floristic differences between the micro-

environments below C. praecox and P. laevigata (R = -0.019, p = 0.72, 999 permutations).

Soil characteristics

Randomized block ANOVAs (not shown) indicate that all soil fertility variables and

soil process variables differed between micro-environments, except nitrate (9.35 µg g-1

median, 4.7 and 13.7 µg g-1, 25 and 75 percentiles respectively) and available P (0.78 µg g-1

median, 0.26 and 1.6 µg g-1, 25 and 75 percentiles respectively). The results of the multiple

comparison analyses are shown in Fig. 1). Except for soil pH, the values recorded in open

areas are lower than those recorded below the canopies of the trees. Soil concentrations of

total N and organic C, as well as net C mineralization rate are higher under P. laevigata

canopies.

Relationships between soil nutrient variables and plant species richness and abundance

ANCOVA results show that species richness was affected by the soil-fertility variables

except nitrate (Table 1; Fig. 3), and by the soil-process variables (Table 2; Fig. 3). Interactions

between micro-environments and soil variables were not significant, except for total N,

ammonium, available P, and net C mineralization rate. In all cases where interaction was not

71

significant there were positive relationships (except for net N mineralization) between nutrient

availability and species richness, and the values of species richness predicted by the linear

regression were always higher under P. laevigata, intermediate under C. praecox and lower in

open areas (Fig. 3). When the statistical interaction was significant, species richness increased

with the increase of soil variables under P. laevigata and to a lesser extent in open areas, but

decreased under C. praecox (Fig. 3), except for available P where species richness decreased

under P. laevigata canopies.

ANCOVA results also show that plant abundances were affected only by net N

mineralization and net C mineralization rate (Tables 1, 2; Fig. 4). The statistical interaction

between the micro-environment and the soil variables was never significant (Tables 1, 2). The

relationship between soil variables and plant abundances were negative for net C

mineralization rate and positive for net N mineralization. In all cases, plant abundances were

higher under P. laevigata, intermediate under C. praecox and lower in open areas (Fig. 4).

Discussion

The lack of statistical interaction between soil variables and micro-environments in the

ANCOVAs, together with a significant difference between the intercepts of the linear

predictors of species richness in each micro-environment (see Fig. 3) means that although

species richness increases at the same rate in each micro-environment, the quality of the

‘fertility islands’ varies with the tree involved in the interaction. We have no data to assess

how much of that variation is due to direct microclimatic effects and how much is due to

better nutritional dynamics below each species, i.e. the data does not allow us to conclude

uniquivocally that species-richness differences between micro-environments are due to

72

microclimatic effects caused by the trees, to differences in soil nutrients or to a combination of

both causes (see Shreve 1931; Turner et al. 1966; Lowe & Hinds 1971; Halvorson & Patten

1974). However, the positive correlation between soil nutrient content and species richness

found in the three micro-environments does not allow us to discard easily the hypothesis that

differences in species richness are related to differences in soil fertility (see Flores & Jurado

2003; Gómez-Aparicio et al. 2005), .

On the other hand, as in any observational study it is not possible to clearly distinguish

cause and effect in these biodiversity-ecosystem function correlations. In other words, it is not

possible to distinguish if higher nutrient balance (or other effects) of nurse trees cause higher

plant richness (and abundance), or if higher richness favored by microclimatic effects of the

trees leads to nutrient retention and other effects on the soil. It is interesting to quote Aarssen

(2004) who says that the relationships between species richness and productivity are usually

correlational, sometimes indirectly causational but never directly causational on any scale.

The correlation between species richness and the functional properties of the

ecosystem, such as net primary production, has been demonstrated in previous experimental

studies using serpentine grassland in southern California (Vitousek & Hooper 1993), and in

European pastures (presented in Loreau et al. 2002). In Zapotitlán Salinas plant abundance is

related only to those processes involved in C and N mineralization, while richness is related

not only to the mineralization of C and N, but also to the increase in the total stores of C, N

and P, and to the activity of the microbial biomass. This suggests that richness is related to

those nutrients that are directly affected by the dynamics of the transformation of organic

material by the heterotrophic microbiota (McGill & Cole 1981).

A mechanism that could explain the positive relationship between plant richness and

soil fertility is the so-called ‘complementarity’ effect (see Vitousek & Hooper 1993; Tilman &

73

Wedin 1991; Tilman et al. 1996; Loreau et al. 2002; Hooper et al. 2005). Vitousek & Hooper

(1993) propose that an enrichment of the diversity of functional groups would favor a more

extensive exploration of the soil by the roots (hence the name ‘complementarity’ for the

effect), with an increase in the direct acquisition of nutrients, and a decrease in nutrient loss

via leaching. The interspecific variation in the traits that influence nutrient acquisition (e.g.

root depth, nutrient requirements, N, water and light use efficiency) could result in the nutrient

uptake by a group of species being more efficient than the uptake by a single dominant species

(see Naeems et al. 2002; Tilman et al. 2002).

‘Complementarity’ results from the reduction of interspecific competition by means of

the concept of the shared niche where the use of different resources by the species, or of the

same resource but in different space or time, allows the community of species to consume the

majority of the resource (Harper 1977). In some cases, this ‘complementarity’ effect could be

accompanied by positive interactions, such as facilitation between species that when growing

together, produce more biomass than when growing in monoculture (Callaway 1997; Loreau

et al. 2002; Hooper et al. 2005). There is evidence that positive biotic interactions such as

facilitation are more common than the negative ones, such as competition, in ecosystems

characterized by conditions adverse to plant establishment (e.g. deserts) (Callaway 1997).

Alternative explanations for the positive relationship between richness and ecosystem

processes are related to the hypothesis of the ‘sampling effect’ (Tilman & Wedin 1991; Lepš

et al. 2001), which states that as the diversity of a sample increases, the possibility of

including competitively successful species also increases. These species are those that produce

greater biomass and in consequence enrich the stores of nutrients in the soil by contributing

large quantities of litter. However, the rarefaction curve of the open habitat was constantly

lower (even for comparable number of individuals) with respect to those obtained for the

74

under canopy habitats, which suggests that the sampling effect is not a plausible explanation in

this case.

There are few exceptions to the positive relationship between soil variables and species

richness in Zapotitlán Salinas. These were for net N mineralization in the three micro-

environments where a slight negative slope was observed (Fig. 3), for total N, ammonium and

net C mineralization rate where a marked decrease in species richness was observed under the

canopies of C. praecox, and for available P where again, an important decrease was observed

under P. laevigata. A similar negative relationship was observed between plant abundance and

these three soil parameters in the three micro-environments. A unimodal relationship between

increases in soil fertility (or the relaxation of disturbance) and species richness at a regional

scale (see Rosenzweig 1971; Grime 1979; Mittelbach et al. 2001; Aarssen 2004) has been

proposed. According to these authors, in a low soil fertility scenario species richness increases

when soil nutrients increase, but at intermediate conditions of soil fertility this relationship

changes to a negative one, which suggests the existence of a threshold where the nutrient starts

to become limiting and the possibilities of facilitation between species decreases (see

Callaway 1997; Aarssen 2004).

The ANCOVA results (Fig. 3, 4) suggest that the threshold of limitation by net N

mineralization has been reached in the three micro-environments and the possibilities of

between species facilitation allowing for the presence of additional species decreases as total

net N mineralization increases. The contrasting sign (positive in the case of P. laevigata and

negative in the case of C. praecox) of the relationship between species richness and total N,

ammonium and the net C mineralization rate suggests a higher threshold for the limitation of

soil resources (N for the plants and C for the soil microbiota) in the soils under the canopies of

P. laevigata as compared to those found under the canopies of C. praecox. However, soils

75

under P. laevigata, with high N and C concentrations, showed a lower limitation threshold for

available P than those found under C. praecox. In other words, available P concentrations

seem to be the limiting factor for increasing plant richness under P. laevigata, whereas in open

areas and under C. praecox soil N and C play that role. There are no reports showing P

limitation in arid environments, but there is evidence that it may be a stronger limiting factor

than total N in some terrestrial ecosystems (Grimm et al. 2003), and, in particular, Campo et

al. (1998) found that P is a limiting resource in a Mexican dry forest.

In Zapotitlán Salinas, the soil under P. laevigata canopies has more N and C than the

soil under C. praecox canopies. This could be due to a higher capacity of P. laevigata to fix N

through root nodulation (Allen & Allen 1981), or to higher production of litter with a higher

concentration of N (see Pavón et al. 2005), or to a better response to the ‘complementarity’

effect between species (all plant and soil microbiota species).

Acknowledgments. We are grateful to Vinicio Sosa, David Ackerly, Alessandro Chiarucci

and also to two anonymous reviewers for useful discussions and suggestions about this study,

to Maribel Nava for assisting with the soil analysis in the Biogeochemical Laboratory, CIEco-

UNAM, to Carlos Durán of the XAL herbarium, Instituto de Ecología, A.C. for help with

species identification, to Berry Brosi for help with randomization tests, to Bianca Delfosse for

the revision of the English language. This study was funded by a CONACyT doctoral

scholarship 143319 (Y.P-V.) and by CONACYT grant 36642-V (C.M.).

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A., Mulder, C.P.H., O'Donovan, G., Otway, S.J., Pereira, J.S., Prinz, A., Read, D.J.,

Scherer-Lorenzen, M., Schulze, E.D., Siamantziouras, A.S.D., Spehn, E.M., Terry,

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Biodiversity and ecosystem functioning: Synthesis and perspectives, pp. 47- 60. Oxford

University Press, UK.

82

Table 1. ANCOVAs of species richness and plant abundance as a function of soil fertility

parameters and micro-environment (categorical variable with three levels: open areas, under

canopies of C. praecox and under canopies of P. laevigata). Samples were taken at the end of

the rainy season in Zapotitlán Salinas (Tehuacán-Cuicatlán region, Puebla, Mexico).

Richness Abundance Source of variation Df MS % EV F Pr(F) MS %

EV F Pr(F)

Total N 1 372.4 0.36 99.3 <0.0001 1978.5 0.02 1.5 0.2 Micro-environment 2 218.0 0.4 58.1 <0.0001 12206.1 0.2 9.2 0.0004 Interaction 2 24.1 0.04 6.4 0.003 1136.6 0.02 0.9 0.4 Error 54 3.75 0.2 1327.6 0.7 Total P 1 42.2 0.04 9.0 0.004 633.5 0.006 0.4 0.5 Micro-environment 2 380.2 0.7 80.6 <0.0001 10936.6 0.2 7.6 0.001 Interaction 2 0.9 0.002 0.2 0.8 114.6 0.002 0.08 0.9 Error 54 4.7 0.2 1437.4 0.8 Organic C 1 176.0 0.2 42.3 <0.0001 3.4 0.001 0.002 0.9 Micro-environment 2 316.4 0.6 76.0 <0.0001 13240.8 0.3 10.2 0.0002 Interaction 2 12.6 0.02 3.04 0.06 2042.5 0.04 1.6 0.2 Error 54 4.16 0.2 1292.3 0.7 Nmic 1 123.4 0.3 37.3 0.0001 164.2 0.002 0.08 0.8 Micro-environment 2 108.4 0.5 32.8 <0.0001 2954.7 0.1 1.5 0.2 Interaction 2 8.6 0.04 2.6 0.1 1261.1 0.05 0.6 0.5 Error 24 3.3 0.2 1955.9 0.9 Cmic 1 124.3 0.3 37.7 <0.0001 463.1 0.008 0.2 0.6 Micro-environment 2 108.4 0.5 32.9 <0.0001 2580.2 0.09 1.3 0.3 Interaction 2 8.3 0.04 2.5 0.1 1243.3 0.05 0.6 0.5 Error 24 3.3 0.2 1976.1 0.9

NH4 1 291.6 0.3 73.5 <0.0001 5033.5 0.05 3.6 0.06 Micro-environment 2 255.7 0.5 64.4 <0.0001 8921.0 0.2 6.4 0.003 Interaction 2 20.9 0.04 5.3 0.008 1329.6 0.03 1.0 0.4 Error 54 4.0 0.2 1385.5 0.8

NO3 1 6.6 0.006 1.6 0.2 1420.5 0.01 1.0 0.3 Micro-environment 2 407.3 0.8 97.7 <0.0001 10913.9 0.2 7.9 0.001 Interaction 2 6.3 0.01 1.5 0.2 1425.3 0.03 1.0 0.4 Error 54 4.2 0.2 1375.1 0.7 Available P 1 0.01 0.0 0.002 0.9 3906.4 0.04 3.3 0.08 Micro-environment 2 408.6 0.7 101.7 <0.0001 12886.5 0.3 10.9 0.0001 Interaction 2 12.4 0.02 3.1 0.05 3298.2 0.07 2.8 0.07 Error 54 4.0 0.2 1186.6 0.6 Labile C 1 180.6 0.4 53.2 <0.0001 4.4 <0.01 0.002 0.9 Micro-environment 2 85.2 0.4 25.1 <0.0001 3958.0 0.1 2.3 0.1 Interaction 2 2.2 0.01 0.6 0.5 2864.5 0.1 1.6 0.2 Error 24 3.4 0.2 1745.3 0.8

% EV: The percentage of the explained variance (Sum of squares/Total sum of squares)

83

Table 2. ANCOVAs of species richness and plant abundance as a function of soil process

parameters and micro-environment (categorical variable with three levels: open areas, under

canopies of C. praecox and under canopies of P. laevigata). Samples were taken at the end of

the rainy season in Zapotitlán Salinas (Tehuacán-Cuicatlán region, Puebla, Mexico).

Richness Abundance Source of variation Df MS % EV F Pr(F) MS % EV F Pr(F) Net N mineralization 1 143.6 0.1 31.0 <0.0001 7204.5 0.07 5.1 0.03 Micro-environment 2 329.8 0.6 71.2 <0.0001 7834.4 0.2 5.52 0.007 Interaction 2 2.7 0.005 0.6 0.7 404.5 0.008 0.3 0.8 Error 54 4.7 0.2 1419.8 0.8 Net C mineralization rate 1 529.5 0.5 134.9 <0.0001 11722.9 0.1 8.3 0.006 Micro-environment 2 136.6 0.3 34.8 <0.0001 5564.4 0.1 3.9 0.03 Interaction 2 22.2 0.04 5.6 0.006 617.0 0.01 0.4 0.7 Error 54 3.9 0.2 1412.4 0.8

% EV: The percentage of the explained variance (Sum of squares/Total sum of squares)

84

05

10

15

Num

ber

of specie

s

Oa Cp Pl

A

ab c

020

60

100

Num

ber

of pla

nts

Oa Cp Pl

B

a

b

b 7.5

8.5

9.5

Soil

pH

Oa Cp Pl

Ca ab b

01

23

4

Tota

l N

(m

g g

-1)

Oa Cp Pl

Da

b c

0.0

0.4

0.8

Tota

l P

(m

g g

-1)

Oa Cp Pl

E

a b ab

020

40

60

80

Org

anic

C (

mg g

-1)

Oa Cp Pl

F

a a c

0.0

0.1

00.2

0

Mic

robia

l bio

mass N

(m

g g

-1)

Oa Cp Pl

G

a

b b

0.0

1.0

2.0

3.0

Mic

robia

l bio

mass C

(m

g g

-1)

Oa Cp Pl

H

ab b

05

10

15

NH

4 (

µg g

-1)

Oa Cp Pl

I

a b

b

0.0

0.1

00.2

5

Labile

C (

mg g

-1)

Oa Cp Pl

Micro-environment

J

ab b

-50

510

15

Net N

min

era

lized (

µg g

-1)

Oa Cp Pl

Micro-environment

K

a

b

b

020

40

60

80

Net C

min

era

lized (

µg g

-1 d

ay-1

)

Oa Cp Pl

Micro-environment

L

a

b c

Fig. 1. Box-plot (quartiles and medians) of plant richness and abundance (A-B), soil pH (C),

variables involved in soil fertility (D-J) and variables expressing soil processes (K-L) in three

micro-environments (open areas, Oa: under the canopy of C. praecox, Cp: and under the

canopy of P. laevigata, Pl) at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of

Zapotitlán Salinas (Tehuacán-Cuicatlán region, Puebla, Mexico). Different letters inside each

plot indicate significant differences (P < 0.05) between micro-environments by Tukey method

with Bonferroni corrections.

85

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

0 200 400 600 800 1000 1200 1400

Cumulative number of individuals

Cu

mu

lati

ve n

um

ber

of

sp

ecie

s

C. praecox

P. laevigata

Open areas

Fig. 2. Estimated cumulative number of species as a function of the cumulative number of

individuals (individual-based rarefaction curves, Gotelli & Colwell 2001) in three micro-

environments (open areas, under the canopy of C. praecox and under the canopy of P.

laevigata) at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas

(Tehuacán-Cuicatlán region, Puebla, Mexico). Mean and 95% confidence intervals,

calculated according to Colwell et al. (2004), are shown.

86

Total N (mg g-1)

Num

ber

of

specie

s

1 2 3

05

10

15

A

PlCp

Oa

Total P (mg g-1)

Num

ber

of

specie

s

0.1 0.2 0.3 0.4 0.5

05

10

15

B

PlCp

Oa

Organic C (mg g-1)

Num

ber

of

specie

s

10 20 30 40 50 60

05

10

15

C

PlCp

Oa

Nmic (mg g-1)

Num

ber

of

specie

s

0.0 0.05 0.10 0.15

510

15

D

Pl

CpOa

Cmic (mg g-1)

Num

ber

of

specie

s0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

510

15

E

Pl

CpOa

NH4 (µg g-1)

Num

ber

of

specie

s

2 4 6 8 10

05

10

15

F

PlCp

Oa

Available P (µg g-1)

Num

ber

of

specie

s

5 10 15 20 25

05

10

15

G

PlCp

Oa

Labile C (mg g-1)

Num

ber

of

specie

s

0.05 0.10 0.15 0.20

510

15

H

Pl

CpOa

Net N mineralized (µg g-1)

Num

ber

of

specie

s

0 5 10

05

10

15

I

PlCp

Oa

Net C mineralized (µg g-1 day-1)

Num

ber

of

specie

s

20 40 60 80

05

10

15

J

PlCp

Oa

Fig. 3. Regression lines (and data points) of species richness as a function of variables

involved in soil fertility (A-H) and soil process variables (I-J) for each one of three micro-

environments (open areas, Oa, dotted lines and open circles, under the canopy of C. praecox,

Cp, dashed lines and filled circles, and under the canopy of P. laevigata, Pl, solid lines and

open triangles). Slopes and intercepts were obtained after ANCOVA analyses. Data was

recorded at the end of the rainy season in the semi-arid ecosystem of Zapotitlán Salinas

(Tehuacán-Cuicatlán region, Puebla, Mexico).

87

Net N mineralized (µg g-1)

Bo

x-C

ox t

rasfo

rma

tio

n (

nu

mb

er

of

pla

nts

)

0 5 10

05

01

00

15

02

00

25

0

A

PlCp

Oa

Net C mineralized (µg g-1 day-1)

Bo

x-C

ox t

rasfo

rma

tio

n (

nu

mb

er

of

pla

nts

)

20 40 60 80

05

01

00

15

02

00

25

0

B

PlCp

Oa

Fig. 4. Regression lines (and data points) of plant abundance as a function of soil process

variables (A-B) for each one of three micro-environments (open areas, Oa, dotted lines and

open circles, under the canopy of C. praecox, Cp, dashed lines and filled circles, and under the

canopy of P. laevigata, Pl, solid lines and open triangles). Slopes and intercepts were obtained

after ANCOVA analyses. Data was recorded at the end of the rainy season in the semi-arid

ecosystem of Zapotitlán Salinas (Tehuacán-Cuicatlán region, Puebla, Mexico).

88

Appendix 1. Checklist and relative abundance of the 51 species (belonging to 13 families) of

plants collected in three micro-environments (open areas, under canopies of C. praecox and

under canopies of P. laevigata) at the end of the rainy season in Zapotitlán Salinas (Tehuacán-

Cuicatlán region, Puebla, Mexico).

Species Open areas C. praecox P. laevigata Acanthaceae

Justicia candicans (Ness) L. Benson 0 0.92 0.08

Ruellia hirsuto-glandulosa (Oerst.) Hemsl. 0 1.93 2.42

Siphonoglossa ramosa Oerst. 0 0.91 1.94

Agavaceae

Agave sp. 0 0.59 0.42

Amaranthaceae

Gomphrena decumbens Jacq 0.05 0.23 0.18

Asteraceae

Baccharis sp. 6.64 0 0

Gymnosperma glutinosum (Spreng.) Less. 0 0.84 0.76

Parthenium tomentosum DC. Var. Tomentosum 0 4.28 4.12

Pectis sp. 3.93 0 0

Sanvitalia fruticosa Hemsl. 4.26 6.23 13.2

Viguiera dentata (Cav.) Spreng. var. Dentata 14.1 14.7 11.5

Viguiera grammatoglossa DC. 0 1.21 1.18

Viguiera pinnatilobata (Sch.-Bip.) S.F. Blake 0 1.41 0.82

Cactaceae

Coryphantha pallida Britton & Rose 0.42 2.46 4.43

Ferocactus latispinus (Haw.) Britton & Rose var. spiralis (Karw. Ex Pfeiff.) N. P. Taylor

1.04 1.64 0.97

Mammillaria carnea Zucc ex. Pfeiff. 0.56 7.07 11.2

Mammillaria haageana Pfeiff. 0 5.21 6.44

Mammillaria sp. 0 1.37 2.07

Mammillaria sphacelata C. Mart. 4.56 4.5 4.77

Myrtillocactus geometrizans (C. Mart.) Console 0 0.26 0.72

Neobuxbaumia tetetzo (F.A.C. Weber) Backeb. 0 1.67 1.15

Opuntia rosea DC. 2.5 0 0

Opuntia spp. 17.3 4.48 1.79

Pachycereus hollianus (F.A.C. Weber) Buxb. 1.25 3.45 3.22

Peniocereus viperinus (F.A.C. Weber) Buxb. 0 0.42 0.14

Stenocereus stellatus (Pfeiff.) Riccob 0 0.38 1.11

Euphorbiaceae

Chamaesyce anychioides (Boiss.) Millsp. 0.36 0.23 0.38

Chamaesyce sp. 3.33 0 0

Leguminosae

Acacia angustissima (Mill.) Kuntze 1.25 0.23 0.24

Cercidium praecox (Ruiz & Pavón) Harms. 2.92 0 0.21

89

Mimosa luisana Brandegee 0 0.41 0.19

Prosopis laevigata (Humb. & Bonpl. Ex. Willd.) M.C. Johnst. 0.96 2.01 1.3

Senna wisliezeni (A. Gray) Irwin & Barneby 0 0.2 0.48

Senna galeottiana (M.Martens & Galeotti) Irwin & Barneby 1.43 0 0

Malvaceae

Malva sp. 0 1.59 0.5

Sida abutifolia Mill. 0.36 1.05 0.82

Nyctaginaceae

Allionia incarnata L. 1.84 1.66 0.25

Poaceae

Aristida adscencionis L. 0.05 0.71 0.47

Bouteloua barbata Lag. var. barbata Det. E. Ruiz 11.8 0 0

Cathestecum brevifolium Swallen 10 12.9 13

Chloris virgata Swartz Det. E. Ruiz 0 0.88 0.12

Eragrostis mexicana (Hornem.) Link 0 0.19 0.45

Setaria lutescens (Weigel) Hubb. 0 0.39 0.22

Sporobolus pyramidatus (Lam.) Hitchc. 2.42 0.78 0.28

Polemoniaceae

Loeselia caerulea (Cav.) G. Don 0 1.9 0.99

Portulacaceae

Portulaca mexicana G. Wilson 0 4.31 1.19

Portulaca sp. 5 0 0

Simaroubaceae

Castela tortuosa Liebm. 1.67 2.49 2.15

Verbenaceae

Lantana sp. 0 0.93 0.94

Lippia graveolens Kunth 0 0.85 0.5

Violaceae

Hybanthus oppositifolius (L.) Taub. 0 0.02 0.81

Total number of species 26 43 44

90

Capítulo IV. Discusión general

91

Mecanismo de concentración de nutrimentos en IDF y áreas abiertas en Zapotitlán

Salinas

Las principales rutas de incorporación de nitrógeno (N) disponible al suelo son: la deposición

atmosférica, la fijación biológica de N2 atmosférico y la mineralización de N orgánico a

formas inorgánicas (i.e. quimiótrofos utilizando aminoácidos como fuente de energía) y la

producción de amonio por microorganismos heterótrofos en el proceso de descomposición de

la materia orgánica del suelo (i.e. utilizando carbono orgánico del suelo (COS) como fuente de

energía; Paul & Clark 1996). El porcentaje de aportación de N disponible al suelo por estas

rutas puede variar entre tipos de ecosistemas (Vitousek et al. 2002). En el caso de los

ecosistemas áridos y semiáridos se ha propuesto que la principal ruta de incorporación de N es

la fijación biológica de N2 atmosférico realizado principalmente por cianofitas presentes en las

costras del suelo y por bacterias simbióticas en algunas plantas superiores como por ejemplo

leguminosas (Rychert et al. 1978). Sin embargo, West & Skujiņš (1978) consideran que la

incorporación de N2 en costras del suelo se limitan a la parte superficial del suelo y tiende a

perderse rápidamente a la atmósfera por desnitrificación. Asimismo señalan que la fijación de

N2 atmosférico por plantas superiores en simbiosis con microorganismos en sus raíces en

zonas áridas y semiáridas es más bien rara. Rutas como la depositación atmosférica,

mineralización de formas orgánicas de N por organismos quimiótrofos y heterótrofos también

han sido reportadas como poco importantes en la aportación general del N al suelo en los

sistemas áridos (West & Skujiņš 1978). La entrada de N por descomposición de la materia

orgánica del suelo (MOS) mediante organismos heterótrofos se consideraba no importante

debido a la baja existencia de COS en el suelo de estos ecosistemas (Comanor & Staffeldt

1978). Recientemente la ruta de descomposición de MOS en la incorporación de N al suelo de

92

ecosistemas áridos se comienza a considerar como una posibilidad relevante (Aber & Melillo

2001) debido a la incorporación del concepto de “islas de fertilidad” que ha recibido mucha

atención de estudio (IDF, García-Moya & McKell 1970, Virginia & Jarrel 1983, Schlesinger

& Pilmanis 1998). Si bien hay cierto consenso sobre la importancia de la contribución de las

IDF al presupuesto general de nutrimentos del suelo en desiertos, los mecanismos de

concentración de nutrimentos de estas IDF no han sido aun completamente dilucidados (ver

también Schade & Hobbie 2005). Los resultados del primer capítulo de esta tesis muestran que

la producción de N disponible vía descomposición de COS es una ruta importante de

incorporación de N disponible, principalmente amonio, al suelo de Zapotitlán Salinas similar

(más en cuanto al proceso que en cuanto a la magnitud) a ecosistemas de bosques templados

(ver Fisher & Binkley 2000). Esto contradice la afirmación de Fisher & Binkley (2000)

quienes mencionan que todos los suelos excepto los de tundras, pantanos, desiertos y

pastizales se desarrollan bajo cobertura vegetal boscosa. Aunque la agregación vegetal (ya sea

de árboles o arbustos) en zonas áridas es muy pequeña en comparación con los bosques, la

formación de suelo en estas zonas está relacionada a esta mínima unidad de agregación vegetal

(i.e. uno o pocos individuos de la misma o diferentes especies).

El funcionamiento biogeoquímico (aunque limitado a la dinámica estacional de disponibilidad

de agua) para el ecosistema semiárido tropical evaluado parece similar a bosques templados en

cuanto a la importancia que puede tener la disponibilidad de carbono (C) y la descomposición

de la materia orgánica en el suelo en la dinámica de disponibilidad del N (ver McGill & Cole

1981, Paul & Clark 1996, Hart et al. 1994, Fisher & Binkley 2000, Booth et al. 2005). Esta

tesis muestra la importancia del proceso de mineralización de C como mecanismo de

producción de N disponible en el suelo de las IDF y apoya el modelo de McGill & Cole

(1981) sobre la estrecha relación que tiene el C con respecto al N en cuanto a que su

93

estabilización en el suelo está dirigida por procesos de mineralización biológica (i.e.

microorganismos del suelo) en busca de energía a partir de la obtención de energía del COS.

En este sentido la magnitud en la que el N es concentrado en el suelo de las IDF es diferente

de acuerdo a la especie formadora, es decir, de acuerdo a la cantidad y calidad de la materia

orgánica producida. Es importante notar que además de la producción de N disponible, se está

concentrando una fracción aún más grande de N y C orgánico (entre 99 y 98 %) bajo la

influencia de IDF. Esta acumulación va a repercutir directamente en la dinámica de

estabilización de formas más recalcitrantes (humificación) de C y N en el suelo a largo plazo.

Una baja cantidad de C disponible y un alto cociente de C:N (indicando alta concentración de

elementos de C recalcitrante y una baja tasa de producción de N disponible por unidad de C

mineralizado) reduce la magnitud en la formación de suelo fértil en los micro-ambientes de

áreas abiertas a corto y largo plazo. Sin embargo, el mecanismo de formación de suelo en que

la mineralización de C determina el N disponible en estas áreas abiertas es similar a las IDF.

La dirección de los procesos son similares (C determinando la dinámica del N), la magnitud de

los procesos es la que hace la diferencia de fertilidad en el suelo entre las IDF y las áreas

abiertas.

Las IDF como reguladoras del funcionamiento del ecosistema en Zapotitlán Salinas

El papel de la riqueza de especies vegetales en la productividad en general y en la

retención de nutrimentos en el suelo ha sido cuestionada (Hooper & Vitousek 1997, Tilman &

Lehman 2002) y se asocia más bien al papel de los grupos funcionales que al número de

especies per se (Hooper & Vitousek 1997). Sin embargo, el papel de la riqueza ha sido

evidente en varios sistemas experimentales (Loreau et al. 2002, Hooper et al. 2005). Dado que

94

no es posible atribuir una relación causal directa entre nutrimentos del suelo y diversidad

vegetal o viceversa (Aarssen 2004) es posible pensar, de acuerdo con los resultados obtenidos

en el segundo capítulo de esta tesis, que la magnitud de la concentración de los nutrimentos en

el suelo influye positiva o negativamente en la diversidad vegetal (según la identidad de la

especie formadora de IDF) y que también la diversidad vegetal influye en la magnitud de la

concentración y utilización de los nutrimentos en el suelo en las IDF de Zapotitlán Salinas.

Estos resultados, para el caso de influencia positiva, podrían explicarse por cualquiera de las

dos alternativas teóricas usadas para explicar las relaciones positivas entre especies: nicho

complementario (i.e. diferenciación en la adquisición de recursos por las especies Harper

1977, ver también Loreau et al. 2002, Hooper et al. 2005) y efecto de grupos funcionales (ver

Tilman & Lehman 2002). En el caso de la influencia negativa, los resultados podrían

explicarse a partir de la hipótesis teórica propuesta por Escudero et al. (2004). El aumento de

los recursos en el suelo de IDF en las fases tardías del desarrollo de la misma (definida por un

umbral determinado en el tamaño de la IDF) tienen como consecuencia que las posibilidades

competencia entre especies aumenten y las posibilidades de facilitación disminuyan (que son

las predominantes en las fases iniciales de la IDF; Escudero et al. 2004). Las IDF en

Zapotitlán Salinas parecen ser reguladoras de procesos subterráneos (i.e. concentración de C y

N en el suelo vía incorporación de carbono orgánico al suelo) y de procesos aéreos (i.e.

determinación de relaciones positivas o negativas entre especies de la comunidad vegetal

ocasionadas por la llegada de especies nuevas). Esta regulación subterránea-aérea depende de

la identidad de la especie formadora de IDF por lo que es importante considerar el papel

funcional de la IDF a nivel de la especie formadora. Aspectos del papel funcional de las IDF

podrían estar relacionados con los mecanismos e implicaciones de su modificación al suelo en

procesos como mecanismos de protección-adquisición de nutrimentos, uso eficiente de

95

nutrimentos, facilitación planta-planta, facilitación planta-suelo-planta, así como

implicaciones en el éxito reproductivo de la especie formadora y/o especies asociadas a

diferentes propiedades del suelo, entre otros.

Posibles implicaciones de la capacidad de modificación del suelo por especies de IDF en

Zapotitlán Salinas

El efecto que tienen los árboles y arbustos del desierto en la modificación de las propiedades

físico-químicas del suelo que determinan su fertilidad no es tan importante como el efecto que

tienen los árboles en el suelo de bosques templados (Fisher & Binkley 2000). Sin embargo, el

efecto que tienen los árboles y arbustos del desierto sobre otras formas de vida que habitan en

estos ecosistemas es crucial para su existencia (Noy-Meir 1985). Las implicaciones de la

modificación del suelo por las especies formadoras de IDF pueden reflejarse tanto en las

historias de vida de las especies de microorganismos, plantas y animales asociados a ellas,

como de la misma especie formadora. Las especies formadoras de IDF podrían considerarse

como ingenieros del ecosistema definidos según Jones et al. (1994) como organismos que

directa o indirectamente modulan la disponibilidad de recursos (en este caso fertilidad del

suelo) a otras especies cambiando el estado físico de materiales bióticos o abióticos que llevan

a la modificación, mantenimiento o creación de habitats (ver Breemen & Finzi 1998 respecto a

implicaciones ecológicas de interacciones planta-suelo revisando el caso de las IDF en

desiertos). Si en la modificación de la fertilidad del suelo por especies formadoras de IDF

intervienen características determinadas genéticamente (e.g. producción de taninos en la

hojarasca que influyan en su descomposición, patrón fenológico, producción de exudados en

las raíces, etc) entonces la modificación del suelo por IDF podría considerarse como su

96

“fenotipo extendido” FE (definido como los efectos de genes a nivel de organización más

grande que poblaciones, es decir con efectos a nivel de comunidades o ecosistemas; Dawkins

1982, Whitham et al. 2003). Para el caso de las IDF el efecto en la comunidad de especies

(e.g. riqueza de especies vegetales, biomasa microbiana, etc.) y en el ecosistema (e.g.

productividad, mineralización de C, etc.) es notable. Jones et al. (1994) sugieren que el efecto

de los ingenieros del ecosistema podría derivar en procesos sinérgicos que afectan la

adecuación de la especie ingeniero y si ésto llegara a suceder entonces se podría considerar

que su FE está sujeto a selección natural. Binkley & Giardina (1998; con base en ideas de

Tilman 1988) proponen que la modificación del suelo por los árboles de bosques templados,

ya sea hacia mayor o menor fertilidad, podría constituir en sí una estrategia para incrementar

la supervivencia y el éxito reproductivo del árbol. Por ejemplo, Binkley & Giardina (1998)

proponen que mantener condiciones de baja fertilidad podría ser el mecanismo de

estabilización de parches de árboles del género Tsuga en Norteamérica por miles de años (e.g.

favoreciendo iones Ca2+ en el suelo), inhibiendo plántulas de especies que prefieren suelos

más ácidos y fértiles (ver también Breemen & Finzi 1998). A diferencia de los árboles de

bosques templados donde existe gran cantidad de recursos en el suelo y las relaciones de

competencia entre especies predominan, las interacciones de competencia no siempre son las

dominantes en las zonas áridas y semiáridas (Callaway 1997, Escudero et al. 2004). En las

fases iniciales de una IDF, con pocos recursos en el suelo, las interacciones de facilitación

predominan, mientras que en las fases terminales son las de competencia las predominantes

(Escudero et al. 2004, ver también Callaway 1997). Probablemente una vez que la fase de

reproducción de una IDF haya llegado a su máxima contribución (tamaño límite de la IDF) es

cuando comienzan a predominar las interacciones de competencia en la misma. En todo caso

no le sería tan grave a largo plazo a la IDF perder en la interacción de competencia, una vez

97

que ha contribuido lo suficiente a la producción de semillas para conformar la siguiente

generación. La modificación del nivel de fertilidad en el suelo por especies de IDF en un

contexto de selección natural podría servir como hipótesis de trabajo para futuros estudios.

Estrategias funcionales de IDF podrían establecerse bajo el modelo propuesto por Grime

(1979) de estrategias básicas en plantas que explican procesos de sucesión. En efecto, este

modelo podría ser útil para examinar el efecto de las IDF en el suelo (e.g. inhibición de

competidores, facilitación de especies pioneras (ruderales) y tolerancia al estrés, Breemen &

Finzi 1998). Mayor investigación es necesaria para probar estas hipótesis en el contexto de las

ventajas o desventajas en la adecuación de las especies formadoras de IDF de Zapotitlán

Salinas y especies asociadas, así como de sus posibles implicaciones ecológicas y evolutivas.

98

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