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Universidad de Costa Rica Facultad de Ciencias Escuela de Biología
Tesis presentada para optar al grado de Licenciatura en Biología con énfasis en Botánica
Efecto de la densidad, la herbivoría y el bambú nativo Chusquea spp. en la mortalidad y reclutamiento de plántulas del roble endémico Quercus costaricensis (Fagaceae) en el
Cerro de la Muerte, Costa Rica.
Irene Calderón Sanou
A91175
Ciudad Universitaria Rodrigo Facio
2016
ii
MIEMBROS DEL TRIBUNAL
__________________________ Eric J. Fuchs Castillo, Ph.D.
Director del Trabajo Final de Graduación
__________________________ Gilbert Barrantes Montero, Ph.D.
Miembro del Comité Asesor
___________________________ Gerardo Ávalos Rodríguez, Ph.D.
Miembro del Comité Asesor
__________________________ Jorge Lobo Segura, Ph.D.
Miembro del Tribunal
___________________________ Dr. Javier Trejos Zelaya
Presidente del Tribunal
iii
AGRADECIMIENTOS
Agradezco principalmente a mi familia por brindarme un apoyo incondicional en todo
momento.
Este trabajo no seria posible sin el apoyo constante de mi profesor tutor Eric J. Fuchs y mi
colega Luis Diego Ríos quienes me invitaron a formar parte de su equipo de trabajo y
aportaron enormemente a las ideas y al trabajo de campo. Agradezco también a Gilbert
Barrantes y Gerardo Ávalos por sus aportes y comentarios. Quiero agradecer a todos los
asistentes de campo por su apoyo y su entusiasmo, entre estos: Jairo Moya, Genuar Núñez,
Mauren Núñez, Ericka Salas, Grettel Salguero, Tatiana Robles, Ruth Madrigal, Oscar
Gómez, Ian Zúñiga, Noelia Belfort, Miguel Artavia, Laura Calderón. Igualmente,
agradezco a Federico Valverde, Nidia M. Corrales y Miguel Ángel Esquivel c.c. Guelo, por
brindarme un segundo hogar en la Estación Los Nímbulos. Agradezco a la Universidad de
Costa Rica por darme la oportunidad de estudiar y a la Vicerrectoría de Investigación por el
apoyo económico.
Agradezco igualmente a todos mis amigos, compañeros y colegas que estuvieron siempre
motivándome durante el desarrollo de la tesis, por creer en mí e impulsarme a ser mejor
cada día.
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ÍNDICE GENERAL
I. INTRODUCCIÓN .............................................................................................................. 1
1. 1 Marco teórico ................................................................................................................................................ 1
1. 2 Antecedentes ................................................................................................................................................. 3 1. 2. 1 Bosques de roble en el mundo ............................................................................................................. 3 1. 2. 2 Dispersión de semillas en el género Quercus ...................................................................................... 4 1. 2. 3 Factores que afectan el reclutamiento y la mortalidad de Quercus ..................................................... 6 1. 2. 4 Situación de los bosques de roble de altura en Costa Rica ................................................................ 10
1. 3 Justificación ................................................................................................................................................ 12
II. OBJETIVOS/ HIPÓTESIS .............................................................................................. 15
III. MATERIALES Y MÉTODOS ....................................................................................... 16
3. 1 Especie de estudio ...................................................................................................................................... 16
3. 2 Sitio de estudio .......................................................................................................................................... 17
3. 3 Metodología ................................................................................................................................................ 18 3. 3. 1 Muestreo y mediciones ...................................................................................................................... 18 3. 3. 2 Análisis espaciales ............................................................................................................................. 20 3. 3. 3 Supervivencia de plántulas ................................................................................................................ 21 3. 3. 4 Reclutamiento de plántulas ................................................................................................................ 23
IV. RESULTADOS .............................................................................................................. 24
4. 1 Descripción de la población de Quercus costaricensis .............................................................................. 24
4. 2 Patrones espaciales ..................................................................................................................................... 31
4. 3 Supervivencia de plántulas ......................................................................................................................... 36
4. 4 Reclutamiento de plántulas ......................................................................................................................... 39
V. DISCUSIÓN .................................................................................................................... 42
5. 1. Estructura de la población ......................................................................................................................... 42
5. 2 La regulación biótica de la supervivencia de plántulas de Quercus costaricensis ..................................... 42
v
5. 2. 1 La herbivoría ...................................................................................................................................... 42 5. 2. 2. El papel de Chusquea spp. ................................................................................................................ 45 5. 2. 3 El efecto de la densidad ..................................................................................................................... 47
5. 3. La distribución de reclutas después de un período reproductivo ............................................................... 52
5. 4. Futuras recomendaciones .......................................................................................................................... 56
VI. CONCLUSIONES .......................................................................................................... 58
VII. REFERENCIAS ............................................................................................................ 59
vi
LISTA DE CUADROS
Cuadro 1. Número total de plántulas y adultos de Q. costaricensis y cobertura de
Chusquea por parcela en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte, mayo 2014- mayo
2015 .……………………………..……………………..…….......………………..………27
Cuadro 2. Estructura de la población de Q. costaricensis en Estación Los Nímbulos, Cerro
de la Muerte, en mayo 2014. ………………………………………………………………29
Cuadro 3. Número de individuos de Q. costaricensis según la categoría de herbivoría
basado en el índice de Núñez-Farfán & Dirzo (1988). Los datos muestran el promedio de
altura y número de hojas (± E.E.) para plántulas en cada categoría.. …………...…...……30
Cuadro 4. Matriz de correlación de Spearman entre las variables estudiadas en Estación
Los Nímbulos, Cerro de la Muerte, mayo 2014. ……………………………..……………34
Cuadro 5. Número de individuos de Q. costaricensis reclutados en diciembre 2104- enero
2015 después del periodo de fructificación según la categoría de herbivoría basado en el
índice de herbivoría de Núñez-Farfán & Dirzo (1988). Los datos muestran el promedio de
altura y número de hojas (± E.E.) para plántulas en cada categoría. ………...…......……..40
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa de la ubicación de las parcelas de muestreo en la Estación Los Nímbulos,
Cerro de la Muerte, Costa Rica. Mayo 2015. Mapa creado con: QGIS Development Team,
2009. ..……………………………………….……………..………………………………18
Figura 2. Variación anual del promedio mensual (± E.E.) de precipitación (mm),
temperatura (C°), humedad relativa (%) y radiación lumínica (MJ.m-2) desde el año 2012
hasta el 2015 en estación meteorológica Cerro Buena Vista...…………….………………25
Figura 3. Variación en la precipitación (mm; A) y el promedio de temperatura (°C; B)
mensuales en el periodo de muestreo 2014-2015, en la estación meteorológica Cerro Buena
Vista………………………………………………………………………...………….…..26
Figura 4. Histograma del porcentaje de apertura de dosel en las parcelas de estudio en
Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte, en mayo 2014.. …………..………….…..…28
Figura 5. Histograma de altura de plántulas y brinzales de Q. costaricensis (n=3800) en las
parcelas de estudio en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte, en mayo 2014........…29
Figura 6. L(t) de Ripley univariada en función de la escala t en plántulas de Q.
costaricensis (líneas negras) al inicio del estudio para cada parcela (20 x 20 m; P) en
Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Se indica el número total de plántulas (N) y la
densidad (λ; plántulas.m-2) para cada parcela. Las líneas grises alrededor de y=0
corresponden a los intervalos de confianza de 95% generados a partir de 1000 simulaciones
de Monte Carlo bajo la hipótesis nula de una distribución aleatoria.. ..………………...…31
Figura 7. L12(t) de Ripley bivariada en función de la escala t (líneas negras) mostrando la
interacción espacial entre plántulas y adultos de Q. costaricensis al inicio del estudio para
cada parcela (20 x 20 m) en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Se indica el
número total de plántulas (Np) y adultos (Na) para cada parcela. Las líneas grises alrededor
de y=0 corresponden a los intervalos de confianza de 95%. ………………........…………32
viii
Figura 8. Variograma de marcas univariado, γ11(t), en función de la escala t (líneas negras)
para (A) la altura y (B) la herbivoría de plántulas de Q. costaricensis al inicio del estudio
para cada parcela (20 x 20 m) en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Se indica el
número total de plántulas para cada parcela. Las líneas grises corresponden a los intervalos
de confianza de 95%.. …………………………………………….………………...……..33
Figura 9. Variación en la densidad de plántulas de Q. costaricensis (plántulas.m-2) en
función de la densidad de Chusquea spp. (tallos.m-2) en Estación Los Nímbulos, Cerro de la
Muerte. N= 64.…………………………..…………………………………………………35
Figura 10. Variación en el índice de herbivoría (IH) en función de la altura de plántulas
(cm) de Q. costaricensis en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. N= 2029...….…35
Figura 11. Función g11(t) del análisis univariado de etiquetado aleatorio en relación a la
escala t (líneas negras) mostrando los patrones post-mortalidad (2014-2015) de las
plántulas de Q. costaricensis para cada parcela (20 x 20 m) en Estación Los Nímbulos,
Cerro de la Muerte. El patrón analizado corresponde a las plántulas “muertas”. Las líneas
grises corresponden a los intervalos de confianza de 95%....................................………...36
Figura 12. Efecto estimado (± 2 E.E.) de los parámetros del modelo sobre la supervivencia
de plántulas de Q. costaricensis en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Modelo
creado con el paquete “lme4” (Bates et al., 2015) en el lenguaje estadístico R (Version
3.2.2; R Core Team, 2015).………………………………………………………………...37
Figura 13. Variación del valor del coeficiente estimado para el parámetro “densidad de
plántulas” en el modelo de supervivencia según la apertura de dosel (%; arriba) y la
densidad de Chusquea spp. (tallos.m-2; abajo). Gráfico de interacción creado con el paquete
“interplot” (Solt & Hu, 2015) en el lenguaje estadístico R (Version 3.2.2; R Core Team,
2015)…………………………………………………………………………………..…...38
Figura 14. Histograma de altura de plántulas reclutadas de Q. costaricensis (n=1893)
después de un periodo de fructificación en las parcelas de estudio en la Estación Los
Nímbulos, Cerro de la Muerte, diciembre 2014-enero 2015.…...…………………………39
ix
Figura 15. Efecto estimado (± 2 E.E.) de los parámetros del modelo sobre el reclutamiento
de plántulas de Q. costaricensis en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Modelo
creado con el paquete “lme4” (Bates et al., 2015) en el lenguaje estadístico R (Version
3.2.2; R Core Team, 2015)... ……………………..……………..…………...…..………...41
x
RESUMEN
Antecedentes – La denso-dependencia negativa ha sido señalada como uno de los
principales mecanismos reguladores de poblaciones que permiten la coexistencia de
especies en bosques tropicales. Los árboles de Quercus costaricensis son dominantes en la
parte alta de las montañas del Cerro de la Muerte y presentan generalmente una
fructificación masiva sincrónica que resulta en una alta densidad de plántulas. Explorar la
importancia relativa de los factores bióticos en la mortalidad y reclutamiento de plántulas
es crucial para entender los principales mecanismos que regulan la población de robles en
estos bosques de altura.
Métodos – En mayo del 2014, se midieron y marcaron todos los individuos de Q.
costaricensis ubicados en cuatro parcelas de 20x20m, con diferentes densidades de
Chusquea spp, en la Estación Los Nímbulos, en el Cerro de la Muerte. Se determinaron los
patrones espaciales de plántulas y adultos utilizando la K de Ripley, y se analizó si la
intensidad de la herbivoría (IH) y la altura de las plántulas se correlacionaban con la
densidad. Utilizando modelos lineares generalizados de efectos mixtos (GLMM) se
examinó: 1) la importancia relativa de la densidad intraespecífica, altura, distancia al árbol
adulto más cercano, densidad de Chusquea spp., herbivoría y apertura de dosel sobre la
supervivencia de 2029 plántulas durante un año semillero (2014-2015), y 2) cómo varió el
número de reclutas después del periodo reproductivo en función de la densidad
intraespecífica de plántulas y adultos, así como en función de la densidad de Chusquea spp
y la apertura de dosel.
xi
Resultados – Las plántulas presentaron un patrón de agregación en todas las parcelas. La
altura de las plántulas tuvo un efecto positivo sobre la supervivencia mientras que la
densidad de Chusquea spp., el IH y la apertura de dosel mostraron un efecto negativo. En
bajas densidades de Chusquea spp. (<2.4 tallos.m-2) y menor apertura de dosel (<23.4%), la
supervivencia de plántulas es mayor al aumentar la densidad de individuos, mientras que en
altas densidades de Chusquea spp. (>2.4 tallos.m-2) y mayor apertura (>23.4%), la densidad
no tiene ningún efecto sobre la supervivencia. Se reclutaron un total de 1893 plántulas de
Q. costaricensis posterior al evento reproductivo del 2014 y se encontró que tanto la
densidad de plántulas y de adultos, como la densidad de Chusquea spp. tuvieron un efecto
positivo sobre el reclutamiento de nuevas plántulas, mientras que la apertura de dosel tuvo
un efecto negativo.
Discusión –Los enemigos naturales de Q. costaricensis ejercen una presión importante en
la supervivencia de las plántulas a nivel individual. El estudio revela la función crítica de la
Chusquea spp. en la germinación y supervivencia de plántulas de Q. costaricensis. En un
inicio, favorece el establecimiento de plántulas recién germinadas, lo que puede estar
relacionado con la creación de un microhábitat beneficioso para la germinación y
emergencia de plántulas. Posteriormente, el estrato denso de Chusquea spp. aumenta la
mortalidad de las plántulas establecidas, probablemente debido a la reducción de los
recursos disponibles y/o la producción de compuestos alelopáticos. La ausencia de un
efecto negativo de la densidad intraespecífica sobre la supervivencia de plántulas podría
explicar su abundancia en estos bosques y estar relacionado con características fisiológicas
y fenológicas de Q. costaricensis, o saciado de herbívoros, que le permitan defenderse de
los enemigos naturales. La densidad y la cercanía a adultos son determinantes en la
xii
distribución espacial de nuevos reclutas que se observa después de un año semillero. La
distribución agregada de las plántulas se debe, tanto a la dispersión por gravedad y
fructificación masivas de Q. costaricensis, como a la capacidad de sobrevivir en altas
densidades.
1
I. INTRODUCCIÓN
1. 1 Marco teórico
La denso-dependencia negativa y la partición de nichos han sido señalados como
importantes mecanismos reguladores de poblaciones que permiten la coexistencia de
muchas especies en bosques tropicales (Chesson, 2002; Wright, 2002). En las poblaciones
reguladas por denso-dependencia negativa, el éxito en el reclutamiento y la supervivencia
de individuos disminuye al aumentar la densidad y cercanía a individuos de la misma
especie. Janzen (1970) y Connell (1971) de manera independiente propusieron que este
mecanismo de regulación podría ser el causante de la alta diversidad de árboles en bosques
tropicales ya que limita las densidades que puede alcanzar una especie dejando espacio y
recursos para el establecimiento de otras especies; desde entonces ha habido un gran interés
en comprobar la importancia de este fenómeno (ej. Augspurger, 1983; Clark & Clark,
1984; Webb & Peart, 1999; Harms, Wright, Calderón, Hernández & Herre, 2000; Wright,
2002; Peters, 2003; Comita et al., 2014). Estudios recientes han demostrado que la
mortalidad y reclutamiento denso-dependientes no se restringen a las zonas tropicales sino
que también ocurren en bosques templados y se cuestiona si realmente es el mecanismo
responsable de una mayor diversidad en los trópicos o es más bien un mecanismo general
en la estructuración de una gran variedad de tipos de bosques, incluyendo los boques
templados de menor diversidad (HilleRisLambers, Clark & Beckage, 2002;
HilleRisLambers & Clark, 2003; Yamazaki, Iwamoto & Seiwa, 2009).
2
La atracción de enemigos naturales (ej. patógenos y herbívoros) es la principal
causa de mortalidad denso-dependiente (Janzen, 1970; Connell, 1971; Packer & Clay,
2000; Freckleton & Lewis, 2006; Bagchi et al., 2010; Fricke, Tewksbury, & Rogers, 2014).
Se ha propuesto también que un aumento en la competencia por recursos (ej. nutrientes, luz
y agua) causado por altas densidades podría generar denso-dependencia negativa, sin
embargo la evidencia es escasa (Wright, 2002; Comita et al., 2014) y la competencia entre
plántulas en bosques tropicales parece ser débil (Paine, Harms, Schnitzer & Carson, 2008).
Estudios clásicos a nivel de comunidades han encontrado que son las especies más
abundantes las que muestran más evidencia de denso-dependencia negativa (Wills, Condit,
Foster, & Hubbell, 1997; Webb & Peart, 1999; Freckleton & Lewis, 2006), esto debido al
fenómeno conocido como tendencia compensatoria de la comunidad (CCT) (Connell et al.
1984) que supone que en las especies más abundantes de la comunidad el efecto de denso-
dependencia negativa es mayor y esto permite el establecimiento de otras especies y
favorecen una mayor diversidad. Sin embargo, recientemente se mostró que las especies
raras pueden ser más sensibles a los efectos denso-dependientes (Comita, Muller-Landau,
Aguilar & Hubbell, 2010). Las razones de la variación en la susceptibilidad a los efectos
denso-dependientes se relaciona con variabilidad en la sensibilidad de las especies a los
agentes que regulan las densidades poblacionales. LaManna, Walton, Turner & Myers
(2016) encontraron que los efectos denso-dependientes son más fuertes en ambientes ricos
en recursos y que pueden aumentar la diversidad cuando tienen un mayor efecto en las
especies abundantes, o disminuirla cuando son más fuertes en las especies raras de la
comunidad.
3
De igual forma, rasgos funcionales de la especie, como el método de dispersión, pueden
influenciar la susceptibilidad del individuo a las presiones bióticas de sus conspecíficos
(Bai et al., 2012; Oshima, Tokumoto & Nakagawa, 2015). Bai et al. (2012) encontraron
que la denso-dependencia negativa parece afectar más a las especies con dispersión por
gravedad que a las especies dispersadas por viento o animales, debido a que las primeras
tienden a agregarse y tener mayores densidades. Similarmente, la fructificación masiva
tiene como resultado la agregación de un gran número de semillas, y posteriormente
plántulas, alrededor del árbol madre que pueden verse sujetas a efectos denso-dependientes
(Taylor & Aarssen, 1989; Oshima et al., 2015). No obstante, se ha visto que en
dipterocarpáceas esta estrategia de producción masiva de frutos está relacionada con el
saciado de depredadores de semillas, lo que les permite escapar los efectos denso-
dependientes (Sun, Chen, Hubbell, Wright & Noor, 2007; Takeuchi & Nakashizuka, 2007;
Tokumoto, Matsushita, Tamaki, Sakai & Nakagawa, 2009, Visser et al., 2011).
1. 2 Antecedentes
1. 2. 1 Bosques de roble en el mundo
Los robledales, o bosques dominados por árboles del género Quercus, están
distribuidos alrededor del mundo con la mayor parte de ellos en regiones templadas y
subtropicales del hemisferio Norte. Se extienden hasta el hemisferio sur en el Norte de
Sudamérica (Colombia) e Indonesia (Nixon, 2006). En Costa Rica, los bosques montanos
de roble se encuentran principalmente en el macizo montañoso de la Cordillera de
4
Talamanca, entre los 1800 y 3200 m de altitud y están dominados por pocas especies del
género Quercus (Blaser & Camacho, 1991).
Los árboles de género Quercus son de gran importancia económica y por esto han
sido objeto de muchos estudios en Norteamérica y Europa (ej. Q. douglasii en
Norteamérica, y Q. robur y Q. ilex en Europa). En general, los robles son valorados por la
calidad de su madera, abundancia y dominancia en algunas regiones. En Centroamérica y
México han sido usados por varios años como fuente de leña y para producir carbón
(Nixon, 2006; Kappelle, 2008). Por esta razón el estudio de la regeneración de bosques de
roble ha recibido mucha importancia, dándole prioridad a especies de mayor importancia
económica en Norteamérica y Europa, lo que ha garantizado la permanencia de la cobertura
forestal en estas regiones (Pulido, 2002). En los países tropicales en cambio, ha sido difícil
regular la explotación de especies abundantes, como Q. costaricensis y Q. copeyensis en los
bosques montanos de Costa Rica, y como consecuencia, ha habido grandes pérdidas y
degradación del área boscosa (Beek & Sáenz, 1992).
1. 2. 2 Dispersión de semillas en el género Quercus
La dispersión de semillas es un proceso clave en la demografía de plantas ya que
limita la distribución espacial de las plantas, influye en el tipo de microhábitat que la planta
va a ocupar y por tanto determina las probabilidades de un individuo de reclutarse a la etapa
adulta (Gómez, 2003). En robles, la dispersión primaria de semillas es principalmente por
gravedad (Pulido, 2002). Sin embargo, mamíferos y aves pueden realizar una dispersión
secundaria (Berg & Hamrick, 1994; Dow & Ashley, 1996; Frost & Rydin, 2000; Chung et
al., 2002). Cuando hay dispersión por gravedad las plántulas tienden a agregarse cerca del
5
árbol madre. A esta agregación se suma la producción vegetativa de rebrotes, la cual es
común en el género (Hou, Mi, Liu & Ma, 2004). Varios estudios han demostrado que la
dispersión por animales también genera un patrón espacial agregado (Kunstler, Curt &
Lepart, 2004; Jones, Hamrick, Peterson & Squiers, 2006; Pons & Pausas, 2007), pero no
necesariamente asociado al árbol madre. La distribución agregada influye directamente
sobre los patrones locales de reclutamiento y el uso de los recursos debido a que una
densidad de plántulas mayor puede aumentar la competencia intraespecífica por nutrientes,
agua, luz y espacio, limitando de esta manera subsecuentes reclutamientos (Nathan &
Muller-Landau, 2000).
Las pendientes pronunciadas también tienen un efecto importante en la dispersión
por gravedad de semillas, permitiéndoles alcanzar mayores distancias (Ohsawa, Tsuda,
Saito, Sawada & Lde, 2007). Esto es especialmente importante para especies con diásporas
grandes, como Quercus. Otro tipo de dispersión relacionado es el arrastre de semillas por
lluvias, sin embargo este no ha sido documentado en robles y ha sido poco estudiado en
otras especies arbóreas (Vittoz & Engler, 2007).
La dispersión por animales puede es muy importante en árboles del género Quercus.
Estudios genéticos de poblaciones de robles han encontrado que la distancia de dispersión
de una gran proporción de bellotas concuerda con la dispersión por animales en Q.
macrocarpa (Dow & Ashley, 1996), Q. laevis y Q, margaretta en Estados Unidos (Berg &
Hamrick, 1994), Q. acutissima en Corea del Sur (Chung et al., 2002), y Q. robur en Europa
(Frost & Rydin, 2000). En estos estudios se observa que la distribución espacial de los
reclutas es independiente de la del árbol madre, lo que se le atribuye a la dispersión por
animales.
6
1. 2. 3 Factores que afectan el reclutamiento y la mortalidad de Quercus
El reclutamiento de individuos, desde semillas hasta adultos, debe tomar en cuenta
los diferentes requerimientos que tienen las plantas en diferentes etapas del desarrollo. Un
sitio favorable para una semilla no necesariamente lo es para una plántula de la misma
especie (Shupp, 1988). El reclutamiento de individuos reproductivos involucra tres
procesos: el establecimiento periódico de nuevas plántulas, la tasa de crecimiento y la
supervivencia de plántulas a estados adultos reproductivos (Johnson, Shifley & Rogers,
2002). Los robles forman bancos de plántulas como consecuencia de un conjunto de
características propias del género como lo son la fructificación masiva, las grandes reservas
contenidas en las bellotas que ayudan a mantener a las plántulas después de su
germinación, la tolerancia a la desecación, y la tolerancia a permanecer en el sotobosque
con poca disponibilidad lumínica (Johnson et al., 2002). Sin embargo, los bancos de
plántulas son dinámicos como resultado de una combinación de procesos ecológicos y
estocásticos, que provocan la mortalidad de algunos individuos y el reclutamiento de otros
(Nathan & Muller-Landau, 2000; Fortin & Dale, 2005). Identificar las condiciones
necesarias para la supervivencia y crecimiento de plántulas y los principales factores
responsables de su mortalidad puede ayudar a comprender el proceso de regeneración
natural del bosque (García, Retana & Picó, 2001)
Varios estudios han analizado cómo los factores abióticos afectan la germinación, la
supervivencia y el desarrollo de las plántulas de roble (Matsuda, 1989; Bonfil, 1998;
Broncano, Riba & Retana, 1998; McCarthy & Evans, 2000; García & Houle, 2005; Puerta-
Piñero, Gómez & Zamora, 2006; González-Rodríguez et al. 2011). Se ha visto que el
contenido de nutrientes en el suelo no es un factor importante para la germinación y
7
desarrollo de plántulas de robles (Broncano et al., 1998; Puerta-Piñero et al., 2006). Los
robles tienen semillas grandes con suficientes reservas para nutrir a las plántulas durante el
primer año de desarrollo. Después de esto, los recursos externos son determinantes para el
crecimiento y supervivencia, además del nivel de desarrollo alcanzado en función de altura,
número de hojas y desarrollo de raíces (Bonfil, 1998; Puerta-Piñero et al., 2006; González-
Rodríguez et al., 2011). La humedad y precipitación son los factores abióticos más
importante en la supervivencia de las plántulas de roble (Matsuda, 1989; García & Houle,
2005; González-Rodríguez et al., 2011), lo que demuestra la alta sensibilidad de los robles
a la disponibilidad de agua. Otro factor importante es la disponibilidad lumínica (Matsuda,
1989; Sáenz, 1991; Broncano et al,. 1998; McCarthy & Evans, 2000; Li & Zhang, 2003;
Beckage & Clark, 2003; Pons & Pausas, 2006). Existe variación entre las especies de
Quercus en cuanto a su tolerancia para sobrevivir en diferentes condiciones de luz (Ashton
& Berlyn, 1994; Beckage & Clark, 2003) y ésta varía también entre estadios ontogenéticos
(Matsuda, 1989; Broncano et al., 1998; McCarthy & Evans, 2000).
Por ejemplo, se ha observado que el reclutamiento de plántulas en Q. serrata
(Matsuda, 1989), Q. lyrata (McCarthy & Evans, 2000), Q. liaotungensis (Li & Zhang,
2003), Q. rubra (Beckage & Clark, 2003) y Q. suber (Pons & Pausas, 2006) está
relacionado con los claros de luz, los cuales permiten su establecimiento y supervivencia.
La disponibilidad de luz puede ser importante en los primeros años de la planta, pero una
vez establecida su supervivencia puede depender más de otros factores como la
disponibilidad de agua (González-Rodríguez et al., 2011). Además, una alta luminosidad
podría causar daños a las plántulas (Li & Zhang, 2003; Montes-Hernández & López-
Barrera, 2013). Sáenz (1991) estudió el efecto de la apertura del dosel sobre el
8
establecimiento de plántulas de Q. copeyensis y concluyó que esta es una especie tiene un
alto grado de plasticidad fenotípica y capacidad de aclimatación fotosintética ya que es
tolerante a la sombra, pero un aumento en la cantidad de luz disponible afecta
positivamente el crecimiento. La disponibilidad lumínica afecta principalmente el
crecimiento de las plántulas de Quercus, pero su importancia varía entre especies.
La estructura y composición del bosque también afecta la supervivencia de las
plántulas de roble (Callaway, 1992; Callaway & Davis, 1998; Rousset & Lepart, 1999). Los
arbustos en el sotobosque pueden funcionar como facilitadores para la supervivencia de
plántulas brindándoles un ambiente favorable para su germinación, lo que se conoce en
inglés como síndrome nodriza (Niering et al., 1963). Esta relación se ha detectado en
muchas especies de roble (Callaway, 1992; Callaway & Davis, 1998; Rousset & Lepart,
1999; Li & Zhang, 2003; Puerta-Piñero et al., 2006; Smit, Ouden & Díaz, 2008). Los
arbustos pueden además servir como protectores contra herbívoros, al disminuir su
visibilidad (Callaway, 1992; Montes-Hernández & López-Barrera, 2013). Sin embargo, la
vegetación herbácea puede ser desfavorable para el establecimiento de plántulas ya que
pueden llegar a ser competidores del recurso hídrico (Esteso- Martínez et al., 2006). Los
robledales de altura neotropicales tienen un sotobosque dominado por bambú del género
Chusquea (Poaceae) (Kappelle, 2008). Sáenz (1991) obtuvo resultados que sugieren que el
bambú puede tener una función protectora en las plántulas de Q. copeyensis, protegiéndolas
de la incidencia de los rayos de sol, que pueden causar su muerte, especialmente durante la
época seca.
La vegetación ya establecida en el bosque puede proveer hongos micorrícicos que
faciliten el crecimiento y supervivencia de plántulas (Richard, Selosse & Gardes, 2009,
9
Dickie, Koide & Steiner, 2002; Dickie, Guza, Krazewski & Reich, 2004). Esta facilitación
por arbustos ha sido documentada en Q. ilex (Richard et al., 2009) y por vegetación
herbácea en Q. ellipsoidalis y Q. macrocarpa (Dickie et al., 2004). Las micorrizas
propician el establecimiento de plántulas al permitirles lidiar con situaciones de estrés como
deficiencia de nutrientes y sequías (Osonubi, Mulongoy, Awotoye, Atayese & Okali, 1991,
Richard et al., 2009). La infección micorrícica se ha relacionado con un aumento en la
biomasa y crecimiento en plántulas de Q. velutina (Daughtridge, Pallardy, Garrett &
Sander, 1986) y Q. agrifolia para la cual se detectaron mayores niveles de fósforo y
nitrógeno foliar y mayor supervivencia en plántulas con asociaciones micorrícicas
(Egerton-Warburton & Allen, 2001),. De igual forma, la presencia de adultos o plántulas
congenéricos puede facilitar el establecimiento de plánulas de Q.rubra al aumentar la
probabilidad de infección por un hongo micorrícico beneficioso (Dickie, et al. 2002;
Dickie, Koide & Fayish, 2001). Se ha sugerido que el arbusto Comarostaphylis arbutoides
podría facilitar el establecimiento del roble endémico Q. costaricensis en los bosques de la
Cordillera de Talamanca, ya que comparten hongos micorrícicos como Leccinum montícola
y Sebacina sp (Osmundson, Halling & Den Bakker, 2007; Kühdorf et al., 2014).
La herbivoría por mamíferos e insectos y los hongos patógenos han sido señalados
como los agentes responsables de la mortalidad denso-dependiente, que permiten la
regulación de la abundancia en las poblaciones y mantiene la diversidad (Janzen, 1970;
Connell, 1971; Wada, Murakami & Yoshida, 2000; Fricke et al., 2014). El establecimiento
y supervivencia de las plántulas puede depender tanto de las condiciones ambientales como
de la capacidad fisiológica de cada plántula para responder a daños por herbivoría
(Nabeshima, Murakami & Hiura, 2001; Mizumachi, Osawa, Akiyama & Tokuchi, 2004;
10
Mizumachi, Mori, Osawa, Akiyama & Tokuchi, 2006), lo que depende de variabilidad
genética entre individuos.
Negi, Negi y Singh (1996) estudiaron el establecimiento de plántulas de Q.
floribunda después de una fructificación masiva y encontraron que la herbivoría fue una de
las principales causas de mortalidad, sugiriendo que este puede ser un factor denso-
dependiente importante en estos bosques. En Costa Rica se concluyó mediante estudios
manipulativos, en los que se controlaba la densidad de plántulas y la cantidad de Chusquea,
que la mayor influencia negativa sobre la supervivencia de las plántulas de Q. copeyensis la
tuvieron la densidad de plántulas, y el ataque de patógenos y plagas (Sáenz, 1991). Los
daños causados por herbívoros repercuten negativamente en la supervivencia de plántulas
en otras especies de roble como Q. palustris (Meiners et al., 2000), Q. rubra (Meiners et
al., 2000; Meiners & Martinkovic, 2002), Q. robur (Frost & Rydin, 1997), Q. xalapensis
(Ortega-Pieck et al., 2011), Q. liaotungensis (Li & Zhang, 2003).
1. 2. 4 Situación de los bosques de roble de altura en Costa Rica
Los bosques montañosos de robles del istmo centroamericano albergan un conjunto
único de especies, comunidades y ecosistemas naturales, producto del intercambio de
plantas y animales entre los hemisferios norte y sur (Kappelle, 2008). Las montañas de
Talamanca además de una gran riqueza presentan un alto grado de endemismo (Kappelle,
Cleef & Chaverri, 1992). Sin embargo, los bosques de robles del Cerro de la Muerte se
redujeron drásticamente durante la construcción de la Carretera Interamericana en 1942-45.
Durante la construcción, la madera de roble fue empleada para puentes e infraestructura y
11
su aprovechamiento se extendió posteriormente, siendo usada para la producción de carbón
por los agricultores que se instalaron en la región (Blaser & Camacho, 1991). En los
robledales nacen varios de los ríos importantes del país, tanto para consumo como para
producción de energía (Beek & Sáenz, 1992), por lo que su conservación es de gran interés
para los pobladores locales y del Valle Central. Como consecuencia, se crearon los decretos
de protección de 1974 y las reservas forestales de Río Macho y Los Santos, lo que redujo la
explotación de madera de roble y facilitó la regeneración de estos bosques (Blaser &
Camacho, 1991).
Sin embargo, la capacidad de regeneración de los bosques montanos tropicales es
limitada: se ha determinado que la tasa de recuperación de los bosques disminuye conforme
aumenta la elevación (Ewel, 1980; Kappelle, 2006). El crecimiento del bosque, posterior a
un disturbio, es más lento en los bosque de mayor elevación (2400-3200 msnm),
comparada con el crecimiento de los bosques de mediana elevación (1500-2400 msnm)
(Kappelle, 1993, Kappelle, 2006). Un clara comprensión de la dinámica poblacional de los
robledales de altura (ej. regeneración, reclutamiento) es necesaria para el manejo exitoso de
las áreas de conservación y los sistemas silviculturales (Kappelle, 2006). No obstante, a
pesar de que la descripción de la composición y distribución de especies de los bosques
montanos de Costa Rica ha sido bien documentada (Jiménez-Marín & Chaverri-Polini,
1982; Blaser & Camacho, 1991; Sáenz, 1991; Kappelle, 1993; Kappelle, van Uffelen &
Cleef, 1995), los estudios de la dinámica poblacional en bosques de robles son escasos.
12
1. 3 Justificación
Comprender los factores que regulan la distribución y abundancia de las especies
vegetales es un tema central en el estudio de ecología de comunidades (Chesson 2000). La
denso-dependencia negativa fue inicialmente propuesta como un mecanismo de regulación
causante de la alta diversidad de los bosques tropicales (Janzen, 1970; Connell, 1971). Sin
embargo, estudios recientes en bosques templados han demostrado que este mecanismo es
más generalizado y funciona como regulador poblacional en otro tipo de ecosistemas
(HilleRisLambers et al., 2002; HilleRisLambers & Clark, 2003; Yamazaki et al., 2009). Es
bien sabido que la diversidad de plantas vasculares disminuye con un aumento en la
elevación, que es abrupto entre los 1500 y los 3000 m en muchas montañas neotrópicales
(Gentry, 1988; Kappelle et al., 1995; Lieberman, Lieberman, Peralta & Hartshorn, 1996).
Los bosques de mayor elevación de la Cordillera de Talamanca (2950-3250 msnm) se
caracterizan por la dominancia del roble endémico Q. costaricensis en el dosel, el cual
alcanza ca. 20-25 m de altura (Kappelle et al., 1995). Los adultos presentan periodos
sincrónicos de fructificación masiva en los que se produce una gran cantidad de semillas
que tienen como resultado el establecimiento de altas densidades de plántulas en el
sotobosque (Camacho & Orozco, 1998). La abundancia y dominancia de Q. costaricensis
en estos bosques la convierten en una especie de interés para comprender los procesos de
estructuración de los bosques tropicales. Por un lado, estudiar el efecto de la densidad en la
mortalidad de plántulas de Q. costaricensis permite poner a prueba la importancia de la
denso-dependencia negativa como un mecanismo regulador que funciona en diversos tipos
de bosque, incluidos los menos diversos. Por otro lado, este análisis contribuiría a
comprender la relación entre la abundancia relativa de las especies en la comunidad y su
sensibilidad a los efectos denso-dependientes, que es un objeto de estudio importante para
13
comprender la estructuración de comunidades y ha recibido especial atención en los últimos
años (Comita et al., 2010; Kobe & Vriesendorp, 2011).
El sotobosque de los robledales de la Cordillera de Talamanca está dominado por
varias especies de bambú nativo del género Chusquea (Widmer, 1998) . Las distintas
especies de bambú generan parches monespecíficos que se distribuyen irregularmente en el
sotobosque formando un estrato denso que puede alcanzar los 6 m de altura (Kappelle et
al., 1995; Widmer, 1998). En otros ecosistemas, se ha determinado que los estratos de
bambú pueden limitar la regeneración de especies arbóreas dominantes (Veblen, Schlegel
& Escobar, 1979; Veblen, 1982; Itô & Hino, 2007). Además, la remoción de la cobertura
forestal tiene como consecuencia un sobre crecimiento del bambú creando un estrato denso
dominante en áreas alteradas (Veblen, 1982; Widmer, 1998). En consecuencia, se ha
propuesto que los parches de Chusquea spp. pueden afectar de forma negativa el
reclutamiento de las especies dominantes de dosel, como Q. costaricensis, pero no se ha
probado (Widmer, 1998). Es necesario comprobar la función del bambú nativo en el
reclutamiento de Q. costaricensis para una mayor comprensión de la ecología de estos
robledales que permitan mejorar las estrategias de manejo y conservación (Blaser &
Camacho, 1991; Beek & Sáenz, 1992).
El aumento de la temperatura global, ha obligado a muchas especies a cambiar su
rango geográfico, migrando a mayores elevaciones o latitudes en busca de condiciones
climáticas adecuadas (Lenoir, Gégout, Marquet, De Ruffray & Brisse, 2008; Chen, Hill,
Ohlemüller, Roy & Thomas, 2011; Feeley, Hurtado, Saatchi, Silman & Clark, 2013). No
obstante, las partes altas de las montañas representan un limite geográfico para la
migración, y esto puede llevar a una pérdida en el rango de algunas especies, o en el caso
14
más extremo, a la extinción y pérdida de biodiversidad (Dullinger et al., 2012; Gottfried et
al., 2012; Feeley et al., 2013). Comprender la ecología de las especies que forman parte de
los ecosistemas de montaña, como Q. costaricensis, es necesario para predecirlas complejas
respuestas de los ecosistemas ante el cambio climático (Rehm & Feeley, 2013). Este
estudio debe servir como base para detectar los factores bióticos de mayor importancia en
el reclutamiento de plántulas de roble y así dar una orientación a los futuros estudios. A
partir de aquí es necesario realizar estudios a largo plazo que permitan identificar los
cambios que ocurren en la dinámica poblacional de los robles para llevar a cabo planes de
manejo que permitan su conservación.
15
II. OBJETIVOS/ HIPÓTESIS
El objetivo principal de esta investigación es evaluar la importancia relativa de
factores bióticos como la densidad de plántulas y adultos, herbivoría, y la densidad de
Chusquea spp. sobre la supervivencia y el reclutamiento de plántulas de Quercus
costaricensis en un robledal del macizo Bellavista, en el Cerro de la Muerte, Costa Rica,
durante un año semillero. El trabajo se llevó a cabo por medio de la prueba de las siguientes
hipótesis y predicciones:
(1) La herbivoría foliar y la altura de las plántulas de Q. costaricensis afectan su
supervivencia. Se espera que la herbivoría reduzca la probabilidad de sobrevivir de
las plántulas de Q. costaricensis lo cual depende del tamaño de la plantas, con
plantas más grandes siendo más resistentes a la herbivoría.
(2) Se espera que un aumento en la densidad de Chusquea spp. (i.e., número de tallos)
reduzca la supervivencia y limite el reclutamiento de plántulas de Q. costaricensis.
(3) La población de plántulas de Q. costaricensis está regulada por la densidad de
conespecífcos (e.g., denso-dependencia negativa). Según la hipótesis de mortalidad
diferencial de Janzen y Connell, una alta densidad de plántulas y cercanía de árboles
adultos aumentaría la herbivoría y la mortalidad de las plántulas. No obstante, se
esperara que el reclutamiento sea mayor en áreas con una alta densidad de adultos
reproductivos, en particular durante los eventos de fructificación masiva.
16
III. MATERIALES Y MÉTODOS
3. 1 Especie de estudio
La especie Quercus costaricensis Liebm. forma parte del grupo de los llamados
robles negros o rojos del subgénero Erythrobalanus, que incluye especies endémicas de
Norteamérica y Centroamérica. Se les llama robles negros debido al color oscuro de su
corteza y ramas; la madera de estas especies es relativamente dura y los frutos, que en
general requieren de dos años para madurar, presentan un pericarpo con una superficie
interior tomentosa (Burger, 1977). Es una especie abundante y dominante en bosques
primarios y secundarios en zonas con elevación mayor a 2200 msnm, y puede formar
rodales puros en zonas donde crece naturalmente (2200-3699 msnm) (Hartshorn, 1983).
Quercus costaricensis es endémico de Costa Rica y Panamá. Se encuentra
restringido al bosque muy húmedo y pluvial montano. En Costa Rica se conoce en un área
limitada al oeste del Volcán Irazú y se extiende hacia el este a lo largo de la cordillera de
Talamanca, hasta Panamá cerca de la frontera con Costa Rica (Jiménez-Marín & Chaverri-
Polini, 1982). Puede alcanzar 44 m de altura y 60 a 130 cm de DAP, por lo que domina el
dosel medio y superior en estos bosques.
El roble Q. costaricensis es una especie monoica con eventos de producción de
semillas irregulares que pueden ocurrir cada dos o más años, aunque la producción de
flores sea continua cada año (Camacho & Orozco, 1998). Un pico de producción de frutos
ocurre de abril a junio. La germinación es hipógea e inicia aproximadamente 7 días después
de su siembra en condiciones controladas y tiene un porcentaje de germinación del 91%
usando suelo como sustrato (Quirós-Quesada, 1990).
17
3. 2 Sitio de estudio
El estudio se realizó en la Estación Los Nímbulos que cubre un área de aprox. 50 Ha
y está ubicada en el kilómetro 92 de la carretera interamericana sur. De acuerdo con la
clasificación de zonas de vida de Holdridge et al. (1971), el sitio pertenece al Bosque
Pluvial Montano Alto. Este tipo de bosque se caracteriza por la dominancia de árboles del
género Quercus que alcanzan alturas de hasta 40 m, y una gran abundancia del bambú del
género Chusquea en el estrato inferior del bosque. Se observa, además, una alta riqueza de
epífitas y gran densidad de musgos en árboles y sobre el suelo (Blaser & Camacho, 1991).
El sitio de estudio se encuentra dominado por la especie de roble de dosel Q. costaricensis.
Una parte del bosque es primaria, pero la mayor parte corresponde a bosque secundario
producto de la regeneración que se dio después de la severa degradación y explotación de
madera de roble durante la construcción de la Carretera Interamericana.
El área de estudio comprende 4 parcelas de 20 x 20m divididas en 16 cuadrantes de
5x5m cada una. Las parcelas se seleccionaron de modo que estuvieran alejadas de los
senderos y que tuvieran un gradiente en la densidad de Chusquea spp. Cada parcela fue
trazada en dirección Sur-Norte (eje y) y Este-Oeste (eje x). La ubicación de las parcelas,
tomando como referencia la esquina Sur-Este, es la siguiente: 1, 9°33.902’N, 83°44.497’W,
elevación 3205 m; 2, 9°33.733’N, 83°44.505’W, elevación 3115 m; 3, 9°33.815’N,
83°44.493’W, elevación 3208 m; 4, 9°33.785’N, 83°44.357’W, elevación 3157 m (Fig.1).
18
Fig. 1. Mapa de la ubicación de las parcelas de muestreo en la Estación Los Nímbulos,
Cerro de la Muerte, Costa Rica. Mayo 2015. Mapa creado con: QGIS Development Team,
2009.
3. 3 Metodología
3. 3. 1 Muestreo y mediciones
En una primera etapa, en mayo de 2014, se marcaron con etiquetas numeradas todos
los individuos de Q. costaricensis ubicados dentro de las parcelas. Se agregó un área de
amortiguamiento de 10 m alrededor de las parcelas en la cual se midieron los adultos
reproductivos para tomarlos en cuenta en el análisis. A los árboles se les midió el diámetro
a la altura del pecho (DAP, a partir de 5 cm) y las coordenadas dentro de la parcela. Para
19
cada plántula y brinzal (<5cm de DAP) se determinaron las coordenadas dentro de la
parcela, su altura, el número de hojas y el índice de herbivoría (IH). La medición del índice
está basada en el método de Núñez-Farfán & Dirzo (1988), que consiste en asignar a todas
las hojas un valor del 0 al 5 según el grado de herbivoría (0, intacta; 1, < 10%; 2, 10-25%;
3, 25-50%; 4, 50-75%; 5, 75-100) y determinar el índice con base al número de hojas en
cada valor. La fórmula utilizada es la siguiente:
IH = (Li=1
5
∑ i)(i) / n
En donde i es la categoría de daño (de 0 a 5), Li es el número de hojas en la categoría de
daño i y n es el número total de hojas en la planta. La herbivoría fue estimada siempre por
la misma persona. Cuando el individuo tenía más de 20 hojas, la herbivoría se estimaba
para una muestra aleatoria de 20 hojas que fuera representativa. En la parcela 4, solo se
estimó la herbivoría del 30% de las plántulas debido a limitaciones del tiempo de muestreo.
Para cuantificar la densidad de Chusquea spp. se dividieron los cuadrantes en 4 y se
contaron los tallos presentes en cada subcuadrante. Para caracterizar la disponibilidad
lumínica del sotobosque se midió el porcentaje de apertura de dosel en las parcelas en
agosto del 2014 y 2015. Se tomaron fotografías hemisféricas en el centro de cada cuadrante
a una altura de 1m usando una cámara Nikon con un lente de pez. La cámara se colocó
horizontalmente en un trípode y la parte superior de las fotografías fue fijada al norte
magnético (Lin et al., 2010). Las fotografías fueron analizadas por la misma persona y se
estimó la apertura de dosel utilizando el programa “Gap Light Analyser” (GLA, versión
2.0).
20
En enero 2016 se solicitaron al Instituto Meteorológico Nacional los datos de
temperatura, precipitación, humedad y radiación desde la fecha de creación de la estación,
en el año 2012, hasta finales del año 2015, de la estación meteorológica más cercana de
sitio de muestreo. Esta estación se ubica en el Cerro Buenavista en las coordenadas 09º 33'
36" Norte y 83º 45' 13" Oeste, a 3400 m s.n.m.
3. 3. 2 Análisis espaciales
Se llevaron a cabo un serie de análisis espaciales para describir la distribución
espacial de los individuos de la población de Q. costaricensis y poder así explicar las
interacciones bióticas estudiadas. Para definir la estructura de tamaños de la población se
dividieron los individuos en categorías de tamaños: plántulas pequeñas (≤ 50 cm), brinzales
(>50 cm), juveniles (>200cm y >1cm de DAP), árboles (agrupados en categorías de 20 cm
de DAP). Para el resto de los análisis se utilizó el término “plántulas” para referirse a todos
los individuos con DAP <1 cm. Se espera que hayan efectos denso-dependientes en una
población donde los individuos tienen una distribución agregada y cuando las densidades
aumentan con la cercanía a los árboles adultos. Para analizar los patrones espaciales de los
individuos de Q. costaricensis se realizó un análisis de K de Ripley univariado (Ripley,
1977). Se utilizó la transformación L(t)=(K(t)/ π)0.5, que estabiliza la varianza y lineariza la
función, facilitando la interpretación: bajo el modelo nulo de aleatoriedad espacial
completa (CSR, Complete Spatial Radomness) el valor de L(t) es 0, mientras que valores
positivos y negativos indican agregación y uniformidad, respectivamente. Los intervalos de
confianza de 95% para probar aleatoriedad espacial fueron generados a partir de 1000
iteraciones con el método de Monte Carlo. Para analizar la asociación espacial entre
21
plántulas y adultos se utilizó un análisis de K12(t) de Ripley bivariado y la transformación
L12(t)=(K12(t)/ π)0.5 (Ripley, 1981). Un valor de L12 (t) = 0 indica que los dos grupos son
espacialmente independientes y valores positivos y negativos de L12(t) indican una
asociación positiva (atracción) y negativa (repulsión) entre los dos patrones,
respectivamente. Se utilizó una función de correlación de marcas para analizar si existe
agregación según el valor del IH y según el tamaño de plántulas (Fortin & Dale, 2005). La
función de correlación de marcas permite detectar una potencial estructura espacial
asociada a un valor cuantitativo de cada punto (en este caso el valor de herbivoría/altura de
cada individuo), tomando en cuenta el patrón espacial univariado en la distribución de los
puntos. Para los análisis espaciales se utilizó el programa estadístico Programita (Wiegand
& Moloney, 2004).
3. 3. 3 Supervivencia de plántulas
En mayo de 2015, un año después del primer muestreo, se identificaron las
plántulas que murieron entre 2014 y 2015 y se calculó el porcentaje de mortalidad. Se
identificaron como plántulas muertas aquellas que presentaban un tallo completamente seco
sin hojas. Los individuos se consideraron perdidos cuando no se pudieron encontrar en el
censo del 2015. Para los análisis los individuos perdidos (n=96) se contaron como muertos,
debido a que en un censo en mayo 2016 se confirmó que la mayoría de estos (>90%)
continuaban perdidos o estaban muertos.
Se investigó la estructura espacial en la mortalidad de plántulas (2014-2015)
utilizando un modelo de etiquetado aleatorio que compara el patrón espacial de los
22
individuos “muertos” y “vivos” con el modelo nulo de mortalidad aleatoria (Jacquemyn,
Endels, Honnay, & Wiegand, 2010). Usamos la prueba estadística g11(t) (prueba
univariada; Wiegand & Moloney, 2004) para explorar los patrones de los individuos
muertos. Esta prueba permite detectar si los individuos muertos están espacialmente
agregados bajo el modelo nulo de mortalidad aleatoria, g11(t)=0, tomando en cuenta si
existe un patrón espacial de todos los individuos (vivos y muertos): si g11(t) es positivo, los
individuos muertos están significativamente agregados en la escala t.
Se modeló la probabilidad de sobrevivir de las plántulas de Q. costaricensis del
2014 al 2015 como una función de la densidad relativa, la altura, la distancia al árbol adulto
más cercano, el número de tallos de Chusquea, el IH y la apertura de dosel usando un
modelo lineal generalizado de efectos mixtos (GLMM; Bolker et al., 2009) con una
distribución binomial. Todas las variables, incluida la altura de las plántulas transformada a
logaritmo natural, se estandarizaron restando el promedio y dividiendo por la desviación
estándar de cada variable para comparar su importancia relativa en el modelo y se
incluyeron como efectos fijos. Siguiendo el procedimiento de Lin et al. (2014) se incluyó el
subcuadrante como un efecto aleatorio. Para el modelo se incluyeron únicamente las
plántulas que tenían medición de IH. La distancia al adulto más cercano y la densidad
relativa para cada plántula, correspondiente al número de plántulas en un radio de 1m, se
determinaron con las coordenadas de los individuos de Q. costaricensis usando el paquete
“Spatstat” (Baddeley, Rubak & Turner, 2015) en el lenguaje estadístico R (Version 3.2.2; R
Core Team, 2015). Se realizó una matriz de correlación entre las variables estudiadas.
23
3. 3. 4 Reclutamiento de plántulas
En enero y mayo 2015, seis y diez meses después de la caída de frutos que ocurre
entre mayo y julio, se marcaron y tomaron las coordenadas de las nuevas plántulas
reclutadas dentro de cada parcela. Las nuevas plántulas se reconocieron como aquellas que
no habían sido previamente marcadas. Para asegurarse que no eran plántulas viejas que
pasaron desapercibidas en el primer muestreo, se verificó que aún estuvieran adheridas a la
bellota, lo que indica que recién germinaron, y que el tamaño correspondiera al de una
plántula nueva (<50 cm). En los casos que había duda se marcó como una planta vieja
suponiendo que no se encontró en el primer censo.
Se modeló el reclutamiento de plántulas como una función de la densidad
intraespecífica de plántulas y adultos, el número de tallos de Chusquea y la apertura de
dosel usando un GLMM (Bolker et al., 2009) con una distribución de Poisson. El
reclutamiento se cuantificó como el número de plántulas nuevas por subcuadrante. La
densidad de plántulas se determinó como el número de plántulas ya establecidas (marcadas
en mayo 2014) por subcuadrante y la densidad de adultos se calculó contando el número de
adultos en un radio de 2.5 m del centro de cada subcuadrante. Las variables se
estandarizaron para comparar su importancia relativa en el modelo y se incluyeron como
efectos fijos. Se incluyó el subcuadrante como un efecto aleatorio. Los modelos se hicieron
con el paquete “lme4” (Bates, Maechler, Bolker &Walker, 2015), en el lenguaje estadístico
R (Version 3.2.2; R Core Team, 2015).
24
IV. RESULTADOS
4. 1 Descripción de la población de Quercus costaricensis
La variación temporal de precipitación, temperatura, humedad relativa del aire y
radiación solar en el periodo de muestreo fue similar a la de los años anteriores (Fig. 2). La
temperatura se mantuvo estable durante el periodo de muestreo, con temperaturas más bajas
entre noviembre y abril (época seca), y la precipitación mostró diferencias entre una época
lluviosa de mayo a octubre, con un promedio mensual de 295mm, y una época seca de
noviembre a abril, con un promedio mensual de 71 mm (F1,22=18.82, p<0.001; Fig. 3), pero
hubo lluvias en todos los meses. La distribución del porcentaje de apertura de dosel fue
variable entre las parcelas (Fig. 4).
En el primer muestreo se marcaron y midieron un total de 3800 plántulas y brinzales
y 83 adultos en las cuatro parcelas (Cuadro 1). Se midieron individuos desde 5 hasta 330
cm de altura, con la mayoría entre 10 y 50 cm (Fig. 5). La distribución de tamaños de la
población de Q. costaricensis muestra que hay un número muy alto de plántulas y una
deficiencia de individuos en valores intermedios, lo que sugiere una tasa alta de
establecimiento de plántulas de las cuáles un número muy reducido llega a alcanzar tallas
diamétricas mayores (Cuadro 2). El árbol de mayor diámetro que se encontró tenía un DAP
de 97,2 cm.
25
Fuente: Instituto Meteorológico Nacional, enero 2016.
Fig. 2. Variación anual del promedio mensual (± E.E.) de precipitación (mm), temperatura
(C°), humedad relativa (%) y radiación lumínica (MJ.m-2) desde el año 2012 hasta el 2015
en estación meteorológica Cerro Buena Vista..
26
Fuente: Instituto Meteorológico Nacional, enero 2016.
Fig. 3. Variación en la precipitación (mm; A) y el promedio de temperatura (°C; B)
mensuales en el periodo de muestreo 2014-2015, en la estación meteorológica Cerro Buena
Vista.
27
Cuadro 1
Número total de plántulas y adultos de Q. costaricensis, cobertura de Chusquea y por
parcela en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte, mayo 2014- mayo 2015.
Parcela # de plántulas inicial (2014)
# de árboles
Densidad de Chusquea
(# de tallos.m-2)
LAI Muertas (2015)*
Perdidas (2015)*
Reclutadas
1 167 9 0.34 1.58 51 (30.5) 2 (1.2) 119
2 457 36 2.28 1.78 174 (38.1) 20 (4.4) 555
3 896 19 4.87 1.55 436 (48.7) 20 (2.2) 893
4 2280 19 0.17 1.56 435 (19.1) 54 (2.4) 326
Total 3800 83 - - 1096 (28.8) 96 (2.5) 1893
*Los números en paréntesis corresponden a porcentajes.
28
Fig. 4. Histograma del porcentaje de apertura de dosel en las parcelas de estudio en
Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte, en mayo 2014.
0 1 2 3 4 5 6 7
16 a 18 18 a 20 20 a 22 22 a 24 24 a 26
0
1
2
3
4
5
6
14 a 16 16 a 18 18 a 20 20 a 22 22 a 24 24 a 26
0
2
4
6
8
15 a 20 20 a 25 25 a 30 30 a 35
0 2 4 6 8
10 12 14
10 a 15 15 a 20 20 a 25 25 a 30
Frec
uenc
ia a
bsol
uta
Apertura de dosel (%)
P1 P3
P4 P2
29
Fig. 5. Histograma de altura de plántulas y brinzales de Q. costaricensis (n=3800) en las
parcelas de estudio en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte, en mayo 2014.
Cuadro 2
Estructura de la población de Q. costaricensis en Estación Los Nímbulos, Cerro de la
Muerte, en mayo 2014.
Categoría de tamaño Número de individuos
Plántulas (<50cm) 3085
Brinzales (>50cm) 706
Juveniles (>200cm, >1cm DAP) 9
Árboles (cm de DAP)
5-20 21 20-40 31 40-60 19 60-80 6 >80 6
0 20 40 60 80
100 120 140 160 180
0 18 33 48 63 78 93 113 136 285
Frec
uenc
ia a
bsol
tua
Altura (cm)
30
En cuanto a la herbivoría, la mayoría de individuos presentaron un daño entre el 25
y el 75% del total del área foliar (Cuadro 3). Únicamente 8 de 2029 (0.4%) individuos a los
que se les midió herbivoría presentaron un IH de 0. Las plántulas con una herbivoría de 1 a
10 % tenían significativamente menor altura que las plántulas de las otras categorías (F4,
2024=6.390, p<0.001) y un menor número de hojas (F4,1198=9.507, p<0.001). A pesar de que
la herbivoría era abundante, fue difícil observar herbívoros que se estuvieran alimentando
de las hojas durante los muestreos. Se observaron ocasionalmente larvas de lepidópteros en
las hojas, mientras que los escarabajos adultos del grupo de los curculiónidos y
crisomélidos eran abundantes en brinzales y pequeños árboles de Q. costaricensis.
Cuadro 3
Número de individuos de Q. costaricensis según la categoría de herbivoría basado en el
índice de Núñez-Farfán & Dirzo (1988). Los datos muestran el promedio de altura y
número de hojas (± E.E.) para plántulas en cada categoría.
Categorías de
herbivoría (IH)*
Número de
plántulas
Promedio de
altura (cm)
Promedio de
número de hojas
0-1 (0-10%) 101 30.0 (±2.0) 4.3 (±0.6)
1-2 (10-25%) 367 38.0 (±1.5) 7.5 (±0.5)
2-3 (25-50%) 805 38.5 (±0.9) 8.7 (±0.3)
3-4 (50-75%) 633 38.4 (±1.0) 7.9 (±0.3)
4-5 (75-100%) 123 37.2 (±1.8) 6.2 (±0.6)
* En paréntesis se muestra el rango de porcentaje de herbivoría correspondiente.
31
4. 2 Patrones espaciales
Las plántulas establecidas antes del periodo reproductivo presentaron un patrón de
agregación en todas las parcelas (Fig. 6). En las parcelas 1 y 3, las plántulas mostraron una
asociación positiva (atracción) a los árboles adultos (>20cm de DAP) como se esperaba, sin
embargo, en la parcela 2 no se encontró una asociación en la distribución de árboles y
plántulas y en la parcela 4 la asociación fue negativa (repulsión) (Fig. 7) . No se encontró
que las plántulas se agregaran por similitud en la altura ni del IH en ninguna de las parcelas
(Fig. 8).
Fig. 6. L(t) de Ripley univariada en función de la escala t en plántulas de Q. costaricensis
(líneas negras) al inicio del estudio para cada parcela (20 x 20 m; P) en Estación Los
Nímbulos, Cerro de la Muerte. Se indica el número total de plántulas (N) y la densidad (λ;
plántulas.m-2) para cada parcela. Las líneas grises alrededor de y=0 corresponden a los
intervalos de confianza de 95% generados a partir de 1000 simulaciones de Monte Carlo
bajo la hipótesis nula de una distribución aleatoria.
32
Fig. 7. L12(t) de Ripley bivariada en función de la escala t (líneas negras) mostrando la
interacción espacial entre plántulas y adultos de Q. costaricensis al inicio del estudio para
cada parcela (20 x 20 m) en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Se indica el
número total de plántulas (Np) y adultos (Na) para cada parcela. Las líneas grises alrededor
de y=0 corresponden a los intervalos de confianza de 95%.
33
Fig. 8. Variograma de marcas univariado, γ11(t), en función de la escala t (líneas negras)
para (A) la altura y (B) la herbivoría de plántulas de Q. costaricensis al inicio del estudio
para cada parcela (20 x 20 m) en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Se indica el
número total de plántulas para cada parcela. Las líneas grises corresponden a los intervalos
de confianza de 95%.
34
Se observó una baja correlación entre las variables estudiadas (Cuadro 4). Sin
embargo, hubo una tendencia a que la densidad de las plántulas disminuyera conforme
aumentaba el número de tallos de Chusquea spp. (Fig.9). Además, se puede ver que
después de que las plántulas alcanzan una altura de 1m los valores de IH se estabilizan en
valores intermedios (Fig.10).
Cuadro 4
Matriz de correlación de Spearman entre las variables estudiadas en Estación Los
Nímbulos, Cerro de la Muerte, mayo 2014.
Ln Altura Densidad de Chusquea IH Apertura de
dosel Densidad de
plántulas Ln Altura 0.17 0.03 0.29 0.12
Densidad de Chusquea <0.0001 -0.11 0.18 -0.11
IH 0.12 <0.0001 -0.05 -0.07 Apertura de
dosel <0.0001 <0.0001 0.01 0.38
Densidad de plántulas <0.0001 <0.0001 0.002 <0.0001
35
Fig. 9. Variación en la densidad de plántulas de Q. costaricensis (plántulas.m-2) en función
de la densidad de Chusquea spp. (tallos.m-2) en Estación Los Nímbulos, Cerro de la
Muerte. N= 64.
Fig. 10. Variación en el índice de herbivoría (IH) en función de la altura de plántulas (cm)
de Q. costaricensis en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. N= 2029.
0
20
40
60
80
100
120
140
0 2 4 6 8 10 12 14 16
Den
sida
d de
plá
ntul
as
Tallos de Chusquea. m2
0.00
1.00
2.00
3.00
4.00
5.00
0 50 100 150 200 250 300 350
IH
Altura (cm)
36
4. 3 Supervivencia de plántulas
Se encontró una supervivencia total del 72.2 % de plántulas de Q. costaricensis
para el periodo de mayo 2014 a mayo 2015 (Cuadro 1). No se encontró una correlación
espacial ligada a la condición de supervivencia (“muerta” o “viva”), lo que significa que las
distribución espacial de las plántulas que murieron era aleatoria (Fig. 11).
Fig. 11. Función g11(t) del análisis univariado de etiquetado aleatorio en relación a la escala
t (líneas negras) mostrando los patrones postmortalidad (2014-2015) de las plántulas de Q.
costaricensis para cada parcela (20 x 20 m) en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte.
El patrón analizado corresponde a las plántulas “muertas”. Las líneas grises corresponden a
los intervalos de confianza de 95%.
37
La altura de las plántulas afectó positivamente la supervivencia (Fig. 12). El número
de tallos de Chusquea spp., el IH y la apertura de dosel afectaron negativamente la
supervivencia de plántulas. La distancia al adulto más cercano no fue significativa en el
modelo y la densidad de plántulas sólo fue significativa en interacción con la densidad de
Chusquea y la apertura de dosel: en bajas densidades de Chusquea (<2.4 tallos.m-2) y poca
apertura de dosel (<23.4%) la densidad de plántulas tuvo un efecto positivo sobre la
supervivencia, pero en densidades más altas de Chusquea spp. (>2.4 tallos.m-2) y mayor
apertura de dosel (>23.4%), la densidad de plántulas no afectó la supervivencia (Fig.13).
Fig. 12. Efecto estimado (± 2 E.E.) de los parámetros del modelo sobre la supervivencia de
plántulas de Q. costaricensis en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Modelo
creado con el paquete “lme4” (Bates et al., 2015) en el lenguaje estadístico R (Version
3.2.2; R Core Team, 2015).
38
Fig. 13. Variación del valor del coeficiente estimado para el parámetro “densidad de
plántulas” en el modelo de supervivencia según la apertura de dosel (%; arriba) y la
densidad de Chusquea spp. (tallos.m-2; abajo). Gráfico de interacción creado con el paquete
“interplot” (Solt & Hu, 2015) en el lenguaje estadístico R (Version 3.2.2; R Core Team,
2015).
39
4. 4 Reclutamiento de plántulas
Se registró un total de 1893 plántulas nuevas de Q. costaricensis (Cuadro 1) de las
cuales 1028 reclutaron a los seis meses y 865 a los diez meses del periodo de fructificación
que ocurrió entre mayo y julio del 2014. Se midieron plántulas desde 2 hasta 36 cm de
altura con una mayoría de individuos entre 10 y 20 cm (Fig. 14). En general las plántulas
reclutadas presentaron un índice de herbivoría menor que el de las plántulas establecidas
anteriormente, con daños totales inferiores al 50% en las hojas del individuo (Cuadro 4).
La densidad intraespecífica de plántulas, como de adultos y la densidad de Chusquea spp.
tuvieron un efecto positivo sobre el reclutamiento de plántulas, mientras que la apertura de
dosel tuvo un efecto negativo (Fig. 15).
Fig. 14. Histograma de altura de plántulas reclutadas de Q. costaricensis (n=1893) después
de un periodo de fructificación en las parcelas de estudio en la Estación Los Nímbulos,
Cerro de la Muerte, diciembre 2014-enero 2015.
0
50
100
150
200
2 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35
Frec
uenc
ia a
bsol
uta
Altura (cm)
40
Cuadro 5
Número de individuos de Q. costaricensis reclutados en enero y mayo 2015 después del
periodo de fructificación según la categoría de herbivoría basado en el índice de herbivoría
de Núñez-Farfán & Dirzo (1988). Los datos muestran el promedio de altura y número de
hojas (± E.E.) para plántulas en cada categoría.
Categorías de
herbvoría (IH)*
Número de
plántulas
Promedio de
altura (cm)
Promedio de
número de hojas
0 (0%) 21 14.4 (±1.5) 3.8 (±0.2)
0-1 (0-10%) 487 16.7 (±0,3) 4.8 (±0.1)
1-2 (10-25%) 670 16.3 (±0,2) 4.8 (±0.1)
2-3 (25-50%) 431 16.5 (±0.3) 4.7 (±0.1)
3-4 (50-75%) 185 16.9 (±0.4) 4.3 (±0.1)
4-5 (75-100%) 67 17.6 (±0.7) 4.2 (±0.2)
* En paréntesis se muestra el rango de porcentaje de herbivoría correspondiente
41
Fig. 15. Efecto estimado (± 2 E.E.) de los parámetros del modelo sobre el reclutamiento de
plántulas de Q. costaricensis en Estación Los Nímbulos, Cerro de la Muerte. Modelo
creado con el paquete “lme4” (Bates et al., 2015) en el lenguaje estadístico R (Version
3.2.2; R Core Team, 2015).
42
V. DISCUSIÓN
5. 1. Estructura de la población
La distribución observada en Quercus costaricensis sugiere que la población está en
crecimiento, donde hay una gran reserva de plántulas con el potencial de convertirse en
adultos reproductivos, pero son pocos los individuos que llegan a alcanzar tallas mayores
(Rozas, 2006). Esta estructura poblacional ha sido considerada como característica en otros
sistemas de robles (Loewenstein, Johnson & Garrett, 2000; Rozas, 2006). La deficiencia de
individuos en tallas intermedias puede ser resultado de los disturbios que se dieron en el
área años atrás (Rasingam & Parathasarathy, 2009). La presencia de individuos con valores
de DAP altos son una indicación de que se conservan individuos de edades avanzadas del
bosque original primario, antes del periodo de deforestación que se llevó a cabo desde los
años 40.
5. 2 La regulación biótica de la supervivencia de plántulas de Quercus costaricensis
5. 2. 1 La herbivoría
La herbivoría puede afectar las comunidades de plantas de diversas formas, desde el
consumo de biomasa a nivel individual (ej. Strauss & Zangerl, 2002) hasta la regulación de
los patrones de distribución y abundancia a nivel de comunidades (ej. denso-dependencia
negativa: Janzen, 1970; Connell, 1971; Wada et al., 2000; Fricke et al., 2014). A nivel
individual, se ha visto que los herbívoros pueden tener efectos negativos en el crecimiento,
la reproducción y la supervivencia de las plantas (ej. Hendrix, 1988; Hulme, 1996; Fritz &
43
Simms, 1992). Los individuos con mayores niveles de herbivoría pueden ser menos
exitosos debido a un aumento en la mortalidad causado por el daño del herbívoro (Hendrix,
1988), o por la reducción de sus capacidades como competidores (Hulme, 1996; Frost &
Rydin, 1997). La gran mayoría de las plántulas de la población de Q. costaricensis
estudiada presenta daños por herbivoría y/o patógenos. Entre estas se encontró, como se
esperaba, que las plántulas con mayores niveles de daños en el área foliar tienen una menor
probabilidad de sobrevivir. Este resultado es evidencia del efecto que los herbívoros ejercen
sobre el reclutamiento y supervivencia de plántulas de Q. costaricensis.
Entre los principales herbívoros de plántulas de Q. costaricensis pueden estar las
larvas de lepidópteros, especialmente de la familia Saturniidae. Estas se caracterizan por
consumir las hojas enteras dejando únicamente el raquis (com. pers. Ricardo Murillo). Dos
especies de satúrnidos que están presentes en zonas altas, Antheraea godmani y
Xanthodirphia amarilla, podrían ser candidatos como herbívoros de Q. costaricensis, sin
embargo no hay reportes sobre las plantas hospederas de estas especies. También los
crisomélidos que se observaron en las hojas de brinzales y adultos podrían estar
contribuyendo a la herbivoría de las hojas, siendo responsables de los pequeños huecos que
se observan al interior de las hojas (com.pers. Paul Hanson y Ángel Solís). Por otro lado,
mamíferos grandes como la danta, Tapirus bairdii, que es común en estos bosques, podría
contribuir a la depredación de plántulas. Tobler, Naranjo y Lira-Torres (2006) en un estudio
en Villa Mills, Cerro de la Muerte, encontraron con base a muestras fecales de danta que la
dieta consistía principalmente en hojas y tallos de plántulas, sobretodo de Chusquea spp. y
Q. costaricensis. La dificultad para observar o detectar la actividad de estos herbívoros
hace imposible determinar para este estudio cuáles herbívoros contribuyen a la mortalidad
44
de plántulas. Se sugiere que una combinación de la actividad de todos los herbívoros y
hongos patógenos podría regular el establecimiento de plántulas de Q. costaricensis. Es de
interés recalcar que todas las plántulas recién establecidas después del periodo de
fructificación presentaron herbivoría, lo que sugiere que los herbívoros influencian el
reclutamiento de plántulas de roble desde edades muy tempranas y resalta la importancia de
este factor biótico en la regulación de plántulas.
La disponibilidad de nutrientes limita la capacidad de las plantas para compensar los
daños causados por el ataque de herbívoros (Janzen, 1974; ; Mizumachi et al., 2004). En
robles un aumento en el número de brotes y tallos (Mizumachi et al. 2006) y un aumento en
la masa foliar por área (Nabeshima et al., 2001), son ejemplos de respuestas
compensatorias. Este tipo de respuestas pueden afectar positivamente el éxito en el
desempeño de las plantas y dependen principalmente de la disponibilidad de nutrientes
(Mizumachi et al. 2006) y luz (Nabeshima et al., 2001). Por ejemplo, una ganancia alta de
carbono es necesaria para producir compuestos de defensa como taninos (Agrell,
McDonald & Lindroth, 2000). Se esperaría que las plántulas de mayor edad, tengan
mayores reservas de carbono y nutrientes que les permitan responder más efectivamente a
los daños causados por herbívoros. En este estudio se detectó que en plántulas mayores a 1
m la herbivoría se mantiene en niveles intermedios (Fig. 9) y que las plántulas más altas
tuvieron una mayor supervivencia. Se concluye entonces que las plántulas más altas (>1 m)
tienen mayor probabilidad de sobrevivir posiblemente debido a que pueden responder más
fácilmente ante eventuales adversidades (ej. herbivoría, sequías, competencia).
45
5. 2. 2. El papel de Chusquea spp.
En sistemas forestales, las especies dominantes en el sotobosque pueden llevar a la
formación de un estrato denso, como es el caso de Chusquea spp. en los robledales del
Cerro de la Muerte, que puede influenciar el proceso de regeneración del bosque (Royo &
Carson, 2006). Estos estratos dominantes suelen actuar como un filtro ecológico ya que
interfieren con la mortalidad y el reclutamiento de plántulas de las especies de dosel
(George & Bazzaz, 1999; Royo & Carson, 2006; Itô & Hino, 2007). La competencia por
recursos del suelo y luz son mecanismos que afectan el crecimiento y la supervivencia de
las plántulas (Putz & Canhaman, 1992; Royo & Carson, 2006). Los bambúes son
particularmente conocidos por limitar el desarrollo de plántulas de otras especies debido al
alto consumo de recursos que requiere su rápido crecimiento y su gran biomasa y por
ocupar espacio en las capas superficiales del suelo (Veblen et al., 1979; Itô & Hino, 2007).
El presente estudio determinó que la densidad de Chusquea spp. tiene un efecto
negativo sobre la supervivencia de plántulas de Q. costaricensis. Esto se ve reflejado en que
las densidades de plántulas son menores conforme aumenta el número de tallos del bambú.
Existen varios mecanismos por los cuales un estrato denso como la Chusquea en el
sotobosque podría estar aumentando la mortalidad de plántulas, como por ejemplo
competencia por recursos (Esteso-Martínez et al., 2006; Royo & Carson, 2006; Veblen,
1982), efectos alelopáticos (Mallik, 2003), interferencia física en el desarrollo de las
plántulas (Griscom & Ashton, 2003) y atracción de herbívoros (Wada, 1993; George &
Bazzaz, 1999). No se observó que la herbivoría fuera mayor al aumentar la densidad de
Chusquea spp, y fueron raras las plántulas que se encontraron quebradas o con daños
mecánicos que pudieran atribuirse al bambú, por lo tanto los últimos dos mecanismos
46
mencionados pueden ser descartados. El mecanismo más común por el cual estos estratos
monodominantes aumentan la mortalidad de plántulas de especies intolerantes a la sombra
es mediante una reducción en la disponibilidad lumínica por bloqueo de la luz (Royo &
Carson, 2006; Veblen, 1982), pero Q. costaricensis es una especie que suele adaptarse bien
a baja disponibilidad lumínica (Camacho & Bellefleur, 1996) y en este estudio se observó
que la apertura de dosel afecta negativamente la supervivencia de las plántulas, por lo que
otros mecanismos deben ser responsables del efecto negativo observado. La vegetación
herbácea es un gran consumidor del recurso hídrico y esto puede resultar desfavorable para
el establecimiento de plántulas de roble (Esteso- Martínez et al. 2006). En los meses de
pocas lluvias, de noviembre a abril, el agua puede llegar a ser un recurso limitante para el
establecimiento de las plántulas de Q. costaricensis. Al aumentar las densidades de
Chusquea spp. el acceso al recurso hídrico puede ser más limitado, aumentando así la
mortalidad de las plántulas. Otro mecanismo importante que debería ser considerado en
estos bosques es la alelopatía. Veblen (1982) encontró en los bosques subalpinos de
Nothofagus, que la hojarasca producida por la Chusquea modifica significativamente los
contenidos de nutrientes en el suelo y el grosor de la capa de hojarasca, e interfiere con el
desarrollo y supervivencia de las plántulas de Nothofagus, limitando así su regeneración. Se
propone entonces que la reducción del agua disponible (y posiblemente de los nutrientes)
al igual que alguna interferencia alelopática son posibles mecanismos por los cuales el
bambú nativo aumenta la mortalidad y por lo tanto disminuye las densidades de plántulas
de Q. costaricensis, sin embargo, son necesarios estudios experimentales que aporten
evidencia.
47
5. 2. 3 El efecto de la densidad
Frecuentemente en bosques tropicales la mortalidad de plántulas es regulada por
denso-dependencia negativa (Wright, 2002; Peters, 2003; Comita et al., 2014), es decir, hay
una mayor mortalidad conforme aumenta la densidad intra-específica y la cercanía a
adultos conespecíficos (Janzen, 1970; Connell, 1971). Esto se debe a que las altas
densidades poblacionales pueden promover la aparición de herbívoros especialistas (Fricke
et al., 2014), el desarrollo de patógenos asociados (Freckleton & Lewis, 2006) y generar un
aumento en la competencia por recursos (ej. nutrientes, luz y agua). Este efecto ha sido
probado en comunidades de plantas alrededor de todo el mundo, sin embargo, la
sensibilidad de cada especie a este mecanismo puede variar por aspectos como estrategias
de vida (Kobe & Vriesendorp, 2011) y la abundancia relativa de la especie en la comunidad
(Comita et al., 2010; Comita et al., 2014).
En este estudio no se encontró que la mortalidad de plántulas de Q. costaricensis y
la herbivoría aumentaran con la densidad de plántulas o adultos. Al contrario, hay un efecto
positivo de la densidad sobre la supervivencia de plántulas en bajas densidades de
Chusquea spp. (<2.4 tallos.m-2) y menor apertura de dosel (<23.4 %); y no hay ningún
efecto de la densidad sobre la supervivencia de plántulas de Q. costaricensis en valores
altos de Chusquea spp. (>2.4 tallos.m-2) y mayor apertura (>23.4 %). Como se discutió
anteriormente, el bambú y la apertura de dosel tienen un efecto negativo en la
supervivencia de plántulas, y podrían tener mayor fuerza que los efectos denso-
dependientes en la regulación de las densidades de plántulas de Q. costaricensis.
En parcelas con una baja densidad de Chusquea spp. (<2.4 tallos.m-2) y poca
apertura de dosel (<23.4 %), la supervivencia de plántulas aumentó con la densidad
48
intraespecífica. Posiblemente, en ausencia de estos factores negativos para la supervivencia
de plántulas, otros factores ambientales pueden estar afectando la supervivencia de
plántulas. La distribución agregada de los recursos (ej. nutrientes) puede crear una variedad
de microhábitats favorables para el establecimiento de plántulas (Dovčiak et al., 2003).
Jones et al. (2006) sugirieron que la heterogeneidad espacial de los recursos explicaba parte
de la distribución agregada de plántulas de Q. rubra a diferentes escalas. De igual forma, la
agregación de conspecíficos puede propiciar la adquisición de asociaciones micorrícicas
que sean favorables para la supervivencia de plántulas de roble (Dickie et al., 2002). Es
probable que la agregación y mayor supervivencia de plántulas de Q. costaricensis en altas
densidades se explique por la presencia de microhábitats con un conjunto de características
favorables para el establecimiento de las plántulas.
La abundancia relativa de las especies en la comunidad y su sensibilidad a efectos
denso-dependientes es un objeto de estudio importante para comprender los procesos de
estructuración de comunidades y ha recibido especial atención en los últimos años (Comita
et al., 2010; Kobe & Vriesendorp, 2011). Connell et al., (1984) propusieron inicialmente
que era necesario un efecto compensatorio para la coexistencia de las especies en la
comunidad, donde se afectarán con mayor intensidad las especies más abundantes, y
permitiendo el establecimiento de las especies raras. Estudios recientes han demostrado, de
forma alternativa, que las especies más comunes en bosques tropicales se ven menos
afectadas por un aumento en las densidades de conspecíficos y que esto les permite ser
abundantes mientras que las especies raras son las que más sufren de denso-dependencia
negativa y por esto se mantienen en bajos números (Hubbell, Ahumada, Condit & Foster,
2001; Comita et al., 2010; Mangan et al. 2010). En el sitio de estudio Q. costaricensis es la
49
especie arbórea dominante. Esto es evidente a simple vista tanto a nivel de adultos, como a
nivel de plántulas. Otras especies arbóreas presentes en el sitio como Drimys winteri,
Vaccinium consanguineum, Myrsine dependens, Oreopanax capitatus, Weinmannia sp.
son poco abundantes en las parcelas (de 1 a 10 individuos por parcela). Quercus es un
género que puede ser dominante en los bosques en los que se encuentran y su abundancia
podría ser explicada, en parte, por la menor sensibilidad a los efectos denso-dependientes
negativos. Este estudio apoya la hipótesis de Hubbell et al. (2001), de que especies
abundantes como Q. costaricensis, son menos susceptibles a efectos negativos causados por
altas densidades. Además, los bosques tropicales montanos de roble constituyen un
ambiente pobre en recursos debido a que las concentraciones de nutrientes en el suelo son
limitadas (Kappelle, 2008). LaManna et al. (2016) encontraron que los efectos denso-
dependientes en las poblaciones son más débiles conforme disminuye la riqueza de recursos
en el ambiente. La ausencia de evidencia de efectos denso-dependientes en la población de
Q. costaricensis parece apoyar esta idea también.
Las razones de la variación en la susceptibilidad a los efectos denso-dependientes
está relacionada con la sensibilidad que tiene la especie al ataque de herbívoros
especialistas (Fricke et al., 2014), el desarrollo de patógenos asociados (Freckleton &
Lewis, 2006) y la competencia intraespecífica por recursos, aunque se ha determinado que
la competencia es débil en plántulas de algunos bosques tropicales (Paine et al., 2008).
Como discutimos anteriormente, la herbivoría está presente en la gran mayoría de plántulas
de Q. costaricensis de esta población y ejerce una presión importante en su supervivencia.
Sin embargo, los niveles de herbivoría no están relacionados con la densidad de plántulas y
el porcentaje de supervivencia es alto (71.2%). Se puede pensar que a nivel poblacional
50
existe una resistencia a los efectos de herbívoros y patógenos especializados. Kobe y
Vriesendrop (2011) encontraron que las especies tolerantes a la sombra son menos
afectadas por la denso-dependencia negativa y sugieren que puede estar asociados a
características fisiológicas, como hojas más gruesas y la presencia de compuestos químicos,
que permiten una mejor defensa ante herbívoros y una recuperación más rápida de los
daños. Quercus costaricensis es una especie que tiene una amplia tolerancia al régimen
lumínico (Camacho & Bellefleur, 1996), y podría entonces tener características fisiológicas
que le permitieran tolerar y defenderse ante los daños causados por los enemigos naturales.
Se han observado respuestas defensivas ante herbívoros en otras especies de Quercus.
Nabeshima et al. (2001) encontraron que las plántulas de Q. crispula mostraban un
aumento en la masa foliar por área como defensa inducida ante ataque de herbívoros,
mientras que Mizumachi et al. (2006) observaron un incremento en el número de brotes y
tallos para Q.crispula y Q.serrata. Similarmente, Yamazaki et al. (2009) encontraron que
los adultos de Q. serrata, una de las especies dominantes de un bosque templado en el
noreste de Japón, tienden a desenrollar las hojas un mes después que las plántulas de las
misma especie, brindando así una mayor disponibilidad de luz a las plántulas cercanas, lo
que podría relacionarse con un mayor desarrollo y resistencia a herbívoros. Podría existir en
la población de Q. costaricensis algún mecanismo de resistencia y/o tolerancia que
disminuyera la sensibilidad de las plántulas ante el ataque de los enemigos naturales,
aunque estudios experimentales con exclusión de herbívoros son necesarios para poner a
prueba esta hipótesis.
De igual forma, la hipótesis de saciado de depredadores naturales propone que las
altas densidades de individuos que comparten un mismo depredador promueven la
51
supervivencia de estos, ya que se reduce el impacto promedio causado por los depredadores
(Janzen, 1974). Esta es una de las principales hipótesis utilizadas para explicar la causa
evolutiva de la reproducción masiva y sincrónica (“masting”) que ocurre en algunas
especies, incluyendo al género Quercus, y ha sido principalmente probada en
dipterocarpáceas (Janzen, 1974; Sun et al., 2007; Visser et al., 2011). La hipótesis original
de saciado de depredadores propuesta por Janzen se enfoca principalmente en la
depredación de semillas por roedores (Crawley & Long, 1995; Sun et al., 2007; Takeuchi
& Nakashizuka, 2007; Tokumoto et al., 2009, Visser et al., 2011), sin embargo, este
fenómeno podría también ser importante a nivel de plántulas y herbívoros (Bagchi et al.,
2011). A gran escala, las altas densidades poblacionales de Q. costaricensis podrían tener
como resultado el saciado de herbívoros naturales permitiendo el establecimiento de
numerosas plántulas agregadas en el sotobosque, sobretodo en un año de fructificación
masiva como el de este estudio. El presente estudio fue realizado en un año semillero y no
se observó que la densidad tuviera un efecto negativo en la supervivencia de plántulas, lo
que parece apoyar la hipótesis de saciado de depredadores, y destaca la importancia de
extender este estudio por más años para medir el efecto entre años semilleros y no
semilleros y poder concluir al respecto.
En resumen, tanto la herbivoría como la densidad de Chusquea spp. ejercen una
presión importante en la supervivencia de plántulas de Q. costaricensis: los daños foliares
causados por herbívoros repercuten negativamente en la supervivencia de las plántulas, y el
bambú nativo forma un estrato denso dominante en el sotobosque que aumenta la
mortalidad de las plántulas. En bajas densidades de Chusquea spp, la supervivencia de
52
plántulas es mayor conforme aumentan la densidad de individuos, lo que podría estar
relacionado a una distribución heterogénea de recursos en el espacio. No encontramos
evidencia de efecto denso-dependiente en la mortalidad de plántulas, lo cual podría
posiblemente atribuirse a una estrategia de saciado de depredadores naturales, o a
características fisiológicas y/o fenológicas de la especie que le permitan escapar de los
efectos denso-dependientes. Este último resultado parece apoyar la hipótesis de Hubbell et
al. (2001), que propone que las especies más abundantes, como Q. costaricensis en el
bosque estudiado, son menos sensibles a los efectos negativos de las altas densidades.
5. 3. La distribución de reclutas después de un período reproductivo
En robles la dispersión primaria de semillas es principalmente por gravedad y esto
tiene como resultado la agregación de plántulas entre sí y al árbol madre (Pulido, 2002;
Hou et al., 2004). Hubbell (1979) propuso que las distribuciones agregadas en especies de
plantas tropicales pueden ser explicadas por una dispersión limitada que resulta en una
mayor abundancia de semillas cerca del árbol madre. De esta forma, aunque la mortalidad
general fuera alta, la cantidad de supervivientes seguiría siendo mayor cerca del árbol
madre comparado con las plántulas más alejadas donde la abundancia de semillas es
significativamente menor. El reclutamiento en plántulas de Q. costaricensis es mayor
cuando aumenta la densidad intraespecífica y la cercanía a los árboles adultos. Como Q.
costaricensis tiene una dispersión principalmente por gravedad, la mayor parte de semillas
quedan agregadas alrededor de los adultos, donde también hay una mayor densidad de
plántulas establecidas, y es aquí donde se observa un mayor reclutamiento. Se tiene
53
entonces una distribución de plántulas agregadas entre sí y con respecto al árbol madre
posterior a un evento reproductivo masivo.
Cuando hay dispersión por animales también se puede observar agregación, pero no
necesariamente relacionada al árbol madre (Kunstler et al., 2004; Jones et al., 2006; Pons &
Pausas, 2007). No se puede descartar la ausencia de una dispersión secundaria en este
bosque ya que no se observó agregación a los árboles adultos en todas las parcelas. La
función de la fauna nativa de los bosques en la dispersión de semillas de Quercus ha sido
poco estudiada. Los roedores y dantas son los mamíferos consumidores de bellotas de roble
más abundantes en el Cerro de la Muerte y podrían dispersar secundariamente estas
semillas (Tobler, 2006; Van den Bergh & Kappelle, 2006; Kappelle, 2008). La danta es el
mamífero más grande de Mesoamérica y se ha sugerido que promueve la dispersión de
semillas de largas distancias, ya que ingiere las semillas y las defeca intactas, además, tiene
letrinas, lo cual resulta en agregación (Fragoso, Silvius & Correa, 2003). En cuanto a los
roedores, como ardillas y ratones que abundan los bosques de roble, se ha estudiado la
efectividad como dispersores de semillas en varias regiones y se ha visto que su dispersión
es moderadamente efectiva, pero que tiene un alto costo debido a la gran proporción de
semillas que son depredadas (Li & Zhang, 2003; Iida, 2006; Takahashi, Sato & Washitani,
2006; Gómez, Puerta-Piñero & Schupp, 2008). Aparte de la fauna, la irregularidad del
terreno puede favorecer la dispersión secundaria ya que las bellotas son grandes y podrían
rodar fácilmente, sobre todo en época lluviosa donde el agua podría colaborar a este
desplazamiento. Por lo tanto, es posible que si existe una dispersión secundaria, y que ésta
sea causada principalmente por irregularidad de terreno y lluvia, más que por la actividad
de la fauna, que podría colaborar con la dispersión pero de algunas pocas semillas.
54
El reclutamiento de plántulas posterior a un periodo de fructificación masiva
aumenta en sitios con mayores densidades de Chusquea spp. En primera instancia, esto
parece contradecir el resultado anterior con respecto al bambú como limitante del desarrollo
y supervivencia de las plántulas. No obstante, se debe considerar que las condiciones que
son favorables para el crecimiento y supervivencia de las plántulas no necesariamente son
las mismas que para la germinación de semillas (Schupp, 1995; Broncano et al., 1998;
Rousset & Lepart, 2000). Durante al menos el primer año de vida de los reclutas, estos se
mantienen adheridos a la bellota y esta consiste en la principal fuente de nutrientes
(Tripathi & Khan, 1990; Ashton & Larson, 1996; Bonfil, 1998; Gómez, 2004a). Se ha
estudiado, en zonas templadas, los principales factores que afectan la germinación de
especies de Quercus, y se ha visto que los más influyentes son el régimen lumínico (Ashton
& Larson, 1996; Broncano et al., 1998; Khan & Shankar 2001), la humedad del suelo
(Kollmann & Schill, 1996; Khan & Shankar, 2001), el tamaño de la bellota (Kolb , Steiner,
McCormick & Bowersox, 1990; Ashton & Larson, 1996; Khan & Shankar, 2001; Gómez,
2004a), el sustrato (McCarthy & Evans, 2000; Khan & Shankar, 2001; Puerta-Piñero et al.,
2006) y la profundidad de entierro (Gómez, 2004b), aunque el grado en que estos factores
afectan la germinación varía de una especie a otra y posiblemente de un lugar a otro. Se ha
determinado en diferentes tipos de bosque que la vegetación de sotobosque puede crear
micrositios con una mezcla óptima de factores que aumentan la germinación y la
emergencia de plántulas de Quercus (Rousset & Lepart, 1999; Rousset & Lepart, 2000; Li
& Zhang, 2003; Puerta-Piñero et al., 2006). Los resultados de este estudio evidencian que
el estrato de Chusquea spp. es beneficioso para la emergencia de plántulas. Esto podría
estar relacionado con una modificación de las condiciones microclimáticas por parte del
bambú que favorezcan el establecimiento de plántulas de Q. costaricensis en los primeros
55
meses de vida. Por ejemplo, se observó un impacto negativo de la apertura de dosel sobre el
reclutamiento de plántulas; el bambú podría estar creando entonces una sombra favorable
para la germinación de las plántulas al protegerlas de la radiación solar directa.
Posteriormente, al aumentar la necesidad de las plántulas por recursos del suelo, su
supervivencia podría verse comprometida por la presencia de Chusquea en sus cercanías.
De manera similar, Rousset & Lepart (2000) encontraron una variación en la interacción
entre Q. humilis y los arbustos del género Buxus, según el estadio, en el cual el arbusto
favorecía la germinación del roble pero limitaba su crecimiento. Ahora bien, son necesarios
estudios complementarios que permitan determinar si la presencia de Chusquea está
relacionada con características microclimáticas que sean favorables para la germinación de
las semillas de Q. costaricensis. Además, no se conocen los factores abióticos que afectan
la germinación de la especie de estudio, aunque se ha visto en condiciones controladas que
la tasa de germinación de esta especie es muy alta cuando se encuentra en el suelo (Quirós-
Quesada, 1990).
Es importante tomar en cuenta que otros factores pueden generar variación en la
distribución observada de los nuevos reclutas. La distribución espacial de los reclutas no
depende únicamente de la disponibilidad de recursos necesarios para la germinación,
supervivencia y desarrollo de las plántulas; sino que también depende de la producción y
dispersión de semillas (Clark, Macklin & Wood, 1998; Clark et al., 1999; Nathan &
Muller-Landau, 2000). Factores como número de árboles reproductivos durante el año de
estudio, y fecundidad de los árboles presentes, pueden generar diferencias en el banco de
semillas disponible año tras año. La depredación de semillas es otro factor que puede
limitar en el reclutamiento de plántulas y puede depender de factores ambientales que
56
afecten la actividad y comportamiento de los depredadores (Schupp, 1988; Nathan &
Muller-Landau, 2000; Gómez, 2004b; Espelta, Cortés, Molowny-Horas & Retana, 2009).
La mayor densidad de Chusquea spp. podría afectar la actividad y presencia de
depredadores de semillas, facilitando así la germinación de plántulas.
En resumen, la reproducción masiva y sincrónica de árboles de Q. costaricensis,
sumado a una dispersión primaria por gravedad, tiene como resultado el establecimiento de
plántulas jóvenes agregadas entre sí y al árbol madre. El número de plántulas que reclutan
después de un evento de fructificación es mayor al aumentar la densidad del bambú nativo
Chusquea spp., probablemente debido a la creación de un microclima que favorece la
germinación y emergencia de plántulas. No obstante, la probabilidad de sobrevivir de estas
plántulas va a ser baja debido a la limitación de los recursos y a posibles agentes
alelopáticos del bambú. A esto se le debe sumar el efecto de los herbívoros y la apertura de
dosel que pueden comprometer la supervivencia de plántulas. En sitios donde las
densidades de bambú y la luminosidad son bajas, el número de “reclutas” va a ser menor
pero las probabilidades de sobrevivir van a ser mayores. La supervivencia aquí puede
depender más de la disponibilidad de recursos y/o la facilitación por individuos de la misma
especie y por lo tanto observamos una distribución agregada de plántulas.
5. 4. Futuras recomendaciones
El presente estudio solo tomó en cuenta una muestra de la población de Q.
costaricensis en la Estación Los Nímbulos. Es necesario buscar otras poblaciones de este
57
roble endémico para generalizar los resultados obtenidos a nivel de especie. No obstante, la
muestra de la población estudiada incluyó parcelas separadas de poco menos de 1 km, por
lo que se puede asegurar que la población del sitio en Cerro de la Muerte está bien
representada. Queda pendiente comprobar experimentalmente el efecto de factores
abióticos, principalmente disponibilidad lumínica e hídrica en la mortalidad y reclutamiento
de Q. costaricensis. Además, la importancia del estrato de Chusquea spp. en el
reclutamiento de plántulas de Q. costaricensis resalta la necesidad de llevar a cabo estudios
manipulativos que permitan confirmar el efecto de este estrato sobre la mortalidad y
reclutamiento de plántulas y discernir los mecanismos por los cuáles se da este efecto
(competencia por recursos y/o alelopatía).
58
VI. CONCLUSIONES
El presente estudio muestra la importancia de analizar el efecto de los factores
bióticos y abióticos en la dinámica poblacional de Q. costaricensis para comenzar a
comprender las complejas interacciones que se dan en los robledales de altura en la
Cordillera de Talamanca. La presión que ejercen la herbivoría y la densidad de Chusquea
spp. sobre el establecimiento y la supervivencia de plántulas del roble endémico Q.
costaricensis tiene implicaciones ecológicas y evolutivas que contribuyen al conocimiento
de la historia natural y ecología de estos robledales. Como fue predicho el estrato de
Chusquea spp. cumple una función clave en la regulación de la población de plántulas de
Q. costaricensis, aunque esta es más compleja de lo que se esperaba. Esta interacción entre
el roble y bambú es importante para llevar a cabo planes de manejo y conservación de estos
bosques. La deforestación e intervención humana pueden causar la reproducción y
expansión descontrolada de Chusquea afectando el proceso de regeneración natural del
bosque de roble. Finalmente, la debilidad de los efectos denso-dependientes en la
regulación de la población de plántulas de Q. costaricensis contribuye a debatir las grandes
preguntas en ecología sobre el ensamblaje de comunidades. La dominancia de esta especie
en estos bosques, además de características de vida como dispersión por gravedad y
fructificación masiva, y la pobreza de suelos en el ambiente han sido propuestas como
características que pueden disminuir la fuerza de los efectos denso-dependientes en
poblaciones alrededor del mundo, y este estudio lo apoya.
59
VII. REFERENCIAS
Agrell, J., McDonald, E. P., & Lindroth, R. L. (2000). Effects of CO2 and light on tree
phytochemistry and insect performance. Oikos, 88(2), 259-272.
Ashton, P. M. S. & Berlyn, G. P. (1994). A comparison of leaf physiology and anatomy of
Quercus (section Erythrobalanus-Fagaceae) species in different light
environments. American Journal of Botany, 81(5), 589-597.
Ashton, M. S., & Larson, B. C. (1996). Germination and seedling growth of Quercus (section
Erythrobalanus) across openings in a mixed-deciduous forest of southern New England,
USA. Forest Ecology and Management, 80(1), 81-94.
Augspurger, C. K. (1983). Offspring recruitment around tropical trees: changes in cohort distance
with time. Oikos, 40(2), 189-196.
Baddeley, A., Rubak, E. & Turner, R. (2015). Spatial Point Patterns: Methodology and
Applications with R. Londres, Inglaterra: Chapman and Hall/CRC Press.
Bagchi, R., Philipson, C. D., Slade, E. M., Hector, A., Phillips, S., Villanueva, J. F., ... & Scholes,
J. D. (2011). Impacts of logging on density-dependent predation of dipterocarp seeds in a
South East Asian rainforest. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B:
Biological Sciences, 366, 3246-3255.
Bagchi, R., Swinfield, T., Gallery, R. E., Lewis, O. T., Gripenberg, S., Narayan, L., & Freckleton,
R. P. (2010). Testing the Janzen-Connell mechanism: pathogens cause overcompensating
density dependence in a tropical tree. Ecology Letters, 13(10), 1262-1269.
60
Bai, X., Queenborough, S. A., Wang, X., Zhang, J., Li, B., Yuan, Z., ... & Hao, Z. (2012). Effects
of local biotic neighbors and habitat heterogeneity on tree and shrub seedling survival in an
old-growth temperate forest. Oecologia, 170(3), 755-765.
Bates, D., Maechler, M., Bolker, B., & Walker, S. (2015). Fitting Linear Mixed-Effects Models
Using lme4. Journal of Statistical Software, 67(1), 1-48.
Beckage, B. & Clark, J.S. (2003). Seedling survival and growth of three forest tree species: the role
of spatial heterogeneity. Ecology, 84(7), 1849-1861.
Beek, R. & Sáenz, G. (1992). Manejo forestal basado en la regeneración natural del bosque:
Estudio de caso en los robledales de altura de la Cordillera de Talamanca, Costa Rica.
CATIE, Cooperación Suiza al Desarrollo (COSUDE). 48p. Informe Técnico N° 200.
Berg, E.E. & Hamrick, J. L. (1994). Spatial and genetic structure of two sandhills oaks: Quercus
laevis and Quercu smargaretta (Fagaceae). American Journal of Botany, 81(1), 7-14.
Blaser, J. & Camacho, M. (1991). Estructura, composición y aspectos silviculturales de un bosque
de roble (Quercus spp.) del piso montano de Costa Rica. Turrialba, Costa Rica. CATIE,
Cooperación Suiza al Desarrollo (COSUDE). 58 p. Informe Técnico N° 185.
Bolker, B. M., Brooks, M. E., Clark, C. J., Geange, S. W., Poulsen, J. R., Stevens, M. H. H., &
White, J. S. S. (2009). Generalized linear mixed models: a practical guide for ecology and
evolution. Trends in Ecology & Evolution, 24(3), 127-135.
Bonfil, C. (1998). The Effects Of Seed Size, Cotyledon Reserves, And Herbivory On Seedling
Survival And Growth In Quercus rugosa And Q. laurina (Fagaceae). American Journal of
Botany, 85(1), 79-87.
61
Broncano, M.J., M. Riba & J. Retana. (1998). Seed germination and seedling performance of two
Mediterranean tree species, holm oak (Quercus ilex L.) and Aleppo pine (Pinus halepensis
Mill.): a multifactor experimental approach. Plant Ecology 138, 17–26.
Burger, W. (1977). Flora Costaricensis: family 50. Fagaceae. Fieldiana, Botany, 40, 59-82.
Callaway. R. M. (1992). Effect of Shrubs on Recruitment of Quercus douglasii and Quercus
lobata in California. Ecology, 73(6), 2118–2128.
Callaway, R. M. & Davis, F. W. (1998). Recruitment of Quercus agrifolia in central California:
the importance of shrub-dominated patches. Journal of Vegetation Science, 9(5), 647-656.
Camacho, M. & Orozco L. (1998). Patrones fenológicos de doce especies arbóreas del bosque
montano de la Cordillera de Talamanca, Costa Rica. Revista de Biología Tropical, 46(3),
533-542 .
Camacho, M., & Bellefleur, P. (1996). Aclimatación morfológica a la luz en seis especies arbóreas
de los bosques montanos de Costa Rica. Revista de Biología Tropical, 44(1), 71-79.
Chen, I. C., Hill, J. K., Ohlemüller, R., Roy, D. B., & Thomas, C. D. (2011). Rapid range shifts of
species associated with high levels of climate warming.Science, 333(6045), 1024-1026.
Chesson, P. (2000). Mechanisms of maintenance of species diversity. Annual review of Ecology
and Systematics, 31, 343-366.
Chung, M. Y., Nason, J., Chung, M. G., Kim, K. J., Park, C. W., Sun, B. Y. & Pak, J. H. (2002).
Landscape-level spatial genetic structure in Quercus acutissima (Fagaceae). American
Journal of Botany, 89(8), 1229-1236.
62
Clark, J. S., Beckage, B., Camill, P., Cleveland, B., HilleRisLambers, J., Lichter, J., ... & Wyckoff,
P. (1999). Interpreting recruitment limitation in forests. American Journal of Botany, 86(1),
1-16.
Clark, D. A., & Clark, D. B. (1984). Spacing dynamics of a tropical rain forest tree: evaluation of
the Janzen-Connell model. American Naturalist, 124(6), 769-788.
Clark, J. S., Macklin, E., & Wood, L. (1998). Stages and spatial scales of recruitment limitation in
southern Appalachian forests. Ecological Monographs, 68(2), 213-235.
Comita, L. S., Muller-Landau, H. C., Aguilar, S., & Hubbell, S. P. (2010). Asymmetric density
dependence shapes species abundances in a tropical tree community. Science, 329, 330-
332.
Comita, L. S., Queenborough, S. A., Murphy, S. J., Eck, J. L., Xu, K., Krishnadas, M., Beckman,
N & Zhu, Y. (2014). Testing predictions of the Janzen–Connell hypothesis: a meta-analysis
of experimental evidence for distance-and density-dependent seed and seedling
survival. Journal of Ecology, 102(4), 845-856.
Connell, J. H. (1971). On the role of natural enemies in preventing competitive exclusion in some
marine animals and in forest trees. En: P.J. den Boer & G.R. Gradwell (Eds.), Dynamics of
Populations (p. 298–312). Wageningen, Holanda: Centre for Agricultural Publishing and
Documentation.
Connell, J. H., Tracey, J. G., & Webb, L. J. (1984). Compensatory recruitment, growth, and
mortality as factors maintaining rain forest tree diversity. Ecological Monographs, 54(2),
141-164.
63
Crawley, M., & Long, C. R. (1995). Alternate bearing, predator satiation and seedling recruitment
in Quercus robur L. Journal of Ecology, 683-696.
Daughtridge, A. T., Pallardy, S. G., Garrett, H., & Sander, I. L. (1986). Growth analysis of
mycorrhizal and nonmycorrhizal black oak (Quercus velutina Lam.) seedlings. New
phytologist, 103(3), 473-480.
Dickie, I. A., Guza, R. C., Krazewski, S. E., & Reich, P. B. (2004). Shared ectomycorrhizal fungi
between a herbaceous perennial (Helianthemum bicknellii) and oak (Quercus)
seedlings. New Phytologist, 164(2), 375-382.
Dickie, I. A., Koide, R. T., & Fayish, A. C. (2001). Vesicular–arbuscular mycorrhizal infection of
Quercus rubra seedlings. New Phytologist, 151(1), 257-264.
Dickie, I. A., Koide, R. T., & Steiner, K. C. (2002). Influences of established trees on mycorrhizas,
nutrition, and growth of Quercus rubra seedlings. Ecological Monographs, 72(4), 505-521.
Dovčiak, M., Reich, P. B., & Frelich, L. E. (2003). Seed rain, safe sites, competing vegetation, and
soil resources spatially structure white pine regeneration and recruitment. Canadian
Journal of Forest Research, 33(10), 1892-1904.
Dow, B.D. & Ashley, M.V. (1996). Microsatellite analysis of seed dispersal and parentage of
saplings in bur oak, Quercus macrocarpa. Molecular Ecology, 5, 615-627.
Dullinger, S., Gattringer, A., Thuiller, W., Moser, D., Zimmermann, N. E., Guisan, A., ... &
Caccianiga, M. (2012).Extinction debt of high-mountain plants under twenty-first-century
climate change. Nature Climate Change, 2(8), 619-622.
64
Egerton-Warburton, L., & Allen, M. F. (2001). Endo-and ectomycorrhizas in Quercus agrifolia
Nee.(Fagaceae): patterns of root colonization and effects on seedling
growth. Mycorrhiza, 11(6), 283-290.
Espelta, J. M., Cortés, P., Molowny-Horas, R., & Retana, J. (2009). Acorn crop size and pre-
dispersal predation determine inter-specific differences in the recruitment of co-occurring
oaks. Oecologia, 161(3), 559-568.
Esteso-Martínez, J., Camarero, J. J. & Gil-Pelegrín, E. (2006). Competitive effects of herbs on
Quercus faginea seedlings inferred from vulnerability curves and spatial-pattern analyses in
a Mediterranean stand (Iberian System, northeast Spain). Ecoscience, 13(3), 378-387.
Ewel, J. (1980). Tropical succession: manifold routes to maturity. Biotropica, 12(2), 2-7.
Feeley, K. J., Hurtado, J., Saatchi, S., Silman, M. R., & Clark, D. B. (2013). Compositional shifts
in Costa Rican forests due to climate-driven species migrations. Global change
biology, 19(11), 3472-3480.
Fortin M-J. & Dale, M. (2005) Spatial analysis: a guide for ecologists. Cambridge: Cambridge
University Press.
Fragoso, J. M., Silvius, K. M., & Correa, J. A. (2003). Long-distance seed dispersal by tapirs
increases seed survival and aggregates tropical trees. Ecology, 84(8), 1998-2006.
Freckleton, R. P., & Lewis, O. T. (2006). Pathogens, density dependence and the coexistence of
tropical trees. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 273,
2909-2916.
65
Fricke, E.C., J.J. Tewksbury & H.S. Rogers. (2014). Multiple natural enemies cause distance-
dependent mortality at the seed-to-seedling transition. Ecology Letters, 17(5), 593-598.
Fritz, R. S., & Simms, E. L. (Eds.). (1992). Plant resistance to herbivores and pathogens: ecology,
evolution, and genetics. Chicago: University of Chicago Press.
Frost, I., & Rydin, H. (1997). Effects of competition, grazing and cotyledon nutrient supply on
growth of Quercus robur seedlings. Oikos, 79, 53-58.
Frost, I. & Rydin, H. (2000). Spatial pattern and size distribution of the animal-dispersed tree
Quercus robur in two spruce-dominated forests. Écoscience, 7, 38-44.
García, D & Houle, G. (2005). Fine-scale spatial patterns of recruitment in red oak (Quercus
rubra): What matters most, abiotic or biotic factors? Ecoscience, 12(2), 223-235.
García, M., Retana, J. & Picó, F.X. (2001). Seedling bank dynamics in managed holm oak
(Quercus ilex) forests. Annals of Forest Science, 58(8), 843–852.
Gentry, A. H.. (1988). Changes in Plant Community Diversity and Floristic Composition on
Environmental and Geographical Gradients. Annals of the Missouri Botanical
Garden, 75(1), 1–34.
George, L.O & Bazzaz, F.A. (1999). The fern understory as an ecological filter: growth and
survival of canopy-tree seedlings. Ecology 80, 846–856.
Gómez, J. M. (2003). Spatial patterns in long-distance dispersal of Quercus ilex acorns by jays in a
heterogeneous landscape. Ecography 26, 573-584.
66
Gómez, J. M. (2004a). Bigger is not always better: conflicting selective pressures on seed size in
Quercus ilex. Evolution, 58(1), 71-80.
Gómez, J. M. (2004b). Importance of microhabitat and acorn burial on Quercus ilex early
recruitment: non-additive effects on multiple demographic processes. Plant
Ecology, 172(2), 287-297.
Gómez, J. M., Puerta-Piñero, C., & Schupp, E. W. (2008). Effectiveness of rodents as local seed
dispersers of Holm oaks. Oecologia, 155(3), 529-537.
González-Rodríguez, V., Villar, R., Casado, R., Suárez-Bonnet, E., Quero, J. L., & Navarro-
Cerrillo, R. M. (2011). Spatio-temporal heterogeneity effects on seedling growth and
establishment in four Quercus species. Annals of Forest Science, 68(7), 1217-1232.
Gottfried, M., Pauli, H., Futschik, A., Akhalkatsi, M., Barančok, P., Alonso, J. L. B., ... & Krajči,
J. (2012).Continent-wide response of mountain vegetation to climate change. Nature
Climate Change, 2(2), 111-115.
Griscom, B. W., & Ashton, P. M. S. (2003). Bamboo control of forest succession: Guadua
sarcocarpa in Southeastern Peru. Forest Ecology and Management, 175(1), 445-454.
Harms, K. E., Wright, S. J., Calderón, O., Hernández, A., & Herre, E. A. (2000). Pervasive
density-dependent recruitment enhances seedling diversity in a tropical
forest. Nature, 404(6777), 493-495.
Hartshorn, G.S. (1983). Plantas. En: D. Janzen (Ed.). Historia Natural de Costa Rica (p. 222–256).
Chicago, Estados Unidos: The Univeristy of Chicago press.
67
Hendrix, S. D. (1988). Herbivory and its impact on plant reproduction. Plant reproductive ecology,
246-263.
HilleRisLambers, J., & Clark, J. S. (2003). Effects of dispersal, shrubs, and density-dependent
mortality on seed and seedling distributions in temperate forests. Canadian Journal of
Forest Research, 33(5), 783-795.
HilleRisLambers, J., Clark, J. S., & Beckage, B. (2002). Density-dependent mortality and the
latitudinal gradient in species diversity. Nature, 417, 732-735.
Holdridge, L.R., Grenke, W.C., Hatheway, W.H., Liang, T. & Tosi, J.A. (1971). Forest
Environments in Tropical Life Zones: A Pilot Study. Oxford: Pergamon Press.
Hou, J. H., Mi, X. C., Liu, C. R., & Ma, K. P. (2004). Spatial patterns and associations in a
Quercus-Betula forest in northern China. Journal of Vegetation Science, 15(3), 407-414.
Hubbell, S. P. (1979). Tree dispersion, abundance, and diversity in a tropical dry
forest. Science, 203, 1299-1309.
Hubbell, S. P., Ahumada, J. A., Condit, R., & Foster, R. B. (2001). Local neighborhood effects on
long‐term survival of individual trees in a Neotropical forest. Ecological Research, 16(5),
859-875.
Hulme, P. E. (1996). Herbivory, plant regeneration, and species coexistence. Journal of
Ecology, 84(4), 609-615.
Iida, S. (2006). Dispersal patterns of Quercus serrata acorns by wood mice in and around canopy
gaps in a temperate forest. Forest Ecology and Management, 227(1), 71-78.
68
Itô, H., & Hino, T. (2007). Dwarf bamboo as an ecological filter for forest regeneration. Ecological
Research, 22(4), 706-711.
Jacquemyn, H., Endels, P., Honnay, O., & Wiegand, T. (2010). Evaluating management
interventions in small populations of a perennial herb Primula vulgaris using spatio-
temporal analyses of point patterns. Journal of Applied Ecology, 47(2), 431-440.
Janzen, D.H. (1970) Herbivores and the number of tree species in tropical forests. American
Naturalist, 104, 501–528.
Janzen, D. H. (1974). Tropical blackwater rivers, animals, and mast fruiting by the
Dipterocarpaceae. Biotropica, 6(2), 69-103.
Jiménez-Marín, W. & Chaverri-Polini, A. (1982). Algunas consideraciones taxonómicas,
ecológicas y silviculturales de los robles (Quercus sp.), con énfasis en Costa Rica: una
revisión de literatura. Heredia, Costa Rica: Editorial Heredia.
Johnson, P.S, Shifley, S.R. & Rogers, R. (2002). Ecology and Silviculture of Oaks. Wallingford,
Inglaterra: CABI Publishing..
Jones, F. A., Hamrick, J. L., Peterson, C. J., & Squiers, E. R. (2006). Inferring colonization history
from analyses of spatial genetic structure within populations of Pinus strobus and Quercus
rubra. Molecular Ecology, 15(3), 851-861.
Kappelle, M. (1993). Recovery following clearing of an upper montane Quercus forest in Costa
Rica. Revista de Biología Tropical, 41, 47-56.
69
Kappelle, M. (2006). Neotropical montane oak forests: overview and outlook. En: M. Kappelle
(Ed.), Ecology and conservation of neotropical montane oak forests (p. 449-467). Berlin,
Heidelberg: Springer.
Kappelle, M. (2008). Biodiversidad de los bosques de roble (encino) de la América tropical. Santo
Domingo de Heredia, Costa Rica: InBio.
Kappelle, M., Cleef, A.M. & Chaverri, A. (1992). Phytogeography of Talamanca Montane
Quercus Forests, Costa Rica. Journal of Biogeography, 19(3), 299-315.
Kappelle, M., Van Uffelen, J-G.& Cleef, A. M. (1995). Altitudinal zonation of montane Quercus
forests along two transects in Chirripó National Park, Costa Rica. Vegetatio, 119, 119-153.
Khan, M. L., & Shankar, U. (2001). Effect of seed weight, light regime and substratum microsite
on germination and seedling growth of Quercus semiserrata Roxb. Tropical
Ecology, 42(1), 117-125.
Kobe, R. K., & Vriesendorp, C. F. (2011). Conspecific density dependence in seedlings varies with
species shade tolerance in a wet tropical forest. Ecology Letters, 14(5), 503-510.
Kolb, T. E., Steiner, K. C., McCormick, L. H., & Bowersox, T. W. (1990). Growth response of
northern red-oak and yellow-poplar seedlings to light, soil moisture and nutrients in relation
to ecological strategy. Forest Ecology and Management, 38(1), 65-78.
Kollmann, J., & Schill, H. P. (1996). Spatial patterns of dispersal, seed predation and germination
during colonization of abandoned grassland by Quercus petraea and Corylus
avellana. Vegetatio, 125(2), 193-205.
70
Kühdorf, K., Münzenberger, B., Begerow, D., Karasch-Wittmann, C., Gómez-Laurito, J., & Hüttl,
R. F. (2014). Sebacina sp. is a mycorrhizal partner of Comarostaphylis arbutoides
(Ericaceae). Mycological Progress, 13(3), 733-744.
Kunstler, G., Curt, T., & Lepart, J. (2004). Spatial pattern of beech (Fagus sylvatica L.) and oak
(Quercus pubescens Mill.) seedlings in natural pine (Pinus sylvestris L.)
woodlands. European Journal of Forest Research, 123(4), 331-337.
LaManna, J. A., Walton, M. L., Turner, B. L., & Myers, J. A. (2016). Negative density dependence
is stronger in resource‐rich environments and diversifies communities when stronger for
common but not rare species. Ecology Letters,19(6), 657-667.
Lenoir, J., Gégout, J. C., Marquet, P. A., De Ruffray, P., & Brisse, H. (2008). A significant upward
shift in plant species optimum elevation during the 20th century. Science, 320, 1768-1771.
Li, H-J. & Zhang, Z-B. (2003). Effect of rodents on acorn dispersal and survival of the Liaodong
oak (Quercus liaotungensis Koidz.). Forest Ecology and Management, 176, 387-396.
Lieberman, D., Lieberman, M., Peralta, R., & Hartshorn, G. S.. (1996). Tropical Forest Structure
and Composition on a Large-Scale Altitudinal Gradient in Costa Rica. Journal of
Ecology, 84(2), 137–152.
Lin, F., Comita, L. S., Wang, X., Bai, X., Yuan, Z., Xing, D., & Hao, Z. (2014). The contribution
of understory light availability and biotic neighborhood to seedling survival in secondary
versus old-growth temperate forest. Plant Ecology, 215(8), 795-807.
Loewenstein, E.F., Johnson, P.S. & Garrett, H.E. (2000). Age and diameter structure of a managed
uneven-aged oak forest. Canadian Journal of Forest Research, 30(7), 1060-1070.
71
Mallik, A. U. (2003). Conifer regeneration problems in boreal and temperate forests with
ericaceous understory: role of disturbance, seedbed limitation, and keytsone species
change. Critical Reviews in Plant Sciences, 22(3-4), 341-366.
Mangan, S. A., Schnitzer, S. A., Herre, E. A., Mack, K. M., Valencia, M. C., Sanchez, E. I., &
Bever, J. D. (2010). Negative plant-soil feedback predicts tree-species relative abundance
in a tropical forest. Nature, 466, 752-755.
Matsuda, K. (1989). Survival and growth of Konara oak (Quercus serrata Thunb.) seedlings in an
abandoned coppice forest. Ecological Research, 4, 309-32.
McCarthy, S.E. & Evans, J.P. (2000). Population dynamics of overcup oak (Quercus lyrata) in a
seasonally flooded karst depression. Journal of the Torrey Botanical Society, 127(1), 9-18.
Meiners, S. J., Handel, S. N., & Pickett, S. T. A. (2000). Tree seedling establishment under insect
herbivory: edge effects and inter-annual variation. Plant Ecology, 151(2), 161-170.
Meiners, S. J., & Martinkovic, M. J. (2002). Survival of and herbivore damage to a cohort of
Quercus rubra planted across a forest-old-field edge. The American Midland
Naturalist, 147(2), 247-255.
Mizumachi, E., Mori, A., Osawa, N., Akiyama, R., & Tokuchi, N. (2006). Shoot development and
extension of Quercus serrata saplings in response to insect damage and nutrient
conditions. Annals of Botany, 98(1), 219-226.
Mizumachi, E., Osawa, N., Akiyama, R., & Tokuchi, N. (2004). The effects of herbivory and soil
fertility on the growth patterns of Quercus serrata and Q. crispula saplings at the shoot and
individual levels. Population Ecology, 46(2), 203-211.
72
Montes-Hernández, B., & López-Barrera, F. (2013). Seedling establishment of Quercus insignis: A
critically endangered oak tree species in southern Mexico. Forest Ecology and
Management, 310, 927-934.
Nabeshima, E., Murakami, M., & Hiura, T. (2001). Effects of herbivory and light conditions on
induced defense in Quercus crispula. Journal of Plant Research,114(4), 403-409.
Nathan, R. & Muller-Landau, H. C. (2000). Spatial patterns of seed dispersal, their determinants
and consequences for recruitment. Trends in Ecology & Evolution, 15(7), 278-285.
Negi, A. S., Negi, G. C. S., & Singh, S. P. (1996). Establishment and growth of Quercus
floribunda seedlings after a mast year. Journal of Vegetation Science,7(4), 559-564.
Niering, W. A., Whittaker, R. H., & Lowe, C. H. (1963). The saguaro: a population in relation to
environment. Science, 142, 15-23.
Nixon, K.C. (2006). Global and Neotropical Distribution and Diversity of Oak (genus Quercus)
and Oak Forests. En: M. Kappelle (Ed.), Ecology and Conservation of Neotropical
Montane Oak Forests. Ecological Studies (p. 3-13). Vol. 185. Berlin: Springer Verlag.
Núñez-Farfán, J. & Dirzo, R. (1988). Within-Gap Spatial Heterogeneity and Seedling Performance
in a Mexican Tropical Forest. Oikos, 51(3), 274-284.
Ohsawa, T., Tsuda, Y., Saito, Y., Sawada, H., & Lde, Y. (2007). Steep slopes promote downhill
dispersal of Quercus crispula seeds and weaken the fine-scale genetic structure of seedling
populations. Annals of Forest Science, 64(4), 405-412.
73
Ortega-Pieck, A., López-Barrera, F., Ramírez-Marcial, N., & García-Franco, J. G. (2011). Early
seedling establishment of two tropical montane cloud forest tree species: The role of native
and exotic grasses. Forest Ecology and Management, 261(7), 1336-1343.
Oshima, C., Tokumoto, Y., & Nakagawa, M. (2015). Biotic and abiotic drivers of dipterocarp
seedling survival following mast fruiting in Malaysian Borneo. Journal of Tropical
Ecology, 31(2), 129-137.
Osmundson, T. W., Halling, R. E., & Den Bakker, H. C. (2007). Morphological and molecular
evidence supporting an arbutoid mycorrhizal relationship in the Costa Rican
páramo. Mycorrhiza, 17(3), 217-222.
Osonubi, O., Mulongoy, K., Awotoye, O. O., Atayese, M. O., & Okali, D. U. U. (1991). Effects of
ectomycorrhizal and vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi on drought tolerance of four
leguminous woody seedlings. Plant and Soil, 136(1), 131-143.
Packer, A., & Clay, K. (2000). Soil pathogens and spatial patterns of seedling mortality in a
temperate tree. Nature, 404, 278-281.
Paine, C. E. T., Harms, K. E., Schnitzer, S. A., & Carson, W. P. (2008). Weak competition among
tropical tree seedlings: implications for species coexistence. Biotropica, 40(4), 432-440.
Peters, H. A. (2003). Neighbour-regulated mortality: the influence of positive and negative density
dependence on tree populations in species-rich tropical forests. Ecology Letters, 6(8), 757-
765.
74
Pons, J., & Pausas, J. G. (2006). Oak regeneration in heterogeneous landscapes: The case of
fragmented Quercus suber forests in the eastern Iberian Peninsula. Forest Ecology and
Management, 231, 196–204.
Pons, J., & Pausas, J. G. (2007). Acorn dispersal estimated by radio-tracking. Oecologia, 153(4),
903-911.
Puerta-Piñero, C., Gómez, J. M., & Zamora, R. (2006). Species-specific effects on topsoil
development affect Quercus ilex seedling performance. Acta Oecologica, 29(1), 65-71.
Pulido, F.J. (2002). Biología reproductiva y conservación: el caso de la regeneración de bosques
templados y subtropicales de robles (Quercus spp.). Revista Chilena de Historia Natural,
75, 5-15.
Putz, F. E., & Canham, C. D. (1992). Mechanisms of arrested succession in shrublands: root and
shoot competition between shrubs and tree seedlings. Forest Ecology and
Management, 49(3), 267-275.
QGIS Development Team, 2009. QGIS Geographic Information System. Open Source Geospatial
Foundation. URL http://qgis.osgeo.org
Quirós-Quesada, L.M. (1990). Caracterización, almacenamiento y conservación de semillas de
Quercus costaricensis Liebmann (encino).(Tesis de Licenciatura). Universidad Nacional,
Heredia, Costa Rica.
R Core Team (2015). R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R
Foundation for Statistical Computing.
75
Rasingam, L. & Parathasarathy, N. (2009). Tree species diversity and population structure across
major forest formations and disturbance categories in Little Andaman Island, India.
Tropical Ecology, 50(1), 89-102.
Rehm, E. M., & Feeley, K. J. (2013). Forest patches and the upward migration of timberline in the
southern Peruvian Andes. Forest Ecology and Management, 305, 204-211.
Richard, F., Selosse, M. A., & Gardes, M. (2009). Facilitated establishment of Quercus ilex in
shrub-dominated communities within a Mediterranean ecosystem: do mycorrhizal partners
matter? FEMS Microbiology Ecology, 68(1), 14-24.
Ripley, B. D. (1977). Modelling spatial patterns. Journal of the Royal Statistical Society: Series B,
39, 172 –212.
Ripley, B. D. (1981). Spatial Statistics. New York: Wiley.
Rousset, O., & Lepart, J. (1999). Shrub facilitation of Quercus humilis regeneration in succession
on calcareous grasslands. Journal of Vegetation Science, 10(4), 493-502.
Rousset, O., & Lepart, J. (2000). Positive and negative interactions at different life stages of a
colonizing species (Quercus humilis). Journal of Ecology, 88(3), 401-412.
Royo, A. A., & Carson, W. P. (2006). On the formation of dense understory layers in forests
worldwide: consequences and implications for forest dynamics, biodiversity, and
succession. Canadian Journal of Forest Research, 36(6), 1345-1362.
Rozas, V. (2006). Structural heterogeneity and tree spatial patterns in an old-growth deciduous
lowland forest in Cantabria, northern Spain. Plant Ecology, 185, 57-72.
76
Sáenz, G. (1991). Densidad y dinámica de plántulas de Quercus copeyensis bajo dosel y en
apertura, en el primer año después de la germinación en los robledales de Villa Mills, Costa
Rica. (Tesis de maestría). Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza,
Turrialba, Costa Rica.
Schupp, E. W. (1988). Factors affecting post-dispersal seed survival in a tropical forest. Oecologia,
76(4), 525-530.
Schupp, E. W. (1995). Seed-seedling conflicts, habitat choice, and patterns of plant
recruitment. American Journal of Botany, 399-409.
Smit, C., Ouden, J. & Díaz, M. (2008). Facilitation of Quercus ilex recruitment by shrubs in
Mediterranean open woodlands. Journal of Vegetation Science, 19(2), 193-200.
Solt, F. & Hu, Y. (2015). interplot: Plot the Effects of Variables in Interaction Terms. Disponible
en: The Comprehensive R Archive Network (CRAN). URL http://CRAN.R-
project.org/package=interplot.
Strauss, S. Y., & Zangerl, A. R. (2002). Plant-insect interactions in terrestrial ecosystems (pp. 77-
106). Oxford: Blackwell Publishing.
Sun, I., Chen, Y. Y., Hubbell, S. P., Wright, S. J., & Noor, N. S. (2007). Seed predation during
general flowering events of varying magnitude in a Malaysian rain forest. Journal of
Ecology, 95(4), 818-827.
Takahashi, K., Sato, K., & Washitani, I. (2006). The role of the wood mouse in Quercus serrata
acorn dispersal in abandoned cut-over land. Forest Ecology and Management, 229(1), 120-
127.
77
Takeuchi, Y., & Nakashizuka, T. (2007). Effect of distance and density on seed/seedling fate of
two dipterocarp species. Forest Ecology and Management, 247(1), 167-174.
Taylor, K. M., & Aarssen, L. W. (1989). Neighbor effects in mast year seedlings of Acer
saccharum. American Journal of Botany, 76(4), 546-554.
Tobler, M. W., Naranjo, E. J., & Lira-Torres, I. (2006). Habitat preference, feeding habits and
conservation of Baird’s tapir in Neotropical montane oak forests. In Ecology and
Conservation of Neotropical Montane Oak Forests (pp. 347-359). Berlin: Springer Berlin
Heidelberg.
Tokumoto, Y., Matsushita, M., Tamaki, I., Sakai, S., & Nakagawa, M. (2009). How does
flowering magnitude affect seed survival in Shorea pilosa (Dipterocarpaceae) at the
predispersal stage in Malaysia? Plant Species Biology, 24(2), 104-108.
Tripathi, R. S., & Khan, M. L. (1990). Effects of seed weight and microsite characteristics on
germination and seedling fitness in two species of Quercus in a subtropical wet hill
forest. Oikos, 57(3), 289-296.
Van den Bergh, M. B., & Kappelle, M. (2006). Small terrestrial rodents in disturbed and old-
growth montane oak forest in Costa Rica. In Ecology and Conservation of Neotropical
Montane Oak Forests (pp. 337-345). Berlin: Springer.
Veblen, T. T. (1982). Growth patterns of Chusquea bamboos in the understory of Chilean
Nothofagus forests and their influences in forest dynamics. Bulletin of the Torrey Botanical
Club, 474-487.
78
Veblen, T., Schlegel, F., & Escobar, B. (1979). Biomasa y producción primaria de Chusquea
culeou Desv. y Chusquea tenuiflora Phil. en el sur de Chile. Bosque, 3(1), 47-56.
Visser, M. D., Jongejans, E., van Breugel, M., Zuidema, P. A., Chen, Y. Y., Kassim, A. R., & de
Kroon, H. (2011). Strict mast fruiting for a tropical dipterocarp tree: a demographic cost–
benefit analysis of delayed reproduction and seed predation. Journal of Ecology, 99(4),
1033-1044.
Vittoz, P. & Engler, R. (2007). Seed dispersal distances: a typology based on dispersal modes and
plant traits. Botanica Helvetica, 117, 109–124.
Wada, N. (1993). Dwarf bamboos affect the regeneration of zoochorous trees by providing habitats
to acorn-feeding rodents. Oecologia, 94(3), 403-407.
Wada, N., Murakami, M., & Yoshida, K. (2000). Effects of herbivore-bearing adult trees of the
oak Quercus crispula on the survival of their seedlings. Ecological Research, 15(2), 219-
227.
Webb, C. O., & Peart, D. R. (1999). Seedling density dependence promotes coexistence of
Bornean rain forest trees. Ecology, 80(6), 2006-2017.
Widmer, Y. (1998). Pattern and performance of understory bamboos (Chusquea spp.) under
different canopy closures in old-growth oak forests in Costa Rica. Biotropica, 30(3), 400-
415.
Wiegand, T., & Moloney, K. A. (2004). Rings, circles, and null-models for point pattern analysis
in ecology. Oikos, 104(2), 209-229.
79
Wills, C., Condit, R., Foster, R. B., & Hubbell, S. P. (1997). Strong density-and diversity-related
effects help to maintain tree species diversity in a neotropical forest. Proceedings of the
National Academy of Sciences, 94(4), 1252-1257.
Wright, J. S. (2002). Plant diversity in tropical forests: a review of mechanisms of species
coexistence. Oecologia, 130(1), 1-14.
Yamazaki, M., Iwamoto, S., & Seiwa, K. (2009). Distance-and density-dependent seedling
mortality caused by several diseases in eight tree species co-occurring in a temperate
forest. Plant Ecology, 201, 181-196.