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REGENERACIÓN NATURAL DEL ROBLE NEGRO (Colombobalanus excelsa) EN DOS
POBLACIONES DE LA CORDILLERA ORIENTAL DE COLOMBIA
César Augusto Parra Aldana
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA
SEDE MEDELLÍN
FACULTAD DE CIENCIAS AGROPECUARIAS
POSGRADO BOSQUES Y CONSERVACIÓN AMBIENTAL
Agosto – 2011
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REGENERACIÓN NATURAL DEL ROBLE NEGRO (Colombobalanus excelsa) EN DOS
POBLACIONES DE LA CORDILLERA ORIENTAL DE COLOMBIA
César Augusto Parra Aldana
Tesis de Grado presentada como
requerimiento parcial para optar al título de
Magister en Bosques y Conservación Ambiental
DIRECTORA
María. Claudia Díez Gomez
Ingeniera Forestal, Ms C
Departamento de Ciencias Forestales
ASESOR
Flavio Humberto Moreno Hurtado
Ingeniero Forestal, Ph.D.
Departamento de Ciencias Forestales
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA
SEDE MEDELLÍN
FACULTAD DE CIENCIAS AGROPECUARIAS
POSGRADO BOSQUES Y CONSERVACIÓN AMBIENTAL
Agosto – 2011
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Artículo 1: INGRESO DE PROPÁGULOS A PARTIR DE LA REPRODUCCIÓN
SEXUAL DEL ROBLE NEGRO (Colombobalanus excelsa) EN DOS POBLACIONES DE
LA CORDILLERA ORIENTAL DE COLOMBIA
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INGRESO DE PROPÁGULOS A PARTIR DE LA REPRODUCCIÓN SEXUAL DEL
ROBLE NEGRO (Colombobalanus excelsa) EN DOS POBLACIONES DE LA
CORDILLERA ORIENTAL DE COLOMBIA
César A. Parra A., M. Claudia Díez G., Flavio Moreno H.
___________________________________________________________________________
Estudiante Maestría en Bosques y Conservación Ambiental. Universidad Nacional de Colombia,
Sede Medellín. E-mail: [email protected]
Profesora Asociada. Departamento de Ciencias Forestales. Universidad Nacional de Colombia,
Sede Medellín. E-mail: [email protected]
Profesor Asociado. Departamento de Ciencias Forestales. Universidad Nacional de Colombia,
Sede Medellín. E-mail:[email protected]
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Resumen
Colombobalanus excelsa es una especie endémica de la zona andina de Colombia, con cuatro
poblaciones aisladas que forman rodales homogéneos conocidos como robledales negros. Se
encuentra en categoría Vulnerable de amenaza, debido principalmente a la conversión del bosque
en tierras de uso agropecuarios. Este estudio evalúa los procesos de suministro de propágalos por
vía sexual y la estructura del roble, en dos poblaciones de la cordillera oriental colombiana. Se
establecieron 16 transectos permanentes de 0,1 ha y se determinó la estructura de adultos (> 10
cm DAP) y de la regeneración natural. Durante un año se realizaron evaluaciones sobre los
eventos de fructificación, lluvia de semillas, germinación de semillas y banco de semillas. La
estructura diamétrica de roble negro tiene forma de “J” invertida en ambas poblaciones, aunque
con significativas diferencias en la abundancia de árboles adultos. La cantidad de plántulas (< 50
cm de altura), por hectárea se considera baja en los ambos bosques (466 en Huila y 166 en
Santander). La fructificación fue escasa (15% a 22% del número de árboles) en los períodos
máximos. El ingreso de propágulos a través de la lluvia de semillas sanas fue muy bajo en ambas
localidades (49.444 semillas/ha/año en Santander y 6.667 en Huila). La germinación de las
semillas también resultó muy baja (7,25 ± 0,96 %). No se encontraron semillas de roble negro en
las muestras del banco de semillas. Se discuten las implicaciones del extremadamente bajo
suministro de renuevos y propágulos de roble negro, lo cual potencialmente puede poner en
riesgo la persistencia de estos bosques.
Palabras clave: semillas, regeneración natural, especies forestales amenazadas, barreras
reproductivas, bosques andinos
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Abstract
Colombobalanus excelsa is an endemic species of the Andean region of Colombia, with four
isolated populations, forming pure stands (black oak forests). It has been classified in the threat
category “Vulnerable”, mainly due to forest conversion for agricultural uses. This study evaluates
the recruitment processes via sexual propagules and the structure of natural regeneration in two
populations of the eastern cordillera of Colombia. We established 16 permanent transects of 0.1
ha-each and determined the structure of adults (> 10 cm DBH) and the natural regeneration. We
assessed fruiting times, seed rain, seed germination, and seed bank for one year. The diameter
structure of black oak is inverse J-shaped in both populations; however, the number of seedlings
in the categories of natural regeneration (<50 cm in height) per hectare, was considered very low
(466 in Huila and 166 in Santander). Fruiting was low (15% to 22% of number of trees) in peak
periods. The influx of propagules through the healthy seed rain was very low in both localities
(49.444 seeds ha-1
yr-1
in Santander and 6.667 in Huila). Seed germination was also very low
(7.25 ± 0.96%). Seeds of black oak were not found in samples of seed bank. We discuss the
implications of the extremely low supply of seedlings and propagules of black oak, which
potentially can jeopardize the persistence of these forests.
Key words: seeds, natural regeneration, endangered forest species, reproductive barriers, Andean
forests
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INTRODUCCIÓN
El ciclo natural de la regeneración de las poblaciones de cualquier planta es una serie
concatenada de procesos demográficos (producción de semillas, dispersión, germinación,
establecimiento de plántulas, entre otros), cada uno de los cuales influye decisivamente sobre el
resultado final, que es la obtención de nuevos individuos reproductores que completen el ciclo
(Wang y Smith, 2002). Cuando una cualquiera de esas etapas demográficas tenga una
probabilidad de éxito muy baja, la regeneración natural de la especie en cuestión, estará
seriamente limitada o incluso colapsada (Keeley, 1992; Schupp y Fuentes, 1995). En efecto, el
futuro de la estructura y composición del bosque esta fuertemente influenciada por los patrones
actuales de reclutamiento, que dependen de las interacciones de múltiples factores bióticos y
abióticos (Clark et al., 1998, 1999). Todos estos procesos y los que ocurren durante el estadio de
plántulas tienen un gran impacto en la población de adultos de especies arbóreas (Clark y Clark,
1989), al punto que el crecimiento de una población no sólo depende de la supervivencia de
juveniles y el crecimiento, sino también en el reclutamiento de nuevos juveniles en la población
(Schupp, 1990).
El conocimiento sobre la ecología de la germinación y el crecimiento de las plántulas es de vital
importancia, no sólo para la comprensión de los procesos comunitarios de reclutamiento de
plantas y la sucesión, sino también para desarrollo de estrategias para la conservación de la
biodiversidad y la restauración de los bosques tropicales (Guariguata y Pinard, 1998). Este
conocimiento es por lo tanto, necesario para el éxito de los esfuerzos en el aumento, introducción
y reintroducción de poblaciones de árboles (Khurana y Singh, 2001).
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Adicionalmente, el estudio de estructuras poblacionales puede mostrar la capacidad de
regeneración y sobrevivencia que tienen los individuos de una comunidad forestal, al constituirse
en un importante indicador del flujo de individuos de clases inferiores a las superiores
(Lamprecht, 1990). Los análisis estructurales de un bosque permiten evaluar el comportamiento
de árboles individuales o grupos de especies y hacer deducciones importantes acerca del origen,
características ecológicas, dinamismo y tendencias del futuro desarrollo de las comunidades
forestales, que son la base para trazar con acierto, las direcciones de manejo de cualquier tipo de
bosque (Lamprecht, 1962).
Uno de los bosques más importantes en el mundo, dada su amplia distribución corresponde a los
llamados robledales (Fagaceae), cuyas especies dominan las selvas de regiones templadas,
estacionalmente secas del hemisferio norte, bosques estacionales del subtropico y selvas siempre
verdes de América Central, norte de sur América y del sur de Asia continental y el Archipiélago
Malayo (Manos, Zhou, y Cannon, 2001).
Dificultades en la regeneración de robles han sido reportadas por los investigadores en los EE.UU
y Mexico. (Johnson et al., 2009; Frey et al., 2007; Abrams y Downs, 1990; Gonzalez, et al.,
1995), Europa (Plieninger et al., 2010; Perez-Ramos, 2007; Pulido, 2002); y en Asia (Thadani y
Ashton, 1995; Li y Ku, 2003). Diferentes estudios establecen que la falta de reclutamiento
(particularmente evidenciada en varias especies del genero Quercus), podría conducir a la
disminución a largo plazo de las poblaciones naturales de roble (Sork et al., 2002) o a su
reemplazamiento. (Nowacki y Abrams, 2008), llegando incluso a cambiar la estructura del
bosque (Parker y Dey, 2008; Ryniker, et al., 2006; Lorimer et al., 1994).
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A pesar que en el trópico y subtrópico, existen bosques en los cuales dominan una o varias
especies de la familia Fagaceae, también conocidos como robledales o encinares (Kappelle,
1996a), son pocos estudios asociados al tema de regeneración de sus especies y se han
desarrollado principalmente en México (González, et al., 2007; Ramirez, et al., 2006; Bonfil,
2006; Asbjornsen, 2006, Álvarez, 2006, Park, 2001) y Costa Rica (Guariguata, Sáenz y
Pedroni,2006; Kappelle, et al., 1996b).
En general, los estudios de regeneración en el trópico son escasos y concentrados en pocos sitios.
Algunas de las investigaciones principales en temas de regeneración y disturbio, se han realizado
en la Estación Biológica Los Tuxtlas (México), La selva (Costa Rica), San Carlos de Rio Negro
(Venezuela), y la Isla de Barro Colorado-Panamá (Clark, 1990). Recientemente, Harms & Paine
(2003), hicieron una revisión y sobre la regeneración en bosques tropicales y establecen algunas
implicaciones para su manejo.
Garwood (1989), estableció que el principal medio de la regeneración de las especies tropicales,
se lleva a cabo a través de la lluvia de semillas (semillas que se dispersan recientemente), del
banco de semillas (semillas latentes del suelo) y banco de plántulas (plantas establecidas y
suprimidas en el suelo del bosque), y a través de la emisión rápida de brotes y / o raíces de los
individuos dañados.
En Colombia, los pocos estudios de regeneración en robledales, se han desarrollado en bosques
donde la especie dominante es roble blanco o roble común (Quercus humboldtii) y su propósito
ha sido principalmente entender la respuesta de algunas de las etapas de la regeneración a los
distintos niveles de intervención a los que están siendo sometidos estos bosques. En este sentido,
se han adelantado estudios relacionados con distribución de semillas y plántulas (Guerrero, et al.,
10
2010), producción de frutos (González y Parrado, 2010); relación de la estructura del paisaje con
la regeneración (Cabezas y Ospina, 2010) y la respuesta del bosque a diferentes intensidades de
aprovechamiento (Becerra, 1979). Aun así, el tema de la regeneración natural del roble es
considerado de relevancia para ser tenido en cuenta para el manejo de sus bosques en los planes
de investigación formulados (Saenz, 2008), pero en muy pocos casos se expresa un posible
problema en la regeneración de esta especie de roble tropical, como ha sido afirmado para
algunos bosques de robles en Antioquia-Colombia (León, Vélez y Yepes, 2009)
Colombobalanus excelsa (Lozano, Hernández. y Henao) Nixon y Crepet, o roble negro es la
segunda especie de Fagaceae, registrada en Colombia. Es una especie monotípica y endémica de
los bosques andinos premontanos (Cárdenas y Salinas, 2007; Kappelle, 2006). Su distribución
actual está conformada por cuatro poblaciones aisladas y muy distantes entre sí, y su área de
distribución estimada es menor a 1.100 km2. Al igual que otras especies de Fagaceae, el roble
negro forma rodales con alta dominancia conocidos igualmente como robledales (Kappelle
1996).
La especie fue inicialmente incluida en el género Trigonobalanus, al cual pertenecían otras dos
especies localizadas en el sudeste asiático, (Trigonobalanus doichangensis, Formanodendron
verticillata) (Nixon y Crepet 1989b). Estas tres especies son consideradas como descendientes
modernos de un grupo de Trigonobalanus ampliamente distribuidas durante el terciario (Zhou
1992, Nixon Y Crepet, 1989a), pero que fueron llevadas a extinciones masivas debidas al cambio
climático (Chen et al., 2007) y en la actualidad aparecen como bosques relictuales (Sun et al.,
2006).
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En la actualidad, C. excelsa se encuentra incluida en la categoría Vulnerable de amenaza
(Cárdenas y Salinas, 2007; Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial, 2010),
pues sus ecosistemas se encuentran en continua disminución debido principalmente a la presión
antrópica (Cárdenas y Salinas, 2007). Recientemente, observaciones de campo indican una escasa
regeneración bajo su propia cobertura y algunos estudios han establecido la posible afectación a
la población localizada en Huila por problemas de endogamia o dificultades en el flujo genético
(Palacio y Fernández, 2006; Aguirre, 2009).
Como la mayoría de las especies en peligro incluyen sólo una o unas pocas poblaciones (como es
el caso de C. excelsa), la protección de estas poblaciones es clave para preservar la especie
(Primack, 2001). Es por esto que el conocimiento de las características de la regeneración que
permitirán renovar la población y mantener la persistencia de la especie a largo plazo son uno de
los insumos fundamentales para su conservación (Maxted, Ford-Lloyod y Hawkes, 1997): Se
postula entonces que una baja cantidad de plántulas (individuos < 30 cm de altura) al interior de
los bosques y la escasa producción de semillas, así como la baja germinación, pueden ser factores
que estén afectando la regeneración de la especie en condiciones naturales y por ende su
conservación.
En el presente artículo nos concentramos en algunas etapas del proceso de regeneración de la
especie roble negro y en la estructura de la población en las dos localidades existentes en la
cordillera oriental de Colombia. Para ello evaluamos durante 1 año la lluvia de semillas, el banco
de semillas germinable, y la viabilidad y germinación de semillas de Colombobalanus excelsa y
describimos la estructura actual de la población para responder a las siguientes preguntas: (1)
¿cómo afecta la disponibilidad de semillas el proceso de regeneración del roble negro? y (2) ¿Si
la estructura de la regeneración del roble negro expresa alguna deficiencia en la regeneración?.
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METODOS
Área de estudio: Este estudio se realizó en las dos áreas de distribución del roble negro en la
cordillera oriental de Colombia, a las cuales no referiremos como localidades: una al sur del
departamento del Huila en los municipios de Acevedo, Pitalito, Suaza y Timaná (entre las
coordenadas planas Xmin: 776.935 - Xmax: 807.648 y Ymin: 676.772 - Ymax 699.428) y otra al
oriente del departamento de Santander, en el municipio de Charalá (entre las coordenadas: Xmin:
1.094.266 - Xmax: 1.098.215 y Ymin: 1.166.640 y Ymax: 1.173.121. Fig. 1). Estos bosques de
roble se localizan en un rango altitudinal que va desde 1550 a 2000 metros sobre el nivel del mar.
Los bosques de roble negro del Huila se distribuyen sobre la cordillera oriental y un ramal
montañoso conocido como serranía de Peñas Blancas o cuchilla de San Marcos, en la cuenca alta
del río Magdalena. Las montañas son de rocas sedimentarias compuestas por areniscas, arcillas
rojas y grises, conglomerados y aglomerados con acumulación de cenizas volcánicas (Cárdenas,
Fuquen y Nunes 2002), que han dado origen a suelos franco- arcillo-arenosos, en paisajes de
laderas largas y fuertes pendientes (Castañeda, 2002). La precipitación media anual es de 1249
mm, bajo un régimen con tendencia monomodal y temperatura promedia de 20,6 ºC (IAvH
2005). El uso principal de suelo es el cultivo de café y los frutales de clima frío moderado
(Botero, Diez y Parra, 2008).
En el departamento de Santander, los bosques de roble se restringen a un territorio perteneciente
al corregimiento de Virolín (municipio de Charalá), cuenca del río Oibita y microcuenca de la
quebrada La Lejiana. Se trata de relictos de vegetación sobre paisajes de lomerío y valles
fuertemente disectados cuyo relieve ha sido influenciado por las corrientes hidrográficas y
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procesos erosivos (Pulido 1980). En la región predominan dos expresiones topográficas: la zona
montañosa abrupta con pendientes que varían entre 25 y 45% y regiones con relieve plano o
suavemente ondulado, formadas por depósitos fluvioglaciares del cuaternario mezclados con
materiales de naturaleza blanda como arcillas y lutitas (Pulido 1980). El uso principal del suelo
corresponde a pastos manejados y en menor escala a cultivos de café. La precipitación media es
de 2643 m.m. anuales y temperatura de 17 a 24 ºC (Municipio de Charalá 2002).
Especie estudiada: En 1979 Lozano, Hernández y Henao, reportan la existencia de una segunda
especie de roble para Colombia (Fagaceae), siendo clasificada dentro del género Trigonobalanus
(Forman, 1964), con base en material fértil proveniente de un robledal localizado en el Parque
Nacional Cueva de Los Guácharos. 10 años después se reclasifico y se designó como
Colombobalanus excelsa (Nixon & Crepet, 1989a). Se trata de árboles monoicos, casi
perinnifolios, emergentes, de 20 a 40 metros de altura, copa globosa y fuste recto, en gran
proporción libre en ramas y más de un metro de diámetro a la altura del pecho, con pequeñas
raíces tablares. (Lozano, Hernández y Henao, 1979).
A nivel reproductivo, los síndromes de polinización evaluados, establecen que su polinización es
probablemente por viento, según lo indica la morfología floral (Nixon & Crepet, 1989a; Nixon,
2008), que la especie es exogámica, es decir que su polinización es cruzada (Arroyave, 2007). Su
estado fructífero corresponde a cúpulas escamosas y erectas que sostienen los glandes (semillas)
de forma ovada-subtriangular y de 8 a 11 mm de longitud, con cotiledones oleíferos, con una
proporción grande de frutos vanos. La germinación es del tipo epigea o fanerocotilar (Lozano,
Hernández y Henao, 1979).
Los análisis de dispersión de semillas, establecen que esta tiene lugar principalmente por
barocoria, favorecida por el desprendimiento de frutos por acción de animales arborícolas
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frugívoros, y algún acarreo por breves distancias de frutos caídos por parte de animales o debido
a la escorrentía como consecuencia de fuertes lluvias (Hernández, Lozano y Henao, 1980)
También establecen que las semillas de esta especie son consumidos por la “paloma collareja”
(Columba fasciata albilinea Bonaparte) y por la “lora perica maicera” [Pionus chalcopterus
chalcopterus (Fraser)], y probablemente por otras aves, ardillas [Sciurus granatensis candelensis
(J. A. Allen) y Microsciurus p. pucheranii (Fitzinger)] que comúnmente comen los frutos de
Quercus (Hernández, Lozano y Henao, 1980).
Caracterización de la estructura del bosque
Árboles adultos: 16 transectos de 0,1 ha. (50 m x 20 m), subdivididos en 10 cuadrantes de 10 x
10 m, fueron instalados aleatoriamente en bosques de roble negro: 8 en la localidad Santander y 8
en la localidad Huila. En cada transecto se censaron y midieron todos los individuos de roble
negro con diámetro normal (DN, diámetro medido a 1.30 m del suelo), igual o superior a 10 cm.
A cada individuo se midió la circunferencia del fuste a 1,30 m de altura sobre el suelo, con cinta
métrica a partir de la cual se obtuvo la medida del diámetro.
La determinación de la estructura diamétrica se realizó para cada localidad, cuidando que las
clases diamétricas fueran comparables entre los dos sitios evaluados. Para obtener el rango de
distribución de los diámetros, se dividió en clases diamétricas de manera que permitieran
representar adecuadamente la frecuencia de los individuos por hectárea con respecto de la marca
de clase.
Regeneración natural: entre marzo y abril de 2009, se establecieron 48 parcelas de regeneración
de 100 m2 (10 m x 10 m), distribuidas sistemáticamente dentro de los transectos de 0,1 ha
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referidos anteriormente; de esta forma, cada transecto tuvo 3 parcelas de regeneración, una al
centro del transecto y las otras dos en los extremos del mismo. En estas parcelas se censaron
todos los individuos de la especie roble negro con DN < 10 cm, los cuales fueron considerados
como árboles en estado de regeneración natural. Para este análisis, la regeneración natural fue
dividida en dos grupos de árboles: juveniles (árboles de DN < 10 cm y altura H > 150 cm) y
plántulas, (arbolitos de altura H < 150 cm). Todos los individuos censados fueron marcados con
una placa de aluminio y un número consecutivo para facilitar su ubicación y seguimiento. A cada
individuo se le tomó la altura total (medida directamente con metro) y el diámetro normal para
los individuos juveniles. Las medidas de diámetro fueron realizadas con calibrador digital con
precisión al 0.01 milímetros. Para verificar el ingreso de plántulas luego de un año de instaladas
las parcelas, se repitió el censo de los arbolitos preexistentes en mayo y junio de 2010 y se
registraron bajo el mismo procedimiento, aquellos arbolitos de roble que germinaron durante el
periodo de evaluación.
Se evaluaron las distribuciones de altura para las plántulas, construyendo histogramas de
frecuencia del número de individuos por clase de tamaño, en cada una de las poblaciones.
Igualmente, se realizaron comparaciones de la densidad de plántulas provenientes de la
regeneración, para ello se realizó primero la prueba de Shapiro-Wilk con el fin de verificar su
normalidad (Sprent 1989, Walpole & Myers 1987). Si se distribuían normalmente se realizaron
pruebas de comparación de medias (pruebas de t) para determinar diferencias entre las
poblaciones. En caso contrario (no normalidad) se utilizaron métodos no paramétricos (prueba de
Wilcoxon - W). Los datos fueron analizados empleando el programa Stat Graphics Centurion
XV.I y se trabajó con 95% de confianza.
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Evaluación del ingreso de propágulos
Floración y Fructificación: se realizó el seguimiento a las fenofases reproductivas de floración y
fructificación en las dos poblaciones de roble negro, mediante la selección 20 árboles adultos (10
en Santander y 10 en Huila). El propósito de este seguimiento fue registrar la presencia de las
fenofases en cada una de las poblaciones. Las observaciones fenológicas se realizaron
mensualmente, desde abril de 2009 a mayo de 2010. Para el registro mensual de la fenofase se
calificó a cada árbol con una escala de 0 a 4, de acuerdo a la proporción de ocurrencia del evento
con respecto a la totalidad de la copa del árbol; de esta forma, 0, indica ausencia del evento; 1,
corresponde a un rango de 1 a 25% de presencia de la fenofase; 2, a un rango de 26 a 50%; 3, de
51 a 75% y 4, de 76 a 100% (Fournier, 1974; Fournier y Charpentier, 1975).. A partir de los datos
registrados para cada árbol, se calculó el Índice de Valor Fenológico (IVF) mensual, el cual
expresa una proporción entre la ocurrencia del evento con respecto al valor máximo que podrían
alcanzar el evento en el mimo periodo. Así, el IVF se obtiene sumando las calificaciones
obtenidas por cada árbol y dividiendo este valor por la sumatoria de la máxima calificación que
podrían alcanzar cada uno los árboles evaluados. Con los datos obtenidos mensualmente, se
construyen fenogramas que expresan el comportamiento del evento con respecto al tiempo
Lluvia de semillas: se instalaron 48 trampas de caída de forma circular (24 en cada localidad),
fabricadas de tela de malla con un área de 0,75 m2. Cada trampa fue sostenida con 3 tubos de
PVC a una altura de 1 m sobre el suelo, con el fin de minimizar el ataque de depredadores
(Stevenson y Vargas, 2008). Las trampas se distribuyeron al azar dentro de 16 transectos de 1000
m2 (50 m x 20 m), Todo el material capturado se recolectó mensualmente desde Marzo de 2009
a Mayo de 2010. Las muestras se llevaron al Laboratorio de Ecología (Universidad Nacional de
Colombia, sede Medellín) donde se separaron las semillas de roble negro del resto de material y
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se clasificaron de acuerdo con las siguientes categorías: semillas sanas, semillas fraccionadas,
semillas con pudrición y perforaciones.
Banco de semillas: se evaluó la acumulación de semillas de roble negro en el suelo, a través de
muestras tomadas de 48 parcelas de regeneración. Se utilizó un marco metálico cuadrado de 10
cm de lado, para tomar una muestra que incluyera la hojarasca y suelo hasta una profundidad de 5
cm del horizonte mineral. La hojarasca se revisó manualmente para determinar la presencia de
semillas de roble, en cuyo caso, fueron dispuestas para su germinación. En otra bandeja de
germinación se distribuyó la porción suelo formando una capa delgada (0,5 cm) sobre un sustrato
de de cuarzo (Dalling, Swaine y Garwood, 1994). Todas las bandejas fueron protegieron con una
lámina transparente de vinipel y se instalaron tanto en el laboratorio bajo condiciones
controladas, como en viveros transitorios localizados cerca a los sitios de origen de las muestras.
Se evaluó la germinación de las plántulas de roble negro durante cuatro meses después de la
siembra. El muestreo se repitió tres veces durante un año en cada localidad, tomando las primeras
48 muestras en abril de 2009, el segundo muestreo en el mes de agosto y el tercero en noviembre
del mismo año. El propósito de la distribución de los muestreos en el tiempo fue el de capturar
semillas acumuladas, antes, durante y después de los eventos de fructificación.
Germinación de semillas: durante las épocas de fructificación, se colectaron semillas maduras
de distintos árboles y se realizó evaluación del peso, contenido de humedad, germinación. Las
semillas que no germinaron fueron sometidas a una prueba de viabilidad, mediante el corte o
escisión del embrión, siguiendo los protocolos del International Seed Testing Association –
(ISTA 2005). Todas las pruebas fueron realizadas en el laboratorio de ecología de la Universidad
Nacional de Colombia sede Medellín.
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RESULTADOS
Estructura de los bosques de roble negro:
En ambas poblaciones la estructura diamétrica del roble negro presenta una forma típica de “J”
invertida, con una mayor cantidad de individuos concentrados en las primeras clases de tamaño y
una disminución progresiva en el número de individuos conforme aumenta el diámetro, hasta
llegar a unos pocos individuos de grandes dimensiones (Fig. 2). El total de individuos con DAP ≥
1 cm. en los bosques del Huila fue de 859 robles ha-1
, mientras que en Santander fue de apenas
343 individuos ha-1
; en este escenario que incluye solo los árboles que superan 1 cm de diámetro,
la proporción de individuos clasificados como juveniles (DN ≤10 cm) fue del 50% para Huila y
del 40% para Santander, es decir más de la mitad de la población es adulta. Cuando el escenario
de análisis incluye a todos los miembros de la población y se incluyen a las plántulas (árbolitos
de altura H ≤ 1.50 m), se encuentra que la contribución de la regeneración natural (todos lo
árboles con DN ≤ 10 cm) al balance de la población es bajo, llegando a sumar un 15%, en Huila y
solo el 5% en Santander, en cuyo caso, toda la regeneración natural considerada, no llega a sumar
la mitad de la población.
Al evaluar la situación de la regeneración natural, prestando atención únicamente al estado de
plántulas, el panorama parece distinto a lo encontrado en la distribución de los árboles adultos.
En esta etapa, la cantidad de individuos de roble ≤ 0.5 m en Huila, resulta ser mucho menor que
la siguiente categoría de tamaño (50 cm ≤ H ≤100 cm), cuando se esperaría lo contrario, tal como
ocurre en Santander, donde la proporción de plántulas de esta categoría resulta mayor que las
otras categorías, llegando a tener una diferencia significativa (W = -93,5 P = 0,036), entre la
primera y la segunda categoría. De igual forma, se encontraron diferencias significativas al
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comparar individualmente las abundancia de plántulas entre las dos poblaciones (t = -2,328 P =
0,024, para plántulas menores de 0,5 m de altura; W = 212,5 P = 0,0006, para plántulas entre 0,5
m y 1 m; y W = 160,5 P = 0,0004, para plántulas entre 1 m y 1,50 m).
Ingreso de propágulos mediante reproducción sexual: se presentaron diferencias notables
entre las fenofases reproductivas estudiadas (floración y fructificación). En el Huila, un solo árbol
de los diez evaluados, presentó las dos fenofases reproductivas, a diferencia de Santander, donde
6 de los 10 árboles exhibieron ambos estados. El valor fenológico (VF) de los eventos de
floración y fructificación presentados en el fenograma (Figs. 4 y 5) sugieren que el ciclo
reproductivo de roble negro en Santander presentó dos períodos de floración y fructificación de
diferente intensidad durante el año evaluado; el VF de floración fue de 15% a 22%, en los
períodos máximos (Fig. 4); aparentemente, el proceso de polinización y la formación de frutos
tarda aproximadamente cuatro meses, toda vez que este es el retraso temporal del pico de
fructificación con respecto al de floración.
En Huila, los eventos de floración y fructificación no se evidenciaron durante el periodo
inicialmente previsto a través del seguimiento fenológico, llegándose solo registrar dichos
eventos, luego de una ampliación del tiempo de seguimiento por tres meses más, obteniéndose
un.valor fenológico muy bajo (VF de floración de 7,5%), pero con tendencia al aumento, según
se presenta en el fenograma que incluye el tiempo de seguimiento (Fig. 5).
La ocurrencia de un ciclo reproductivo completo durante el año de evaluación fenológica en los
bosques de roble negro de Santander, permite evaluar la correspondencia entre los periodos de
fructificación de los árboles objeto de seguimiento fenológico y los períodos de mayor ingreso de
propágulos a través de la lluvia semillas, según la captura lograda a través de las trampas. Con
20
fundamento en lo anterior, existe una diferencia aproximada de dos meses entre el registro
máximo de la fenofase de fructificación (Enero de 2010) y el registro máximo de lluvia de
semillas (Marzo de 2010. Fig. 6).
El ingreso de propágulos de roble negro a través de la lluvia de semillas ocurrida durante el año
de seguimiento, resultó diferente para las dos poblaciones evaluadas (Tabla 1), lo que guarda
coherencia con las épocas de producción de semillas en cada localidad, las cuales ocurrieron en
distintos períodos de tiempo, según el seguimiento a la fenofase de fructificación (de Octubre
2009 a Febrero de 2010 en Santander y entre Mayo y Agosto de 2010 en Huila. Figs. 4 y 5). En
Santander la lluvia de semillas ocurrió en dos períodos del año: en Mayo de 2009 y Marzo-Abril
de 2010; es decir, el tiempo transcurrido entre los dos períodos de caída de semillas fue de 10
meses y cada uno de ellos tuvo una corta duración, pues apenas si superó el mes calendario. Entre
tanto, en los bosques del Huila, la lluvia de semillas se registró solamente en dos transectos y
ocurrió al final del año (principalmente de octubre a diciembre de 2009), por lo que se consideran
como eventos aislados.
El ingreso por lluvia de semillas en los bosques de Santander fue de 49.444 ± 25.894 semillas
sanas de roble negro ha-1
y de 6 667 ± 6.057 semillas sanas de roble negro ha-1
en los bosques del
Huila (Tabla 1). Estos resultados concuerdan con lo encontrado en el seguimiento fenológico de
los 20 árboles, cuyos valores fenológicos máximos, también resultaron superiores en Santander
con respecto a Huila. La evaluación física de las semillas recogidas en las trampas, mostró que
un 40,0% en el Huila y un 66,7% en Santander presentaron daños por fraccionamiento, y un
11,8% de las semillas de Santander presentaban pudrición (Tabla 1).
21
Debido al escaso ingreso de semillas de roble negro para la aplicación de las pruebas de
germinación y viabilidad en cada una de las poblaciones, solo contó con semillas provenientes de
los bosques de Santander, obtenidas durante el segundo período de fructificación. Las pruebas se
realizaron en semillas que aparentemente se encontraban en estado de madurez fisiológica, de
acuerdo a las características de tamaño, forma y coloración. Las pruebas de germinación
aplicadas a 400 semillas aparentemente sanas y de color marrón arrojaron un porcentaje de
germinación muy bajo (7,25 ± 0,96 %); por su parte, el análisis de viabilidad aplicado a las
semillas que no germinaron, mostró que 54,5 ± 7,42 % estaban vacías (carecían de embrión) y
38,25 ± 7, 32% presentaron ataque de patógenos (Tabla 2).
No se encontró una sola semilla de roble negro en las muestras del banco de semillas, tanto en la
hojarasca como en los primeros cinco centímetros de suelo, a pesar de haberse registrado dos
períodos de fructificación durante el año en Santander, con colecciones repetidas de sustrato en
períodos intermedios a dichos épocas de fructificación. En consecuencia, no germinaron plántulas
de roble negro en las pruebas de germinación del banco de semillas establecido en el laboratorio,
ni en los instalados en viveros cercanos a los bosques evaluados, aunque si una gran cantidad de
plántulas que no hacen parte del presente análisis.
La evaluación de la regeneración natural, luego de un año de realizado el censo de la vegetación
(plántulas y juveniles), establece que en un área de 4.800 m2, se registró el ingreso de solo cinco
plántulas originadas a partir de semillas, todas ellas en los bosques de Santander. En Huila no se
registró ninguna plántula nueva originada a través de semilla, en consonancia con la baja y
esporádica manifestación de los eventos reproductivos ocurridos durante el periodo de
seguimiento.
22
DISCUSIÓN.
Los bosques de roble negro evaluados en el presente estudio conforman comunidades
homogéneas, donde la especie C. excelsa presenta una gran abundancia de individuos mayores
de 10 cm de diámetro normal (430 de 571en Huila y 208 de 574 en Santander), alcanzando un
tamaño que supera los 1,45 m de diámetro tanto en árboles presentes en Huila, como en
Santander. En efecto, altos valores de importancia ecológica (IVI), obtenidos a partir de los
parámetros frecuencia, abundancia y dominancia de todas las especies presentes en estos
robledales, han sido encontrados para este tipo de bosque (IAvH 2002, González, Coca y Cantillo
2007). La dominancia que exhiben las especies pertenecientes a la familia Fagaceae es un
comportamiento típico de los robledales en Colombia (León, Vélez y Yepes, 2009; Ávila et al.,
2010; Barrera y Diazgranados, 2006; Galindo, Betancur y Cadena, 2003), en otras regiones
tropicales y subtropicales de América, Asia y en toda la región templada del norte: Esta
característica de dominancia de los robles, nos permite asumir que existen algunos mecanismos
que operan de forma común en la gran mayoría de los robles, a pesar de la gran diversidad de
ambientes donde actualmente se distribuyen los miembros de la familia Fagaceae.
En el caso de los bosques de roble negro evaluados, las distribuciones diamétricas obtenidas
únicamente para C. excelsa a partir de un diámetro norma DN > 1 cm en ambas localidades,
muestran que estos bosques son disetaneo, en estado sucesional avanzado y con una estructura de
tamaños aparentemente balanceada, en la cual existe una mayor cantidad de individuos pequeños,
que potencialmente pueden pasar a formar parte del dosel forestal. Bajo este escenario la
persistencia de población no estaría en riesgo (Rollet 1980, Lamprecht 1990). La abundancia de
individuos pequeños (menores de 10 cm de DAP) bajo las condiciones de alta cobertura y baja
luminosidad imperantes en el sotobosque, sugiere que la especie es tolerante a la sombra (Knight
23
1975); sin embargo, puesto que esta especie domina el dosel principal del bosque con alturas que
superan los 40 m (Parra, Díez y Moreno, datos no publicados), es probable que ocurran cambios
en los requerimientos lumínicos a través del desarrollo de su ciclo de vida (Clark y Clark, 1989,
Kobe et al. 1995). Esta capacidad de adaptación a las condiciones ambientales cambiantes
sugiere que roble negro es una especie con alta plasticidad fenotípica.
Datos de crecimiento tomados de un estudio paralelo muestran que esta es una especie de
crecimiento lento; por tanto, las grandes dimensiones que alcanzan los individuos de roble negro,
las cuales determinan valores de área basal muy por encima del promedio pantropical (32 m2/ha),
indican que los árboles de esta especie son muy longevos y que por tanto las tasas de mortalidad
son bajas. En consecuencia, su alta dominancia puede deberse a la exclusión competitiva de otras
especies, incapaces de sobrevivir bajo las condiciones fuertemente sombreadas del sotobosque de
estos ecosistemas o por el contrario facilitar el establecimiento de otras especies tolerantes,
comprometiendo incluso su propia regeneración natural (Dey, 2010, Espelta, 2009).
Al evaluar el número de individuos de roble negro en las categorías menores a 1 cm de DAP,
considerados como parte de la regeneración natural, se presentó un comportamiento distinto al
descrito en el párrafo anterior, en el que una mayor cantidad de individuos constituyen hasta
cierto punto una garantía para el mantenimiento de la especie. La densidad de arbolitos en estado
de plántulas (H < 1,5 m) resulta ser muy baja: 0,17 y 0.03 plántulas/m2 en Huila y Santander,
respectivamente, lo cual no concuerda con estudios similares en otros bosques en los cuales estas
categorías de regeneración tienen la mayor proporción de individuos en la categoría de plántulas
(Kairo et al. 2002, Gutiérrez et al. 2004, Gómez-Aparicio, 2008). En algunos casos, la
regeneración evaluada en robledales tropicales de Costa Rica, presentó un total de 123.000
plántulas ha-1
para individuos menores a 0.5 m de altura, mientras que en el caso de los robledales
24
de C. excelsa evaluados, en esta misma categoría de tamaño, se alcanza apenas 467 plántulas ha-
1en Huila y 167 en Santander, aun cuando guardan algunas características similares en cuanto a
estructura se refiere.
Varias causas podrían dar lugar a esta situación, entre ellas las relacionadas con la periodicidad y
duración de las fenofases reproductivas, los ingresos por lluvia de semillas y la germinación y el
establecimiento de plántulas en el sotobosque, ya sea por mecanismos de regeneración sexual o
asexual, tal como ha sido reconocido para los robledales y en particular para la especie
(Hernández, Lozano y Henao, 1980), de allí, la necesidad de hacer seguimiento a los procesos
reproductivos de la especie.
El seguimiento a las fenofases reproductivas del roble negro, establece que los eventos de
floración y fructificación funcionan a ritmos e intensidades diferentes en ambas localidades (Figs.
4 y 5), lo cual puede deberse a las interacciones con el ambiente local; adicionalmente, el
comportamiento de la especie en las dos poblaciones evidencia una alta variabilidad intra-
específica en la fenología reproductiva, lo cual resultó más claro al hacer seguimiento a través
dela lluvia de semillas. Un registro fenológico que abarque varios años, podría develar una
variación interanual de los eventos fenológicos reproductivos y su sincronía dentro de cada
población (Williams y Meave 2003).
El aporte potencial de propágalos registrados a través de la lluvia de semillas, supone una
importante vía reproductiva para la especie, según los datos obtenidos en Santander, donde
ingresaron más de 46.000 semillas sanas ha-1
mientras que en Huila la estimación apenas supera
las 6.300 semillas ha-1
durante los trece meses de medición. No obstante, los ingresos de
plántulas en Santander, donde se presentaron dos períodos efectivos de lluvia de semillas fueron
25
extremadamente bajos: el equivalente a 21 plántulas ha-1
, mientras que en Huila, no se registró el
ingreso de una sola plántula por esta vía reproductiva. Aun así, la especie exhibió un gran
esfuerzo reproductivo al menos en Santander, donde se presentó un ciclo reproductivo completo,
con un estimado total de 220.000 semillas ha-1
año-1
. Varias causas podrían explicar el bajísimo
éxito reproductivo de esta especie: en primer lugar, la baja viabilidad de las semillas, según las
pruebas de germinación de laboratorio (7.5%). Si la viabilidad encontrada en laboratorio se
considera similar a la que se puede presentar en las condiciones del bosque, solamente unas 3.450
semillas en Santander y 473 semillas en Huila que llegaron al suelo durante este año, estarían en
condiciones de germinar. Sin embargo, es posible que se esté registrando una temporada
transitoria de baja producción de semillas y viabilidad, ocasionada por una estacionalidad
multianual en las fases reproductivas aun no descubierta para la especie, pero que se corregiría en
una futura temporada reproductiva de alta producción de propágalos o con la acumulación
temporal de semillas en el suelo, La alternativa de periodos de máxima producción de semillas
(masting), a manera de pulsos de regular o irregular frecuencia, debería entonces reflejarse en la
estructura de la población, al menos en sus primeras etapas de desarrollo, al conformar cohortes
de plántulas de la misma edad, lo cual no se expresó en el análisis realizado a las plántulas de
roble en sus primeras etapas de regeneración (Frey et al. 2007).
El análisis del banco de semillas germinable sugiere que esta especie no forma bancos de
semillas, pues no se registró ningún propágulo viable en los ensayos establecidos. Según estos
resultados, si las semillas que caen al suelo y no germinan de inmediato o en un período de
tiempo corto, estas mueren. Esta conclusión se apoya además en los resultados de las pruebas de
germinación, en las cuales la germinación comenzó al cuarto día de iniciada la prueba y concluyó
al décimo día. Por ello, una primera causa posible de la baja producción de plántulas es que las
26
semillas no encuentran un ambiente propicio para la germinación en el piso del bosque, sin
embargo este factor no se evaluó a fondo; solo se midió la profundidad de la capa de hojarasca y
se encontró que esta no supera en promedio los 3,5 cm (Parra, Diez, y Moreno, datos no
publicados). Se ha encontrado que la hojarasca ejerce un importante efecto protector de las
semillas, no solo de depredadores, sino de humedad, al crear un microclima favorable para la
germinación (Molofsky y Augspurger 1992, López y González 2000), pero también puede
constituir una barrera limitante para la germinación.
Una segunda causa posible es la depredación de semillas, evidenciada antes de la dispersión, pero
que también puede actuar luego de la dispersión, y después de la germinación, (más aun
considerando el tipo de germinación de C. excelsa). Se conoce que las semillas de esta especie
tienen alto contenido alimenticio y agradable sabor, que resulta siendo una fuente nutricional para
algunas especies de aves (Hernández, Lozano y Henao, 1980). Por ejemplo, durante la época de
fructificación, los bosques de roble negro fueron visitados masivamente por loras de diferentes
especies que consumían sus semillas, lo cual se hace evidente en la alta proporción de semillas
fraccionadas que se colectaron en las trampas (40% en Huila y 66,67 en Santander. Tabla 1);
también por la gran cantidad de ramos con frutos verdes encontrados en el suelo del bosque.
Estos efectos de la depredación pueden estar fuertemente influenciados, no solo la escasez de
alimentos en estos bosques dominados por roble negro, sino también por su creciente
fragmentación (Kolb y Diekmann 2005), según ha sido establecido recientemente para el
departamento del Huila en términos de pérdida de coberturas boscosas (Asociación Grupo Arco
2008). De cualquier forma se requiere determinar el impacto de los depredadores post-dispersión,
lo cual puede contribuir a esclarecer las razones de la escasez de plántulas, luego de periodos de
producción de semilla.
27
Finalmente no se puede descartar un proceso de deriva genética (Palacio y Fernández 2006), que
si bien puede llevar muchos años de gestación, apenas comienza a expresarse de manera evidente
y que podría estar generando una progresiva disminución de la capacidad reproductiva de la
especie, pues las tasas de reclutamiento son una manifestación de la su fecundidad de (Swaine et
al,. 1987); esclarecer esta cuestión requerirá de estudios a largo plazo, y la inclusión de las
generaciones de árboles más recientes y no solo los árboles adultos como ha ocurrido en todos los
estudios genéticos realizados, considerando que el roble exhibe características de especie
longeva. La presencia de un número alto de semillas vacías (54,5%. Tabla 2) podría constituirse
como un síntoma de los efectos de la reducción y aislamiento actual de las poblaciones como
resultado de la fragmentación (Wang, 2003, Collevatti et al. 2009.).
No obstante, cualquiera que sea la causa o causas que están limitando la regeneración del roble
negro, los resultados muestran que en la actualidad el suministro de plántulas (< 50 cm de altura)
es muy bajo, lo cual en el largo plazo podría poner en riesgo la persistencia del bosque. Es decir,
si en el largo plazo las existencias de plántulas continúan en los niveles actuales, la forma en J
invertida de la distribución diamétrica irá cambiando paulatinamente, a medida que las
frecuencias en las clases inferiores vayan decreciendo, haciéndose proporcionalmente iguales o
incluso menores a las de las siguientes, lo cual pondría aumentar la vulnerabilidad de la especie,
en medio de un escenario de fragmentación y cambio climático.
Implicaciones para la conservación: Los resultados encontrados en esta investigación sugieren
un suministro extremadamente bajo de renuevos y propágulos de roble negro, lo cual
potencialmente puede poner en riesgo la persistencia de estos bosques. La colecta de semillas
durante los períodos de fructificación para propagación en vivero y enriquecimiento de bosques
cercanos se perfila como una opción para contrarrestar la baja regeneración natural en los
28
bosques de roble negro en ambas localidades estudiadas. Debido a las diferencias genéticas entre
las distintas poblaciones de roble negro del país, no se debe mezclar material de distintas
procedencias, según lo recomiendan los estudios genéticos (Palacios y Fernández 2006).
29
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37
FIGURAS Y TABLAS
Figura 1. Distribución de la especie C. excelsa en Colombia. Poblaciones estudiadas de roble negro (Ο), otras
poblaciones de roble negro ( )
Figura 2. Distribución diamétrica de árboles de roble negro, para individuos mayores a 1,50 metros de altura ha-1, en dos
poblaciones de la cordillera oriental de Colombia.
38
Figura 3. Distribución de plántulas de roble negro ha-1 por categoría de tamaños en dos poblaciones de roble en la cordillera
oriental de Colombia
Fig. 4. Fenofases reproductiva (FL-floración y FR-fructificación) de Colombobalanus excelsa entre Abril de 2009 y Marzo de
2010 en bosques del departamento del Santander
39
Fig. 5. Fenofases reproductiva (FL-floración y FR-fructificación) de Colombobalanus excelsa entre Mayo de 2009 y agosto de
2010 en bosques del departamento del Huila
Tabla 1: Ingreso de semillas de roble negro en dos poblaciones de la cordillera oriental durante un año de seguimiento y
clasificación del estado físico y sanitario de las mismas.
Localidad Semillas ha-1 año-1
Sanas Fraccionadas Pudrición Total
Huila 6.366 4.244 0 10.610
(%) 60,0 40,0 0,0
Santander 46.155 146.953 27.587 220.695
(%) 20,9 66,6 12,5
Tabla 2. Resultados de las pruebas de viabilidad de semillas de roble negro, a partir de 4 lotes de 100 semillas cada uno, según
pruebas ISTA, 2005.
Muestra No. Sembradas Germinadas %
Germinación Vacías Muertas
1 100 8 8 54 38
2 100 7 7 65 28
3 100 8 8 48 44
4 100 6 6 51 43
media 7,25 54,5 38,25
desv est 0,96 7,42 7,32
40
Artículo 2: Ambiente de la regeneración de roble negro Colombobalanus
excelsa en dos poblaciones de la cordillera oriental de los andes –Colombia
41
Ambiente de la regeneración de roble negro Colombobalanus excelsa
en dos poblaciones de la cordillera oriental de los andes –Colombia
CESAR AUGUSTO PARRA ALDANA
1, MARÍA CLAUDIA DIEZ GÓMEZ
2 Y FLAVIO
HUMBERTO MORENO HURTADO2
1 Estudiante. Maestría en Bosques y Conservación Ambienta, Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Colombia
2 Profesor asociado. Maestría en Bosques y Conservación Ambiental. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín,
Colombia
RESUMEN
Colombobalanus excelsa (Fagaceae), es una especie distribuida exclusivamente en cuatro poblaciones
aisladas de los Andes-Colombia. Conforma bosques dominantes conocidos como robledales, que ofrecen
hábitat a gran diversidad de plantas y animales. La especie se encuentra en estado vulnerable de
amenaza debido a la continua pérdida de hábitat y posibles limitaciones en el proceso de regeneración.
En dos poblaciones de la cordillera oriental se evaluó las características del ambiente y su relación con
la regeneración natural a través de un Análisis de Redundancia. Se encontró que existen diferencias
ambientales entre las dos poblaciones, que afectan de forma distinta a la regeneración natural. Se
discuten las implicaciones para su conservación.
PALABRAS CLAVE Colombobalanus excelsa, estructura del bosque, ambiente de la regeneración,
regeneración natural
INTRODUCCIÓN:
El futuro de la estructura y composición del bosque esta fuertemente influenciada por los
patrones actuales de reclutamiento, que dependen de las interacciones de múltiples factores
bióticos y abióticos (Clark et al.,. 1998, 1999). Todos los procesos que ocurren durante el estadio
de plántulas tienen un gran impacto en la población de adultos de especies arbóreas (Clark &
Clark, 1989), al punto que el crecimiento de una población no sólo depende de la supervivencia
de juveniles y el crecimiento, sino también en el reclutamiento de nuevos juveniles en la
población (Schupp, 1990).
La fase de plántula suele ser crucial en la dinámica de las poblaciones vegetales. La plántula
recién emergida ya no tiene la capacidad de resistencia de la semilla, pero tampoco tiene la
robustez física de los árboles adultos (Kitajima & Fenner 2000). Durante este período vulnerable,
la joven planta debe crecer rápidamente, establecer una raíz profunda que le asegure el agua en
los períodos de sequía, competir por el espacio, la luz y los nutrientes con las hierbas y arbustos
del sotobosque, y dotarse de defensas químicas y mecánicas para resistir la presión de los
herbívoros (Villar et al., 2004).
Las características del sitio que pueden limitar la regeneración de cualquier especie se pueden
dividir en factores bióticos y ambientales, en este sentido, las características ambientales de los
sitios donde el establecimiento ocurre pueden influir en la supervivencia de las semillas y las
42
plántulas (Harms & Paine, 2003). Es por ello que para comprender la dinámica poblacional de
especies de árboles, es necesario examinar la influencia de factores ambientales en los procesos
de supervivencia y crecimiento de los árboles (Watkinson, 1997). Algunos de los factores
abióticos o ambientales más importantes son la disponibilidad de luz y nutrientes del suelo,
hojarasca y la presencia de árboles en descomposición (nurse logs) (Harms & Paine, 2003).
Aparte de los efectos inmediatos de los factores ambientales, el desarrollo de la regeneración está
fuertemente influenciado por los claros generados por la caída de árboles que crean mayor
heterogeneidad ambiental (Hanson & Lorimer, 2007; Canham et al., 1990). Por lo tanto, los
efectos tanto de los micrositios como la dinámica de claros se debe tomar en cuenta (Barbeito, et
al., 2009). El estudio de la estructura de la vegetación espacial facilita no sólo la descripción de
los rodales, sino también la generación de hipótesis sobre los procesos subyacentes implicados en
su funcionamiento y la dinámica (Ngo Bieng et al., 2006) y su relación con la heterogeneidad
ambiental (Maltez, et al., 2009; Thomson et al.,. 1996).
El tiempo es otro factor importante a tener en cuenta al inferir los procesos de los patrones
espaciales, ya que nos permite distinguir entre los efectos de la competencia y un posible efecto
mucho más fuerte de la agregación en la vida de los individuos (Wolf, 2005; Getzin et al., 2006).
Los diferentes roles de los factores ambientales en el establecimiento y desarrollo de la
regeneración, representan un área compleja y necesita más investigación para entender sus
interrelaciones (Liu et al., 2011). Este conocimiento es por lo tanto, necesario para el éxito de los
esfuerzos en el aumento, introducción y reintroducción de poblaciones de árboles (Khurana &
Singh, 2001).
Dificultades en la regeneración de robles han sido reportadas por los investigadores en los EE.UU
y Mexico. (Jhonson, 2009; Frey et al., 2007; Abrams & Downs, 1990; Gonzalez, et al., 1995),
Europa (Plieninger et al.,. 2010; Perez-Ramos, 2007, Pulido, 2002); y en Asia (Thadani R., &
Ashton 1995; Li & Ma, 2003). Según lo anterior, la falta de reclutamiento particularmente
evidenciada para varias especies de roble (principalmente del genero Quercus) podría conducir a
la disminución a largo plazo de las poblaciones naturales de roble (Sork et al., 2002) o a su
reemplazamiento. (Nowacki & Abrams, 2008), llegando incluso a cambiar la estructura del
bosque (Parker & Dey, 2008; Ryniker, et al., 2006; Lorimer et al., 1994).
A pesar que en el trópico y subtrópico, existen bosques en los cuales dominan una o varias
especies de la familia Fagaceae, los cuales son conocidos como robledales o encinares (Kappelle,
1996), los estudios de regeneración son escasos y concentrada en pocos sitios; algunas de las
investigaciones principales en temas de regeneración y disturbio se han realizado en la Estación
Biológica Los Tuxtlas (México), La selva (Costa Rica), San Carlos de Rio Negro (Venezuela), y
la Isla de Barro Colorado-Panamá (Clark, 1990). En bosques de robles se han realizado algunos
estudios en México (Gonzalez, et al., 2007; Ramirez, et al., 2006; Bonfil, 2006; Asbjornsen,
2006; Park, 2001) y Costa Rica (Guariguata et al., 2006; Kappelle, et al.,. 1996). Por su parte,
Garwood (1989), estableció que el principal medio de la regeneración de las especies tropicales
se lleva a cabo a través de la lluvia de semillas (semillas que se dispersan recientemente), del
banco de semillas (semillas latentes del suelo) y banco de plántulas (plantas establecidas y
suprimidas en el suelo del bosque)
43
En Colombia, los pocos estudios de regeneración en robledales se han dedicados principalmente
a entender la respuesta de alguna de las etapas de este proceso en bosques sometidos a distintos
niveles de intervención, donde la especie dominante es roble blanco o roble común (Quercus
humboldtii). En este sentido, se han adelantado estudios relacionados con distribución de semillas
y plántulas (Guerrero, et al.,. 2010), producción de frutos (González & Parrado, 2010); la relación
del paisaje con la regeneración (Cabezas & Montealegre, 2010); y la respuesta del bosque a
diferentes intensidades de aprovechamiento (Becerra, 1979). Aun así, el tema de la regeneración
natural del roble es considerado de relevancia para ser tenido en cuenta para el manejo de sus
bosques en los planes de investigación formulados (Saenz, 2008)
Colombobalanus excelsa (Lozano, Hernández. & Henao) Nixon y Crepet, conocida comúnmente
como roble negro o roble morado, es la segunda especie de Fagaceae, registrada en Colombia y
toda sur América. Su distribución actual se restringe a cuatro poblaciones aisladas y muy
distantes entre sí, cuya área total se estima en menos de 1.100 km2. Conforma bosques presentes
solamente a bajas altitudes (Gentry, 1993), aproximadamente entre 1500 y 2000 metros sobre el
nivel del mar en los andes de Colombia (Cárdenas & Salinas, 2007).
En la actualidad, C. excelsa se encuentra incluida en la categoría Vulnerable de amenaza
(Cárdenas & Salinas, 2007; Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial, 2010),
pues sus ecosistemas se encuentran en continua disminución debido principalmente a la presión
antrópica (Cárdenas & Salinas, 2007). Recientemente, observaciones de campo indican una
escasa regeneración bajo su propia cobertura y algunos estudios han indicado la posible
afectación a la población localizada en Huila por problemas de endogamia (Palacios &
Fernández, 2006; Aguirre, 2009). Se postula entonces que las características de los ambientes
donde existe presencia o ausencia de individuos pequeños, más las condiciones particulares de la
especie, son determinantes para asegurar el reclutamiento de individuos y su conservación en
paisajes fragmentados.
Como la mayoría de las especies en peligro incluyen sólo una o unas pocas poblaciones, (como
es el caso de C. excelsa), la protección de estas poblaciones es clave para preservar la especie
(Primack, 2001). Es por esto que el conocimiento de las características de la regeneración que
permitirán renovar la población y mantener la persistencia de la especie a largo plazo es uno de
los insumos fundamentales para su conservación (Maxted, Ford-Lloyod & Hawkes, 1997) y
restauración (Temperton et al., 2004).
En el presente artículo nos concentramos en algunas características ambientales del bosque y
distintas etapas de la regeneración de la especie roble negro, en las dos poblaciones existentes en
la cordillera oriental de Colombia, con el propósito de evaluar la relación de variables
ambientales con la abundancia de la regeneración natural de la especie: Para ello se plantearon las
siguientes preguntas: (1) ¿cuáles características estructurales del bosque tienen mayor influencia
en la regeneración natural del roble negro? y (2) ¿cómo es la respuesta de las distintos estados de
regeneración a las características generales del ambiente? .
AREA DE ESTUDIO
44
Este estudio se realizó en las dos áreas de distribución del roble negro localizadas en la cordillera
oriental de Colombia: una al sur del departamento del Huila en los municipios de Acevedo,
Pitalito, Suaza y Timaná (entre las coordenadas planas Xmin: 776.935; Xmax: 807.648 y Ymin:
676.772; Ymax 699.428), y la otra, al oriente del departamento de Santander, en el municipio de
Charalá (entre las coordenadas: Xmin: 1.094.266; Xmax: 1.098.215 y Ymin: 1.166.640; Ymax:
1.173.121; Figura 1).
Los bosques de roble negro del Huila se distribuyen sobre el flanco occidental de la cordillera
oriental y un ramal montañoso conocido como serranía de Peñas Blancas o cuchilla de San
Marcos, en la cuenca alta del río Magdalena (Figura 1). Las montañas son de rocas sedimentarias
compuestas por areniscas, arcillas rojas y grises, conglomerados y aglomerados con acumulación
de cenizas volcánicas (Cárdenas, et al., 2002), que han dado origen a suelos franco- arcillo-
arenosos, en paisajes de laderas largas y fuertes pendientes. La precipitación media anual es de
1249 mm, bajo un régimen con tendencia monomodal y temperatura promedia de 20,6 ºC (IAvH,
2005). El uso principal de suelo es el cultivo de café y frutales de clima medio moderado
(Asociación Grupo Arco, 2008).
En el departamento de Santander, los bosques de roble negro estudiados se restringen a un
pequeño territorio del corregimiento de Virolín (municipio de Charalá), cuenca del río Suarez y
microcuenca de la quebrada La Lejiana (Figura 1). Se trata de relictos de vegetación sobre
paisajes de lomerío y valles fuertemente disectados cuyo relieve ha sido influenciado por las
corrientes hidrográficas y procesos erosivos (Pulido, 1980). En la región predominan dos
expresiones topográficas: la zona montañosa abrupta con pendientes que varían entre 25 y 45% y
regiones con relieve plano o suavemente ondulado, formadas por depósitos fluvioglaciares del
cuaternario mezclados con materiales de naturaleza blanda como arcillas y lutitas (Pulido, 1980).
El uso principal del suelo corresponde a pastos manejados para ganadería y en menor escala a
cultivos de café. La precipitación media es de 2643 mm anuales y temperatura de 17 a 24 ºC
(Municipio de Charalá, 2002).
ESPECIE ESTUDIADA
El roble negro (Colombobalanus excelsa) fue descrito en 1979 por Lozano, Hernández y Henao,
a partir de material fértil obtenido de un bosque al sur de Colombia en el Parque Nacional Natural
Cueva de los Guácharos. Aunque inicialmente fue clasificada dentro del género Trigonobalanus
(Forman), al cual pertenecían otras dos especies localizadas en el sudeste asiático (T.
doichangensis, T. verticillata), fueron segregadas en tres géneros distintos, aunque estrechamente
relacionados, cada uno con una especie: Trigonobalanus, Formanodendron y Colombobalanus
(Nixon & Crepet, 1989), condición que las determina como especies monotípicas (una sola
especie y un solo género)
Los caracteres primitivos que exhiben estas especies dentro de la familia, hacen que sean
consideradas de gran antigüedad y naturaleza relictual dentro de las Fagaceae (Nixon & Crepet,
1989; Manos, Zhou & Cannon, 2001), que pertenecen a un grupo de robles ancestrales (Crepet &
Nixon, 1989), los cuales fueron ampliamente distribuídas durante el terciario o incluso antes
(Crepet & Nixon, 1989; Zhou, 1992), pero que fueron llevadas a extinciones masivas debidas al
45
cambio climático (Chen, et al., 2007). En la actualidad las tres especies se encuentran seriamente
amenazadas de extinción (Sun et al., 2006)
Al igual que otras especies de Fagaceae, en los cuales, las especies roble dominan en términos de
estatura, abundancia, área basal y cobertura aérea (Kappelle et al., 1989), el roble negro conforma
asociaciones de alta pureza (Heredia & Álvarez, 1981), aunque en un hallazgo reciente, también
puede presentarse como una especie aislada dentro del bosque (Ariza, 2009). Se trata de árboles
monoicos, casi perinnifolios, emergentes, de 20 a 40 metros de altura, copa globosa y fuste recto,
en gran proporción libre en ramas y más de un metro de diámetro a la altura del pecho, con
pequeñas raíces tablares. (Hernández, et al., 1981).
A nivel reproductivo, se ha establecido que su polinización es probablemente por viento, según lo
indica la morfología floral (Nixon & Crepet, 1989; Nixon, 2008) y que la especie es exogámica,
es decir que su polinización es cruzada (Arroyave, 2007). La dispersión de semillas tiene lugar
principalmente por barocoria, favorecida por el desprendimiento de frutos por acción de animales
arborícolas frugívoros, y algún acarreo por breves distancias de frutos caídos por parte de
animales o debido a la escorrentía como consecuencia de fuertes lluvias (Hernández et al., 1981).
Los estudios genéticos realizados a la especie, indican que a pesar de su aislamiento, aun
mantienen altos niveles de diversidad y estructura genética, gracias a la longevidad de la especie,
si se considera que a pesar de los efectos antrópicos no ha pasado suficientes generaciones para
que los efectos de la deriva genética y la endogamia sean más evidentes (Palacios & Fernández,
2006). Más recientemente, Aguirre (2009), evaluó la diversidad genética exclusivamente para la
población localizada en Huila, concluyendo que los datos obtenidos son suficientes para saber
que la especie tiene baja diversidad genética (heterocigocidad esperada de 0,2797), lo que podría
llevarla en un futuro a problemas de reclutamiento o endogamia.
En un estudio sobre la regeneración natural, se encontró que la viabilidad de semillas fue baja
(7,5%) y que a pesar de la existencia de eventos de fructificación, el establecimiento de plántulas
fue muy bajo con respecto a la cantidad de frutos producidos, lo que llevó a concluir la posible
existencia de limitaciones en la regeneración de la especie (Parra, 2011).
METODOS
Caracterización de la estructura del bosque
Árboles adultos: 16 transectos de 0,1 ha. (50 m x 20 m), subdivididos en 10 cuadrantes de 10 x
10 m, fueron instalados aleatoriamente en bosques de roble negro: 8 en la localidad Santander y 8
en la localidad Huila. En cada transecto se censaron y midieron todos los individuos arbóreos con
diámetro normal (DN, diámetro medido a 1.30 m del suelo), igual o superior a 10 cm. A cada
individuo se midió la circunferencia del fuste a 1,30 m de altura sobre el suelo, con cinta métrica
a partir de la cual se obtuvo la medida del diámetro.
La estructura se evaluó para cada localidad a través de la distribución diamétrica de los árboles
adultos, distinguiendo los individuos de la especie C. excelsa del resto de las especies. La
determinación de la estructura se realizó, cuidando que las clases fueran comparables entre los
dos sitios evaluados, por lo tanto, el número de intervalos en las distribuciones diamétricas será
46
más o menos arbitrario pues no existen reglas precisas para fijarlo y nuestro propósito es poder
comparar los bosques de roble en las dos localidades, obteniendo al final histogramas de
frecuencia del número de individuos por clase de tamaño.
Adicionalmente, en cada bosque se calculó el Índice de Valor de Importancia -IVI (Curtis &
McIntosh 1951), como la sumatoria de la Abundancia relativa, la frecuencia relativa y la
dominancia relativa de las especies arbóreas proporcionando una adecuada representación de la
estructura porque compara el peso ecológico de cada especie dentro de un determinado tipo de
bosque (Ecuación 1). La abundancia corresponde al número de individuos por especie y la
frecuencia da una primera idea aproximada de la homogeneidad de un bosque; para calcular la
dominancia se empleó el área basal como una expresión de la ocupación de las especies
(Lamprecht, 1990).
IVI Ar Fr Dr (1)
IVI es el Índice de Valor de Importancia; Ar, es la abundancia relativa; Fr, es la frecuencia
relativa y Dr, es la dominancia relativa. El cálculo de la forma relativa de cada uno de los tres
componentes del IVI, se calcula como sigue:
(2)
Donde Ari es la abundancia relativa de la especie i, Aai es la abundancia absoluta de la especie i y
S es el número total de especies en la muestra. El total de es 100
(3)
Donde Fri es la frecuencia relativa de la especie i; Fai es la frecuencia absoluta de la especie i y S
es el número total de especies en la muestra. El valor de es 100
Teniendo en cuenta que el área basal se utilizará como expresión de la ocupación, la dominancia
absoluta, (Dai) = Gi, el cálculo previo del Gi, es necesario para obtener el valor de la
dominancia.
Gi = (П /40000). (4)
Donde:
Gi = Área basal en m2 para la iésima especie
di = Diámetro normal en cm de los individuos de la iésima especie
П = 3.1416
47
Donde Dri es la dominancia relativa de la especie i; Dai es la dominancia absoluta de la especie i
y S es el número total de especies en la muestra. El valor de es 100.
Como cada uno de los tres términos que componen el IVI suman 100, el valor total de este índice
es 300 y es el valor máximo que puede alcanzar una especie si la comunidad boscosa fuere
monoespecífica.
Finalmente, si el mayor peso ecológico lo tienen las especies raras en su conjunto, se estaría
caracterizando un ecosistema altamente heterogéneo y por consiguiente rico en especies; en caso
contrario, se caracterizaría a ecosistemas boscosos con tendencia a la homogeneidad (Kageyama,
1994).
Regeneración natural: entre marzo y abril de 2009, se establecieron 48 parcelas de regeneración
de 100 m2 (10 m x 10 m), distribuidas sistemáticamente dentro de los transectos de 0,1 ha
referidos anteriormente; de esta forma, cada transecto tuvo 3 parcelas de regeneración. En estas
parcelas se censaron todos los individuos de la especie roble negro con DN < 10 cm, los cuales
fueron considerados como árboles en estado de regeneración natural (Newton, 2007). Para este
análisis, se segregaron dos grupos de árboles: juveniles (S1, individuos de 1cm < DN < 5cm y S2,
individuos de 5 cm < DN < 10 cm ) y plántulas (R1, arbolitos con altura H < 0,5 m; R2, arbolitos
de 0,5 m < H < 1 m y R3, arbolitos de 1 m < H < 1,5 m). Todos los individuos censados fueron
marcados con una placa de aluminio y un número consecutivo para facilitar su ubicación y
seguimiento. A cada individuo se le tomó la altura total (medida directamente con metro) y el
diámetro normal para los individuos juveniles. Las medidas de diámetro fueron tomadas con
calibrador digital con precisión al 0.01 milímetros.
A partir del censo de individuos que integraron las distintas categorías en que fue clasificada la
regeneración del roble negro, se obtuvieron las densidades de individuos para cada uno de los
bosques evaluados, proyectando a un hectárea la información obtenida en las parcelas.
Relación entre la regeneración y el ambiente: En cada parcela de regeneración se tomó un
conjunto de variables para la caracterización del ambiente de regeneración, los cuales se
clasificaron en tres componentes: fertilidad de suelos, ambiente de iluminación y factores
climáticos,
Para evaluar el primer componente, se tomaron muestras de suelo de los primeros 10 cm de
profundidad, a partir de las cuales se hicieron las siguientes determinaciones en el Laboratorio de
Ecología de la Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín: textura, acidez del suelo (pH),
materia orgánica (M.O), Capacidad de Intercambio Cationico (CICE), contenido total de Fósforo
(P), Aluminio (Al), Calcio (Ca), Magnesio (Mg) y Nitrógeno (N).
Para caracterizar el ambiente de iluminación, se tomaron fotografías hemisféricas de la cobertura;
para ello se dividió la parcela de regeneración en cuatro cuadrantes de 25 m2 y en el punto central
de cada cuadrante, se instaló una cámara digital (Nikon –Colpix 8400), con lente “ojo de
pescado” (180° de vista angular), a 1 m de altura sobre el suelo, siguiendo el procedimiento
establecido en el manual del Hemiview (Delta-T Devices, 1999). Las fotografías hemisféricas se
clasificaron con el software SideLook 1.1 Nobis, 2005), con el propósito de obtener una imagen
48
binaria (en blanco y negro), y distinguir así, entre los componentes de la vegetación y el
firmamento (Jonckheere et al., 2005).
Posteriormente, las fotografías clasificadas se analizaron con el software HemiView 2.1 (Delta-T
Devices, 1999), para obtener las siguientes variables lumínicas: índice de área de la vegetación
(IAV), como un indicador del área ocupada por los elementos del dosel por unidad de superficie
de suelo; área visible del firmamento (Vsky), como la proporción del área que presenta aperturas
del dosel, y los factores de sitio (factor de sitio directo –DSF-, factor de sitio indirecto –ISF- y
factor de sitio global –GSF), cuyos valores son proporciones de la luz directa o difusa que llegan
al suelo del bosque y oscilan en un rango que va desde 0 para sitios totalmente obstruidos, hasta
1, en sitios totalmente abiertos (HemiView User Manual Versión 2.1).
Para evaluar los factores climáticos, se instalaron de forma permanente 7 equipos portátiles de
registro climático (HOBO proV2 y HOBO pro Series. Figura 4C), para evaluar el
comportamiento de las variables temperatura y humedad relativa durante un año; los equipos se
programaron para el registro de la información cada 30 minutos y se distribuyeron en las dos
poblaciones estudiadas, ubicándolos en sitios estratégicos dentro y fuera del bosque a altura de 1
m. La lectura de la información registrada se realizó a través del programa HOBO ware, versión
2.7.2 (Onset Computer Corporation 2002-2009). La precipitación se obtuvo a partir de la
información de estaciones pliviográficas localizadas en sectores aledaños a los sitios de estudio.
Análisis estadísticos:
Para el análisis de los datos se emplearon herramientas de la estadística clásica como medidas de
tendencia central (media o promedio) y medidas de dispersión (desviación estándar). Cuando se
realizaron comparaciones entre datos, en todos los casos se realizó primero la prueba de
Kolmogorov-Smirnov con el fin de verificar su normalidad. Algunas de las variables se
incluyeron en el análisis luego de una transformación, considerando el tipo de variable (log y, log
y+1, 1/y, , o arcsen ). Si se distribuían normalmente, se realizaron pruebas de comparación
de medias (pruebas de t) para determinar diferencias entre las características ambientales de las
localidades y entre los datos de las distintas categorías de regeneración. En caso contrario (no
normalidad) se utilizaron métodos no paramétricos, en este caso, la prueba de Wilcoxon (W) se
empleó para comparar muestras pareadas. Esta prueba es empleada para comparar la igualdad de
medianas en el análisis de varianza cuando se desea eliminar la suposición de que las muestras
fueron tomadas de poblaciones normales. Los datos se analizaron empleando el programa Stat
Graphics Centurion XV y para todos los casos se trabajó con 95% de confianza.
Para evaluar la relación entre las variables ambientales y la regeneración, se utilizó el programa
CANOCO 4.5 (ter Braak and Šmilauer, 2002), el cual permite aplicar un serie de técnicas de
ordenación canónica para detectar los patrones de variación en los datos de las especies que se
pueden explicar "mejor" por las variables del medio ambiente observadas de forma simultanea.
La ordenación canónica combina aspectos de ordenación regular con los aspectos de la regresión
(Jonoman et al., 1995). Al considerar esta técnica, se asume que existe un modelo de respuesta
común de las especies (unimodal o lineal), de manera que se extrae un reducido número de
gradientes denominados ejes, los cuales son presentados en un gráfico bidimensional (biplot).
Estos ejes representan la dirección principal de variación después de que la información
atribuible a las variables consideradas ha sido extraída (Escudero et al., 1994; ter Braak, 1988).
49
Para aplicar el procedimiento, se construyeron dos matrices, una de variables ambientales
denominada matriz de variables explicatorias y otra, con los datos de la abundancia de la
regeneración por clase de categoría, que conformó la matriz respuesta. Por lo general, la matriz
respuesta está conformada por la información de las especies (índices ecológicos) y en la
terminología del programa CANOCO es conocida como matriz “especies”; en nuestro caso, la
denominamos “regeneración”.
De acuerdo con la rutina de trabajo indicada por ter Braak (1988), se realizó la inspección de los
datos mediante un Análisis de Correspondencia sin Tendencia (DCA), para evaluar si los datos se
ajustaban a un modelo lineal o si, por el contrario, se ajustaban a un modelo unimodal. Este paso
es crucial a la hora de decidirse por una técnica de ordenación canónica: Análisis de Redundancia
–RDA- (Rao, 1964), o el Análisis Canónico de Correspondencias -CCA- (ter Braak, 1987). Para
ello, se utilizó el procedimiento propuesto por Hill y Gauch (1980) que consiste en el uso de la
desviación estándar «standard units» (SD), de las curvas de respuesta de las especies respecto al
gradiente determinado por el eje de ordenación. Si esta longitud es superior a 3 unidades SD, es
recomendable utilizar métodos no lineales (por ejemplo: DCA o CCA); inversamente, si la
longitud es inferior o igual a 2 SD, será necesario recurrir a métodos lineales como el Análisis de
Redundancia (RDA); si el valor está entre 3 y 4 SD, se puede seleccionar cualquiera de las dos
técnicas (Lepš & Šmilauer, 2003).
Para la interpretación de los ejes extraídos se utilizaron los coeficientes canónicos y las
correlaciones intragrupo «intra-set correlation», considerando que los coeficientes canónicos
definen los ejes de ordenación como combinación lineal de las variables ambientales y las
correlaciones intragrupo son los correspondientes coeficientes entre las variables y los ejes de
ordenación. Se comprobó la importancia relativa en la extracción de cada eje por parte de cada
variable sopesando ambos índices.
Teniendo en cuenta la posible existencia de colinealidad entre las 30 variables ambientales
evaluadas, se hallaron los valores de inflación de cada una de ellas, a través del «inflation factor
VIF», y a través de este procedimiento, se seleccionaron las variables definitivas para incluir en
el análisis. Los fundamentos de CANOCO, establecen que si el VIF de una variable es grande,
por ejemplo VIF > 20, entonces la variable está casi perfectamente correlacionado con las otras
variables y por lo tanto no tiene ninguna contribución única a la ecuación de regresión. Como
consecuencia, su coeficiente de regresión (o su coeficiente canónico) será inestable y no merece
la interpretación (ter Braak, 1986; ter Braak & Šmilauer, 2003).
Finalmente se obtuvo un gráfico bidimensional que relacionó las parcelas, las variables
explicatorias (ambiente) y las variables respuesta (especies), estas ultimas representadas en forma
de vectores, a partir de los cuales se puedo inferir su correlación a partir de la interpretación de la
amplitud de los ángulos entre los vectores y su longitud. Las variables del ambiente con largas
flechas están más fuertemente correlacionadas con los ejes de ordenación que aquellas con
flechas cortas, y por tanto más estrechamente relacionada con el patrón de variación en la
composición de las especies se muestra en el diagrama de ordenación (Lepš & Šmilauer, 2003;
Jongman, et al., 1995).
50
La significancia estadística de la relación entre las especies y el conjunto de variables
ambientales, se evaluó a través de la prueba de Monte Carlo. Esta prueba se obtiene por repetidas
permutaciones de las muestras y se puede aplicar al primer eje extraído y/o a todos los cuatro ejes
de ordenación obtenidos (es decir, para toda la variabilidad explicada por las variables
ambientales). El significado de esta prueba es similar a un ANOVA general de un modelo de
regresión multivariado (Jongman, et al., 1987). La significancia individual de cada variable
ambiental, se halló a través del procedimiento automático de CANOCO, conocido como
«forward selection». Los efectos marginales de las variables explicativas se muestran
ordenadamente, desde la variable con mayor poder explicativo (en la parte superior de la lista) a
la variable con la capacidad mínima para explicar los patrones en los datos de las especies.
RESULTADOS
Estructura de los bosques de roble negro: En las dos localidades de estudio es evidente la
dominancia de la especie roble negro en la estructura del dosel del bosque (en individuos
mayores de 10 cm de diámetro normal. (Tabla 1).
La dominancia es más marcada en los bosques del Huila, en términos de la proporción de
individuos de roble negro con respecto al número total de individuos, área basal y
consecuentemente, el IVI. En la mayoría de los transectos (pero principalmente en Santander), la
dominancia del roble negro en área basal, es mayor que en el número de individuos, lo cual
indica la presencia de árboles de roble negro de gran porte, que concentran una gran proporción
de la biomasa del bosque.
En ambas poblaciones la estructura diamétrica del bosque y de la especie roble negro presenta
una forma típica de “J” invertida, con gran cantidad de individuos en las primeras clases de
tamaño y disminución progresiva conforme aumenta el diámetro, hasta llegar a unos pocos
individuos de grandes dimensiones (Figura 2). Sin embargo, los mayores diámetros registrados
para las especies distintas a roble (C. excelsa), no superan los 50 cm, en tanto que los diámetros
más grandes del roble negro, llegaron a ser mayores a 140 cm. El total de individuos con DAP ≥
10 cm. resultó similar en ambas localidades, registrándose un total de 571±170 individuos ha-1
en
los bosques del Huila y 573±122 individuos ha-1
en Santander. De forma contraria, a nivel de
abundancia de individuos de roble, en Huila se registraron 363±109 robles negros ha-1
, mientras
que en Santander fue de 206±166 individuos, a pesar de haber sido evaluados en la misma área
de muestreo. La comparación de este parámetro estableció que existen diferencias significativas
entre las dos localidades (F = 5,67; P = 0,0215)
Otros parámetros evaluados como el área basal total del bosque-GT- y área basal del roble GR,
indican valores promedios de 38,5 y 41,8 m2 ha
-1 para Huila y Santander respectivamente, aunque
el rango de área basal total varió entre 27 y 73 m2 ha
-1. El aporte al área basal total por parte del
roble negro fue de 89,2% en Huila y 76,2% en Santander.
El Índice de Valor de Importancia IVI, registró valores promedios de 194% y 133% para los
bosques de Huila y Santander respectivamente, aunque sus valores extremos llegaron a superar el
180% en los bosques de ambas localidades.
51
La regeneración del roble negro en los bosques evaluados, muestra una densidad de individuos
pertenecientes a las tres primeras categorías (R1 + R2 + R3), que llega a 0.17 plántulas/m2
en
Huila y de 0,03 plántulas/m2 en Santander, mientras que en la categoría de los juveniles, la
densidad decrece casi a la mitad en Huila 0,08 arboles juveniles ha-1
y a 0,02 en Santander (tabla
2).
Relación del ambiente con la regeneración natural: El Análisis de Correspondencia sin
Tendencia (DCA), estableció que era factible aplicar un Análisis de Redundancia (RDA),
considerando que la longitud máxima de los ejes de ordenación obtenida a través de este análisis,
arrojó un valor de 3.07 SD (Tabla 3). Este valor indica que los datos muestran una débil respuesta
unimodal y el análisis se puede desarrollar en un contexto de respuesta lineal (ter Braak &
Šmilauer, 2002).
El análisis de redundancia, indicó que de las 30 variables ambientales que se evaluaron en el
presente estudio, 17 de ellas son adecuadas para el análisis; 16 de estas variables tuvieron
factores de inflación entre 1 y 10, y la otra (precipitación), tuvo un factor de inflación de 11.1,
pero igualmente se incluyó dentro del análisis para realizar la interpretación de los resultados,
debido a que no registra colinealidad. Entre tanto las demás variables no fueron tenidas en cuenta
para el análisis de acuerdo a este criterio (Tabla 4).
Los resultados de la ordenación establecen que la varianza total explicada por la suma de todos
los ejes canónicos fue de 52,4% (P = 0.0440- prueba de Monte Carlo con 499 permutaciones); la
mayor parte de esta explicación (el 47,8%), se debe al primer eje canónico - RDA1 (P = 0.0160-
prueba de Monte Carlo con 499 permutaciones), mientras que la varianza explicada por los dos
ejes principales de ordenación, alcanzó el 50.9%. Según lo anterior, se puede asumir que la
variación de la regeneración del roble negro, explicada por el conjunto de variables ambientales
es significativa (Tabla 5).
De las 17 variables ambientales utilizadas para el análisis, solo tres de ellas resultaron
significativas luego de realizar un proceso de selección automática «forward selection». Estas
tres variables fueron el Calcio –Ca- (F = 15.09; P = 0.002), la abundancia total de los individuos
en estado de regeneración natural – AbunT- (F = 3.94; P = 0.032) y el Magnesio –Mg- (F = 4.39
y P = 0.022).
Las dos variables que gobernaron el eje RDA 1 en sus sentidos negativo y positivo, fueron la
precipitación y el Calcio respectivamente, aunque las variables Fósforo y Aluminio, también
tuvieron un efecto importante sobre este eje. Las restantes variables ambientales se relacionaron a
cada uno de los el ejes canónicos, de esta forma, variables como la acidez del suelo (pH) y el
magnesio (Mg), se asociaron con el eje RDA1 en su sentido positivo, y el área basal total (GT) y
la temperatura mínima (Tmin) al eje RDA 2 en su sentidos positivo y negativo respectivamente.
(Figura 3).
Las variables abundancia total de árboles adultos (AdulT), potasio (K) profundidad de la
hojarasca (Prof_hj), área visible del firmamento (Vsky) y nitrógeno (N), indican que su efecto
resulta menor con respecto al resto de las variables ambientales ya descritas (Tabla 5). En
síntesis, al observar los signos y magnitudes relativas de las correlaciones entre el conjunto de
datos y los coeficientes canónicos obtenidos en el RDA, se puede inferir la importancia relativa
52
de cada variable ambiental para la predicción de la abundancia de la regeneración del roble negro
(Tabla 5).
En el diagrama de ordenación RDA que permite hacer un análisis gráfico (Figura 3), es clara la
tendencia a separar las dos localidades evaluadas (Santander y Huila), sobre el primer eje. Así
mismo, es notoria una mayor variación de las parcelas de Santander sobre el eje 2, con respecto a
la variación de las parcelas de Huila en el mismo eje. Estos resultados indican que existen
diferencias no solo entre las dos poblaciones, si no también al interior de cada población tanto en
las características del ambiente como en la respuesta de la regeneración.
La situación anteriormente descrita, fue confirmada mediante un análisis de comparación de
medias para todas las variables ambientales evaluadas en cada una de las poblaciones. En este
caso, se encontraron diferencias significativas en variables como la acidez de suelo (t = -7.0116;
P = 8.7537E-9), fósforo disponible (t = 6.5443; P = 4.4060E-8), aluminio (t = 7.3560; P =
2.6714E-9), calcio (t = -6.4022; P = 7.2068E-8), capacidad de intercambio cationico –CICE- (t =
-4.737; P = 2.1125E-5), cantidad de árboles adultos de roble negro (t = -2.3807; P = 0.0215) y
producción de hojarasca fina (t = -2.2028; P = 0.0326).
A nivel de la regeneración, también se encontraron diferencias en la abundancia de las categorías
inferiores de regeneración entre las dos poblaciones: R1, plántulas con altura H > 0.5 m (t =
2.32834 P = 0.0243), R2, arbolitos de 0.5 m < H < 1.0 m (W = -212.5; P = 0.6022 E-6) y R3,
arbolitos de 1.0 m < H < 1.5 m (W = -160.5; P = 0.0004). Por su parte, la comparación entre las
categorías de árboles juveniles, indica la existencia de diferencias en la categoría S1, individuos
con diámetro normal DN < 5 cm (W = -116.5; P = 0,0127), pero no en la categoría S2, que reúne
los individuos de 5 cm < DN < 10 cm, en la cual no se encontraron diferencias entre las dos
poblaciones (W = -40.0; P = 0,3765).
La respuesta de las variables de regeneración (abundancias por categoría de tamaño) resultaron
asociadas positivamente al eje RDA1 en el sentido positivo (Figura 4); esto significa que la
regeneración de roble negro en todas las categorías evaluadas (R1, R2, R3, S1 y S2), está más
correlacionada con sitios que presentan menor precipitación, menor acidez en los suelos y en
donde existe mayor abundancia de individuos en estado de regeneración total del bosque. El
diagrama que ordena las categorías de regeneración con respecto a las variables ambientales,
también indica que cada categoría tiene requerimientos ambientales distintos, aunque es más
notable en la primera categoría de regeneración (R1), con respecto a las otras categorías según la
clasificación asumida en este estudio.
DISCUSION
Los bosques de roble negro evaluados en el presente estudio, conforman comunidades
homogéneas dado el alto valor ecológico relativo que se obtuvo para la especie C. excelsa (IVI de
194.5 y 133.3 sobre 300 en Huila y Santander, respectivamente. Tabla 1), no solo influenciado
por la abundancia de individuos, sino por el gran tamaño diamétrico que alcanzan sus árboles
adultos (diámetro cuadrático promedio de 36.0 y 48.2 cm solo para roble negro en Huila y
Santander); esta dominancia es un comportamiento típico de los robledales en otras regiones del
trópico (Kappelle, 2006; Luna et al., 2006; Kappelle, et al., 1989; Blaser & Camacho, 1991;
Jimenez et al., 1988). Valores altos de IVI para roble negro también se han reportado para otros
bosques de roble negro en el departamento del Huila (IAvH, 2002; González et al., 2007); no
53
obstante, la dominancia de C. excelsa, resulta proporcionalmente mayor comparada con otros
bosques homogéneos de roble, como es el caso de los bosques dominados por Q. humboldtii, en
la zona andina colombiana, (Galindo et al., 2003; Barrera & Diazgranados, 2006; León et al.,
2009).
Las distribuciones diamétricas de roble negro a partir de un DAP > 10 cm en ambas regiones,
muestran que estos bosques son disetaneos, en estado sucesional avanzado y con una estructura
de tamaños aparentemente balanceada, en la cual existe una mayor cantidad de individuos
pequeños de la especie dominante, que potencialmente pueden pasar a formar parte del dosel
forestal. La abundancia de individuos pequeños (menores de 10 cm de DAP) bajo las condiciones
de alta cobertura y baja luminosidad impuestos por los árboles del dosel, sugiere que la especie es
tolerante a la sombra (Knight, 1975); sin embargo, puesto que la especie roble negro es la que
domina el estrato superior del bosque (árboles con alturas entre 30 y 40 m), es probable que
ocurran cambios en los requerimientos lumínicos a través del desarrollo de su ciclo de vida
(Clark & Clark, 1989; Kobe et al., 1995). Esta capacidad de adaptación a las condiciones
ambientales cambiantes sugiere que roble negro es una especie con alta plasticidad fenotípica.
La densidad de árboles de C. excelsa, en el sotobosque, resulta ser menor que lo reportado para
otros bosques dominados por especies de robles, en el trópico (Saenz, 1990; Guariguata et al.,
2006; Ramirez et al., 2006), en bosques que exhiben características estructurales muy parecidas a
las del bosque de roble negro, en cuanto a dominancia y abundancia de individuos de alguna de
las especies de roble estudiadas. Aun en bosques dominados por la especie Q. humboldtii en
Colombia (Guerrero et al., 2010), la densidad de plantas por unidad de área resulta un poco
mayor a la reportada en este estudio para C. excelsa. La falta de información referente a la
dinámica de la regeneración y en general del bosque de robles, no permite conocer si la cantidad
de plántulas puede asegurar su sobrevivencia bajo las condiciones ambientales imperantes en el
sotobosque y por esta vía garantizar la estabilidad poblacional. Es posible que a pesar de la escasa
abundancia actual de la regeneración del roble, tenga una alta sobrevivencia bajo el dosel del
bosque, y esta condición sea una respuesta a las limitaciones en la regeneración y la limitación de
sitios.
Existe una amplia variabilidad en las características del ambiente entre las dos poblaciones de
roble negro evaluadas, particularmente de aquellas asociadas a factores climáticos, la fertilidad de
los suelos y la estructura de la vegetación. Parámetros como la abundancia de plántulas en estado
de regeneración y la cantidad de individuos adultos de roble negro por unidad de área, indican
que un ambiente con regímenes de humedad moderadas (1250 mm de precipitación anual), suelos
menos ácidos (pH ≈ 4,08) y mayor concentración de individuos por unidad de área favorecen la
regeneración de la especie, según lo expresa la estructura que bosque en la localidad Huila. No
obstante, la combinación de los factores climáticos con los procesos de disturbio, sean estos
naturales o antrópicos pueden haber contribuido a mantener las diferencias en la abundancia de la
regeneración que exhiben las dos poblaciones, como ha sido planteado para otras especies de
robles (Guerrero, et al., 2010; Gardiner, et al., 2010; Thadani &.Ashton, 1995; Crow, 1988).
Al respecto, se conoce de la intervención de estos bosques a principios de los años 80 en ambas
localidades (Avella y Cárdenas, 2010; Aguirre, 2009), sin embargo la evidencia de
aprovechamientos antiguos (árboles caídos, tocones, madera aserrada), es más frecuente en los
bosques de Huila y ello pude influir en la generación de ambientes que propiciaron el
establecimiento de una mayor cantidad de plantas. Desafortunadamente, esta variable no fue
54
considerada en este estudio, ni se cuenta con información que pueda determinar la edad de los
árboles que conforman la regeneración natural, de tal forma que permita asociar el disturbio con
el establecimiento de los individuos. En este punto debe resaltarse que estos bosques después de
ser intervenidos, fueron abandonados y varios de ellos se encuentran bajo alguna figura de
conservación que a la fecha suma más de 12 años.
En Santander en cambio, los aprovechamientos realizados para la misma época implicaron la
desaparición de los robledales y su remplazamiento por pasturas, sin oportunidades para la
restitución del bosque. De forma contraria, las pequeñas áreas remanentes en la actualidad, no
fueron objeto del aprovechamiento y no se registran evidencias que demuestren lo contrario,
como sucede en Huila, salvo algunas excepciones.
Actualmente, no es perceptible la existencia de claros originados por disturbios, según los índices
de iluminación obtenidos a través de la fotografía hemisférica. Los resultados indican la no
existencia de diferencias entre las poblaciones con respecto a los índices obtenidos a través de
este método. Lo anterior puede ser debido al tiempo transcurrido después del disturbio, periodo
durante el cual, los árboles remanentes tuvieron crecimiento lateral de su copa o los árboles que
permanecían suprimidos, aprovecharon la apertura para crecer hasta ocupar el espacio y cerrar
nuevamente el claro. De igual forma, la mayor densidad de tallos de roble en Huila
(principalmente en la categoría R2), pudo haber sido favorecida por el aprovechamiento y
consecuente generación de claros. Esto significa, que el régimen del disturbio incrementó
marcadamente la densidad de tallos de plantas jóvenes en comparación con áreas sin claros, pero
con un favorecimiento marcado hacia la propia especie.
En cuanto a las características de los suelos, las diferencias en algunos parámetros de fertilidad
(P, Ca y Mg) entre las localidades, las cuales suponen unas mejores condiciones en Santander, no
se ven reflejadas en la abundancia de la regeneración, aunque si parecen influir en la producción
de frutos (en particular el P) y en el crecimiento de las primeras etapas de las plántulas (Parra,
2011). La evaluación de estos parámetros indica una asociación positiva con la localidad
Santander, pero no con la regeneración del roble negro, al menos con referencia a los individuos
establecidos. Sin embargo, las diferencias en la fertilidad pueden ser disminuidas y superadas,
dadas las relaciones simbióticas con hogos ectomicorrícicos, cuya función ha sido claramente
establecida para las especies pertenecientes a la familia Fagaceae, aunque no particularmente para
la especie C. excelsa. En este caso las asociaciones mantenidas con los hongos, le permitirían a la
especie establecerse sin mayores restricciones debidas a la fertilidad del suelo, mientras esta
asociación sea factible.
Implicaciones para la conservación: Los resultados encontrados en esta investigación
sugieren la influencia importante del ambiente en la regeneración del robledal, que permite una
mayor abundancia de individuos por unidad de área bajo ciertas condiciones de fertilidad de
suelos y humedad. La dinámica de intervención que modifica algunas de los factores ambientales
impuestos por el bosque, pueden desempeñar un importante papel en el mantenimiento de los
robledales negros, que debe ser considerado y evaluado para determinar su papel en términos de
conservación de la especie y por esta vía del bosque en general.
55
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TABLAS Y FIGURAS
Tabla 1. Características estructurales de los bosques de roble negro en dos localidades de la cordillera
oriental de Colombia (Huila y Santander), para individuos mayores de 10 cm de diámetro normal. GT:
área basal de todas las especies del bosque; GR: área basal roble negro; DT: densidad del bosque; DR:
densidad del roble; DqT diámetro cuadrático del bosque; DqR: diámetro cuadrático del roble negro;
IVIR: Índice de Valor de Importancia
Localidad Transecto GT (m2/ha) GR
(m2/ha)
DT
(No. ind ha-1)
DR
(No. ind ha-1)
DqT
(m2 ha-1)
DqR
(m2 ha-1) IVIR (%)
Huila
1 51,72 43,74 870 440 27,51 35,58 163,72
2 56,05 52,49 640 410 33,39 40,37 193,42
3 27,06 23,47 640 380 23,20 28,04 183,13
4 31,4 26,26 320 130 35,66 50,71 155,49
5 29,36 26,72 560 420 25,84 29,92 211,46
6 27,12 21,89 660 480 22,88 24,10 193,42
7 38,31 36,04 430 300 33,68 39,11 216,79
8 47,27 44,59 450 350 36,57 40,28 238,78
media 38,54 34,4 571,25 363,75 29,84 36,01 194,52
desv est 11,67 11,48 170,92 109,41 5,61 8,50 27,64
Santander
1 38,43 29,25 460 60 32,62 78,79 109,16
2 32,41 18,72 720 170 23,94 37,45 108,96
3 63,72 54,4 500 210 40,28 57,43 164,87
4 34,17 28,15 740 500 24,25 26,77 184,56
5 73,66 68,56 490 240 43,75 60,31 177,77
6 27,32 15,07 700 250 22,29 27,71 109,82
7 36,25 23,47 470 120 31,34 49,90 114,51
8 28,76 17,41 510 100 26,79 47,09 96,82
media 41,84 31,88 573,75 206,25 30,66 48,18 133,31
desv est 17,17 19,31 122,58 136,69 7,92 17,59 35,88
Tabla 2: Densidad de individuos de roble negro en estado de regeneración por unidad de área (m2), en
dos bosques de la cordillera oriental de Colombia
Categoría de regeneración
Densidad (ind/m2)
Huila Santander
R1 <50 0,05 ± 0,22 0,02 ± 0,02
R2 50-100 0,08 ± 0,39 0,01 ± 0,15
R3 100-150 0,04 ± 0,20 0,00 ± 0,06
66
Tabla 3. Análisis de Correspondencia sin Tendencia ADC, para la regeneración natural de la especie roble
negro en dos poblaciones de la cordillera oriental de Colombia
Ejes 1 2 3 4 Total inercia
Valores propios 0.204 0.090 0.070 0.031 0.524
Longitud del gradiente 3.068 2.870 2.974 2.909
Porcentaje acumulado de varianza
de los datos de regenración : 38.9 56.1 69.6 75.5
Tabla 4. Variables ambientales seleccionadas para determinar la relación entre el ambiente y la
regeneración de roble negro mediante un análisis de redundancia RDA. Las unidades de medición
aparecen entre paréntesis
Nombre de la variable Media s. d. Factor de inflación
pH Acidez del suelo 3,85 0,32 4.1813
M_O Contenido de materia orgánica (%) 26,55 16,80 5.7168
P Contenido de fósforo total en el suelo (ppm) 15,38 2,57 3.9171
Al Contenido de aluminio en el suelo (meq /100 g de suelo) 1,02 0,24 4.0284
Ca Contenido de Calcio (meq /100 g de suelo) 0,28* 0,50 8.2720
Mg Contenido de Magnesio en el suelo (meq /100 g de suelo) 0,26* 0,51 4.6569
K Contenido de Potasio en el suelo (meq /100 g de suelo) 0,4 0,54 3.0092
N Contenido de Nitrógeno en el suelo (%) 1,14 0,35 6.4944
Pmm Precipitación promedia anual (mm/año) 1900,55 766,85 11.1263
HRmin Humedad relativa mínima del aire en el interior del bosque (%) 68,16 3,36 2.1670
GT Área basal total para árboles con diámetro normal > 10 cm (m2 ha-1) 36,78 25,82 4.5466
Dqr Diámetro cuadrático del roble (m2 ha-1) 25,07 5,51 3.6674
AdulT Abundancia total de árboles adultos (No. de ind. Ha-1) 525 72,00 2.4986
Hjr Producción de hojarasca (Kg/100 m2/año) 237,46 64,21 1.8081
VSky Área visible del firmamento (%) 0,1 0,005 2.0680
Prof_Hj Profundidad de la capa de hojarasca (cm) 3,07 0,44 1.5963
AbunT Abundancia total de individuos en estado de regeneración (No. de ind./100 m2)
230* 88,47 1.9704
* p < 0,05
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Tabla 5. Análisis de Redundancia-RDA y prueba de significancia de la asociación entre la regeneración de
roble negro y las variables ambientales en dos poblaciones de la cordillera oriental de Colombia.
Ejes 1 2 3 4 Varianza
Total Valores propios: 0.478 0.031 0.010 0.006 1.000
Correlaciones Regeneración-Ambiente: 0.747 0.610 0.485 0.659
Porcentaje acumulado de varianza
de los datos de regeneración 47.8 50.9 51.9 52.4
de la relación entre la regeneración y el amb. 91.0 96.9 98.8 99.8
Tabla 6. Correlaciones entre las variables ambientales seleccionadas y los ejes RDA1 y RDA2. Los valores
en negrilla, destacan los mayores valores de correlación entre la variable y cada uno de los ejes en los
sentidos positivo y negativo.
Nombre Eje RDA1 Eje RDA2
pH 0.2824 0.2021
M_O -0.1460 0.1211
P -0.2447 -0.0387
Al -0.2460 0.0260
Ca 0.5352 0.0623
Mg 0.2210 0.1668
K 0.0452 -0.0159
N -0.1581 0.1608
Pmm -0.4147 0.0278
HRmin -0.0920 -0.0809
GT -0.1771 0.2450
Dqr -0.0958 0.1095
AdulT 0.1009 0.0325
Hjr 0.2658 -0.0087
VSky -0.0531 0.1531
Prof_Hj 0.0951 -0.0138
AbunT 0.3419 0.1648
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Figura 1. Distribución de la especie C. excelsa en Colombia. Poblaciones estudiadas de roble negro (Ο),
otras poblaciones de roble negro (∆)
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Figura 2. Distribución diamétrica de árboles adultos (individuos con diametro normal DN > 10 cm) en
bosques de roble negro localizados en la cordillera oriental de Colombia.
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Figura 3. Diagrama de Ordenación RDA con las 17 variables ambientales más importantes
(representadas por vectores), en relación con las 48 parcelas de 100 m2 (representadas por círculos),
localizadas en dos poblaciones de roble negro en la cordillera oriental. Los círculos negros representan a
las parcelas de la población Santander y los círculos blancos a las parcelas de la población Huila
Figura 4. Diagrama de Ordenación RDA que muestra la relación entre variables ambientales más
importantes (representadas por vectores negro), con las distintas categoría de la regeneración natural
del roble (representadas por vectores rojos), en dos poblaciones de la cordillera oriental de Colombia.
R1, plántulas con alturas H < 0,5 m; R2, plántulas de 0,5 m < H < 1,0 m; R3, plántulas 1,0 m < H < 1,5 m;
S1, árboles juveniles con diámetro normal DN < 5 cm y S2, árboles juveniles con 5 cm < Dn < 10 cm
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