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ISABELLI DE CARVALHO MORENO
O EFEITO “INIMIGO ÍNTIMO” É
APLICÁVEL A Dinoponera quadriceps
(HYMENOPTERA, FORMICIDAE)?
.
Natal-RN
2010
ISABELLI DE CARVALHO MORENO
O EFEITO “INIMIGO ÍNTIMO” É APLICÁVEL A Dinoponera quadriceps
(HYMENOPTERA, FORMICIDAE)?
Dissertação apresentada à Universidade
Federal do Rio Grande do Norte para
obtenção do título de mestre em
Psicobiologia.
Orientador: Professor Arrilton Araújo
Natal-RN
2010
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do
Centro de Biociências
Moreno, Isabelli de Carvalho.
O efeito “inimigo íntimo” é aplicável a Dinoponera quadríceps
(Hymenoptera, Formicidae)? / Isabelli de Carvalho Moreno. – Natal,
RN, 2010.
34 f. : Il.
Orientador: Prof. Arrilton Araújo
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em
Psicobiologia.
1. Formicidae – Dissertação 2. Dinoponera quadriceps –
Dissertação. 3. Efeito inimigo íntimo – Dissertação. I. Araújo,
Arrilton. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 595.796
Título: O efeito Inimigo Íntimo é aplicável a Dinoponera quadriceps?
Autora: Isabelli de Carvalho Moreno
Data da defesa: 28 de maio de 2010
Banca Examinadora:
______________________________________
Profa. Ana Maria Matoso Bailez-Viana
Universidade Estadual do Norte Fluminense, RJ
______________________________________
Profa. Maria de Fátima Arruda
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
______________________________________
Prof. Márcio Zikán Cardoso
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
______________________________________
Prof. Arrilton Araújo
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
A Linda Moreno,
meus pais e Anderson.
Agradecimentos
Agradeço a Deus pela realização deste trabalho e por todas as bênçãos alcançadas.
Arrilton ter me aceito como aluna, por sua confiança de que eu iria realizar este projeto,
pela paciência e orientação. Por está sempre presente para tirar dúvidas e sempre de
bom humor!
A todos aqueles que acordaram cedo no fim de semana para ajudar na coleta das
colônias: Anderson, Marcelo, Dina, Jeniffer, Priscila, Audra, Adriano, Cleine, aos
funcionários anônimos da UFRN que deram aquela “forcinha” e emprestaram seus
materiais. Sem vocês não haveria as colônias no laboratório!
Ao diretor presidente da EMPARN Dr. Henrique Eufrásio de Santana Júnior que
autorizou a coleta de colônias nas dependências da Base Física Rommel Mesquita de
Faria – EMPARN/JIQUI.
Mário Sérgio, funcionário da EMPARN/JIQUI que nos recebeu muito bem e nos deu
livre acesso à reserva.
Marcos do Laboratório de Entomologia que nos apresentou ao Mário Sérgio, nos
conduziu à EMPARN/JIQUI e mostrou as trilhas da reserva.
Agradeço a Ingrid, minha “câmera girl” que me ajudou nas coletas de dados, marcação
das operárias e manutenção das colônias no laboratório.
As amigas Audra, Dina, Priscila e Kelly sempre presentes me ajudando nos momentos
de estresse, “coorientando” e pela companhia, festas, almoços, serviços de baby siter
etc. Meninas, obrigada por tudo!!! Vocês foram muito importantes nessa trajetória.
Marcelo pela sua “consultoria” no Excel, estatística, formatação, caronas, enfim, por
está sempre disponível para ajudar.
Dina que me ajudou desde o piloto, me apresentando aos comportamentos agonísticos
exibidos pelas operárias, me ensinou a marcação, ajudou na estatística, em tudo! Dina
muito obrigada por tudo que você me ensinou!
Agradeço a minha família que me apoiou sempre, minha mãe que se dispôs a ficar com
Linda para que fosse possível a realização deste trabalho. Meu pai e irmãos que
ajudaram sempre que precisei.
Linda que apesar da pouca idade compreende a ausência da mamãe.
Anderson que esteve presente durante todo o processo, dando apoio desde a seleção
para o mestrado à finalização deste trabalho. Que também ajudou nas coletas, marcação
de operárias e manutenção do laboratório quando estive ausente.
Cinthia Beatrice, minha amiga que começamos juntas em nossa formação profissional, e
cada uma seguiu seu interesse, mas a amizade permaneceu e permanece.
Agradeço à Fapern, CNPq e CAPES pelo apoio financeiro para compra de
equipamentos e pela bolsa de pesquisa.
Ao Instituto Chico Mendes de Biodiversidade- ICMbio que autorizou a retiradas das
colônias e sua manutenção em laboratório para esta pesquisa.
Aos professores da Pós Graduação em Psicobiologia e também aos professores da
graduação que incentivaram meu interesse para a pesquisa.
A Dr. Deborah M. Gordon pela atenção e envio de seu artigo.
A todos que ajudaram direta e indiretamente para a conclusão deste trabalho. Aos
amigos que não foram citados, mas que deram apoio e acreditaram que seria possível!
RESUMO
O acesso a fonte de alimentos, território ou parceiros reprodutivos pode gerar conflitos
de interesses entre indivíduos em várias espécies de animais. Entretanto, vários animais
respondem menos agressivamente à entrada de seus vizinhos do que a entrada de não-
vizinhos em seus territórios, como forma de minimizar os custos de uma agressão
contínua. Essa diferença na resposta agressiva é conhecida por Efeito Inimigo Íntimo,
descrito em várias espécies de vertebrados e invertebrados. Para investigar se este
fenômeno ocorre em Dinoponera quadriceps (Hymenoptera, Formicidae), três colônias,
sendo duas vizinhas e uma distante, foram coletadas em seu ambiente natural e
transferidas para o laboratório onde foram conduzidos confrontos experimentais intra e
entre colônias, envolvendo um par de operárias. Comparamos a frequência
comportamental exibida por cada operária envolvida nos confrontos, assim como a
intensidade e a duração dos confrontos entre colônias vizinhas e distantes com
referência do local de coleta. Nossos resultados revelam que o Efeito Inimigo Íntimo
não é aplicável à D. quadriceps, pois resposta agressiva é mais intensa e duradoura entre
operárias vizinhas do que entre distantes, provavelmente devido à competição intra-
específica, fatores ecológicos e características da espécie.
Palavras-chave: Efeito Inimigo Íntimo, agressão, Hymenoptera, Formicidae,
Dinoponera quadriceps
ABSTRACT
Food access, territory or reproductive partner can generate conflicts between individuals
in many species with occurrence of aggressive behaviors. However some species
respond less aggressively to intrusion by neighbors than non-neighbors in its territory to
minimize the costs of continuous fight. This difference in aggression is called Dear
Enemy Effect described in various vertebrates and invertebrates. To investigate if this
phenomenon occurs in Dinoponera quadriceps (Hymenopetra, Formicidae) three
colonies, two neighbors and one non-neighbor, were captured in its natural environment
then transfered to the laboratory where we did experimental confrontation intra and inter
colonies involving one pair of workers. We compared the behavioral frequency
exhibited by each worker, the intensity and duration of the confrontation between a
neighbor and a non-neighbor referring the place where they were collected. Our results
revealed that Dear Enemy Effect does not apply to D. quadriceps due aggressive
response is more intense and longest toward neighbor than non-neighbor, probably due
intra specific competition, ecological factors and characteristic of the species.
Key-words: Dear Enemy Effect, aggression, Hymenoptera, Formicidae, Dinoponera
quadríceps
Sumário
Introdução 1
Objetivo 7
Objetivos Específicos 7
Hipóteses e Predições 7
Metodologia 8
Resultados 16
Discussão 22
Referência Bibliográfica 28
1
Introdução
O acesso à fonte de alimentos, território ou parceiros reprodutivos pode gerar
conflitos entre indivíduos em várias espécies, envolvendo comportamentos agressivos
(Huntingford & Turner 1987). Essas situações ocorrem com mais frequência do que
esperado diante dos custos que esses comportamentos provocam. Os animais podem
minimizar estes custos iniciando confrontos com comportamentos estereotipados feitos
a distância tais como vocalizações, exibição dos aparatos físicos, ou estabelecendo
hierarquia de dominância (Matthews & Matthews 2010). Posteriormente os confrontos
podem evolver contato físico com maior gasto energético sem causar danos físicos,
como lutas de caudas em peixes (Huntingford & Chellappa 2006). Finalmente, pode
atingir um estágio envolvendo mordidas ou ataques, injúrias e até mesmo a morte de um
dos envolvidos (Huntingford & Turner 1987). O valor do recurso e a capacidade física
do individuo é que vão determinar em que estágio o conflito será resolvido (Krebs &
Davies 1996). Quando um encontro agonístico é resolvido sem haver luta, o confronto é
denominado “ritualizado” (Huntingford & Turner 1987).
Muitos animais defendem seus territórios através de comportamentos agressivos.
Algumas espécies respondem menos agressivamente à entrada de vizinhos em seus
territórios do que a entrada de um não vizinho (estranho). Essa diferença na intensidade
da resposta agressiva é conhecida por Efeito Inimigo Íntimo (Dear Enemy Effect),
descrito em várias espécies de vertebrados e invertebrados (Ydenberg et al. 1988,
Temeles 1994, Heize et al. 1996, Knanden & Wehner 2003, Husak & Fox 2003,
Velásquez et al. 2006, Booksmythe et al. 2010, Dimarco et al 2010). Uma explicação
para este fenômeno baseia-se na familiaridade entre os vizinhos e uma vez que as
fronteiras do território estão estabelecidas, os vizinhos representam pouca ou nenhuma
ameaça, enquanto um indivíduo de território distante corresponde a um estranho que
2
pode estar à procura de um novo território (Temeles 1994). Outra hipótese baseia-se na
redução dos custos energéticos de uma interação agressiva e na prevenção de lutas com
vizinhos já que são frequentes os encontros durante o forrageio (Ydenberg et al 1988).
A luta entre estranhos pode ser funcional para adquirir informações sobre condição e
motivação do oponente ou simplesmente resultar de erros frequentes de avaliação
estimando estas informações (Ydenberg et al. 1988, 1989; Getty 1989). Outra
explicação para a variação da agressividade entre vizinhos é o fenômeno da habituação,
descrito como rápida forma de aprendizagem que resulta na diminuição da resposta a
um estímulo percebido repetidas vezes, como um odor persistente (Langen at al. 2000).
Todavia, as relações entre vizinhos dependem dos fatores ecológicos e
ambientais. Se houver competição por recurso, o custo da interação com um vizinho é
elevado e eles são tratados como ameaça, elevando a resposta agressiva. Neste caso, o
fenômeno inimigo íntimo tende a não ocorrer (Gordon 1989).
As formigas, de modo geral, controlam e defendem seus territórios que fornecem
recursos para alimentar o grande número de larvas, machos e fêmeas reprodutores
(Newey et al 2010). Na maioria das espécies, encontros entre indivíduos de outras
colônias podem gerar lutas ritualizadas. Em função do grau de competição, estes podem
se transformar em lutas, com contatos físicos, resultando em mortes de vários
indivíduos (Matthews & Matthews 2010).
Assim como nas demais sociedades de insetos, as formigas são caracterizadas
pelo alto grau de cooperação entre os diferentes indivíduos que integram a colônia.
Operárias agem de modo ativo na construção e na proteção da colônia contra
predadores, no forrageio, no cuidado e nutrição da prole (Ratnieks et al. 2006).
Entretanto, esta sofisticada cooperação social não exclui a existência de conflitos
(Ratnieks et al. 2006). Estudos tem demonstrado conflitos de interesses entre indivíduos
3
de uma mesma colônia (Ratnieks et al. 2006). Isto ocorre provavelmente porque os
insetos na realidade não são clones, mas famílias de indivíduos com elevado grau de
parentesco apresentando diferentes interesses na maioria dos casos (Ratnieks et al.
2006). Fatores como número de rainhas e número de acasalamentos podem intensificar
os conflitos entre os indivíduos devido a diluição do parentesco (Bourke & Franks
1995).
Para a manutenção da colônia, é necessário que haja mecanismos de
reconhecimento que garanta a coesão social e previna a entrada de co-específicos
(Guerrieri & d‟Etorre 2007, Björkman-Chiswell et al. 2008). Nos insetos sociais o
reconhecimento de indivíduos da mesma colônia se dá através dos hidrocarbonetos
cuticulares (Gamboa et al. 1996, Lahav et al. 1999, Wagner et al. 2000, Lenoir et al.
2001) que podem ser geneticamente determinados (Beye et al. 1998; Suarez et al. 2002,
Guerrieri & d‟Ettorre 2007, Thurin & Aron 2007) ou adquiridos através do ambiente,
como odor da colônia (Carlin & Hölldobler 1983) e influência da dieta (Liang &
Silverman 2000, Buczkowski & Silverman 2006, Sorvari et al. 2008) ou pela
combinação dos dois componentes (Jutsum et al. 1979, Crosland 1989; Pirk et al. 2001,
Suarez et al. 2002). Estes sinais são compartilhados pelos indivíduos da colônia através
das interações sociais como trofilaxia, “grooming” e contato físico (Soroker et al. 1998;
Lahav et al. 1999).
Muitos pesquisadores utilizam os níveis de agressão para investigar a origem dos
sinais de reconhecimento individual em espécies de formigas, pois membros da mesma
colônia geralmente ignoram uns aos outros durante os encontros, mas demonstram
diferentes níveis de agressão aos indivíduos de colônias diferentes, de acordo com o
efeito inimigo íntimo (Jutsum et al. 1979, Carlin & Hölldobler 1983, Crosland 1989,
Heinze et al. 1996, Beye et al. 1998, Lahav et al. 1999, Suarez et al. 1999, Stuart &
4
Herbers 2000, Boulay & Lenoir 2001, Suarez et al. 2002, Roulston et al. 2003,
Buczkowski & Silverman 2005, Menzel et al. 2009).
Em relação às formigas o fenômeno inimigo íntimo varia. A redução da
agressividade aos vizinhos é descrita em Acromyrmex octospinosus (Formicidae:
Formicinae) (Jutsum et al. 1979), Leptothorax nylanderi (Formicidae: Myrmicinae)
(Heinze et al. 1996), Pheidole tucsonica e Pheidole gilvescens (Formicidae:
Myrmicinae) (Langen et al. 2000), Camponotus chilensis (Formicidae: Formicinae)
(Velásquez et al. 2006) Formica xerofila e Formica intergroides (Formicidae:
Formicinae) (Tanner & Adler 2009), Atta sexdens rubropilosa (Formicidae:
Myrmicinae) (Araújo et al. 2009) e Acromyrmex lobicornis (Formicidae: Myrmicinae)
(Dimarco et al. 2010).
Por outro lado, a elevação da resposta agressiva após encontros repetidos
também pode ocorrer em Pogonomyrmex barbatus (Formicidae: Myrmicinae) (Gordon
1989) Cataglyphis fortis (Formicidae Formicinae) (Knaden & Wehner 2003),
Pristomyrmex punctatus (anteriomente P.pungens) (Formicidae: Myrmicine) (Sanada-
Morimura et al. 2003) e em Oecoplhilla smaragdina (Newey et al. 2010). Em
Linepitherna humile (Formicidae: Dolichoderinae) variações nos níveis de
agressividade ocorrem em função da experiência individual, defesa territorial e
contextos sociais e/ou ecológicos (Suarez et al. 2002; Thomas et al. 2004, Buczkowski
& Silverman 2005, 2006). Em Camponotus cruentatus não há diferença na
agressividade em função das distâncias entre os ninhos (Boulay et al. 2007).
O efeito oposto do inimigo íntimo pode ser mais frequente em espécies que
vivem em grupos, como as formigas, pois a competição é mais intensa entre grupos do
que entre indivíduos solitários. Além disso, o tamanho do grupo pode variar,
aumentando a demanda por recursos (Newey et al. 2010).
5
As formigas da subfamília Ponerinae se destacam por serem predadoras e por
possuírem um ferrão funcional com o qual paralisam suas presas e utilizam para a
defesa. As representantes do gênero Dinoponera são endêmicas da América do Sul e
caracterizam-se pela ausência de diferenciação morfológica entre as operárias e a
operária reprodutora. São consideradas primitivas por sua morfologia e comportamentos
(Caetano et al. 2002).
Na espécie Dinoponera quadriceps (Formicidae: Ponerinae), endêmica do
Nordeste Brasileiro, não há a presença de uma rainha, mas de uma fêmea reprodutora
dominante chamada “gamergate”. Todas as operárias tem capacidade reprodutiva, ou
seja, são totipotentes. Os fatores que definem o status reprodutivo são a hierarquia
linear, sinais químicos e comportamentos agonísticos da gamergate (Monnin & Peeters
1998). As colônias possuem, em média, 89 indivíduos, podendo variar de 30 a 240
operárias (Monnin & Peeters 1997, 1999). As operárias desta espécie medem
aproximadamente 3 centímetros de comprimento (figura 1).
As fêmeas não apresentam vôo nupcial, mas os machos são alados e voam para
outras colônias copulando com fêmeas na entrada ou no interior do ninho (Monnin &
Peeters 1998). Estas características certamente influenciam o modo de fundação de
novas colônias, que podemos deduzir logicamente que por uma nova “gamergate”
(operária fecundada) que deixa a colônia natal acompanhada de uma pequena corte de
operárias para fundar a sua própria colônia ou ocupar um ninho vazio. É pouco provável
que uma jovem “gamergate” possa sozinha realizar todas as tarefas de uma nova
sociedade (construir ou localizar um ninho, pôr e criar só as primeiras larvas, etc), pois
ela não dispõe de reservas energéticas suficientes como é o caso nas espécies com
rainhas que fundam colônias independentes (Peeters 1997). Sendo assim, a nova colônia
6
fundada pela “gamergate” compartilha relações genéticas com a colônia mãe, de onde
ela saiu.
Figura 1. Dinoponera quadriceps
As operárias apresentam forrageio solitário, sem recrutamento, e transportam
principalmente restos de artrópodes para o ninho e alguns itens de origem vegetal como
frutos e sementes (Araújo & Rodrigues 2006). As operárias apresentam fidelidade às
áreas de caça, retornando aos mesmos locais ao longo do dia e podem se distanciar mais
de 50 m do ninho durante o forrageio (Azevedo 2009). Nestes deslocamentos é comum
o encontro entre operárias de colônias distintas. Nestes encontros podem ser vistos
desde toques de antenas a confrontos que variam em duração e intensidade. No entanto,
operárias apresentam a tendência de evitar a área de uma colônia vizinha, forrageando
preferencialmente na direção oposta (Medeiros 2009). Todavia não há estudos que
permitam apontar as causas da existência de confrontos em D. quadriceps, nem
tampouco a variabilidade na intensidade dos mesmos.
Muitos autores tem investigado sobre as características ecológicas de Dinoponera
quadriceps, sobretudo o forrageio (Araújo & Rodrigues 2006, Azevedo 2009) e
características de sua estrutura social e reprodutiva assim como conflitos internos
(Monnin & Peeter 1997, 1998, 1999, Monnin & Ratnieks 1999, Monnin et al. 2003).
Dentro deste contexto, este trabalho procurou investigar os mecanismos relacionados
Foto: Marcelo Câmara
7
aos comportamentos agonísticos exibidos entre membros de colônias diferentes em
situações extra-ninho com base no “Efeito Inimigo Íntimo”.
8
Objetivo
Este trabalho tem como objetivo verificar a ocorrência do efeito do “Inimigo
Íntimo” em operárias de Dinoponera quadriceps em laboratório.
Objetivos específicos
Comparar a frequência dos comportamentos agressivos exibidos durante os
confrontos entre operárias de mesma colônia, colônias vizinhas e distantes.
Investigar se há diferença comportamental entre as operárias residentes e intrusas.
Analisar se existe relação entre a duração e a intensidade do confronto.
Hipótese e Predições
Hipótese: a ocorrência de comportamentos agressivos está relacionada com o não
reconhecimento entre as operárias.
o Operárias de mesma colônia se reconhecem e não demonstram
comportamentos agressivos durante os encontros.
o Operárias discriminam colônias vizinhas e distantes, demonstrando baixa
frequência de comportamentos agressivos às vizinhas. Por outro lado, há
maior frequência destes comportamentos entre operárias de colônias
distantes.
9
Metodologia
Local de Coleta de Dados
Para este trabalho, foram coletadas três colônias de Dinoponera quadriceps em
ambiente natural, com a autorização do ICMBio. Duas colônias foram coletadas dentro
do Campus da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Colônia A - 5° 50‟ 13” S
e 35° 12‟ O; Colônia B - 5° 50‟ 14”S e 35° 12‟ O), localizado no município de Natal-
RN, contendo respectivamente, 113 e 83 operárias, 23 e 9 pupas, larvas, ovos e um
macho em cada colônia. As entradas dos ninhos distavam 46 m. A terceira colônia foi
coletada no município de Parnamirim – RN, dentro da reserva da Emparn, distante 7,6
Km da primeira área de coleta (55 47.5 SS e 35 11 18.3 W). No ninho havia 48
operárias, 9 larvas e 9 pupas.
A distância entre as duas áreas garante a ausência de encontros prévios entre as
operárias. No ambiente do Campus Universitário, as colônias coletadas são
consideradas vizinhas, pois em observações prévias verificamos sobreposição de áreas,
havendo encontros entre as operárias durante o forrageio.
Após as coletas, as colônias foram transferidas, dentro de caixas plásticas, para o
Laboratório de Ecologia Comportamental do Departamento de Fisiologia da UFRN,
onde foram mantidas em ninhos artificiais de acrílico (50 x 50 x 50 cm), com
repartições internas também em acrílico, conectados a duas arenas de forrageamento (1
m x 1 m x 20 cm) através de passarelas, ambas as estruturas em acrílico transparente
(figura 2). O piso dos ninhos e arenas foi coberto por uma camada de vermiculita. Nas
arenas foram introduzidos pequenos galhos e folhas secas além de fontes de água em
placas de Petri (figura 2).
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Cada operária foi marcada com etiqueta numerada colada no tórax (Corbara et al.
1986). As etiquetas apresentavam cores diferentes para cada uma das colônias a fim de
facilitar a identificação (figura 3).
Figura 2. Estrutura de disposição dos ninhos e arenas de forrageamento em laboratório.
Figura 3. Operárias de colônias diferentes. Cada cor da etiqueta representa uma
colônia.
A temperatura e a umidade do laboratório foram mantidas, respectivamente a 25 ±
2 º C e 65 ± 10% e o regime de luz 12:12 claro/escuro. A alimentação foi mantida de
modo semelhante ao campo, sendo oferecidos itens de origem animal e vegetal
Foto: Dina Líllia
Foto: Isabelli Moreno
11
conforme descrito por Araújo & Rodrigues (2006). As três colônias receberam a mesma
dieta e proporção de alimento a qual era disposta nas arenas de modo aleatório tanto
espacial como temporalmente durante a fase clara pelo menos uma vez ao dia, e água
disposta ad libitum.
Procedimento Experimental
1. A primeira etapa consistiu de encontros entre operárias de mesmo ninho
(experimento controle).
Para cada colônia foram feitos 30 ensaios experimentais com duração de 15
minutos cada. Os encontros foram induzidos nas arenas de forrageamento. Duas
operárias, presentes na arena, eram colocadas em uma mini arena de 15 cm de diâmetro,
no centro da maior. A estrutura de plástico aumentava a probabilidade de uma operária
perceber a presença da outra (figura 4). Após os primeiros contatos, a estrutura era
removida.
Figura 4. Área delimitada para início dos encontros.
Após um minuto iniciamos o registro da frequência dos comportamentos
Foto: Isabelli Moreno
12
exibidos pelas operárias alvos. O registro da frequência comportamental foi realizado
simultaneamente por dois observadores com grau de concordância superior a 95%,
através da técnica focal instantâneo com registro a cada um minuto a partir do encontro
até o término do experimento (Martin & Bateson 2007). Durante os experimentos, o
acesso de outras operárias à arena foi impedido.
Os comportamentos registrados foram:
Ignorar – contato entre indivíduos em que nenhum demonstra interesse para o
outro (Thomas et al. 2004);
Toque - quando uma operária toca as antenas ou partes do corpo da outra
operária (Suarez et al. 1999);
Fuga – após toque, ou mesmo após uma agressão, a(s) operária(s) desloca(m)-se
em direção oposta (Suarez et al. 1999);
Tentativa de escape – operária imobilizada abre sua mandíbula, movimenta a
cabeça e o corpo em direção oposta à operária agressora para escapar da
agressão;
Abertura de mandíbula: operária abre a mandíbula em direção à oponente
ameaçando-a (Mercier et al. 1997) (figura 5A);
Tentativa de apreensão: operária abre e fecha as mandíbulas tentando prender a
mandíbula, antena ou pernas de sua oponente;
Apreensão: operária fecha sua mandíbula imobilizando a mandíbula, antena ou
perna da oponente (Mercier et al. 1997) (figura 5B);
Boxe antenal: a operária agressora bate repetidamente na cabeça da oponente
com suas antenas (Monnin e Peeters 1999) (figura 5C);
Elevação do corpo: a operária eleva o primeiro par de pernas aumentando o seu
tamanho (figura 5C);
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Exibição do abdômen: a operária agressora encurva seu abdômen entre as pernas
em direção a oponente (Monnin e Peeters 1999) (figura 5D);
Luta – inclui uma agressão recíproca e intensa, em que operárias esfregam o
abdômen do corpo da outra, prendem suas mandíbulas mutuamente na cabeça,
tórax, abdômen ou pernas e eliminação ácido fórmico perceptível através do
cheiro no ambiente (Mercier et al. 1997). Neste estágio pode haver prejuízo para
uma ou ambas, pois podem perder segmentos do corpo e até mesmo haver morte
de uma das duas (figura 5E);
Perseguição: após a fuga, operária agressora desloca-se rapidamente na mesma
direção da operária que fugiu.
Para avaliar a intensidade da agressão entre as operárias, os comportamentos
exibidos receberam uma escala de pontuação de 0 a 6 a partir de Suarez et al. (1999).
Sendo,
0: comportamento de ignorar;
1: toque;
2: comportamento de fuga;
3: operária exibe um único comportamento agressivo no momento do registro;
4: operária exibe simultaneamente dois comportamentos agressivos no momento do
registro, por exemplo, apreensão e boxe antenal;
5: operária exibe simultaneamente três comportamentos agressivos no momento do
registro, por exemplo, apreensão, boxe antenal e corpo elevado;
6: luta.
14
Figura 5. Comportamentos agonísticos. A: mandíbula aberta, B: apreensão, C: corpo
elevado e boxe antenal, D: exibição do abdômen, E: luta.
Foto: Isabelli Moreno Foto: Isabelli Moreno
Foto: Isabelli Moreno
Foto: Dina Líllia
Foto: Monnin
A
E D
B
C
15
Esta escala foi utilizada para verificar se havia diferença de intensidade agressiva
entre operárias de mesmo ninho, vizinhas e distantes. Foi utilizada nas análises a
pontuação máxima de agressão exibida durante os experimentos.
Foram utilizadas somente operárias que continham todos os apêndices e aquelas
que estavam na arena de forrageamento. Registramos o número de operárias que
morreram ou sofreram injúria em consequência da agressão.
2. Na segunda etapa realizamos encontros entre operárias de colônias diferentes, de
acordo com as distâncias originais. Nesta etapa não interferimos na duração dos
experimentos. As observações foram feitas até que as operárias alvos finalizassem o
encontro.
2.1. Encontros experimentais entre operárias das colônias vizinhas. Foram
realizados 60 encontros, sendo 30 na condição de residentes e 30 como intrusas. Os
procedimentos adotados foram os mesmos descritos acima.
2.2. Encontros experimentais entre operárias provenientes de colônias distantes.
Foram realizados 120 encontros entre as três colônias, adotando os mesmos
procedimentos descritos acima na fase anterior.
Análise Estatística
Para verificar se a frequência comportamental obtida nos experimentos
compreendia uma distribuição normal, foi realizado o teste Kolmogorov-Smirnov de
normalidade que indicou que a distribuição dos dados não obedeceu a uma distribuição
normal (p< 0,01). Desta forma, foi feito o teste não paramétrico Kruskal-Wallis (H)
para comparar as frequências comportamentais exibidas por operárias de mesma
colônia, vizinhas e distantes. Quando a análise revelou significância, fizemos
comparações entre os grupos com o teste U de Mann-Whitney. Como os experimentos
16
entre operária de diferentes colônias tiveram duração variada, dividimos a frequência de
cada comportamento pela duração e multiplicamos por 60. Desta forma obtivemos a
frequência por hora de cada comportamento.
Para investigar se havia relação entre a intensidade e a duração dos experimentos
ut o teste de correlação de Spearman. Todas as análises foram feitas através do
programa Statistica 7.1 (StatSoft 2005) e os testes com nível de significância bicaudal
com significância igual ou superior a 5%.
17
Resultados
Nos encontros entre operárias de mesma colônia não ocorreram comportamentos
agonísticos (H=3643,3 p=0,01). As operárias apresentaram o comportamento de ignorar
(U=22,9 p = 0,01) em relação à sua companheira de ninho e eventuais toques de antena
(U=5,1 p=0,01) predominando o nível 0 na escala de agressão (figura 6). Nesta situação
as operárias permaneciam na arena forrageando, ingerindo água ou realizando limpeza
de seu corpo.
Porém, quando uma operária encontrava outra que não pertencia à sua colônia,
havia a exibição de comportamentos agonísticos (H=3643,3 p=0,01). Uma ou ambas
tocava o corpo da outra utilizando as antenas, em seguida havia exibição agonística
mútua, como abertura de mandíbula, elevação do corpo (U=14,4 p=0,01), tentativa de
apreensão, geralmente de mandíbula e algumas vezes de pernas ou antenas (U=3,4
p=0,01). Posteriormente ocorria a apreensão de mandíbula (U=11,3 p=0,01), boxe
antenal, (U=15,3 p=0,01), exibição do abdômen (U=2,8 p=0,01) e até mesmo luta
(U=6,5 p=0,01) (figura 6). A apreensão da mandíbula ocorria do início ao final do
confronto, sendo o comportamento mais frequente. Em alguns confrontos ocorria
inversão dos papéis: a operária que sofria a apreensão, passava realizá-la. Em alguns
confrontos, a operária imobilizada abria a mandíbula e realizava movimentos opostos à
agressora para escapar da agressão (tentativa de escape U=2,1 p=0,01) e, obtendo
sucesso, fugia (fuga: U=2,6 p=0,01) finalizando o confronto ou dava continuidade,
iniciando a sequência comportamental descrita acima. Registramos 20% de luta em 180
confrontos entre colônias. Destes, 18,3% ocorreu fuga em seguida, finalizando.
Geralmente precedendo a luta ocorria a exibição do abdômen.
Comparando a frequência dos comportamentos durante os confrontos entre
operárias de colônias vizinhas e distantes, referindo-se ao local onde foram coletadas,
18
observamos diferença em alguns comportamentos (H=1964,6 p=0,01) como tentativa de
apreensão (U=3,6 p=0,01), boxe antenal (U=4,0 p=0,01), exibição do abdômen (U=3,3
p=0,01), luta (U=4,3, p=0,01) e tentativa de escape (U=2,1 p=0,03) (figura 6). Houve
maior frequência de luta entre as colônias vizinhas. Considerando os 60 confrontos
entre vizinhas, houve luta em 33,3% enquanto entre colônias distantes houve 13,3% em
120 confrontos.
19
Figura 6. Frequência comportamental (média ± EP) exibida nos confrontos entre
operárias de mesma colônia, colônias vizinhas e distantes. Ig = ignorar; to = toque; tap =
tentativa de apreensão; ma = mandíbula aberta; ap = apreensão; box = box antenal; ce =
corpo elevado; ex = exibição do abdômen; te = tentativa de escape; per = perseguição
b)
ig to tap ma ap box ce ex luta te fuga per
-10
0
10
20
30
40
50
60
70
Freq
uên
cia / ho
ra
Média EP
Mesma Colônia
ig to tap am ap box ce ex luta te fuga per
0
20
40
60
80
100
Freq
uên
cia / ho
ra
Média
EP
Vizinhas
ig to am tap ap box ce ex luta te fuga per
0
20
40
60
80
100
Freq
uên
cia / ho
ra
Média
EP
Distantes
20
Como foram registrados simultaneamente os comportamentos das duas operárias
envolvidas nos experimentos, obtivemos dados comportamentais das residentes e
intrusas. Mas todos os comportamentos agressivos observados em ambas as situações
foram semelhantes, tanto defendendo seu território quanto no território pertencente à
oponente, independente se esta era sua vizinha ou não (Mann-Whitney p > 0,05).
Em relação à duração dos experimentos, encontros entre colônias foi bastante
diversificado, variando de 0,18 a 210 minutos. Os encontros entre operárias vizinhas
foram mais duradouros comparando-se aos encontros entre colônias distantes do local
de coleta (figura 7). Em relação à intensidade obtivemos uma concentração dos níveis 4,
5 e 6 de agressão tanto entre vizinhas quanto entre distantes. No entanto não houve
diferença significativa quanto às distâncias das colônias (U=0,85, p=0,38). E não houve
correlação entre a duração e intensidade dos confrontos entre colônias vizinhas. Por
outro lado, houve correlação positiva entre as colônias distantes (figura 8).
Figura 7. Duração (em minutos) dos encontros experimentais entre colônias vizinhas e
distantes com referencia ao local de coleta.
b)
Vizinhas Distantes
0
20
40
60D
ura
ção
(min
)
Média
EP
21
3 4 5 6 7
Intensidade
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
Du
ração
duração = -14,354+14,027*intensidade
R=0,15 n=51 p=0,28
Colônias vizinhas
3 4 5 6 7
Intensidade
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
Du
ração
duração = -3,378+4,405*intensidade
R=0,24 n = 106 p=0,01
Colônias distantes
Figura 8. Correlação entre a duração e intensidade dos confrontos entre colônias
vizinhas e distantes.
22
Discussão
O Efeito Inimigo Íntimo pode ser influenciado pelas diferentes histórias de vida,
condições ecológicas ou modo de fundação de novas colônias (Boulay et al 2007).
Habituação, sinais ambientais e genéticos, além do grau de ameaça que o intruso
representa, tem sido apontados como causas próximas para o fenômeno (Langen et al.
200, Heinze et al. 1996, Temeles 1994). No entanto, as causas últimas permanecem
questionáveis nos insetos sociais (Boulay et al. 2007).
Em nossos experimentos, não houve agressão entre operárias de mesmo ninho,
mostrando evidências de sinais de reconhecimento entre elas. Por outro lado,
observamos a ocorrência de comportamentos agressivos quando operárias oriundas de
outras colônias foram transferidas para o centro da arena. Houve agressividade tanto em
operárias de colônias originalmente próximas quanto entre operárias de colônias
originalmente distantes. Porém, houve maior frequência de luta entre vizinhas, já que
houve 33% de luta nestas, contra 13% em confrontos entre colônias distantes. Essa
diferença na resposta agressiva aos vizinhos se dá provavelmente porque em
Dinoponera quadriceps vizinhos representam forte ameaça o que pode está relacionado
com o modo de forrageio solitário e distribuição dos recursos no ambiente, pois se
alimentam de restos de animais mortos ou presas vivas (Araújo e Rodrigues 2006)
aumentando seu deslocamento a procura de alimento (Azevedo 2009).
Temeles (1994) argumenta que quando animais defendem territórios
exclusivamente para alimentação, a entrada de um vizinho da mesma espécie representa
um grande risco de perda de espaço físico mais do que a entrada de um estranho. Além
disso, quando o território é estável e os recursos variáveis, há tendência de competição
entre vizinhos por novos recursos e não entre estranhos (Dunn & Messier 1999). A
competição por alimento como fator desencadeante do aumento da resposta agressiva
23
aos vizinhos é descrito em cupins Nasutitermes corniger (Dunn & Messier 1999), nas
formigas Pogonomyrmex barbatus (Gordon 1989), Pristomyrmex punctatus (Sanada-
Morimura et al. 2003), e em Linepithema humile (Thomas et al. 2004). Já em
Diacamma sp (Formicidae: Ponerinae) não há diferença na resposta agressiva entre
vizinhos ou indivíduos de colônias distantes, uma vez que as operárias apresentam
forrageio solitário. Neste caso, o encontro com outra operária que não pertence à mesma
colônia, independente da distância, pode representar uma ameaça (Suwabe et al. 2007).
Em nosso estudo, apesar da maior frequência de luta entre colônias vizinhas não
houve diferença estatística de intensidade quando comparamos em função da
localização dos ninhos. Mas observamos maior ocorrência de contextos ritualizados
entre colônias distantes, fortalecendo a hipótese de que indivíduos estranhos
representam pouca ameaça em relação aos vizinhos quando o território é utilizado para
alimentação (Temeles 1989). Neste caso, luta entre indivíduos distantes pode resultar
em perda de energia, enquanto lutas entre vizinhos podem prover acesso a novos
recursos (Dunn & Messier 1999).
Além de uma maior frequência de luta, os encontros experimentais entre
vizinhas tiveram maior variabilidade em sua duração e foram mais longos, comparando
aos encontros entre colônias distantes os quais foram mais curtos e homogêneos e
obtiveram uma correlação positiva com a intensidade.
Essa diferença provavelmente ocorre porque indivíduos de colônias distantes
podem ser operárias perdidas, ao contrário de colônias próximas que tem maior
probabilidade de invadir em maior número territórios adjacentes e competir pelos
recursos disponíveis (Gordon 1989, Sanada-Morimura 2003, Newey et al. 2010).
Operárias de colônias próximas da espécie Linepithema humile evoluem mais
rapidamente para o estágio de luta durante os encontros e são mais agressivas em função
24
da competição por alimento (Thomas et al. 2004). Em D. quadriceps a distribuição
espacial dos ninhos é influenciada pela competição intra-específica, pois ninhos mais
populosos mantém distâncias maiores entre seus vizinhos, mais do que os ninhos menos
populosos (Vasconcelos et al. 2004).
O tamanho da colônia também pode influenciar na resposta agressiva, pois
colônias grandes possuem maior probabilidade de encontros (Gordon 2010). No nosso
estudo, a terceira colônia coletada era menor em relação às demais, o que pode gerar
uma postura de submissão e evitar contextos agressivos, pois a perda de operárias
implica na produtividade da colônia. Além disso, a presença de uma colônia pequena
pode diminuir as chances de sobrevivência de uma colônia grande, pois necessitam de
maior quantidade de alimento e consequentemente de uma maior área a ser explorada
(Gordon 2010). As duas colônias vizinhas possuíam grande quantidade de operárias, e
provavelmente ocorriam encontros periódicos durante o forrageio, aumentando a
resposta agressiva em função da instabilidade do ambiente.
As colônias localizadas próximas antes de serem transferidas para o laboratório
pertenciam ao mesmo micro-habitat, enquanto a terceira colônia coletada pertencia a
uma área com distância superior a 7 km. Heinze et al. (1996) defendem que quando
colônias compartilham o mesmo micro-habitat pode haver semelhança de odor
produzido pelas colônias e como consequência operárias diminuem a resposta agressiva
aos vizinhos. No nosso caso, houve maior frequência de luta entre as vizinhas,
sugerindo que, neste caso, a possível semelhança não reduziu a resposta agressiva em
virtude da competição entre as colônias.
Na espécie Formica pratensis ninhos próximos possuem similaridade genética e
como consequência apresentam baixos níveis de agressão, comparando a ninhos
distantes, onde operárias respondem de forma mais agressiva (Beye et al. 1998).
25
Em D. quadriceps a similaridade genética não diminui a resposta agressiva entre
colônias vizinhas. Medeiros (2009) descreve o processo de fissão em uma colônia de D.
quadriceps e relata ocorrência de interação agonística entre a colônia recém formada e a
colônia antiga como forma de estabelecimento territorial. Neste caso as interações
agonísticas iniciaram após cinco meses da fissão, período provavelmente necessário
para que a nova colônia atingisse um estágio mais maduro (Medeiros 2009) e
consolidação de um novo odor. Isso demonstra que o odor da colônia é dinâmico e está
em permanente mudança (Lenoir et al. 2001). Em Aphaenogaster senilis (Formicidae:
Myrmecinae) o isolamento de operárias por 10 dias é capaz de provocar mudanças no
perfil dos hidrocarbonetos e desencadear resposta agressiva quando expostas às
companheiras de ninho (Lenoir et al. 2001).
Alguns autores também sugerem que a dieta exerce influencia na formação do
odor e argumentam que dieta semelhante diminui a resposta agressiva, assim como uma
colônia que é separada artificialmente e é fornecida diferente dieta a cada uma,
operárias respondem de forma agressiva quando expostas às antigas companheiras de
ninho (Jutsum et al. 1979, Liang & Silverman 2000, Sorvari et al. 2008). Em nosso
estudo, as três colônias receberam os mesmos itens alimentares (larva de tenébrio,
grilos, mariposas e frutas) e mesmo assim demonstraram agressão durante os encontros
experimentais, principalmente as colônias que eram vizinhas.
Em algumas situações as operárias percebiam a presença inimiga sem haver
contato físico, demonstrando que odor é volátil e pode ser percebido a uma pequena
distância com ausência de contato físico (Brandstatter et al. 2008). Nestas situações o
confronto iniciava com luta, sem haver exibições agonísticas prévias, o que
correspondeu a 3,9% dos confrontos.
26
Durante os encontros experimentais e após a finalização, as operárias realizavam
auto grooming como forma de manter seu próprio cheiro. Além disso, nos episódios de
luta intensa onde havia um maior contato físico entre as operárias rivais e eliminação de
ácido fórmico, ao retornarem à arena (no caso de intrusas) havia rejeição pelas
companheiras de ninho através de comportamentos agonísticos como apreensão e
exibição do abdômen. Isso demonstra que o corpo da operária fica impregnado com o
odor da adversária e para manter sua identidade é necessária uma produção contínua dos
sinais de reconhecimento, acompanhados de um mecanismo de distribuição na
superfície corporal do individuo, assim como a troca entre membros da colônia (Soroker
et al. 1998).
Quando avaliamos se operárias residentes respondiam de forma mais agressiva à
entrada de intrusos, constatamos uma simetria de comportamentos entre residentes e
intrusas. Enquanto uma atacava, a oponente contra-atacava, não assumia submissão.
Buczkowski & Silverman (2005) relatam que em Linepithema humile operárias são
mais agressivas quando defendem o território. Se as operárias estão longe da sua área de
uso, apresentam pouca ou nenhuma agressão a co-específicos. Em Pheidole pallidula
intrusas adotam a estratégia burguês, não disputando o território já estabelecido por um
proprietário (Cammaerts & Cammaerts 1998). No ambiente natural quando operárias de
D. quadriceps estão longe da entrada do ninho, ao encontrar outra elas evitam o
contexto agonístico, já quando estão próximas ao ninho, ou em área de sobreposição, ao
encontrar uma intrusa, há resposta agressiva com mais frequência, provavelmente como
forma de manter a fronteira territorial (Dina Azevedo, comunicação pessoal, 14 de abril
de 2010).
Do total de operárias utilizadas nos encontros experimentais entre colônias
diferentes, três morreram em consequência da agressão, neste caso, luta. Destas, duas
27
foram em encontros entre vizinhas. E dez operárias tiveram perda total ou parcial de
pernas ou antenas. Para o total de confrontos realizados, este é um número pequeno de
morte, já que houve uma frequência de registro de luta em 20% dos experimentos. No
entanto Mercier et al. (1997) afirmam que quando há pelo menos uma morte em 100%
dos confrontos significa que há competição entre as duas sociedades. Houve também
23,8% de pequenos episódios de luta que duraram alguns segundos e logo em seguida o
confronto era finalizado, onde cada operária seguia direção oposta. Nestas situações as
lutas não foram registradas devido à rápida duração e por ocorrer após o último registro.
Em 57,9% os confrontos terminaram no estágio de ritualização. Com isso podemos
inferir que há um balanço entre o custo da interação agonística e o beneficio (recurso)
resultante da competição e as operárias parecem evitar uma agressão mais intensa onde
há um maior custo energético. Ao invés disso as operárias realizam ameaça através de
exibições de mandíbula e abdômen, elevam o corpo ou realizam boxe antenal e/ou
apreensão de partes do corpo da oponente.
Nosso estudo apresenta evidências demonstrando que em Dinoponera
quadriceps operárias respondem de forma mais agressiva às suas vizinhas do que às
operárias de colônias distantes, prevalecendo o efeito “vizinho indesejável” (nasty
neighbor) (Newey et al. 2010). Estes resultados contradizem a nossa hipótese, que,
baseada no Efeito Inimigo Íntimo esperaríamos uma menor resposta agressiva entre
operárias vizinhas (Yndenberg 1988, Temeles 1994). Temeles (1994) afirma que a
ocorrência deste fenômeno depende do grau de ameaça que o vizinho representa,
comparando a um estranho que por sua vez depende do tipo de território defendido.
No caranguejo Uca mjoebergi os indivíduos demonstram baixos níveis de
agressão aos vizinhos, comparando aos indivíduos distantes. No entanto quando a toca
de um indivíduo é bloqueada experimentalmente e este é forçado a procurar um novo
28
território, ele representa ameaça e seus vizinhos respondem de forma mais agressiva
(Booksmythe et al. 2010). Neste caso, a intensidade de agressão pode ser explicada pelo
nível de ameaça representada pelo intruso em cada tipo de confronto que difere em
função da motivação e valor do recurso (Booksmythe et al. 2010). Na formiga
Pogonomyrmex barbatus Gordon (1989) descreve a ausência do fenômeno devido à
maior competição alimentar entre vizinhas. Segundo Gordon (1989), indivíduos de
colônias distantes podem ser forrageadores perdidos e não representam risco de invasão
territorial.
Podemos concluir que o Efeito Inimigo Íntimo não é aplicável em Dinoponera
quadriceps, uma vez que a resposta agressiva é mais intensa às vizinhas do que as
operárias de colônias distantes, provavelmente devido à competição intra-específica a
qual pode estar relacionada às condições ecológicas, como o modo de forrageio,
disponibilidade dos recursos, densidade demográfica e condições fisiológicas dos
indivíduos.
29
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