proyecto marco monitoreo de microalgas de … · cultivo son no tóxicos, la toxicidad asociada a...
TRANSCRIPT
1
PROYECTO MARCO
MONITOREO DE MICROALGAS DE AMBIENTES COSTEROS DE LA PROVINCIA DE BUENOS AIRES Y MONITOREO DE TOXINAS EN
MOLUSCOS BIVALVOS
Directora Científica: Eugenia A. Sar1
Coordinación Técnica: Andrea Lavigne2, Ramiro Duffard2
Grupo responsable: Inés Sunesen1, Andrea Lavigne2
Grupo responsable de muestreo: Inés Sunesen1, Andrea Lavigne2
1 Departamento Científico Ficología, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP
2 Ministerio de Asuntos Agrarios, Dirección Provincial de Pesca.
MORTANDAD MASIVA DE SARACAS (BREVOORTIA AUREA) EN LA
PROVINCIA DE BUENOS AIRES INTRODUCCIÓN A partir del 4 de marzo se produjo una varazón masiva de saracas, Brevoortia
aurea, en el área costera de la Provincia de Buenos Aires entre Samborombón
y Mar Azul, República Argentina y en el área costera de los Departamentos de
Canelones y Montevideo, República Oriental del Uruguay. Tanto el Instituto
Nacional de Investigaciones y Desarrollo Pesquero (INIDEP) asesora de la
Subsecretaría de Pesca y Acuicultura de la Nación (SSPyA), del Consejo
Federal Pesquero (CFP) y de la Cancillería Argentina, Argentina, como la
Dirección Nacional de Recursos Acuáticos (DINARA) dependiente del
Ministerio de Agricultura Ganadería y Pesca de Uruguay determinaron que la
presunción de que el evento se hubiera producido por un descarte de la flota
pesquera comercial podía ser desestimada.
La estimación de biomasa de peces muertos depositados en la costa
argentina fue de 3000 toneladas (informe del INIDEP del 19 de marzo), sin
embargo varazones menores continúan aún y fueron observadas en Mar Azul
durante la campaña del del 30-03-15 (cuyo análisis de muestras está en
procesamiento). Para esas fechas algunos peces llegaban vivos a la costa con
señales de asfixia, por lo que no puede presumirse que hubieran muerto en
aguas próximas a las playas tiempo antes.
2
El objetivo de este informe preliminar es presentar resultados de las
observaciones del tracto digestivo, branquias y eventuales lesiones del cuerpo
de los peces varados recogidos en la última campaña y presentar un análisis
de los fitopláncteres hallados en las muestras colectadas en enero, febrero y
marzo, que hayan sido previamente considerados como nocivos no toxígenos o
toxígenos, de los que se halle referencias que los asocien a mortandad masiva
de peces.
MATERIAL Y MÉTODOS
El material utilizado fue colectado los días 13-01-2015, 15-02-2015 y 16-04-
2015 (correspondiente a los Informes ya enviados 84, 85 y 86 respectivamente)
en:
- San Clemente del Tuyú, muestras cualitativa (2) y cuantitativa, colectadas
desde el muelle
- Santa Teresita, muestras cualitativa (2) y cuantitativa, colectadas desde el
muelle
- Villa Gesell, muestras cualitativa (2) y cuantitativa, colectadas desde el
muelle
- Mar Azul, muestras cualitativa (2) y cuantitativa, colectadas desde la orilla,
en Calle 31 o 38 y playa
Las muestras cualitativas fueron tomadas con red de plancton de 30 µm
de apertura de malla, dispuestas en frascos de 125 ml por duplicado, una de
ellas fue inmediatamente fijada con formol al 4 % (concentración final) y la otra
mantenida viva en frío para su observación in vivo en el laboratorio. Las
muestras cuantitativas fueron tomadas con botella Van Door, dispuestas en
frascos de 250 ml, inmediatamente fijadas con formol al 0.4 % (concentración
final).
Las muestras cualitativas fueron analizadas con microscopio óptico
Nikon Microphot FX con contraste de fase y microscopio invertido Zeiss
Axiovert 40CFL con contraste de fases. Las muestras cuantitativas fueron
analizadas para estimar el número de células por litro con microscopio invertido
Zeiss Axiovert 40CFL según técnica Utermöhl.
3
Paralelamente fueron tomadas muestras de moluscos bivalvos
filtradores que suelen ser vectores comunes de ficotoxinas con el objeto de
remitirlas a SENASA para análisis de PSP y DSP. Las colectas fueron
realizadas en:
- Santa Teresita: Mesodesma mactroides (almeja amarilla) del
intermareal.
- Mar Azul.: Donax hanleyanus (berberecho) del intermareal.
Adicionalmente fueron colectados 4 peces (Breevortia aurea) dos de
ellos fueron recogidos por guardavidas que contactan con la Dirección
Provincial de Pesca en caso de mortandad masiva de fauna o de
discoloraciones evidente a ojo desnudo, y los otros dos fueron hallados en la
playa recientemente varados.
Las muestras de moluscos y peces colectadas fueron mantenidas en
freezer hasta su envío al laboratorio de ficotoxinas de SENASA y
procesamiento en la División Ficología.
En el laboratorio los peces, de 38 y 35 cm de largo, fueron disecados
retirándoles los opérculos y luego las branquias, éstas fueron analizadas bajo
lupa. A su vez se retiró una pared muscular lateral y el tracto digestivo,
esófago, estómago e intestino como una sola pieza. Luego se separó el
estómago pilórico y se abrió mediante una incisión longitudinal, el contenido
estomacal fue analizado bajo microscopio. Finalmente se analizó el tejido
alrededor de lesiones halladas en la superficie del cuerpo de uno de los peces
colectado por los guardavidas.
Este muestreo, que realizamos en salvaguarda de la salud pública cerca
de la línea de costa en que se encuentran los bancos de moluscos a los que
4
los lugareños y locales tienen acceso (a fin de prevenir intoxicaciones
eventuales por consumo de éstos), podría ser limitado para reflejar la
composición y estructura del fitoplancton del área en que se mueven los
cardúmenes de saracas.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN Análisis de los peces colectados durante el episodio
La observación de las branquias con lupa y microscopio no permitió hallar
señales de lesiones o sangrados.
El análisis microscópico del escaso contenido pilórico hallado en el espécimen
disecado permitió establecer la presencia de especies de Bacillariophyta, Clase
Coscinodiscophyceae (diatomeas centrales) pertenecientes a los géneros
Coscinodiscus, Thalassiosira, Melosira, Actinocyclus como las más abundates
y de la Clase Fragilariophyceae (diatomeas pennales arafidales) perteneciente
al género Thalassionema, menos abundantes. Adicionalmente se encontraron
especies del género Oocystis, Chlorophyta cenobiales (Orden Chlorococcales)
características de agua dulce y no fueron hallados dinoflagelados o copépodos.
Si bien el espectro trófico hallado en este análisis preliminar es más acotado
que el descripto por Giamgiobbee & Sánchez (1993) los organismos
dominantes son concordantes con los hallados en dicho estudio.
Alguno de los peces colectados por los guardavidas, mostraron lesiones en la
superficie del cuerpo, aparentemente debidas al mecanismo de recolección con
un elemento con pinches. El tejido alrededor de estas lesiones fue analizado en
busca de organismos patógenos como Aphanomyces, Saprolegnia (Orden
Saprolegniales, Clase Oomycetes, Phylum Oomycota) frecuentemente
encontrados en las lesiones ulcerativas que se producen en saracas del
Atlántico Norte, Brevoortia tyrannus (Dykstra & Kane 2000), muchas veces
vinculada con mortandad masiva provocada por Pfiesteria piscicida. Tango et
al. (2006) mostraron una fuerte asociación entre la incidencia de lesiones en
saracas y la presencia de especies de Pfiesteria, sobre la base del análisis de
datos de muchos años de monitoreo en la Bahía de Chesapeake y afluentes.
Los autores observaron que la asociación estadísticamente detectada no debe
inferirse como una relación causa-efecto, pero sugirieron que la asociación
podría ser una herramienta de gestión útil para guiar el muestreo de las
5
especies del género Pfiesteria, Orden Peridiniales, Familia Pfiesteriaceae
(Marshall et al. 2006).
El análisis mediante microscopio óptico de los tejidos alrededor de las lesiones
halladas en los peces colectados por los pescadores fue negativo para hifas de
Oomycota.
Análisis de los moluscos por bioensayo en ratón durante el período enero-marzo Todas las muestras enviadas a SENASA para determinar toxinas PSP dieron
bioensayos negativos y las muestras enviadas para determinar DSP dieron
bioensayos positivos con concentraciones del orden de 102 cel l-1 a 103 cel l-1
de Dinophysis acuminata Claparède et Lachmann y/o D. caudata Saville-Kent
como en anteriores episodios de toxicidad por DSP descriptos por Sar et al.
(2010, 2012) y Sunesen et al. (2014).
Análisis de pláncteres citados como productores de mortandad masiva de peces presentes en los muestreos de enero (informe 84), febrero (informe 85) y marzo (informe 86). Diatomeas:
Asterionellopsis glacialis (Castracane) Round es una especie que ha sido
asociada a un evento de mortandad de peces ocurrido en Itanhaém, Brasil por
Zavala-Camin & Yamanaka (1980). Sin embargo, en la costa de la Provincia de
Buenos Aires a pesar de ser la especie más frecuente en todas las estaciones
de muestreo y de llegar a producir discoloraciones visibles a ojo desnudo con
concentraciones del orden de 108 cel l-1, nunca se la encontró relacionada a
eventos de mortandad de fauna, sólo a la formación de manchas marrones en
la superficie del agua y sobre la arena de la costa provocando alarma social en
los meses de mayor afluencia turística (Sunesen & Sar 2007), algo similar fue
descripto para la costa uruguaya (Méndez & Ferrari 2002).
A. glacialis, que es un componente altamente frecuente del fitoplancton del
área desde 2008 a la fecha, fue encontrada en todos los muestreos analizados
para la realización de este informe en concentraciones del orden de 103 cél l-1 /
106 cél l-1 muy por debajo de las concentraciones que producen discoloraciones
visibles a ojo desnudo bajo las cuales pueden producir efectos nocivos. Sobre
6
esta base consideramos que la especie no estuvo asociada al evento de mortandad de peces que analizamos.
Leptocylindrus minimus Gran, que es un componente frecuente y
eventualmente abundante del fitoplancton del área desde 2008 a la fecha, es
una especie que ha sido asociada a la muerte de salmones y de truchas en cautiverio en el centro y sur del Archipiélago de Chiloé (Clément 1994, Rivera
et al. 2002) bajo concentraciones mayores a 1·107 cél l-1. Durante el período en
que hemos realizado el monitoreo (2008 a la actualidad) es un componente
bastante frecuente y eventualmente abundante del fitoplancton costero, que no
ha sido asociado a floraciones visibles a ojo desnudo ni a mortandad de peces
en el área monitoreada.
L. minimus fue encontrada en todos los muestreos analizados para la
realización de este informe en concentraciones del orden de 102 cél l-1 / 106 cél
l-1, por debajo de las concentraciones que producen discoloraciones visibles a
ojo desnudo bajo las cuales pueden producir efectos nocivos. Sobre esta base consideramos que la especie no estuvo asociada al evento de mortandad de peces que analizamos.
Dinoflagelados: Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller, es una especie productora de una
hepatotoxina, llamada venerupina, la cual puede causar intoxicación por
consumo de moluscos provocando desórdenes gastrointestinales a humanos y
de DSP según Faust & Gulledge (2002). Sin embargo, Heil et al. (2005)
señalan basándose en investigaciones llevadas a cabo por distintos autores
que no hay evidencia definitiva de que P. minimun fuera la especie implicada
en el brote de VSP (Venerupine Shellfish Poissoning) y descartan que haya
sido responsable de la producción de DSP descripta para Holanda por Kat
(1979) porque un análisis de la composición del fitoplancton permitió revelar la
presencia de Dinophysis acuminata, especie reconocida como productora de
DSP sobre la base de análisis de moluscos y fitoplancton (Lee et al. 1989).
Según Heil et al. (2005) aunque la mayoría de los clones de P. minimum en
cultivo son no tóxicos, la toxicidad asociada a los clones de Francia (Grzebyk et
7
al. (1997) por ejemplo, obligan a señalarla como un potencial riesgo para la
salud humana.
Esta especie fue también reportada como productora de mortandad de peces
por Steindinger & Tangen (1996), posiblemente debida a falta de oxígeno en la
columna de agua durante el declinio de la floración (Heil et al. 2005). Carreto et
al. (2008) la han citado asociada a mortandad de peces en el Norte de la
Provincia de Buenos Aires sin detalles acerca del episodio. Sin embargo, la
especie alcanzó una concentración de 1.5 107 cél l-1 en Mar de Ajó en agosto
de 1998 según Akselman (1999) y parece haber producido mortandad de
peces según Carreto et al. (datos no publicados).
P. minimum, que es un componente común y eventualmente abundante del
fitoplancton del área desde el 2008 a la fecha, es una especie que ha sido
encontrada en todos los muestreos analizados para la realización de este
informe sólo en una de las cuatro estaciones de muestreo, en concentraciones
del orden de 102 cél l-1 / 103 cél l-1, muy por debajo de las concentraciones a las
que producen discoloraciones visibles a ojo desnudo bajo las cuales pueden
producir efectos nocivos. Sobre esta base consideramos que la especie no estuvo asociada al evento de mortandad de peces que analizamos.
Pfiesteria Steidinger & Burkholder es un género de dinoflagelados pequeños,
con una teca muy poco visible, heterótrofo, que pasa parte de su ciclo de vida
en los sedimentos del fondo y otra parte en la columna de agua de ambientes
estuarinos o costeros.
Dos especies de Pfiesteria, Pfiesteria piscicida Steidinger & Burkholder y
Pfiesteria shumwayae Glasgow & Burkholder, han sido asociadas a mortandad
masiva de peces, en muchos casos de cardúmenes de Brevoortia tyrannus,
una saraca del Atlántico Norte, con densidades de 4·102 cél l-1 a 103 cél l-1,
raramente 104 cél l-1 en aguas costeras de Carolina del Norte y Maryland entre
1991 y 1998 (Burkholder & Marshall 2012) y estuarios de Florida (Noga 2000).
Burkholder & Marshall (2012) demostraron experimentalmente que las células
flageladas de ambas especies tienen una fuerte atracción quimiosensorial
hacia las excretas y mucus de peces. El ataque a los peces puede producirse
por producción de toxinas lábiles Pfiesteriatoxinas (PfTxs) y por ataque físico
mientras se alimentan de la epidermis y otros tejidos del pez.
8
Rublee et al. (2004) detectaron especies de Pfiesteria mediante métodos
basados en PCR en 19 de 22 países (no incluyendo los EE.UU.) distribuidos en
seis continentes, presentando un mapa de distribución en que ambas especies
son discriminadas (ver debajo), en el que figura Pfiesteria shumwayae para el
área costera norte de la provincia de Buenos Aires, probablemente la muestra
con la que trabajaron procede de Mar del Plata (considerando a quien
agradecen de Argentina).
La figura fue obtenida de Rublee et al. (2004)
Pfiesteria spp., no han sido halladas en el fitoplancton del área desde 2008
hasta 2015, sin embargo en el muestreo del 16-03-15 fueron encontrados dos
quistes secundarios dentro de la pared del quiste primario, lo que muestra un
gran parecido con la Fig. 1 D de Parrow & Bulkholder (2003).
Fotos obtenidas de la campaña del 18-03-2015.
9
Foto obtenida de Parrow & Burkholder (2003)
Visto que Pfiesteria piscicida y P. shumwayae han sido vinculadas a mortandad masiva de peces libres en varias partes del mundo, en muchos casos de saracas, y considerando que es una especie pequeña de la que no tenemos registro desde 2008 hasta la fecha excepto por el quiste cuya figura se incluye, con tecas poco visibles, que son reportadas por la literatura en baja concentración en la columna de agua, no debería descartarse la posibilidad de que haya estado asociada al evento de mortandad de los peces motivo de este informe. Deberían buscarse quistes en sedimentos y hacerse experimentos de cultivo y bioensayos con peces (Burkholder et al. 2001), lo que va más allá de las posibilidades de muestreo de nuestro proyecto de monitoreo y de las condiciones de bioseguridad que tiene nuestro laboratorio. Raphidophyceae Chatonella marina (Subrahmanyan) Y. Hara & Chihara (≡ Hornelia marina
Subrahmanyan) ha sido citada por Subrahmanyan (1954) como causante de
mortandad masiva de peces y otros organismos marinos en aguas frente a la
costa de Malabar, India y Hallegraeff et al. (2008) la vincularon con mortandad
de atunes rojos (Thunnus maccoyii) de cultivo en el Sur de Australia. Según
Kahn et al. (1998) esta especie es uno de los flagelados más nocivos
productores de mareas rojas, es la especie responsable de la mortandad
masiva de jureles de cultivo en aguas costeras japonesas y es productora de
neurotoxinas lipofílicas semejantes a las brevetoxinas.
10
Los mecanismos por los que producen mortandad de peces aún no están
claros, pero la asfixia es la causa última de la muerte de éstos. Hay muchas
evidencias que apuntan hacia la generación de especies reactivas de oxígeno
(ROS, por ejemplo superóxidos), que son responsables de la lesión de los
tejidos y la producción de moco en las branquias que conduce a la muerte de
los peces (Imai & Yamaguchi 2012). Onoue & Nozawa (1989) determinaron por
cromatografía líquida de alto rendimiento (HPLC) que las toxinas producidas
por las especies de Chattonella son brevetoxinas (Pbtxs), sin embargo,
Hallegraeff & Hara (1995) consideraron que la naturaleza de las toxinas
producidas por estas especies deberían ser confirmadas mediante
espectrometría de masa.
Cortés-Altamirano et al. (2006) reportaron una mortandad masiva de peces, la
mayoría de ellos pelágicos (Trachinotus paitensis), asociada a un bloom de
Chattonella marina y Ch. aff. ovata en Sinaloa, México. En este trabajo los
autores analizaron la tercera floración ocurrida entre el 26 de abril y 12 de
mayo determinando que ésta se produjo con una concentración máxima de 7.5
105 cél l-1, concentración que representaba el 46% de la concentración del
fitoplancton total.
Chattonella marina, que no había sido hallada en el fitoplancton del área desde
2008 hasta comienzos de 2015, fue encontrada en todos los muestreos
analizados para la realización de este informe en concentraciones del orden de
103 cél l-1 / 104 cél l-1, muy por debajo de las concentraciones en que producen
mortandad de peces según la literatura consultada.
Visto que Chattonella marina ha sido vinculada a mortandad masiva de peces libres y en cautiverio en varias partes del mundo, y considerando que es la única especie de la que no tenemos registro desde 2008 hasta que ocurrió el episodio de mortandad masiva de saracas en el área norte de la costa de la Provincia de Buenos Aires y que ha persistido en el fitoplancton desde enero hasta marzo (en que todavía se varaban peces moribundos en las playas), consideramos que ella podría estar asociada al evento de mortandad de los peces motivo de este informe. Con los elementos con que contamos hasta el momento no podemos pasar del
nivel de la presunción, ya que haría falta obtener cultivos de Chattonella
11
marina, y constatar si se hallan brevetoxinas en dichos cultivos y en los peces
recogidos durante el evento.
Fotos obtenidas de las muestras de la campaña de fecha 16-03-15.
Esta especie es productora de quistes, por lo que sería importante analizar
sedimentos de fondo a fin de detectarlos, cuantificarlos y procurar ponerlos en
cultivo.
La muestra de peces remanente de este análisis ha sido enviada a SENASA
para el análisis de brevetoxinas por bioensayo ratón. Los resultados de este
análisis aún no están disponibles.
CONSIDERACIONES FINALES Chaetonella marina es la especie más probablemente asociada a la mortandad
masiva de saracas sea por producción de especies reactivas de oxígenos o de
toxinas, aún cuando no alcanzó la concentración descripta en episodios
ocurridos en otras partes de mundo.
Para establecer una asociación más firme estamos esperando los resultados
del bioensayo ratón para brevetoxinas y necesitaríamos aislarla y ponerla en
cultivo a fin de hacer análisis de toxinas en los cultivos. Asimismo deberíamos
hacer un estudio histopatológico de las branquias de los peces procedentes del
episodio a fin de establecer eventuales daños en las branquias.
REFERENCIAS Akselman R. 1999. Dinofíceas toxigénicas o potencialmente nocivas en la plataforma
argentina: un reporte actualizado sobre su estudio. Conferencias sobre aspectos metodológicos en algas dictadas en las XXVI Jornadas Argentinas de
12
Botánica, Rio Cuarto, Córdoba. Notas Botánicas, Sociedad Argentina de Botánica: 13-20.
Burkholder J. M. & Marshall H. G. 2012. Toxigenic Pfiesteria species - Update on biology, ecology, toxins and impacts. Harmful Algae 14: 196-230.
Burkholder J. M., Marshall H. G., Glasgow H. B., Seaborn D. W. & Deamer-Melia N. J. 2001.The standardized fish bioassay procedure for detecting and culturing actively toxic Pfiesteria, used by two reference laboratories for Atlantic and Gulf Coast states. Environmental Health Perspectives 109: 715-730.
Carreto J. I., Carignan M. O., Montoya N. G. 2008. Florecimientos de algas nocivas. In: Boltovskoy D. (ed.), Atlas de Sensibilidad Ambiental del Mar y la Costa.
Clément A. 1994. Harmful blooms of Leptocylindrus minimus in Southern Chile. IOC of UNESCO, Harmful Algae News 8: 1.
Cortés Altamirano R., Alonso Rodríguez R. & Sierra Beltrán A. 2006. Fish mortality associated with Chattonella marina and C. cf. ovata (Raphidophyceae) blooms in Sinaloa (Mexico). Harmful Algae News 31: 6-7.
Dykstra M. J. & Kane A. S. 2000. Pfiesteria piscicida and ulcerative micosis of Attlantic menhaden - current status of understanding. Journal of Aquatic Animal Health 12 (1): 18-25.
Faust M. A. & Gulledge R. A. 2002. Identifying Harmful Marine Dinoflagellates. Smithsonian Institute Contributions from the United States National Herbarium 42: 1-144.
Giamgiobbe A. & Sánchez F. 1993. Alimentación de la saraca (Brevoortia aurea). Frente Marítimo 14, A: 71-80.
Grzebyk D., Denardou A., Berland B. & Pouchus Y.F. 1997. Evidence of a new toxin in the red-tide dinoflagellate Prorocentrum minimum. Journal of Plankton Research 19 (8): 1111-1124.
Hallegraeff G.M. & Hara Y. 2003. Taxonomy of harmful marine raphidophytes. In: Hallegraeff G. M., Anderson D. M. & Cembella A. D. (eds.), Manual on Harmful Marine Microalgae. UNESCO, Paris, pp. 511-522.
Hallegraeff G. M., Munday B., Baden D., Whitney P. L. 1998. Chattonella marina (Raphidophyte) bloom associated with mortality of cultured bluefin tuna (Thunnus maccoyii) in south Australia. In: Reguera B., Blanco J., Fernandez M. L., Wyatt T. (eds.), Harmful Algae. Xunta de Galicia and IOC-UNESCO, Vigo, Paris, pp. 93–96.
Heil C. A., Glibert P. M. & Fan Ch. 2005. Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller: A review of a harmful algal bloom species of growing worldwide importance. Harmful Algae 4 (3): 449-470.
Imai I. & Yamaguchi M. 2012. Life cycle, physiology, ecology and red tide occurrences of the fish-killing raphidophyte Chattonella. Harmful Algae 14: 46-70.
Kahn S., Arakawa O. & Onoue Y.1998. Physiological investigations of a neurotoxin producing phytoflagellate, Chattonella marina (Raphidophyceae). Aquaculture Research 29: 9–17
Kat M. 1979. The occurrence of Prorocentrum species and coincidental gastointestinal illness of mussel consumers. In: Taylor, D. L., Seliger, H. H. (eds.), Toxic Dinoflagellate Blooms, Developments in Marine Biology, Vol. 1. Elsevier, North-Holland, New York, pp. 215-220.
Lee J. S., Igarashi T., Fraga S., Dahl E., Hovgaard P. & Yasumoto T. 1989. Determination of diarrhetic shellfish toxins in various dinoflagellate species. Journal of Applied Phycology 1(2): 147-152.
Marshall H. G., Hargraves P. E., Elbrächter M., Burkholder J: M., Parrow M. W., Allen E. H., Knowlton V. M., Rublee P. A., Hynes W. L., Egerton T. A., Remington D. L., Wyatt K. B., Cone K. J., Lewitus A. J. & Henrich V. C. 2006. Taxonomy of Pfiesteria (Dinophyceae). Harmful Algae 5: 481-496.
Méndez S. & Ferrari G. 2002. Floraciones algales nocivas en Uruguay: antecedentes, proyectos en curso y revisión de los resultados. In: Sar, E. A., Ferrario M. E. &
13
Reguera B. (eds.), Floraciones algales nocivas en el cono sur americano. Instituto Español de Oceanografía, Vigo, España, pp. 269-288.
Noga E. J. 2000. Skin ulcers in fish: Pfiesteria and other etiologies. Toxicologic Pathology 28 (6): 807-823.
Onoue Y. & Nozawa K. 1989. Separation of toxin from harmful red tides occurring along the coast of Kagoshima Prefecture. In: Okaichi T., Anderson D.M. & Nemoto T. (eds.), Red Tides: Biology, Environmental Science and Technology. Elsevier, New York, pp. 371–374.
Parrow M. W. & Burkholder J. M. 2003. Reproduction and sexuality in Pfiesteria shumwayae (Dinophyceae). Journal of Phycology 39: 697-711.
Rivera P., Cruces F. & Clement A. 2002. Leptocylindrus minimus Gran (Bacillariophyceae): morfología y distribución en Chile. Gayana Botánica 59: 7-11.
Rublee P. A., Allen C., Schaefer E., Rhodes L., Adamson J., Lapworth C., Burkholdes J. & Glasgow H. B. 2004. Global distribution of toxic Pfiesteria complex species detected by PCR assay. In: Steidinger, K. A., Landsberg J. H., Tomas C. R., Vargo G. A. (eds.), Harmful Algae 2002. Fl. Fish and Wildlife Cons. Commun., Fl. Inst.Oceanogr., Inter-governmental Oceanographic Commission of Unesco, St. Petersburg, Florida, pp. 320-322.
Steindinger K.A. & Tangen.K. 1996. Dinoflagellates. In: Tomas,C.R. (ed.), Identifying Marine Diatoms and Dinoflagellates. Academic Press, London, pp. 387-570.
Sar E. A., Sunesen I., Goya A. B., Lavigne A. S., García C. & Lagos N. 2012. First report of Diarrhetic Shellfish Toxins in mollusks from Buenos Aires Province (Argentina) associated to Dinophysis spp.: Evidence of Okadaic acid, Dinophysistoxin-1 and Acyl-derivatives. Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica 47 (1-2): 5-14.
Sar E. A., Sunesen I., Lavigne A. S. & Goya A. B. 2010. Dinophysis spp. asociadas a detección de toxinas diarreicas en moluscos (DSTs) y a intoxicación diarreica en humanos (Provincia de Buenos Aires, Argentina). Revista de Biología Marina y Oceanografía 45 (3): 451-460.
Subrahmanyan R. 1954. On the life-history and ecology of Hornellia marina gen. et sp. nov., (Chloromonadineae), causing green discoloration of the sea and mortality among marine organisms off the Malabar coast. Indian Journal of Fisheries 1: 182-203.
Sunesen I., Lavigne A. S., Goya A. & Sar E. A. 2014. Episodios de toxicidad en moluscos de aguas marinas costeras de la Provincia de Buenos Aires (Argentina) asociados a algas toxígenas (Marzo de 2008-Marzo de 2013). Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica 49 (3): 327-339.
Sunesen I. & Sar E. A. 2007. Diatomeas marinas de aguas costeras de la provincia de Buenos Aires (Argentina). III Géneros potencialmente nocivos Asterionellopsis, Cerataulina, Ceratoneis y Leptocylindrus. Revista Chilena de Historia Natural 80: 493-507.
Tango P., Magnien R. Goshorn D., Bowers H., Michael B., Karrh R. & Oldach D. 2006. Associations between fish health and Pfiesteria spp. in Chesapeake Bay and mid-Atlantic estuaries. Harmful Algae 5: 352-362.
Zavala-Camin L. A. & Yamanaka N. 1980. Notas sobre um caso de mortandade de peixes, ocorrida em Itanhaém, São Paulo, Brasil. Boletim do Instituto Oceanografico 29: 377.
La Plata, 04-04-2015 Eugenia Sar Inés Sunesen
14
Andrea Lavigne Jonás Tardivo