universidade de lisboa padrões de distribuição espacial e de
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Universidade de Lisboa
Faculdade de Ciências
Departamento de Biologia Animal
Padrões de distribuição espacial e de variabilidade
morfológica de quítones em zonas entre-marés rochosas e
arenosas
Vanessa Sofia Alegria Mendonça
Dissertação
Mestrado em Ecologia Marinha
2012
Universidade de Lisboa
Faculdade de Ciências
Departamento de Biologia Animal
Padrões de distribuição espacial e de variabilidade
morfológica de quítones em zonas entre-marés rochosas e
arenosas
Vanessa Sofia Alegria Mendonça
Dissertação orientada pelos:
Professor Doutor Henrique Cabral
Doutora Ana Silva
Mestrado em Ecologia Marinha
2012
“Por vezes sentimos que aquilo que fazemos não é senão uma gota de água no mar.
Mas o mar seria menor se lhe faltasse uma gota.”
Madre Teresa de Calcutá
i
Agradecimentos
Gostaria de expressar a minha gratidão a todos aqueles que me ajudaram e que
contribuíram para este trabalho, em especial:
Ao Professor Doutor Henrique Cabral por gentilmente me ter aceite como sua aluna, por
sempre ter contribuído com o que podia para ajudar na realização deste trabalho e pelos
seus comentários e sugestões sempre preciosas.
À Doutora Ana Silva pela sua incondicional orientação, supervisão e apoio. Pela
confiança, carinho, amizade e compreensão. Pela sua preocupação com o meu bem-estar
nos momentos de maior cansaço e pela sua sempre palavra amiga.
À Doutora Catarina Vinagre por toda a confiança, por ter conseguido perceber aquilo
que seria melhor para mim e me ter orientado nesse sentido. Por estar sempre disponível
para ajudar e por todo o seu apoio, supervisão e amizade.
Um muito obrigado às duas, por sempre acreditarem em mim e terem sido muito mais
que orientadoras ao longo deste ano. Obrigado por partilharem a vossa amizade e
companheirismo comigo. Isto não teria sido possível sem tudo o que me ensinaram.
À Professora Doutora Diana Boaventura por me ter acolhido no Laboratório Marítimo
da Guia sobre a sua supervisão, por nunca ter deixado que faltasse nada e estar sempre
disponível para ajudar. Os seus conselhos e sugestões enriqueceram esta tese.
Ao Professor Doutor Luís Narciso, porque antes de eu ter embarcado nesta aventura dos
quítones, me ter ajudado num projecto anterior e ter feito os possíveis para que
resultasse. Deixo também a si aqui umas palavras de agradecimento.
A toda a equipa do Laboratório Marítimo da Guia, em especial, ao Miguel Baptista e à
Vanessa Pires, por me terem mostrado os cantos à casa e terem sempre tentado ajudar
quando precisei.
Às colegas que me ajudaram nas amostragens, Rita Paquete, Joana Roma e Marta Dias.
Poder contar com a vossa ajuda foi sem dúvida uma preciosidade. Porque acompanhar o
trabalho com umas boas risadas é sempre melhor!
Ao Mário Pedro Santos por me ter emprestado a fabulosa máquina fotográfica que
tornou possível mostrar aos outros aquilo que os meus olhos viram ao longo deste ano.
ii
Às pessoas que fizeram a revisão, não científica, desta tese. Acreditem que se o fazem é
porque são de alguma forma importantes para mim. Um muito obrigado por estarem a
ler palavras que não são da vossa área.
A todos os meus amigos, em especial à Ana Sofia Borges e à Patrícia Ferreira, ter-vos
conhecido foi das melhores coisas que este mestrado me trouxe. A vossa amizade,
companheirismo e a nossa partilha em relação a este gosto pela ciência tornou todo este
caminho mais fácil. Seremos sempre as três graças…
A toda a minha família por tudo o que fizeram por mim e tudo o que me ensinaram.
Ao Bruno, por me mostrar que sou uma pessoa mais forte do que julgava. Obrigaste-me
a ser forte e a crescer e acredita fizeste com que a conclusão desta tese tivesse um
significado especial.
Aos meus padrinhos, Maria José Mendonça e Joaquim Mendonça. Obrigado pelo vosso
amor e por estarem sempre presentes quando preciso, sei que vou sempre poder contar
convosco ao longo da vida.
À minha prima Carina, porque és mais que uma prima, és a minha meia-irmã e a pessoa
com quem eu sei que posso sempre contar para tudo.
Por fim quero agradecer aos meus pais e ao meu irmão, por estarem sempre presentes
em todos os momentos e me levantarem sempre que caí. Obrigado por todos os dias que
se levantaram cedo para me ajudar, todas as vezes que se deslocaram para me levar ou
buscar a algum local, todas as manhãs passadas de “cú para o ar” e todo o dinheiro que
gastaram comigo, e tudo isto sempre com um sorriso na cara. É muito graças a vocês
que este trabalho foi possível e nunca serei capaz de agradecer tudo aquilo que fizeram
por mim. Obrigado por terem aceite o meu sonho e por sempre me terem ajudado a
concretizá-lo.
iii
Resumo
Os quítones são moluscos comuns nas costas portuguesas, mas largamente ignorados
pela comunidade científica. A presente tese teve como objectivos 1) identificar as
espécies de quítones associadas aos substratos rochoso e arenoso, na zona intertidal da
costa central Portuguesa; 2) caracterizar a sua estrutura populacional, em termos de: a)
frequência de polimorfismos de cor definidos com base no padrão de coloração, b)
comprimento e largura, c) características do habitat; 3) tendência de indivíduos de cores
diferentes escolherem rochas que combinam com a sua coloração; 4) vulnerabilidade
dos padrões de coloração das espécies enquanto presas de crustáceos predadores. Foram
identificadas cinco espécies: Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767),
Achantochitona crinita (Pennant, 1777), Chaetopleura angulata (Spengler, 1797),
Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769) e Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859).
As espécies C. angulata, L. cinerea e A. crinita foram identificadas como sendo
polimórficas, com respectivamente, quatro, seis e quatro padrões de cor distintos. As
espécies L. algesirensis e A. fascicularis apresentaram uma coloração única. A
distribuição das espécies variou com as características do substrato, potencialmente
devido a: i) dependência dos quítones por algas específicas para alimentação, ii)
diminuição da competição por alimento e, iii) existência de coloração no substrato que
potencie um efeito camuflagem e consequente protecção relativamente a predadores. As
experiências laboratoriais demonstraram que existe uma associação entre os padrões de
cor dos indivíduos e as algas das rochas escolhidas, que pode ser explicada pelo efeito
camuflagem e/ou pela dependência de algas como alimento. Verificou-se também que o
caranguejo Carcinus maenas (Linnaeus, 1758), embora sendo um predador intertidal
importante, não exerce selecção em relação aos diferentes padrões de cor, e discutiram-
se potenciais causas para a manutenção dos polimorfismos de cor dos quítones.
Palavras-chave: zona intertidal, Polyplacophora, polimorfismos de cor, selecção do
habitat, predação.
iv
Abstract
Chitons are common molluscs in the Portuguese coast, but largely ignored by the
scientific community. This thesis aimed to: 1) identify the species associated with rocky
and sandy substrates in the intertidal zone of the central Portuguese coast; 2)
characterize the structure of populations, in terms of: a) frequency of polymorphisms set
by color pattern, b) length and width, c) characteristics of the habitat where individuals
were found, and through laboratory experiments; 3) test the tendency of individuals to
choose rocks of different colors that match its coloration; 4) test the vulnerability of
color polymorphisms while prey species of crustaceans predators. Five species were
identified: Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767), Achantochitona crinita
(Pennant, 1777), Chaetopleura angulata (Spengler, 1797), Lepidochitona cinerea
(Linnaeus, 1769) and Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859). The species C.
angulata, L. cinerea and A. crinita were identified as being polymorphic, with four, six
and four different color patterns, respectively. The species L. algesirensis and A.
fascicularis presented one color only. The species distribution varied with the
characteristics of the substrate, and it is suggested that this is due to: i) dependence of
chitons on algae as food, ii) decreased competition for food and iii) matching with the
substrate color so as to potentiate camouflage effect and consequent protection from
predators. Laboratory experiments demonstrated that there is an association between the
color patterns of individuals and the algae covering rocks, which can be explained by
the camouflage effect and/or choice for food algae. It was also found that the crab
Carcinus maenas (Linnaeus, 1758), while being an important intertidal predator, does
not exert selection for the different color patterns, and therefore does not contribute to
the maintenance of color polymorphisms in chitons.
Keywords: intertidal zone, Polyplacophora, polymorphisms of color, habitat selection,
predation.
v
Índice
Lista de Figuras……………………………………………………………………….viii
Lista de Tabelas………………………………………………………………………...x
Capítulo 1 ………………………………………………………………………………1
Introdução Geral ………………………………………………………………………3
Capítulo 2 ……………………………………………………………………………..27
Avaliação das características populacionais de quítones intertidais em substrato
rochoso…………………………………………………………………………………29
2.1. Resumo……………………………………………...…..…………………29
2.2. Introdução…………………………………….……………………………31
2.3. Material e Métodos…………………….…………………………………..35
2.3.1. Área de Estudo…………..……………………………………….35
2.3.2. Métodos de Amostragem………..……………………………….35
2.3.3. Análises dos Dados…………..…………………………………..37
2.4. Resultados………………….………………………………………………39
2.5. Discussão……………………….………………………………………….49
2.6. Referências Bibliográficas…………………….…………………………...53
vi
Capítulo 3 …………………………………………………………………………..…61
Avaliação das características populacionais de quítones intertidais em substrato
arenoso …………………………………………………………………………...……63
3.1. Resumo……………….……………………………………………………63
3.2. Introdução……………….…………………………………………………64
3.3. Material e Métodos…….…………………………………………………..67
3.3.1. Área de Estudo………..………………………………………….67
3.3.2. Métodos de Amostragem…………..…………………………….67
3.3.3. Análises dos Dados……..………………………………………..68
3.4. Resultados……………………,……………………………………………70
3.5. Discussão……….………………………………………………………….79
3.6. Referências Bibliográficas……..……………………………………..……84
Capítulo 4 ………………………………………………………………………..……89
Polimorfismos de cor do quítone Lepidochitona cinerea L. enquanto mecanismo de
defesa contra predação ………………………………………………………….........91
4.1. Resumo………………….…………………………………………………91
4.2. Introdução…………….……………………………………………………92
4.3. Material e Métodos………….……………………………………………..95
4.3.1. Espécies de Estudo…………...………………...………………...95
4.3.2. Desenho Experimental…………………………………..……….95
4.3.3. Análises dos Dados……………..………………………………..97
4.4. Resultados………….………………………………………………………99
vii
4.5. Discussão…………….…………………………………………………...104
4.6. Referências Bibliográficas…………….………………………………….108
Capítulo 5 ……………………………………………………………………………113
Conclusões Finais…………………………………………………………………….115
Anexos …..……………………………………………………………………………119
viii
Lista de Figuras
Figura 1.1 – Morfologia externa do quítone Chaetopleura apiculata (Say, 1838), a)
vista dorsal e b) vista ventral, onde as setas mostram as correntes respiratórias
(Modificado de Ruppert e Barnes, 1994).……………..……………………...………..10
Figura 1.2 – Morfologia de um poliplacóforo, sintetizando em, a) a diversidade de
formações duras da cintura e a nomenclatura atribuída às placas e; b) a nomenclatura e
aspecto ventral das mesmas (modificado de Drawing © 1962 by G. J. Browning from
Marine Molluscs of Victoria)………………………………………………….….……11
Figura 2.1 – Praias do concelho de Cascais onde foram realizadas as amostragens: a)
Cabo Raso, b) Raio Verde, c) Avencas e d) Parede……………………………...…….35
Figura 2.2 – Exemplo de esquemas de ornamentação de placas de quítones das espécies
a) Lepidochitona cinerea (placa cefálica e intermédia), b) Leptochiton algesirensis
(placa cefálica, intermédia e anal) e c) Acanthochitona crinita (placa cefálica,
intermédia e anal) (Modificado de Kaas e Van Belle, 1994). …………………………36
Figura 2.3 – Frequência (%) de ocorrência das espécies Lepidochitona cinerea,
Leptochiton algesirensis e Acanthochitona crinita……………………………………39
Figura 2.4 – Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com
dados de abundância das três espécies amostradas nas quatro praias em estudo,
ordenada pelo limite superior (upper) e limite inferior (lower) do médiolitoral………40
Figura 2.5 – Frequência (%) de ocorrência dos diferentes polimorfismos de cor, nas
quatro praias em estudo, da espécie a) Lepidochitona cinerea, b) Leptochiton
algesirensis e c) Acanthochitona crinita.........................................................................44
Figura 2.6a – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das três espécies em
estudo nas quatro praias, no limite superior do médiolitoral……………………...……45
Figura 2.6b – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das três espécies em
estudo nas quatro praias, no limite inferior do médiolitoral…………………………....46
ix
Figura 2.7 - Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com
dados de abundância dos polimorfismos de cor da espécie L. cinerea nas quatro praias
em estudo, no limite superior (upper) e no limite inferior (lower) do médiolitoral……46
Figura 2.8 – Representação da ordenação dbRDA dos factores bióticos e abióticos
responsáveis pela ocorrência dos diferentes padrões de cor da espécie L. cinerea, no
limite superior (upper) e inferior (lower) do médiolitoral……………………………...48
Figura 3.1 – Localização de Tróia na costa portuguesa (©2012 Google Maps)………67
Figura 3.2 – Localização dos quatro transectos de amostragem na Caldeira de Tróia
(©2012 Google Maps)………………………………………………………………….68
Figura 3.3 – Frequência (%) de ocorrência das espécies Achantochitona fascicularis,
Achantochitona crinita, Chaetopleura angulata, Lepidochitona cinerea e Leptochiton
algesirensis……………………………………………………………………………..70
Figura 3.4 – ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com
dados de abundância das 5 espécies amostradas nos quatro transectos em
estudo…………………………………………………………………………………...71
Figura 3.5 – Frequência (%) de ocorrência dos diferentes polimorfismos de cor, nos
quatro transectos em estudo, da espécie a) C. angulata, b) L. cinerea e c) L. algesirensis
d) A. fascicularis e e) A. crinita………………………………………………………...74
Figura 3.6 – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das cinco espécies em
estudo nos quatro transectos de amostragem…………………………………………...75
Figura 3.7 – Número de indivíduos das cinco espécies identificadas, nos quatro
transectos em estudo……………………………………………………………………78
Figura 4.1 – Esquema do desenho experimental realizado……………………………97
Figura 4.2 – Componentes principais da análise da relação entre os diferentes
polimorfismos de cor dos quítones e as rochas……………………………………….101
Figura 4.3 – Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com
dados do número de indivíduos, camuflados e não camuflados, ingeridos por
caranguejos…………………………………………………………………………....102
x
Lista de Tabelas
Tabela 1.1 – Características gerais das espécies de quítones existentes em Portugal
Continental e Ilhas……………………………...………………………………………13
Tabela 2.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre a
variação da abundância das três espécies de quítones nas diferentes praias e nos dois
níveis de maré…………………………………………………………………………..39
Tabela 2.2 – Resultados da análise SIMPER, da contribuição das espécies para as
diferenças encontradas entre as praias. Número de permutações usadas =
9999……………………………………………………………………………...…..…41
Tabela 2.3 - Frequência (%) de ocorrência dos polimorfismos de cor das espécies
Lepidochitona cinerea, Leptochiton algesirensis e Acanthochitona
crinita……………………………………………………………………………...…....42
Tabela 2.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a
variação de abundância dos padrões de cor de L. cinerea nas diferentes praias e níveis
de maré e, resultados da análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para
as diferenças encontradas. Número de permutações utilizado = 9999………………....47
Tabela 3.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre a
variação da abundância das 5 espécies de quítones nos diferentes
transectos……………………………………………………………………………….70
Tabela 3.2 - resultados da análise SIMPER, da contribuição das espécies para as
diferenças encontradas entre transectos. Número de permutações usadas =
9999…………………………………………………………………….……………....72
Tabela 3.3 - Frequência (%) de ocorrência dos polimorfismos de cor das espécies C.
angulata, L. cinerea. L. algesirensis, A. fascicularis e A. crinita…………………...…73
Tabela 3.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a
variação de abundância dos padrões de cor de C. angulata nos diferentes transectos
xi
e, resultados de análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para
as diferenças encontradas. Número de permutação utilizado = 9999…………………..76
Tabela 3.5 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a
variação de abundância dos padrões de cor de L. cinerea nos diferentes
transectos e, resultados de análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para
as diferenças encontradas. Número de permutação utilizado = 9999…………………..77
Tabela 4.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre
preferência dos polimorfismos de cor dos quítones pelas rochas para
refúgio………………………………………………………………………………......99
Tabela 4.2 - resultados da análise SIMPER relativos à preferências dos vários
polimorfismos dos quítones por rochas de diferentes colorações. Número de
permutações usadas = 9999…………………………………………………...………100
Tabela 4.3 – Número de exemplares dos diferentes polimorfismos de cor comidos pelos
caranguejos……………………………………………………………………...….…101
Tabela 4.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a
forma como os caranguejos seleccionam os quítones e, resultados da
análise SIMPER da contribuição do efeito camuflagem para as diferenças encontradas.
Número de permutações utilizado = 9999…………………………………….………103
x
Capítulo 1
Introdução Geral
Capítulo 1 – Introdução Geral
3
Introdução Geral
1. 1. Habitat litoral rochoso e arenoso
A zona intertidal ou zona entre-marés corresponde à faixa costeira que fica a descoberto
na maré baixa, fazendo fronteira entre o ambiente marinho e o ambiente terrestre, e
embora seja de extensão reduzida, corresponde a um dos habitats marinhos mais
estudados.
Por diversas razões é um habitat por excelência para examinar questões ecológicas. É
uma área de fácil acesso, onde se pode facilmente encontrar ambientes diferentes a
poucos metros de distância, devido a grandes variações de factores físicos a nível
temporal e espacial. Possui uma elevada diversidade de espécies e, embora a vida
vegetal seja constituída sobretudo por algas e algumas plantas superiores, é possível
encontrar animais dos mais diversos grupos taxonómicos, facilmente identificados
devido à grande disponibilidade de guias de identificação.
Sendo uma extensão do ambiente marinho, os povoamentos existentes são constituídos
quase exclusivamente por animais marinhos, com gradientes de distribuição verticais e
horizontais bem definidos, que correspondem a adaptações sintonizadas aos cíclicos
períodos de emersão e imersão (ver Raffaelli e Hawkins, 1996). As adaptações são
maioritariamente de índole comportamental (ou seja, movimentos ou acções),
morfológica (características externas do corpo) ou fisiológica (funções internas das
células e órgãos).
Ao longo da costa litoral Portuguesa existem dois principais tipos de substrato que
influenciam a composição e a distribuição das comunidades intertidais, sendo eles o
móvel e o rochoso. No substrato móvel existe tipicamente um gradiente a grande escala
(km) de acordo com a dimensão do sedimento, e por isso podemos encontrar praias de
cascalho, areia grossa e fina, e mesmo praias vasosas. Esta variação de dimensão traduz-
se em espécies especializadas em cada um destes substratos. A abundância e
diversidade das espécies animais e vegetais é principalmente condicionada pela maré e
pela mobilidade do substrato. As praias arenosas são consideradas como um
ecossistema a três dimensões uma vez que possibilitam a existência de vida entre o
sedimento, sendo a acção das ondas reduzida nessas circunstâncias, mas existindo uma
grande variação nos níveis de salinidade (Raffaelli e Hawkins, 1996).
Capítulo 1 – Introdução Geral
4
Os padrões gerais de distribuição e abundância dos organismos nos substratos intertidais
rochosos, também chamados de padrões de zonamento, são semelhantes
universalmente, e consistem em tipos semelhantes de fauna e flora a ocupar posições
similares ao longo do perfil vertical da praia, independentemente da região geográfica
(Lewis, 1964; Raffaelli e Hawkins, 1996). As costas rochosas tendem a ter uma maior
acção das ondas, exigindo que os organismos possuam adaptações para se fixarem às
rochas. Neste substrato, os animais são maioritariamente sésseis ou relativamente
lentos, sendo possível determinar a abundância com base em estimativas percentuais de
densidade, sem interferir com a dinâmica normal dos ecossistemas. As plantas são
maioritariamente algas e líquenes, enquanto os animais marinhos são, na sua maioria,
epifauna bentónica.
Nas costas rochosas é comum a existência de poças de maré que possuem, na sua
maioria, uma comunidade bastante complexa e de elevada biodiversidade. São
consideradas um nicho intertidal com características sublitorais. A sua composição
biológica está directamente dependente das características da poça, como a sua
localização (supra, médio ou infralitoral), a sua profundidade e as condições físico-
químicas (Underwood e Skilleter, 1996). Existem ainda várias espécies de peixes cuja
abundância é condicionada pela disponibilidade deste tipo de habitat, tendo a função de
área de crescimento de larvas e juvenis (Crabtree e Dean, 1982).
1.2. Organização biológica do litoral
1.2.1 O papel das marés
No estudo do funcionamento das comunidades intertidais é importante compreender as
condições ambientais, das quais as marés se destacam por serem determinantes para a
vida dos organismos e transportar nutrientes e estados larvares entre a zona costeira e as
águas profundas. As marés são movimentos verticais periódicos do nível do mar,
estando dependentes da posição da Lua em relação ao Sol, e destes em relação à Terra e
da sua movimentação. As forças que actuam neste mecanismo são a força de atracção
entre os astros (Lei da Atração Gravitacional de Isaac Newton, 1686), e a força
centrífuga, gerada pelo movimento da Terra e da Lua em torno do Sol.
O padrão de maré mais comum é o semi-diurno e também se aplica a Portugal, onde
ocorrem duas preias-mar e duas baixa-mar por dia, no entanto existem também marés
Capítulo 1 – Introdução Geral
5
diurnas e mistas. O número e a amplitude de cada maré diferem entre regiões e deve-se
a uma complexidade de factores como as características da costa e a força de Coriolis
(Raffaelli e Hawkins, 1996). As marés influenciam a vida dos organismos intertidais
por condicionarem o tempo e a hora em que estão expostos ao ar, levando a que certos
ritmos de actividades estejam condicionados a essas variações de emersão e imersão.
1.2.2 Padrões de Distribuição
Os padrões de distribuição das comunidades intertidais têm sido bastante estudados ao
longo do tempo (e.g. Stephenson e Stephenson, 1949; Lewis, 1964; Pérès e Picard,
1964; Stephenson e Stephenson, 1972), tendo-se demonstrado existir um padrão de
distribuição em bandas horizontais nas praias que é consistente em todo o mundo.
A classificação universalmente aceite para a zona intertidal corresponde à terminologia
adoptada neste trabalho, e divide a costa rochosa em três zonas com ambientes físicos
distintos: i) a zona superior, denominada de supralitoral, caracterizada pela presença de
líquenes incrustantes, cianobactérias, pequenos gastrópodes e isópodes; ii) a zona
intermédia, dita zona médiolitoral, predominada por filtradores, como mexilhões e
cirrípedes e; iii) a zona inferior infralitoral, dominada por algas vermelhas, castanhas e
em alguns casos (e.g. hemisfério Sul) tunicados (Lewis, 1964; Raffaelli e Hawkins,
1996).
Esta classificação baseia-se na estrutura e na dinâmica das populações influenciadas
pela acção da agitação das ondas. A zona supralitoral recebe apenas ressaltos de água
durante a preia-mar, a médiolitoral está sujeita a períodos de emersão e imersão
periódicos e, a infralitoral apenas é exposta em dias de marés vivas e em dias com baixa
agitação das águas (Raffaelli e Hawkins, 1996).
A definição de sistemas de classificação universais para a distribuição dos organismos é
importante para facilitar a comparação de trabalhos realizados em diferentes partes do
mundo e, para fazer referência a uma determinada área do habitat sem ter que referir
localização exacta (Raffaelli e Hawkins, 1996).
1.2.3 Factores que determinam a distribuição das espécies
Cada espécie tem um limite superior e inferior de distribuição bem definidos na zona
intertidal, e a influência dos factores bióticos e abióticos nesses padrões tem sido
largamente estudada (e.g., para o sul, Ballantine, 1961; Connell, 1972; Saldanha, 1974;
McQuaid e Branch, 1984; Hawkins e Hartnoll, 1985), incluindo variadas técnicas
Capítulo 1 – Introdução Geral
6
experimentais para examinar a dinâmica destas comunidades marinhas intertidais (e.g.
Dayton, 1971; Paine, 1974; Menge, 1976; Lubchenco e Menge, 1978; Benedetti-Cecchi
et al., 1996).
Os factores abióticos são muito importantes no estabelecimento do limite superior de
distribuição das espécies (Baker, 1909; Connell, 1972). Dentro destes podemos incluir
dois gradientes físicos: i) o gradiente vertical do mar para a terra, onde a intensidade de
alguns factores físicos como a temperatura, a salinidade e o tempo de exposição ao ar
(devido à maré) sofrem alterações e; ii) o gradiente horizontal de exposição à acção das
ondas entre praias, onde os organismos vão sendo sujeitos a diferentes forças
hidrodinâmicas e a diferentes tipos de substratos (Raffaelli e Hawkins, 1996). As
espécies encontram-se distribuídas verticalmente de acordo com as suas limitações
fisiológicas, havendo dessa forma uma correlação positiva entre o grau de tolerância aos
factores físicos e a posição no perfil vertical da praia (Raffaelli e Hawkins, 1996).
Acima da linha de maré encontram-se as espécies mais tolerantes à dissecação e à
variação de temperatura.
A exposição à acção das ondas é o outro factor físico importante na distribuição dos
organismos. As ondas aumentam a extensão da zona intertidal, por levarem o mar a
locais onde não chegaria apenas com o efeito da maré. A variação da ondulação é
muitas vezes traduzida num gradiente horizontal entre baías abrigadas e praias expostas
(Lewis, 1964; Raffaeli e Hawkins, 1996). Os organismos que estão sujeitos à acção das
ondas possuem adaptações morfológicas, fisiológicas e comportamentais que lhes
permitem sobreviver e beneficiar deste ambiente. Como por exemplo as lapas, que são
menores em locais expostos à acção das ondas possivelmente para diminuírem a
resistência ao hidrodinamismo (Denny., 1985; Hobday, 1995; Jenkins e Hartnoll, 2001),
os gastrópodes que têm taxas de crescimento superiores em locais abrigados (Etter,
1996), e as algas que adaptam a sua morfologia de acordo com as condições de
exposição (D'Amours e Scheibling, 2007; Wolcott, 2007). No entanto, características da
topografia e da geologia da costa, como sejam a presença/ausência de galerias, fendas,
fissuras e poças de maré, podem modificar estes gradientes verticais e horizontais de
distribuição dos organismos (Lewis, 1964; Raffaelli e Hawkins, 1996).
A distribuição dos organismos depende também de factores biológicos, como a
competição, a predação e a herbívoria. Estes factores foram inicialmente assinalados
como responsáveis pelo limite inferior de distribuição das espécies (Hawkins e Hartnoll,
1985; Lubchenco, 1980; Schönbeck e Norton, 1980), sendo só mais recentemente
Capítulo 1 – Introdução Geral
7
demonstrado que também definem o limite superior de algumas espécies (ver
Underwood, 1980; Sousa et al., 1981; Underwood e Jernakotf, 1981; Hawkins e
Hartnoll, 1985; Underwood, 1985).
No intertidal, a competição por recursos alimentares e espaço tem-se demonstrado
importante para explicar a presença de espécies sésseis como as cracas e mexilhões
(Connell, 1961; Menge e Sutherland, 1976), e para espécies móveis lentas como as
lapas (Boaventura et al., 2002b; Boaventura et al., 2003). A competição tem um papel
mais importante em ambientes rochosos, onde o espaço é mais limitante
comparativamente aos ambientes arenosos, e interage directamente com outros factores
como a predação e a acção das ondas, que diminuem a força da competição, reduzindo
as densidades dos organismos competidores (Connell, 1961; Gurevitch et al., 2000).
A herbívoria tem muitas vezes um papel fundamental para controlar a composição, a
distribuição e a dinâmica de muitas espécies de algas (Lubchenco e Gaines 1981, Paine
2002). Por exemplo, as lapas Patellidae são os herbívoros marinhos mais estudados, que
desempenham um papel importante na estrutura da comunidade das algas da zona
intertidal rochosa do NW Europa (ver Southward, 1964; Hawkins e Hartnoll, 1983;
Hawkins et al., 1992). Também Boaventura et al. (2002b), demonstrou que o pastoreio
por lapas define os limites superiores de macroalgas na costa do Atlântico Nordeste. O
efeito de “buldozing” também é associado a eventos de herbívoria em que o predador
vegetal condiciona o estabelecimento de outras espécies animais durante a sua
alimentação, como sejam as larvas de cracas (Underwood e Jernakotf, 1981).
A predação é um factor chave que determina a estrutura das populações (ver em Menge
e Sutherland, 1976; Hughes, 1980b; Sih et al., 1985; Connolly e Roughgarden, 1999;
Chase et al., 2002; Robles e Desharnais, 2002). Este tema será mais à frente discutido
detalhadamente.
1.2.4. Adaptações dos organismos às condições ambientais
Ao contrário do ambiente marinho que é relativamente estável, na zona intertidal as
condições ambientais, como a presença de água, a temperatura, a salinidade, o oxigénio
dissolvido e a presença de nutrientes, sofrem grandes flutuações ao longo de cada dia. A
periodicidade das marés condiciona os organismos a uma exposição diária ao ar e faz
com que tenham ritmos de actividade adaptados a este ambiente em constante mudança.
As principais adaptações das espécies que aqui vivem evoluíram principalmente para
evitar a perda de água. Tipicamente, existem espécies móveis (como os caranguejos)
Capítulo 1 – Introdução Geral
8
que são activas apenas durante a preia-mar e que durante a baixa-mar procuram refúgio
em fendas húmidas ou outros locais que retêm humidade (Nybakken, 1997). Algumas
espécies sésseis, como sejam a maioria das algas (por exemplo Porphyra, Ulva e
Enteromorpha), possuem adaptações estruturais e fisiológicas para evitar a perda de
água ou estão adaptadas a suportar a perda de água (Kanwisher, 1957; Schonbeck e
Norton, 1979). Os animais sésseis, como por exemplo as cracas e mexilhões, fecham as
suas conchas na maré-baixa para retenção de água.
Durante a baixa-mar os organismos estão também sujeitos a variações de temperatura
elevadas que podem ser detrimentais, tendo a selecção natural seleccionado por
exemplo conchas claras com saliências e estrias que reflectem a radiação solar e, que
possuem reservas no manto próprias para aumentar a evaporação de água, de modo a
manter o equilíbrio térmico. Por outro lado, evitam a absorção de calor através do
aumento do tamanho corporal na forma de complexos padrões morfométricos (Lewis,
1964; Hawkins e Jones, 1992; Nybakken, 1997).
As poças de maré também estão sujeitas a factores ambientais importantes (Lewis,
1964; Hawkins e Jones, 1992), onde para além da diferença de temperatura, a salinidade
pode ser aumentada devido à evaporação ou diminuída devido às chuvas num único
ciclo de maré. Contudo, as espécies que vivem nestes ambientes são normalmente
eurialinas, e quando não é o caso, os organismos desenvolveram adaptações para evitar
a perda de água (Nybakken, 1997).
3. Caracterização de poliplacóforos intertidais
Os moluscos são um dos grupos taxonómicos marinhos mais importantes, com cerca de
50.000 espécies vivas e 35.000 espécies fósseis, constituindo o segundo maior filo em
número de espécies (Sturm e Pearce, 2006). Os seus representantes têm uma grande
diversidade que passa não só pela forma, mas também pela complexidade, tamanho e
coloração.
Os polyplacophora são moluscos com cerca de 1000 espécies conhecidas e amplamente
distribuídas, desde das regiões polares até aos trópicos. A maior concentração destas
espécies ocorre na zona litoral da Austrália e da América do Norte (Monteiro, 1982). A
esta classe pertencem os quítones, que são exclusivamente marinhos e
preferencialmente bentónicos, vivendo maioritariamente na zona intertidal, mas que
podem ser encontrados até aos 7 000 metros de profundidade (Ruppert e Barnes, 1994).
Capítulo 1 – Introdução Geral
9
Embora sejam considerados a classe mais primitiva dentro dos moluscos, estão
amplamente adaptados a viver em substrato rochoso, sendo no entanto também possível
encontrar espécies adaptadas a viver enterradas em substrato móvel, como areia
silíciosa, coralígena e na vasa (Monteiro, 1982).
Na sua maioria apresentam pequenas dimensões e variam em tamanho desde 3 mm até
40 cm, sendo a maior espécie existente a Cryptochiton stelleri (Middendorff, 1847),
característica da costa Americana do Pacífico. Em Portugal, encontram-se com mais
frequência espécies que variam entre 1,5 a 16 mm, atingindo a maior espécie existente -
Chaetopleura angulata (Spengler, 1797) - aproximadamente 80 mm (Monteiro, 1982).
Tipicamente, os quítones possuem um corpo oval-alongado com simetria bilateral e
achatado dorso-ventralmente, com uma relação comprimento/largura diversa que varia
de 2/3 a 1/8. Na região dorsal têm uma concha constituída por oito placas ou valvas
articuladas entre si e, em volta destas, existe uma zona mole designada por cintura, que
pode apresentar pequenas formações duras como: escamas, grânulos, espículas calcárias
e sedas quitinosas (Figuras 1.1 e 1.2). As suas placas possuem quase sempre coloração
pigmentada. As cores verdes e castanhas são frequentes e a pigmentação pode variar de
uniforme a contrastante, em que uma placa pode ter uma cor diferente da seguinte,
assim como a cintura também pode apresentar zonas de cor diferentes (Monteiro, 1982).
Sendo animais polimórficos, a cor por si só não é determinante quanto à espécie,
existindo mesmo espécies como a Acanthochitona fascicularis (Linnaeus, 1767), onde
foram observados espécimes verdes, cinzentos, amarelos, com tons alaranjados, azuis,
castanhos ou com duas cores presentes (Monteiro, 1982).
Na região ventral sobressai o manto espesso e o pé amplo, achatado e bem desenvolvido
(Figura 1.1). A boca apresenta uma rádula com 17 dentes dispostos transversalmente.
Não apresentam tentáculos nem olhos, sendo a rádula o principal quimioreceptor
(Monteiro, 1982) A epiderme possui células sensíveis à temperatura e ao contacto,
existindo poros nas placas, identificados como terminações de feixes de células do
manto de natureza sensorial, que podem ser grandes, chamados de megaesthetes, ou
pequenos, esthetes (Moseley, 1885).
A concha serve como uma protecção e permite uma melhor flexibilidade para aderir ao
substrato. Para isso, pressionam a cintura contra a rocha e o pé retrai, funcionando todo
o animal como uma ventosa e, para além disso têm ainda a capacidade de se enrolar
sobre a face ventral (Monteiro, 1982).
Capítulo 1 – Introdução Geral
10
Figura 1.1 – Morfologia externa do quítone Chaetopleura apiculata (Say, 1838), a) vista dorsal e b) vista
ventral, onde as setas mostram as correntes respiratórias (Modificado de Ruppert e Barnes, 1994).
Para a diferenciação taxonómica é usada a configuração da ornamentação das placas e
da cintura. Para tal, foi classificada a primeira placa como cefálica, e a última como
anal. Estas são hemisféricas mas diferentes entre si e diferentes das restantes, que são
chamadas de placas intermédias, geralmente rectangulares com o bordo anterior menor
que o posterior (ver figura 1.2).
São na sua maioria animais micrófagos raspando as rochas com a sua rádula
alimentando-se preferencialmente de algas unicelulares, diatomáceas, briozoários e
bactérias (Heath, 1899; Arey e Crozier, 1919; Fretter, 1937). Realizam aquilo que
chamamos de homing, ou seja, movem-se para se alimentar mas regressam sempre ao
mesmo local ou “cicatriz” que pode ficar marcada na rocha, onde permanecem. No
entanto, apresentam relativamente pouca mobilidade, deslocando-se entre 1 a 15 cm por
minuto (Arey e Crozier, 1919).
Dentro dos seus predadores conhecidos podemos incluir os crustáceos decápodes (como
os caranguejos), estrelas-do-mar, anémonas-do-mar e aves marinhas (Moore, 1975;
Simpson, 1976; Rodrigues et al., 2005).
Capítulo 1 – Introdução Geral
11
Figura 1.2 – Morfologia de um poliplacóforo, sintetizando em, a) a diversidade de formações duras da
cintura e a nomenclatura atribuída às placas e; b) a nomenclatura e aspecto ventral das mesmas
(modificado de Drawing © 1962 by G. J. Browning from Marine Molluscs of Victoria).
A costa Portuguesa é rica em poliplacóforos e corresponde a uma zona de transição
entre espécies típicas do Atlântico Norte (e.g. Chaetopleura angulata) e espécies típicas
do Mediterrâneo (e.g. Chiton olivaceus (Spengler, 1797)). Embora de fácil acesso, estas
espécies parecem despertar pouco interesse por parte dos investigadores, potencialmente
devido ao facto de ser um grupo com alguma confusão taxonómica. Os trabalhos
publicados sobre poliplacóforos das costas portuguesas são escassos. Os primeiros
trabalhos referentes a Portugal são de MacAndrew (1849), que anteriormente tinha
estudado os poliplacóforos de Vigo, e que em 1850 alargou o seu estudo às costas
Portuguesas, Gibraltar e costas Mediterrâneas. Posteriormente, Hidalgo (1917),
efectuou um trabalho completo sobre esta classe e ampliou o número de espécies
descritas para a Península Ibérica. Na costa portuguesa os primeiros trabalhos dedicados
são de Nobre (1936), seguidos de Monteiro (1982), que com trabalhos na zona intertidal
e subtidal, procurou rever e inventariar a diversidade sistemática e a posição ecológica
dos poliplacóforos da costa Portuguesa. Mais recentemente, Carmona e Garcia (2000)
listaram as espécies de poliplacóforos existentes nas costas atlânticas do sul da
Península Ibérica, desde Sagres (Portugal) a Gibraltar (Espanha). Como resultado destas
Capítulo 1 – Introdução Geral
12
publicações encontram-se actualmente descritas 20 espécies para Portugal Continental e
Ilhas (Tabela 1.1).
Capítulo 1 – Introdução Geral
13
Tabela 1.1 – Características gerais das espécies de quítones existentes em Portugal Continental e Ilhas.
Capítulo 1 – Introdução Geral
14
4. Predação enquanto força reguladora da zona intertidal
A predação pode ser definida como o consumo de um organismo (presa) por um outro
(predador), no qual a presa está viva aquando dos ataques do predador (Begon et al.,
1996). É um dos principais processos reguladores da estrutura e dinâmica das
comunidades intertidais, envolvendo não só os organismos que habitam nesta zona
como aqueles que a visitam para se alimentar (Nybakken, 1997; Silva et al., 2010b).
A zona intertidal é um local importante para predadores móveis, como as aves,
caranguejos e peixes (Raffaelli e Hawkins, 1996) e, embora os padrões de distribuição
dos organismos sejam em grande parte determinados pelos factores abióticos, a
existência de predadores faz com que essa distribuição seja posteriormente alterada.
A predação é assim responsável por influenciar a distribuição e abundância das presas,
ou seja, controla as populações através da remoção de indivíduos, podendo no limite
levar à extinção localizada de presas (Schoener et al., 2001). Causa alterações nas
características comportamentais e morfológicas das presas, como alterações no
crescimento e na morfologia do exoesqueleto (e.g. Vermeij, 1976 ; Palmer, 1985, 1990;
Vadas et al., 1994; Connell, 1998; Trussell et al., 2003; Coleman et al., 2004; Brookes e
Rochette, 2007). Por exemplo, gastrópodes intertidais (Nucella lamellosa (Gmelin,
1791): Appleton e Palmer, 1988; Nucella lapillus (Linnaeus, 1758): Palmer, 1990;
Littorina obtusata (Linnaeus, 1758): Trussell, 1996; Littorina subrotundata (Carpenter,
1864): Dalziel e Boulding, 2005), que ocorrem em locais onde são activamente
predados por caranguejos, desenvolvem conchas mais espessas do que aqueles que
ocorrem em locais onde os caranguejos predadores possuem uma dieta variada. Brookes
e Rochette (2007) demonstraram que os caracóis Littorina obtusata aumentam a
espessura da sua concha, devido a um aumento activo da taxa de calcificação em
resposta aos sinais de predação do caranguejo Carcinus maenas (Linnaeus, 1758).
Não obstante, a predação pode levar ao aumento da biodiversidade se provocar a
diminuição da abundância de um competidor dominante, o que tem efeitos na dinâmica
de toda a comunidade (e.g. Paine, 1966; Menge e Sutherland, 1976; Underwood e
Denley, 1984, ver discussão em Navarrete e Menge, 1996). De forma indirecta, a
predação é também responsável por afectar a distribuição e abundância das espécies que
de alguma forma necessitam das espécies presas.
Capítulo 1 – Introdução Geral Capítulo 1 – Introdução Geral
15
A intensidade da predação varia ao longo do gradiente horizontal e vertical, e o seu
efeito na comunidade depende da densidade das presas e da habilidade do predador em
encontrá-las e capturá-las (McGuinness e Underwood, 1986). Contudo, o stress dos
factores abióticos, como a exposição à acção das ondas, pode afectar a pressão
predatória e diminuir o efeito da predação em algumas regiões e para determinados
tipos de presas (McGuinness e Underwood, 1986).
Os predadores desenvolvem estratégias e estruturas morfológicas destinadas à predação
e são normalmente selectivos, criando uma maior pressão por determinadas espécies,
faixas etárias (Landenberger, 1968) ou determinados tamanhos (Connell, 1998). As
presas possuem normalmente uma maior capacidade fisiológica para suportar os stresses
físicos, o que lhes permite desenvolver mecanismos para evitar os predadores. Assim os
organismos com grande capacidade de locomoção fogem aos predadores, apresentam
um crescimento rápido (refúgio pelo tamanho) e ocupam regiões inacessíveis aos
predadores, como fendas. Os organismos sésseis vivem em locais de maior stress, que
os predadores não toleram, tornaram-se crípticos (camuflagem), vivem em grandes
aglomerados, como os mexilhões, ou produzem substâncias químicas defensivas, como
as anémonas (Robles et al., 1990).
A pressão da predação é considerada mais intensa nas praias abrigadas (Connell, 1972;
Menge, 1978a), devido à maior abundância de consumidores, e mais fraca em praias
expostas (Ballantine, 1961; Lewis, 1964, 1968). Esta generalização, no entanto, tem
sido questionada por Underwood e Denley (1984) que defendem a necessidade de mais
evidências experimentais.
A importância da predação tem tipicamente sido avaliada por estudos onde se
demonstra o aumento significativo de uma determinada espécie devido ao
desaparecimento da espécie predadora (Paine, 1966; Menge, 1976; Paine, 1971, 1974;
Day, 1977; Underwood, 1980; Sih et al., 1985; Wootton, 1994; Chase et al., 2002).
Estes estudos têm-se centrado em lapas, caracóis, estrelas-do-mar e caranguejos
eremitas (Connell, 1972; Paine, 1976; Bertness, 1981).
A relação predador-presa garante o equilíbrio dos ecossistemas, na medida em que os
predadores, pela acção da predação, determinam o tamanho das populações de presas, e
estas o da população de predadores pela disponibilidade de alimento. Quando ocorre o
desaparecimento do predador, ocorre uma proliferação desordenada das presas e a
consequente superpopulação e o rápido declínio, provocado pela competição excessiva
entre os membros da mesma espécie.
Capítulo 1 – Introdução Geral
16
Para a generalidade das espécies de quítones, sabe-se que os seus predadores
invertebrados são principalmente estrelas-do-mar, crustáceos de maior dimensão,como
os caranguejos, e possivelmente caracóis, sendo os predadores vertebrados as aves.
Relativamente aos predadores invertebrados, três estudos realizados na Califórnia e
Washington mostraram que 6 espécies de quítones representaram cerca de 5% do
número total de presas da estrela-do-mar Pisaster ochraceus (Brandt, 1835) (Feder,
1959; Paine, 1966; Mauzey et al., 1968). Também na Califórnia, DeBevoise (1975),
demonstrou que a mesma estrela-do-mar é um potencial predador do quítone Cyanoplax
hartwegii (Carpenter, 1855), quando este não se encontrava camuflado e protegido pela
alga verde Silvetia compressa (E. Serrão et al. 1999). No entanto, em relação ao quítone
Tonicella lineata (Wood, 1815), um estudo realizado no Pacific Grove, Califórnia,
mostrou que estes não são consumidos pelas estrelas-do-mar mais comuns (Pisaster
ochraceus, Pisaster giganteus (Stimpson, 1857), e Patiria miniata (Verrill, 1913), mas
que estas comem outras espécies de quítones. Assim, o autor sugere que algumas
espécies de quítones devem possuir algum tipo de repelente químico ou inibidor táctil
que os protege de determinados predadores e em determinadas circunstâncias, facto que
ainda não se encontra provado. Em relação aos gastrópodes, não é comum a existência
de gastrópodes que atacam quítones, mas observações no norte da Califórnia indicam
que o búzio Ocinebrina (Ocinebra) lúrida (Middendorff, 1848), preda quítones
Cryptochiton stelleri (Middendorff, 1847) (Talmadge, 1975).
Dentro dos predadores vertebrados, temos por exemplo as gaivotas, Larus occidentalis
(Audubon, 1839), que no Pacific Grove, são responsáveis pelo consumo anual de 15%
da população total do quítone Nuttallina californica (Piper, 1975). A mesma espécie de
gaivota não exerce predação sobre outra espécie de quítone (Cyanoplax hartwegii) de
características semelhantes e também existente no local de estudo, o que o autor sugere
dever-se ao facto de esta espécie ocorrer normalmente camuflada por algas,
contrariamente à outra que é consumida, que ocorre exposta no topo das rochas (Moore,
1975; e ver também, DeBevoise, 1975).
Relativamente à predação de quítones por parte de crustáceos, a primeira evidência
científica surgiu a partir de estudos realizados por Silva et al. (2009, 2010a, 2010b), que
descreveu a espécie de Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769) como uma importante
presa de caranguejos, onde esta correspondeu a cerca de 40% da dieta de Carcinus
maenas, 13% de Necora puber (Linnaeus, 1767) e 7% de Cancer pagurus (Linnaeus,
1758) (Silva et al., 2010a). Para além deste estudo, outros dos mesmos autores,
Capítulo 1 – Introdução Geral Capítulo 1 – Introdução Geral
17
demonstraram que L. cinerea é fortemente consumido pelo caranguejo Eriphia
verrucosa (Forskal, 1775) (Silva et al., 2010a), e também pelo Pachygrapsus
marmoratus (Fabricius, 1797) (Silva et al., 2009), em praias abrigadas. A evidência de
que espécies de quítones são consumidas por caranguejos não é difícil de entender, uma
vez que os padrões de maior actividade de ambas as espécies são coincidentes, ou seja,
ambos estão activos durante a noite (Evans, 1951). Adicionalmente, os quítones são
susceptíveis e vulneráveis à predação porque: i) atingem um tamanho máximo de 2 cm
nos locais estudados por Silva et al. (2010a, 2010b), tamanho este que é inferior
comparado com os gastrópodes mais comuns como lapas e caracóis e, ii) possuem uma
concha constituída por placas que são mais finas e têm uma menor capacidade de
adesão ao substrato (Silva et al., 2010a, 2010b).
Apesar da sua vulnerabilidade, as defesas apresentadas pelos quítones para fuga à
predação incluem alguma capacidade de fixação ao substrato, concha formada por
placas pesadas sobrepostas que apresentam uma coloração que facilmente se assemelha
ao substrato, ou seja, efeito camuflagem e, a capacidade que muitas espécies apresentam
de ser enrolar formando as placas um círculo defensivo.
5. Objectivos do trabalho
O presente trabalho teve como objectivos: i) identificar as espécies de quítones
associadas aos substratos rochoso e arenoso no intertidal da costa Central Portuguesa, ii)
caracterizar a sua estrutura populacional, iii) quantificar a sua disponibilidade enquanto
presa e, através de experiências laboratoriais, iv) testar a sua vulnerabilidade e
quantificar a sua importância enquanto presa de crustáceos predadores.
Os quítones são encontrados comummente na costa Portuguesa em substrato arenoso e
rochoso (Saldanha, 1997). No entanto, e para o Sul da Europa, mantêm-se um elevado
grau de desconhecimento acerca da sua caracterização populacional, particularmente
tendo em consideração o factor natureza do substrato. Deste modo, no capítulo 2, o
objectivo foi identificar as espécies de quítones existentes em quatro praias rochosas da
costa central portuguesa (Cabo Raso, Raio Verde, Avencas e Parede) e caracterizar a
sua estrutura populacional no limite superior e inferior da zona médiolitoral. Neste
capítulo, foi ainda um objectivo identificar os polimorfismos de cor de cada espécie
encontrada e relacioná-los com as características do substrato em que se encontram.
Desta forma será possível perceber se existem diferenças na distribuição das espécies e
Capítulo 1 – Introdução Geral
18
dos seus polimorfismos nas duas zonas de maré e quais os factores biológicos e/ou
ambientais que explicam a presença dos mesmos.
No capítulo 3 os objectivos foram identificar as espécies de quítones existentes em
substrato móvel e areia vasosa conquífera na caldeira de Tróia, estuário do Sado
(Setúbal), assim como identificar os polimorfismos de cor das espécies encontradas.
Estudos recentes têm apontado os quítones enquanto presas frequentes de vários
predadores-chave no intertidal Europeu (Silva et al., 2009; Silva et al., 2010a, 2010b).
No capítulo 4, o objectivo foi avaliar a importância dos quítones enquanto espécies
presas de crustáceos, nomeadamente de caranguejos (espécie Carcinus maenas, e
identificar a eficácia e preferência na escolha do polimorfismo do quítone
Lepidochitona cinerea, através de experiências laboratoriais. Pretendeu-se examinar se
os quítones escolhem a rocha onde se refugiam de acordo com os seus polimorfismos de
cor, com um objectivo de camuflagem, e seguidamente perceber a forma como os
caranguejos identificam a presa e a seleccionam.
Esta tese termina no capítulo cinco com a discussão geral dos resultados obtidos, bem
como o enquadramento científico dos benefícios para a ciência trazidos por esta tese e a
perspectiva de linhas de investigação futuras.
Capítulo 1 – Introdução Geral Capítulo 1 – Introdução Geral
19
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Capítulo 2
Capítulo 2
29
Avaliação das características populacionais de quítones
intertidais em substrato rochoso
2.1. Resumo
Os quítones são comuns na costa Portuguesa em substrato arenoso e rochoso (Saldanha,
1997). No entanto, e para o Sul da Europa, mantém-se um elevado grau de incerteza
acerca dos seus parâmetros populacionais, particularmente tendo em consideração o
factor natureza do substrato. O presente trabalho visou caracterizar as populações de
quítones em praias rochosas, replicadas na costa central portuguesa. Foram realizados
transectos no limite superior e inferior do médiolitoral, em quatro praias do concelho de
Cascais. Em cada transecto uma busca exaustiva de quítones foi feita em canais de
escoamento natural que apresentavam alguma humidade retida, bem como em pedras
soltas e poças de maré. Foram identificadas três espécies e as suas populações foram
caracterizadas em termos de: i) frequência de polimorfismos de cor, definidos com base
no padrão de coloração, ii) comprimento e largura e, iii) tipo e tamanho de habitat onde
os indivíduos foram encontrados, incluindo, por exemplo, o nível de rugosidade do
substrato e a presença de diferentes algas macroscópicas. Desta forma, foi possível
avaliar qual a importância das características do substrato e nível de maré na
distribuição das espécies e indivíduos. A espécie Lepidochitona cinerea (Linnaeus,
1769) foi a mais abundante, representando 77% dos indivíduos amostrados, seguida de
Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859) (15%) e Acanthochitona crinita (Pennant,
1777) (8%). Não houve diferenças significativas na distribuição das espécies para os
factores testados, nível de maré e praias. As espécies L. cinerea e A. crinita foram
identificadas como sendo polimórficas, com seis e quatro padrões de cor distintos,
respectivamente. A espécie L. algesirensis apresentou uma única coloração.
As características do substrato contribuíram significativamente para explicar a variação
na distribuição dos diferentes padrões de cor dos indivíduos e/ou espécies. As
características mais importantes foram a presença/ausência de algas macroscópicas
cobrindo o substrato, o tipo de alga (verde, vermelha ou com Lithothamnium), bem
como o nível geral de rugosidade da rocha, registado nas categorias liso e rugoso. Este
trabalho sugere que existe uma clara associação entre as espécies e polimorfismos de
cor dos quítones com as características do seu substrato, mas não parece existir uma
Capítulo 2
30
resposta das comunidades em maiores escalas espaciais entre níveis de maré (m) e entre
praias (km). Inclui-se neste trabalho uma reflexão científica sobre as origens e
implicações dos padrões de distribuição das espécies e polimorfismos num contexto da
variação natural do habitat e das relações ecológicas interspecíficas. É discutida a
hipótese de a elevada variação de cores encontrada ter como base um esforço adaptativo
das espécies, no sentido de minimizarem o risco predatório recorrendo a estratégias de
camuflagem com o substrato. Esta hipótese foi enquadrada no conhecimento actual
acerca de adaptações de moluscos marinhos a predadores maioritariamente visuais, bem
como no que se sabe acerca de outras forças potencialmente explicativas da distribuição
e padrões de cor variados que ocorrem intra-espécie nos moluscos marinhos em geral.
Palavras-chave: zona intertidal, substrato rochoso, distribuição, Polyplacophora,
polimorfismos de cor, camuflagem.
Capítulo 2
31
2.2. Introdução
A maioria dos estudos realizados em quítones ao nível global centra-se principalmente
numa abordagem taxonómica, com foco na identificação e descrição de espécies
existentes em diferentes níveis batimétricos, particularmente nas costas dos oceanos
Pacífico e Atlântico (e.g. Ferreira, 1983; Bullock, 1985; Bullock, 1988; Reyes-Gómez,
1999; García-Ríos, 2003; García-Ríos et al., 2003, 2007; García-Ríos e Álvarez-Ruiz,
2007), bem como na sua biologia (Kaas e Van Belle, 1985, 1987, 1990, 1994).
A biologia geral dos quítones tem também sido largamente estudada (Hyman, 1967;
Kaas e Van Belle, 1985, 1987, 1990, 1994; Kaas et al., 2006), bem como aspectos sobre
a morfologia da concha (Baxter e Jones, 1981; Baxter, 1982), capacidade sensorial
(Boyle, 1972) e biologia reprodutiva (Barnes e Gonor, 1973; Watanabe e Cox, 1975;
Simpson, 1976; Pearse, 1978; Turner, 1978). No entanto, a ecologia de quítones é ainda
largamente desconhecida sendo a informação disponível referente em grande parte à
costa central Norte Americana (Glynn, 1970; Randall e Martin, 1987; McMahon et al.,
1991; Littler et al., 1995; Kleeman, 2003). Nestes estudos, foram principalmente
investigados aspectos como: i) abundância das espécies e os seus papéis tróficos, de
forma a relacionar a abundância com o tipo de alimentação (Miller, 1983) e, b) o
comportamento de homing apresentado pelos quítones que realizam excursões
alimentares normalmente nocturnas regressando ao local onde passam a maior parte do
tempo (Schmidt-Effing, 1980).
A ecologia das espécies de quítones portuguesas é largamente desconhecida e os
estudos centram-se numa abordagem descritiva da taxonomia das espécies existentes e
da sua biologia geral (Hidalgo, 1917; Nobre, 1936; MacAndrew, 1850; Monteiro, 1982;
Carmona e Garcia, 2000). Reis e Monteiro (1984) realizaram o primeiro estudo sobre os
aspectos ecológicos dos quítones da costa portuguesa, onde avaliaram o papel do tipo de
substrato, batimetria e os povoamentos dominantes das rochas, como factores que
condicionam a distribuição das espécies. Estes autores também fizeram a primeira
referência à existência de uma evidente relação entre a cor do animal e a do biótopo
envolvente.
Estudos sobre padrões de distribuição das espécies e sobre factores abióticos e bióticos
que limitam a sua distribuição foram já realizados para o Chile (Otaíza e Santelices,
1985), Austrália (Smith e Otway, 1997), Antártida (Simpson, 1976) e Costa Rica
(Jorger et al., 2008), mas restringidos a algumas espécies (Andrus e Legard, 1975;
Capítulo 2
32
Simpson, 1976; Black et al., 1979; Murdoch e Shumway, 1980; Paine, 1981).
Decorrendo desses estudos, pensa-se actualmente que a distribuição vertical dos
quítones é influenciada por factores físicos, como a temperatura, a salinidade (Simpson,
1976) e a acção das ondas (Otaíza e Santelices, 1985), e por factores biológicos, como a
disponibilidade de recursos alimentares e a predação (Simpson, 1976; Piercy, 1987;
Littler et al., 1995). No entanto, a distribuição dos quítones não pode ser associada
apenas a um destes factores, estando dependente da sua interação.
Os quítones não são tolerantes a baixos níveis de salinidade e à dissecação (Simpson,
1976), necessitando de locais com alguma humidade retida, não ocorrendo assim em
rochas ou poças de maré que se encontrem nas zonas superiores do intertidal
(supralitoral). Também a exposição à acção das ondas parece ser um factor que
determina a distribuição do tamanho dos quítones, já que Otaíza e Santelices (1985)
demonstraram que, na zona costeira do Chile, as espécies de quítones de menor
tamanho foram encontradas em níveis menos expostos ao impacto das ondas, enquanto
espécies de maiores dimensões foram encontradas em níveis mais expostos. No entanto,
dados recentes de Jorger et al. (2008) demonstraram que esta relação não está clara para
as espécies que vivem nas poças de maré, uma vez que para a espécie Ischnochiton
dispar (Sowerby, 1832) o comprimento do corpo aumentou com o aumento da distância
da costa. Desta forma, são necessários mais dados para compreender a influência da
acção das ondas sobre as espécies de quítones.
Muitas espécies de quítones possuem preferências alimentares (principalmente por algas
calcárias), que os fazem depender da distribuição desses recursos alimentares, que são
comuns nas zonas inferiores do intertidal e no subtidal (Simpson, 1976; Littler et al.,
1995;). Os quítones são organismos com pouca mobilidade e assim restringem a sua
distribuição a locais que lhes permitem um fácil acesso ao alimento (Arey e Crozier,
1919; Simpson, 1976).
A predação é actualmente considerada uma força potencialmente decisora na
abundância e distribuição dos quítones, uma vez que estes estão expostos a predadores
sésseis, como as estrelas-do-mar, e a predadores visuais, como as gaivotas, caranguejos
e peixes, que podem exercer um efeito selectivo sobre determinados padrões de cor
(Moore, 1975; Simpson, 1976; Rodrigues et al., 2005). Os caranguejos são predadores
activos do quítone Lepidochitona cinerea na costa portuguesa (Silva et al., 2010b),
permanecendo no entanto desconhecido o seu papel no controle das populações de
quítones. A estrela do mar Pisaster ochraceus (Brandt, 1835) é um predador que limita
Capítulo 2
33
a distribuição de seis espécies de quítones na costa da Califórnia (Feder, 1959; Paine,
1966; Mauzey et al., 1968). As gaivotas, Larus occidentalis (Audubon, 1839) são
responsáveis pelo consumo anual de 15% da população total do quítone Nuttallina
californica no Pacific Grove (Piper, 1975) exercendo um papel selectivo sobre esta
espécie e condicionando a sua distribuição (Moore, 1975).
Os quítones são fototrópicos negativos, refugiando-se em locais com baixa intensidade
luminosa e também de relativa humidade, uma vez que são extremamente sensíveis à
dissecação (Evans, 1951). Segundo Evans (1951) o comportamento dos quítones é
influenciado pela gravidade, que na espécie Lepidochitona cinerea, varia de acordo com
as condições externas. Esta espécie, quando completamente imersa em água não
responde à gravidade, mas fora de água os indivíduos deslocam-se em função da
gravidade havendo um efeito geotático positivo.
Os quítones são importantes consumidores primários da zona intertidal (Simpson, 1976;
Rodrigues et al., 2005). Algumas espécies de quítones apresentam localmente uma alta
densidade, o que sugere que estes herbívoros exercem uma forte pressão de herbívoria
nas comunidades de algas, chegando a ser responsáveis pelo controlo do seu
crescimento (Underwood, 1979; Branch, 1981; Lubchenco e Gaines, 1981; Hawkins e
Hartnoll, 1983).
Algumas espécies de quítones são conhecidas por serem polimórficas, ou seja, as suas
placas apresentam uma grande variedade de cores. O polimorfismo de cor é uma
característica definida pela coexistência dentro de uma população de dois ou mais
padrões de cor determinados e segregados geneticamente (Ford, 1940; Robinson e
Davinson, 1996). A existência de polimorfismos dentro das populações naturais é
comum, tanto para vertebrados (Ballinger e McKinney, 1967; Gill, 1977; Tordoff,
1980) como para invertebrados (Sheppard e Cook, 1962; Benham et al., 1974). Estudos
sobre polimorfismos de cor estão centrados em espécies de bivalves marinhos, onde este
facto é associado a factores ecológicos e/ou genéticos, como a predação e a oscilação
genética (Hoagland, 1977; Hughes e Mather, 1986; Byers, 1990; Whiteley e Owen,
1997). Dentro do filo Mollusca é comum a existência de uma correspondência entre a
cor da concha e a cor do substrato que domina (Cain, 1977). No entanto, para a classe
Polyplacophora existe apenas um estudo realizado no Brasil, que caracteriza a espécie
de quítone Ischnochiton striolatus (Gray, 1828) em relação aos seus polimorfismos.
Sabendo que os quítones dependem das algas para abrigo e alimento, pensa-se que a sua
Capítulo 2
34
grande variedade de cores aumenta as suas hipóteses de sobrevivência devido ao efeito
de camuflagem proporcionado pelos padrões de cor variados.
No entanto, são necessários mais dados para compreender a ecologia desta classe,
nomeadamente avaliar, numa primeira fase, os padrões gerais de distribuição das
espécies, a forma como estes seleccionam o seu habitat e a sua importância no meio
intertidal, e numa outra fase compreender qual o papel dos seus padrões de cor, a sua
origem e influência no meio envolvente. Após o trabalho pioneiro de Reis e Monteiro
(1984), nenhuma informação foi publicada sobre a composição da população de
quítones da costa central Portuguesa e a sua relação com factores ambientais. Desta
forma, o presente estudo visa preencher essa falta de conhecimento para os quítones,
avaliando a variação da composição de espécies, polimorfismos, relações com o seu
habitat, e abundância em locais replicados na costa Portuguesa. Para além disso,
pretende-se caracterizar os padrões de cor das espécies encontradas e relacioná-los com
as características do substrato em que se encontram, de forma a tentar compreender os
motivos da elevada diversidade de cores dos indivíduos.
Neste estudo examinou-se se existem diferenças: i) no número de espécies de quítones
entre diferentes praias e níveis de maré, ii) na abundância da espécie L. cinerea, e na
distribuição dos seus diferentes polimorfismos de cor entre as praias e níveis de maré, e
iii) nas relações entre as variáveis da rocha e a ocorrência dos polimorfismos. A
consistência dos padrões foi verificada usando um modelo experimental hierárquico
(dois níveis de maré em quatro praias distintas, cada um com dois transectos de
amostragem).
Capítulo 2
35
2.3. Material e Métodos
2.3.1. Área de Estudo
O estudo realizou-se em quatro praias rochosas da costa central Portuguesa, no concelho
de Cascais: Cabo Raso (38º71’N, 9º48’W), Raio Verde (38º70’N, 9º47’W), Avencas
(38º68’N, 9º36’W) e Parede (38º68’N, 9º35’W) (Figura 2.1). A amostragem ocorreu
durante a maré baixa na zona intertidal entre os meses de Novembro de 2011 a Janeiro
de 2012. Estes locais de amostragem foram considerados representativos da costa
rochosa portuguesa e por apresentarem as características que se consideram importantes
para a existência de quítones, nomeadamente, pedras de pequena dimensão em poças de
maré e em canais de escoamento de água vazante que retém humidade.
Figura 2.1 – Praias do concelho de Cascais onde foram realizadas as amostragens: a) Cabo Raso, b) Raio
Verde, c) Avencas e d) Parede.
2.3.2. Métodos de Amostragem
A primeira fase deste estudo traduziu-se em observações preliminares das costas
rochosas da zona de Cascais, de modo a escolher os locais de amostragem mais
representativos. Em cada praia, foram definidos dois transectos de amostragem
c) d)
a) b)
)
a)
Capítulo 2
36
horizontais, ao longo do limite superior e inferior do médiolitoral, respectivamente. Para
cada transecto de ~2 horas, as rochas livres foram examinadas visualmente, onde, para
todos os quítones encontrados, a espécie foi identificada no campo de acordo com
Monteiro (1982), o comprimento e a largura do indivíduo foi medido com precisão de
0,1 mm, e a sua cor predominante e abundância foram registados.
A confirmação da identificação para cada coloração foi feita em laboratório com base
na configuração e ornamentação das placas e da cintura dos quítones (Hayward e
Rylland, 2006). Para tal, está classificada a primeira placa como cefálica, e a última
como anal, estas são hemisféricas mas diferentes entre si e diferentes das restantes, que
são chamadas de placas intermédias, geralmente rectangulares com o bordo anterior
menor que o posterior. Estas placas têm configurações e ornamentações que variam de
espécie para espécie o que nos permite, recorrendo a um microscópico óptico,
diferenciar as mesmas (Figura 2.2).
Figura 2.2 – Exemplo de esquemas de ornamentação de placas de quítones das espécies a) Lepidochitona
cinerea (placa cefálica e intermédia), b) Leptochiton algesirensis (placa cefálica, intermédia e anal) e c)
Acanthochitona crinita (placa cefálica, intermédia e anal) (Modificado de Kaas e Van Belle, 1994).
Capítulo 2
37
As características do substrato foram também registadas para caracterizar os habitats
das diferentes espécies e/ou polimorfismos de cor. Assim, para cada rocha onde a
presença de quítones foi detectada, foram registados: i) tamanho da rocha em termos de
comprimento, largura e altura, ii) cobertura vegetal nas categorias macroscópicas algas
vermelhas (Rhodophyta), algas verdes (Chlorophyta), nua (sem algas), com
Lithothamnium e, iii) as características de superfície nas categorias lisa, rugosa ou
mista. Este tipo de classificação geral de malha qualitativa possibilitou processar a
enorme abundância encontrada, bem como obter informação preliminar acerca da
frequência de ocorrência das diferentes colorações de quítones de acordo com a cor e
característica predominante do substrato.
2.3.3. Análises dos Dados
A análise estatística dos dados recolhidos foi realizada através do software PRIMER
(Clarke e Warwick, 2007). Este software contempla uma panópia de técnicas adequadas
para a exploração estatística de dados multivariados e multifactoriais. A abundância das
espécies foi comparada entre as quatro praias em estudo e para os diferentes níveis de
maré, através de análises multivariadas com base em testes de permutação. Para
determinar a existência de diferenças significativas entre esses factores a técnica
PERMANOVA foi utilizada, com o seguinte design experimental: nível de maré (fixo
com dois níveis: limite superior e inferior do médiolitoral) e praia (aleatório com quatro
níveis: Cabo Raso, Raio Verde, Avencas, Parede). A PERMANOVA corresponde a
uma ANOVA mas com base em testes de permutação em vez de variância e para
designs multifactoriais. A sua interpretação é muito similar à da ANOVA.
A técnica percentagem de similaridade (SIMPER) foi utilizada para identificar as
espécies que mais contribuíram para as diferenças detectadas nas análises anteriores.
Esta técnica avalia quais as características discriminantes nos dados com base na
diferença na similaridade entre pares de amostras. A representação gráfica do MDS
(Escalonamento Multidimensional) foi utilizada para ordenar no espaço as diferenças
entre amostras. No gráfico MDS, quanto maior o espaçamento entre amostras maior a
diferença entre as mesmas. Antes das análises estatísticas, os dados foram
transformados pela raiz quarta, de modo a obter uma distribuição de peso mais
equitativa entre espécies/padrões de cor raros e dominantes (Clarke, 1993).
Para determinar quais as variáveis ambientais das rochas que possam ser mais
determinantes para a distribuição dos padrões de cor da espécie L. cinerea, foi utilizada
Capítulo 2
38
a análise BEST, efectuada pela técnica BIOENV, que utiliza a correlação de Spearman
para relacionar os dados bióticos com os dados abióticos, determinando quais os
factores ambientais que melhor explicam os padrões biológicos observados. Neste teste,
é feita uma comparação multivariada da concordância entre as matrizes de similaridade
de dados bióticos e abióticos. O BIOENV utiliza todas as variáveis ambientais
disponíveis para determinar qual o conjunto que melhor explica os padrões dos dados
biológicos. Para a matriz dos dados bióticos, o coeficiente de similaridade aplicado foi o
de Bray-Curtis, e na matriz dos dados abióticos, a distância Euclideana (Clarke, 1993).
Para maximizar a confiança no modelo dado pela análise BEST, o método BVSTEP foi
também utilizado de modo a possibilitar a verificação de concordância entre os 2
modelos (BIOENV e BVSTEP), baseados em métodos de cálculo diferentes.
Para a relação entre as variáveis das rochas e os padrões das espécies Leptochiton
algesirensis e Acanthochitona crinita foi utilizada a análise BEST apenas pelo método
BIOENV.
Capítulo 2
39
2.4. Resultados
Foram amostrados 1658 indivíduos e identificadas 3 espécies de quítones no total:
Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769), Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859) e
Acanthochitona crinita (Pennant, 1777). A espécie L. cinerea foi a espécie mais
abundante, com um total de 1280 indivíduos, seguido da espécie L. algesirensis com
251 e A. crinita com 125 indivíduos (Figura 2.3).
Figura 2.3 – Frequência (%) de ocorrência das espécies Lepidochitona cinerea, Leptochiton algesirensis
e Acanthochitona crinita.
Não existiram diferenças na abundância das três espécies de quítones para todos os
factores analisados (Tabela 2.1).
Tabela 2.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre a variação da
abundância das três espécies de quítones nas diferentes praias e nos dois níveis de maré.
Capítulo 2
40
No entanto, através da visualização do gráfico MDS pode ser observada uma tendência
de diferenciação entre o nível médio superior e inferior (Figura 2.4).
Figura 2.4 – Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com dados de
abundância das três espécies amostradas nas quatro praias em estudo, ordenada pelo limite superior
(upper) e limite inferior (lower) do médiolitoral.
A análise SIMPER mostrou que L. cinerea foi a espécie que mais contribuiu para a
tendência de diferenciação entre os níveis de maré (40%), sendo mais abundante no
médiolitoral superior (abundância média de 9,35 indivíduos) do que no inferior
(abundância média de 7,87 indivíduos), enquanto L. algesirensis e A. crinita foram mais
abundantes no médiolitoral inferior (abundância média L algesirensis de 4,91
indivíduos, abundância média A. crinita de 3,22 indivíduos) do que no superior
(abundância média L. algesirensis de 2,26 indivíduos, abundância média A. crinita de
1,70 indivíduos) (Tabela 2.2).
Capítulo 2
41
Tabela 2.2 - Resultados da análise SIMPER, da contribuição das espécies para as diferenças encontradas
entre as praias. Número de permutações usadas = 9999.
Relativamente aos polimorfismos de cor, as designações dos mesmos foram criadas de
modo a serem intuitivas durante a amostragem no campo, e também devido ao facto de
ser o método utilizado em publicações anteriores (e.g. Rodrigues et al., 2005). Foram
identificados seis para a espécie L. cinerea sendo eles, o “verde-escuro”, “verde-claro”,
“rosa”, “castanho-escuro”, “creme” e “cor variável com padrões” (Tabela 2.3, Figura
2.5a, Anexos). O mais abundante em todas as praias foi a “cor variável com padrões”
(66%), seguido de “verde-claro” (12%), “verde-escuro” (10%), “rosa” (7%), “creme”
(3%) e “castanho-escuro” (2%) (Tabela 2.3, Figura 2.5a).
Nos indivíduos da espécie A. crinita, foram identificados quatro polimorfismos de cor,
sendo estes o “castanho-escuro”, “castanho-mármore”, “creme” e “vermelho” (Anexos).
O mais abundante foi o “castanho-escuro” (54%), seguido de “castanho-mármore”
(41%), “creme” (3%) e “vermelho” (2%) (Tabela 2.3, Figura 2.5b). A espécie L.
algesirensis não apresentou polimorfismos apresentando todos os indivíduos a cor
branca amarelada (Tabela 2.3, Figura 2.5c, Anexos).
Capítulo 2
42
Tabela 2.3 - Frequência (%) de ocorrência dos polimorfismos de cor das espécies Lepidochitona cinerea,
Leptochiton algesirensis e Acanthochitona crinita.
A abundância destes polimorfismos de cor encontrados, não parece ser diferente entre
as quatro praias analisadas (Figura 2.5).
Para a espécie L. cinerea, a “cor variável com padrões” foi a que ocorreu com maior
abundância em todas as praias, no entanto nota-se uma tendência de diferenciação entre
dois grupos de praias (Cabo Raso/Raio Verde e Avencas/Parede) em relação à
frequência dos polimorfismos de cor. Isto porque no Cabo Raso e Raio Verde a ordem
de abundância é: “ cor variável com padrões”, “verde-escuro”, “verde-claro”, “rosa”,
“castanho-escuro” e “creme”, enquanto nas Avencas e Parede a ordem é: “cor variável
com padrões”, “verde-claro”, “rosa”, “verde-claro”, “creme” e “castanho-escuro”
(Figura 2.5a). Desta forma, nas praias Cabo Raso e Raio Verde ocorrem indivíduos de
cores mais uniformes, com grande predominância de cores mais escuras, principalmente
verdes, enquanto nas Avencas e Parede existe uma grande ocorrência de indivíduos de
cores muito variáveis e surgem também muitos indivíduos de cores mais claras, como o
rosa e creme.
Na espécie A. crinita não existe a mesma diferenciação entre praias, em relação à
abundância dos polimorfismos, pois em todas as praias a ordem foi a mesma, primeiro o
“castanho-escuro”, seguido do “castanho-mármore”. A ocorrência de indivíduos de
polimorfismo “vermelho” e “creme” é rara, sendo que só foram encontrados dois
indivíduos vermelhos (um no Raio Verde e um na Parede), e quatro cremes (três no
Capítulo 2
43
Cabo Raso e um no Raio Verde) (Figura 2.5b) No entanto, é claro o facto de terem sido
encontrados mais indivíduos desta espécie nas Avencas e Parede comparativamente ao
Cabo Raso e Raio Verde (Figura 2.5b).
A espécie L. algesirensis, não polimórfica, ocorreu maioritariamente nas Avencas,
seguida da Parede, Cabo Raso e Raio Verde (Figura 2.5c).
Capítulo 2
44
Figura 2.5 – Frequência (%) de ocorrência dos diferentes polimorfismos de cor, nas quatro praias em estudo, da espécie a) Lepidochitona cinerea, b) Leptochiton algesirensis
e c) Acanthochitona crinita.
Capítulo 2
45
O comprimento médio de L. cinerea foi de 0,82 cm e a largura de 43 cm, encontrando-
se os indivíduos de maiores dimensões no limite superior do médiolitoral, com 0,85 cm
de comprimento e 0,45 cm de largura (limite inferior: 0,74 x 0,39 cm). O Raio Verde foi
a praia onde se encontraram os indivíduos maiores desta espécie, sendo os menores
característicos do Cabo Raso e Avencas.
Na espécie L. algesirensis, o comprimento médio foi de 0,77 cm e largura 0,39 cm. Os
indivíduos de maiores dimensões foram amostrados no limite inferior do médiolitoral,
com 0,84 cm de comprimento e 0,43 cm de largura (limite superior: 0,65 x 0,30 cm). Os
indivíduos maiores foram encontrados no Cabo Raso e os menores nas Avencas.
A espécie A. crinita apresentou maiores dimensões relativamente às anteriores, com um
comprimento médio de 1,05 cm e uma largura de 0,47 cm, sendo maiores no limite
superior do médiolitoral, com 1,29 cm de comprimento e 0,70 cm de largura (limite
inferior: 0,94 x 0,46 cm). No Cabo Raso encontraram-se os indivíduos maiores estando
os menores localizados no Raio Verde e Avencas (Figura 2.6a, b).
Figura 2.6a – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das três espécies em estudo nas quatro
praias, no limite superior do médiolitoral.
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg.
L. cinerea L. algesirensis A. crinita
Dim
en
sõe
s (c
m)
Espécies
a)
Cabo Raso
Raio Verde
Avencas
Parede
Capítulo 2
46
Figura 2.6b – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das três espécies em estudo nas quatro
praias, no limite inferior do médiolitoral.
A tendência de diferenciação entre dois grupos de praias (Cabo Raso/Raio Verde e
Avencas/Parede) para a abundância dos polimorfismos de cor considerados para a
espécie L. cinerea, não é estatisticamente significativa, pois a abundância dos
polimorfismos de cor não variou significativamente entre as praias e níveis de maré
(Tabela 2.4). Foi, no entanto, visível no MDS uma tendência de diferenciação entre os
níveis (Figura 2.7).
Figura 2.7 - Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com dados de
abundância dos polimorfismos de cor da espécie L. cinerea nas quatro praias em estudo, no limite
superior (upper) e no limite inferior (lower) do médiolitoral.
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg.
L. cinerea L. algesirensis A. crinita
Dim
en
sõe
s (
cm)
Espécies
b)
Cabo Raso
Raio Verde
Avencas
Parede
Capítulo 2
47
A análise SIMPER da abundância dos polimorfismos de cor de L. cinerea mostrou que
o polimorfismo que mais contribuiu para as tendências encontradas entre níveis de maré
foi o “cor variável com padrões” com cerca de 35%, seguido pelos “verde-claro” e
“verde-escuro” (respectivamente 16% e 14%). A contribuição seguinte dos
polimorfismos “rosa” e “creme” perfez cerca de 91%. O padrão “cor variável com
padrões” foi mais abundante no médiolitoral superior (abundância média de 7,63) do
que no inferior (abundância média de 6,28), enquanto os padrões verdes foram mais
abundantes no médiolitoral superior (abundância média “verde-claro” de 3,04,
abundância média “verde-escuro” de 2,87) do que no inferior (abundância média
“verde-claro” de 2,38, abundância média “verde-escuro” de 2,32) (Tabela 2.4).
Tabela 2.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a variação de
abundância dos padrões de cor de L. cinerea nas diferentes praias e níveis de maré e, resultados da
análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para as diferenças encontradas. Número
de permutações utilizado = 9999.
Os métodos de análise BIOENV e BVSTEP mostraram que a presença de algas de
diferentes tipos (verdes, vermelhas, Lithothamnium), bem como a natureza das
superfícies rochosas (lisas ou rugosas) são muito importantes (correlação = 0,951
BVSTEP e = 0,93 BIOENV) para explicar a presença dos diferentes padrões de cor da
espécie L. cinerea. O modelo mais parcimonioso de variáveis encontrado foi de quatro
Capítulo 2
48
variáveis incluindo o modelo as algas verdes e vermelhas e as características da rocha
lisa e rugosa (Figura 2.8).
O método BIOENV indicou que a presença da espécie L. algesirensis é condicionada
pela largura e altura da rocha, pelo facto da mesma ser nua ou com algas verdes ou
vermelhas e a sua superfície ser lisa ou rugosa (correlação = 0,955, nº de variáveis = 7).
Para a ocorrência da espécie A. crinita parecem ser determinantes as características da
dimensão da rocha (comprimento, largura, altura), o facto de a rocha ser nua ou com
presença de Lithothamnium e a sua superfície ser mista ou rugosa (correlação = 0,966,
nº de variáveis = 8).
Figura 2.8 – Representação da ordenação dbRDA dos factores bióticos e abióticos responsáveis pela
ocorrência dos diferentes padrões de cor da espécie L. cinerea, no limite superior (upper) e inferior
(lower) do médiolitoral.
Capítulo 2
49
2.5. Discussão
Neste estudo, das 19 espécies de quítones registadas anteriormente em Portugal, foram
encontradas três na zona médiolitoral rochosa. Monteiro (1982) tinha apenas
identificado as espécies Lepidochitona cinerea e Acanthochitona crinita para a zona
intertidal rochosa, tendo o presente estudo adicionado a espécie Leptochiton
algesirensis.
A espécie L. cinerea foi a espécie dominante na zona intertidal, ocorrendo com elevada
abundância ao longo de todo o mediolitoral, embora haja uma tendência para uma maior
abundância no limite superior. A espécie L. algesirensis foi a segunda espécie mais
abundante, ocorrendo maioritariamente na zona inferior do médiolitoral, assim como a
espécie A. crinita, a espécie menos abundante.
Os indivíduos foram encontrados de forma dispersa ao longo das áreas de amostragem,
mas sem evidência de um padrão de agregação de espécies em pequenos grupos de
rochas, como descrito em estudos anteriores (Chapman e Underwood, 1996; Chapman,
2002b; Grayson e Chapman, 2004). A existência destes padrões de agregação,
relativamente comuns em moluscos que habitam o intertidal rochoso como sejam as
lapas ou os gastrópodes (Feare, 1971; Spight, 1974; Garrity e Levings, 1983; Moran,
1985; Chapman, 1994a, 1994b, 1995; Crowe, 1996), surge como uma forma para
reduzir o stress da dissecação (Levings e Garrity, 1983) ou para protecção contra a
acção das ondas (Feare, 1971). No estudo presente, a ocorrência dos indivíduos em
locais com hidrodinamismo moderado e sempre na face inferior das rochas húmidas
pode potencialmente explicar a não ocorrência desse padrão típico.
Outra teoria possível para explicar os padrões de distribuição das espécies está
relacionada com a dependência de uns organismos por outros (Barnes e Gonor, 1973;
Black, 1974), neste caso a dependência dos quítones por algas para alimentação e/ou
camuflagem contra predadores. Esta teoria parece estar de acordo com os resultados
obtidos no presente estudo, onde se observou a existência de uma relação directa entre
as algas presentes e a variação na distribuição dos diferentes padrões de cor dos
indivíduos e/ou espécies. As características mais importantes foram a presença/ausência
de algas macroscópicas cobrindo o substrato, o tipo de alga (verde, vermelha ou com
Lithothamnium), bem como o nível geral de rugosidade da rocha, registado nas
categorias liso e rugoso, características também influenciadas pelo tipo de alga presente.
Capítulo 2
50
Os poliplacóforos L. cinerea e A. crinita são claramente espécies polimórficas, com
respectivamente seis e quatro polimorfismos de cor distintos. A espécie L. algesirensis
não é polimórfica, apresentando sempre uma cor branca amarelada. A ocorrência destes
polimorfismos de cor na zona intertidal é comum para várias espécies de moluscos
marinhos, e existem várias teorias que tentam explicar a origem e função destes
polimorfismos. Uma abordagem mais controversa coloca a genética como causa da
pigmentação, que permanece inalterada ao longo da vida do organismo e que não é
influenciada pelo meio ambiente (Cain e Shepperd, 1950, 1954; Komai e Emura, 1955).
Por outro lado, Moore (1936) sugere que a alimentação desempenha um papel
importante na variação de cor de indivíduos que se alimentam directamente do substrato
que ocupam, como demonstrou para Purpura lapillus (Linnaeus, 1758) (Moore, 1936).
Contudo, a teoria mais aceite é de que os indivíduos herdam geneticamente uma grande
plasticidade fenotípica que permite que dentro da mesma espécie existam indivíduos
com padrões de cor variados. Estes indivíduos têm tendência para escolher substratos
que combinam com as suas cores e assim beneficiam de um efeito camuflagem
(Hoagland, 1977). Este efeito protege-os da predação que vai eliminando os indivíduos
que não se encontram tão camuflados, favorecendo assim determinadas colorações por
pressão selectiva (Hoagland, 1977).
Em ambientes intertidais, vários estudos têm sido realizados para gastrópodes marinhos
e bivalves, e os seus autores sugerem que a predação visual tem um efeito selectivo nos
diferentes padrões de cor dos indivíduos, actuando como um factor que contribui para a
manutenção dos polimorfismos (Cain e Sheppard, 1950; Sheppard, 1951; Allen, 1988;
Gardner, 1995; Jormalainen et al., 1995; Whiteley et al., 1997; Bond, 1998; Ekendahl,
1998). Embora não haja estudos em quítones intertidais para avaliar estes aspectos,
mostrou-se aqui que estes indivíduos possuem uma grande variação de padrões de cor,
muitas vezes camuflados pelo substrato de fundo. Com o presente estudo podemos
afirmar que a presença de uma rocha nua ou com algas (verdes, vermelhas ou com
Lithothamnium), bem como a característica base da rocha ser lisa ou rugosa,
condicionam a ocorrência de diferentes padrões de cor. Isto vem apoiar a hipótese de
que os quítones dependem muito da comunidade de algas para abrigo e alimento e que,
a complexidade da sua rocha é uma boa base de refúgio, desencadeando um efeito
camuflagem e consequente protecção a predadores (Underwood, 1979; Branch, 1981;
Lubchenco e Gaines, 1981; Hawkins e Hartnoll, 1983).
Capítulo 2
51
Por outro lado, sabe-se que algumas espécies de quítones têm um comportamento de
fidelização a refúgios, i.e., “homing behaviour”, que pode também explicar a sua
distribuição. Este comportamento de retorno à mesma localização na rocha após
excursões alimentares nocturnas, foi já registado para espécies da Austrália, Indo-
Pacífico e Caraíbas (Crozier, 1921), mas não existe nenhuma referência sobre este
comportamento nas espécies descritas no presente estudo. Contudo, sendo este
comportamento uma forma de regressar a um refúgio que garante: i) acesso a uma boa
alimentação, ii) baixo risco de predação, iii) baixo gasto de energia em deslocações para
obtenção de alimento e, iv) economia de tempo, uma vez que os recursos se encontram
relativamente perto, pode esta ser uma vantagem adaptativa das espécies e ser um factor
que condiciona a sua distribuição.
Todos os quítones registados neste trabalho foram encontrados na face inferior de
rochas soltas, e frequentemente camuflados pela cobertura algal e pelas características
da superfície rochosa, o que pode ser visto como uma estratégia para evitar os
predadores. Estudos recentes têm apontado os quítones como presas de várias espécies
de caranguejos no intertidal Europeu (Silva et al., 2009; Silva et al., 2010a; Silva et al.,
2010b), e estes possuem a capacidade de mover as rochas e facilmente encontrar e
capturar os quítones (Silva e Mendonça, observações pessoais).
Contudo, ainda não é conhecida a forma como os predadores visuais seleccionam e
capturam os indivíduos e também não está claro se existe um efeito camuflagem a
actuar e a proteger estas espécies. A elevada abundância de quítones encontrada nas
praias pode estar relacionada com o facto dos locais em estudo serem costas rochosas
moderadamente expostas à acção das ondas, que diminuem a eficiência dos predadores
e favorecem a dominância dos herbívoros (Connell, 1972). Simultaneamente, a
abundância elevada de quítones pode indiciar um papel importante enquanto herbívoro
na dinâmica do meio intertidal que é ainda desconhecido para as espécies portuguesas e
que não foi possível avaliar neste estudo. A ecologia alimentar da maior parte das
espécies de quítones inclui principalmente algas coralinas incrustantes (Lithothamnium
sp. e Clathromorphum spp.), microalgas (Diatomáceas e a alga Blue-green), macrófitas
castanhas (Laminaria spp. e Fucus spp.) e algas filamentosas (Cladophora spp. e
Polysiphonia spp.) (Steneck e Watling, 1982). De acordo com estes dados, e enquanto
herbívoros, sabe-se que os quítones competem por recursos alimentares com as lapas
(da superfamília: Patellacea), maioritariamente por macrófitas, mas também por algas
coralinas incrustantes e microalgas, e com archaeogastrópodes (como, as Gibbula spp.)
Capítulo 2
52
e mesogastrópodes (como, as Littorina spp.), principalmente por microalgas e algas
filamentosas (Steneck e Watling, 1982). A competição por alimento pode também ser
um motivo pelo qual os quítones restringem a sua distribuição a habitats onde outros
herbívoros competidores, como as lapas, não estão tão presentes, reduzindo assim o
stress competitivo.
Com este trabalho podemos adiantar que não parece existir nenhuma variação do padrão
de distribuição das comunidades de quítones intertidais portugueses entre níveis de
maré (m) e entre praias (km), mas que existe uma clara associação entre as espécies e
polimorfismos de cor e as características a pequena escala do seu substrato. Esta
associação com o substrato pode ser explicada por: i) dependência dos quítones por
algas para alimentação, ii) pelo facto dos indivíduos encontrados possuírem elevadas
variações de cores que se camuflam com substrato, o que minimiza o risco predatório, e
iii) diminuição da competição por alimento. Assim, consideramos estas hipóteses como
um bom ponto de partida para estudos futuros, que devem passar numa primeira fase
pela avaliação do papel ecológico destas espécies no intertidal rochoso, nomeadamente
as suas relações com as comunidades vegetais e animais, de forma a perceber as suas
relações tróficas e qual o seu papel como presa de predadores com e sem acuidade
visual. Numa segunda fase, seria útil verificar a eficácia da camuflagem como protecção
a predadores visuais para perceber se poderá ser essa a causa da existência dos
diferentes padrões de cor que ocorrem no meio natural.
Capítulo 2
53
2.6. Referências Bibliográficas
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Capítulo 3
Capítulo 3
63
Avaliação das características populacionais de quítones
intertidais em substrato arenoso
3.1. Resumo
Os quítones são moluscos muito abundantes na zona intertidal e comuns nas costas
portuguesas tanto em substrato rochoso como arenoso (Saldanha, 1997). No entanto,
todos os estudos de ecologia realizados sobre quítones em Portugal foram efectuados
em substrato rochoso, mantendo-se um elevado grau de incerteza em relação às
características populacionais dos quítones presentes em substrato arenoso. Contudo é
importante o estudo dos quítones neste tipo de ambiente, de forma a perceber se essas
espécies têm adaptações especiais, se são herbívoros abundantes nestes meios e o seu
papel enquanto espécie competidora e presa. O presente estudo teve como objectivo
caracterizar as populações de quítones em praias arenosas da costa portuguesa. Foram
amostrados quatro transectos na zona da Caldeira de Tróia. Em cada transecto foi
realizada uma busca exaustiva de quítones no substrato arenoso e em rochas imersas no
meio arenoso. Foram identificadas cinco espécies: Chaetopleura angulata (Spengler,
1797), a espécie mais abundante, representando 64% dos indivíduos amostrados,
seguido de Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859) (19%), Lepidochitona cinerea
(Linnaeus, 1769) (15%), Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767) (1%) e
Achantochitona crinita (Pennant, 1777) (1%). As espécies C. angulata e L. cinerea
foram identificadas como sendo polimórficas, com respectivamente quatro e cinco
padrões de cor distintos. As espécies L. algesirensis, A. fascicularis e A. crinita,
apresentaram uma coloração única. A distribuição das espécies variou com as
características do substrato, entre os diferentes locais de amostragem. Este estudo indica
que cada espécie possui o seu habitat preferencial que restringe a sua distribuição.
Sugere-se que a distribuição não aleatória das espécies consoante o tipo de habitat possa
estar relacionada com: i) dependência dos quítones por algas para alimentação
específicas para cada espécie, que só ocorrem nesses locais preferenciais, ii) diminuição
da competição por alimento e, iii) existência de coloração no substrato que potencie ou
não um efeito camuflagem e consequente protecção a predadores.
Palavras-chave: zona intertidal, substrato arenoso, Polyplacophora, uso do habitat,
polimorfismos de cor.
Capítulo 3
64
3.2. Introdução
O estudo de padrões de distribuição, abundância, tamanho e estrutura de populações de
espécies de moluscos são temas centrais de estudos em ecologia marinha (e.g.
Underwood, 1979; Hughes, 1980b; Little, 1989; Myers e McGrath, 1993). Estes
padrões não são normalmente simples, pois são o resultado da interacção de vários
factores bióticos e abióticos que actuam em diferentes escalas espaciais e temporais
(Dayton, 1971; Menge e Sutherland, 1987; Barry e Dayton, 1991). Mais recentemente
estudos sobre as comunidades de quítones começaram a surgir (Boyle, 1977; Otaíza e
Santelices, 1985; Smith e Otway, 1997; Kelaher e Cole, 2004), pensando-se
actualmente que a distribuição vertical dos quítones está dependente da interacção de
factores físicos, como a temperatura, a salinidade (Simpson, 1976) e a acção das ondas
(Otaíza e Santelices, 1985), e de factores biológicos, como a disponibilidade de recursos
alimentares e a predação (Simpson, 1976; Piercy, 1987; Littler et al., 1995).
Estes estudos são centrados na variação de abundância e diversidade de espécies em
substrato rochoso, e normalmente de espécies de quítones de maior dimensão (> 1 cm)
(Otway, 1994). No entanto, existem muitas espécies de quítones pequenas (< 1 cm)
(Pope, 1943; Chapman, 2002b; Grayson e Chapman, 2004) que vivem em habitats
complexos, como poças de maré e aglomerados de pedras de dimensões variadas, que
não são normalmente alvo de estudos e por isso a informação publicada sobre este tipo
de comunidades é muito reduzida (Bode, 1989; Kelaher e Cole, 2004). Estando os
quítones amplamente adaptados a viver em substrato rochoso, todos os estudos de
ecologia sobre as suas populações são realizadas em praias rochosas, no entanto é
possível encontrar espécies adaptadas a viver enterradas em substrato móvel, como areia
silíciosa, coralígena e na vasa (Monteiro, 1982).
Em geral, os ambientes intertidais arenosos têm sido menos estudados do que os
rochosos, por serem mais dinâmicos e, aparentemente, com menor diversidade biológica
(Dexter, 1990).
Os ambientes intertidais de substrato móvel são caracterizados por possuírem uma
grande heterogeneidade, com povoamentos distintos com base nas características dos
sedimentos. Suportam maioritariamente comunidades de invertebrados na superfície e
interior do sedimento (macrofauna bentónica), que são a base da alimentação de muitas
espécies de peixes que dependem do substrato, como os linguados e as solhas (Calvário,
1982; Costa et al., 1998). Os estudos das espécies associadas a substratos móveis estão
Capítulo 3
65
normalmente relacionados com estudos da estrutura e dinâmica de comunidades de
macroinvertebrados bentónicos de substrato móvel, e as suas variações temporais e
espaciais (Bachelet e Dauvin, 1993; Lindergarth e Hoskin, 2001), bem como trabalhos
de ecologia de espécies, relacionadas com padrões de reprodução ou tolerância a
substâncias poluentes (Beukema, 1982).
Por não haver estudos específicos nestes ambientes arenosos, não são conhecidas
adaptações especiais dos quítones ao meio arenoso, existindo apenas a referência a que
são normalmente encontradas enterradas neste tipo de substrato e por isso se consideram
algumas espécies específicas desses locais. Das espécies de quítones descritas para
Portugal as que podem ser encontradas em substrato móvel são: Chaetopleura angulata
(Spengler, 1797), Chiton olivaceus (Spengler, 1797), Ischochiton rissoi (Payraudeau,
1826) e Leptochiton cancellatus (Sowerby, 1840).
Os trabalhos de Monteiro (1982) são estudos pioneiros que contribuíram para o estudo
dos Polyplacophora da costa portuguesa, tendo este analisado dados recolhidos em
ambiente intertidal e subtidal de substrato rochoso e móvel. As amostragens realizadas
em substrato móvel restringiram-se à Lagoa de Óbidos (infralitoral), praia do Estoril
(subtidal), Estuário do Sado (infralitoral e subtidal), duas praias de Portimão (subtidal) e
três praias de Tavira (infralitoral). Nestes locais foram identificados exemplares das
espécies: Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769), Acanthochitona fascicularis
(Linnaeus, 1767), Lepidochitona corrugata (Reeve, 1848), Leptochiton cancellatus
(Sowerby, 1840) e Chaetopleura angulata (Spengler, 1797).
Se são encontradas espécies de quítones em ambientes arenosos isso indica que as
espécies conseguem encontrar condições que lhes permitam sobreviver nestes
ambientes, nomeadamente uma boa disponibilidade de alimento, abrigo e/ou menos
competição e predação.
Os quítones são maioritariamente herbívoros (Heath, 1899; Arey e Crozier, 1919;
Fretter, 1937). Preferem algas coralinas incrustantes (Lithothamnium sp. e
Clathromorphum spp.), microalgas (Diatomáceas), macrófitas castanhas (Laminaria
spp. e Fucus spp.) e algas filamentosas (Cladophora spp. e Polysiphonia spp.) (Steneck
e Watling, 1982). O seu modo de alimentação passa por percorrer o substrato,
reconhecer e seleccionar os alimentos através do órgão sub-radular e depois destacá-los
por intermédio da rádula (Monteiro, 1982). Este substrato percorrido pelos quítones é
maioritariamente substrato duro uma vez que estas algas ocorrem normalmente sobre
rochas. Uma vez que em ambiente arenoso existe menos acessibilidade a algas, os
Capítulo 3
66
quítones que sobrevivem em zona de substrato arenoso devem ter uma alimentação
diferente ou existirem nas suas áreas de distribuição rochas com este tipo de
comunidades.
A competição por alimento pode também ser um motivo pelo qual os quítones estão
adaptados a viver em substrato móvel, onde outros herbívoros competidores, como as
lapas, não estão tão presentes, reduzindo assim a sobreposição de nicho trófico. Estas
espécies podem também competir com os quítones por substrato para fixação, uma vez
que estão adaptados ao mesmo tipo de habitats.
Monteiro (1982) descreveu que as espécies encontradas em substrato móvel estavam
enterradas na areia silíciosa, coralígena ou na vasa, o que sugere que este seja um
comportamento de refúgio a predadores. Os predadores em ambientes arenosos podem
ser espécies de peixes bentónicos ou crustáceos decápodes, como os caranguejos.
Considera-se importante estudar estes animais em substratos arenosos, de forma a
perceber quais as adaptações das espécies a este tipo de ambientes, se estes são
herbívoros abundantes nestes meios e qual o seu papel na competição com outras
espécies, bem como o seu papel enquanto presa. Desta forma, o objectivo do presente
estudo visou preencher a falta de conhecimento que existe em relação às características
das populações de quítones que vivem associadas a substratos arenosos na costa central
portuguesa. Para isso, avaliou-se a composição da população de quítones, relacionando
a ocorrência das espécies com as características dos locais de amostragem e
identificando a ocorrência de polimorfismos de cor nas espécies amostradas. Neste
estudo examinou-se se existem diferenças: i) no número de espécies de quítones entre
transectos de amostragem, ii) na abundância e distribuição dos polimorfismos de cor da
espécie C. angulata entre transectos e, iii) na abundância e distribuição dos
polimorfismos de cor da espécie L. cinerea entre transectos. A consistência dos padrões
foi verificada usando o modelo experimental hierárquico (quatro transectos distintos,
cada um com dois locais de amostragem).
Capítulo 3
67
3.3. Material e Métodos
3.3.1. Área de estudo
O estudo realizou-se na praia arenosa da Caldeira de Tróia (38º49’N, 8º88’W),
localizada no lado leste da península de Tróia (Figura 3.1). Esta praia corresponde a
uma área de transição entre o meio marinho e estuarino, que se encontra em bom estado
ecológico, sem sedimentos contaminados e com baixa pressão humana (Caeiro et al.,
2009). A amostragem ocorreu durante a maré-baixa, na zona intertidal, nos meses de
Junho e Julho de 2012.
Figura 3.1 – Localização de Tróia na costa portuguesa (©2012 Google Maps).
3.3.2. Métodos de Amostragems
Ao longo da praia foram definidos quatro transectos de amostragem (Figura 3.2). Os
transectos foram escolhidos com base na variabilidade natural do substrato: i) transecto
1 (T1) de areia vasosa conquífera, com rochas de pequena e média dimensão, com
elevada abundância de algas, predominantemente da espécie Ulva sp., ii) transecto 2
(T2) de fundo de areia fina com rochas de pequenas dimensões, iii) transecto 3 (T3) de
fundo arenoso com rochas de grandes dimensões isoladas e, iv) transecto 4 (T4) de areia
Capítulo 3
68
e rochas de grandes e médias dimensões. Cada transecto amostrado visualmente durante
~1 hora ao nível do substrato, correspondente a 200m, e, para todos os quítones
encontrados, a espécie foi identificada in situ, de acordo com Monteiro (1982), o
comprimento e a largura do indivíduo foram medidos com precisão de 0,1 mm, e a sua
cor predominante foi registada.
Figura 3.2 – Localização dos quatro transectos de amostragem na Caldeira de Tróia (©2012 Google
Maps).
3.3.3. Análise dos dados
A análise estatística dos dados recolhidos foi realizada através do software PRIMER
(Clarke e Warwick, 2007). A abundância das espécies foi comparada entre os quatro
transectos de amostragem através de análises multivariadas, com base em testes de
permutação. O teste PERMANOVA foi utilizado com o seguinte desenho experimental:
transecto (aleatório com 4 níveis: T1, T2, T3 e T4). Para identificar as espécies que mais
contribuíram para as diferenças encontradas entre os transectos foi utilizada a técnica
SIMPER. A representação gráfica MDS foi utilizada para avaliar no espaço essas
diferenças. O mesmo desenho experimental foi repetido para avaliar se existiam
Capítulo 3
69
diferenças entre transectos na abundância dos polimorfismos de cor encontrados, para as
espécies C. angulata e L. cinerea.
No teste PERMANOVA, quando o número de permutações é < 100 (coluna Unique
perms), deve ser considerado o valor de P correcção de Monte Carlo (P (MC)) para a
interpretação dos resultados (Anderson e Gorley, 2007). Esta correcção Monte Carlo
minimiza qualquer possível perda no poder de detecção de diferenças nos dados,
causada por um número reduzido de permutações (Anderson, 2001a, c).
Capítulo 3
70
3.4. Resultados
Foram amostrados 591 indivíduos e identificadas 5 espécies de quítones:
Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767), Achantochitona crinita (Pennant, 1777),
Chaetopleura angulata (Spengler, 1797), Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769) e
Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859). A espécie mais abundante foi a C. angulata,
com um total de 376 indivíduos, seguido da espécie L. algesirensis com 115, a L.
cinerea com 91, A. fascicularis com 7 e A. crinita com 2 indivíduos (Figura 3.3).
Figura 3.3 – Frequência (%) de ocorrência das espécies Achantochitona fascicularis, Achantochitona
crinita, Chaetopleura angulata, Lepidochitona cinerea e Leptochiton algesirensis.
Foram encontradas diferenças significativas (p (perm) < 0,05) na abundância das 5
espécies de quítones entre os quatro transectos analisados (Tabela 3.1). Essa
diferenciação entre transectos é visível no gráfico MDS (Figura 3.4).
Tabela 3.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre a variação da
abundância das 5 espécies de quítones nos diferentes transectos.
Capítulo 3
71
Analise dif distribuicao quitones troiaResemblance: S17 Bray Curtis similarity
transectoT1
T2
T3
T4
2D Stress: 0
Figura 3.4 – ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com dados de
abundância das 5 espécies amostradas nos quatro transectos em estudo.
A análise SIMPER mostrou que a espécie que mais contribuiu para as diferenças entre o
T1 e os restantes foi a C. angulata, com uma contribuição média de 52,87 %
(abundância média de 46%), seguido da espécie L. algesirensis com contribuição de
41,38% (abundância média de 36,50%). O T2 diferenciou-se dos restantes devido à
espécie L. cinerea que com uma contribuição de cerca de 67% foi a espécie mais
abundante neste transecto (34%), assim como a L. algesirensis com cerca de 31%
(abundância média de 16%). No T3 foram apenas encontrados indivíduos da espécie C.
angulata e dessa forma esta espécie contribuição com 100% para as diferenças
encontradas em relação aos restantes transectos. O T4 foi dominado pela espécie C.
angulata (contribuição de 67% e abundância média de 31,50%), seguido pela L. cinerea
(contribuição de 22% e abundância média de 10%) e L. angesirensis (contribuição de
11% e abundância média de 5%) (Tabela 3.2).
Capítulo 3
72
Tabela 3.2 - resultados da análise SIMPER, da contribuição das espécies para as diferenças encontradas
entre transectos. Número de permutações usadas = 9999.
Das espécies encontradas, duas foram identificadas como sendo polimórficas, ou seja,
as suas placas apresentaram uma grande variedade de cores. Essas espécies foram a C.
angulata, para a qual foram identificados 4 polimorfismos de cor, o “castanho”,
“creme”, “rosa” e “verde”, e a L. cinerea com 5, sendo eles, o “castanho-escuro”, “cor
variável com padrões”, “creme”, “verde-claro” e “verde-escuro” (Anexos).
Para a espécie C. angulata a cor mais abundante foi “castanho” (54%), seguido de
“verde” (32%), “rosa” (9%) e “creme” (5%) (Tabela 3.3, Figura 3.5a).
Na espécie L. cinerea o polimorfismo mais abundante foi o “cor variável com padrões”
(61%), seguido de “verde-claro” (15%), “creme” (13%), “verde-escuro” (9%) e
“castanho-escuro” (2%) (Tabela 3.3, Figura 3.5b). Estes polimorfismos foram criados
seguindo os mesmos princípios do Capítulo 2.
A espécie L. algesirensis não apresentou polimorfismos apresentando todos os
indivíduos a cor branca amarelada (Tabela 3.3, Figura 3.5c, Anexos), assim como as
espécies A. fascicularis e A. crinitus que todos os indivíduos apresentaram a cor
castanha (Tabela 3.3, Figura 3.5d e 3.5e, Anexos).
Capítulo 3
73
Tabela 3.3 - Frequência (%) de ocorrência dos polimorfismos de cor das espécies C. angulata, L. cinerea.
L. algesirensis, A. fascicularis e A.crinita.
Capítulo 3
74
Figura 3.5 – Frequência (%) de ocorrência dos diferentes polimorfismos de cor, nos quatro
transectos em estudo, da espécie a) C. angulata, b) L. cinerea e c) L. algesirensis d) A.
fascicularis e e) A. crinita.
Capítulo 3
75
O comprimento médio dos indivíduos da espécie C. angulata foi de 6,47 cm e a largura
de 3,52 cm. Encontrando-se os indivíduos de maiores dimensões no T4, com 8 cm de
comprimento médio e 4,23 cm de largura média e os de menor dimensão no T2 (3,50
cm de comprimento médio e 2,1 cm de largura média).
Na espécie L. cinerea, o comprimento médio foi de 0,63 cm e a largura de 0,40 cm. Os
exemplares de maiores dimensões foram amostrados no T1, 0,70 cm de comprimento
médio e 0,40 cm de largura média, e os de menores dimensões no T2, 0,56 cm de
comprimento médio e 0,40 cm de largura média.
A espécie L. algesirensis, apresentou um comprimento médio de 0,70 cm e uma largura
de 0,44 cm. Os indivíduos de maiores dimensões ocorreram no T4, com comprimento
médio de 0,80 cm e largura média de 0,48 cm, enquanto os de menor dimensão
ocorreram no T4, comprimento médio de 0,67 cm e largura média de 0,41 cm.
Da espécie A. crinita foram apenas identificados dois exemplares, o comprimento
médio foi de 0,75 cm de comprimento e 0,40 cm de largura. Sendo que o maior
indivíduo apresentou 0,60 cm de comprimento e 0,40 cm de largura e o menor 0,90 cm
de comprimento e 0,40 cm de largura.
A espécie A. fascicularis apresentou um comprimento médio de 1,91 cm e uma largura
de 1,3 cm. Os indivíduos desta espécie ocorreram apenas no T4, tendo o indivíduo
maior a dimensão de 2,2 cm de comprimento e 1,70 de largura e o menor, 1,70 cm de
comprimento e 1,2 cm de largura (Figura 3.6).
Figura 3.6 – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das cinco espécies em estudo nos quatro
transectos de amostragem.
0123456789
Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg.
C. angulata L. cinerea L. algesirensis A. crinita A. fascicularis
Dim
en
sõe
s (c
m)
Espécies
T1
T2
T3
T4
Capítulo 3
76
Para as duas espécies polimórficas a abundância dos padrões de cor encontrados são
estatisticamente diferentes entre os transectos analisados (Tabela 3.4 e Tabela 3.5).
A análise SIMPER mostrou que, para a espécie C. angulata, a contribuição para a
variação de abundância dos padrões de cor entre o T1 e os restantes se deve
predominantemente ao polimorfismo “castanho”, com cerca de 84%, seguido do
“verde” (contribuição de 16%). Para o T2 é a cor “castanho” que contribui 100% para a
variação, assim como para o T4. O T3 é diferente dos restantes devido ao polimorfismo
“verde” (contribuição de 48%), “castanho” (contribuição de 28%) e “rosa”
(contribuição de 16%) (Tabela 3.4).
Tabela 3.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a variação de
abundância dos padrões de cor de C. angulata nos diferentes transectos e, resultados de
análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para as diferenças encontradas. Número
de permutação utilizado = 9999.
Para a espécie L. cinerea, a análise SIMPER mostrou que o padrão de cor que contribui
para a diferenciação do T1 em relação aos restantes foi o “cor variável com padrões”
(contribuição de 100%), para o T2 também o “cor variável com padrões” foi o
polimorfismo mais abundante e contribui com 43% para a diferenciação, assim como o
“creme” (contribuição de 21%), “verde-claro” (contribuição de 21%) e “verde-escuro”
Capítulo 3
77
(contribuição de 11%). No T4 a “cor variável com padrões” contribuiu cerca de 89%, e
o “verde-escuro” 11% (Tabela 3.5).
Tabela 3.5 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a variação de
abundância dos padrões de cor de L. cinerea nos diferentes transectos e, resultados de análise SIMPER da
contribuição dos padrões de cor para as diferenças encontradas. Número de permutação utilizado = 9999.
Através das análises efectuadas verificou-se que existem diferenças entre os transectos
em relação às espécies encontradas e também em relação aos padrões de cor dominantes
em cada transecto.
O T1 foi o transecto com maiores diferenças em relação aos restantes. Este foi
dominado por indivíduos da espécie C. angulata (92 indivíduos, abundância média de
52%) predominantemente de cor “castanho” (77 indivíduos, abundância média de 84%)
e verde (14 indivíduos, abundância média de 15%) e só com um indivíduo “creme”.
Foram identificados em abundância indivíduos da espécie L. algesirensis (73
indivíduos, abundância média de 41%) de cor branca amarelada e apenas três indivíduos
da espécie L. cinerea (abundância média de 2%), todos de “cor variável”. No entanto foi
o único local onde foi possível encontrar indivíduos da espécie A. fascicularis
(abundância média de 4%) e A. crinita (abundância média de 1%), respectivamente sete
e dois, todos de cor castanha.
No T2 a espécie dominante foi a L. cinerea (73 indivíduos, abundância média de 66%),
com indivíduos predominantemente de “cor variável” (35 indivíduos, abundância média
Capítulo 3
78
de 51%) e “verde-claro” (13 indivíduos, abundância média de 19%), seguido de
“creme” (12 indivíduos, abundância média de 12%), “verde-escuro” (6 indivíduos,
abundância média de 9%) e dois indivíduos “castanho-escuro” (abundância média de
3%). A segunda espécie mais abundante foi a L. algesirensis (com 32 indivíduos e
abundância média de 31%) e foram apenas encontrados três indivíduos da espécie C.
angulata (abundância média de 3%), dois “castanho” e um “creme”.
No T3 todos os indivíduos identificados pertenceram à espécie C. angulata (218
indivíduos) e foram identificados indivíduos com vários padrões de cor, o padrão
dominante foi o “verde” (105 indivíduos, abundância média de 48%), seguido de
“castanho” (61 indivíduos, abundância média de 28%), “rosa” (34 indivíduos,
abundância média de 16%) e “creme” (18 indivíduos, abundância média de 8%). Foi
apenas neste transecto que foram encontrados indivíduos “rosa”.
No T4 foram encontrados predominantemente indivíduos C. angulata (63 indivíduos,
abundância média de 68%) de cor “castanho” e só um indivíduo “creme”. A segunda
espécie mais dominante foi a L. cinerea (20 indivíduos, abundância média de 22%),
predominantemente de cor “variável” (17 indivíduos, abundância média de 85%), e
apenas dois indivíduos “verde-escuro” e um “verde-claro”. Neste transecto foram ainda
identificados dez indivíduos da espécie L. algesirensis.
Figura 3.7 – Número de indivíduos das cinco espécies identificadas, nos quatro transectos em estudo.
Capítulo 3
79
3.5. Discussão
No presente estudo foram encontradas cinco espécies na zona médiolitoral arenosa, das
19 registadas para Portugal. No mesmo local de estudo Monteiro (1982) tinha apenas
identificado a Chaetopleura angulata, tendo este estudo adicionado as espécies
Achantochitona fascicularis, Achantochitona crinita, Lepidochitona cinerea e
Leptochiton algesirensis. No entanto, Monteiro (1982) noutros locais de amostragem
em substrato móvel identificou também as espécies Lepidochitona cinerea e
Achantochitona fascicularis.
A espécie Chaetopleura angulata, foi a espécie mais abundante, tendo ocorrido muitas
vezes sobre substrato móvel, mas também fixa a rochas de grandes dimensões.
Monteiro (1982) considerou-a como uma espécie quase exclusiva de substrato móvel o
que está de acordo com os nossos resultados. A segunda espécie mais abundante foi a
Lepidochiton algesirensis, que tinha sido anteriormente identificada para as praias
rochosas do concelho de Cascais (Capítulo 2), e mais uma vez surge fixa a rochas
enterradas em substrato móvel. A espécie Lepidochiton cinerea, uma espécie bastante
frequente na zona intertidal, foi a terceira espécie mais abundante, e de acordo com
dados anteriores (Capítulo 2), podemos afirmar que esta espécie é quase exclusiva de
substrato rochoso, mas que ocorre em substrato móvel fixa a substratos duros, como
rochas de pequenas dimensões e conchas de grandes bivalves. Das espécies
Achantochitona fascicularis e Achantochitona crinita, foram identificados um número
reduzido de indivíduos. Da espécie A. fascicularis foram recolhidos sete exemplares
fixos a rochas de dimensão média em substrato móvel vasoso, as mesmas características
foram referenciadas por Monteiro (1982), que recolheu dois exemplares desta espécie
na praia de Tavira (Algarve). A espécie A. crinita foi a espécie menos abundante, com
apenas dois exemplares, sendo mais frequente em substrato rochoso, considera-se uma
espécie quase exclusiva de substrato rochoso.
Apenas alguns indivíduos da espécie C. angulata foram encontrados directamente sobre
substrato móvel, sendo os indivíduos das restantes espécies encontrados fixos a rochas
de dimensões variadas. Todos eles foram encontrados de forma dispersa ao longo dos
transectos de amostragem e sem um padrão de agregação de espécies. A existência de
padrões de agregação em espécies de moluscos surge como uma forma para reduzir o
stress da dissecação (Levings e Garrity, 1983) ou para protecção contra a acção das
ondas (Feare, 1971). A não ocorrência deste padrão nas áreas amostradas pode dever-se
Capítulo 3
80
ao facto da localização dos transectos ser numa zona abrigada do médiolitoral, em que
as rochas encontram-se sempre com a face inferior em contacto com a areia húmida.
Com os resultados obtidos verificou-se que existem diferenças entre os transectos
amostrados, em relação às espécies encontradas e também em relação aos padrões de
cor dominantes em cada transecto.
As diferenças encontradas entre os transectos podem ser explicadas recorrendo à teoria
que tenta explicar os padrões de distribuição das espécies com base na dependência de
uns organismos por outros (Barnes e Gonor, 1973; Black, 1974), neste caso a
dependência dos quítones por algas para abrigo e alimento. É igualmente possível que
os quítones dependem da complexidade da sua rocha, para que esta lhes proporcione um
efeito camuflagem e consequente protecção a predadores (Underwood, 1979; Branch,
1981; Lubchenco e Gaines, 1981; Hawkins e Hartnoll, 1983). Estas teorias parecem
explicar os resultados obtidos porque se observou uma relação directa entre as
características geológicas e a cobertura algal dos locais de amostragem e a presença de
determinadas espécies.
O transecto 1 foi o transecto com maiores diferenças em relação aos restantes, e em que
houve uma maior abundância em número de espécies, tendo sido encontrados a poucos
centímetros de distância as cinco espécies identificadas. Este facto pode ser explicado
devido às características do local pois este transecto cobre uma área de aglomerados de
rochas de pequenas e médias dimensões sobre um substrato móvel de areia vasosa, com
elevada abundância de conchas de bivalves de grandes dimensões, bem como um
abundante povoamento de algas, maioritariamente Ulva sp. Estas características são as
características de habitat preferenciais para varias espécies de quítones, particularmente
para as espécies A. fascicularis e A. crinita, que segundo Monteiro (1982), ocorrem em
locais com forte densidade algal, estando a A. fascicularis especificamente associada a
substrato móvel vasoso com grande componente de rochas e conchas.
No transecto 2 as espécies com maior abundância foram as espécies L. cinerea e L.
algesirensis, ambas são espécies de tamanho reduzido e características da zona
intertidal. Estas são encontradas maioritariamente em rochas de pequenas dimensões e
principalmente a espécie L. algesirensis ocorre na sua maioria em rochas que estejam
enterradas em substrato móvel. A área deste transecto é uma área de areia de grão fino
com rochas de dimensões muito reduzidas, o que corresponde ao habitat preferencial
destas espécies.
Capítulo 3
81
No transecto 3 todos os exemplares recolhidos foram C. angulata. Esta é uma espécie
de dimensões consideráveis, especifica de substrato móvel, com uma grande
mobilidade, e que suporta uma grande amplitude batimétrica (Monteiro, 1982). Este
transecto cobriu uma área de fundo arenoso com rochas de grandes dimensões dispersas
ao longo do transecto. Estas características contribuíram potencialmente para o facto de
terem sido encontrados muitos exemplares da espécie C. angulata e com diversos
padrões de cor.
O transecto 4 cobriu uma área de fundo arenoso, com rochas de médias e grandes
dimensões, onde foram encontradas com maior abundância exemplares da espécie C.
angulata, associados ao fundo e às rochas de maiores dimensões e as espécies de L.
cinerea e L. algesirensis associadas às rochas de médias dimensões.
Para além das diferenças geológicas encontradas entre transectos também se verificou
que os quítones restringiam a sua distribuição a rochas que continham comunidades de
algas preferenciais para a sua alimentação, nomeadamente algas vermelhas (Rhodophyta
– Lithothmnium sp.) e algas verdes (Chlorophyta - Ulva sp.), o que sugere que a
acessibilidade a algas é um dos factores que condiciona a sua distribuição (Mendonça,
observações pessoais).
A competição por estes recursos alimentares pode ser outro factor que condiciona a
distribuição. Estes recursos são também seleccionados por lapas (da superfamília:
Patellacea) e por gastrópodes (como, as Gibbula spp. e as Littorina spp.) (Steneck e
Watling, 1982). Nos locais de amostragem não foram observados exemplares de
espécies de lapas mas foram encontrados exemplares de gastrópodes a poucos metros de
distância. Para além de competição por alimento estas espécies podem também competir
com os quítones por substrato para fixação.
As espécies C. angulata e L. cinerea foram identificadas como espécies polimórficas,
com respectivamente quatro e cinco polimorfismos de cor. A ocorrência destes
polimorfismos de cor é comum para espécies intertidais, contudo a origem dos
polimorfismos permanece pouco clara. Actualmente, a teoria mais aceite é a que os
indivíduos com grande plasticidade fenotípica têm tendência a escolher substratos que
combinam com a sua cor e assim beneficiam de um efeito camuflagem. Deste modo a
predação por predadores visuais vai eliminando os indivíduos que não se encontram
camuflados e assim favorecendo determinados padrões de cor relativamente a outros
(Hoagland, 1977). Neste estudo, não foram testadas hipóteses para explicar a origem
dos padrões de cor, mas de facto os indivíduos amostrados ao longo dos transecto, que
Capítulo 3
82
se encontravam fixos a rochas, estavam na sua maioria camuflados pelas características
das rochas e, os indivíduos encontrados em fundo arenoso estavam cobertos por areia
(Silva e Mendonça, observações pessoais). Estas características podem sugerir uma
adaptação dos indivíduos para se proteger de espécies predadoras. Em ambiente
intertidal europeu, os quítones têm sido apontados como presas de várias espécies de
caranguejos, que possuem capacidade de mover as rochas e capturar indivíduos de
pequenas dimensões (Silva et al., 2009; Silva et al., 2010a; Silva et al., 2010b). Nos
locais de amostragem foram muitas vezes encontrados caranguejos (Carcinus maenas)
muito perto das rochas que continham quítones, podendo ser este o predador
predominante das espécies de dimensões inferiores, como L. cinerea e L. algesirensis.
A espécie C. angulata de dimensão considerável, devido às suas características
anatómicas não parece ser alvo de predação por parte de caranguejos, mas pode ser alvo
de predação de peixes ou gaivotas, e por isso ter tendência para se enterrar em substrato
móvel.
Com este trabalho podemos adiantar que ao longo da praia arenosa da Caldeira de Tróia
existem diferenças na distribuição das espécies de quítones. Estas diferenças devem-se
possivelmente às características dos diferentes locais de amostragem, uma vez que a
ocorrência das espécies está dependente da ocorrência de características favoráveis à
sua sobrevivência. Cada espécie possui o seu habitat preferencial e dessa forma
restringe a sua distribuição de acordo com isso. A associação das espécies ao tipo de
habitat pode ser explicado por: i) dependência dos quítones por algas para alimentação
que só ocorrem nesses locais preferenciais, ii) diminuição da competição por alimento e,
iii) existência na rocha de variações de cores que proporcionam aos indivíduos um
efeito camuflagem e consequente protecção a predadores. Desta forma, podemos
concluir que as características que podem condicionar os padrões de distribuição das
espécies de quítones em substrato arenoso são as mesmas que em substrato rochoso.
Estando os padrões de distribuição dependentes das características das rochas que
servem de abrigo aos indivíduos, considera-se que são necessários mais estudos para
compreender a relação entre os quítones e as características do seu habitat. Será
particularmente importante alargar a avaliação geográfica deste estudo. Esses estudos
futuros devem centrar-se na avaliação do papel trófico dos quítones, nomeadamente a
sua relação com as algas das rochas que lhes servem de abrigo e a sua função enquanto
presa. Como a existência de padrões de cor variados é um facto, e não existem dados
suficientes para justificar e compreender a existência dos mesmos, considera-se
Capítulo 3
83
igualmente necessário estudos nesta área, que possam avaliar se existe um efeito
camuflagem a actuar e se isso condiciona a selecção por parte de predadores.
Capítulo 3
84
3.6. Referências Bibliográficas
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Capítulo 4
Capítulo 4
91
Polimorfismos de cor do quítone Lepidochitona cinerea L.
enquanto mecanismo de defesa contra predação
4.1. Resumo
Muitas espécies que habitam no intertidal apresentam uma grande variabilidade na
coloração da sua concha. Uma dessas espécies é o quítone Lepidochitona cinerea
(Linnaeus, 1769), que sendo polimórfico, apresenta seis polimorfismos de cor distintos
(Anexos). A predação visual é comummente sugerida como um dos mecanismos
responsável por manter os polimorfismos de cor das espécies. Para evitar a predação,
algumas espécies apresentam frequências de cor semelhantes às cores do substrato onde
habitam. No presente estudo, foi inicialmente avaliado se os quítones seleccionam
activamente rochas (i.e. habitat) com cores semelhantes às suas. Posteriormente,
examinou-se se o caranguejo Carcinus maenas (Linnaeus, 1758), exerce uma selecção
predatória diferencial sobre os diferentes padrões de cor dos quítones. Aqui examinou-
se também se o sucesso da predação varia com a presença ou ausência de camuflagem
das presas. Para cumprir o primeiro objectivo, os diferentes polimorfismos dos quítones
foram colocados em aquários com quatro tipos de cobertura algal em rochas, tendo sido
registada a rocha escolhida por cada indivíduo após 24 horas. Os resultados mostram
uma relação entre os polimorfismos e a coloração das rochas escolhidas. Este
comportamento pode ser devido à procura activa de efeito camuflagem e/ou alimento
específico. Para testar o efeito da camuflagem das presas-quítone, um caranguejo foi
colocado em tanques replicados, onde se manipulou durante 24 horas a existência de
camuflagem. Os caranguejos seleccionaram os quítones com base na presença ou
ausência de camuflagem. Observou-se um maior consumo de indivíduos que se
encontravam camuflados, comparativamente aos indivíduos que não se encontravam
camuflados. Este facto sugere que esta espécie de caranguejo não parece exercer uma
selecção visual em relação aos polimorfismos dos quítones. Sugere-se que na origem da
existência de diferentes padrões de cor dos indivíduos estejam uma elevada plasticidade
genética por parte desta espécie e potencialmente a predação por outros predadores
visuais, que não o C. maenas.
Palavras-chave: Lepidochitona cinerea, polimorfismos, Carcinus maenas, selecção de
cores, acuidade visual, predação, plasticidade genética.
Capítulo 4
92
4.2. Introdução
Várias espécies de quítones apresentam polimorfismo na cor das placas da sua concha.
A ocorrência destes polimorfismos de cor em animais marinhos é comum tanto para
vertebrados (Ballinger e McKinney, 1967; Gill, 1977; Tordoff, 1980) como para
invertebrados (Sheppard e Cook, 1962; Benham et al., 1974).
Na zona intertidal, os estudos sobre polimorfismos de cor estão centrados em espécies
de gastrópodes marinhos e bivalves, onde se associa este facto a factores ecológicos
(pressão selectiva) e/ou genéticos. Para estes taxa, sugere-se que os indivíduos herdam
geneticamente uma grande plasticidade fenotípica, que faz com que existam dentro da
mesma espécie indivíduos com padrões de cores diferentes. Defende-se que os
indivíduos têm tendência a escolher substratos que combinam com as suas cores e assim
beneficiam de um efeito camuflagem (Hoagland, 1977). A predação visual exerce
posteriormente pressão selectiva sobre determinadas colorações, favorecendo os
indivíduos que se encontram camuflados (Hoagland, 1977; Hughes e Mather, 1986;
Byers, 1990; Whiteley et al., 1997).
Contudo, explicar como é que estes polimorfismos são mantidos na natureza é muitas
vezes difícil (Jones et al., 1977; Cook, 1986). A selecção de cor por predadores visuais,
é uma das teorias mais aceites para explicar este fenómeno.
Vários estudos em ambiente intertidal sugerem que a predação visual, através de
predação selectiva em ambientes heterogéneos, tem um efeito selectivo em diferentes
padrões de cor, actuando como um factor que contribui para a manutenção dos
polimorfismos (Cain e Sheppard, 1950; Sheppard, 1951; Allen, 1988; Gardner, 1995;
Jormalainen et al., 1995; Whiteley et al., 1997; Bond, 1998; Ekendahl, 1998).
Poucos estudos existem sobre predadores de quítones mas a predação é vista como uma
força potencialmente reguladora da sua distribuição, uma vez que estes estão expostos a
variados predadores incluindo estrelas-do-mar, caranguejos, aves e peixes, que podem
exercer um efeito selectivo sobre determinados padrões de cor (Moore, 1975; Simpson,
1976; Rodrigues et al., 2005). Estudos acerca do efeito da predação visual sobre os
polimorfismos de cor dos quítones são ainda inexistentes.
Várias espécies de caranguejos, devido à sua capacidade de mover pequenas pedras e
facilmente encontrar e capturar quítones, têm demonstrado ser predadores activos da
espécie de quítone Lepidochitona cinerea no intertidal Europeu (Silva et al., 2009; Silva
et al., 2010a; Silva et al., 2010b). Esta abundante presa (Capítulo 2 deste manuscrito)
Capítulo 4
93
corresponde a cerca de 40% da dieta de Carcinus maenas, 13% de Necora puber
(Linnaeus, 1767) e 7% de Cancer pagurus (Linnaeus, 1758) (Silva et al., 2010a), e é
também fortemente consumida pelo caranguejo Eriphia verrucosa (Forskal, 1775)
(Silva et al., 2010a), e pelo Pachygrapsus marmoratus (Fabricius, 1797) (Silva et al.,
2009).
A espécie L. cinerea ocorre com elevada abundância ao longo do médiolitoral da costa
central portuguesa, com uma grande variação de padrões de cor, e os indivíduos
ocorrem muitas vezes camuflados pelo substrato de fundo. Possui seis polimorfismos de
cor distintos incluindo: o “verde-escuro”, “verde-claro”, “rosa”, “castanho-escuro”,
“creme” e “cor variável com padrões”. A cor mais abundante é a “cor variável com
padrões” (66%), seguido de “verde-claro” (12%), “verde-escuro” (10%), “rosa” (7%),
sendo o “creme” (3%) e o “castanho-escuro” polimorfismos raros com respectivamente
3% e 2% (Capítulo 2).
O caranguejo C. maenas é um crustáceo abundante na costa portuguesa (Flores e Paula,
2001). É um predador oportunista, que se alimenta de uma grande variedade de presas
(Crothers, 1968), incluindo moluscos (Ropes, 1968; Elner, 1981), pequenos crustáceos
(Gaudêncio et al., 1991) e poliquetas (Calvez, 1987). São activos principalmente
durante a noite e na preia-mar, podendo a sua dieta variar em resposta a mudanças
sazonais da disponibilidade das presas (Ropes, 1968). Os caranguejos localizam as suas
presas através do toque ou do cheiro (Crothers, 1968; Pettitt, 1975; Elner e Hughes,
1978). Visualmente reagem a movimentos, sombras e objectos contrastantes (Crothers,
1968; Pettitt, 1975). É ainda incerto se os caranguejos têm capacidade para detectar cor,
mas estudos demonstram que algumas espécies parecem ter visão de cores (Pettitt,
1975; Reid, 1987), e se isso ocorre então o comprimento de onda da luz reflectida a
partir das conchas de moluscos também pode ser importante para a detecção de presas
(Ekendahl, 1998).
O facto de os quítones serem presas comuns de caranguejos pode estar relacionado com:
i) padrões de actividade semelhantes, sendo ambos activos durante a noite (Evans,
1951), ii) apresentarem maior vulnerabilidade que outras presas com defesas
morfológicas na concha mais fortes como as lapas e caracóis (Silva et al., 2010b) e, iii)
apresentarem um tamanho reduzido e múltiplas placas com baixa capacidade de adesão.
No presente estudo testou-se a hipótese de o caranguejo C. maenas poder exercer
diferentes pressões predatórias sobre os polimorfismos do quítone L. cinerea. Em
particular avaliou-se se existem diferenças: i) na frequência de selecção das rochas por
Capítulo 4
94
quítones de diferentes polimorfismos e, ii) na frequência de captura dos diferentes
polimorfismos de L. cinerea por C. maenas, dependente da disponibilidade do efeito
camuflagem.
Capítulo 4
95
4.3. Material e Métodos
4.3.1. Amostragem
Relativamente aos predadores, foram capturados em Abril 2012, 24 indivíduos C.
maenas machos na Lagoa de Albufeira, concelho de Sesimbra (38º51’N, 9º16’W), com
um intervalo de tamanho entre 4 – 5.1 cm de largura da carapaça, Os caranguejos
capturados foram examinados para detectar qualquer anomalia, como membros ausentes
ou presença de parasitas, e foram seleccionados visualmente apenas os indivíduos
aparentemente saudáveis.
O quítone L. cinerea foi utilizado como presa por ser a espécie de quítone mais
abundante nas praias rochosas estudadas anteriormente (Capítulo 2). Vários indivíduos
dos diferentes polimorfismos foram recolhidos nas praias rochosas do concelho de
Cascais, durante o mês de Abril 2012. Para a sua recolha, foram examinadas pedras de
pequena dimensão em poças de maré e em canais de escoamento de água vazante de
onde se recolheram cuidadosamente os animais. No total, foram recolhidos 36
exemplares de cada um dos seis polimorfismos de cor.
4.3.2. Desenho experimental
Os caranguejos foram mantidos em aquários de grandes dimensões (comprimento x
largura x profundidade: 90 cm x 46 cm x 30 cm), mas em densidades pequenas (10
indivíduos por aquário) para minimizar interacções competitivas. Foram alimentados
durante duas semanas com berbigão, recolhido do local de captura dos caranguejos.
Foram seguidamente sujeitos a um período de jejum de 48 horas antes das experiências.
Os quítones foram mantidos durante uma semana em aquários iguais aos dos
caranguejos e com pedras abundantes, com densidade de cerca de 100 quítones por
aquário. Em todos os aquários foi mantido um fluxo de água constante de água do mar
filtrada a 20ºC.
Os ensaios foram realizados em 15 aquários (comprimento x largura x profundidade: 50
cm x 10 cm x 30 cm), cujo fundo foi coberto por lajes de rochosas naturais (calcário
liso), semelhantes em textura às rochas naturais (não considerando cobertura algal).
Cada predador e presa foi usado apenas uma vez para manter a independência dos
dados.
Capítulo 4
96
Experiência I – Selecção dos quítones com base na coloração das rochas:
As cores das rochas testadas variaram de acordo com a alga colonizadora dominante.
Foram utilizadas rochas com as seguintes cores dominantes: verde (rocha coberta
dominantemente por algas Chlorophyta), vermelha (rocha coberta por algas
Rhodophyta), nua (sem algas mas com uma superfície em tons de cinzento e verde) e
coberta com Lithothamnium, conferindo-lhe coloração rosa. Estas cores foram
seleccionadas por serem as mais abundantes naturalmente, nas praias estudadas no
Capítulo 2.
Com o objectivo de examinar a preferência dos quítones polimórficos pela cor das
rochas, foram colocadas no aquário de vidro quatro rochas de pequenas dimensões com
características colorimétricas diferentes. Cada rocha foi colocada aleatoriamente num
dos cantos do aquário, e foram introduzidos no fundo do aquário dois quítones do
mesmo polimorfismo. Após 24 horas foi registado o local em que cada indivíduo se
encontrava. No aquário de controlo, não estavam disponíveis rochas para escolha. Este
desenho experimental foi replicado quatro vezes para cada uma das seis cores dos
quítones e em cada uma a ordem de colocação das rochas foi diferente (Figura 4.1).
Experiência II - Avaliação de preferência predatória de C. maenas sobre os
polimorfismos de L. cinerea:
A fim de examinar a capacidade de detecção dos quítones por parte dos caranguejos, o
ensaio foi dividido em duas fases. Na primeira fase, foi avaliado se o caranguejo
consegue comer indiscriminadamente todas as cores de quítones na ausência do efeito
camuflagem, e na segunda fase, se os caranguejos conseguem detectar os quítones
quando estes se encontram camuflados nas rochas.
Na primeira fase, foram colocadas no aquário de vidro seis rochas nuas, cada uma com
um quítone de uma cor. Foi depois colocado um caranguejo em cada aquário e após 24
horas foi registada a frequência de cor dos quítones comidos pelo caranguejo. Este
procedimento foi repetido dez vezes onde a ordem pela qual eram colocadas as rochas
foi diferente. Nos três aquários controlo não foi colocado nenhum caranguejo. Na
segunda fase, todo este procedimento foi repetido, mas os quítones foram colocados nas
rochas de forma a estarem camuflados pela coloração dominante da rocha. A frequência
de cor dos quítones predados foi registada após 24 horas de experimentação (Figura
4.1).
Capítulo 4
97
Figura 4.1 – Esquema do desenho experimental realizado.
4.3.3. Análise de dados
Para testar a hipótese da experiência I foi usado o teste PERMANOVA, com base na
matriz de similaridade de Bray-Curtis, recorrendo a um único factor, o factor
polimorfismo (fixo, seis níveis: verde-escuro, verde-claro, cor variável com padrões,
rosa, creme e castanho-escuro). O teste SIMPER foi utilizado para identificar o tipo de
rocha que mais contribuiu para diferenças encontradas no teste PERMANOVA. A
análise de coordenadas principais (PCO) foi utilizada como método de ordenação para
visualizar os padrões dos dados e para estabelecer a percentagem de variância explicada
por cada polimorfismo.
Para testar a hipótese da experiência II, foi usada a análise PERMANOVA, com base na
matriz de similaridade de Bray-Curtis recorrendo a um único factor, o factor efeito
camuflagem (fixo, dois níveis: presença e ausência de camuflagem). As diferenças
foram representadas no gráfico MDS e a análise SIMPER foi utilizada para identificar o
efeito que mais contribuiu para as diferenças detectadas.
No teste PERMANOVA, quando o número de permutações é < 100 (coluna Unique
perms), deve ser considerado o valor de P correcção de Monte Carlo (P (MC)) para a
Capítulo 4
98
interpretação dos resultados (Anderson e Gorley, 2007). Esta correcção Monte Carlo
minimiza qualquer possível perda no poder de detecção de diferenças nos dados,
causada por um número reduzido de permutações (Anderson, 2001a, c).
Capítulo 4
99
4.4. Resultados
Experiência I
Os resultados da PERMANOVA mostraram que existem diferenças significativas (p
(Perm) < 0,05) na selecção da cobertura algal dominante das rochas por parte dos
diferentes tipos polimórficos dos quítones (Tabela 4.1).
Tabela 4.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre preferência dos
polimorfismos de cor dos quítones pelas rochas para refúgio.
A análise SIMPER indicou que indivíduos com a coloração “verde-escuro” têm uma
tendência para seleccionar as rochas nuas (contribuição de 50%) ou permanecer na base
do aquário (contribuição de 50%) (Tabela 4.2). Os indivíduos “verde-claro” têm uma
maior tendência para seleccionar rochas rosa (contribuição de cerca de 46%), seguida de
rocha nua e base (cada um com contribuição de 15%) ou encarnada e verde (cada um
com contribuição de 12%). Os indivíduos “rosa” têm uma maior tendência para se
refugiar em rochas rosas (contribuição de 53%), encarnadas (contribuição de 19%) e
verde ou na base do aquário (ambos com contribuição de 14%). Exemplares de cor
“creme” não possuem uma tendência para nenhuma rocha específica, refugiando-se
tanto em rochas encarnadas, como em rosa, verde ou ficarem na base do aquário (cada
variável com contribuição de 25%). Indivíduos “castanho-escuro” têm uma preferência
por rochas encarnadas (contribuição de 44%), rosa (contribuição de 22%), ou verde e
base do aquário (cada com contribuição de 17%). Indivíduos de cor variável têm
maioritariamente preferência por rochas encarnadas (contribuição de 61%), seguida de
rosa (contribuição de 22%) e base do aquário (contribuição de 17%) (Tabela 4.2).
Capítulo 4
100
Tabela 4.2 - resultados da análise SIMPER relativos à preferências dos vários polimorfismos dos
quítones por rochas de diferentes colorações. Número de permutações usadas = 9999.
De acordo com as visualizações gráficas do PCO, é possível separar os polimorfismos
em dois grupos diferentes em relação ao tipo de rocha preferencial. Esta leitura é
evidente pelo comprimento dos vectores para cada medida, ou seja, quanto maior é o
vector maior é a sua relação com os padrões de cor que no espaço lhe são próximos.
Indivíduos de padrões “rosa”,“castanho-escuro” e “cor variável”, têm uma maior
preferência por rochas encarnadas e rosa, enquanto indivíduos “verde-escuro”, “creme”
e “verde-claro”preferem rochas nuas (Figura 4.2). A selecção de rochas verdes e a
permanecia na base do aquário constituíram comportamentos raros.
Capítulo 4
101
Figura 4.2 – Componentes principais da análise da relação entre os diferentes polimorfismos de cor dos
quítones e as rochas.
Ao longo dos diferentes ensaios experimentais, todos indivíduos dos aquários de
controlo sobreviveram ao período experimental.
Experiência II
De uma forma geral todos os polimorfismos de cor dos quítones foram predados pelos
caranguejos, contudo os polimorfismos mais seleccionados foram o “creme” e o “verde-
claro” e “castanho-escuro”, e os menos seleccionados foram o “rosa”, “verde-escuro” e
o “cor variável” (Tabela 4.3).
Tabela 4.3 – Número de exemplares dos diferentes polimorfismos de cor comidos pelos caranguejos.
Capítulo 4
102
Os caranguejos seleccionaram significativamente os quítones com base na presença ou
ausência de camuflagem, ou seja, estando as presas camufladas ou não com a cor da
rocha (Tabela 4.4). Através da visualização do gráfico MDS pode ser observar essa
diferenciação (Figura 4.3).
Figura 4.3 – Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com dados do número
de indivíduos, camuflados e não camuflados, ingeridos por caranguejos.
As diferenças na ingestão resultaram de um maior consumo de indivíduos que se
encontravam camuflados (abundância média de 5%), comparativamente aos indivíduos
que não se encontravam camuflados (abundância média de 3,2%) (Tabela 4.4).
Capítulo 4
103
Tabela 4.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a forma como os
caranguejos seleccionam os quítones e, resultados da análise SIMPER da contribuição do efeito
camuflagem para as diferenças encontradas. Número de permutações utilizado = 9999.
Ao longo dos diferentes ensaios experimentais todos indivíduos dos aquários de
controlo sobreviveram ao período experimental.
Capítulo 4
104
4.5. Discussão
No ambiente intertidal rochoso da costa portuguesa, os quítones da espécie
Lepidochitona cinerea possuem uma grande variedade de cores nas placas das suas
conchas, e encontram-se fixos a rochas, muitas vezes camuflados pelas características
colorimétricas dominantes das mesmas. Os resultados obtidos mostraram que
indivíduos de polimorfismos “rosa”, “castanho-escuro” e “cor variável”, têm uma maior
preferência por rochas encarnadas e rosa, e que indivíduos “verde-escuro”, “creme” e
“verde-claro” preferem rochas nuas. Estes dados são consistentes com o facto de que as
espécies polimórficas têm uma tendência para escolher substratos de fixação que
combinam com as suas cores (Cain, 1977; Hoagland, 1977). Estudos anteriores
demonstraram que a cor da concha dos quítones é um bom factor de dissimulação. Por
exemplo, a espécie Callochiton laevis (Pennant, 1777), de coloração avermelhada,
aparece sobre algas calcárias vermelhas, enquanto o Iscnhochiton alvus (Linnaeus,
1767), de coloração branca, aparece sobre as algas calcárias brancas (Monteiro, 1982).
Foi considerado no presente estudo que, as rochas chamadas de encarnadas e rosa são
rochas compostas por algas vermelhas e algas incrustantes, que proporcionam um efeito
camuflagem aos indivíduos com cores rosa, encarnada e com vários padrões de cor. Por
outro lado, as rochas nuas sendo rochas sem algas mas com uma superfície em tons de
cinzento e verde, facilmente proporcionam um efeito camuflagem a indivíduos de tons
verdes e cremes. As rochas rosas e as encarnadas são compostas por Lithothamnium,
que sendo algas coralinas incrustantes são também o alimento preferencial de grande
parte das espécies de quítones e, por algas vermelhas que também são um alimento
importante na sua dieta (Steneck e Watling, 1982). Por outro lado, as rochas verdes são
compostas por algas filamentosas, as algas menos seleccionadas pelos quítones na
alimentação (Steneck e Watling, 1982). Tendo sido observado no presente estudo que as
rochas vermelhas e rosas foram mais seleccionadas do que as verdes, sugere-se que a
ecologia alimentar das espécies de quítones contribui largamente para explicar o seu
comportamento de opção por substrato, ou seja, rochas que tenham o seu alimento
preferencial. O mesmo observou Monteiro (1982), que verificou uma associação quase
constante da espécie de quítone L. cinerea com Corallina elongata (J. Ellis e Solander,
1786) (alga rosa) e, Asparagopsis armata (Harvey, 1855) e Rhodophycea sp. (algas
vermelhas). Este facto vem apoiar a ideia de que os quítones associam-se a diferentes
rochas consoante a disponibilidade alimentar.
Capítulo 4
105
A camuflagem é muito comum na natureza e é uma das vantagens adaptativas que os
organismos desenvolveram para se proteger dos seus predadores (Darwin, 1959). O
facto dos quítones possuírem uma grande variedade de cores e de terem tendência para
se encontrarem em substratos que lhes conferem um efeito camuflagem, origina uma
hipótese alternativa, ou seja, que os polimorfismos resultem de uma predação
preferencial por predadores sensíveis a cor/contraste visual colorimétrico. Esta
possibilidade foi investigada no presente estudo, com C. maenas, tendo-se verificado
que este consegue detectar todos os padrões de cor dos quítones e que selecciona
positivamente indivíduos camuflados. Adicionalmente, a predação de C. maenas por
quítones não é afectada negativamente por um efeito de camuflagem a presas. Ekendahl
(1998) mostrou que a mesma espécie de caranguejo não faz selecção de cores quando
exerce predação sobre os caracóis Littorina saxatilis (Olivi, 1792). Este facto pode ser
devido à forma como os caranguejos predam. De acordo com as observações pessoais
realizadas durante a experiência II, verificou-se que os caranguejos fazem movimentos
aparentemente aleatórios e, quando encontram rochas percorrem-nas com as suas pernas
num comportamento de busca. Quando as pontas das pinças tocam na concha de um
quítone, reagem imediatamente, descolam o indivíduo da rocha e com os terceiros
maxilípedes encaminham-no em direcção à boca. Esta técnica de alimentação foi
anteriormente descrita por Crothers (1968) como a técnica comum de alimentação de
caranguejos Carcinus maenas. De acordo com Crothers (1968), os caranguejos
detectam as presas dentro de água com o auxílio dos órgãos sensitivos das antenas.
Os resultados obtidos coincidem com a teoria de que os caranguejos localizam as suas
presas através do toque e do cheiro (Crothers, 1968; Pettitt, 1975; Elner e Hughes,
1978) e não através de selecção visual. Não existem actualmente dados sobre a acuidade
visual desta espécie, nem sobre a sua capacidade para descriminar cores. A eficácia da
sua predação é apontada como não estando dependente da capacidade visual, uma vez
que recorrem a técnicas de esmagamento e descascamento de conchas das presas
(Klassen e Locke, 2007).
O facto de, no presente estudo, se ter observado que os caranguejos capturam mais os
quítones em situação de camuflagem pode ser explicado pela forma como estes se
encontravam camuflados. Os quítones são herbívoros, encontrando-se por isso em
substratos cobertos por algas. E os caranguejos, sendo predadores de espécies
herbívoras, estão possivelmente mais adaptados a explorar de uma forma mais atenta,
rochas que se encontram cobertas por algas. Rochas lisas, ou seja, sem cobertura algal,
Capítulo 4
106
têm menor probabilidade de ser colonizadas por espécies herbívoras que são presas
comuns de caranguejos.
Contudo não pode ser excluída a hipótese de existência de outro tipo de predador que
exerça predação visual sobre as cores dos quítones e assim justifique a presença dos
variados polimorfismos. Na zona intertidal, tais predadores podem ser peixes, por
exemplo, os cabozes (Blennius spp.), que são conhecidos por predarem moluscos e
crustáceos (Whitehead et al., 1986). Sabe-se que a faixa de sensibilidade espectral dos
peixes é semelhante à dos seres humanos (Blaxer, 1970) e que conseguem igualmente
descriminar cores. No entanto, é preciso ter em consideração que a cor da água vai
afectar consideravelmente as cores das conchas (Lythgoe, 1979). Segundo Reimchen
(1979), o caboz intertidal Blennius pholis (Linnaeus, 1758), usa orientações visuais para
seleccionar as cores da concha da presa, Littorina fabalis (Turton, 1825). Também as
gaivotas Larus occidentalis (Audubon, 1839), são conhecidas por ser predadores de
quítones e por se alimentarem selectivamente de moluscos polimórficos (Sheppard,
1951; DeBevoise, 1975; Moore, 1975). No entanto, a espécie de quítone avaliada neste
estudo é de dimensões muito reduzidas (com comprimento médio de 0,82 cm e largura
de 0,43 cm), e por isso dificilmente pode ser considerada uma presa frequente destas
aves. Será também pertinente questionar se os predadores visuais podem afectar a
frequência de polimorfismos de espécies que são fototrópicas negativas, ou seja, vivem
em locais abrigados e protegidos da luz, e que são principalmente activos durante a
noite quando a diferença de cores não é visivelmente detectada pelos predadores
visuais.
A explicação para o facto de muitas populações marinhas intertidais serem polimórficas
na cor da sua concha parece ser um problema evolutivo complexo (Johanness e
Ekendahl, 2002). Para além da selecção visual outro factor que parece ser responsável
pela cor das conchas em archeogastrópodes, é a cor do alimento das espécies, e em
gastrópodes mais avançados (mesogastrópodes) a cor é em geral geneticamente
determinada (Johanness e Ekendahl, 2002).
Em archeogastrópodes a cor da concha é definida pela cor do alimento, que é retida e
incorporada na nova concha (Lindberg e Pearse, 1990). Em quítones, dados recentes
indicam que as suas conchas são fixas e inalteráveis ao longo da sua vida (Rodrigues et
al., 2005). Sendo a concha única ao longo da vida, não ocorrem alterações na sua cor
em função da alimentação, por isso esta parece não ser uma explicação plausível para a
existência de diferentes polimorfismos de cor nas conchas de quítones.
Capítulo 4
107
A explicação genética, que para muitos autores parece ser a mais plausível, sugere que
os polimorfismos são geneticamente estabelecidos ou mantidos através de processos
estocásticos, como as mutações e a adição de genes de cores crípticas, favorecidos pela
selecção visual (Johannesson e Ekendahl, 2002). Tendo a forma da concha uma base
genética, também se assume que os seus padrões de coloração possam ter uma base
genética (Cain e Shepard, 1950; Pettitt, 1973a; Atkinson e Warwick, 1983). Para a
espécie de gastrópode marinho, Littorina saxatilis, Ward e Warwick (1980) sugerem
que os padrões de polimorfismos não são induzidos ambientalmente, mas sim que
reflectem variação genética. E mesmo não existindo estudos genéticos realizados em L.
cinerea, esta é uma hipótese complementar possível.
Com este trabalho podemos adiantar que os quítones parecem ter uma associação com
as algas que cobrem as rochas e que essa associação pode ser explicada por: i) efeito
camuflagem e, ii) preferência alimentar. Por outro lado, os caranguejos não parecem
exercer uma selecção visual em relação aos padrões de cor dos quítones, conseguindo
detectar todas as cores dos indivíduos e exercem uma maior pressão sobre as rochas em
que os quítones se encontram camuflados. Por esse facto, não parece que a predação por
parte dos caranguejos possa ser a causa da existência de diferentes padrões de cor dos
indivíduos, alternativamente neste trabalho sugere-se que causas alternativas possam
ser: i) predação por parte de peixes com acuidade visual ou, ii) origem genética, que faz
com que haja uma grande plasticidade fenotípica que permite que dentro da mesma
espécie existam indivíduos com padrões de cor variados.
Assim, consideram-se estas hipóteses como um ponto de partida para estudos futuros,
que devem passar inicialmente por definir todas as espécies predadoras de quítones, por
exemplo através de análises de conteúdos estomacais de predadores. Com base nessas
análises, seguidamente verificar se existe alguma tendência de selecção por cores,
nomeadamente verificar quais as espécies de predadores que possuem acuidade visual e
detectar se essas podem exercer uma pressão selectiva sobre os polimorfismos de cor
dos quítones. Numa segunda fase, será também importante realizar estudos genéticos
que possam detectar se existem diferenças genéticas entre os diferentes polimorfismos
de cor.
Capítulo 4
108
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Capítulo 5
Conclusões Finais
Capítulo 5
115
Conclusões finais
Os resultados deste estudo indicam que as espécies Lepidochitona cinerea (Linnaeus,
1769), Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859), Chaetopleura angulata (Spengler,
1797), Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767) e Achantochitona crinita (Pennant,
1777), são espécies abundantes na zona intertidal da costa central portuguesa.
A espécie L. cinerea é a espécie mais frequente, quase exclusiva de substrato rochoso,
mas que também ocorre em substrato móvel. É uma espécie polimórfica com seis
polimorfismos de cor distintos, sendo eles, o “verde-escuro”, “verde-claro”, “rosa”,
“castanho-escuro”, “creme” e “cor variável com padrões”. Possui dimensões reduzidas,
sendo que indivíduos de maior tamanho ocorrem em substrato rochoso. Em praias
rochosas o polimorfismo mais abundante foi o “cor variável com padrões” (66%),
seguido de “verde-claro” (12%), “verde-escuro” (10%), “rosa” (7%), “creme” (3%) e
“castanho-escuro” (2%) (Capítulo 2). Em substrato móvel, apenas ocorreram
exemplares de cinco dos seis polimorfismos identificados anteriormente. Sendo o
polimorfismo mais abundante o “cor variável com padrões” (61%), seguido de “verde-
claro” (15%), “creme” (13%), “verde-escuro” (9%) e “castanho-escuro” (2%) (Capítulo
3).
A espécie L. algesirensis é uma espécie não polimórfica que apresenta, uniformemente,
uma coloração branca amarelada. Ocorre tanto em substrato rochoso como em arenoso,
e surge sempre fixa a rochas que estão enterradas em areia. Possui uma dimensão
variável, sendo que em substrato rochoso o comprimento médio dos indivíduos
amostrados foi superior (Capítulo 2) aos de substrato arenoso (Capítulo 3).
A espécie C. angulata é uma espécie muito abundante e exclusiva de substrato móvel,
que ocorre directamente sobre a areia mas também fixa a rochas de dimensões variadas
enterradas em areia. É uma espécie polimórfica com quatro polimorfismos de cor
distintos, sendo eles o “castanho”, “creme”, “rosa” e “verde”. É uma espécie de grandes
dimensões, sendo que a cor mais abundante foi “castanho” (54%), seguido de “verde”
(32%), “rosa” (9%) e “creme” (5%) (Capítulo 3).
A espécie A. crinita é uma espécie que ocorre com alguma frequência em substrato
rochoso e menos frequentemente em substrato móvel, sempre fixa a rochas. É um
espécie polimórfica com quatro polimorfismos de cor, sendo estes o “castanho-escuro”,
“castanho-mármore”, “creme” e “vermelho”. Em substrato rochoso o polimorfismo
mais abundante foi o “castanho-escuro” (54%), seguido de “castanho-mármore” (41%),
Capítulo 5
116
“creme” (3%) e “vermelho” (2%) (Capítulo 2), e em móvel os dois indivíduos
amostrados apresentaram cor “castanho-escuro” (Capítulo 3). É uma espécie de
dimensões reduzidas, mas com dimensões superiores em substrato rochoso (Capítulo 2).
A espécie A. fascicularis é uma espécie muito semelhante à espécie anterior, mas com
dimensões superiores. Foi identificada apenas em rochas de dimensão média em
substrato móvel vasoso. Todos os indivíduos amostrados apresentaram uniformemente
uma coloração “castanho-escuro” (Capítulo 3).
No presente estudo, para o substrato rochoso e móvel, observaram-se diferenças na
distribuição dos diferentes padrões de cor dos indivíduos e/ou espécies de acordo com
as características geológicas e a cobertura algal das rochas amostradas. As
características mais importantes foram a presença/ausência de algas macroscópicas
cobrindo o substrato, o tipo de alga (verde – Chlorophyta sp., vermelhas – Rhodophyta
sp. ou com Lithothamnium), bem como o nível geral de rugosidade da rocha, registado
nas categorias liso e rugoso, características também influenciadas pelo tipo de alga
presente (Capítulo 2 e 3).
Nesta tese sugere-se que essa associação com o tipo de substrato pode ser explicada por:
i) dependência dos quítones por algas para alimentação e refúgio, ii) pelo facto dos
indivíduos encontrados possuírem elevadas variações de cores que se camuflam com
substrato, o que minimiza o risco predatório e, iii) diminuição da competição por
alimento.
No presente estudo, foram identificadas algumas espécies como sendo polimórficas, ou
seja, com uma grande variedade de cores nas placas da sua concha. Ao longo das
amostragens estas espécies de cores variadas foram muitas vezes encontradas
camufladas pela cor do fundo do seu substrato de fixação. Este facto foi comprovado,
através de experiências laboratoriais, uma vez que se observou que os quítones têm
tendência a escolher rochas, com cobertura algal que combinam com os seus padrões de
cor. Esta tese sugere que essa associação pode ser explicada pelo efeito camuflagem
e/ou pela dependência de algas para alimento.
A existência destes polimorfismos de cor em espécies que habitam o intertidal tem sido
explicada pelo facto de proporcionar aos indivíduos um efeito camuflagem que os
protege da predação por predadores visuais. Contudo, neste estudo verificou-se que um
dos principais predadores de quítones em meio intertidal, o caranguejo Carcinus
meanas, seleccionou significativamente os quítones com base na presença ou ausência
de camuflagem. Observando-se um maior consumo de indivíduos que se encontravam
Capítulo 5
117
camuflados, comparativamente aos indivíduos que não se encontravam camuflados.
Este facto sugere que não se pode considerar que a predação por este caranguejo seja
uma causa determinante da existência de diferentes padrões de cor dos indivíduos e da
existência de diferenças na abundância dos mesmos. Sugerem-se causas alternativas: i)
predação por parte de peixes com acuidade visual, que exercem uma pressão selectiva
sobre as cores ou, ii) origem genética, que faz com que haja uma grande plasticidade
fenotípica que permite que dentro da mesma espécie existam indivíduos com padrões de
cor variados.
Uma vez que a classe Polyplacophora tem sido pouco estudada pela comunidade
científica, considera-se este estudo uma mais-valia para a ciência, trazendo novos
conhecimentos e ideias sobre as espécies que habitam no intertidal Europeu,
principalmente espécies de dimensões reduzidas que devido à complexidade do seu
habitat têm sido pouco estudadas. Este estudo veio alargar e complementar o estudo
pioneiro de poliplacóforos portugueses realizado por Monteiro (1982), adicionando uma
nova espécie, Lepidochitona algesirensis, aos seus registos.
Estudos futuros nesta área da ecologia marinha e de acordo com este trabalho sugere-se
que devam passar por: a) avaliar o papel ecológico destas espécies, nomeadamente a sua
relação com as comunidades vegetais e animais vizinhas, de forma a perceber as suas
relações tróficas e o seu papel como presa; e neste sentido, considera-se também
importante avaliar, b) quais as espécies predadores dos quítones, c) verificar se esses
predadores exercem uma pressão selectiva sobre os polimorfismos de cor dos
indivíduos e, d) realizar estudos genéticos para detectar diferenças genéticas entre os
diferentes polimorfismos de cor.
Anexos
Anexos
121
Polimorfismos de cor de Lepidochitona cinerea
Verde-escuro
Anexos
122
Verde-claro
Anexos
123
Rosa
Anexos
124
Castanho-escuro
Anexos
125
Creme
Anexos
126
Cor variável com padrões
Anexos
127
Anexos
128
Anexos
129
Anexos
130
Anexos
131
Polimorfismos de cor de Leptochiton algesirensis
Branco
Anexos
132
Polimorfismos de cor de Acanthochitona crinita
Castanho-escuro
Anexos
133
Castanho-mármore
Anexos
134
Creme
Anexos
135
Vermelho
Anexos
136
Polimorfismos de cor de Acanthochitona fascicularis
Castanho
Anexos
137
Polimorfismos de cor de Chaetopleura angulata
Verde
Anexos
138
Rosa
Anexos
139
Castanho
Anexos
140
Creme