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UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
O polimorfismo cromático e sua manutenção em Enyalius sp (Squamata:
Leiosauridae) no Cerrado do Brasil Central
Mariana Gonzaga Zatz
Brasília-DF
2002
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Universidade de Brasília
Instituto de Ciências Biológicas
Departamento de Ecologia
O polimorfismo cromático e sua manutenção em Enyalius sp (Squamata:
Leiosauridae) no Cerrado do Brasil Central
Orientador: Guarino Rinaldi Colli, Ph. D.
Dissertação apresentada ao Instituto de Ciências
Biológicas da Universidade de Brasília como parte
dos requisitos necessários para a obtenção do
Título de Mestre em Ecologia
Brasília-DF
2002
3
Agradecimentos
Meu muito obrigada por toda ajuda, auxílio, contribuição, força, colher de chá,
acompanhamento, esforço, orientação, suporte e apoio fundamental, emocional,
logístico, institucional, estrutural, gastronômico, incondicional, memorável,
expressivo, enfim, tudo aquilo que tornou possível realizar este passo.
Ao Jardim Botânico de Brasília, Reserva Ecológica do IBGE, à Pós-graduação
em Ecologia pelo apoio institucional, e ao CNPq pelo apoio financeiro, através do
projeto " O Bioma Cerrado. Reserva Ecológica do IBGE" e bolsa.
Ao orientador Guarino que com muita paciência me mostrou o caminho das
pedras.
Aos meus pais, Inês e Yago, à Marly, Eduardo, Rodrigo, Claudia, Bernardo
(fofão), Ricardo (fofinho) e mana Paula por aguentarem, de perto, com tanto amor e
paciência.
Aos colegas e amigos Alemão, Lu, Dri, Pedro, Gatinha, Ajax, Keiko, Elena, Ana
Hermínea, Liana, Laura, Lila, Versiane, Iuri, Cláudio, Alexis, Helga, Daniel, Reuber,
BG, Kid, Muro, Maria Helena, Alda, Joana, Gus, Fernandinha e Adrian.
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Qualidade de vida depende da atitude diante dela:
"Amar como se nunca tivesse se machucado,
dançar como se não tivesse ninguém olhando e
trabalhar como se não precisasse de dinheiro"
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Resumo
A associação do polimorfismo cromático com aspectos da ecologia de
Enyalius sp foi investigada em duas matas-de-galeria no Cerrado do Brasil central.
Os seguintes parâmetros foram considerados como possíveis mantenedores do
polimorfismo cromático na espécie: maturidade sexual, sexo, atividade reprodutiva,
sazonalidade climática, taxa de permanência e taxa de crescimento. A associação
entre parâmetros ecológicos com o polimorfismo cromático foi averiguada através de
testes de associação geral de Mantel-Haenszel (QCMH) e de análises Bayesianas. As
taxas de permanência e de crescimento foram obtidas através de um estudo de
marcação-e-recaptura, ao longo de 22 meses. Em uma amostra de 268 indivíduos,
foram identificados 10 padrões cromáticos, formados por combinações dos
seguintes elementos: barras, círculos, losangos e listras paravertebrais. Machos e
fêmeas diferiram significativamente entre os padrões, mas não houve padrões
exclusivos de um dos sexos, em desacordo com o previsto pela hipótese de que os
padrões são utilizados para comunicação intraespecífica. Jovens apresentaram
maior ocorrência de barras, provavelmente como um mecanismo de escape de
predadores, já que a coloração na lateral do corpo produz um efeito disruptivo. Não
houve associação entre maturidade sexual, atividade reprodutiva ou sazonalidade
climática e os padrões cromáticos. Os diferentes morfos não apresentaram
diferenças no desempenho, inferido como o comprimento rostro-cloacal ou a taxa de
crescimento, ou a taxa de permanência. O polimorfismo cromático pode aumentar a
eficiência da camuflagem em espécies sujeitas a predadores orientados
visualmente, reduzindo o risco de predação de cada indivíduo, o que representa uma
vantagem em relação às espécies monomórficas. Os principais predadores de
lagartos são aves e serpentes diurnas, espécies orientadas visualmente. Assim, a
seleção direta sobre o polimorfismo cromático pela predação parece ser o
mecanismo mais plausível para sua manutenção em Enyalius sp.
Abstract
The association of colour polymorphism and ecological aspects of Enyalius sp
was investigated in two gallery forests of Cerrado from Brazil Central. The follow
aspects were appointed as possible maintenance mechanism of colour polymorphism in
this specie: sex, sexual maturity, reproduction activity, climatic sazonality, growth rate
and permanence rate. The general association Mantel-Haenszel (QCMH) test and Bayesian
network was used to investigated the association between ecological aspects and colour
polymorphism. The permanence and growth rate were calculated from capture-mark-
recapture study, 22 month long. I identify 10 colour pattern from a sample with 268
individuals, with the combination of dorsal colour elements: bars, circles, lozenge,
paravertebral stripes. There are signifcative diferences between male and female, but
there are no exclusives pattern, what is in disagree whit the hypothesis that the colour
pattern is used to intraspecific communication. Juveniles shows much more bar, probably
as a predation scape mechanism, since the lateral coloration turns in to a disruptive effect.
There are no significative association of sexual maturity, reproductive activity or climatic
sazonality with colour pattern. The morphs doesn't show performance differences, seen as
CRC or growth rate, or permanency rate. The chromatic polymorphism could increase the
camouflage efficiency in species subject of visual oriented predator, reducing the
individual predation risk, what represent one advantage in relation with monomorphic
species. The main lizards predators are birds and diurnal snakes, visual oriented species. ,
a direct selection over colour polymorphism through the predation seems to be the most
plausive maintaince mechanism em Enyalius sp.
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Introdução
O polimorfismo é a ocorrência simultânea de dois ou mais fenótipos em uma
população, sendo um tipo de variação descontínua, formada por categorias discretas
(Pough, Andrews et al., 1998). A coexistência de vários fenótipos por um longo
período, sem que um deles prevaleça, tornando a população monomórfica, é
possível se os morfotipos tiverem a mesma aptidão, ou se apresentarem maior
aptidão quando raros na população (Ridley, 1993). Assim, os possíveis mecanismos
que mantêm o polimorfismo cromático em populações são a seleção correlacionada
(Brodie III, 1989), a seleção dependente da freqüencia (Forsman, 1995) e a variação
espacial ou temporal dos morfotipos (Schoener e Schoener, 1976; Ramírez-Bautista
e Benabib, 2000). Em populações de répteis, o polimorfismo na coloração e no
padrão cromático tem sido atribuído a estratégias de predação ou fuga de
predadores, mecanismos de manutenção (termorregulação), influências sociais e
variação ontogenética, dentre outros (Cooper e Greenberg, 1992).
Muitas espécies de répteis utilizam a camuflagem como uma estratégia para
evitar a detecção por parte de predadores (Norris e Lowe, 1964; Greene, 1994).
Alguns padrões cromáticos podem ser mais freqüentes em certos ambientes, por
serem mais crípticos e menos susceptíveis à predação (Schoener e Schoener, 1976;
Thompson e Moore, 1991). Por exemplo, na serpente Acanthophis antarcticus o
morfotipo avermelhado é mais freqüente na região continental australiana, onde os
solos são avermelhados, enquanto que o morfotipo cinza é mais freqüente em
populações de regiões costeiras, onde os solos são acinzentados (Johnston, 1996).
O polimorfismo cromático na população pode ser mantido por influência da
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predação, através de seleção dependente de freqüencia (Bond e Kamil, 1998;
Hoffman, 2000; Bond e Kamil, 2002). Predadores visualmente orientados tendem a
encontrar morfotipos mais comuns na população de presas, através de formação de
uma imagem de busca. Dessa forma, um balanço resulta de taxas de predação
diferentes sobre os padrões, sendo que aqueles mais comuns são mais predados
(Allen, 1988; Endler, 1988). Por outro lado, o polimorfismo cromático pode também
ser mantido por pressões seletivas que os predadores sofrem para se camuflar
efetivamente de presas em potencial (Shine, Ambariyanto et al., 1998; Greco e Kevan,
1999).
Processos fisiológicos de manutenção podem estar associados ao
polimorfismo cromático. Por exemplo, indivíduos com diferentes padrões cromáticos
podem divergir quanto ao tempo de exposição ao sol (Díaz, 1994), já que os padrões
cromáticos podem diferir na reflectância, influenciando a quantidade de radiação que
é transformada em calor (termorregulação) e afetando o desempenho dos
morfotipos (Pough, Andrews et al., 1998). Além disso, diversos estudos indicam que
indivíduos melânicos se aquecem mais rápido, atingem maiores temperaturas
corporais e alcançam maiores taxas de crescimento (Madsen e Stille, 1988; Luiselli,
1992; Forsman, 1995; Bittner, King et al., 2002). Assim, podem diminuir os riscos
associados à termorregulação, já que passam menos tempo expostos aos
predadores (Forsman, 1995). Por outro lado, indivíduos melânicos podem ser mais
conspícuos e facilmente detectados por predadores (Forsman, 1995). Ainda, por
atingirem um maior tamanho corporal, indivíduos melânicos podem aumentar o
sucesso reprodutivo, já que machos maiores são melhores em combates e fêmeas
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maiores podem produzir grandes ninhadas ou diminuir a mortalidade pós-parto
(Luiselli, 1992).
O polimorfismo cromático pode ainda estar associado a interações sociais,
como reconhecimento de indivíduos da mesma espécie (Losos, 1985; Macedonia e
Stamps, 1994), encontros agonísticos (Zucker, 1989; Olsson, 1994; Zucker, 1994;
Martín e Forsman, 1999) e comportamentos de corte (Smith e Zucker, 1997; Galán,
2000). Diversas espécies de lagartos que utilizam padrões cromáticos na
comunicação apresentam cores vistosas em partes do corpo expostas apenas
durante interações sociais, provavelmente para minimizar o risco de predação
(Cooper e Greenberg, 1992; Olsson, 1993). Esses sinais cromáticos podem estar
envolvidos em processos de seleção sexual, seja na escolha de parceiros por
fêmeas (seleção intersexual), seja na competição intrasexual entre machos pelo
acesso a fêmeas ou defesa de território (Sigmund, 1983; Zucker, 1989; Jenssen,
Orrell et al., 2000). Nesses casos, o status e as estratégias reprodutivas dos
indivíduos podem ser comunicados através da coloração (Sinervo e Lively, 1996;
Galán, 2000).
A ocorrência de polimorfismo cromático pode também estar associada à
ontogenia. Indivíduos jovens de algumas espécies apresentam cores conspícuas
em partes do corpo não vitais, como a cauda (Castilla, Gosa et al., 1999). Ainda,
mudanças ontogenéticas na coloração podem indicar a posição na hierarquia social
(Carpenter, 1995), a habilidade em encontros agonísticos (Olsson, 1994) ou a
receptividade sexual (Zucker, 1989; Watkins, 1997). Por exemplo, fêmeas do lagarto
Podarcis bocagei apresentam coloração de machos adultos após serem fertilizadas,
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indicando que não estão receptivas, mas re-adquirem o padrão cromático de fêmeas
após a postura dos ovos (Galán, 2000).
Enyalius é um dos sete gêneros da família Leiosauridae (Frost, Etheridge et
al., 2001), sendo constituído por oito espécies que habitam regiões florestais ao
leste da América do Sul (Jackson, 1978). Apesar de sua ocorrência em três biomas
brasileiros (Amazônia, Cerrado e Mata Atlântica), a ecologia do gênero é ainda muito
mal conhecida. As espécies de Enyalius são arborícolas, mas análises da dieta
indicam que também forrageiam no folhiço (Vanzolini, 1972; Vitt, Avila-Pires et al.,
1996; Zamprogno, Zamprogno et al., 2000). Embora vinte padrões cromáticos
tenham sido listados para o gênero (Jackson, 1978; Vitt, Avila-Pires et al., 1996) a
associação do polimorfismo cromático com aspectos da ecologia das espécies
nunca foi investigada.
Neste trabalho, eu descrevo o polimorfismo cromático em Enyalius sp, uma
espécie não descrita (Colli, com. pessoal) que habita preferencialmente matas de
galeria no Cerrado do Brasil central. Ainda, eu investigo possíveis mecanismos
responsáveis pela manutenção do polimorfismo cromático, relacionados a
parâmetros ambientais e de história de vida da espécie. Mais especificamente, eu
testo a associação das seguintes variáveis com o polimorfismo cromático:
sazonalidade climática, atividade reprodutiva, sexo, maturidade sexual, taxa de
crescimento e taxa de permanência.
Materiais e Métodos
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Eu conduzi os trabalhos de campo em duas matas ciliares, em Brasília,
Distrito Federal (15º 56´ S, 47º 53´ W), na Área de Proteção Ambiental Gama-Cabeça
de Veado, de junho de 2000 a março de 2002 (Fig. 1). O clima da região é do tipo Aw
na classificação de Köppen, caracterizado por precipitação reduzida e
marcadamente sazonal (Fig. 2). No período de outubro a abril ocorre 70% da
precipitação (Nimer, 1977), com temperaturas elevadas, caracterizando a estação
chuvosa. Durante a estação seca, de maio a setembro, a precipitação média mensal
pode alcançar 8.8 mm e as temperaturas médias são mais amenas (Departamento
Nacional de Meteorologia, 1992). No período seco, as temperaturas médias não
variam muito (20˚C-22˚C) e as máximas diárias permanecem elevadas, mas com
uma amplitude maior entre a máxima e mínima diárias (Nimer, 1977; Departamento
Nacional de Meteorologia, 1992).
A Mata do Córrego Cabeça de Veado se localiza na porção oeste do Jardim
Botânico de Brasília (JBB) e é considerada a maior mata de galeria do Distrito
Federal. A densidade de arbóreas é alta (1736 indivíduos/ha) e o dossel é
praticamente contínuo, com 80 a 100% de cobertura. São conhecidas cerca de 47
espécies de arbóreas na área, com 14 m de altura média, mas com alguns
indivíduos emergentes de até 30 m. As espécies mais comuns são: Piptocarpha
macropoda, Maprounea guianensis, Salacia elliptica e Amaioua guianensis (FZDF,
1990).
A Mata do Córrego Monjolo se localiza na Reserva Ecológica do Roncador
(RECOR). Na área são conhecidas cerca de 80 espécies de arbóreas atingindo uma
densidade de 1720 indivíduos/ha. As espécies mais comuns são Tapira guianense,
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Cryptocarya aschersoniana, Licania apetala e Miconia cuspidata e a frequência de
árvores mortas e espécies emergentes é alta (Silva-Júnior, 1995).
Os córregos Monjolo e Cabeça de Veado são tributários do Ribeirão do Gama,
que deságua no Lago Paranoá. Apesar da proximidade geográfica, as matas do
Monjolo e do Cabeça de Veado diferem quanto à comunidade arbórea. Enquanto a
Mata do Monjolo é bem drenada e pouco fértil, a Mata do Cabeça de Veado é mal
drenada (Silva-Júnior, Felfili et al., 2001).
Eu coletei os animais com armadilhas tipo alçapão (n = 40) associadas a
cercas de interceptação (em forma de "Y") de placas de zinco galvanizado, com 5 m
de comprimento e 0,5 m de altura. Em cada ponta do anteparo, enterrei tubos de
PVC com 25 cm (Mata do Monjolo) e 30 cm (Mata do Cabeça de Veado) de diâmetro
e 50 cm de profundidade (Fig. 3). Eu instalei as armadilhas distantes 10 m umas
das outras, metade nas bordas e o restante em direção à porção mais central das
matas.
Na Mata do Cabeça de Veado, eu sacrifiquei os animais capturados através
de injeção letal de Tiopental®, os fixei com formol 10% e os depositei na Coleção
Herpetológica da Universidade de Brasília (CHUNB). De cada indivíduo, obtive as
seguintes informações: comprimento rostro-cloacal (CRC), sexo, condição
reprodutiva e padrão cromático. Eu medi o CRC com uma régua (0.5 mm) e
determinei o sexo e a condição reprodutiva pelo exame das gônadas. Defini o CRC
do menor indivíduo reprodutivo, de cada sexo, como o CRC da maturidade sexual e
considerei como adultos os indivíduos maiores ou de mesmo tamanho. Eu
considerei as fêmeas como reprodutivas quando apresentavam folículos
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vitelogênicos e/ou ovos, e os machos, quando apresentavam testículos aumentados,
amarelados e epidídimos enovelados.
Na Mata do Monjolo, marquei permanentemente os indivíduos capturados
pelo corte de falanges, com uma numeração individual. Para cada indivíduo
capturado, anotei o tamanho corporal (CRC), sexo, maturidade sexual e padrão
cromático. Para determinar o sexo, pressionei a base da cauda para provocar a
eversão do hemipênis nos machos. Eu classifiquei os indivíduos adultos, onde a
manipulação não resultou em eversão do hemipênis, como fêmeas e os indivíduos
jovens como de sexo indeterminado. Depois, soltei cada indivíduo nas proximidades
do local de captura.
Eu determinei os padrões cromáticos pela presença de quatro elementos do
colorido dorsal: barras, círculos, listras paravertebrais e losangos (Fig. 4). Formei os
nomes dos padrões com a primeira letra de cada elemento cromático presente (B,
C, L e P). Os elementos variaram em tamanho e saturação, mas não em localização.
As barras marrons, situadas lateralmente, se estenderam da região paravertebral
até a região ventral e variaram de linhas pontilhadas até barras completas. Os
círculos amarelos, dispostos na lateral do corpo, variaram em número e tamanho. As
listras paravertebrais foram sempre de cor branca. Os losangos localizaram-se ao
longo da linha vertebral, se estendendo até a base da cauda. Não houve variação no
padrão cromático da cauda com todos os indivíduos apresentando losangos na
base e barras transversais até a extremidade posterior.
Eu investiguei os efeitos dos seguintes parâmetros sobre o polimorfismo
cromático: sazonalidade climática (seca, chuva), atividade reprodutiva (estação
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reprodutiva de setembro a fevereiro, estação não reprodutiva de março a agosto),
sexo e maturidade sexual. Excluí 45 indivíduos jovens, com sexo indeterminado, das
análises que incluíram o fator sexo. Para verificar a associação do polimorfismo com
os parâmetros acima mencionados, eu utilizei o teste de associação geral de
Mantel-Haenszel (Stokes, Davis et al., 1995) e uma análise Bayesiana (Cowell,
Dawid et al., 1999).
O método de associação geral de Mantel-Haenszel (QGMH) é um tipo de
análise estratificada que verifica a existência de associação entre variáveis
categóricas, em escala nominal. O procedimento remove a influência de algumas
variáveis explanatórias, que constituem a estratificação, proporcionando um maior
poder para detectar associação entre outras variáveis de interesse. O método é
equivalente a um ajuste de covariância para uma variável categórica. A distribuição
dos valores de QGMH se aproxima da de qui-quadrado. Não incluí nessas análises o
padrão cromático BL, cuja frequência foi inferior a cinco indivíduos. Eu conduzi as
análises utilizando o PROC FREQ do programa SAS versão 8 (SAS Institute Inc.,
1988).
Eu construí duas redes Bayesianas para determinar as probabilidades
condicionais de ocorrência de elementos do colorido dorsal e dos padrões
cromáticos, dados valores das variáveis ambientais e de história de vida,
descrevendo assim relações entre as variáveis. Posicionei as variáveis ambientais
na raiz das redes, seguidas dos parâmetros de história de vida, especificando os
padrões e os elementos cromáticos como descendentes de todos os demais
parâmetros (Fig. 5). Assim, calculei as probabilidades de ocorrência dos padrões ou
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elementos cromáticos condicionais às variáveis ambientais e de história da vida
através da fórmula:
P Pa C( ) = P C Pa( ) × P Pa( )P C( )
,
onde Pa são os padrões ou elementos cromáticos, C são as variáveis categóricas,
P(Pa) é a probabilidade de ocorrência de um padrão ou elemento cromático a priori
do conhecimento da variável categórica e P(Pa/C) é a probabilidade de ocorrência
dos padrões ou elementos cromáticos, dados os valores das variáveis categóricas
(Cowell, Dawid et al., 1999). No cálculo das probabilidades condicionais dos
padrões ou elementos cromáticos, eu fixei uma das variáveis categóricas ambientais
ou de história de vida. Conduzi as análises utilizando os programas UnBBARB, para
construção das redes Bayesianas (disponível em
ftp://ftp.cic.unb.br/pub/cic/wagner/software/Bnets/UnBARB.zip) e Hugin Lite Decision
Engine, versão 5.4 (HUGIN, 2002), para o cálculo das probabilidades condicionais.
Considerei relevantes nas comparações as probabilidades condicionais com
valores maiores que o dobro.
Eu calculei taxas de permanência e de entrada na população, por mês e para
cada padrão cromático, com o programa POPAN versão 5B.4 (Arnason e Schwarz,
2000). Utilizei o modelo de Jolly-Dickson completo, por considerar constantes ao
longo do tempo a probabilidade de captura dos indivíduos e a saída e entrada de
indivíduos da população (mortalidade, nascimento e movimentos migratórios) e
também por considerar como permanentes as marcações individuais. A taxa de
permanência é a proporção de indivíduos marcados e recapturados por mês (junho
15
de 2000 a março de 2002). Uma vez que não é possível identificar saídas da
população por morte ou emigração, o uso do termo taxa de permanência é mais
apropriado que o termo sobrevivência. Realizei comparações das taxas de
permanência entre padrões cromáticos através de uma ANOVA com o programa
SYSTAT, versão 9.0 (SYSTAT, 1992). Não fiz comparações das taxas de permanência
entre elementos cromáticos, uma vez que os dados não são independentes. Excluí
dois padrões da análise, BL por não ocorrer na área de estudo demográfico (Mata do
Monjolo) e BP, por não apresentar recapturas durante o estudo.
Para investigar o efeito dos padrões cromáticos sobre o desempenho dos
indivíduos, eu comparei as taxas de crescimento e o comprimento rostro-cloacal
entre padrões cromáticos através de ANOVAs (SYSTAT, 1992). Calculei as taxas de
crescimento a partir da diferença no comprimento rostro-cloacal (CRC, 0.05 mm)
entre a última e a primeira captura (mm/semana). Para eliminar o efeito do
dimorfismo sexual, eu realizei comparações separadamente entre os adultos de
cada sexo. Comparei taxas de apenas oito padrões, já que o padrão BL não ocorreu
na área de estudo demográfico (Mata do Monjolo) e não houve recapturas do padrão
BP durante o estudo. Em todos os testes de hipóteses, utilizei o nível de significância
de 5%.
Resultados
Eu capturei 268 indivíduos distribuídos em 10 padrões cromáticos (Figs. 6 e
7). O padrão cromático CL foi o mais comum (34.1%), sendo seguido de BCL
(24.7%), BLP (14.2%), C (6%) e P (5.6%). Os demais padrões (LP, BCLP, CLP, BP e
BL) ocorreram com frequência inferior a 5% (Fig. 8). Os elementos cromáticos mais
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freqüentes foram losangos (86.5%), círculos (73.4%), barras (45.7%) e listras
paravertebrais (35.2%). Não houve diferença na frequência dos padrões e elementos
cromáticos entre as matas do Monjolo e Cabeça de Veado (χ2 = 84,6, gl = 96, p =
0,79). Assim, dada a proximidade geográfica entre as duas matas e a capacidade de
dispersão da espécie em ambientes abertos (Brandão e Araújo, 2001), eu
considerei os animais provenientes das mesmas como pertencentes a uma única
população.
Não houve qualquer associação entre a atividade reprodutiva e a frequência
de padrões ou elementos cromáticos, independentemente dos valores de
maturidade sexual, sazonalidade climática e sexo (Tabela 1). Da mesma forma, as
probabilidades condicionais de ocorrência dos padrões ou elementos cromáticos,
na estação reprodutiva ou fora dela, foram similares, ou seja, as relações de
causalidade entre a atividade reprodutiva sobre o polimorfismo cromático são fracas
(Tabelas 2-3).
Houve associação significativa da maturidade sexual apenas com a
frequência de barras, independentemente dos valores de atividade reprodutiva,
sazonalidade climática e sexo (Tabela 1). Esta associação se refletiu em altas
probabilidades condicionais da presença de barras em jovens e baixas
probabilidades em adultos (Tabela 3).
A sazonalidade climática foi significativamente associada apenas à frequência
de listras paravertebrais, independentemente dos valores de atividade reprodutiva,
maturidade sexual e sexo (Tabela 1). Entretanto, não houve diferenças importantes
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nas probabilidades condicionais de listras paravertebrais de acordo com valores da
sazonalidade climática (Tabela 3).
A frequência dos padrões cromáticos, das barras, círculos e listras
paravertebrais foram significativamente associados ao sexo, independentemente
dos valores de atividade reprodutiva, maturidade sexual e sazonalidade climática
(Tabela 1). As probabilidades condicionais de padrões BLP e P em fêmeas foram
mais que duas vezes maiores que em machos, enquanto que as probabilidades
condicionais de padrões BCL, CL e LP em machos foram mais que duas vezes
maiores que em fêmeas (Tabela 2). Por outro lado, a ocorrência de círculos foi muito
mais freqüente em machos, enquanto que a de listras paravertebrais foi muito maior
nas fêmeas (Tabela 3).
Não houve diferenças significativas entre as taxas de crescimento (F 7,0.05 =
1,727; p = 0,14, n = 38) ou no CRC médio dos oito padrões analisados (machos:
F5,0.05 = 1.960, p = 0.09 e n= 119; fêmeas: F7,0.05 = 1.051, p = 0.40 e n = 66), sugerindo
que não há diferença no desempenho dos lagartos associada aos padrões
cromáticos. Da mesma forma, não houve diferença nas taxas de permanência de
indivíduos na população de acordo com os padrões cromáticos (F7,0.05 = 0.422, p =
0.89, n = 83), sugerindo que a pressão de predação sobre os diferentes padrões
seja a mesma (Tabela 4).
Eu observei mudanças no padrão cromático em 22 das 53 recapturas na Mata
do Monjolo. Essas mudanças, entretanto, aparentemente não foram associadas a
nenhum parâmetro de história de vida da espécie como maturidade sexual, estação
ou atividade reprodutiva (Tabela 5). Ainda, no laboratório, após deixar os animais
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coletados em local escuro por cerca de cinco minutos, observei mudanças nos
padrões associadas aos elementos cromáticos barras e losangos. As mudanças de
padrão cromático entre capturas aparentemente correspondem ao padrão de
mudanças encontrado no laboratório, sugerindo que tais mudanças são rápidas, de
origem fisiológica, resultantes do escurecimento dorsal, o que pode aumentar a
eficácia da termorregulação (Cooper e Greenberg, 1992).
Discussão
O polimorfismo cromático em Enyalius sp está associado a diferenças entre
jovens e adultos e entre os sexos. Jovens apresentam barras com maior frequência
que adultos. Por outro lado, machos apresentam círculos e os padrões C, BCL e CL
e com maior frequência, enquanto que listras paravertebrais e os padrões P, LP, LP,
PB, CLP, BLP e BCLP são mais associados às fêmeas.
Jovens apresentam, significativamente mais barras que adultos. Na maioria
das espécies de lagartos polimórficos, mudanças ontogenéticas estão associadas
à comunicação em interações sociais ou a estratégias de escape de predação
(Olsson, 1994; Carpenter, 1995; Castilla, Gosa et al., 1999). No primeiro caso, é
esperado que jovens e fêmeas apresentem padrões diferentes dos machos ou que
existam padrões exclusivos para jovens e adultos, o que não ocorre em Enyalius sp.
Eu proponho que o predomínio de barras nos jovens de Enyalius sp seja uma
estratégia de escape de predação. Dado que indivíduos jovens sofrem uma maior
pressão de predação (Greene, 1994), as barras nos lados do corpo podem
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aumentar a camuflagem, por causar um efeito disruptivo no contorno do corpo
(Norris e Lowe, 1964).
A associação do polimorfismo cromático com os sexos pode indicar seu uso
na comunicação durante interações sociais. Nesse caso, o polimorfismo cromático
é normalmente utilizado no reconhecimento intra-específico (Losos, 1985), em
processos de seleção sexual na escolha de parceiros por fêmeas (Smith e Zucker,
1997), em encontros agonísticos entre machos (Zucker, 1989), ou ainda na
sinalização do status reprodutivo (Galán, 2000) ou de diferenças na estratégia
reprodutiva (Sinervo e Lively, 1996). Entretanto, sob essas circunstâncias, os
padrões ou elementos cromáticos são exclusivos de um sexo, normalmente
ocorrendo apenas nos machos, o que não ocorre em Enyalius sp. Ainda, na grande
maioria dos casos, o dimorfismo sexual na coloração está associado a um
dimorfismo sexual no tamanho, onde os machos são maiores que as fêmeas como
produto da seleção sexual (Jenssen, Orrell et al., 2000). Porém, em Enyalius sp as
fêmeas é que possuem maior tamanho corporal. Assim, as diferenças encontradas
na frequência dos padrões cromáticos entre os sexos podem estar relacionadas a
outros mecanismos ligados ao sexo, que não a comunicação durante interações
sociais.
Padrões de coloração adquiridos durante a estação reprodutiva são
empregados na comunicação intraespecífica, podem evitar encontros agonísticos,
em atividades de corte, ou como sinais da posição na hierarquia social (Olsson,
1994; Carpenter, 1995; Hager, 2001). A ausência de mudanças na frequência dos
padrões e elementos polimórficos durante o período reprodutivo, corrobora a idéia
20
de que o polimorfismo cromático em Enyalius sp não está associado a interações
sociais.
Mudanças fisiológicas na coloração podem estar associadas tanto à
termorregulação (Díaz, 1994; Castrucci, Sherbrooke et al., 1997), como à sinalização
de dominância em interações sociais (Zucker, 1989) e mudanças no substrato ou
luminosidade (Norris e Lowe, 1964). Houve escurecimento dorsal e mudanças nos
padrões cromáticos em indivíduos de Enyalius sp mantidos no escuro por alguns
minutos. Os elementos cromáticos listras paravertebrais e círculos parecem ser
menos suscetíveis a mudanças fisiológicas na coloração que as barras e losangos.
Entretanto, mais estudos são necessários para avaliar sob que condições essas
mudanças ocorrem em Enyalius sp.
Os morfotipos de Enyalius sp não diferem em desempenho, estimado como
taxa de crescimento ou tamanho corporal (CRC). Os estudos que mostram
diferenças no desempenho associadas ao polimorfismo cromático envolvem
indivíduos melânicos de regiões de clima temperado, que apresentam melhor
desempenho pelo aumento na eficiência da termorregulação, produzindo taxas de
crescimento e tamanhos corporais maiores (Luiselli, 1992; Bittner, King et al., 2002).
Entretanto, em regiões tropicais como o Cerrado, as condições ambientais para a
termorregulação são menos limitantes que na zona temperada e a seleção deve ser
mais intensa sobre mecanismos de dissipação que naqueles de aquisição de calor.
Desta forma, o polimorfismo cromático em Enyalius sp aparentemente não está
associado a processos fisiológicos de manutenção, como a termorregulação.
21
Alguns estudos relacionam o polimorfismo cromático a variações nas
pressões de predação ao longo de gradientes ambientais, implicando na variação
na frequência dos morfotipos (Schoener e Schoener, 1976; Johnston, 1996; Merilaita,
Tuomi et al., 1999). Movimentos migratórios entre as áreas seriam responsáveis
pela manutenção do polimorfismo cromático nas populações (King, 1987). Apesar
das diferenças florísticas e estruturais entre as matas do Monjolo e do Cabeça de
Veado, não houve diferença nas frequências dos morfotipos de Enyalius sp entre
elas. Assim sendo, variações ambientais, pelo menos dentro dos limites tratados
neste estudo, aparentemente não influenciam o polimorfismo cromático em Enyalius
sp.
A manutenção do polimorfismo cromático por seleção dependente da
freqüencia implica em diferenças nas taxas de permanência, de forma que o padrão
mais freqüente apresentaria as menores taxas (Futuyma, 1993). Em Enyalius sp,
porém, o padrão mais comum na população (CL) atingiu as maiores taxas de
permanência, apesar destas não diferirem significativamente entre os morfotipos.
Assim, a manutenção do polimorfismo cromático em Enyalius sp aparentemente
não se deve à seleção dependente da freqüencia. Entretanto, essa hipótese não
deve ser descartada, uma vez que a escala temporal do estudo é pontual, limitando a
possibilidade de detecção de flutuações temporais dos padrões cromáticos na
população devido à predação diferencial.
O polimorfismo cromático pode aumentar a eficiência da camuflagem em
espécies sujeitas a predadores orientados visualmente, reduzindo o risco de
predação de cada indivíduo, o que representa uma vantagem em relação a espécies
22
monomórficas (Hoffman, 2000). Os principais predadores de lagartos são aves e
serpentes diurnas, espécies orientadas visualmente (Greene, 1994). Assim, a
seleção direta sobre o polimorfismo cromático pela predação parece ser o
mecanismo mais plausível para sua manutenção em Enyalius sp, da mesma forma
como sugerido para anuros (Hoffman, 2000). Entretanto, aparentemente existe
algum efeito da interação do sexo com a predação sobre o polimorfismo cromático
nessa espécie. Essa interação pode resultar de diferenças ecológicas entre os
sexos, uma vez que, em ambientes heterogêneos, a eficiência da camuflagem tem
sido associada a outros fatores além da semelhança com o substrato, como o
tempo que os morfos passam nos microhabitats e a probabilidade de encontro com
predadores (Merilaita, Tuomi et al., 1999).
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Tabela 1. Valores dos testes de associação geral de Mantel-Haenszel (entre parênteses valores de p) dos
parâmetros de história de vida e parâmetros ambientais versus padrões e elementos cromáticos separadamente.
Atividade reprodutiva Maturidade sexual Sazonalidade climática Sexo
(n = 266) (n = 266) (n = 266) (n = 221)
Padrões 5.68 (0.68) 14.19 (0.08) 10.50 (0.23) 88.46 (<0.01)
Elementos
Barras 0.21 (0.65) 7.25 (<0.01) 0.99 (0.32) 5.00 (0.02)
Círculos 0.62 (0.43) 0.001 (0.97) 0.26 (0.61) 65.40 (<0.01)
Losangos 1.87 (0.17) 0.03 (0.85) 0.07 (0.78) 1.39 (0.24)
Paravertebrais 0.43 (0.51) 0.11 (0.74) 4.79 (0.03) 88.59 (<0.001)
31
Tabela 2. Probabilidades condicionais de ocorrência dos padrões cromáticos dados
valores de variáveis ambientais e de história de vida em Enyalius sp.
Padrões cromáticos
BP BCL BCLP BLP CL CLP C LP PAtividade reprodutiva
Sim 4 21 5 13 31 6 7 6 9
Não 7 18 10 10 22 8 12 7 7
Maturidade sexual
Jovem 8 19 9 18 18 7 6 8 7
Adulto 3 20 5 10 34 6 9 6 8
Sazonalidade climática
Chuva 4 21 5 13 31 5 7 6 8
Seca 6 18 8 11 25 9 10 7 6
Sexo
Fêmea 6 11 9 23 13 10 5 11 13
Macho 3 26 4 3 43 4 11 3 3
32
Tabela 3. Probabilidades condicionais da ocorrência de elementos cromáticos
dados valores de variáveis ambientais e de história de vida em Enyalius sp.
Barras Círculos Losangos ParavertebraisAtividade reprodutiva
Sim 45 71 84 36
Não 47 74 75 36
Maturidade sexual
Jovem 61 60 81 49
Adulto 38 76 82 30
Sazonalidade climática
Chuva 46 71 83 34
Seca 44 73 80 39
Sexo
Fêmea 53 45 77 70
Macho 36 94 85 9
33
Tabela 4: Valores médios e desvios padrão (número de indivíduos) das taxas de
crescimento (mm/semana) e permanência (número de indivíduos recapturados) e
comprimento rostro-cloacal (mm) para cada padrão cromático encontrado em
Enyalius sp.
Padrões CRC Taxa de Taxa de
cromáticos Fêmeas Machos permanência crescimento
C * 71.6 ± 5.0 (14) 0.55 ± 0.59 (6) 0.44 ± 0.14 (2)
P 79.3 ± 2.3 (12) * 0.55 ± 0.74 (9) 0.07 ± 0.04 (2)
CL 76.5 ± 4.4 (9) 66.8 ± 6.4 (62) 0.73 ± 0.67 (13) 0.40 ± 0.31 (15)
LP 76.3 ± 5.7 (9) * 0.35 ± 0.44 (8) *
CLP 78.3 ± 4.6 (5) 70.3 ± 4.7 (3) 0.41 ± 0.42 (8) 0.31 ± 0.34 (2)
BLP 77.9 ± 4.9 (18) * 0.60 ± 0.60 (15) 0.55 ± 0.26 (8)
BCL 75.2 ± 6.4 (7) 66.5 ± 5.8 (37) 0.58 ± 0.43 (12) 0.14 ± 0.11 (6)
BCLP 75.8 ± 4.6 (5) 65.0 ± 1.4 (2) 0.60 ± 0.50 (12) 0.39 ± 0.14 (2)
34
Tabela 5: Mudanças nos padrões dos indivíduos observados no estudo demográfico
de marcação e recaptura na mata do Monjolo.
Padrõescromáticos
Sexo Maturidadesexual
Sazonalidadeclimática
Atividadereprodutiva
C ⇒ CL M A seca não ⇒ sim
C ⇒ CL M A seca sim
C ⇒ CL M A chuva ⇒ seca sim
C ⇒ CL M A seca ⇒ chuva sim
P ⇒ BP F A chuva sim
CL ⇒ CBL M A chuva sim
CL ⇒ CBL M A seca ⇒ chuva sim
CL ⇒ CBL ⇒ CL M A seca ⇒ chuva ⇒ chuva sim
CL ⇒ CBLP M A chuva sim
BP ⇒ BLP J J chuva sim
BP ⇒ BLP F J ⇒ A chuva ⇒ seca sim
LP ⇒ BP ⇒ BLP F A seca ⇒ chuva ⇒ seca sim ⇒ não
LP ⇒ BLP F A seca ⇒ chuva sim
LP ⇒ P F A chuva sim
CBL ⇒ C M J ⇒ A chuva sim
CBL ⇒ CL M A chuva sim
CBL ⇒ CL J J chuva sim
CLP ⇒ CBLP F J ⇒ A seca ⇒ chuva não ⇒ sim
CLP ⇒ CL M A seca ⇒ chuva sim
BLP ⇒ LP F A chuva ⇒ seca sim
BLP ⇒ CL F J ⇒ A seca ⇒ chuva sim
CBLP ⇒ C M A seca ⇒ chuva não ⇒ sim
35
Legenda das figuras
Figura 1: Localização das áreas de estudo: Mata do córrego Cabeça de Veado
(Jardim Botânico de Brasília) e mata do córrego do Monjolo (RECOR) na Área de
Proteção Ambiental Gama-Cabeça de Veado, Brasília-DF.
Figura 2: Médias mensais normais de precipitação (mm3) e temperaturas médias
mensais (C°) para a região de Brasília no período de 1960 a 1990.
Figura 3: Armadilhas do tipo alçapão com cercas de interceptação utilizadas nas
capturas dos lagartos (A, B e C) e Mata do Córrego Cabeça de Veado (D).
Figura 4: Elementos cromáticos dorsais usados para formar os padrões cromáticos
em Enyalius sp: círculos laterais, barras transversais, listras paravertebrais e
losangos.
Figura 5: Rede Bayesiana contruída a partir dos parâmetros ambientais e de história
de vida associadas aos padrões ou elementos cromáticos.
Figura 6: Padrões polimórficos encontrados em Enyalius sp. Nomes formados a
partir da primeira letra do(s) elemento(s) cromático(s) presente(s): C, P, CL, LP, BL,
BP, BCL, BLP, CLP e BCLP.
36
Figura 7: Fotos representativas de alguns padrões cromáticos encontrados em
Enyalius sp: BLP (A), BCL (B), BCLP (C), LP (D), CLP (E), Jovem BLP (F), P (G), CL
(H) e aspecto da camuflagem de indivíduo BCLP (I).
Figura 8: Gráficos de distribuição de frequência dos padrões polimórficos
encontrados em Enyalius sp (acima) e entre machos e fêmeas de Enyalius sp
(abaixo).
300
200
100
0 Pre
cipi
taçã
o (m
m3 )
J F M A M J J A S O N D
Meses
60
40
20
0
Temperatura (º C)
140
120
100
80
60
40
20
Fêmeas Machos
Padrões cromáticos
C CL BCL BL BCLP CLP BLP BP PL P
C CL BCL BL BCLP CLP BLP BP PL P
120
100
80
60
40
20