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n° du projet – durée

L’Animal, le Sol, l’Eau: Dynamique de la Contamination Environnementale

par la Toxoplasmose

Emmanuelle Gilot-Fromont, Cécile Gotteland, Michel Langlais, Dominique Aubert, Marie-Lazarine Poulle, Emilie Dupuis, Marie-Amélie Forin-Wiart, Eve Afonso, Muriel Rabilloud, Benjamin Riche, Marie-Laure Dardé, Isabelle Villena Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive, UMR CNRS 5558, Lyon Laboratoire de Parasitologie, EA3800, Reims Laboratoire de Parasitologie-Mycologie INSERM UMR 1094 Limoges

n° ADEME-AFSSET 0975C0043– APR EST 2009 – 2010 - 2014

Zoonose fréquente et parfois grave, cause d’avortement chez animaux d’élevage Cycle complexe: survie longue des oocystes dans le sol et dans l’eau (7 à 43% de survie à 100j, Lélu et al. 2012 Appl Env Microbiol) Parasite ubiquiste, mais risque d’infection variable: comprendre les déterminants de cette variabilité dans le cycle naturel

Toxoplasma gondii

Tourdjmann et al. 2015 BEH

Variabilité entre milieux

Habitat humain

Chats

Rongeurs Prédation forte moyenne faible

non habité rural urbain

Facteurs prédation HI HD D’après Deplazes et al. 2004

Afonso et al. 2006 Int J Parasitol, Afonso et al. 2008 Int J Parasitol, Lélu et al. 2010 Theor Popul Biol

Le milieu rural est particulièrement favorable à la propagation de la toxoplasmose

namique spatio-temporelle dépendante : * des populations de chats (dynamique, régime alimentaire, comportement) * des populations d’hôtes intermédiaires (dynamique, sensibilité) * de l’environnement (pente, température, pluviométrie)

Principe: dans des sites connus (paysage, climat, dynamique de la toxoplasmose dans les populations d’hôtes intermédiaires et définitifs):

mesure de la contamination du sol (3 communes de climat et de structure contrastées) mesure de la contamination de l’eau par prélèvements répétés sur un site

Le milieu rural, un milieu hétérogène

Hétérogénéité spatiale: - climat sec et chaud défavorable à la survie des oocystes - pourtour des zones habitées et des fermes, lieux de défécation des chats, zones couvertes par la végétation, bas de pentes plus contaminés

Hétérogénéité temporelle: - années chaudes et sèches moins favorables à la contamination - du fait de la saisonnalité des naissances de chatons et des variations météo: contamination maximale en hiver

Prédictions

Gilot-Fromont E., et al. 2012. The life cycle of Toxoplasma gondii in the natural environment. Chapter 1, pp1-36, in Toxoplasmosis – Recent Advances, O. Djurkovic-Djakovic (ed)

Populations de chats: - captures-recaptures avec suivi sérologique - suivi des déplacements - régime alimentaire - comportement de défécation

Hôtes intermédiaires: - captures sur lignes de pièges

Méthodes

Méthodes Cartographie:

Méthodes Cartographie: - typologie des milieux: forêt, prairie, zones cultivées

Méthodes Cartographie: - typologie des milieux: forêt, prairie, zones cultivées Utilisation de l’espace par les chats:

Méthodes Cartographie: - typologie des milieux: forêt, prairie, zones cultivées Utilisation de l’espace par les chats: - Village

Méthodes Cartographie: - typologie des milieux: forêt, prairie, zones cultivées Utilisation de l’espace par les chats: - Village - Périphérie immédiate - Périphérie secondaire

Méthodes Cartographie: - typologie des milieux: forêt, prairie, zones cultivées Utilisation de l’espace par les chats: - Village - Périphérie immédiate - Périphérie secondaire - Densité d’observation de chats

Méthodes Cartographie: - typologie des milieux: forêt, prairie, zones cultivées Utilisation de l’espace par les chats: - Village - Périphérie immédiate - Périphérie secondaire - Densité d’observation de chats - Echantillonnage stratifié: n = 243

Echantillonnage de 20 prélèvements sur 1 m2, 4 réplicats par échantillon, 2 puits PCR/ réplicat (1944 puits PCR)

Sol: Saint-Just Chaleyssin (Isère) et Aimargues (Gard): échantillonnage en étoile, 10 transects de 10 points; prétraitement (filtration, centrifugation), extraction, PCR quantitative en temps réel

Méthodes

Eau: Ardennes: 12 points d’eau prélevés 2 fois chaque mois entre janvier et aout: 20 à 32 l, filtration, élution, prétraitement, extraction, PCR quantitative en temps réel

Lélu M. et al. 2011. Development of a sensitive method for Toxoplasma gondii oocysts extraction in soil samples. Vet Parasitol 183: 59-67

N

Ardennes: prévalence: 74% Lorraine: prévalence: 47% 72 SC/km2/an Isère: prévalence = 55% 55 SC/km2/an Gard: prévalence = 50% 31 SC/km2/an

Résultats: chats

Afonso E. et al. 2010. Local meteorological conditions influence the dynamics of seroconversion to Toxoplasma gondii in rural cats (Felis catus) in France. Epidemiol Infect 138: 1105-1113.

Intra-population: risque de séroconversion = f(pluviométrie et nombre de chatons dans le groupe social) Travaux en cours: analyse du régime alimentaire et des déplacements des jeunes chatons (thèse J Simon)

Site: Ardennes (Briquenay, Boult-aux-bois) Prévalence: 4,1% : rat: 12,5%, autres espèces non commensales: 3,7%

Résultats: hôtes intermédiaires

Gotteland C., et al. 2014 Parasitology, Richomme et al. 2010 Epidemiol Infect, Beral et al. 2012 EcoHealth, Gotteland et al. 2014 VectorBorne Zoonot Dis.

Effet distance à la plus proche ferme: OR = 0,75 par 100m: l’espèce est un marqueur de la proximité avec l’homme Autres études sur les hôtes intermédiaires sauvages (sanglier, chevreuil): contamination ubiquiste mais paysage agricole favorable, effets climat et météo

N

2011 (année sèche): 29,2% d’échantillons ayant au moins un puits PCR positif [23,5 – 34,9] CT moyen = 35,96 (seuil de détection: 100-1000 oo/g, lien avec la dose infectante 50%)

village (38,1%) > périphérie immédiate (29,6%) > périphérie secondaire (19,7%) Pas d’autocorrélation spatiale, pas de lien avec le milieu ou la densité d’observation de chats

Résultats: sol, Briquenay

Gotteland C., et al. 2014. Frequency and spatial distribution of soil contamination by Toxoplasma gondii in a rural area: influence of cats and land use. Vet Parasitol 205: 629-37.

Aimargues (Gard): 29% de positivité

Saint-Just Chaleyssin (Isère): 46% de positivité N

N

• présence = f(présence au point voisin), p = 0,02, effet confondu • effet population: OR Saint-Just Chaleyssin = 2,02 • altitude: OR = 3,32 pour 10 m • couvert végétal * distance à la plus proche habitation: 0R = 2 sur sol couvert à 250m des habitations / sol nu ou proche habitation

Résultats: sol, autres sites

• 44% de résultats montrant au moins 1 puits /2 positif, CT de 35,8 à 37,5

• saison: diminution entre janvier-avril et aout

• météo: OR = 7,4 par temps sec/temps pluvieux, OR = 2,9 pour 5 degré au-dessus des normales de saison

Mai: temps pluvieux tous les jours de prélèvement, janvier et juin: ½ jours

Résultats: eau

• Niveau d’infection des chats: 47 – 74 %; des rongeurs: 4% • Sol: oocystes détectables dans 29 à 46% des prélèvements: contamination plus

concentrée aux abords du villages (fermes?) mais largement présente ailleurs, plus importante en bas des pentes et sur sol couvert

• Eau: oocystes détectables dans 44% des prélèvements (Ardennes), forte diminution entre janvier et aout, contamination plus forte par temps sec et chaud

• Effet climat: climat sec et chaud => milieu moins contaminé • Effet météo: périodes chaudes et sèches => décontamination de l’environnement

mais concentration de la contamination

Conclusion

• Modèle individu-centré spatialisé • Dynamique spatio-temporelle de

la contamination des chats, des rongeurs et du sol

• Effet de la disposition des fermes sur la commune

Perspective: généralisation

Gotteland C. et al. 2014. Predicting the role of farm location on the spatial distribution of Toxoplasma gondii in rural environment using an agent-based model. Int J Health Geogr

* Echelle d’un bassin versant * Prise en compte des hôtes intermédiaires sources de risque pour l’homme (ovins, porcs)

Perspective: gestion Effet de mesures portant sur:

Les populations de chats Les populations de rongeurs La biosécurité en élevage Les mesures de protection individuelles

Toxoplasma modèle d’étude d’un agent pathogène à cycle complexe

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Projet pluridisciplinaire : Diagnostic et expérimentation (CNR /CRB toxoplasmose), écologie microbienne Biologie des populations, comportement Epidémiologie, mathématiques