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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO CARLOS
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E
RECURSOS NATURAIS
SISTEMA HOSPEDEIRO-PARASITOIDE ASSOCIADO À
Piper glabratum Künth e P. mollicomum Künth
(PIPERACEAE) EM FRAGMENTOS DE MATA NO
MUNICÍPIO DE SÃO CARLOS, SP.
Eduardo Mitio Shimbori
Orientação: Profa. Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias
- São Carlos -
2009
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
ii
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO CARLOS
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E
RECURSOS NATURAIS
SISTEMA HOSPEDEIRO-PARASITOIDE ASSOCIADO À
Piper glabratum Künth e P. mollicomum Künth
(PIPERACEAE) EM FRAGMENTOS DE MATA NO
MUNICÍPIO DE SÃO CARLOS, SP.
Eduardo Mitio Shimbori
Tese de Doutorado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade Federal de São Carlos, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ciências. Área de Concentração: Ecologia e Recursos Naturais.
- São Carlos -
2009
Ficha catalográfica elaborada pelo DePT da Biblioteca Comunitária/UFSCar
S588sh
Shimbori, Eduardo Mitio. Sistema hospedeiro-parasitoide associado à Piper glabratum Künth e P. mollicomum Künth (Piperaceae) em fragmentos de mata no município de São Carlos, SP / Eduardo Mitio Shimbori. -- São Carlos : UFSCar, 2010. 167 f. Tese (Doutorado) -- Universidade Federal de São Carlos, 2009. 1. Entomologia. 2. Hymenoptera parasítica. 3. Interações tritróficas. 4. Lepidoptera. 5. Tachinidae. 6. Ecologia. I. Título. CDD: 595.7 (20a)
Eduardo Mitio Shimbori
SISTEMA HOSPEDEIKO-PARASITOIDE ASSOCIADO A Piper glnbratzrm Kiinth e P. mollico~rrunt Kiinth (PIPERACIEAE) EM FRAGh4ENTOS DE MATA NO
MUNICIPIO DE SAO CARLOS, SP
Tehe aprc5zntnda h Universidade Federal de S5o Carlos, como parte dos requisites para ohtenq8o do titulo de Doutor em CiCncias.
Aprovada em 04 de maio de 2009
B ANCA EXAMINADORA
1. DL~.L LL, Presidente biofa. Dra. AngClica M. P. M. Dias
(Orien tadora)
1" Examinador . , Profa. Dra. Odete Rocha
PPGERNIUFSCar
2" Examinador Profa. Dra. Dalva Maria da Silva Matos
PPGERNJUFSCar
3" Examinador .-- ~ d r . \ d e y A U ~ O Conde Godoy
Prof. Dr. Valmir Antonio Costa Instituto Biol6gico/Campinas-SP
J - Profa. Dra. Dahra Maria da Silva Matos
Coordenadwa PPGERN/UFSCar
iii
Orientação:
_________________________
Profa. Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias
Co-Orientação:
_________________________
Prof. Dr. Manoel Martins Dias Filho
iv
Dedicatória
Esta tese é dedicada à memória de Toshiyaki Shimbori
v
"ÉumparadoxoaTerrasemoveraoredordoSoleaáguaserconstituídapordoisgasesaltamenteinflamáveis.Averdadecientíficaésempreumparadoxo,sejulgadapelaexperiênciacotidianaqueseagarraàaparênciaefêmeradascoisas."
KarlMarx
vi
AGRADECIMENTOS
A Capes – Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – pela bolsa de estudos fundamental para realização deste.
À Profa. Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias pelos anos de orientação.
Ao Prof. Dr. Manoel Martins Dias Filho pela co-orientação e identificação dos lepidópteros.
Ao técnico Ayrton Soares pela disposição e prontidão nas atividades de campo.
Ao Prof. Silvio Shigeo Nihei pela identificação dos Tachinidae.
Ao Prof. Rodolfo Figueiredo pela identificação das principais espécies de Piper.
Ao MS. Giordano Ciocheti pelo auxílio no geoprocessamento.
Aos amigos Juliano e Clóvis pelo intensivo trabalho de campo.
A Dra. Magda V. Yamada pelo apoio e discussões ao longo da realização deste trabalho.
Ao amigo Mateus pelas fotos dos parasitóides.
Aos amigos do laboratório pelo convívio, discussões, auxílio na realização deste trabalho e amizade.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade Federal de São Carlos pela oportunidade de realizar este estudo.
Aos membros que participaram da banca de qualificação, Profa. Dra. Susana Trivinho-Strixino, Profa. Dra. Alaíde Fonseca Gessner e Dra. Magda Viviane Yamada pelas sugestões e correções.
Aos professores do PPG-ERN pelos ensinamentos.
Aos professores que compuseram a banca de doutorado: Profa. Dra., Odete Rocha, Profa. Dra. Dalva M. S. Matos, Prof. Dr. Valmir A. Costa e Prof. Dr. Wesley A. C. Godoy.
À Soraya, minha companheira de vida.
Aos amigos de república, pelo companheirismo e cumplicidade ao longo de tantos anos.
Ao Bola e à Peteca pela alegria e brincadeiras.
Aos meus pais,
A todos que direta ou indiretamente contribuíram para a realização deste projeto.
Muito Obrigado!
1
SUMÁRIO
Dedicatória iv
Epígrafe v
Agradecimentos vi
Sumário 1
Elencodefiguras 7
Elencodetabelas 9
Resumo 10
Abstract 11
1.INTRODUÇÃO 13
1.1Plantanutridora 13
1.1.1DiagnosedasespéciesdePiperestudadas
1.2HerbívorossobrePiper
1.2.1HerbÍvoros:larvasdeLepidoptera
1.3Comunidadedeparasitoides
1.3.1HistóriaNaturaldosParasitoides
1.3.2OrdemHymenoptera
1.3.2.1SuperfamíliaIchneumonoidea
1.3.2.1.1Braconidae
1.3.2.1.2Ichneumonidae
1.3.2.2SuperfamíliaChalcidoidea
1.3.2.3OrdemDiptera:Tachinidae
1.3.3Importânciadabiologiadosparasitoides
1.4Estudosderelaçõestritróficos
1.5DinâmicaPopulacionalHospedeiro‐Parasitoide
1.6Ecologiadepaisagemeoprocessodefragmentaçãode
habitats
1.6.1Fragmentaçãoeinteraçõeshospedeiro‐parasitoide
17
17
20
21
22
24
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27
28
29
30
32
33
37
39
43
2.JUSTIFICATIVAS 47
2
3.OBJETIVO 48
3.1ObjetivosEspecíficos 48
4.HIPÓTESES 49
5.MATERIALEMÉTODOS 50
5.1ÁreadeEstudo
5.1.1Seleçãodosfragmentos
5.1.2Caracterizaçãodaslocalidadesdeestudo
5.1.2.1BosquedeSãoCarlos‐BS(21°57'41”Se
47°53'4”W)
5.1.2.2MataCanchim–CA(21°58'10”Se47°50'29”W)
5.1.2.3FazendaInvernada–IN(22°4'7”Se
47°46'13”W)
5.1.2.4FazendaMacaúbas–MA(21°50'41”Se
47°53'27W)
5.1.2.5FazendadoPortuguês–PT(21°48'12”Se
47°48'5”W)
5.1.2.6FazendaSantaElisa–ST(21°50'3”Se
47°49'51”W)
5.1.2.7UniversidadeFederaldeSãoCarlos(UFSCar)
–UF(21°59'9”Se47°52'43”W)
5.1.2.8FazendaValedoQuilombo–VQ(21°51'3”Se
47°47'5”W)
5.2Plantashospedeiras–P.glabratumeP.mollicomum
5.3ColetaemanutençãodaslarvasdeLepidoptera
5.4Coletadeparasitoidesadultos
5.5Avaliaçãoambientaldospontosamostrais
5.5.1Variáveisbióticaseabióticas
5.5.1.1Luminosidade‐coberturadedossel
5.5.1.2Alturaaproximadadodossel
50
50
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60
60
61
61
61
3
5.5.1.3Presençadecorposdeáguanas
proximidadesdospontos
5.5.1.4Númerodeárvorescomdiâmetroentre30
cma1,5mdealtura
5.5.1.5RiquezadeespéciesdePiperpresentesnos
pontosdecoleta
5.5.1.6DensidadedeP.glabratumeP.mollicomum
nospontosamostrais
5.6AnálisedosDados
6.RESULTADOS
6.1EspéciesdeLepidopteraobtidas
6.2Parasitoides
6.2.1Mortalidadedeherbívorospelosparasitoides
6.2.2ParasitoidesdaordemHymenoptera
6.2.2.1Chalcidoidea
6.2.2.1.1Chalcididae
6.2.2.1.2Encyrtidae
6.2.2.1.3Eulophidae
6.2.2.1.4Perilampidae
6.2.2.1.5Pteromalidae
6.2.2.2Ichneumonoidea
6.2.2.2.1Braconidae
6.2.2.2.1.1Doryctinae
6.2.2.2.1.2Macrocentrinae
6.2.2.2.1.3Meteorinae
6.2.2.2.1.4Microgastrinae
6.2.2.2.1.5Orgilinae
6.2.2.2.1.6Rogadinae
6.2.2.2.2Ichneumonidae
6.2.2.2.2.1Anomaloninae
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85
86
4
6.2.2.2.2.2Banchinae
6.2.2.2.2.3Campopleginae
6.2.2.2.2.4Cremastinae
6.2.2.2.2.5Cryptinae
6.2.2.2.2.6Ichneumoninae
6.2.2.2.2.7Mesochorinae
6.2.2.2.2.8Ophioninae
6.2.2.2.2.9Pimplinae
6.2.2.2.2.10Tryphoninae
6.2.2.3Diptera:Tachinidae
6.2.2.3.1Exoristinae
6.2.2.3.1.1Blondeliini
6.2.2.3.1.2Eryciini
6.2.2.3.1.3Goniini
6.2.2.3.2Tachininae
6.2.2.3.2.1Polideini
6.2.2.3.2.2Siphonini
6.2.2.2.2.3Tachinini
6.3.FaunadeIchneumonoideaobtidaporMalaise
6.4Variáveisambientais
6.5LarvasdeLepidopterasobrePiperglabratumeP.
mollicomum
6.5.1Herbívorosespecialistas,generalistaseraros
6.6Redesalimentares
6.6.1Hiperparasitoides
6.7Distribuiçãotemporal
6.7.1Herbívoros
6.7.2Parasitoides
6.8GuildasdeparasitoidessobreE.tegularia
86
87
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122
122
126
127
5
6.9FenologiadeIchneumonoideaadultosobtidospor
armadilhasMalaise
6.10Distribuiçãoespacial
7.DISCUSSÃO
7.1Redealimentardeparasitoides
7.2Riquezadeespéciesdeparasitoideseesforçoamostral
7.3Especifidadedosparasitoidespeloshospedeiros
7.4Distribuiçãotemporal
7.5Interaçõestritróficasedistribuiçãoespacial
8.CONCLUSÕES
8.1Testedehipótese
9.PROPOSTASPARAFUTUROSESTUDOS
10.REFERÊNCIASBIBLIOGRÁFICAS
11.ANEXOS
AnexoI.Figuras1a8.1,Glyptapanteles(Hymenoptera,
Braconidae,Microgastrinae) ♀;2,Casinariasp(Hymenoptera,
Ichneumonidae,Campopleginae)♂;3,casulodeCasinariasp;4,
Distatrixsolanae(Hymenoptera,Braconidae,Micrgastrinae) ♀;
5,casulodeD.solanae;6,aparatobucaldalarvadeúltimo
instardeD.solanae;7,Leschenaultiaafbrooksi(Diptera,
Tachinidae) ♂,8,pupáriodeL.afbrooksi.
AnexoII.Tabela1.Frequênciadeocorrênciadelagartaspara
cadapontoamostraleporespéciesdeplantahospedeira(G:
P.glabratumeM:P.mollicomum).EspéciesdeLepidoptera
criadascomsucesso.
AnexoIII.Tabelas1a4.Frequênciadeocorrênciade
parasitoidesobtidoseseusrespectivoshospedeiros.
Tabela1.Frequênciadeocorrênciadeparasitoidesprimários
(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.glabratum
129
129
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133
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6
Tabela2.Frequênciadeocorrênciadeparasitoidesprimários
(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.mollicomum
Tabela3.Frequênciadeocorrênciadeparasitoides
secundários(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.
glabratum
Tabela4.Frequênciadeocorrênciadeparasitoides
secundárioseseusrespectivoshospedeirossobreP.
mollicomum
AnexoIV.Listasdeespéciesutilizadasnacomposiçãodas
redesalimentares.
Lista1.Hospedeiros.
Lista2.Parasitoidesprimários
Lista3.Parasitoidessecundários
12.Apêndice
Dadosmeteorológicosreferentesaoperíodoamostral.Fonte:
Embrapa/Pecuária‐Sudeste.
7
ELENCO DE FIGURAS
Figura1.RamodeP.glabratum. 17
Figura2.RamodeP.mollicomumcomespigas. 17
Figura3.MapadaregiãodeSãoCarloscomlimitesdemunicípiosefragmentosdematasemidecíduaecerradãocommaisde10ha(Paese2002).
50
Figura4.MapadomunicípiodeSãoCarloscomindicaçãodospontosdecoleta. 51
Figura5.PlantadeP.glabratumnobosquedePinuselliotnaUniversidadeFederaldeSãoCarlos. 57
Figura6.PlantadeP.mollicomumnobosquedePinuselliotnaUniversidadeFederaldeSãoCarlos. 57
Figura7Coletapormeiodeguarda‐chuvaentomológico. 59
Figura8.ImagendesatéliteretiradadeGoogleEarth,georreferenciada.BuffercentradoemMA(Faz.Macaúbas)com2kmderaio(círculoamarelo).CopiadodeArcView
66
Figura9.Imagemanteriorcomsobreposiçãodecamadacomcategorias(classesdatabelaI).Overdepredominante(maisvivo)correspondeàculturadecana‐de‐açúcar,osoutrosdoistonsdeverdecorrespondemàsáreasdemata(maisescuro)ecapoeira.
66
Figuras10e11.Eoistegularia.10.Larvadeúltimoinstar.11.Adulto. 68
Figura12.Densidade(plantas/m2)deP.glabratumeP.mollicomumparacadaponto.Pontosemordemcrescenteparaasdensidadessomadasdasduasespécies.
110
Figura13.Pipersp8,plantadecrescimentorasteiro 111
Figura14.RedequantitativaparaE.tegularia(separadosporplantahospedeira:11g.:sobreP.glabratume11m.:sobreP.mollicomum)eoutrasespéciesdeLepidopteraquecompartilhamparasitoideseseusparasitoidesprimários.AsduassériesdebarraspretasrepresentamasdensidadesdelarvasdeLepidoptera(inferior)eseusparasitoidesprimários(superior)emescalasdiferentes.Osnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(listas1e2).Asligaçõesemcinzarepresentamafrequenciarelativadecadaassociaçãohospedeiro‐parasitoide.
116
Figura15.RedequantitativaparahospedeiroseseusparasitoidessobreP.mollicomum,excetoE.tegularia.Apenasasespéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitismoestãoincluídas.Hospedeirosrepresentadosnabarrainferioreparasitoidesprimáriosnabarrasuperior.Osnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(listas1e2).
117
8
Figura16.RedequantitativaparahospedeiroseseusparasitoidessobreP.glabratum,excetoE.tegularia.Apenasasespéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitismoestãoincluídas.Hospedeirosrepresentadosnabarrainferioreparasitoidesprimáriosnabarrasuperior.Osnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(Listas1e2).
117
Figura17.Redequantitativaparaparasitoidesprimários(barrainferior)esecundários(barrasuperior).Todososparasitóiescomregistrodehiperparasitismoestãoincluídos.Númeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(Listas2e3)
118Figura18.Riquezadeparasitoidesobtidossobrediferentesespécieshospedeirasemfunçãodafrequênciadeocorrênciadesteshospedeiros(escalalogarítimica).
119
Figuras19.RiquezadeparasitoidessobreE.tegularianospontosamostraisemfunçãodafrequênciadeocorrênciadelagartasem:a.P.glabratum(r=0,867)eb.P.mollicomum(r=0,871).
120
Figura20.Gráficosdediversidade‐dominânciaparahospeiroseparasitoides.(Memmottetal.1994).Asespéciesnoeixoxestãoemordemdecrescentedeabundancia.
120
Figura21.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadeE.tegularia‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada(r=0,858).
123
Figura22.Distribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadelagartas(s/E.tegularia)‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada(r=0,766)
123
Figura23.Distribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadelagartas(s/E.tegularia)‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada.a.esquerda:P.glabratum(r=0,821);b.direita:P.mollicomum(r=0,68).
124Figura24.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadeEtegularia‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada.a.P.glabratum(r=0,863);b.P.mollicomum(r=0,83)
125Figura25.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasrelativasparaGonodontapulverea(Lepidoptera,Noctuidae)(pontos),comrepresentaçãodaregressãosinusoidal(r=0,847).Eixosecundário:pluviosidade(colunas).
126Figura26.FrequênciasrelativasdasguildasdeparasitoidessobreE.tegulariaemP.glabratumparaosmesesdecoletaetotaldoperíodoamostral.
128
Figura27.FrequênciarelativadasguildasdeparasitoidessobreE.tegulariaemP.mollicomumduranteosmesesdecoletaetotaldoperíodoamostral.
128
9
ELENCO DE TABELAS
Tabela I. Exemplo de uma matriz com áreas para cada categoriaestipuladaparaobuffercentradonaFazendaCanchim.Asclasses,criadasarbitrariamente,sãoutilizadasnocomputodasmétricasdepaisagempeloprogramaARCGIS‐9.2®. 65
Tabela II: Frequência relativa de ocorrência de E. tegularia nos pontosamostraisparaP.mollicomumeP.glabratum. 69
TabelaIII.TaxasdeparasitismocalculadasparatotaldelagartasnasduasespéciesdePiper. 73
TabelaIV.AbundânciaabsolutadeBraconidaecapturadosporArmadilhasMalaisenosfragmentosamostradoseidentificadosnonívelgenérico.(n.i.–nãoidentificado) 103
TabelaV.AbundânciaabsolutadeIchneumonidaeporarmadilhasMalaisenos fragmentos amostrados e identificados no nível taxonômico maisrefinadopossível. 107
Tabela VI. Frequência relativa de ocorrência das subfamílias deIchneumonidaeamostradasemáreasruraleurbana. 108
Tabela VII. Variáveis ambientaismedidas para os pontos amostrais. Osvalores para altura de dossel são subjetivos; corpos d’água foramclassificadosempresente (1), intermitente (0)e ausente (‐1);B,C,R,T:siglas para Borda, Clareira, Rios ou Reservatórios e Trilhas,respectivamente. 109
TabelaVIII.EspéciesdePiperpresentesnosfragmentosamostrados. 111
Tabela IX. Resultados do teste t Student para o tamanho da asa deLepidoptera. Comparação entre adultos criados sobre P. glabratum eP.mollicomum.*significativo. 114
Tabela X. Resultados do teste t Student para o tamanho da asa deparasitoides sobre E. tegularia.Comparaçãoentre adultos criados sobreP.glabratumeP.mollicomum.*significativo. 115
Tabela XII. Parasitoides primários obtidos sobre E. tegularia separadossegundosuasguildas 127
Tabela XIII.Áreas relativas das categorias com presença de Piper.Áreamáxima12566370,6m2=1. 129
10
RESUMO
Nestetrabalhosãoapresentadosdadosdabiologiaeecologiade
insetosenvolvidosemumsistemahospedeiroparasitoideassociadoaduas
espéciesdeplantasdogêneroPiperL.(Piperaceae)‐P.glabratumeP.
mollicomum.OsfitófagosestudadospertencemàordemLepidopteraeseus
parasitoidessãodasordensHymenopteraeDiptera.AslarvasdeLepidoptera,
coletadaspormeiodeguarda‐chuvaentomológico,foramlevadaspara
laboratórioemantidassobreasplantasnutridoras.Os16pontosamostrais
estãodistribuídosemoitofragmentosdentrodomunicípiodeSãoCarlos,SP,
ondeforaminstaladasarmadilhasMalaiseparacoletadeparasitoidesadultos.
Foramregistradasinúmerasassociaçõeshospedeiro‐parasitoides,muitas
delasdesconhecidasatéopresente.Paraosherbívoroseseusparasitoides
foramobtidosdadosderiqueza,densidadee%deparasitismo,considerando
suadistribuiçãoespacialetemporal.Asanálisesdasinteraçõesalimentares
foramrealizadasapartirdacomposiçãoderedesquantitativasde
parasitoides.Combasenestesresultadosforamdiscutidasalgumasdas
relaçõesentreostrêsníveistróficoseanalisadosalgunsaspectosdeste
sistemaemrelaçãoavariáveisambientaisecomcaracteríscasdapaisagem.
Daespéciehospedeirapredominante–Eoistegularia(Lepidoptera,
Geometridae),aqualrepresentou87%daslarvasamostradas,foramobtidos
maisdemilparasitoides.Houvefortecorrelaçãoentreonúmerodeespécies
deparasitoideseaabundanciadehospedeiros.Ascomparaçõesentreafauna
deherbívoroseparasitoidesdecadaespéciedeplantahospedeira
11
corroboramcomashipótesesdequeaplantahospedeirateminfluênciadireta
sobreoterceironíveltrofico.Osherbívorosmostraramsincroniaparaos
pontosdecoletaeseusdadosdefrequênciadeocorrênciaforamfortemente
autocorrelacionadostemporalmente.Estestambémresponderamao
percentualdeáreademata,queexplicagrandepartedavariaçãonosdados.
ABSTRACT
Thisworkpresentsbiologyandecologydataofhostparasitoidinsects
associatedwithtwoplantspeciesofthegenusPiperL.(Piperaceae)‐P.
glabratumandP.mollicomum.Thephytophagousspeciesstudiedbelongto
theorderLepidopteraandtheirparasitoidstotheHymenopteraandDiptera.
Thesampleswerecarriedoutbyentomologicalumbrella;thecollected
caterpillarswerebroughttothelaboratoryandreared.The16samplingpoints
aredistributedineightfragmentswithinthemunicipalityofSãoCarlos.In
eachpatchoneMalaisetrapwasinstalledforcollectionofadultparasitoids.
Throughrearing,manyhost‐parasitoidassociationswererecorded,the
majorityunknownuntilthepresent.Resultsobtainedforherbivorousand
theirparasitoids(richness,densityandparasitismpercentage)wereexplicit
spatialandtemporally.Wealsoanalyzedthefoodwebsthroughquantitative
parasitoidwebs.Basedonthoseresultswediscussedsomeofthe
relationshipsbetweenthethreetrophiclevelsandanalyzedsomeaspectsof
thissystemwithenvironmentalvariablesandlandscape.Ourresultswere
12
dominatedbyhighfrequencyofoccurrenceofonlyonehostspecies‐Eois
tegularia;werearedoverathousandparasitoidsonthisspecies.Hencewe
concludedthestrongcorrelationbetweenthenumberofspeciesandthe
abundanceofparasitoidsandhosts.Comparisonsbetweenherbivoresand
parasitoidsfaunaoneachspeciesofhostplantsupportedthehypothesisthat
hostplanthasadirectinfluenceonthethirdtrophiclevel.Theherbivores
weresynchronousforpointsofcollection;thedataoffrequencyof
occurrencewerestronglyautocorrelatedintime.Theyalsorespondedtothe
percentageofforestcover,whichexplainsmuchofthevariationinits
richness.
13
1.INTRODUÇÃO
1.1Plantanutridora
Comaproximadamente1000espécies,PiperL.éumdosgêneroscom
maiornúmerodeespéciesdentrodafamíliaPiperaceae(GREIG2004),junto
comPeperomiaRuiz&Pavon,quepossuiriquezadeespéciesequivalente.
Comdistribuiçãopantropical,essegêneroéespecialmentediversonos
neotrópicos,ondeseencontrammaisdedoisterçosdesuasespécies.Nessa
regiãoexistemcincocentrosdediversidade,dentreosquaisdoisestãono
Brasil:aAmazônia,comcercade300espécies,eaMataAtlântica,com150.A
Ásiatropicaléconsideradaoutrocentrodediversidade,ondepodemser
encontradasemtornode300espécies,enquantonaÁfricaexisteapenasuma
dúziadelas(JARAMILLO&MANOS2001.).
NaAméricaCentral,ogêneroparecesermaisbemsucedidoemflorestas
tropicaisúmidas,ondeariquezalocalvariade18amaisde60espécies
(GENTRY1990apudFLEMING1985).Emflorestassecasdamesmaregião,essa
riquezafoiconsideravelmentemenor,cercadecincoespécies(FLEMING
1985).NoBrasil,emestudonosarredoresdeManaus,AM,tambémforam
registradaspoucasespécies(PRANCE1990);emáreadeflorestaatlântica
semidecidualnaregiãosudeste,foramcontabilizadas12espéciesdePiper
(FIGUEIREDO&SAZIMA2004).
Asuposiçãodequeadiversidadedogênerotemrelaçãodiretacoma
umidade(BURGER1971apudLETOURNEAU2004)foirecentementetestada
porMarquis(2004).Seusresultadosapontamparariquezaslocaissimilaresna
14
maioriadosestudosnaRegiãoNeotropical,porémariquezaregionalaumenta
comoaumentodapluviosidade.Esseautorconcluiquelocaiscomgrande
precipitaçãoanualpossibilitammaisnichosouaomenosacoexistênciade
espéciesqueocupammesmonicho.
OBrasilapresentaaltadiversidadedePiperaceae,sendoencontradas
cerca500espécies(YUNCKER1972,1973,1974)emapenastrêsgêneros
(TEBBS1989).Algumasespéciessãooportunistas,podendoocuparambientes
abertosouperturbados,comoáreasdeclareirasemflorestasouestradase
pastos;hátambémasquecrescememlocaisúmidosouflorestasfechadas
(TEBBS1989,1993).
AsespéciesdePiperconstituemumdoscomponentesfundamentaisde
florestastropicais(GALINDO‐GONZALEZetal.2000,HARTEMINK2001,
FIGUEIREDO&SAZIMA2004).Alémdisso,suasespéciessãodefácil
reconhecimentoemanuseio,emuitaspodemocuparomesmohabitat.Por
essascaracterísticassãoconsideradasideaisparaestudosemdiversosramos
dabiologia.
Suasplantasapresentamhábitosbastantediversos,desdeoherbáceo
aoarbóreooumesmoastrepadeiras.Entretanto,agrandemaioriadas
espéciesbrasileiras,bemcomoasencontradasnaAméricaCentral,temhábito
arbustivo.Apesardadiversidadedehábitoseespécies,suasplantassão
morfologicamenteuniformes,comfolhassimplesalternaseramos
segmentados,unidospornósinchados(GREIG2004).Asfolhase
inflorescênciasjovenssãoprotegidasporestruturassemelhantesaestípulas
15
oufolhaspequenas,queporsuafunçãoeposiçãonãopodeserchamadode
estípula,sendonomeadoprofiloporBurger(1972).Suasinflorescênciassão
emformadeespigas,geralmentebrancasouamareladas,quevariamde3a
150cm(JARAMILLO&MANOS2001),compostasdeinúmerasfloresdiminutas
úteisnaclassificaçãodesuasespéciesegruposdeespécies.Outra
característicamarcanteéoodorqueéfacilmentesentidoereconhecido
quandoqualquerpartedaplantaéinjuriada,mesmoquesuperficialmente.
EconomicamenteP.nigrumL.éaespéciemaisimportante,graçasasua
utilizaçãonaculinária.Apimenta‐do‐reino,obtidaapartirdaextraçãodeseus
frutosaindaverdes(JOLY1984),éocondimentomaisusadonomundo(GREIG
2004).Poroutrolado,amaiorpartedasespéciesnãotemimportância
econômicae,apesardeabundantesecomuns,sãopoucoconhecidas.
Maisrecentemente,afamíliaPiperaceaetemrecebidomaisatenção
graçasaalgunscomponentesquímicos,comdestaqueparaasamidas,que
sãousadasnamedicinaeindústria(ABEetal.2001,ANG‐LEEetal.2001,DYER
etal.2004)empaísesasiáticos,comoaÍndia,eemgrandepartedospaíses
neotropicais,porsuaspropriedadesmedicinaisoucomoinseticidas.NoBrasil,
pelomenos11espéciesdePipersãoutilizadaspopularmente,amaioriacomo
medicamentocaseiro(MEDEIROS2006).Mesmocomoaumentonaprodução
detrabalhosnessaárea,muitosetemporfazerdevidoàcomplexidadede
seuscompostos,suavariedadeinter‐eintra‐específicaeaograndenúmerode
espéciesdogênero(DYERetal.2004).
16
Asespéciesdeplantashospedeirasestudadasnopresentetrabalho
foramP.glabratumKuntheP.mollicomumKunth.Estasforamselecionadas
porseremasmaisfacilmenteencontradasnaáreadeestudo,comunsem
fragmentosdematamesófilasemidecidualnaregiãodeSãoCarlos,SP.
Suadistribuição,aqual,segundoYuncker(1972),dava‐senoSudeste
Brasileiro,atualmenteseestendeportodaMataAtlânticalatosensu.No
entanto,existemregistrosdeP.mollicomumalémdacostaatlânticabrasileira,
comonoEstadodoMatoGrosso,eemoutrospaísesamericanoscomo
Panamá,Cuba,Colômbia,VenezuelaeParaguai(MEDEIROS2006).P.
glabratumtambémpodeserencontradoemoutrospaíses,comoaCostaRica.
EstasespéciesforamidentificadasembrejosdealtitudenoNordeste
brasileiro.NaMatadoPau‐Ferro,naParaíba,ocorremambas(BARBOSAetal.
2004);noCearásãoencontradosespécimesdeP.mollicomum(GUIMARÃES&
GIORDANO2004),enoPlanaltodaBorborema,emPernambuco,foi
identificadoP.glabratum(RODALetal.2005).Osbrejosdealtitudesãocomo
ilhasdemataimersosnaCaatinga,commaiorumidadeepluviosidade,devido
àaltitudeeproximidadecomomar,sendopreferidasporalgumasespéciesde
Piper(GUIMARÃES&GIORDANO2004),comoP.mollicomumeP.glabratum.É
provávelqueessasespécies,apesardeoriginalmenteconhecidasdaMata
Atlântica,tambémocorramemoutrasflorestastropicaisúmidasdaregião
Neotropical.
17
1.1.1DiagnosedasespéciesdePiperestudadas
P.glabratum:indivíduosdestaespéciesãodotipoarbustivoramificado,
podendoatingirmaisdequatrometrosdealtura;possuemfolhasglabras,
elíptico‐lanceoladasdeápiceacuminadoelevementedesiguaisnabase
(YUNCKER1972).Emcamposãofacilmentereconhecidaspelobrilhoacetinado
desuasfolhasglabrasepelacoloraçãocaracterísticadeseusramosjovens,
verdes,cobertoporpequenospontosbrancos(Figura1).
Figura1.RamodeP.glabratum. Figura2.RamodeP.mollicomum comespigas.
P.mollicomum:arbustoscom1a2mdealtura,suasfolhaselíptico‐
lanceoladassãopilosasemambasasfacesepossuemnervurassalientesna
faceabaxial;ocauleépubescenteouviloso,cilíndricoesulcado.Estaespécie
podeserreconhecidapelasfolhasdensamentepilosasnafaceabaxial,macias
aotato,epelasespigasgeralmentecurvas(MEDEIROS2006)(Figura2).
1.2HerbívorossobrePiper
Inúmerasespéciesdeherbívorosutilizamfolhas,ramosepartes
reprodutivasdePiperparasealimentar.Osinsetossãoseusprincipais
18
consumidores,compelomenosseisordensrepresentadas:Coleoptera,
Diptera,Hemiptera,Hymenoptera,LepidopteraeOrthoptera.
EntreosfolívorosespecialistasmaiscomunsestãoosLepidopterados
gênerosEoisHubner,1818(Geometridae,Larentiinae),QuadrusLindsey,1925
(Hesperiidae),eEpimecisHubner,1825(Geometridae,Enominae);hátambém
umgênerodeColeoptera,Physimera(Chrysomelidae)desfolhador.
Curculionidae(Coleoptera)éumgrupocomumdeespecialistassobrePiper
quesealimentaprincipalmentederamosoupartesreprodutivas(MARQUIS
1991,LETOURNEAU2004).EmLaSelva,naCostaRica,Marquis(1991)
encontrou28espéciesdecoleópteroscuculionídeos(subfamíliasBaridinaee
Rhyncophorinae)e21delepidópterosgeometrídeos(subfamíliaLarentiinae)
sealimentandosobrePiper.Destas,amaioriaeraespecialistaquantoàdieta.
Nomesmoestudo,foirealizadoumcensocomtodososherbívoros
associadosàsduasespéciesdePiper(arieianumeholdridgeianum).EmP.
arieianumforamencontradas95espéciesdeherbívoros,amaioriadeles
HemipteraeOrthopteranãoidentificados.
NoBrasil,Vaninetal.(2008)estudaramapreferênciaalimentarpara14
espéciesdeherbívorosentrecoleópteroscurculionídioselepidópteros
folívoros,ehemípterossugadoressobrecinquentaespéciesdePiper.Seus
resultadostambémindicaramespecificidadenosbesourosemariposas,no
entanto,nenhumLarentiinae(Geometridae,Lepidoptera)foiusadonos
experimentos.
19
AsformigasdogêneroPheidoleWestwood,1841(Hymenoptera,
Formicidae,Myrmicinae),bastantecomunssobrePipernaCostaRica,se
associamaessaplantasemdanificarsuaspartesprodutivas(WILSON2003).
Essasformigasestimulamaproduçãodecorposricosemnutrientespela
planta,quesãocolhidoseusadoscomofonteprincipaldealimentopelas
colônias(FISCHERetal.2002,LETOURNEAU2004).Alémdisso,asformigas
retiramovosdeinsetosherbívoroscolocadosemfolhaseosutilizamcomo
alimentoousimplesmenteosjogamnochãodamata(LETOURNEAU1983).
Estudosindicamqueexistediminuiçãoefetivanaherbivoriaemplantascom
colôniasdePheidolebicornis(LETOURNEAU1983,DYER&LETOURNEAU1999,
LETOURNEAU2004),alémdeconferirmaiorproduçãodesementes
(LETOURNEAU1998).
Entreosvertebrados,existemalgumasespéciesdemorcegoseavesque
sealimentamdosfrutosdePiper(PALMEIRIMetal.1989,LOISELLE1990,
GREIG2004,).OsmorcegosfrugívorosdasubfamíliaCarolliinaepodemser
chamados“morcegosPiper”,graçasaohábitodesealimentarnosub‐bosque.
AsubfamíliaécompostapordoisgênerosdosquaisCarolliaéomaiscomume
especializadoemPiper,sendoimportantesagentesdispersoresdesuas
sementes(FLEMING2004).NoBrasil,CarolliaperspicillataLinnaeus1758
(Chiroptera,Phyllostomidae,Carolliinae)(LIMA&REIS2004)foireportadase
alimentandodecincoespéciesdiferentesdePiperaolongodoano.
Apesardarelativaescassezdelevantamentossobreafaunade
herbívoros,mesmoemplantasordináriascomoPiper,naliteratura,existem
20
diversasbasesdedadosdisponíveisnaInternet‐redemundialde
computadores,comoosdeJanzen&HallwachseAnnetteAiello,doInstituto
Smithsonian,ecaterpillar.org,ondeépossívelencontrargrandenúmerode
espéciesdeLepidopteracomasrespectivasinformaçõessobresuasplantas
nutridoras.
1.2.1Herbívoros:larvasdeLepidoptera
AordemLepidopteraincluicercade150.000espéciesdistribuídasem
maisde100famílias(BUZZI2002).JuntocomColeopteraestãoentreos
gruposmaisdiversosebemconhecidosdosinsetos.Agrandemaioriadas
espéciesédevoradoradefolhasemsuafaselarval,emmuitoscasos,podendo
setornarsériaspragasagrícolas.Existemrarasexceçõesquepodemter
hábitoparasitaoupredador(RUBINOFF&HAINES2005).Pordependerem
diretamentedasplantascomorecursoalimentar,essesdoisgruposde
organismoscoevoluemhámilharesdeanos,resultandoemdiversasrelações
deespecificidadeenaproduçãodegrandevariedadedecompostosquímicos
eoutrasformasdedefesapelaplanta.
AsespéciesdogêneroEoissãoreconhecidascomoasprincipais
especialistasqueseassociamaespéciesdePiper(DYER&PALMER2004).As
larvasdetodasasespéciesconhecidassealimentamexclusivamentedassuas
folhas.ParaaregiãodeSãoCarlos,destacam‐seostrabalhosdeBraga(1997,
Bragaetal.2001),queestudaramosaspectosbionômicosdeE.tegularia
(GUENÉE,1857)eE.glauculata(WALKER,1863)sobrequatroespéciesde
21
Piper.Emseusresultados,asduasespéciesdeherbívorosforamencontradas
sobretodasasespéciesvegetaisamostradas:P.amalago,P.gaudichaudianum,
P.glabratumeP.mollicomum.E.tegulariafoimaisabundanteemtodasas
plantasamostradas,comexceçãodeP.amalago.
1.3Comunidadedeparasitoides
Estima‐seque20%dasespéciesdeinsetos(LASALLE&GAULD1991,
GODFRAY1994)ou10%oumaisdasespéciesdemetazoáriossejam
parasitoides.Destes,amaiorpartepertenceàsordensDipteraeHymenoptera
(HASSEL2000).
Quandoumoumaisindivíduosdeumaespécieseutilizadeumúnico
indivíduodeoutraespéciecomofontedealimento,completandoseu
crescimentodentroousobreestehospedeiro,levando‐o,comrarasexceções,
àmorte,caracteriza‐seohábitoparasitoide.Adefiniçãogeraldohábitonãoé
muitoclara,epodeseconfundiremalgunscasoscomparasitismoou
predação,poisassimcomoosparasitas,estescompletamodesenvolvimento
sealimentandodeumúnicohospedeiro,mascomoospredadores,levamà
mortedosmesmos(HASSEL2000).Nocasodosinsetos,entretanto,essa
definiçãoéumpoucomaisrestritiva,caracterizandoalgunsgruposnosquaisa
faselarvalécarnívoraesealimentageralmentedeoutrosartrópodes,
enquantoafaseadultaédevidalivre(HANSON&GAULD2006).
22
1.3.1HistóriaNaturaldosParasitoides
Osparasitoidespodemsersubdivididossegundootipode
desenvolvimentoeestratégiadeoviposição.Asespéciescujaslarvasse
alimentamsobreocorpodohospedeirosãochamadasectoparasitoides;
aquelasemqueodesenvolvimentolarvalsedádentrodohospedeirosão
denominadasendoparasitoides.Osparasitoidespodempermitiro
desenvolvimentodoseuhospedeiroapósaoviposiçãoouparalisá‐lo
permanentemente,sendodenominados,respectivamente,decenobiontese
idiobiontes.Amaioriadosectoparasitoideséidiobionte,enquantoos
endoparasitoidesemgeralsãocenobiontes.Osprimeirostêmavantagemde
nãonecessitarludibriarasdefesasimunológicasdeseuhospedeiroe,
portanto,devemsermaisgeneralistas(GODFRAY1994).
Tiposdiferentesdedesenvolvimentodosparasitoidesrefletem
diretamentesobrequaishospedeirossãoatacados.Osidiobiontes,por
exemplo,porparalisaremseuhospedeiropermanentemente,geralmente
utilizamespéciesquevivememcondiçõesmaisprotegidasoucamufladas.
Portantoespera‐sequeamaioriadosparasitoidescriadossobrelarvas
folívorasdeLepidoptera,quevivememcondiçõesexpostas,sejam
cenobiontes.Larvasmaduras,pré‐pupasoupupassãooshospedeirosdos
idiobiontes.Cenobiontesparasitamovosouestágioslarvaisiniciaisdo
hospedeiro.Odesenvolvimentodoparasitoideéatrasadoouprolongado,
permitindoqueohospedeiroatinjaosínstareslarvaisfinaisouoestágiopupal
antesdesertotalmenteconsumido(GODFRAY1994).
23
Aqualidadedohospedeiroédeterminanteparafatoresligadosao
fitnessdosparasitoides,comosuasobrevivência,seutamanhoefecundidade
eseutempodedesenvolvimento(GODFRAY1994).Nestecaso,osidiobiontes
ecenobiontessãoinfluenciadosdemaneiradiferentepelaqualidadedo
hospedeiro,sendoasrelaçõesgeralmentemaiscomplexasnoscenobiontes.
Porexemplo,otamanhodohospedeiroquandoatacadoporumidiobionte
nãomudaerepresentasimplesmenteaquantidadedealimentoqueesteterá
disponível.Paraoscenobiontesestarelaçãopodenãosertãosimples,jáque
estespermitemqueseuhospedeirosedesenvolva.Paraestes,aidadedo
hospedeirotambéméimportante,fatoquepodeserevidenciadopela
especializaçãodestesparasitoidesquantoàfasedohospedeiroqueatacam.
SegundoMills(1994),existem12guildasdeparasitoidessobrehospedeiros
holometábolos,divididaspelafasedohospedeiroquesãoatacadasedaqual
oparasitoideemerge,esesãoectoparasitoidesouendoparasitoides.No
entanto,paradadogrupodehospedeiros,onúmerodeguildasficaemtorno
deseisousetee,emgeral,osparasitoidesatacamumúnicoestágiodo
hospedeiro(QUICKE1997).
Oparasitismoprimárioécaracterizadoporumparasitismoem
hospedeirosnãoparasitados.Omultiparasitismoéoparasitismodemaisde
umaespécieemummesmohospedeiro,enquantoosuperparasitismoéa
oviposiçãodemaisdeumovodeumaúnicaespéciesobreummesmo
hospedeiro.Ohiperparasitismoéumparasitismosecundário,ouseja,
parasitismosobreoparasitoide.
24
Entreosprincipaisgruposdeinsetosparasitoidesencontram‐seos
HymenopteraeosDipteradafamíliaTachinidae.Segueumacaracterização
dessesgrupos,comatençãoespecialàquelescriadosnesteestudo:
superfamíliasIchneumonoideaeChalcidoideadeHymenoptera,efamília
TachinidaedeDiptera.
1.3.2OrdemHymenoptera
OsHymenopteraestãoentreasquatromaioresordensdeinsetose
segundoAustin&Dowton(2000),onúmerodesuasespéciesaindaé
desconhecidoe,atualmente,équaseimpossíveldeterminá‐locomexatidão.
LaSalle&Gauld(1993)eGaston(1993)estimaramqueonúmerodeespécies
descritasdeHymenopterasejaalgoemtornode115.000;épossívelqueo
númerototalsejade5a10vezesestevalor.
OsHymenopterapodemserdivididosemduassubordens:Symphytae
Apocrita,estaúltimacorrespondeaogrupodemaiorriquezadeespécies
dentrodaOrdem,com90famíliasreconhecidas,dasquais56são
caracterizadaspelohábitoparasitoide.Amaioriadasespécieshospedeiras
pertenceàsOrdensLepidoptera,Coleoptera,Diptera,Hymenopterae
Heteroptera(GAULD&BOLTON1988).
OsprimeirosestudossobreosHymenopteraparasitoidesnãotinham
habilidadededistinguirentrehospedeiroseparasitoidespelafaltade
conhecimentosobreabiologiadestesinsetos.Atualmente,osestudostema
25
habilidadededetectarseoshospedeirosestãoounãoparasitadosepreveros
modelosdeinteraçõesdepopulaçõesdehospedeiroseparasitoides.
1.3.2.1SuperfamíliaIchneumonoidea
AmaiorsuperfamíliadentreosHymenopteraedeocorrência
cosmopolita,sendosuasespéciesfacilmentecoletadas.Estáentreas
superfamíliasneotropicaismaisdiversascom694gênerosdescritosejunto
aosChalcidoideacorrespondema48%detodosHymenopteraneotropicais
(GRISSELL&SCHAUFF1990).AsfamíliasBraconidaeeIchneumonidae
compõemestasuperfamília,queéumadasmaisricasemespécies.Estima‐se
queexistamcercade200.000espéciesnomundo(Gauld&Shaw2006)
Morfologicamentepodemsercaracterizadosporpossuíremasnervuras
CeRdaasaanterioradjacentesoufundidas,deformaqueacélulaCé
ausente;antenanãoangulada,quasesemprecommaisde11flagelômeros;
ovipositorfrequentementesalienteelongo;trocantelopresente;primeiro
esternometassomaldivididoemporçãomedianaeapicalfracamente
esclerotizada,primeirotergometassomalfrequentementecomcovalateral
(glima)nametadeanterior;mandíbulausualmentecomdoisdentes(HANSON
&GAULD2006).
Seushospedeirossãoprincipalmente,larvasepupasdeinsetos
holometábolos,excluindoosMegalopteraeosSiphonaptera;muitos
parasitamninfasdeHemimetabola(Hemiptera,IsopteraePsocoptera)e
algunsparasitamadultosdeColeopteraeHymenoptera.Algumasespécies
26
podemserfitófagas(MATHEWS1984,WAHL&SHARKEYinGOULET&HUBER
1993)contrariandoatendênciaparasitoidedogrupo.
OsIchneumonoidaesãoquasecompletamenterestritosaoparasitismo
sobreestágiosimaturosdeholometábolos(poucosgruposutilizamninhosde
ovosdepseudoescorpiões;casulodeovosdearanhasoumesmoaranhas
adultas),muitosBraconidaeparasitamninfasdehemimetábolos(Hemiptera–
Aphididae,Heteroptera,IsopteraePsocoptera).NenhumdosBraconidaesão
conhecidosporparasitararanhasouseusovosepoucosparasitamadultosde
ColeopteraeHymenoptera(WHARTONetal.1997).
Aocontráriodosoutrosmicro‐himenópteros,osIchneumonoidea
raramenteparasitamovosindividuais,emboramuitosBraconidaeepoucos
Ichneumonidaesejamparasitoidesdeovo‐larvas,pondoumovonoovode
seuhospedeiro,masconsumindo‐oemseuestágiolarval.Parasitismode
SymphytaébastantecomumemIchneumonoidea(HANSON&GAULD2006).
EctoparasitismoéumacondiçãoprimitivaparaIchneumonoidea.
Endoparasitismotemevoluídoindependentementeemmuitasocasiões
dentrodestasuperfamília.Emboracertasvantagenssejamconseguidaspelo
desenvolvimentodentrodohospedeiro,osendoparasitasficamsujeitosao
ataquedoseusistemadeimunidade.Umavariedadedeestratégiaséusada
paravenceristo,incluindoainjeçãodevírusnomomentodaoviposição,oque
servenocontroledereaçõesimunesdohospedeiro(EDSONetal.1981,
RENAULTetal.2004).
27
1.3.2.1.1Braconidae(ANEXOI)
AfamíliaBraconidaeédivididaem45‐50subfamíliasquecompreendem
aproximadamente15.000espéciesdescritas(DOLPHIN&QUICKE2001).
Segundoestimativarealizadapelosmesmosautores,onúmerodeespécies
existentespodeserdeduasatrêsvezesmaior,podendoalcançarporvoltade
30a50milespécies.
OsBraconidaediferemdosIchneumonidaeprincipalmentepela
nervaçãodaasaanterior(ausênciadasegundanervurarecorrente,quase
semprepresenteemIchneumonidae),alémdarígidajunçãodosegundoe
terceirotergitosmetassomais(GAULD&SHAW2006inHANSON&GAULD
2006).
AgrandemaioriadosBraconidaeconsistedeparasitoidesprimáriosde
outrosinsetosenormalmenteestãoassociadosaapenasumhospedeiro
(MATTHEWS1984),atacandoeemergindodaslarvasdeseushospedeiros
(WHARTON1997).EmboramuitosBraconidaesejamestritamenteparasitoides
solitários,ogregarismotambémpodeserobservadoempoucosgêneros
ectoparasitoidesetambémemmuitassubfamíliascenobiontes.
Dentro dos Braconidae ocorrem duas linhagens principais: os
ciclóstomoseosnãociclóstomos.OsBraconidaeciclóstomospossuem labro
normalmente côncavo; amaioria é ectoparasitoide idiobionte de larvas de
Lepidoptera eColeoptera.OsBraconidae não ciclóstomospossuemo labro
não côncavo e usualmente esculturado. Todos são endoparasitoides e a
maioriaécenobionte(SHARKEY1993).
28
1.3.2.1.2Ichneumonidae(ANEXOI)
Possuemcomocaracteresmorfológicosdiagnósticos:asaanteriorcom
nervura2m‐cuusualmentepresenteetubular,comumaouduasbulas;
nervura1/Rs+Mausente,formandoacélula1M+1R1;asaposteriorcomveia1r‐
mopostaoudistalàseparaçãodasveiasR1eRs;tergitoIIseparadoe
articuladocomtergitoIII;labrousualmenteachatadoeoculto;eápicedas
mandíbulasusualmentesetocandoousobrepondo‐se(GAULD&SHAWin
HANSON&GAULD2006).
OsIchneumonidaeseconstituememumdosmaioresgruposdetodos
os animais, incluindomais espéciesque todososVertebrata emaisdoque
qualqueroutra família,compossívelexceçãodosCurculionidae (Coleoptera)
(JANZEN1981).Comumaestimativademaisde60.000espéciesdistribuídas
pelomundo(TOWNES1969,GAULD&BOLTON1988,WAHL&SHARKEY1993),
IchneumonidaeéamaiorfamíliadosHymenopteraeumadasmaioresdentre
os insetos.Gauld (1997)divideos Ichneumonidaeem 37 subfamílias,porém
estenúmeroéfrequentementequestionado.Goulet&Huber(1993)definem
35 subfamílias, das quais 27 ocorrem na região neotropical, enquantoWahl
(2001)define37subfamíliasdasquais10nãoocorremnosneotrópicos;Gauld
(2006 in HANSON & GAULD 2006) os dividem em 38, das quais 31 de
ocorrêncianeotropicaleasseterestantesrestritasaoholártico.
Amaioria dos Ichneumonidae são parasitoides de larvas e pupas de
insetosholometábolos (Coleoptera,Diptera, Lepidoptera eHymenoptera) e
aranhas (HANSON & GAULD 1995, GAULD 1997, GAULD & SHAW 2006 in
29
HANSON & GAULD 2006). A maioria dos Ichneumonidae se constitui em
parasitoides primários, porém hiperparasitoides também estão presentes.
Seus adultos são insetos muito ativos e muitos parecem ser bastante
eficientesnaexploraçãodebaixasdensidadesdehospedeiros(MERRET1986)
Épequenooconhecimentodestegrupoparaaregiãoneotropical.De
Santis(1980)citou652espéciesdeIchneumonidaeparaafaunabrasileira,
númerobastantereduzidodentrodas22.000espéciesconhecidasparaa
regiãoneotropical.Oreduzidonúmerodetrabalhosrealizadosnestaregião
levaàssugestõespreliminares(OWEN&OWEN1974,JANZEN&POUND1975,
GAULD1986)dequeosIchneumonidaepodemnãosermaisdiversosnas
regiõestropicaisquenasregiõestemperadas.Istoésurpreendenteporque,
osprincipaishospedeirosdeIchneumonidae,insetosfitófagos,são
usualmentemaisricosemespéciesemlatitudestropicaisdoqueem
temperadas.Certasespéciesseriammuitoescassasparaserviremcomo
hospedeiroespecífico.Entretanto,existemalgunsgruposdecenobiontese
idiobiontesquesãomaisricosemespéciesnasregiõestropicais(GAULD
1987).
1.3.2.2SuperfamíliaChalcidoidea
Insetosdiminutos(geralmentemenoresque2mm),raramente
maioresque5mmdecomprimento.Dentreamaioriadasvespas,os
Chalcidoideasãodistinguidospelagrandereduçãodanervaçãodasasas.Na
asaanterior,nãohánenhumacélulaqueestejacompletamentecircundada
30
pornervuras;possuiessencialmenteapenasumanervuraqueseramificaem
pós‐marginaleestigmal(HANSON&LASALLEinHANSON&GAULD2006).
Atualmente,apresentacercade2.000gênerose22.000espécies
descritas,masestima‐sequeonúmerorealdeespéciesultrapasse100.000
(NOYES2002inHANSON&GAULD2006).
Grupomonofiléticoqueparasitaespéciesde14ordensdeinsetos:
Blattaria,Coleoptera,Diptera,Heteroptera,Hymenoptera,Lepidoptera,
Mantodea,Neuroptera,Odonata,Orthoptera,Psocoptera,Thysanoptera,
Siphonaptera,Strepsiptera,eosaracnídeos:AraneaeeAcari(BENDEL‐
JANSSEN1977inHANSON&GAULD2006).
1.3.2.3OrdemDiptera:Tachinidae(ANEXOI)
AfamíliaTachinidaeéasegundamaiordaordem,comcercade10.000
espéciesdescritas,atrásapenasdeTipulidae(IRWINetal.2003apud
STIREMANetal.2006).Noentanto,otamanhorealdafamíliapodesermuito
maiordevidoaograndenúmerodeespéciesnãodescritasdasregiões
Neotropical,Afrotropical,OrientaleAustralasia(O’HARA2005).Emum
levantamentorealizadoparaaregiãoNeotropical,Tachinidaeaparececomoa
famíliacommaiornúmerodeespéciesdeDiptera,com2864espécies
descritasem944gêneros(AMORIMetal2002).
Todososmembrosdestafamíliasãoparasitoides,cujaslarvasse
desenvolvemcomoendoparasitoides,quasesempreemoutrosinsetos,mais
raramentesobreArachnidaeMyriapoda.
31
Dentrodafamíliaevoluíramalgunstiposdeoviposiçãoquepermitiram
grandediversificaçãopeloaumentodaeficiêncianasestratégias.Osgrupos
maisprimitivosovipositamdiretamentesobreotegumentodohospedeiro,
fazendocomqueseusovosfiquemvulneráveis,atéaeclosãoeentradadas
larvasnocorpodohospedeiroe,frequentemente,sãoretiradosoumortos
antesdaeclosão.Nosgruposmaisderivados,osovossedesenvolvemem
umaestruturaderivadadooviduto,quepermiteodesenvolvimentolarval,e
quandosãopostosjáestãoprontospraeclosão.Mesmoestesgrupossão
ovolarvíparos,ouseja,oovosóeclodedepoisdapostura,masadiminuiçãono
tempoantesdaeclosãofoifundamentalparaosucessodogrupo.Entreas
espéciesquepossuemessaadaptação,aslarvaspodemsairativamenteà
procuradeseuhospedeirooupodemesperaratéqueestespassempara
poderpenetrarseucorpo.AtriboGoniinidesenvolveu,nosentidodesuperar
ainacessibilidadedeseushospedeiros,umtipodeovominúsculoqueé
ingeridopelohospedeiroeeclodeemcontatocomenzimasdigestivas(WOOD
1987).
Morfologicamente,muitostaquinídeosadultosseassemelhamàs
moscasdomésticas,diferindodestaspelasnúmerosascerdasquecobrem
todooseucorpo,alémdopós‐escutelobastantedesenvolvidonaformade
umloboproeminenteadjacenteaoescutelo.
AssimcomoosadultosdeHymenopteraparasitoides,osTachinidae
quandoadultossealimentamapenasdenéctareoutrosexsudadosdas
plantas.
32
Podemserbenéficosparaohomemporpromoverapolinizaçãobem
comoocontroledepopulaçõesdeinsetosfolívoros,potenciaispragas
agrícolasqueestãoentreosprincipaishospedeirosdestesinsetos.Desdeo
iníciodoséculoXIX,estesinsetosvêemsendoutilizadosnocontrolebiológico
depragasnaagriculturacomrelativosucesso(GRENIER1988).Atualmentese
conhecealgoemtornodeumacentenadeespéciesutilizadasemprogramas
decontroledepragas(STIREMANetal2006).
1.3.3Importânciadabiologiadosparasitoides
DiferentedosLepidoptera,emqueabiologiadamaioriadasespéciesé
bastanteconhecida,osparasitoidescarecemdeestudosemquese
relacionamasfasesimaturascomosadultos(ANEXOI‐figuras4,5e6).Isso
sedeve,emgrandeparte,àdificuldadenaobtençãodelarvasesuacriação.
Umadasformasdeconhecerabiologiadestesinsetosestánasuacoletae
criaçãodeseushospedeiros.Nãosurpreendequeamaioriadasinformações
biológicassobreosparasitoidesvenhadetrabalhosrealizadospor
especialistasemoutrosgruposdeartrópodes.Noentanto,oreconhecimento
daimportânciadestetipodeinformaçãoparamelhorcompreensãodas
relaçõesevolutivaseecológicasdessegrupohiperdiversotemlevadocada
vezmaispesquisadoresarealizarestudoscomesseobjetivo.
33
1.4Estudosderelaçõestritróficas
Osecossistemasnaturaisconsistememcomplexarededeinterações
tróficasentreasplantas,osherbívoroseosinimigosnaturaisdestes(ARAB&
BENTO2006).Asrelaçõesentreostrêsníveistróficossãobastantecomplexas
eenvolvemmecanismosderegulação,devidoàaltadependênciaou
susceptibilidadequeexercementresi.Alteraçõesnohabitatououtras
condiçõesdevidadequalquerumadessasclassespodemprovocar
desequilíbrioqueseestenderáàsdemais(MARCONATO2001).
Asplantastêmefeitosdiretoseindiretos,positivosenegativos,nãosó
sobreosherbívoroscomosobreoterceironíveltrófico,ouseja,parasitoidese
predadores,quedevemserconsideradoscomopartedasuabateriadedefesa
anti‐herbivoria(PRICEetal.1981).
Aassociaçãoherbívoro/plantaexercegrandeimpactotantonoaspecto
ecológicoquantonoaspectoevolutivodosecossistemas.Aaçãodos
herbívorospodeprejudicaracapacidadereprodutivadesuasplantas
nutridorase,dessemodo,elasestãosofrendoconstantementepressões
seletivasparaseadaptaremcontraaaçãodessesinsetos(FERNANDES&
BICALHO1995,BERNARDES&MORAIS2003).
Váriascaracterísticasdasplantasjáforamidentificadascomosendo
mecanismosdedefesascontraosherbívoros,incluindoespinhos,
pubescência,esclerofilia,mutualismocomformigaseabscisãoprecoce
(COLEY&BARONE1996).
34
Tambémelaspodemsedefenderdoataquedeherbívorospormeiode
mecanismosquímicosefísicos,quepodemafetardiretamenteodesempenho
dosherbívoros(defesadireta)ouauxiliarnorecrutamentodeinimigos
naturaisdessesherbívoros(defesaindireta)(ARAGÃOetal.2000).
Éimportanteressaltarqueplantaseinimigosnaturaisinteragemde
diferentesformasequemuitasnãofavorecemapenasosinimigosnaturais,
maspodemlevaraobenefíciodeambos(SABELISetal.1999apudMATOSet
al.2006).Issonãoocorreaoacaso,jáque,nodecorrerdaevolução,essas
interaçõespodemtersurgidocomofatorfundamentalparaasobrevivência
dasespécies(EDWARDS&WRATTEN1981).
Ésabidoqueplantas,soboataquedeherbívoros,liberamprodutos
químicosvoláteispermitindoaorientaçãodepredadores,parasitoides(DICKE
&VANLOON2000)eherbívoros,sinaisimportantesnalocalizaçãodaplanta
hospedeiraedaspresas.Oscompostosvoláteisdaplantapodemtambémser
induzidosemconsequênciaàoviposiçãoporherbívoros,eestescompostos
podematrairparasitoidesdeovo(ARAB&BENTO2006).Aquantidadede
compostosvoláteisliberadospelaplantaédependentedograudeinfestação
edaidadedasfolhas(BAHADOORSINGH&KHAN2006).
Autilizaçãodemecanismosdedefesaindiretapelasplantasocorre
comumentenanaturezaerepresentaumcomponentedadinâmica
populacionalemmuitascomunidades(PRICE1986).Estetipodedefesaage
sobreosherbívorosporpromoveraefetividadedoterceironíveltrófico,ou
seja,dosseusinimigosnaturais(DICKE1999apudMATOSetal.2006).Lilletal.
35
(2002)encontraramforteinfluênciadaplantahospedeirasobreoparasitismo.
Seusresultadosdemonstramqueoriscodeparasitismoparaumdeterminado
grupodelagartasmudadependendodaplantahospedeiraeparadiferentes
espéciessobreumamesmaplanta.Estesresultadostrazemnovoselementos
paraavisãodequeinimigosnaturaisassociadosaplantassãopartedeseu
arsenalanti‐herbivoria(JANZEN1985),poisondeumalagartacorremaiorrisco
deparasitismopodeserrefúgioparaoutra(LILLetal.2002).Éimportante
ressaltarqueesteestudofoirealizadoemumaregiãotemperadacom
espéciesdelagartaspolífagas,equeemregiõestropicaispodeseesperar
maiorespecificidadedosherbívoros(NOVOTNY&BASSET2005,NOVOTNYet
al.2006,DYERetal.2007).
Plantaspioneirascompensamamenorproduçãodetoxinascoma
imprevisibilidade.Estassãoimprevisíveis,poistêmvidamaisefêmeraese
distribuemmaisisoladamentenoambienteeporissosãoconsideradaspouco
aparentesparaosherbívoros.
Asplantasdeestágiosmaismadurossãomaisaparenteseprevisíveis
paraseusconsumidores;paraestas,astoxinassozinhasnãoconseguemdeter
oucontrolareficientementeaherbivoria,vistoqueexisteapossibilidadede
insetosespecialistasdesenvolveremformasdeludibriaroefeitodastoxinas.
Nessecaso,asplantasmaisaparentesdesenvolveramacapacidadede
produziroutroscompostosdedefesa,queapesardeseremmenosletais,não
podemserevitadaspeloshospedeiros.Estescompostosreduzema
digestibilidadedaplantaepodemserchamadosdedefesasquantitativas.
36
Algunsexemplossãoostaninos,resinas,inibidoresdeenzimasproteolíticase
sílica.Taiscompostostornamosherbívorosmaisvulneráveisaosseusinimigos
naturaispelamaiorprevisibilidadedoherbívoro,seutempode
desenvolvimentomaislongoeausênciadetoxinasaseremsequestradas
(PRICEetal.1980).
Essasdefesas,aocontráriodasdefesasditasqualitativas(toxinas),
favorecemapolifagiaemdetrimentodaespecificidade(FUTUYMAinPRICE
1991).Estateoriafoirecentementecorroboradaemumtrabalhocomparando
aespecificidadedeLepidopteraparaplantashospedeirasemflorestas
tropicaisetemperadasnasAméricas(DYERetal.2007).Seusresultados
apontamparamaiorespecificidadealimentaremlagartastropicais,que
poderiaserexplicadapelamaiorproduçãodetoxinasnasplantastropicais.
OsexperimentosrealizadosporDyeretal.(2004),paracompostos
secundáriosdogrupodasamidas,demonstraramqueestastoxinassãode
fatomaiseficientescontraherbívorosgeneralistasemrelaçãoaos
especialistas.LagartasdeEoisspsãocapazesdesequestrartodasasamidas
encontradasemP.cenocaldum.Apesardeproverproteçãocontrapredadores,
osequestrodessastoxinastornaaslagartasmaissusceptíveisaoataquepor
parasitoides.Esteexperimentodemonstroucomoaevoluçãodedefesasanti‐
herbivoriaportoxinasdeplantaspioneirasfavoreceaaçãodeespecialistas.
Aomesmotempo,estastoxinaspodemenvolveroterceironíveltrófico,
facilitando,nessecaso,aaçãodosparasitoidescontraoshospedeiros
especialistasporumaviadiferentedasrelacionadas,comredutoresde
37
digestibilidade.Defato,comojácitadoanteriormente,emestudorealizado
porMarquis(1991)sobreosherbívorosdePiper,71%dasespéciesde
Larentiinae(Lepidoptera,Geometridae)sãoespecialistas.Nesteestudo,as
espéciesdelagartaspolífagassealimentaramdeseisespéciesdePiper.
1.5DinâmicaPopulacionalHospedeiro‐Parasitoide
Porlimitarotamanhopopulacionaldeespécieshospedeiras,os
parasitoidespodemnãosóajudaramanteradiversidadedeespéciesde
herbívoros,comotambémprevenirqueestesdizimemsuasplantas
hospedeiras.Istoostornaessenciaisàmanutençãodobalançoecológicoeda
diversidadedeoutrosorganismos(LASALLE&GAULD1993).
OmodelodeNicholson‐Baileyestáentreosprimeirosmodelos
desenvolvidossobreadinâmicadepopulaçõesdeparasitoidesehospedeiros
comgeraçõesdiscretas,etemporcaracterísticaainstabilidadegeradaapartir
deumapequenaperturbação(HASSELL2000).Estainstabilidadenãoéregra
nasinteraçõeshospedeiro‐parasitoidereaiseaspesquisasseguiramnabusca
deformasquepoderiamlevaràestabilidadeobservadananatureza.Um
primeiropassofoidadoporMay(1978)aopostularqueaprobabilidadedeum
hospedeiroserparasitadoeravariáveldentrodapopulação.A
heterogeneidade,quelevaaumriscoagregadodeparasitismo,podelevarà
estabilidadenasinteraçõeshospedeiro‐parasitoide(GODFRAYetal.1994).
Oparasitismopode,noscasosondeháheterogeneidade,ser
dependentedadensidadedohospedeiro,tantopositivaquanto
38
negativamente,comopodeserindependente.Ocomportamentodos
parasitoidespodedefinirotipodedensidade‐dependência,porexemplo,pelo
tempodespendidoporumparasitoidenomanuseiodohospedeiro.Ouseja,o
parasitoidecomtempodemanuseio‐oviposiçãorápidoapresentadensidade‐
dependênciapositivaeaquelecomtempodemanuseiolongoapresenta
relaçãoinversa.NarevisãodeHassel(2000)em201exemploslistadosem
outrostrabalhos,59mostraramdensidade‐dependênciadireta,53
inversamentedensidade‐dependentee89nãoapresentaramcorrelaçãoentre
parasitismoedensidadedohospedeiro.Ospadrõesdedensidade‐
dependênciapodemserdivididosemdependentes(diretaouinversamente),
resultantesdaheterogeneidadedensidade‐dependentedohospedeiro(HDD),
eindependentesqueresultamdeheterogeneidadedensidade‐independente
dohospedeiro(HDI).Ambosparecemserigualmenteimportantesna
estabilidadedadinâmicapopulacional.
Aheterogeneidadenoriscodeparasitismotambémpodeser
consequênciadaassincroniaentreosciclosdevidadehospedeirose
parasitoidesquepodemlevaràdiminuiçãonoriscodeparasitismo.A
heterogeneidaderesultantedaassincroniaentrehospedeiroseparasitoidesé
aindapoucoexplorada(GODFRAYetal.1994).Osprimeirosasugerireste
fenômenocomoresponsávelpelaestabilidadeforamVarley&Gradwell
(1968).Estaidéiafoirecuperadaumadécadadepoiscomostrabalhosde
Hassell(1969)eGriffiths(1969).Munster&Nachman(1978),apartirdeum
modelosimulado,demonstraramumaformarealísticadeassincroniaque
39
podeestabilizarumainteraçãohospedeiro–parasitoidequeseriainstávelde
outramaneira.EstesresultadossãoconfirmadosporGodfrayetal.(1994),que
tambémobservaramquemodelosinicialmenteinstáveispodemser
estabilizadosviaassincroniatemporalentrehospedeiroseseusparasitoides.
Outraformadeseobterheterogeneidadenoriscodeparasitismoéem
umambientefragmentado,ondeograudeparasitismovariaentreos
fragmentos(HASSELL2000,TSCHANTKE&BRANDL2004,CRONIN&REEVE
2005).
1.6Ecologiadepaisagemeoprocessodefragmentaçãodehabitats
Aecologiadepaisagemdiferedaecologiaclássicaporconsiderara
heterogeneidadedoambiente,comotiposdehabitateecótonos,nosestudos
ecológicos(WIENS1995).Éconsideradaumaabordagempromissorana
soluçãodequestõesreferentesàconservaçãodabiodiversidade,devidoà
adequaçãodaescaladeestudoeàescaladeprocessosrelevantesnomanejo
dosecossistemas(HOBBS1997,METZGER&PIVELLO2000).
Ainfluênciadaescalautilizadanosestudosdeecossistemasé
consideradafundamental(WIENS1989,LEVIN1992,METZGER1997),jáqueos
padrõesobtidosresultamdeumprocessoindiretodeobservaçãodependente
daescala.Oefeitodepadrõesespaciaisemprocessosecológicosemuma
escalaespacialabsolutadeveriaserodenominadorcomumnosestudosde
ecologiadapaisagem(TURNER1989,WIENSetal.1993).Nestesentido,
abordagensemmúltiplaescalavêmsendoutilizadaspararesponderàs
40
questõescomo:tamanhodeunidadesdeconservação(PICKETT&
THOMPSON1978,PICCOLO1997)edinâmicadepopulaçõesemhabitats
fragmentados(FAHRIG&MERRIAM1994,AKÇAKAYA&BAUR1996,
MCCARTHY&LINDENMAYER2001).Roland&Taylor(1997),porexemplo,em
seuestudocommúltiplasescalas,relacionaramaescaladepercepçãode
insetosparasitoidescomseutamanho,sendoasespéciesmaiores
influenciadaspelafragmentaçãomedidaemescalasespaciaismaiores.
Emestudossobrefragmentação,deveserutilizadaaescaladepaisagem
porsetratardeumprocessoqueocorrenessaescala(MACGARIGAL&
CUSHMAN2002).Porémmuitosdostrabalhosutilizamescaladefragmentos,
ondecadafragmentoéumaunidadeamostral,oqueimpossibilitamedira
influênciadapaisagem.Nessaescala,ostrabalhossãolimitadosàsmétricasde
tamanho,isolamentoeformadofragmento(FAHRIG2003).Nadinâmicade
populaçõesemhabitatsfragmentadosdevemserconsideradaspelomenos
duasescalasdeestudo:aescaladepopulaçõeslocaiseademetapopulações
(FAHRIG&MERRIAM1994).
Afragmentaçãodehabitatspodeserdefinidacomoadivisãodeáreas
naturais,aqualresultaemfragmentosmenores,maisnúmerososeisolados,e
comrelaçãoborda/áreamaior.Namaiorpartedosprocessosde
fragmentação,ocorrediminuiçãodaáreatotaldohabitat,tornandodifícil
separarosefeitosdessaperdadaquelescausadospelamudançana
configuraçãodasmanchasdehabitatnumapaisagem(BENDERetal.2003,
CALEYetal.2001,FAHRIG2003).OsestudosrevisadosporFahrig(2001)
41
indicamqueaperdadehabitatteriaefeitosconsistentementenegativosna
biodiversidade,podendoserconsideradooprincipalfatorcontribuinteparao
atualeventoglobaldeextinçãodeespécies.Asmudançasnaconfiguraçãodas
manchas,queoautorchamade“fragmentaçãoperse”,teriamefeitomais
brandoou,atémesmo,positivo.
Aconectividadedapaisagemestárelacionadacomainfluênciadesuas
característicasnosfluxosbiológicos(TAYLORetal.1993),sendoutilizadatanto
comoconceitoestruturalcomofuncional(TISCHENDORF&FAHRIG2000).A
conectividadeestruturalrefere‐seatrêscaracterísticasdapaisagem:arranjo
dosfragmentos,densidadeecomplexidadedecorredoresepermeabilidade
damatrizinter‐habitat;eoaspectofuncional,àrespostabiológicadeuma
espécieàestruturadapaisagem(METZGER1999).Oconceitode
conectividadeéessencialemhabitatsfragmentados,ondeprocessosde
recolonizaçãotêmpapelimportantenamanutençãodeumametapopulação
(MACAULEY1995,SUTCLIFFE&THOMAS1996).Taisprocessosdependemde
aspectosdaestruturadapaisagemedascaracterísticasdedispersãoda
espécie(FAHRIG&MERRIAM1994).
Adinâmicadepopulaçõesemambientesfragmentadoséassunto
controversonaliteratura.Asteoriasdebiogeografiadeilhas(MACARTHUR&
WILSON1967)edemetapopulaçõessãoabasedosestudosemquese
consideraumaescalaentrefragmentos.
SegundoHaila(2002),aanalogiaentrepaisagensfragmentadasea
biogeografiadeilhasnãotemvalidadecientífica,apesardesuaimportânciano
42
avançodapesquisaemdinâmicadepopulações.Umacaracterísticaque
distingueaspaisagensfragmentadasdosmodelosdeilhaséamatriznaqual
osfragmentosestãoinseridos,quepodesermaisoumenosinóspitapara
muitasespécies(DAVIESetal.2001,HAILA2002).Osmodelosneutros,
geradosparasimularpadrõesespaciais,apresentamlimiarescríticosapartir
dosquaisapopulaçãonãoémaisviável(HANSKIetal.1996,HILL&CASWELL
1999,FAHRIG2002,OPDAM&WASCHER2004).
Aestruturadametapopulaçãoéespecialmenteimportanteporfacilitara
coexistênciadeespécies(LEVIN1992).Otermometapopulação,cunhadopor
Levins(1968,1969,1970inHASSEL2000)eporHassell(2000),refere‐seauma
populaçãocontidaemsuatotalidadeemumagrandeárea,relativaasuas
taxasdedispersão,subdivididaempopulaçõesmenores,parcialmenteligadas
pordispersão.Portanto,cadapopulaçãolocaléautônomaemcertograu,
dentrodoperíododeumageração.Modelosdemetapopulaçõestêmatraído
grandeatençãodospesquisadoresporofereceresperançasdequeas
extinçõesemfragmentosnãolevamàextinçõesemescalasregionais.
OsmodeloscriadosporFahrig(2001)mostramqueafragmentação
apenasnãoétãoimportantequantoàemigração,taxadecrescimento
populacionalequalidadedamatriz.Sãoescassos,noentanto,dados
empíricosquebuscamtestarashipótesescriadasprincipalmentedevidoa
problemaslogísticos.Entendercomoosmovimentosoufluxossãoafetados
pelaconfiguraçãodapaisageméachaveparaodesenvolvimentode
fundamentosmecanicistasparaaecologiadepaisagem(WIENSetal.1993),
43
sendoapersistênciadeespéciesempaisagensfragmentadasdependentede
suacapacidadededispersão(SUTCLIFFEetal.2003).
Estudosempíricosdeconectividadedapaisagemmostramsua
importâncianadinâmicademetapopulações(HARRISON1991),noentanto,
aindasãoescassasobservaçõescomfoconapermeabilidadedamatriz
(METZGER1999).Estradaetal.(1993,1994)estudaramaresistênciade
diferentesmatrizesaosfluxosdeavesflorestaisfrugívorasemamíferoseseus
resultadosindicaramqueplantaçõesdecacauedecafécomsub‐bosquesão
asmatrizesmenosresistentesparaosprimeiroseoscampos,osmais
resistentesparaosúltimos.Estudaracapacidadededispersãodos
organismoscomexperimentosdemarcaçãoerecaptura(PITHER&TAYLOR
1998)éimportantenestecontexto,desdequeaconectividadedapaisagem
dependadestascaracterísticas.
1.6.1Fragmentaçãoeinteraçõeshospedeiro‐parasitoide
Aimportânciaquesetemdadoaosinsetosnosestudosdeecossistemas
terrestresdeve‐semuitoaoreconhecimentodeseuvalorcomobioindicadores
dequalidadeambiental,sensíveisàsalteraçõesdehabitats(MAJER1983,
GONZÁLEZ&RUÍZ2000).Noentanto,dadosempíricossobreosimpactos
causadospordistúrbiosemflorestastropicaissãoescassos(LAWTONetal.
1998).Ésabidoqueasespéciesrespondemdemaneiradiferenteà
fragmentação,dependendo,porexemplo,dopadrãodedistribuiçãoespacial
deplantasparaherbívorosespecíficos(EBER2001).Poressasrazões,uma
44
abordagemfuncionalfaz‐senecessáriapararesponderquestõesrelacionadas
àsalteraçõesnapaisagem,comoafragmentação(DIDHAMetal.1996).
Osparasitoidessãoreconhecidospelopapelreguladorqueexercem
sobreaspopulaçõesdeinsetosfitófagos(LASALLE&GAULD1991),potenciais
agentesnocontrolebiológicodepragas(LASALLE1993).SegundoThies&
Tscharnke(1999),emcamposcultivadospróximosaáreasnaturaisou
rodeadosporumafaixadecamposnãoroçados,ocontroledepopulaçõesde
herbívorosporparasitoidesémaiseficiente.
Trabalhosrecentestêmdemonstradoqueestesinsetospodemsermais
sensíveisàreduçãodehabitatqueseushospedeiros,ouseja,osherbívoros
parecemconseguirmanterpopulaçõesemfragmentosmenoresemais
isolados(KRUESS&TSCHARNTKE2000,COBBOLDetal.2005).Em
consequência,paisagensmuitofragmentadas,commanchaspequenasde
habitat,podemsetornarfocosdesurtosdepragas(ROLAND&TAYLOR1997).
Nessasáreas,osparasitoidesmaiores,provavelmentemaisimportantesno
controledepopulaçõesdehospedeiros,mostrarammenortaxade
parasitismo(GODFRAY&HASSEL1997).OsresultadosdeValladares&Salvo
(2001),querelacionamoparasitismocomriquezaeequitabilidadedos
parasitoides,corroboramessahipótese.
Emcondiçõesespecíficas,osparasitoidestambémpodemaumentaras
chancesdeextinçãodeseushospedeiros(LEI&HANSKI1997)ouformar
padrõesespaciaisdedistribuiçãocomseushospedeiros,independentesda
distribuiçãoderecurso(MARON&HARRISON1997).
45
SegundoCronin&Reeve(2005),paraosistemadosparasitoideseseus
hospedeiros,otamanhocorporalreduzido,asaltastaxasdecrescimento
populacionaleosrequerimentosderecursosespecíficosospredispõemauma
dinâmicademetapopulações(MURPHYetal.1990,BONSALLetal2002,
BONSALL&HASTINGS2004).EssaidéiaécorroboradaporKankareetal.
(2005a),queapartirdaanálisegenéticadeduasespéciesdeparasitoides,
encontraramestruturaçãoespacialemlargaescalaapenasparaaespéciecom
menorcapacidadededispersãoetamanhopopulacional.Informações
biomolecularestambémvêmauxiliandoessaspesquisasnoqueserefereà
especificidadedoparasitoideemrelaçãoaohospedeiro.
Adistribuiçãofragmentadadaplantahospedeiraaliadaà
especificidadedelepidópterosherbívorosedeseusparasitoidespodelevara
umadinâmicademetacomunidadesnaassembléiaplanta‐borboleta‐
parasitoide,aqualfrequentementeincluiespéciesque,comumente
interagemcomoutrasmenosespecíficasecujaspopulaçõespodemser
menosfortementeestruturadasespacialmentedoqueaspopulaçõesde
borboletas,suasplantashospedeiraseseusparasitoides.Asplantas
hospedeiraspodemabrigarherbívorospolífagosjuntocomasespéciesde
Lepidopteraespecialistas,etodasasespéciesdeinsetospodemseratacadas
pordoençaseartrópodesouvertebradospredadoresgeneralistas.Portanto,
asespéciesmaispróximasqueinteragemcomaborboletafocoestãoimersas
emumacomunidademaisabrangenteconstituídadeespéciesquepodemter
distribuiçãoespacialdiferentedaapresentadapelametacomunidadefocal
46
planta‐herbívoro‐parasitoide.Muitoshabitatsutilizadospelasborboletassão
naturalouantropogenicamentefragmentados,oquelevaaumaestruturade
populaçõesfragmentadas.EspéciespequenasdeLepidoptera,mesmoem
poucosindivíduosnumpequenofragmento,podemconstituirumapopulação
reprodutiva.Asuacapacidadereprodutivaéalta,oquesignificaqueumavez
estabelecidaapopulaçãopodecrescerrapidamenteatéatingiracapacidade
suportedoambiente.Finalmente,asespéciesdeLepidopterapodemter
tempodegeraçãocurtoe,portanto,eventosestocásticosnãosão
amenizadospelalongevidadedosorganismos,oquereduziriaachancede
extinçãolocal(NOUHUYS&HANSKI2005).
47
2.JUSTIFICATIVAS
Estudosemsistemasmulti‐específicos,comohospedeiroseparasitoides,
têmevidenciadoodesafiodoentendimentodopapeldadinâmicade
populaçõesnaestruturadacomunidade(HOCHBERGetal.1990),com
potencialparaaresoluçãodeproblemasrelacionadosàcrisena
biodiversidade,fornecendosubsídiosparatomadasdedecisãoemprogramas
deplanejamentoeconservaçãoambiental.Ascomunidadescompostaspor
plantas,seusinsetosherbívoroseosseusparasitoidescomportamcercade
metadedabiodiversidadeterrestre;osparasitoidessozinhossãocercade10%
oumaisdetodasasespéciesdemetazoáriosexistentes(HASSELL2000).
Grandepartedestadiversidadeseencontranostrópicos,emflorestascada
vezmaisameaçadaspelaaçãohumana(GODFRAYetal.1999)
Paisagenspredominantementeagrícolas,comáreasnaturais
fragmentadas,comonointeriordoEstadodeSãoPaulo,podemser
susceptíveisaosurgimentodepragas.Apermanênciadepopulaçõesde
parasitoidespodeserasoluçãoparaamanutençãodocontroledepopulações
deinsetosherbívoros,que,casocontrário,podemtrazerprejuízosparaa
economiaebiodiversidade.
48
3.OBJETIVO
ContribuirparaoconhecimentodasespéciesdeLepidopteraquese
alimentamdefolhasdePiperglabratumeP.mollicomumeasespéciesde
parasitoidesaelasassociadas.
3.1Objetivosespecíficos:
‐Descreverabiologiadasprincipaisespéciesdeparasitoidesobtidos;
‐estudarasrelaçõestróficasapartirdacomposiçãoderedesalimentares
quantitativas;
‐estudarafenologiadosinsetosfitófagoseparasitoidesobtidos;
‐estudarainfluênciadaespéciedeplantahospedeirasobreosseus
herbívoroseseusparasitoides.
‐investigarpossíveisefeitosdafragmentaçãodehabitatparaosistema
tritróficoestudado.
49
4.HIPÓTESES
4.1Densidadedaplantanutridora‐abundânciadeherbívoros
H0:aabundânciaregistradadaslarvasdelepidópterosassociadosàPiper
glabratumePipermollicomumnãoéinfluenciadapeladensidadedaplanta
nutridoranosfragmentosamostrados.
H1:adensidadedeP.glabratumeP.mollicomuminfluenciapositivamente
aabundânciadelarvasdelepidópiterosaelasassociadas.
4.2Proximidadegeográficaesimilaridadefaunística(autocorrelação
espacial)
H0:acomunidadedeherbívoroseparasitoidesnãoéinfluenciadapela
proximidadegeográfica.
H1:fragmentospróximosgeograficamenteexibemmaiorsimilaridade
faunística.
4.3Espéciesdeparasitoides‐espéciesdaplantanutridora
H0:Aplantanutridoranosistemaestudadonãoteminfluênciasobrea
composiçãodoterceironíveltrófico.
H1:Aplantanutridorainfluenciaacomposiçãodoterceironíveltrófico
pordiversosmecanismos.
4.4Porcentagemdehabitat/nãohabitat‐riquezadeinsetos
H0:ariquezaeaabundânciadeherbívoroseparasitoidesé
independentedaporcentagemdehabitatcomapresençadaplantanutridora.
H1:ariquezaeaabundânciadeherbívoroseparasitoidestemrelação
positivacomaporcentagemdehabitatcomapresençadaplantanutridora.
50
5.MATERIALEMÉTODOS
5.1ÁreadeEstudo
5.1.1Seleçãodosfragmentos
ApartirdomapaconfeccionadoporPaese(2002),inúmerosfragmentos
nomunicípiodeSãoCarlos,SPforamselecionados(Figura3).Duranteabusca
defragmentos,diversoslocaisnãomapeadosforamvisitados,edestes,
algunsutilizadosnopresentetrabalho.
Figura3.MapadaregiãodeSãoCarlos,SPcomlimitesdemunicípiosefragmentosdematasemidecíduaecerradãocommaisde10ha(Paese2002).
51
Foramselecionadosoitofragmentos,dentrodoslimitesdomunicípiode
SãoCarlos(Figura4),localizadosnamaioriaemperímetrorural(doisemárea
urbana)comasduasespéciesmaiscomunsdogêneroPiper.
Figura4.MapadomunicípiodeSãoCarloscomindicaçãodospontosdecoleta.
TodosospontosamostraisestãolocalizadosemfragmentosdeMata
MesófilaSemidecidualmaisoumenosdegradada,comexceçãodospontos
localizadosnaUniversidadeFederaldeSãoCarlos(UFSCar).Nestalocalidade,
espécimesdePiperocorrememáreadereflorestamentodePinuscomsub‐
bosqueemregeneração.
52
5.1.2Caracterizaçãodoslocaisdeestudo
5.1.2.1BosquedeSãoCarlos‐BS(21°57'41”S;47°53'4”W)
Menorfragmentodemataamostrado;localizadoemmeiourbano,
próximoàUFSCar,entredoiscondomínioshabitacionais,comumdoslados
cercadoporalambradoqueevitaotrânsitodepessoasestranhasedegrandes
animais.DefisionomiavegetalsemelhanteàencontradanaMataCanchim,
comaqualformaumcontínuodemata.Suavegetaçãoérelativamentebem
conservada,comsub‐bosqueadensadoealgumasárvoresdegrandeporte
(maisde30m).Opontoamostralficalocalizadoemseuinterior,ondeexiste
umanascenterepresadaartificialmenteemdoispontos,cujaáguaéutilizada
paraabastecimentodocondomínio.Nestepontodamata,aumidadeé
elevadaecomclareiraspróximasaoscorposdeágua.Sãoapenasnesteslocais
queselocalizamadensamentosdeP.mollicomumeoutrasespéciesdePiper
menosadensadas,inclusiveP.glabratum.Nestefragmento,adensidadedeP.
glabratuméamenorentreospontosamostrados.
5.1.2.2MataCanchim–CA(21°58'10”Se47°50'29”W)
Localiza‐sedentrodaFazendaCanchim,queabrigaasededaEMBRAPA
Pecuária‐Sudeste,aindadentrodoperímetrourbanodeSãoCarlos.Éumadas
matasmelhorconservadasetambémumdosmaioresfragmentosdemata
mesófiladomunicípio.Seuentornoconsisteemgrandepartedepastagens.
AsagregaçõesdePiperselocalizamprincipalmenteaolongodatrilhaprincipal
epróximoaosrepresamentosdeágua.Apesardotamanhodestefragmento,
53
adensidadedePiperérelativamentebaixa,jáquesuasespéciesnãocrescem
nointeriordematasfechadas.
5.1.2.3FazendaInvernada–IN(22°4'7”Se47°46'13”W)
OconjuntodepequenosfragmentoslocalizadosnaFazendaInvernada
sãoosmaisdistantesentreospontosamostrais.Osdoispontosdecoleta
nestesfragmentospossuemvariáveisambientaisdistintasprincipalmentepela
influênciadeumaquedadeáguaemumdeles,aqualrecebevisitas
constantesdeturistasesuaáguaéutilizadanaagropecuária.Outra
característicadolocalsãoastrilhaslargaseclareiras,emmeioàmataou
capoeira,ondefrequentementetransitambovinos.Pastossãooprincipal
componentedeseuentorno,quetambémpossuihorticultura.
5.1.2.4FazendaMacaúbas–MA(21°50'41”Se47°53'27”W)
Estafazenda,localizadanasvizinhançasdoAeroportoEstadualdeSão
Carlos,temsuasterrasarrendadasparaoplantiodecana‐de‐açúcar.A
fisionomiadavegetaçãoédasmaistípicasentreosfragmentosamostrados.É
evidenteoimpactoantropogêniconessasmatasecapoeiras,ondecrescem
árvoresfrutíferascomolimoeirosegoiabeiras,sendoavegetaçãoemdiversos
pontosbaixaeodosselabertoouinexistente.Partesdemataestão
conservadasemgrandepartepeloterrenoacidentadoondeseencontramou
pelapresençaderiosenascentes.Nestecaso,ofragmentoacompanhaum
riacho,afluentedorioAraras,cobrindoafacedomorroaonortedorio.
54
5.1.2.5FazendadoPortuguês–PT(21°48'12”Se47°48'5”W)
Estefragmentoforma,emconjuntocomosfragmentosdaFazenda
SantaElisaedoValedoQuilombo,umdosmaioresfragmentosdemata
MesófiladomunicípiodeSãoCarlos,cobrindopartedovaleformadopelorio
Quilombo.Estafazendalocaliza‐sepróximaaodistritodeSantaEudóxia,ao
ladodarodoviaAbelTerruggi,queconectaestedistritoàcidadedeSão
Carlos.Possuimúltiplasculturasdasquaissedestacaumdospoucos
remanescentesdecafeiculturanomunicípio.Assimcomonofragmentoda
FazendaMacaúbasetambémnaFazendaSantaElisaeValedoQuilombo,a
vegetaçãoocorreemterrenoacidentadoeaaçãoantrópicaéevidente.Locais
comessetipodeformaçãovegetalfavorecemocrescimentodePiperpois
reúnemascondiçõesnecessáriasdeluminosidadeeumidadeparaestas
plantaspioneiras.
5.1.2.6FazendaSantaElisa–ST(21°50'3”Se47°49'51”W)
TambémlocalizadaàsmargensdarodoviaAbelTerruggi,estafazenda
temcomoprincipalatividadeacitricultura.Suamataestende‐seàleste,
conectando‐seàmatadafazendaValedoQuilombo.Aquitambéméclaraa
açãohumana.Autilizaçãodaáguadasnascentesparausoagrícolaprejudicao
abastecimentodoriachonofundodovale.Apesardadegradação,algumas
árvoresdegrandeporte,principalmentefigueirasepaineiras,estãomantidas.
Osub‐bosqueéaberto,comexceçãodospontoscomadensamentosdePiper.
55
Orelevoestáentreosmaisacidentados,principalmentepróximoàbordado
fragmento.
5.1.2.7UniversidadeFederaldeSãoCarlos(UFSCar‐Bosquede
Pinus)–UF(21°59'9”Se47°52'43”W)
ObosquedePinuselliottiEngelm.,localizadodentrodocampusda
UniversidadeFederaldeSãoCarlos(SãoCarlos),namargemnortedarepresa,
éumresquíciodostemposemqueasterras,hojepertencentesaogoverno
federal,faziampartedeumapropriedaderural.Originalmentesuaáreaera
cobertaporvegetaçãodotipoCerrado.AFazendaTranchamtinhacomo
principalatividadeeconômicaasilvicultura.Atérecentemente,partedo
campuseraarrendadaparaproduçãodemadeira,matéria‐primanafabricação
depapel.Desdeacriaçãodauniversidade,nosanos70,estebosquevemse
recuperando,naturalmenteouporatividadesderecuperação(HENKE‐
OLIVEIRA&SANTOS,2001),ehojepodemosobservarumsub‐bosqueemfase
avançadaemalgunspontos.Noentanto,oestratoarbóreoéconstituído
quasequeexclusivamenteporP.elliotti.Estebosquereúnecondiçõesótimas
paraocrescimentodediversasespéciesdePiper,quepodemocorrerem
grandesadensamentos,principalmentecomoP.glabratum,oudistribuídos
portodolocal,comoocorrecomP.mollicomum.Contudo,nestalocalidade
nãoforamencontradasplantasdeP.amalago,bastantecomunsnamaior
partedosfragmentosamostrados.
56
5.1.2.8FazendaValedoQuilombo–VQ(21°51'3”Se47°47'5”W)
AmataocorrealestedorioQuilombo,emcujasmargensexistea
formaçãodevegetaçãodevárzea.Osdoispontosamostraissãoseparados
porumatrilhadeaproximadamenteumquilômetro.Duranteaestação
chuvosa,amaiorpartedasdepressõesaolongodatrilhaseenchedeáguae
abastecemorioQuilombo.Aofinaldatrilha,existeumriachoperene,afluente
domesmorio,ondeavegetaçãoémaisvistosa,comárvoresdemaiorportee
maisadensada,quandocomparadaàvegetaçãomaisabertaebaixa,com
muitoscipóselianas,queseobservanopercurso.Nesteponto,asplantasde
Piperocorremportodoocaminho,geralmenteesparsas,podendoformar
adensamentos.Noentornodestefragmento,osprincipaisusosdosolosãoas
pastagenseaculturadecana‐de‐açúcar.Oturismotambéméumaatividade
potencialmenteimpactantenestelocal.
5.2Plantashospedeiras–P.glabratumeP.mollicomum
Asduasespéciesdeplantasmaiscomuns,quedefiniramospontosde
coleta,foramP.glabratumeP.mollicomum(Figura5e6).Apesardenãoter
sidoamostradonestetrabalho,P.amalagofoiquasetãocomumquantoas
espéciesestudadasepoderiaserobjetodeumestudosimilar.
57
Figura5.PlantadeP.glabratumnobosquedePinuselliottinaUniversidade
FederaldeSãoCarlos.
Figura6.PlantadeP.mollicomumnobosquedePinuselliottinaUniversidadeFederaldeSãoCarlos.
5.3ColetaemanutençãodaslarvasdeLepidoptera
Emcadafragmentofoirealizadaumacoletapiloto,afimdedefinira
quantidadedepontosporfragmentoeapadronizaçãodospontosamostrais.
58
Apartirdascoletaspilotooptamosporpadornizarasamostragenspor
númerodeplantasamostradas,sendoquecadapontoconsistiude40plantas
decadaumadasduasespécies.Porisso,ospontosamostraisficaram
distribuídosdaseguinteforma:MAeST:3pontos;IN,PT,UFeVQ:2pontos;
BSeCA:1ponto.
Foramrealizadas,periodicamente,deoutubrode2006anovembrode
2007,dezcoletasnos16pontos.ParacoletadelarvasdeLepidopterafoi
utilizadooguarda‐chuvaentomológico(Figura7).Asplantasforambatidas
comumbastãodemadeirasobretecidobrancosustentadoporumarode
metalcom60cmderaio.AslarvasdeLepidoptera,caídassobreotecido,
foramretiradaseacondicionadasempotesplásticosetransportadasao
laboratório,ondeforammantidassobreaplantahospedeira.Algumasfolhas
commicrolepidópterosminadorestambémforamcoletadasporbuscadireta,
porémessesdadosforamtratadosapenasqualitativamenteeexcluídosde
todasasanálisesestatísticassubsequentes.
EmlaboratórioaslarvasdeLepidopteraforamcontabilizadase
identificadas,quandopossível,eentão,mantidasnospotesdecriação,sendo
alimentadascomfolhasdaplantahospedeira.Ascondiçõesdetemperaturae
umidadedasaladecriaçãonãoforamcontroladas,excetoporestaremlocal
sempresombreadoeconstantementeumedecido.
CadalarvadeLepidopterarecebeuumcódigodeidentificaçãocontendo
asinformaçõessobrelocaledatadecoleta.Essacodificaçãopermitiuo
acompanhamentoindividualizadodosimaturoscriados.Osherbívorosforam
59
criadosatéadultos,semprequepossível,assimcomoosparasitoidesobtidos
apartirdesuaslarvasoupupas.
Figura7.Coletapormeiodeguarda‐chuvaentomológico.
Omaterialobtidopertenceatrêsordens(Diptera,Hymenopterae
Lepidoptera),distribuídoeminúmerasfamílias.OsDiptera,dafamília
Tachinidae,foramidentificados,principalmente,combaseemWood(1987).
EntreosHymenoptera,amaiorpartefoiidentificadaemníveldegêneroe,
quandonecessário,emmorfoespécies.ParaChalcidoideafoiutilizadaachave
deGibsonetal.(1997),paraasfamíliasChalcididaeeEncyrtidaeforam
utilizadosostrabalhosdeBoucek(1992)eNoyes(1980),respectivamente;a
familiaPteromalidaefoiseparadaemmorfoespécies,semidentificaçãono
nívelgenérico.NasuperfamíliaIchneumonoidea,osBraconidaeforam
identificadoscombaseemWhartonetal.(1997)eosIchneumonidae
baseadosprincipalmenteemHanson&Gauld(2006).OsLepidopteraforam
identificadospeloespecialistaProf.Dr.ManoelMartinsDiasFilho,do
60
DepartamentodeEcologiaeBiologiadaUniversidadeFederaldeSãoCarlos,
co‐orientadordestetrabalho.
OcomprimentodaasaanteriordosadultosdeLepidopteraeseus
parasitoidesfoimedidosobmicroscópioestereoscópicoouaolhonunos
Lepidopteramaiores.Asmedidasforamrealizadasdabasedaasaatésua
extremidadedistal.
5.4Coletadeparasitoidesadultos
EmcadafragmentofoiinstaladaumaarmadilhaMalaiseparacoletade
insetos.AarmadilhaMalaise(TOWNES1962)consisteemumatendademalha
finaetransparente,comaproximadamente1,5mdealtura,queinterceptao
voodosinsetosadultos,quecaememumfrascocomsoluçãodeDietrich.
Trata‐sedeumatécnicadefácilinstalação,baixocustoepoucaseletividade,
amplamenteutilizadaemestudosentomológicos.
Domaterialcoletado,osHymenopteradasuperfamíliaIchneumonoidea
foramseparadoseidentificados.Decadafragmentoforamretiradasdez
amostrasaolongodoperiodoamostral.
5.5Avaliaçãoambientaldospontosamostrais
Paracaracterizaçãodasáreasdecoletafoiutilizadoumsistema
multimétricoderápidaaplicação,visandoavaliaroambientenospontos
amostrais.Paraisso,doisquadrantesde10x10mforamselecionados
aleatoriamentedentrodecadaponto.
61
5.5.1Variáveisbióticaseabióticas
Asvariáveisbióticaseabióticasforamselecionadascomointuitode
abrangerospotenciaisaspectos‐chavequepossamterinfluêncianaestrutura
dastaxocenosesdosfitófagosedosparasitoides.
Asvariáveisabióticastemperatura(ºC),umidaderelativa(%)e
pluviosidade(mm)foramobtidasjuntoàEstaçãoMeteorológicada
Embrapa/Sudeste(SãoCarlos)econsideradasparatodosospontos.
Asdemaisvariáveisforamregistradasparacadapontoamostral
segundometodologiaespecífica,detalhadaaseguir.
5.5.1.1Luminosidade‐coberturadedossel
Asmedidasdeporcentagemdecoberturadedosselforamrealizadasa
partirdeanálisesdeimagensdigitais.Emcadapontoamostralforamretiradas
oitofotografiasdodosselapartirde~1,5mdosolo,evitandooshoráriosde
solapino.Asimagensforamposteriormentetratadaseopercentualdeárea
aberta/fechadafoicontabilizadopormeiodosoftwareAdobePhotoshopCS3®.
Osvaloresmédiosparacadapontoforamcalculadosecorrespondemao
índicedeporcentagemdecobertura.
5.5.1.2Alturaaproximadadodossel
Estamedidafoiretiradadeformasubjetivaconsiderandoaalturadas
árvoresmaisaltaspresentesemcadapontoamostral.Trêspessoadiferentes
62
registraramsubjetivamenteaalturaaproximadadodosseleoíndiceobtido
correspondeamédiaaritméticadestasmedidas.
5.5.1.3Presençadecorposdeáguanasproximidadesdos
pontos
Apresençaderios,córregos,reservatóriosenascentesforam
observadosaolongodoperíodoamostral.Emalgunspontosobservamos
tambémapresençadecórregosintermitentes,comáguacorrentesomente
noperíodochuvoso.Classificamosarbitrariamenteospontoscomvalores1
parapresençadecorposdeágua,0paracorposintermitentese‐1parapontos
semcorposdeágua.
5.5.1.4Númerodeárvorescomdiâmetrosuperiora30cm,a
1,5mdealturadosolo
Doisquadrantescom100m2foramdelimitadosemcadapontoamostral
etodasasárvorescomdiâmetronaalturadopeitomaiorque30cmforam
contabilizadas.Oíndiceobtidocorrespondeasomadacontagemnosdois
quadrantes.
5.5.1.5RiquezadeespéciesdePiperpresentesnospontosde
coleta
Nosmesmosquadrantescitadosnoitemanterior(4.5.1.4),foram
coletadaseidentificadastodasasespéciesdePiperencontradas.Ovalorde
63
riquezaobtidocorrespondeaonúmeromáximodeespéciesdogênerodentro
dospontosamostrais.
5.5.1.6DensidadedeP.glabratumeP.mollicomumnospontos
amostrais
AsplantasdasduasespeciesdePiperestudadasforamcontabilizadas
paraosdoisquadrantesdemarcadosemcadapontoamostral.Apesarde
compreendergrandepartedasplantasefetivamenteamostradas,esta
metodologianãopermitiumaioresinferênciassobreadensidadedasplantas
hospedeirasparaosfragmentosamostrados,poisabrangeuapenasuma
pequenapartedestes.
5.6AnálisedosDados
Foramcalculados:
‐riquezadeespéciesdePiper,dehospedeirosfitófagoseparasitoides.
‐densidadedePiperglabratumeP.molicomum,dehospedeirosfitófagosede
seusparasitoides.
‐taxadeparasitismoouparasitismoaparente(porcentagem)estimadopelo
númerototaldeparasitoidesemergidosemrelaçãoaonúmerototalde
hospedeirosdisponíveis
‐regressõeslinearesenãolineares;índicesdeconstânciaedominânciae
coeficientesdecorrelaçãoesimilaridade,qualitativosequantitativos,foram
calculadosparaascomunidadesdehospedeiroseparasitoides,afimde
64
compararosdiferentesfragmentoseasrelaçõesespacialetemporalentre
hospedeiroseparasitoides.
AfimdeseverificarsehárelaçãoentreasespéciesdePipereo
tamanhaodoslepidópteroseparasitoidesassociados.foiutilizadootestetde
Studentnãopareado.
OstestesdecorrelaçãodePearsoneSpearman,testetdeStudent,
regressõessinusoidaisetestedeautocorrelaçãoparaasanalisestemporaise
cálculosderiquezadeespéciesefrequênciadeocorrênciaforamrealizados
peloprogramaPASTv.1.88(HAMMERetal2001).
Acategorizaçãodeimagensdesatélitefoifeitapormeiodosoftware
ARCGIS‐9.2®.Apartirdasimagensjáeditadascriamosumbuffer(área
circular)com2kmderaio,centradoemcadaumdosoitofragmentos(figuras
8e9).Amatrizdedadosgeradaparacadabufferfoiutilizadaparacálculosde
porcentagemdeáreasondeconfirmamosapresençadePiperspp.,sãoas
categorias:mata,capoeira,várzeaepinus(paraUFSCar,somente).Atabela
exemplificaumamatrizgeradaapartirdosmapasdesenhados,ondeo
programacalculaasáreascombasenascategoriasdentrodecadacírculo.
Paraasanálisesespaciaisselecionamosumpontoporfragmento,
sempreaquelemaispróximodaarmadilhaMalaise,cujopontoserviude
referenciaparaocentrodobuffer.
65
TabelaI.ExemplodeumamatrizcomáreasparacadacategoriaestipuladaparaobuffercentradonaFazendaCanchim.Asclasses,criadasarbitrariamente,sãoutilizadasnocomputodasmétricasdepaisagempeloprogramaARCGIS‐9.2®.
classe1 classe2 Área (m2) agricultura agricultura 1747194,087 citrus agricultura 61817,38904 reservatorio agua 32714,20685 capoeira mata 566274,2985 mata mata 2004829,346 pasto agricultura 75437,93653 varzea mata 15264,71531 eucalipto agricultura 2446,426882 construção rural construção rural 261903,0585 cerradao mata 965597,0304 cerrado mata 5558,187228
AsanálisesforamrealizadascomoprogramaSAMv3.0®.Verificamosa
existênciadeautocorrelaçãoespacialparaasprincipaisvariáveisfaunísticasa
partirdocálculodoIdeMoran(riquezadelagartaseparasitoidescriadose%
deparasitismoeriquezadeIchneumonoideacoletadosporarmadilha
Malaise).Paracorrelaçãoentreasvariáveispreditoraseoespaçocomas
principaisvariáveisrespostautilizamosoOLS(ordinaryleast‐squares)eo
modelosautorregressivos(CAR).Todasasanálisesutilizamalocalização
geográficacomopossívelfontedevariação.
66
Figura8.ImagendesatéliteretiradadeGoogleEarth(2009),georreferenciada.BuffercentradoemMA(Faz.Macaúbas)com2kmderaio(círculoamarelo).CopiadodeArcView.
Figura9.Imagemanteriorcomsobreposiçãodecamadacomcategorias(classesdatabelaI).Overdepredominante(maisvivo)correspondeàculturadecana‐de‐açúcar,osoutrosdoistonsdeverdecorrespondemàsáreasdemata(maisescuro)ecapoeira.
67
6.RESULTADOS
6.1EspéciesdeLepidopteraobtidos
OtotaldelarvasdeLepidopteracoletadasnesteestudofoide9249
indivíduosdistribuídosempelomenos105morfoespécies.Destetotal,0,15%
dosespécimesforamcapturadosporbuscadireta,consistindo
exclusivamentedeespéciesdemicrolepidópterosminadores.Uma
porcentagemmaiordeindivíduosfoiconsideradaacidental,cercade10%.Esse
númerofoisuperestimado,poismuitaslagartasconsideradasacidentaisforam
observadassealimentandodefolhasdePiper.Noentanto,afaltaderéplicas
oudeindivíduosquecompletaramseudesenvolvimento,levou‐nosaexcluir
muitasespéciesdosresultados.Apenas56espéciestiverampelomenosum
ciclodecriaçãobemsucedido(ANEXOII‐TabelaI).
Eoistegularia(figuras10e11)10representou,emnossoestudo,cercade
87%dototaldelagartascoletadas(85,3%paraP.glabratume90%paraP.
mollicomum).AsespéciesdogêneroEoissãoconhecidaspelasuaespecifidade
alimentarsobreespéicesdePiper,geralmentesealimentandode2ou3
espécies(MARQUIS1991).Consideramosessadominânciafatodegrande
relevânciaparaasinteraçõesdentrodosistemaestudadoealgunsdos
aspectosrelacionadosserãodiscutidosadiante.
Aespéciedominantepertenceaogênerodasgrandesespecialistas
sobrePiper(DYER&PALMER2004).Estesresultadosforamconsistentesem
todosospontosamostraiseparaasduasespéciesdeplantasestudadas,com
68
maioresvaloresdedominânciaparaP.mollicomumnamaioriadospontos.
ParaP.glabratum,aporcentagemdeE.tegulariavariouentre50a93,67%,
enquantoqueemP.mollicomum,estesvaloresvariaramde57,15a97,05%
entreospontosamostrais(TabelaII).
Figuras10e11.Eoistegularia.10.Larvadeúltimoinstar.11.Adulto.
69
TabelaII:Abundânciarelativa(%)deIindivíduosdeE.tegularianospontosamostraisparaP.mollicomumeP.glabratum.
Local P. mollicomum P. glabratum BS1 97,05 58,06 CA1 87,70 64,76 IN1 91,78 100,00 IN2 96,50 85,71 MA1 92,08 86,06 MA2 92,17 78,11 MA3 81,67 75,50 PT1 81,88 84,23 PT2 77,97 86,59 ST1 57,14 50,00 ST2 87,00 76,47 ST3 78,35 78,09 UF1 96,77 82,14 UF2 92,52 87,21 VQ1 94,06 93,67 VQ2 89,38 89,00
AlémdeE.tegularia,outrasquatroespéciesdestegêneroforam
coletadasemmenorfrequência.Destas,apenasEoissp.Afoiconsiderada
comumsegundocritériodeconstância(DAJOZ1978),comfrequênciarelativa
de0,53%.Braga(2001)obtevefrequênciasdeE.glauculatarelativamentealtas,
sobreasmesmasespéciesvegetais,quandocomparadascomnossos
resultados.SuascoletasforamrealizadastambémnamatadaFazenda
Canchim,umdenossospontosdecoleta.Nopresentetrabalho,nenhuma
larvadessaespéciefoicoletadanesteponto.Apenas14indivíduosforam
coletadosnesteestudo,contra97noestudodeBraga.Essesresultados
indicamumadiminuiçãonapopulaçãolocaldeE.glauculatanodecorrerde
dezanos.OsresultadosdeBraga(2001)indicamqueestaespécietem
preferênciaporfolhasdeP.amalago,quenãofoiamostradanopresente
estudo.Podemostambémressaltarapossibilidadedeflutuaçõesaolongodos
anos,asquaisnãoforamacompanadas.Aindaassim,chamaatençãoa
70
diferençanasproporçõesentreE.tegulariaeE.glauculataem1995‐1996(cerca
de30%)comnossosresultados,referentesaoanode2007(menosde0,2%).
Outrasdezespéciesforamcomunsnesteestudo,amaiorpartedelasjá
associadaaespéciesdePiper,principalmenteemtrabalhosnãopublicados,
cujosresultadosestãodisponíveisnainternet(AIELLO*com.pess.,DYER&
GENTRY2002,JANZEN&HALLWACHS2005),excetoporMarquis(1991).
Todososresultadosapresentadosnestestrabalhossãoreferentesa
levantamentosrealizadosnaAméricaCentral,amaiorpartenaCostaRica.
Quadruscerialis(Stoll,1782)pareceserumadasespéciesmaiscomunssobre
Pipernessaregião,registradaemtodosostrabalhosalimentando‐sedemuitas
espéciesdiferentes.
Asfrequênciasdeocorrênciadasdozeespéciesmaisamostradasaqui
somam97,2%dototal.Entreasespéciesmaiscomuns,cincopertencemà
famíliaNoctuidae:Eryopigasp.(0,71%),GonodontapulvereaSchaus,1911
(3,27%),Hampsonodessp2(0,97%),Lascoriasp.1eLascoriasp.3(0,36e1,16%);
duasàArctiidae:Bertholdiasp.(0,43%)eCaralesastur(Cramer,1777)(0,83%);
umaàHesperiidae:Q.cerialis(0,65%);umaàTortricidae:Amorbiasp.(0,35%);e
umaàGeometridae:Epimecissp.(0,95%).Essasespéciespodemser
consideradasosprincipaisherbívorossobreasplantasestudadasnaregião.
MuitasespéciesdegrandeportedafamíliaGeometridaecomo,porexemplo,
Oxydiaversulia(Cramer[1779])eProchoerodessp.,podemconsumirgrandes
quantidadesdefolhas,comoobservadoduranteoperíododecriação.Grande
partedosindivíduosdessasespéciesnãofoicontabilizada,pelosmotivosjá
71
especificadosnoprimeiroparágrafodestaseçãoe,provavelmente,sua
importânciacomodesfoliadoresdePiperfoisubestimada.G.pulvereafoia
únicaentreasdozeespéciescomunsquesealimentouexclusivamentedeP.
glabratum.
Ataxademortalidadedaslarvasfoide35%emP.glabratume30%para
P.mollicomum.Aconsideraçãodessastaxasnocálculodastaxasde
parasitismoéfundamentalepodelevaraumnúmerosub‐ousuperestimado
deparasitismo,casoovalorcalculadodesconsidereamortalidade(vera
próximasessão).
6.2Parasitoides
Amaioriadasespéciesdeparasitoides,78%,pertenceàordem
Hymenoptera.Os22%restantespertencemàordemDiptera,todosdafamília
Tachinidae.OsHymenopteratambémforamosmaisfrequentemente
amostrados,comaproximadamente77%dosindivíduos,contra23%dos
Diptera.Asespéciesdeparasitoidesobtidaseseusrespectivoshospedeiros
estãonoANEXOIII(Tabelas1a4).
Praticamentetodososparasitoidescriadosforamendoparasitoides
cenobiontes,ouseja,alimentaram‐sedentrodocorpodohospedeiro,que
continuaseudesenvolvimentoapósaoviposição.Asexceçõesforamuma
espéciedeTryphoninae(Ichneumonidae)ealgumasespéciesdeEulophidae
datriboEulophini.Osrepresentantesdestatribo,comoosgênerosElachertus
Spinola,1811eEuplectrusWestwood,1837,sãoectoparasitoidescenobiontes
72
gregários,cujohospedeiro,paralisadotemporariamente,semantémvivo.Não
obstante,essesparasitoidesimpedemaecdisedeseushospedeiros,que
poderiaremoverosectoparasitoidesjuntamentecomacutículado
hospedeiro(COUDRON&BRANDT1996,TANAKAetal.2006).OsTryphoninae
ovipositamsobrelarvasdeultimoínstareesperamatéqueseuhospedeiro
entreempupaçãoparacomeçaremasealimentar(GAULD2006).
6.2.1Mortalidadedeherbívorospelosparasitoides
Bellowsetal.(1992)especificamformasdecalcularastaxasde
mortalidadecausadasporinimigosnaturaisesuasdificuldades.Umdos
problemasmetodológicosnacriaçãodehospedeiroseconsequenteobtenção
deparasitoidesconsistenastaxasdemortalidadedecorrentesdotrato
laboratorial.ParaalgumasespéciesdeLepidopteraobtidosnestetrabalho,o
procedimentodecriaçãopareceunãoseradequado,acarretandoemaltas
taxasdemortalidade.Porexemplo,dosespécimesdeEpimecissp.coletados,
umadasespéciesmaisabundantesnasamostragens,80%morrerampor
motivodesconhecido(causasdiversas)eapenas5%forammortospor
parasitoides.
Descartando‐secompletamenteosindivíduosquenãoatingiramafase
depupaouimago,astaxasdeparasitismo(TabelaII)ficaramem28,7e19,6%
paraP.glabratumeP.mollicomum,respectivamente.Poroutrolado,seestes
indivíduosforemcomputadosjuntamentecomosnãoparasitados,astaxas
caempara18,5e13,6%.Consideramosqueomelhorcálculoparaastaxasde
73
parasitismoprovémdaextrapolaçãodovalorabsolutoparaaquelesquenão
sobreviveram,chegandoaumvalorintermediárioqueacreditamossermais
próximodarealidade.Combasenesseúltimocálculo,consideramosqueas
taxasdeparasitismo,respectivasaP.glabratumeP.mollicomum,foramde25
e17,8%respectivamente.
TabelaIII.TaxasdeparasitismocalculadasparatotaldelarvasdeLepidopteraobtidossobreP.glabratumeP.mollicomum. %parasitismo
larvas parasitadas mortas bruto líquido estimado P. glabratum 5349 989 1899 18,5 28,7 25,1 P. mollicomum 3082 421 933 13,7 19,6 17,8
6.2.2ParasitoidesdaordemHymenoptera
Entreoshimenópteroscriados,91%dosindivíduos,e72%dasespécies,
sãodasuperfamíliaIchneumonoideaeorestante(novee28%,
respectivamente)sãoChalcidoidea.Estesdoisgrupossãoosmaisimportantes
entreosinsetosparasitoidesdevidoàsuadiversidadedeespéciesehábitos,
alémdaamplitudededistribuiçãogeográfica.
Comoconsequênciadametodologiaaplicadanesteestudo,asespécies
obtidasserestringem,quasequecompletamente,aalgunsgruposque
atacamlarvasdemacrolepidoptera,comexceçãodoshiperparasitoides,que
atacaramlarvasdeoutrosparasitoides,eporSympiesissp.(Eulophini),que
atacoumicrolepidópterosminadores.
74
6.2.2.1Chalcidoidea
IndivíduosdasfamíliasChalcididae,Elasmidae,Encyrtidae,Eulophidae,
PerilampidaeePteromalidaeforamobtidosapartirdelarvasdeLepidoptera
coletadasecriadassobrePiper.
Foramregistradas23espéciesdecalcidóideos,dasquaiscincoforamde
parasitoidessecundáriossobrevespasdasuperfamíliaIchneumonoideae,
maisraramente,sobreindivíduosdeTachinidae.Asespécieshiperparasitoides
distribuíram‐senasfamíliasElasmidae,Eulophidae,Chalcididae,Perilampidaee
Pteromalidae.
6.2.2.1.1Chalcididae
OsespécimesobtidospertencemaosgênerosBrachymeriaWestwood
1829eConuraSpinola1838,quesediferenciamfacilmentepelamorfologia.Os
primeirossãosemprecastanhoescurosounegroserelativamentegrandes,os
últimospodemserbemmenoresesãoamarelados.Espéciesdeambosos
gênerostêmbiologiaconhecida,muitasdelasparasitamLepidopterae
Ichneumonoidea.OsadultosdeChalcididaesempreemergemdapupadeseus
hospedeiros,podendoserparasitoidesprimáriosouhiperparasitoides
facultativosouobrigatórios(DELVAREinHANSON&GAULD2006).Aespécie
maiscomum,Conurasp1grupommaculata,emergiudepupáriosde
Meteorussp(Hymenoptera,Braconidae,Meteorinae)eProtapantelessp
(Hymenoptera,Braconidae,Microgastrinae),ambasparasitandolarvasdeE.
tegularia.Paraestemesmohospedeiro,Conurasp2grupodiscoloreConura
75
sp6grupobiannulatatambémforamcriadascomohiperparasitoides,ambas
sobrelarvasdeMeteorussp.Todasestasespéciesatacaramohospedeiroem
faselarval.Conurasp3grupobiannulatafoiobtidocomohiperparasitoide
facultativo.SeusadultosemergiramdepupasdeCasinariaspp(Hymenoptera,
Ichneumonidae,Campopleginae),edeumapupadeLimacodidaen.i..Essa
últimaatacouohospedeiroaindanafaselarval.
SobrealgumaspupasdeLepidopteracoletadasforamobtidos
parasitoidesdogêneroBrachymeria.Espéciesqueatacamapenaspupasforam
raramentecoletadasnesteestudo,jáqueametodologiafoifocadanacoleta
delarvas,portanto,suadiversidadeeabundânciadentrodacomunidadefoco
nãofoicontempladaemnossosresultados.
6.2.2.1.2Encyrtidae
UmaespéciedogêneroCopidosomaRatzeburg,1844foicriadaemuma
únicaocasião.PreviamenteidentificadacomoLitomastixsp.(Thomson,1876)
segundoNoyes(1980),ogênerofoisinonimizadoaCopidosoma.Espéciesde
Copidosomasãoconhecidaspelohábitogregárioepelagrandenúmerode
indivíduosquepodeemergirdeumsóhospedeiro.Aqui,cercade1200
pequenasvespasemergiramdeumalagartadeNoctuidaenãoidentificada,
queconstruiuumabrigodefolhasedapré‐pupaemergiramosparasitoides.
76
6.2.2.1.3Eulophidae
EntreosChalcidoidea,foiafamíliamaiscomumericaemespécies.
Apresentagrandediversidadebiológicae,provavelmente,omaiornúmerode
espéciesdentrodasuperfamília(LASALLEetal.2006inHANSON&GAULD
2006).Diferentedamaioriadosparasitoidesdestetrabalho,amaiorpartedos
Eulophidaeobtidosforamectoparasitoides.Geralmentegregários,variaram
deumadezenasdeindivíduosemergindodeumúnicohospedeiro,comoas
espéciesdeBaryscapussp.(Hymenoptera,Eulophidae,Tetrastichinae),que
emergiramdepupasdeLepidoptera.Háregistrosdeespéciesdestegênero
parasitandograndevariedadedehospedeirosalémdeLepidoptera,como
Cynipidaegalhadores,ovosdearanhasehiperparasitoidessobrediversos
hospedeiros(GIBSONetal.1997,LASALLEetal.inHANSON&GAULD2006).
Aestafamíliapertenceaúnicaespécieparasitoidedeminadoresobtida,
umaespéciedogêneroSympiesisFöerster1856.Estegênero,comapenas
duasespéciesdescritaspararegiãoNeotropical(NOYES1998),é
ectoparasitoidegregáriodeLepidopteraminadores,DipteraeColeoptera,e
tambémpodeserhiperparasitoide(LASALLE&SHAUFF1995,ZHU&HUANG
2003).Nãopudemosconstatar,porobservaçãoouliteratura,separalisam
temporariamente(cenobiontes)oupermanentemente(idiobiontes)seus
hospedeiros.
Tambémforamcriadasduasespéciesdehiperparasitoidesdogênero
Horismenus(Entedoninae).Paraasduasespécies,faltaminformaçõessobreo
hospedeiroprimárioousecundário.Horismenussp1emergiudelarvasdeE.
77
tegularia,provavelmentehiperparasitandoProtapantelessp(Hymenoptera,
Braconidae,Microgastrinae);Horismenussp2emergiudepupasdeuma
espéciedeMicrogastrinaeemduasocasiões.Emumadelas,ohospedeiro
tratava‐sedeumArctiidaenãoidentificado,enaoutradehospedeiro
desconhecido.
EspéciesdeElachertusSpinola,1811(Eulophinae)sãoectoparasitoides
cenobiontesgregários.Espécimesdestegêneroforamosmaiscomunsda
família,parasitando,quasequeexclusivamente,larvasdeE.tegularia.Deum
sóhospedeiroemergiramentretrêse11larvas,emmédiacinco,que
empuparamemtornodosdespojosdalarvahospedeira.Essemesmo
comportamentofoiobservadoparaQuadrastichussp.(Tetrastichinae),
tambémsobreE.tegularia.
AlgumasespéciesdeEuplectrusWestwood,1832(Eulophinae)foram
obtidasdelarvasde,pelomenos,duasespéciesdeNoctuidae(Lascoriaspe
NoctuidaespB).Essasespéciessedesenvolveramcomoectoparasitoides
cenobiontesgregários,fixasàregiãodorsaldotóraxdalarvahospedeira.
ComoobservadoporTanakaetal.(2006),poucoantesdeempupar,aslarvas
migramparaaregiãoventraldocorpodohospedeiro,jámortoneste
momento.Osparasitoidesconstroemcasulosporbaixodocorpodo
hospedeiro,queseachata,cobrindo‐os.
ElasmusWestwood,1833jáconstituiuumafamíliaaparte–Elasmidae,
porématualmenteéconsideradatribo‐Elasmini‐dentrodeEulophidae
(GAUTHIERetal2000).Temdistribuiçãocosmopolita,masamaiorpartedas
78
213espéciesocorrenostrópicosdoVelhoMundo.Suasespéciesgeralmente
atacamlarvasoupré‐pupasdeLepidopteraocultas,comoosminadores.
Muitasespéciespodemserhiperparasitoides,facultativosouobrigatórios,
sobrepré‐pupasencasuladasdeBraconidaeeIchneumonidae(COOTE1995in
HANSON&GAULD1995;YU2005)
OsindivíduosdeElasmusspforamobtidossobrecasulosdeum
Microgastrinaenãoidentificado.Devidoàbiologiadestaespécie,a
amostragememambientenaturalsópodeocorreremcondiçõesespecíficas,
nomomentoemqueosparasitoidesprimáriosdeixamseuhospedeiroe
constroemseuscasulos.Taiscondiçõesdificultamaidentificaçãotantodo
hospedeirocomodoparasitoideprimário,jáquenenhumdelesatingiuà
maturidade.AlarvadeLepidopteranãoidentificadafoiobtidacomoito
casulosagregadosdeMicrogastrinaeemseudorso.Decadaumdoscasulos
emergiuumhiperparasitoide.
6.2.2.1.4Perilampidae
Agrandemaioriadasespéciesdestafamília,relativamentepequenana
regiãoNeotropical,pertenceaogêneroPerilampusLatreille,1809.Apesarde
comumentehiperparasitoidesdeLepidopterasobreIchneumonoidea
(Hymenoptera)eTachinidae(Diptera),algunsgruposdeespéciespodem
tambémserparasitoidesprimáriossobrediversasordensdeinsetos(HANSON
&GAULD2006).
79
TodososindivíduosdessafamíliaforamobtidosdepupasdeTachinidae
sp1sobreE.tegulariasealimentandodeP.glabratum.Estefoioúnicoregistro
dehiperparasitismosobreTachinidae.OsadultosdePerilampusspemergiram
dospupáriosdeTachinidaesp1atravésdeumpequenoorifícioabertocom
suasmandíbulas,permitindoprontadistinçãodospupáriosnãoparasitados.
6.2.2.1.5Pteromalidae
EstáentreasmaioresfamíliasdeChalcidoidea,noentanto,afauna
Neotropicalaindaépoucoconhecida.Abiologiadogrupotambémébastante
diversa,amaiorpartedasespéciessedesenvolvecomoparasitoidesdelarvas
deoutrosinsetospertencentesadezordensdiferentes(HANSON&GAULD
2006).
Emnossoestudo,foramobtidasduasespéciesdehiperparasitoidesque
emergiramdepupasdeMicrogastrinae(Braconidae)sobrelarvasde
Geometridae(Lepidoptera).Umadelasfoiobtidacomohiperparasitoide
solitáriodeGlyptapantelesspsobreE.tegularia.Asegundaespécieemergiude
pupasdeMicrogastrinaegregário,provavelmente,tambémdogênero
Glyptapanteles,sobreotegumentodeOxydiasp(Lepidoptera,Geometridae).
Alagartajáhaviasidocoletadacomdiversaspupasemseudorso,dasquais
emergiram14adultosdePteromalidae.
80
6.2.2.2Ichneumonoidea
6.2.2.2.1Braconidae
Estafamíliafoiamaisfrequenteentreosparasitoidesobtidossobreas
larvasdeLepidopteracriadas,principalmente,devidoàsaltasfrequênciasde
ocorrênciadetrêsespéciessobreE.tegularia:DiolcogasterspeProtapanteles
sp(Microgastrinae)eMeteorussp(Meteorinae).Astrêsespéciestotalizaram
quasemetadedetodososparasitoidescriadoseassuasrespectivas
subfamíliasjuntasrepresentamquaseatotalidade(99%)dosbraconídeos
obtidosnoestudo.Alémdessasduassubfamílias,foramregistradasespécies
deDoryctinae,Macrocentrinae,OrgilinaeeRogadinae,totalizando33espécies
debraconídeos.Todasforamparasitoideslarva‐larva,ouseja,todo
desenvolvimentosedeuduranteafaselarvaldohospedeiro,comexceçãoda
espéciedeMacrocentrinaequeemergiudapré‐pupa.
6.2.2.2.1.1Doryctinae
DoisindivíduosdogêneroHeterospilusHaliday,1836foramobtidos,
provavelmente,apartirdelarvasdeE.tegularia.Apesardeexistiremregistros
destegênerosobreoutrosGeometridae(YU2005),suasespéciessãomais
comumentecriadassobrelarvasdeColeoptera(MARSH1997).Aprincipal
razãoquetornaesseregistroinconclusivofoiafaltadepistasdeixadaspelo
parasitoide.Nestecaso,ocasulodoparasitoideeosdespojosdohospedeiro
nãoforamencontradosnospotesdecriação.
81
6.2.2.2.1.2Macrocentrinae
Asespéciesdestasubfamíliaatacamlarvasdedezfamíliasde
LepidopteranoNovoMundo.EspéciesdeHymenochaoniaDallaTorre,1898e
MacrocentrusCurtis,1833possuemovipositoreslongosefrequentemente
ovipositamemlarvasocultasemgalhos,tubérculosoufolhasenroladas
(WHARTON1997).Hymenochaoniasp1foiobtidoparasitandoumalarvade
Quadruscerialis,ocultaemabrigodefolhasdobradas.Osegundoemergiu
entreodiadecoletaeoregistrodomaterialcoletado,portantode
hospedeirodesconhecido.
6.2.2.2.1.3Meteorinae
Foiasegundasubfamíliamaisabundante,representadaportrês
espéciesdogêneroMeteorusHaliday,1835.Éconsideradatriboem
Euphorinaeporalgunsautores(QUICKE&ACHTERBERG1990).Suasespécies
parasitamlarvasdeColeopteraeLepidopteraediversasespéciesdeMeteorus
podematacargrandenúmerodehospedeiros.Meteorussp1,aespéciemais
abundante,foiobtidaapartirdelarvasdeE.tegularia.Meteorussp2foiobtida
sobreCaralesastur(Arctiidae)emduasocasiões.Ohospedeirodaterceira
espécieédesconhecido.TodasasespéciesdeMeteorusteceramcasulos
presosalongosfiosdeseda,semelhanteaosobservadosemcertos
Campopleginae(Ichneumonidae).
82
6.2.2.2.1.4Microgastrinae
Apesardebemdefinidacomosubfamíliaexistemmuitasdivergênciase
umanecessidadeportrabalhosderevisão,principalmentepararegião
Neotropical(WHITFIELD1997).Apesardosproblemasdeclassificação,ainda
hojeostrabalhosdeNixon(1965)eMason(1981)sãoosmaisamplamente
seguidos.Nosentidoderesolvertaisproblemas,trabalhossobreasistemática
dogrupo,comoorealizadoporAchterberg(2002),deveriamserconduzidos
comaricafaunaNeotropical.Aabundânciadassuasespéciesnascoletasea
relativafacilidadedeobtençãodedadosbiológicosedeestádiosimaturos
viabilizamarealizaçãodestetipoderevisão.
AsespéciesdeMicrogastrinaeatacamlarvasdepraticamentetodaa
ordemLepidoptera.Estãoentreosgruposmaisbemestudados,emaisde100
espéciessãoutilizadasnocontroledepragasagrícolas(WHITFIELD1997).No
catálogomaisrecente(YUetal.2005),sãocitadosmaisde3.000registrosde
hospedeiros,entreestes,Lepidoptera,Coleoptera,DipteraeHymenoptera.
Estasubfamíliafoirepresentadapor23espéciesdistribuídasemoito
gêneros.Microgastrinaefoiogrupodeparasitoidescommaiorriquezae
frequênciadeocorrêncianesteestudo,issosedeveprincipalmenteauma
espéciedeProtapantelesAshmead,1898.Estaespécie,obtidasobrelarvasde
E.tegularia,foiamaisabundanteentreosparasitoidesobtidos.Suaslarvas
deixaramocorpodohospedeiroporumorifícionaparteposterioreteceram
casulodesedaovalbranca.Algunshospedeirosforamobservadosvivos
83
depoisdasaídadalarvadoparasitoidedeseucorpo,queforaconsumido
apenasparcialmente.
EspéciesdosgênerosCotesiaCameron,1891eGlyptapantelesAshmead,
1904estãoentreospoucosrepresentantesgregáriosdosBraconidaeneste
estudo.Geralmente,aslarvasdeMicrogastrinae,apósdeixaremohospedeiro,
teceramcasulosovaisdesedabrancaouparda,quasesemprefixasàsfolhas
daplantahospedeira.Aforma,coloraçãoequantidadedesedadoscasulos
foramcaracterísticasimportantesnaidentificaçãodasespéciesde
Microgastrinae.AlgumasespéciesdeGlyptapantelesteceramcasulos
ornamentados,algunsdelesmimetizandobotõesflorais.Estefoiogênero
commaiornúmerodeespéciesetambémdehospedeiros:foramobtidasseis
espéciessobresetehospedeirosdiferentes.
OscasulosmaisconspícuosforamostecidosporDistatrixpandora
Grinter,2009.Larvasdessaespécie,comodescritoporWhitfield&Scaccia
(1996)emaisrecentementeporGrinteret.al.(2009),tecemcasulos
pedunculadosdecoramarelada,queficampresosàsfolhasnabasedo
pedúnculo(ANEXOI‐figura5).
DistatrixpandoraeDiolcogasterspforamosparasitoidescommaior
númerodehospedeirosregistrados.Cadaumparasitouquatroespécies,das
quaisduasemcomum:E.tegulariaeGonodontapulverea.
OutraespéciedogêneroDiolcogasterAshmead,1900foiobtida,algumas
vezes,sobrelarvasdeHampsonodessp2.Estaespéciefoinomeada
DiolcogasterRasivalvasp,portersidoprimeiramenteidentificadacomouma
84
espéciedogêneroRasivalvaMason,1981.Assimcomoamaiorpartedos
Microgastrinae,aodeixarocorpodohospedeiro,aslarvasdeDiolcogaster
Rasivalvaspteceramcasulosdesedabrancoseovais.
UmaespéciedeApantelesFoerster,1862foiobtidaapartirdeQuadrus
cerialis.Estefoiumdosraroscasosemquepudemosacompanharo
crescimentodoparasitoidedentrodohospedeiro,graçasàtransparênciado
tegumento.Mesmodepoisdasaídadoparasitoide,ohospedeirocontinuou
vivoporaproximadamentequatrodias,períodonoqualalagarta
aparentementenãosealimentou.
Representadosporumúnicoindivíduo,ocorreramumaespéciede
PholetesorMason,1981eumaespéciedeParapantelessobreGeometridaenão
identificados.
6.2.2.2.1.5Orgilinae
Estasubfamíliafoirepresentadaexclusivamenteporespécimesde
Stantoniasp.Algunsespécimesforamcriadossemoregistrodohospedeiro,
outros,damesmaespécie,foramobtidosapartirdelarvasdeEoissp3.Assim
comoosoutrosmembrosdestasubfamília,StantoniaAshmead,1904ataca,
principalmente,larvasdeLepidopteraquevivempartedesuavidacomo
minadoresouconstroemabrigosenrolandofolhas,comoespéciesde
Tortricidae,PyralidaeouCrambidae.Existem,noentanto,registrosde
parasitismosobrealgunsNoctuidae(ACHTERBERG1997,BRAET&QUICKE
85
2004,YU2005).Provavelmente,trata‐sedoprimeiroregistrodeespécies
destegênerosobrelarvasdeGeometridae.
6.2.2.2.1.6Rogadinae
Apesardepertenceralinhagemdosbraconídeosciclóstomos,suas
espéciessãoendoparasitoidescenobiontes.Nestalinhagem,o
endoparasitismoevoluiualgumasvezescomoumcaráterderivado(BELSHAW
2003).OsRogadinaesãoincomuns,entreosBraconidaequeatacam
Lepidoptera,pormumificaremseushospedeiros(SHAW1997).
Nesteestudo,trêsespéciesdiferentesdeAleiodesWesmael,1838,com
apenasumindivíduocada,foramobtidassobrelarvasdeLepidopteranão
identificadas.
6.2.2.2.2Ichneumonidae
Foiaterceirafamíliacommaiorocorrênciasobreaslarvasde
Lepidopteracriadas(cercade9%dototaldeparasitoides)easegundaem
númerodeespécies.Apesardomenornúmero,suasespéciesapresentaram
biologiamaisdiversaemcomparaçãoaoseugrupoirmão,osBraconidae.
Muitosdelesemergiramdapupaoupré‐pupadeseushospedeirosealgumas
espéciessedesenvolveramcomoparasitoidessecundários,utilizandotanto
braconídeoscomoichneumonídeoscomohospedeirosintermediários.
Tambémforammaisdiversosnoqueserefereaonúmerodesubfamílias
representadas:Anomaloninae,Banchinae,Campopleginae,Cremastinae,
86
Cryptinae,Ichneumoninae,Mesochorinae,Ophioninae,Pimplinae,
Tryphoninae.Amaiorpartedosindivíduosdestassubfamíliasforam
registradosemumasóocasião.
6.2.2.2.2.1Anomaloninae
OcorreramparasitandolarvasdeE.tegulariaeE.spA.Seushospedeiros
sedesenvolveram,atingindoafasedepupa.Essetipodedesenvolvimentoé
característicodessasubfamília(GAULD2006).
Aemergênciadosparasitoidesdemandoutempomaiorqueodos
Lepidoptera.Nomomentodaemergência,osparasitoidescortaramocasulo
comasmandíbulas,criandoumaaberturatípicanaporçãoanterior,bastante
diferentedautilizadapelosadultosdeLepidoptera.
Asduasespéciespertencem,respectivamente,aosgênerosPodogaster
Brullé,1846eOphionellusWestwood,1874,esteúltimoconsideradoum
gênerodemorfologiaincomum(GAULD2006).Cadaespécieocorreu
exclusivamentesobreumaespéciedePiper;aespecificidadedesses
parasitoidesserádiscutidaadiante.
6.2.2.2.2.2Banchinae
SãoparasitoidesdelarvasdeLepidoptera;muitasespéciesatacamlarvas
quevivemocultasemfolhasenroladasoutecidosvegetaismoleseseus
hospedeirossãomortosaoatingirafasepré‐pupal(GAULD2006).
87
AespéciedeZaglyptomorphaViereck,1913criadaapresentouo
desenvolvimentodescritosobrealarvadeTortricidae(Tortricidaesp1),cujas
lagartassecaracterizamporseabrigaremenrolandoasfolhasdasquaisse
alimentaram.DentrodeumabrigodeTortricidaesp1emergiuZaglyptomorpha
sp.Estadeixouohospedeironafasedepré‐pupaeconstruiuumcasulo
cilíndricoalongado,únicoentreosobservadosemnossosestudos.Existem
poucosregistrosdehospedeiroparaZaglyptomorpha.Blanchard(1943)
obteveumaespécienãoidentificadasobreEuliasp.(Tortricidae,Lepidoptera),
eGauldetal.(2002)citaramZ.auxiliadoraeGodoy&Gauld,2002sobre
Crambidae(Lepidoptera)(JANZEN&HALLWACHS2005‐#99‐SRNP‐13166,#99‐
SRNP‐13167e99‐CAN‐642).CasulossemelhantesaosdeZaglyptomorphasp
foramcoletadosnamesmalocalidadepelométododeguarda‐chuva
entomológico,aosquaisconcluímospertenceraalgummembrodasubfamília
devidoàsuamorfologia.Deapenasumdelesemergiuumadultode
Banchinae,dogêneroMeniscomorphaSchmiedeknecht,1907.
6.2.2.2.2.3Campopleginae
EstasubfamíliafoiamaiscomumentreosIchneumonidaeobtidos.A
biologiadestaedeespéciesdeoutrassubfamílasdogrupoOphioniforme
(GAULD1991)ébastanteconhecidaporqueváriasespéciesparasitampragas
agrícolas(GAULD&JANZEN1994).
Amaioriadesuasespéciessãoparasitoidesdediversosmacro‐e
microlepidópteros.Emgeral,asespéciesdeCampopleginaepermitemo
88
desenvolvimentodeseushospedeirosatéapré‐pupa;noentanto,existem
gênerosqueosmatamaindanafaselarval,ficandoassimexpostos(GAULD
2006).Permitirodesenvolvimentodohospedeiroatéafasedepré‐‐pupa
pareceserumcaráterancestralentreosIchneumonidaecenobiontes(GAULD
1988).Osegundogrupo,queincluigêneroscomoCasinaria,Campoletis,
HyposotereCharops,adaptoudiversasestratégiasafimdereduzirachancede
predação.EspéciesdeCasinariapodemimitarexcretasdeavescomoformade
camuflagem(JERMAN&GAULD1988);algunsCharopspodemtecercasulos
penduradosnavegetaçãoporumfiolongo(GAULD1984),eumaespéciede
Hyposoterteceumcasulofalsosobreoverdadeiro(FINLAYSON1966).
Ataxonomiadogrupoébastantecomplicada,principalmente,naregião
Neotropical(GAULD2006)eaprincipalchavedeidentificaçãoérelativamente
antiga(TOWNES1970).Aidentificaçãodenossomaterialsófoirealizadapela
Dra.HelenaC.Onody,especialistanogrupo.Foramobtidas11espéciesemseis
gênerosdiferentes:CasinariaHolmgren1859,CharopsHolmgren1859,Dusona
Cameron1901,HyposoterFöerster1869,MicrocharopsRoman1910eVenturia
Schrottky1902.
Casinariasp(ANEXOI‐Figura2‐)foiobtidaexclusivamentesobrelarvas
deGonodontapulverea(Noctuidae).Apesardosadultosseremdeporte
relativamentegrande,aslarvasdeixaramseushospedeirosaindanafase
larval,tecendocasulostípicos,brancosmanchadosdepreto,imitando
excretasdeaves(Figurac–ANEXO).Essaseoutrasadaptaçõescontra
89
predaçãoforamobservadasemparasitoidesqueconstroemcasulosem
situaçõesexpostasapósmataremseuhospedeiro.
ForamobtidasduasespéciesdeCharops,dasquaisuma–Charopssp1–
sedesenvolveusobreE.tegulariaeumasobreumgeometrídeonão
identificado(Charopssp2).AssimcomoemCasinaria,osparasitoidesdesse
gêneromataramseuhospedeiroprecocemente,ficandoempupadosem
situaçõesexpostas.Charopssp1construiuseucasulo,decoloraçãoescura,
penduradoporumfiodeseda.JáCharopssp2apresentouadaptação
semelhanteàdeCasinariasp,produzindocasulocomcoloraçãosemelhante,o
qualtambémfoitecidopresoaumfio,comoemCharopssp1.
DastrêsespéciesdeDusonacriadas,amaiscomum–Dusonasp1–foio
segundoIchneumonidaemaisfrequenteemnossascriações,atrásapenasde
Venturiasp1.SeushospedeirosforamlarvasdeE.tegulariaquese
desenvolveramatéafasedepré‐pupa.Dusonasp1consomepraticamente
todoocorpodohospedeiro,parecendonãoabandonarseucorpopara
empupar.Assimcomoemoutrosparasitoides,quepermitemo
desenvolvimentodeseushospedeirosatéapré‐pupa,aocasulodessaespécie
ficapresasomenteacápsulacefálicadoúltimoínstarlarval.Dusonasp2foi
coletadanomomentoemqueestavaempupando,tornandoimpossívela
identificaçãodeseuhospedeiro,quejáestavabastanteinchadoecoma
coloraçãoamarelada.Dusonasp3foiobtidoapartirdeumalarvade
Geometridaenãoidentificadaetambémmatouseuhospedeironafasedepré‐
pupa.
90
HyposoterspfoicriadasobrelarvasdeEoisspA.Apesardaextensalista
dehospedeirosedosinúmerosestudossobreasuabiologia(YUetal.2005),
esteéoprimeiroregistrodeumaespéciedogênerosobrelarvasdeEois,bem
comodePiperservircomoalimentoaseushospedeiros.Osparasitoidesdesta
espéciedeixaramseuhospedeiroaindanafaselarval,consumindotodasas
partesmolesdeseucorpo,deixandocomodespojosapenasotegumentoea
cápsulacefálica.OscasulosdeHyposoterspnãoapresentaramnenhumtipo
deadaptaçãoaparentecontrapredação,apesardeteremsidoconstruídosem
situaçõesexpostas.
ForamobtidasduasespéciesdeMicrocharops;Microcharopssp1foiuma
dasespéciesmaiscomunsdeCampopleginaeobtidasapartirdelarvasdeE.
tegularia.EstaespécieapresentoubiologiabastantesemelhanteàdeDusona
sp1,matandoseuhospedeironafasedepré‐pupa.Oscasulosdasespécies
dessesdoisgênerossãopraticamenteidênticos,oquedificultoua
identificaçãodosespécimesquenãoemergiram.Microcharopsflavicoxafoi
criadosobreumalarvadeHaematerasp.(Nymphalidae,Biblidinae);no
entanto,épossívelqueestalarvanãosealimentedePiper.Algumaslarvasde
espéciesdessegêneroforamcriadasatéadultos,porémsemconfirmaçãoda
utilizaçãodePipercomoplantahospedeira;casoscomoesseocorreram
quandohouverampoucasréplicaseaslarvascoletadasprovavelmentejáse
encontravamnoúltimoinstarlarval.AlarvadeHaemateraspfoimumificada
peloparasitoide,quesofreuumacontraçãoântero‐posterior,ficandocomos
espinhosnocorpomaisevidentesemudandodecor.Amesmaespéciede
91
parasitoidefoicriadaporDias‐Filho(1999)sobrelarvasdeHamadryas
amphinomeamphinome(Linnaeus,1767),etambémsobrediversasespécies
domesmogêneroporJanzen&Hallwachs(2005).
ForamobtidasduasespéciesdeVenturia,emergindosempredaspupas
deseushospedeiros.Muitosestudos,algunsdelesconsideradosclássicos
sobrebiologiadeparasitoides,foramrealizadoscomumaespéciedeste
gênero,VenturiacanescensGravenhorst1829,que,assimcomoasespécies
obtidasnesteestudo,permitemodesenvolvimentocompletodeseus
hospedeiros,favorecendootamanhoemdetrimentodotempode
desenvolvimento(GAULD2006).Venturiasp1foiaespéciemaisabundante
emnossascriações,obtidasexclusivamentesobrepupasdeE.tegularia.
ApesardesuabiologiasersemelhanteàdasespéciesdeAnomaloninae
criadassobreomesmohospedeiro,estaspuderamserdiferenciadas
prontamentepelaformacomoromperamaspupasdeseushospedeirospara
emergência.Venturiasp2foiobtidadeumapupadeAclytiaheber(Arctiidae).
Essefoioúnicoregistrodeparasitismosobreesteherbívoro,oqualnãofoi
observadosealimentandodePiper.
6.2.2.2.2.4Cremastinae
UmaespéciedeEiphosomaCresson,1865foiobtidaapartirdeumalarva
deTortricidaesp1.Atacarhospedeirossemi‐ocultos,comolarvasde
Tortricidae,queenrolamfolhascomoabrigo,éhábitocomumentreos
membrosdestasubfamília.Algumasespéciespodemcompetirdiretamente
92
porrecursoscommembrosdasubfamíliaOrgilinae(Braconidae)queatacamo
mesmotipodehospedeiro.NaregiãoNeotropical,Eiphosomaestáentreos
gêneroscommaiornúmerodeespéciesdescritas(GAULD2006).
6.2.2.2.2.5Cryptinae
Estasubfamília,segundoGauld(2006),éprovavelmenteamaiorem
númerodeespéciesentreosIchneumonidaedaregiãoNeotropical.Amaior
partedosCryptinaeatacapupasepré‐pupasprotegidasporcasulosou
tecidosvegetais.Muitasdasespéciescomexemplaresmenores,como
IsdromasForster1869(Phygadeuontini)eoutrosgênerosrelacionados,se
desenvolvemcomopseudo‐hiperparasitoidessobreoutrosIchneumonoidea.
Estadenominaçãoédadaàsespéciesqueatacamoutrosparasitoidesquejá
completaramseudesenvolvimentoatéafasepupal(GAULD&HANSON
2006).Emnossosestudos,obtivemosexemplaresdeIsdromassp1,que
emergiramdecasulosdeDiolcogasterspcriadossobrelarvasdeGonodonta
pulverea,edeixouocorpodohospedeirojádentrodopotedecriação,fato
queparececontradizeradefiniçãodepseudoparasitismo,jáqueo
hiperparasitoidepareceterovipositadosobreoparasitoideprimárioainda
dentrodohospedeiro.Estedadonãoéconclusivoepodeserconsequênciade
errometodológico.Isdromassp2emergiudeumhospedeirodesconhecido,
mumificadoporumaespéciedeAleiodes.Nestecaso,oparasitoidefoi
coletadonoestágiodepupae,possivelmente,trata‐sede
pseudohiperparasitismo.Amesmaespéciefoiobtidadeumcasulode
93
Campopleginae,provavelmenteCasinariasp.Assimcomooespécimeobtido
sobreAleiodes,ocasulodeCampopleginaefoicoletadocomotal,portanto
nãotemosinformaçõessobreohospedeiro.
6.2.2.2.2.6Ichneumoninae
Umúnicoexemplardestasubfamíliafoiobtidoapartirdeumapupade
Lepidopteranãoidentificada.Seuhospedeirofoicoletadonoestágiodepupa,
impossibilitandoaidentificação.EstasubfamíliarivalizacomCryptinaeem
númerodeespécieseseusmembrossãoendoparasitoidesespecialistassobre
Lepidoptera.Assimcomoobservadonaespécieobtidanestetrabalho,
praticamentetodososIchneumoninaeemergemdapupadeseuhospedeiroe
muitosdelesovipositamsobreaspupasjáformadas(GAULD2006),fatoque
podetercontribuídoparaararidadedestasubfamília,bemcomode
Cryptinae,emnossoestudo.
6.2.2.2.2.7Mesochorinae
Subfamíliacujosmembrossãohiperparasitoidesobrigatóriossobre
IchneumonoideaeTachinidae.Mesmocomregistrosdeparasitismoprimário,
estessãoaparentementeinconclusivos.Estãoentreoshiperparasitoidesmais
especializados,permitindoodesenvolvimentodoparasitoideprimárioatéque
estemateohospedeiroeteçaseucasulo(GAULD2006,GAULD&HANSON
2006).Emnossascriações,todososMesochorinaeemergiramdoscasulosde
diversasespéciesdeparasitoidesprimários,consistindodoshiperparasitoides
94
maisfrequentesecommaiorgamadehospedeiros.Todasasespécies
pertencemaogêneroMesochorusGravenhorst,1829eforamobtidassobre
Diolcogastersp1,Distatrixpandora,Glyptapanteles(sp1,sp3esp4)e
ProtapantelesspdasubfamíliaMicrogastrinae(Braconidae);Meteorussp1da
subfamíliaMeteorinae(Braconidae);eCasinariasp.,Dusonasp1eMicrocharops
sp1dasubfamíliaCampopleginae(Ichneumonidae).
6.2.2.2.2.8Ophioninae
UmespécimedogêneroEnicospilusStephens,1835foiobtidosobre
Gonodontapulverea.Alarvadohospedeirosedesenvolveunormalmente,
construindoseuabrigotípicocomfolhasrecortadas.Oparasitoidematouseu
hospedeironafasedepré‐pupaeteceuseucasulodentrodoabrigo.A
biologiaobservadaparaEnicospilusspétípicadosOphioninae,desdea
escolhadohospedeiro,geralmentedehábitosnoturnos,aquiumNoctuidae,
atéaformaemomentodeempupação(GAULD2006).Enicospilusspestá
entreosparasitoidesdemaiorportecriadosnestetrabalho.
6.2.2.2.2.9Pimplinae
DeumcasulodeBanchinaeemergiramtrêsindivíduosdogênero
ZonopimplaAshmead,1900(Pimplinae).Cadaumabriuumorifícioempontos
diferentesdocasuloatravésdoqualemergiram.Estefoioúnicoregistropara
subfamíliaPimplinaenopresentetrabalho.Estasubfamíliaapresentaamaior
diversidadedebiologia(tiposdedesenvolvimentoedehospedeiros)entreos
95
Ichneumonidae,sendoogregarismoconhecidoparaZonopimpla(GAULD
1991,2006).Éprovávelqueaespécieobtidasejaumhiperparasitoide
facultativo,assimcomooutrosmembrosdesuatribo,Ephialtini.
6.2.2.2.2.10Tryphoninae
Representadoporumúnicoindivíduo,estasubfamíliaapresentabiologia
incomumentreosIchneumonidaeporproduzirumovobastantemodificado
(GAULD2006).Tambémforamincomunsentreosparasitoidescriadosneste
trabalhoporsedesenvolveremcomoectoparasitoidescenobiontesdelarvas
expostas.ObtivemosumaespéciedeNeteliaGray,1860sobreCaralesastur.A
larvahospedeirafoicoletadaemfasefinaldedesenvolvimentoeempupou
poucosdiasapósacoleta.Duranteesteperíodo,alagartafoiobservadase
alimentando,porémnãoconstatamosapresençadoovodoparasitoide,que,
segundoaliteratura,deveriaestarfixoaoseutegumento,atrásdacabeça;o
parasitoideemergiudapupadohospedeiro.Neteliaapresentabiologia
curiosa,asfêmeasadultassãocarnívorasferozesesealimentamdevários
tiposdeinsetos(GAULD1997),provavelmenteparaoamadurecimentode
seusgrandesovos.
6.2.2.3Diptera:Tachinidae
OsdípterosparasitoidesdafamíliaTachinidaeconstituíramasegunda
famíliamaisfrequenteemnossosresultados,comcercade23%dototal.A
riquezadeespéciesdestegrupofoiequivalenteàdasuperfamília
96
Chalcidoidea,com21,7%.Aocontráriodestes,noentanto,suabiologiafoi
bastanteuniforme,comamaioriadasespéciesemergindodepupasoupré‐
pupasdosseushospedeiros.
Comoamaioriadosparasitoidesobtidosnestetrabalho,todosos
taquinídeossedesenvolveramcomoendoparasitoidescenobiontes,
geralmentesolitários.AfamíliaTachinidaeéumgrupohiperdiverso,
provavelmenteomaisricoemespéciesdeDipteranaregiãoNeotropical
(AMORINetal.2003).Noentanto,nãoexistenenhumarevisãodafamíliapara
essaregião,queabrigaamaiordiversidadedeespéciesentreasregiões
biogeográficas,fazendo‐seimprescindívelestudostaxonômicosvisandoà
modernizaçãodaclassificaçãodafaunaNeotropicalemtodososníveis
(STIREMANetal.2006).Poressemotivo,asidentificaçõesforambaseadasno
manualdafaunaNeártica(WOOD1987)e,semprequepossível,consultada
literaturamaisespecífica,comonocasodastribosBlondeliini(WOOD1985)e
Siphonini(O’HARA1989).Devidoàcarênciadetrabalhosaliadaàgrande
diversidade‐maisde800gênerosnosneotrópicos(STIREMANetal.op.cit.)‐
aidentificaçãodomaterialsófoipossívelgraçasaoauxíliodoProf.Dr.Silvio
ShigeoNiheidoDepartamentodeZoologia,InstitutodeBiociênciasda
UniversidadedeSãoPaulo,SP
Foramobtidas16espéciespertencentesadezgênerosdeTachinidae,
todaspertencentesàssubfamíliasExoristinae(tribos:Blondeliini,Eryciinie
Goniini)eTachininae(tribos:Polideini,SiphoninieTachinini),dasquaisos
Lepidopterasãoosprincipaishospedeiros(STIREMANetal.2006).Comonas
97
outrasfamíliasdeparasitoidescriados(excetoaquelasrepresentadasporum
oupoucosindivíduos),agrandemaioriadosTachinidae,cercade91%,foram
obtidossobrelarvasdeE.tegularia.
6.2.2.3.1Exoristinae
6.2.2.3.1.1Blondeliini
Foiatribocommaiornúmerodeespéciesefrequênciadeocorrência
entreosTachinidae.Dasseteespéciespertencentesaessatribo,trêsforam
obtidassobreE.tegularia.UmaespécienãoidentificadadeBlondeliinifoi
obtidaemtrêsocasiõessobreE.tegularia.Estaespéciematouseuhospedeiro
nafasedepré‐pupa,consumindo‐ocompletamenteantesdeempupar.
UmaespéciedeItalispideaTownsend1927foiobtidaemumaocasião
sobreAmorbiasp.(Tortricidae).Trata‐sedeumgêneroNeotropicalcom
apenastrêsespéciesdescritas,dasquaisapenasI.antennalisTownsend1927
temdistribuiçãoregistradaparaoBrasil.Nãoexisteminformaçõessobrea
biologiadestegêneronaliteratura.Nopresentetrabalhoforamobtidosseis
indivíduosdeItalispideaspsobreumúnicohospedeiro,mortoaindanafase
larval.Otempodesdeacoletaatéaemergênciadosparasitoidesadultosfoi
deaproximadamentetrêssemanas.
OgêneroLixophagaTownsend,1908éumdosmaioresgêneros
neotropicaisdeTachinidae,comdiversasespéciesconhecidasparaoBrasil
(WOOD1985).Estáentreoscommaiornúmerodehospedeirosregistrados
nesteestudo.LixophagadiatraeaTownsen,1916foioprimeiroparasitoide
98
introduzidonoBrasilparaocontroledabrocadacana,Diatareasaccharalis
(Fabricius,1794),em1950,noEstadodeSãoPaulo(PLANALSUCAR,1973).
Lixophagasp.foiobtidoapartirdecincohospedeirosdistintos(três
Noctuidae,umGeometridaeeumSaturnidae),semrepetição.Suaslarvas
deixaramocorpodohospedeironafaselarvaleaformaçãodospupáriosse
deunofundodospotesdecriação.Lixophagasp1foiobtida,poralgumas
vezessobrelarvasdeE.tegularia,sendoomaiorparasitoideobtidosobreeste
hospedeiro.Suaslarvaspermaneceramdentrodocorpodohospedeiroatéa
pré‐pupa,quandoconsumiramtodasaspartesmoleseentãoempuparam.A
últimamorfoespécie,Lixophagasp2,matouseuhospedeirosomenteapósele
terconstruídoseucasulo.DapupadeCaralesastursaíramduaslarvasde
parasitoides.
AespéciedeTachinidaecommaiorocorrêncianesteestudopertenceao
gêneroMyiopharusBrauer&Bergenstamm,1889.Wood(1985)sinonimizou
diversosgênerossobMyiopharus,totalizando54espécies.Segundoomesmo
autor,seusprincipaishospedeirossãolarvasdeChrysomelidae(Coleoptera),
sendoosregistrosdeparasitismosobreLepidopteranãoconfiáveis.Bragaet
al.(2001)apresentouregistrosdeMyiopharusspcoletadosecriadosde
maneiraidênticaaodopresenteestudo.Emseusresultados,Myiopharussp.
consisteemumdosprincipaisparasitoidessobrelarvasdeE.tegularia.Estes
podemserconsideradosbastanteconfiáveis,jáqueasuaidentificaçãofoi
feitapeloProf.Dr.JoséHenriqueGuimarães,omaiorespecialistabrasileiro
emTachinidae.Nestetrabalho,Myiopharussp1foiasegundaespéciemais
99
frequenteobtidaexclusivamentesobreE.tegularia.Suaslarvasmataramo
hospedeironafasedepré‐pupa,consumindo‐ocompletamente.Estasnão
deixaramocorpodohospedeiroparaempupare,frequentemente,acápsula
cefálicadalagartaficougrudadaàextremidadeanteriordopupário.Uma
segundaespécie,Myiopharussp2,foiobtida,umavez,sobreumalarvade
Epimecissp.Aidentificaçãodestegênerofoibastantecomplicada,mesmo
tendoemmãosumarevisãodatriboBlondeliini(WOOD1985),que,no
entanto,nãoincluiafaunasul‐americana.Osespécimesobtidosnesteestudo
apresentaramvariaçãomorfológicanãocontempladanostrabalhos
consultados,oquereforçaanecessidadedeestudostaxonômicos.
6.2.2.3.1.2Eryciini
FoirepresentadanestetrabalhoapenasporumaespéciedeLespesia
Robineau‐Desvoidy,1863,identificadacombaseemGuimarães(1983)como
L.affinisTownsend,1927.Esteparasitoidefoiobtido,emtrêsocasiões,sobre
trêshospedeirosdiferentes(Arctiidaesp2,QuadruscerialiseNoctuidaenão
identificado).Emtodososcasos,oshospedeirosforamcoletadoscomolarvas
eatingiramafasedepupa.Nessafase,aslarvasparasitoidesconsumiramas
partesmolesdoshospedeirosesaíramdeseuscasulosparaempupar.
Espéciesdestegênero,comoL.aletiae(Riley,1879),podemserextremamente
polífagas(STIREMAN&SINGER2003,STIREMANetal.2005).NoBrasil,há
registrosdeL.affinisobtidossobreLonomiaobliquaWalker,1855
(Lepidoptera:Saturniidae)nostrabalhosdeMoraes(2002)eLorini(2005),
100
ambosparaaregiãoSul.OsparasitoidesdestaespécieobtidosporLorini(op.
cit.)foramcaracterizadoscomosolitários,assimcomoosobtidosneste
trabalho;noentanto,aautoraobservousuaslarvasdeixandoocorpo
hospedeirotantoemlarvacomopupa.
6.2.2.3.1.3Goniini
Foirepresentadaportrêsespéciespertencentesaosgêneros
HyphantrophagaTownsend,1892,LeschenaultiaRobineau‐Desvoidy,1830e
PatelloaTownsend,1916.Todasmataramseushospedeirosduranteafasede
pupa,formandoospupáriosforadocasulodohospedeiro.Hiphantrophagasp.
foiobtidosobreduasespéciesdeArctiidae–Caralesastureumaespécienão
identificada.Naprimeirahaviadoisparasitoidessobreumhospedeiro;na
espécienãoidentificada,apenasum.
LeschenaultiabrooksiToma&Guimarães,2002foiidentificadacombase
emToma&Guimarães(2002).Estaespéciefoiumadasmaispolífagasdeste
estudo,obtidasobrecincoespéciesdehospedeiros:Epimecissp.e
Geometridaen.i.(Geometridae),Quadruscerialis(Hesperiidae),Gonodonta
pulvereaeNoctuidaen.i.(Noctuidae),sempresolitária.Lorini(2005)também
obteveumaespéciedeLeschenaultiasobreL.obliquae;assimcomoocorrido
comLespesiaaffinis,estesdeixaramohospedeirotantoemlarvaquantopupa.
Existeconsiderávelinformaçãoarespeitodoshospedeirosdestegênero,que
atéopresenteseresumiamàespéciesdeArctiidae,Lymantriidae,
101
Lasiocampidae,SaturniidaeeSphingidae(TOMA&GUIMARÃES
2002.,STIREMAM&SINGER2003;LORINI2005).
PatelloaspparasitoularvadeCaralesastur,matandoseuhospedeiro
apósapupação.ComoemLeschenaultia,existemdiversosregistrosde
hospedeirosparaessegêneroentreasfamíliasdeLepidoptera,como
Lasiocampidae(MONDOR&ROLAND1997),PsychidaeeSaturniidae(LORINI
2005).OmaiornúmerodehospedeirospareceseconcentraremNoctuidae
(GUIMARÃES1977),muitosdestesconsideradospragasagrícolas.
6.2.2.3.2Tachininae
6.2.2.3.2.1Polideini
UmespécimedeLydinaRobineau‐Desvoidy,1830foiobtidosobrelarva
deNymphalidaenãoidentificada.Estegêneroérelativamentepequeno,com
apenasduasespéciescitadaspararegiãoNeotropical(GUIMARÃES1971)e
outrasduaspararegiãoNeártica(O’HARA&WOOD2004),semhospedeiros
conhecidos.
6.2.2.3.2.2Siphonini
Àestatriboestãoassociadososmenorestaquinídeos,comoalguns
SiphonaMeigen,1803,quepodemmedircercade2mm(STIREMANetal.
2006).Foramtambémosmenoresparasitoidesdafamíliaobtidosneste
estudo.SiphoninifoirepresentadaporumaespéciedeSiphona,identificada
combaseemO’Hara(1989),comoS.actinocrocutaTownsend,1935(grupode
102
espécies),queocorreusobreduasespéciesdeGeometridae:Aeschropterixaf
tetragonataeE.tegularia.SobreumalarvadeA.tetragonataforamobtidos13
parasitoides;emE.tegularia,osparasitoidesforamsempresolitários.S.
actinocrocutafoiasegundaespéciemaisfrequentedeTachinidaeemnossas
criações.Suaslarvassempredeixaramohospedeiroaindanafaselarval.
6.2.2.3.2.3Tachinini
ApenasumespécimedestatribofoiobtidoparasitandoEryopigasp.
(Noctuidae).AlarvadeArchytasaf.incertusMacquart,1851deixouo
hospedeiroapóseleterconstruídoseucasulo.Estafoiaespéciecommaior
tamanhocorporaldentreosTachinidaenesteestudo.ArchytasJaennicke,
1867éumgênerorelativamenteespecioso(GUIMARÃES1971),com
distribuiçãoamplapelomundo,excetopelasregiõesAfrotropicaleOriental
(O’HARA2005).Amaiorpartedosregistrosdehospedeirosésobreespécies
deNoctuidae,paraA.incertusexistemregistrosdecriaçãosobreHeliothiszea
(SAUER1946inGUIMARÃES1977)eSpodopterafrugiperdanoBrasil,este
últimobastanteestudadopelasuaimportânciaeconômica.
DiferentedosHymenoptera,osparasitoidesdafamíliaTachinidaesão
geralmentepolífagos,emalgunscasosatacamdiversasfamíliasde
lepidópteros(STIREMANetal.2006).
103
6.3FaunadeIchneumonoideaobtidaporMalaise
Foramcoletados13.781indivíduosdasuperfamíliaIchneumonoidea
utilizandoarmadilhasMalaise.Destes,cercadedoisterçospertencemà
famíliaIchneumonidaeeumterço,afamíliaBraconidae.
Foramidentificados135gênerospertencentesa23subfamílias(Tabela
IV).Ariquezalocalobtida(emummunicípio,apartirdeumúnicométodode
coleta,duranteoperíododeaproximadamenteumano)éconsiderávelse
comparadacomos404gênerosem34subfamíliastratadosporWhartonetal.
(1997.)paraoNovoMundo.
ComonamaiorpartedostrabalhosrealizadoscomarmadilhasMalaise,a
subfamíliadominantefoiMicrogastrinae,35%,seguidaporDoryctinae,16,3%.A
estaúltimapertenceogêneromaisfrequentementeamostrado–Heterospilus
–aqui(12,3%)eemgrandepartedoslevantamentosparaessafamílianoBrasil,
porexemplo:Gomes(2005)–8,2%eYamada(2006)–54,45%.Poroutrolado,
assubfamíliasCardiochilinaeeMendesellinaeforamasmaisraras,
representadasporumúnicoindivíduocadauma.
TabelaIV.AbundânciaabsolutadeBraconidaecapturadosporArmadilhasMalaisenosfragmentosamostradoseidentificadosnonívelgenérico.(n.i.–nãoidentificado)Subfamília Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ Agathidinae Alabagrus 3 1 Bassus 2 2 Coccygidium 4 4 1 Dichelosus 1 Earinus 4 1 Liopisa 4 Sesioctonus 1 1 Zamicrodus 1 Alysiinae Aphaereta 9 1 4 1 5 2 6 1 Asobara 15 2 1 2 1 Aspilota 1 1 5 Dapsilarthra 1 8
104
Tabela IV. continuação
Sufamília Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ Dinotrema 6 5 2 36 7 8 Gen. Novo 3 2 1 3 1 4 Gnathopleura 1 2 2 1 6 2 Microcrasis 2 1 2 7 Phaenocarpa 1 1 4 51 8 4 n.i. 6 Aphidiinae Aphidius 36 11 3 1 Diaeretiella 1 4 Lisaphidius 1 Lysiphlebus 1 Pseudephedrus 1 Blacinae Blacozona 1 Blacus 2 1 1 2 8 11 3 4 Braconinae Bracon 20 9 8 15 18 12 20 22 Digonogastra 2 1 7 1 2 1 Habrobracon 2 1 2 1 1 Megabracon 1 Cardiochilinae Cardiochiles 1 Cenocoeliinae Capitonius 1 2 2 Cenocoelius 2 6 2 Cheloninae Ascogaster 7 2 29 11 5 4 Chelonus (Chelonus) 1 1 2 1 8 C.(Microchelonus) 18 10 4 25 103 35 13 134 Leptodrepana 3 1 Phanerotoma 5 1 8 1 8 6 4 Pseudophanerotoma 2 6 Doryctinae Acrophasmus 3 2 1 1 Aivalykus 1 Allorhogas 13 1 2 7 3 7 7 9 Barbalhoa 1 2 2 1 2 Callihormius 1 Curtisella 2 Donquickeia 1 1 2 Ecphylus 1 3 2 2 3 2 Glyptocolastes 1 Hansonorum 1 1 5 1 Heredius 1 2 2 Heterospilus 109 43 45 34 137 57 30 114 Jonhsonius 2 4 3 4 Leluthia 1 Leptodoyctes 1 Megalopractus 2 5 1 2 Mononeuron 1 Notiospathius 3 6 2 1 1 Osmophila 1 Pedinotus 1 2 1 Piocelus 1 2 1 2 Rhaconotus 2 Rhoptocentroides 1 1 Semirhytus 1 1 2 Stenocorse 1 Tripteria 4 7 8 3 n.i. 1 2
105
Tabela IV. continuação
Sufamilia Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ Euphorinae Aridelus 1 Centistes 1 1 1 Chrysopophtorus 1 Ecclitura 3 Euphoriella 4 7 2 4 7 10 11 Falcosyntetrus 1 Holdawayela 1 Lecytadella 1 Leiophron 1 1 1 4 3 8 3 Microctonus 4 1 3 Peristenus 2 1 1 3 Sytretus 3 Wesmaelia 1 n.i. 1 Gnamptodontinae Gnamptodon 2 1 1 6 3 Pseudognamptodon 2 4 8 22 5 2 9 Helconinae Aliolus 1 1 Diospilus 1 1 Eubazus 6 10 3 1 5 2 6 Helcon 4 1 1 1 3 Nealiolus 3 3 1 Topaldios 2 Triaspis 2 1 1 1 Urosigalphus 2 9 7 23 3 7 Homolobinae Exasticolus 1 4 4 10 Hormiinae Allobracon 1 6 4 8 Cantharoctonus 2 1 Hormius 17 5 2 5 12 5 19 Pambolus 2 6 4 4 3 Rhysipolis 2 3 1 2 Ichneutinae Hebichneutes 4 4 3 3 3 7 Masonbeckia 1 Oligoneurus 1 3 6 15 11 7 17 Paroligoneurus 8 5 6 1 Macrocentrinae Austrozele 1 Dolichozele 4 3 1 1 Hymenochaonia 1 5 3 5 2 1 Macrocentrus 1 2 5 Mendesellinae Mendesella 1 Meteorinae Meteorus 1 2 3 11 2 Microgastrinae Machos n.i. 128 39 88 68 164 49 60 154 Alphomelon 2 1 8 5 4 8 Apanteles 12 5 8 33 29 23 25 46 Austrocotesia 1 0 Choeras 1 1 3 1 2 Cotesia 1 1 18 7 4 1 6 Deuterixys 1 Diolcogaster 10 3 46 30 14 17 45 Distatrix 3 2 5 Glyptapanteles 26 12 22 19 44 19 27 72 Hypomicrogaster 3 2 1 3 9 4 1 11 Iconella 1 Lathrapanteles 1
106
Tabela IV. continuação
Sufamilia Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ Microplitis 1 1 33 5 1 Papanteles 2 1 1 1 1 Parapanteles 2 Paroplitis 1 Pholetesor 1 3 3 2 Promicrogaster 6 1 1 6 12 3 8 Protapanteles 2 1 Pseudapanteles 2 1 1 20 2 2 Rasivalva 7 1 7 Sendaphne 1 Xanthomicrogaster 2 6 5 n.i. 1 1 Miracinae Centistidea 6 1 5 9 24 7 1 11 Opiinae Doryctobracon 2 4 Opius 97 26 30 16 33 64 21 67 Orgilinae Bentonia 3 6 3 3 Orgilus 1 3 1 2 Stantonia 2 2 1 Rogadinae Aleiodes 33 19 23 7 41 11 8 56 Choreborogas 1 1 3 1 3 Clinocentrus 1 2 Stiropius 1 5 6 2 2 7 3 8 Yelicones 1 Totais Exemplares 4618 606 243 437 375 1020 558 369 1010 Subfamilias 23 18 16 19 20 21 20 20 21 Gêneros 135 49 48 51 62 87 67 59 86
OsIchneumonidaeforamidentificadosemníveldesubfamília,exceto
porCampopleginaeetambémalgumassubfamíliasrelativamentepequenas,
asquaisforamidentificadasemgêneros(TabelaV).
Nestetrabalhoocorreram26das34subfamíliasreconhecidasporGauld
(1995,2006).Cryptinaefoiasubfamíliamaisabundanteemnossascoletas
(26,44%);consideradaamaiorsubfamíliadeIchneumonidae(GAULD2006)e
deocorrênciaemaltasfrequênciasnamaioriadoslevantamentos,comoo
realizadoporKumagai&Graf(2000).
AsubfamíliaOrthocentrinaefoiasegundamaisabundanteemnossos
resultados(15,93%),seguidadeCampopleginae(15,46%).EmKumagai&Graf
107
(2000)Orthocentrinaeaparececomoasegundasubfamíliamaisfrequenteem
mataurbana,enquantoCampopleginaeéasegundamaisexpressiva
numericamenteemmatarural.Emparte,nossosresultadoscorroboramcom
essesregistros(TabelaVI).
TabelaV.AbundânciaabsolutadeIchneumonidaecapturadosporarmadilhasMalaisenosfragmentosamostradoseidentificadosnoníveltaxonômicomaisrefinadopossível.Subfamília Gênero BS CA IN MA PT ST UF VQ
n.i. 1 4 3 7 11 10 6 18 Anomaloninae Ophionellus 1 Banchinae n.i. 54 7 36 47 47 26 61 58
n.i. 7 Brachycyrtinae Brachycyrtus 3 1 2 n.i. 14 16 6 46 24 13 215 Aiura 3 Campoplex 2 1 Casinaria 3 3 10 32 9 9 20 Charops 1 6 18 21 5 23 9 Cryptophion 11 1 Cymodusa 2 3 2 5 25 20 14 Diadegma 17 3 59 5 3 1 5 Dusona 31 22 15 202 145 56 49 Hyposoter 7 5 5 3 10 3 Microcharops 2 9 18 22 1 7 11
Campopleginae
Venturia 3 2 19 12 15 17 23 n.i. 20 21 21 17 81 29 37 47 Cremastinae Eiphosoma 3 3 7 18 30 5 21
Cryptinae n.i. 618 130 203 307 275 248 366 276 Ctenopelmatinae n.i. 1 3 4 Ichneumoninae n.i. 171 71 61 149 106 182 207 202
Labeninae n.i. 2 2 2 3 2 2 Lycorininae Lycorina 1 3 2 1
n.i. 13 27 Mesochorinae Mesochorus 11 1 12 23 18 50 68 Metopiinae n.i. 40 20 40 16 14 23 30 10
Nesomesochorinae Nonnus 114 3 9 12 2 4 58 21 n.i. 1 1 Enicospilus 6 8 18 30 18 7 Ophioninae Thyreodon 2 3
Orthocentrinae n.i. 294 79 74 60 327 172 309 145 Pimplinae n.i. 123 29 70 172 154 88 308 67 Poeminae n.i. 14 1 3 Rhyssinae n.i. 3 1 5 1
Tersilochinae n.i. 30 9 5 4 12 17 5 8 n.i. 1 9 2 Tryphoninae Netelia 6 4 7 13 4 8
108
AssubfamíliasIchneumoninae(12,5%)ePimplinae(11%)completamo
grupodasmaisabundantesnesteestudo.AssubfamíliasBrachycyrtinae,
Lycorinae,PoeminaeeRhyssinaeforamasmaisraras,ocorrendoemmetade,
oumenos,dospontosamostrais.Estaspequenassubfamíliasforam
representadasporpoucosindivíduos,quejuntossomaram0,5%dos
Ichneumonidaeamostrados.
TabelaVI.FrequênciarelativadeocorrênciadassubfamíliasdeIchneumonidaeamostradasemáreasruraleurbana.
Subfamília Rural Urbana Cryptinae 24,4% Cryptinae 30,3% Campopleginae 18,8% Orthocentrinae 18,6% Orthocentrinae 14,5% Pimplinae 13,3% Ichneumoninae 13,1% Ichneumoninae 11,6% Pimplinae 9,8% Campopleginae 9,4% Cremastinae 5,1% Nesomesochorinae 5,3% Banchinae 3,7% Banchinae 3,5% Mesochorinae 3,1% Metopiinae 2,2% Metopiinae 2,1% Cremastinae 1,8% Ophioninae 1,5% Mesochorinae 1,2% outras 3,9% outras 2,9%
6.4Variáveisambientais
Osresultadosdolevantamentodevariáveisambientaissão
apresentadosnatabelaVII.Osdadosclimáticosreferentesaoperíodo
amostralnãoforamobtidosparaospontosamostraisseparadamente.
AcreditamosqueosdadosfornecidospelaEmbrapaSudeste,localizada
dentrodaFazendaCanchim,sejamrepresentativosparatodosospontos
amostrais.Estasinformaçõesserãoutilizadasapenasparadiscussãoacercada
fenologiadosLepidopteraeseusparasitoides.
109
AsdensidadesdeP.glabratumeP.mollicomumvariaramdezeroa0,89e
zeroa0,66plantas/m2respectivamentenosquadrantesamostrados.Na
maioriadospontosocorreramambasasespécies.Emalgunspontosumadas
duasespéciesocorreuemdensidadeelevada(Figura12),dominandooestrato
arbustivo.
TabelaVII.Variáveisambientaisobtidasparaospontosamostrais.Osvaloresparaalturadedosselsãosubjetivos;corposdeáguaforamclassificadosempresente(1),intermitente(0)eausente(‐1);B,C,R,T:siglasparaBorda,Clareira,RiosouReservatórioseTrilhas,respectivamente;Piper‐S:riquezadeespéciesdePiper.
Local %
cobertura P. glabratum/ m2
P. mollicomum/ m2
dossel altura m
corpo d'água
nº árvores
B,C,R,T
Piper-S
BS1 77,27 0,02 0,14 32,5 1 8 C, R 7 CA1 86,66 0,09 0,1 32,5 0 12 T 4 IN1 62,05 0,015 0,595 17,5 -1 10 T, C 3 IN2 81,41 0,18 0,19 25 1 6,5 T, R 8 MA1 78,21 0,395 0,04 12,5 -1 8 T 3 MA2 77,21 0,21 0,075 10 1 12,5 R 4 MA3 86,37 0,26 0,05 12,5 1 9,5 T 4 PT1 72,78 0,49 0,04 15 0 17 T, C 4 PT2 86,75 0,55 0,06 12,5 -1 25,5 - 5 ST1 83,65 0,16 0,05 20 0 8,5 B 3 ST2 85,60 0,29 0,05 17,5 0 8,5 - 3 ST3 79,44 0,29 0,065 16,5 -1 9,5 - 4 UF1 69,48 0,195 0,34 30 1 13,5 T 4 UF2 70,15 0,25 0,235 30 -1 10,5 T 6 VQ1 78,21 0,305 0,11 12,5 0 8,5 B 4 VQ2 76,87 0,21 0,065 17,5 1 12 R 5
AsespéciesdePiperpresentesnospontosamostraisestãodetalhadas
natabelaVII.Encontramos17espéciesdiferentesdestegênero,todascom
hábitoarbustivo‐arbóreo,excetoP.sp8,cujasplantassãorasteiras(Figura13).
Estegêneroéconsideradomaisdiversoemflorestastropicaisúmidas
(BURGER1971apudMARQUIS2004)einúmerasespéciessãoconsideradas
pioneirasantrópicas(e.g.NICROTAetal.1997,MEDEIROS2006).
Consideramosqueáreasúmidasecominfluênciaantropicafavoreçama
110
ocorrênciadasespéciesdePiper,comoéocasodospontosBS,IN2eUF;os
doisprimeirossãooslocaismaisúmidosentreospontosamostradose
tambémsãoconstantementevisitados,eoterceirolocaléomaisimpactado
pelaaçãohumana.
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
BS1 CA1 ST1 VQ2 MA2 MA3 ST2 ST3 IN2 VQ1 MA1 UF2 PT1 UF1 PT2
P. mollicomumP. glabratumsomadas
Figura12.Densidade(plantas/m2)deP.glabratumeP.mollicomum(eixoy–ordenada)paracadaponto(eixox–abscissas).Pontosemordemcrescenteparaasdensidadessomadasdasduasespécies.
Figura13.Pipersp8,plantadecrescimentorasteiro.
111
TabelaVIII.EspéciesdePiperpresentesnosfragmentosamostrados. BS CA IN MA PT ST UF VQ P. amalago x x x x x X P. aduncum x x x P. gaudhicaudianum x x x x X P. glabratum x x x x x x x X P. sp A x x x P. mollicomum x x x x x x x X P. sp B x P. sp C x P. sp 1 x x X P. sp 2 x x P. sp 3 x P. sp 4 x P. sp 5 x x P. sp 6 x P. sp 7 x P. sp 8 x P. sp 9 x
6.5LarvasdeLepidopterasobrePiperglabratumeP.mollicomum
AmaiorpartedaslarvasdeLepidopteraobtidas,quase64%dototal,foi
coletadaecriadasobreP.glabratum.Aprincípio,esteresultadopoderiaser
explicadopelamaiordensidadedestaplantaemdetrimentodeP.mollicomum
namaioriadospontosamostrais.Defato,namaiorpartedospontosondeP.
glabratumtemmaiordensidade,osherbívorosocorreramcommaior
frequêncianestaplanta,sendoarecíprocaverdadeiraparadoisdosquatro
pontosondeP.mollicomumocorreemmaiordensidade(Figura12).No
entanto,acorrelaçãoentredensidadedaplantanutridoraefrequênciade
ocorrênciadeherbívorosémoderadaafracaparaP.glabratumeP.
mollicomum(coeficientesdeSpearman‐r=0,604e0,328respectivamente).
Osíndicesdedominânciativeramcomportamentoopostos,mais
112
correlacionadosàdensidadeemP.mollicomum(r=0,691)doqueP.glabratum
(r=0,256).
Comoaespécieherbívoradominante(E.tegularia)écomumparaambas
asespéciesdePiper,reconhecemosquedeveexistirfortecorrelaçãoentreos
dados.Contudo,asomadasdensidadesdasduasplantasetambémadeseus
herbívorosnãoresultaemaumentosignificativonacorrelaçãodestas
variáveis(r=0,256).Portanto,adensidadedaplantasozinhaexercepouca
influênciasobreadensidadedeherbívoroseprovavelmenteoutrosfatores
nãoincluídosnaanálisepodemserdeterminantesnestecaso.Nospontos
ondeadensidadedasduasespéciesdePiperforammaisbaixas(<0,36
plantas/m2),houvefortecorrelaçãopositiva(Pearsonr=0,92978)entreas
densidadesdeplantaseherbívorosparaP.mollicomum.Nestecaso,a
densidadedaplantapoderiaconsistiremfatorlimitanteparaosherbívoros,
noentanto,amesmarelaçãonãofoiobservadaparaP.glabratum(r=0,5859).
Estesresultadosapontamparaumainterferênciaentreosdadosprovenientes
dasduasplantasparaosherbívoros.Paramelhorcompreensãodospadrões
deutilizaçãodosrecursospelosherbívorossãonecessáriosmaisdadossobre
adistribuiçãoespacialdestasedeoutrasespéciesdePipercompartilhados
pelosmesmosherbívoros.
Paraariquezatotaldeherbívoroseaabundânciadasduasespéciesde
Piperacorrelaçãofoimaisalta(r=0,863)doqueascorrelaçõesseparadaspara
P.glabratumeP.mollicomum(r=0,663e0,499),indicandoqueadensidadeda
113
plantatemmaiorinfluênciaparaariquezadeespéciesdequeafaunade
herbívorossobreasduasplantasestábastanteassociada.
Das56espéciesdeLepidopteracriadas,30foramcomunsàsduas
espéciesdePiper,16foramexclusivasaP.glabratumedezaP.mollicomum
(ANEXOII).Dasespéciesqueocorreramcomexclusividade,cercade85%
ocorreramembaixasfrequências(1a4indivíduos,média1,72),logonão
caracterizandopreferênciaalimentar.Asduasespéciesdemicrolepidoptera
minadores(nãoidentificadas),cadaumasobreumaespéciedeplanta
hospedeira,eRhectocraspedasp.(Crambidae)sobreP.glabratum,foram
exclusivasaumaespécie.Gonodontapulvereafoiasegundaespéciecom
maiorfrequênciadeocorrência,quaseexclusivamentecoletadassobreP.
glabratum.AspoucasespéciescoletadassobreP.mollicomumnãose
alimentaramdamesma,sendoconsideradasacidentais.Epimecissp,Quadrus
cerialiseAmorbiasp.foramcoletadasecriadaspreferencialmentesobreP.
glabratum,eEoisglauculatasobreP.mollicomum.
Estesresultadosindicamgrandesobreposiçãoentreafaunade
herbívorosdasduasespéciesestudadas.Asemelhançaquímicaentreasduas
espécies,observadaporBraga(1997),podeserumdosfatoresresponsáveis
poresseresultado,alémdaprópriaproximidadefilogenéticaentreelas.
AsmenorestaxasdeherbivoriaemP.mollicomumpoderiamestar
associadasàpresençadetricomasemsuasfolhas.Ostricomassão
reconhecidoscomopartedosmecanismosdedefesafísicadasplantascontra
herbívoros(MARQUIS1992,AGREN&SCHEMSKE1993;RINKER&LOWMAN
114
2000;VALADARESetal.2001),podendotambémterinfluênciasobreseus
inimigosnaturais(MARQUIS1996,FORDYCE&AGRAWAL2001).
Comparamosostamanhosdetodososherbívoroscommaisdequatro
criaçõesbemsucedidasemcadaplanta.OsresultadosdotestetdeStudent
nãopareado,paraocomprimentodaasaanterior,sãoapresentadosnatabela
IX.
Tambémtestamosasdiferençasdetamanhosparaosparasitoidesde
E.tegulariaqueatacaramlarvassobreambasplantashospedeiras.Paraa
inclusãonotesteomenornúmerodemediçõesadmitidofoiseisparauma
plantae14paraasduas(TabelaX).Asespéciesdeparasitoidesnãotestadas
ocorreramemfrequênciamuitobaixaempelomenosumadasplantas.
TabelaIX.ResultadosdotestetStudentparaotamanhodaasadeLepidoptera.ComparaçãoentreadultoscriadossobreP.glabratumeP.mollicomum(N=tamanhodaamostra;s=desviopadrão).*significativo.
N Média- mm s t p
P. glabratum 6 22,25 2,6786Carales astur P. mollicomum 13 24,31 3,2245 1,3563 0,19276
P. glabratum 4 10 0,7071Eois occia P. mollicomum 19 10,4 1,0138 0,74507 0,46449
P. glabratum 1016 8,86 0,4897Eois tegularia P. mollicomum 633 8,97 0,5592 4,2394* 0,00002*
P. glabratum 9 16,92 0,8438Eriopyga sp. P. mollicomum 11 17,04 0,5956 0,37382 0,71291
P. glabratum 7 9,61 0,45 Hampsonodes sp.2 P. mollicomum 4 9,62 0,5398 -0,0334 0,97408
P. glabratum 5 10,3 0,6708Noctuidae sp.1 P. mollicomum 6 10,93 0,9206 -1,2947 0,22765
P. glabratum 14 12,96 1,148 Noctuidae sp.3 P. mollicomum 46 12,89 1,0824 0,2172 0,82882
115
TabelaX.ResultadosdotestetStudentparaotamanhodaasadeparasitoidessobreE.tegularia.ComparaçãoentreadultoscriadossobreP.glabratumeP.mollicomum(N=tamanhodaamostra;s=desviopadrão).*significativo.
N Média (mm) s t p
P. glabratum 30 14,52 0,2075 Elachertus sp. P. mollicomum 10 16,65 0,2106 2,8831* 0,0064479*
P. glabratum 29 3,18 0,2023 Meteorus sp. P. mollicomum 6 3,28 0,1483 1,1415 0,26187
P. glabratum 68 5,14 0,5838 Myiopharus sp.1 P. mollicomum 60 5,58 0,6455 4,0403* 0,00009223*
P. glabratum 119 2,38 0,1608 Protapanteles sp. P. mollicomum 26 2,39 0,1499 0,19217 0,84788
P. glabratum 7 3,84 0,1824 Venturia sp. P. mollicomum 7 3,67 0,2111 1,7953 0,097806
6.5.1Herbívorosespecialistas,generalistaseraros
Comopodeserobservadonafigura19,aamostragemdosherbívorosfoi
caracterizadaporumgrandenúmerodeespéciesraras.Taisocorrênciassão
comunsemtrabalhosrealizadossobreafaunadeherbívoros,principalmente
naregiãotropical(NOVOTNY&BASSET2000)e,devidoaosproblemasque
elasacarretam,sãoconsiderados“opiorpesadelodosestudossobre
diversidade”(LEWINSOHN&ROSLIN2008).Ograndenúmerodeespécies
rarasnãoestáassociado,exclusivamente,ageneralistase,muitasvezes,
espéciescomunsemumaplantahospedeirapodemserrarasemoutra
espéciepróximafilogeneticamente(NOVOTNY&BASSET2000).Istofoi
observadoemalgumasespéciesnestetrabalho;Gonodontapulvereae
EpimecisspforamcomunsemP.glabratumeocorreramraramentesobreP.
mollicomum,jáEoisglauculata,comumsobreP.mollicomum,foiregistrada
apenasumavezsobreP.glabratum.
116
6.6Redesalimentares
Emnossosestudosforamregistradas170interaçõeshospedeiro‐
parasitoide,dasquais79emlarvasdeLepidopterasobreP.mollicomume114
sobreP.glabratum.Asfiguras14a17representamtodasasredesalimentares
quantitativasobtidasnesteestudo.Nemtodasasepéciesforaminseridasnas
redes.Aslistasdasespéciesdeparasitoidesehospedeirosencontram‐seno
anexo(Listas1a3‐ANEXO)
Figura14.RedequantitativaparaE.tegularia(separadosporplantahospedeira:11g.:sobreP.glabratume11m.:sobreP.mollicomum)eoutrasespéciesdeLepidopteraquecompartilhamparasitoideseseusparasitoidesprimários.AsduassériesdebarraspretasrepresentamasdensidadesdelarvasdeLepidoptera(inferior)eseusparasitoidesprimários(superior)emescalasdiferentes.Osnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexo(Listas1e2).Asligaçõesemcinzarepresentamafrequenciarelativadecadaassociaçãohospedeiro‐parasitoide.
117
Figura15.RedequantitativaparahospedeiroseseusparasitoidessobreP.mollicomum,excetoE.tegularia.Apenasasespéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitismoestãoincluídas.Hospedeirosrepresentadosnabarrainferioreparasitoidesprimáriosnabarrasuperior.OsnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexoIV(Listas1e2).
Figura16.RedequantitativaparahospedeiroseseusparasitoidessobreP.glabratum,excetoE.tegularia.Apenasasespéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitismoestãoincluídas.Hospedeirosrepresentadosnabarrainferioreparasitoidesprimáriosnabarrasuperior.OsnúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexoIV(Listas1e2).
118
Figura17.Redequantitativaparaparasitoidesprimários(barrainferior)esecundários(barrasuperior).Todososparasitóiescomregistrodehiperparasitismoestãoincluídos.NúmeroscorrespondemàsespécieslistadasnoanexoIV(Listas2e3)
OparasitoidemaiscomumemP.mollicomumfoiMyiopharussp1(27,16%)
eemP.glabratum,foiProtapantelessp.(33,63%),ambossobreE.tegularia.
Diversidade,riqueza,abundânciaeporcentagemdeparasitismoforam
maioresemP.glabratum.
Considerandoapenasoshospedeirosconhecidos,registramos113
associaçõesespecíficasentrehospedeiro‐parasitoide.Asduasespéciesde
plantastiveram27espéciesdehospedeiroscomregistrosdeparasitoides.Em
lagartassobreP.mollicomumocorreram47espéciesdeparasitoidesesobreP.
glabratum,ocorreram46espécies.Aabundânciatotaldeparasitoidescriados
sobrehospedeirosconhecidosfoide1357indivíduos,distribuídosem76
espécies.Destas,maisdametadeocorreuapenasumavez.Daporção
restante,59%nãodemonstrarampreferênciaporhospedeirosousobre
119
nenhumadasespéciesdePiper;oitoespéciesparasitaram,preferencialmente,
hospedeirossobreP.glabratumecincoparasitoidesatacaram,
preferencialmente,lagartassealimentandodeP.mollicomum.
Ariquezamédiadeparasitoidesporespéciehospedeirafoide2,52.Este
valor(parasitoidsload)foifortementeinfluenciadopelafrequênciade
ocorrênciadoshospedeiros(Figura18).Aregressãolog‐lineardestes
parâmetrosparacadaespéciehospedeiramostrouque81,4%dariquezade
parasitoidespodeserexplicadapelotamanhodaamostra.
Paraaespéciehospedeiramaiscomum(E.tegularia),foramobtidas21
espéciesdeparasitoidesprimários.Nestecasoespecífico,ariquezade
parasitoidestambémfoifortementerelacionadaaotamanhodaamostra
(Figuras19ae19b),sendoqueemnenhumpontoamostralforamobtidas
todasas21espécies.ParaaslagartassobreP.mollicomum,registramos17
espéciesdeparasitoideseparaP.glabratum,18.
Figura18.Riquezadeparasitoidesobtidossobrediferentesespécieshospedeirasemfunçãodafrequênciadeocorrênciadesteshospedeiros(escalalogarítimica).
120
a. b.
Figuras19.RiquezadeparasitoidessobreE.tegularianospontosamostraisemfunçãodafrequênciadeocorrênciadelarvasem:a.P.glabratum(r=0,867)eb.P.mollicomum(r=0,871). Asdistribuiçõesdasabundânciasdeherbívoroseparasitoidesforam
comparadaspormeiodegráficosdediversidade‐dominância(SOUTHWOOD
1979apudMEMMOTTetal.1994).Ambosmostraramcomportamentos
bastantesemelhantes,comgrandepartedasespéciesrepresentadasporum
únicoexemplar(Figura20).
Figura20.Gráficosdediversidade‐dominânciaparahospeiroseparasitoides.(Memmottetal.1994).Asespéciesnoeixoxestãoemordemdecrescentedeabundância.
121
6.6.1Hiperparasitoides
ApartirdacriaçãodelarvasdeLepidopteraeseuseventuais
parasitoides,pudemosobservaralgumasassociaçõescomparasitoides
secundários,tambémconhecidoscomohiperparasitoides,obtidossobreos
parasitoidesprimários.Foramobtidoshiperparasitoidesem95larvasou
pupasem19associaçõesparasitoide–hiperparasitoideespecíficas.Estas
associaçõesforamregistradaspara14espéciesdeparasitoidesprimáriose11
espéciesdeparasitoidessecundários.Dasassociaçõesregistradas,apenastrês
foramcomunsàsduasespéciesdeplantashospedeiras.
EmP.glabratum,52larvasoupupashospedeirasparasitadastiveram
seusparasitoidesatacadosporhiperparasitoides.Nestaplanta,asocorrências
dehiperparasitismoenvolveramnoveespéciesdeparasitoidesprimáriose
oitodehiperparasitoidesem13associaçõesespecíficas.As43ocorrênciasde
hiperparasitismorestantesforamobservadasemhospedeirossobre
P.mollicomum.Sobreestaplantahospedeira,oitoespéciesdeparasitoides
primáriosforamatacadasporseisespécieshiperparasitoides,totalizando
noveassociaçõesespecíficas.Onúmerodeassociaçõesfoicalculado
desconsiderandoaespéciedalarvahospedeira,referindo‐se,exclusivamente,
àsligaçõesentreespéciesdeparasitoidesprimáriosesecundários.
122
6.7Distribuiçãotemporal
6.7.1Herbívoros
Afrequênciadeocorrênciadosherbívorosapresentoufortecorrelação
temporal,compicogeralocorrendonofinaldomêsdemaioparaE.tegularia
(Figura21)enofinaldomêsdeabrilparaasoutrasespéciessomadas(Figura
22).Nasfiguras21e22,osgráficosforamplotadoscomasfrequênciasde
ocorrênciadelagartasemtodosospontosamostraiscontraosdiasdecoleta
(Diazero=21.11.2006).Otamanhodasamostrasfoiajustadopelologarítimo
damédiaigualadaaum.
Considerandotodosospontosamostrais,apenasparaE.tegularia,nas
coletasrealizadasnosmesesdeabrilajulho,ocorreram79%daslarvas
amostradasduranteoperíodoamostral,correspondentea12meses.
Seanalisadosseparadamente,todosospontostiveramgrandepartedos
indivíduoscoletados(74a83%)emtrêsdasnovecoletas,asquaisforam
realizadasprincipalmentedemaioajulho.Houvesincroniaentreas
populaçõeslocaisdeherbívorosparatodosospontosamostrados.
Adistribuiçãotemporaldelagartascomrelaçãoàespéciedeplanta
hospedeirafoibastantesimilar(Figuras23aeb;24aeb.).Oaumentona
frequênciadeocorrênciadaslagartas,emgeralseguiuadiminuiçãoda
pluviosidade.Ospicosdeocorrênciaocorreramemmesesdeseca,como
podemosobservarnafigura25.
123
Figura21.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadeE.tegularia‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada(r=0,858).Diazero=28.11.2006
Figura22.Distribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadelagartas(s/E.tegularia)‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada(r=0,766).Diazero=28.11.2006
124
Figura23.Distribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadelagartas(s/E.tegularia)‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada;a.esquerda:P.glabratum(r=0,821);b.direita:P.mollicomum(r=0,68).Diazero=28.11.2006
125
Figura24.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasdeocorrênciadeEtegularia‐log(media=1);paratodosospontosamostrais,comregressãosinusoidalrepresentada.a.P.glabratum(r=0,863);b.P.mollicomum(r=0,83).Diazero=28.11.2006
126
Duranteoperíododeocorrênciadelagartas,houvesobreposiçãode
geraçõesquepôdeserconstatadanasamostras,poislarvasdeínstares
diferentesforamcoletadassobreumamesmaplanta
Figura25.DistribuiçãotemporaldasfrequênciasrelativasparaGonodontapulverea(Lepidoptera,Noctuidae)(pontos),comrepresentaçãodaregressãosinusoidal(r=0,847).Eixosecundário:pluviosidade(colunas)
6.7.2Parasitoides
OsparasitoidesprimárioscriadossobreE.tegulariamostraramfenologia
muitosemelhanteàdeseuhospedeiroquandoanalisadossemdistinçãode
espécies.Cadaespécie,analisadaseparadamente,apresentoudistribuição
temporalligeiramentediferente.Emgeral,houvealternânciaentreasduas
espéciesmaisabundantes,asquais,namaioriadospontos,setratavamdeum
Braconidae(Protapantelessp,DiolcogasterspouMeteorussp)eumTachinidae
(Myiopharussp1).Osprimeirostiveramfrequênciasrelativasmaioresdurante
127
afasedeaumentodapopulaçãodehospedeiros,enquantoqueMyiopharussp
foimaisfrequenteapósopicodeocorrência.
6.8GuildasdeparasitoidessobreE.tegularia
Separamososparasitoidesemcincoguildascombasenasobservações
emlaboratórioedadosdeliteratura,seguindoaclassificaçãopropostapor
Quicke(1997).AsespéciesdeparasitoidessobreE.tegulariaesuasrespectivas
guildassãoapresentadasnatabelaXII.Asduasguildasdemaiorimportância
relativa,larvasjovensepré‐pupas,sãoaquelasaquepertencemos
braconídeoscitadosacimaeMyiopharussp,respectivamente.
TabelaXII.ParasitoidesprimáriosobtidossobreE.tegulariaseparadossegundosuasguildas
Guildas Larva Jovem Larva Tardia Pré-pupa Larva-Pupa Ectoparasitoide
Cotesia sp.1 Hyposoter sp. Dusona sp. Ophionelus sp. Elachertus sp. Diolcogaster sp. Charops sp.1 Microcharops sp. Podogaster sp. Quadrastichus sp. Distatrix sp. Siphona. A. sp. Myiopharus sp.1 Venturia sp. Glyptapanteles sp.# Lixophaga sp. Glyptapanteles sp.1 Meteorus sp. Protapanteles sp.
Asfiguras26e27representamafrequênciarelativadeocorrênciade
cadaguilda.Asguildaslarvatardiaelarva‐pupaforamrepresentadas
exclusivamenteporespéciesdeIchneumonidaeeaguildaectoparasitoidesfoi
representadapelasduasespéciesdeEulophidae.
128
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
Dec‐06
Jan‐07
Feb‐07
Mar‐07
Apr‐07
May‐07
Jun‐07
Jul‐0
7
Aug‐07
Sep‐07
Oct‐07
total
EctoparasitóideLarva‐PupaPré‐PupaLarvatardiaMeteorusLarvajovem
Figura26.FrequênciarelativadeocorrênciadasguildasdeparasitoidessobreE.tegulariaemP.glabratumduranteosmesesdecoletaetotaldoperíodo
amostral.
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
Dec‐06
Jan‐07
Feb‐07
Mar‐07
Apr‐07
May‐07
Jun‐07
Jul‐0
7
Aug‐07
Sep‐07
Oct‐07
total
EctoparasitóideLarva‐PupaPré‐PupaLarvatardiaMeteorusLarvajovem
Figura27.FrequênciarelativadeocorrênciadasguildasdeparasitoidessobreE.tegulariaemP.mollicomumduranteosmesesdecoletaetotaldoperíodoamostral.
129
6.9FenologiadeIchneumonoideaadultosobtidosporarmadilhas
Malaise
OsadultosdeIchneumonoideacoletadosporarmadilhasMalaise
apresentaramfenologiainversaadosherbívoros.Paraestes,asmenores
frequênciasdeocorrênciaforamentreosmesesdemarçoamaioparaa
maioriadospontos.Asmaioresfrequênciasdeocorrênciacoincidiramcomo
períodochuvoso,quandoadensidadedeherbívorossobrePiperfoimuito
baixa.Mesmoquandoanalisadosapenasosgênerosconhecidosnaliteratura
comoparasitoidesdeLepidoptera,adistribuiçãotemporalapresentoua
mesmatendência.
6.10Distribuiçãoespacial
AstaxasdeáreashabitáveisaPiperparacadabuffersãoapresentadas
natabelaXIII.Astrêsáreascommaiorporcentagemtotaldemata(PT,STe
VQ)têmseuspontoslocalizadosdentrodeumúnicofragmento.Este
fragmentoconstituiumadasmaioresáreasdematadentrodomunicípio.Os
locaiscommenoresáreasdemata(BS,eUF)estãoemmatrizurbana.
Tabela XIII. Áreas relativas das categorias com presença confirmada de Piper, criadas em buffer com 2 km de raio (12566370,6 m2=1).
mata capoeira varzea pinus total BS 0,0480 0,0639 0,0356 0,1475 CA 0,1614 0,0452 0,0012 0,2079 IN 0,2165 0,1615 0,3780 MA 0,0879 0,2356 0,3235 PT 0,2092 0,2325 0,4418 ST 0,3138 0,1078 0,4216 UF 0,0565 0,0619 0,0104 0,1288 VQ 0,2827 0,1409 0,4236
130
AporcentagemdemataeariquezatotaldeLepidopteraforam
fortementecorrelacionadasnesteestudo(Spearmanr=0,95188;p=0,00027).
AcorrelaçãoentreasriquezasdeLepidopteraparacadaplantahospedeira
tambémfoisignificativa(r=0,7066,p=0,05paraP.glabratumer=0,84343,p
=0,0085paraP.mollicomum).OíndicedecorrelaçãodeSpearmanpara
riquezadeparasitoidescriadosea%demataforammaisbaixosparaP.
glabratum(r=0,16869,p=0,6896)emaioresparaP.mollicomum(r=0,6386,
p=0,0883).Jáasporcentagensdeparasitismotiveramcorrelaçãonegativa
comessavariável(r=‐0,52381e‐0,33333;p=0,1827e0,4197respectivamente).
ParaariquezadeIchneumonoideacoletadoscomarmadilhasMalaise,a
correlaçãofoipositiva(r=0,85031,p=0,00747).
Comrelaçãoàsdensidadesdasduasplantas,osresultadosdostestesde
correlaçãoforamopostos.P.glabratumfoipositivamentecorrelacionadoà
taxademata(r=0,64672,p=0,08309).Poroutrolado,Pmollicomumfoi
negativamenterelacionadoàporcentagemdemata(r=‐0,74253,p=0,03485).
Nestecaso,épossívelqueasegundaespécietenhamaioradaptaçãoaáreas
perturbadas(Tebbs1993).
Asanálisesespaciaisresultaramemautocorrelaçãoespacialpequenae
muitasvezesnegativaparatodasasvariáveis.OcomportamentodoIde
Moranapresentoucertodepadrãoparaasvariáveisanalisadas.Osvaloresde
Iparaaprimeiraclassededistância,querepresentamasmenoresdistâncias,
tiveramvaloresnegativos(autocorrelaçãoespacialnegativa),seaproximando
dezeronasclassesintermediáriaseterminandocomumvalornegativo.Este
131
padrãofoiobservadoparariquezasdeparasitoides(criadosecoletadospor
Malaise)edeherbívoros.Estesresultadospodemindicarquenãoexiste
autocorrelaçãoespacialentreosdadosnaescaladeestudoutilizada.
Aregressãolinear(OLS)mostrouqueavariaçãonosdadosreferentesà
Lepidopteraéemgrandeparteexplicadapeladistribuiçãoespacialepela
porcentagemdematajuntos(r=0,933),comgrandesobreposiçãoentreas
duasvariáveisexplanatórias(r=0,726).Resultadossimilaresforamobtidos
comariquezadeIchneumonoideacomovariávelpreditora(totalexplicado
peloespaço+variável=0,969evariânciaexplicadacompartilhada=0,884).
Paraosdadosreferentesaosparasitoides,oespaçotevepoucainfluência.
NestecasooutrasvariáveiscomoafrequênciadeocorrênciadosLepidoptera,
forammaisimportantes.
ParaosLepidoptera,adistribuiçãoespacialeaporcentagemdemata
foramduasvariáveiscomgrandeinfluencia.Estastambémestão
correlacionadas,porexistirempontospróximoscompaisagenssimilares,
comoospontosnaáreaurbanaeostrêspontoslocalizadosemummesmo
fragmento.
Adistribuiçãodosparasitoidesnãofoiinfluenciadadiretamentepela
quantidadedematanempeladistanciaentreospontos.Paraestesinsetoso
númerodehospedeirosfoiofatormaisimportanteemsuariqueza.
ApartirdasanálisesderegressãoereduçãodedadospeloPCA(análise
decomponentesprincipais)pudemosidentificarasvaráveisindependentes
commaiorpoderexplanatórioparaseremutilizadasnaautorregressão
132
espacial.OCARfoiaplicadoparariquezadeLepidopteracomtrêsvariáveis
preditoras:%mata,riquezadeIchneumonoideaeriquezamáximadePiper,as
quaisexplicaramquasetodaavariação(r=0,982).Opoderdeprediçãodas
variáveisnestecasoéindependentedoespaço.Tantoparaaporcentagemde
parasitismocomoparariquezadosparasitoidesopoderdeprediçãodo
modeloaumentacomaadiçãodafrequênciadeocorrênciadosLepidoptera
juntocomaalturadodossel.
Estesresultadosreforçamopoderpreditivodealgumasvariáveis
levantadas.Alémdisso,podemosinferirsobreavariaçãocausadapor
interaçõesbiológicasemdetrimentodeautocorrelaçãoespacial.Também
observamosqueherbívoroseparasitoidesrespondemdeformadiferentea
estasvariáveiseaoespaço,equedependemdaabundanciadehospedeiros.
Nocasodemetacomunidadesvivendoemumapaisagemfragmentadaé
esperadoqueespéciesdeníveistróficoselevadossejamausentesemredesde
populaçõeshospedeiraspequenas,isoladasedebaixaqualidade,poisa
probabilidadedaspopulaçõesdeinimigosnaturaispersistiremcomo
metapopulaçõesemmetapopulacõeshospedeirasdiminuicomadiminuição
notamanhodasúltimas(HANSKI1999,HOLT2002,NOUHUYS&HANSKI
2002).
133
7.DISCUSSÃO
7.1Redealimentardeparasitoides
Asredesalimentaresquantitativassãoimportantesparavisualizaçãodos
componentesprincipaisdeumacomunidade(LEWISetal.2002).Aqui,a
importânciadeE.tegulariacomoprincipalherbívorosobreasduasespéciesde
Piperestudadasfoimarcante.Osprincipaisparasitoidessobreestaespécie,no
entanto,nãoforamosmesmosnasduasplantas.Esteresultadoindica
especializaçãomaiordosparasitoidesquantoàplantanutridora,emrelaçãoa
seuhospedeiro,reforçandoateoriadequeasplantaspodemexercer
influênciadiretasobreoterceironíveltrófico(PRICEetal.1980,NOUHUYS&
HANSKI2005).
Umdosprincipaisproblemasmetodológicos,potencialfontedeerros
emnossosresultados,refere‐seaoestágioemqueohospedeirofoicoletado.
Praticamentetodososherbívorosforamcoletadosemestágiolarvale,
consequentemente,osnichosdosparasitoidesamostradosserestringem
àquelesquepassamporestafase.Emnossoestudo,nenhumparasitoideovo‐
larvafoiobtido,portantoosespécimesobtidosnascriações,quase
exclusivamente,atacamlarvasdeLepidoptera.Aspoucasexceçõesconsistem
deparasitoidesdepupas;estesforamobtidosocasionalmentecomacoleta
depupas.Afaltadesistematizaçãodestaamostragemeaimpossibilidadede
identificaçãodesteestágionãopermitiramconclusõesacercadasassociações
hospedeiro‐parasitoidee,portanto,nãoforamincluídosnasanálises.É
possívelqueestesparasitoides,assimcomoosparasitoidesdeovos,
134
desempenhempapelimportantenacomunidadeestudada.Memmottetal.
(1994),refere‐seàsaltastaxasdemortalidadeemlaboratóriodealgumas
espécies,comoporexemplo,Epimecissp.Aslagartasdestaespécieforam
coletadasemfrequênciasrelativamentealtas,porémamaiorpartemorreu
duranteacriação(79%).
Umaredeparasitoideidealdeveincluirtodososhospedeirosemum
ambienteparticularquepodemestarligadosporsequênciasdeespéciesde
parasitoidescompartilhados.Naprática,assembléiasmaisrestritaspodemser
estudadas.Algumasguildasdehospedeirossãoatacadasporparasitoides
que,ocasionalmente,atacamoutrostiposdeinsetos,sendoassim,asredes
centradasnestasespéciespodemserconsideradasrelativamentecompletas
(MEMMOTTetal.1994).Paraavaliarprecisamenteaimportânciadasespécies
estudadasnestetrabalho,apartirdeumaredealimentarmaiscompleta,mais
amostragenssãonecessárias,incluindoomaiornúmeropossíveldeplantas
hospedeirasdogêneroPiper,alémdeamostragensincluindooutrosestágios
daslarvashospedeiras.
Mesmosetratandodeumafiguraparcialdacomunidadeassociadaa
Piper,osresultadosobtidosnesteestudosãorelativamenterarosnaliteratura
epodemserúteisemestudoscomparativosfuturos.Alémdisso,algumas
questõesarespeitodaecologiadecomunidadesdeparasitoidespodemser
levantadascombasenasredesobtidas(Figuras14a17).Porexemplo,quanto
àpreferênciadeparasitoidesporlarvasdeLepidopteraeporplantas
hospedeiras(LILLetal.2002).Ainfluênciadaplantasobreoparasitismofoi
135
evidenteparaDiolcogastersp.Esteparasitoidefoicomumemlarvasde
E.tegulariasobreP.mollicomum,semocorreremnenhumaoutralarvassobre
estaplanta.EmP.glabratumocorreumuitopoucosobreE.tegularia,mas
ocorreuemoutrastrêsespécieshospedeiras(Figura14).
Apartirdaidentificaçãodosprincipaisparasitoidesdeumadeterminada
espécietambémpodemosavaliarafaunadosdiferentespontosamostrais.
Locaisondeasespéciesdominantesnãoestãopresentes,ouocorremem
frequênciasrelativasbaixas,podemindicaralteraçõesnoambiente(BELLOWS
etal.1992).Algumasconsideraçõessobreesteassuntoestãonaseção7.5.
7.2Riquezadeespéciesdeparasitoideseesforçoamostral
Ariquezadeparasitoidessobredadaespéciehospedeirapodeser,em
grandeparte,explicadopelotamanhoamostral(MEMMOTTetal.1994,LEWIS
etal.2002).Esteaumento,emalgunscasos,podedemorarmuitoatéatingir
umaassíntota(GODFRAY1994,QUICKE1997).
Emnossosresultados,observamosfortecorrelaçãoentreasdensidades
deherbívoroseariquezadeseusparasitoides(Figura18).Adependênciada
riquezadeparasitoideseafrequênciadeocorrênciadehospedeirosnão
mostramtendênciaaumaassíntota.Askew&Shaw(1974inMEMMOTTetal.
1994)estimaram,emumestudosobreminadoresfoliaresnaregião
temperada,queseriamnecessários600parasitoidescriadosparaamostrar
todasasespéciesdedeterminadohospedeiro.Apesardehaveremsido
criados1216espécimesdeparasitoidessobreE.tegularia,aanálisede
136
regressãoindicaqueaindapoderiamserencontradasnovasassociaçõesde
parasitoidesparaestehospedeiro.
Nototalforam21espéciesdeparasitoidesprimárioseseisespéciesde
parasitoidessecundários.Emcomparaçãocomosresultadoscompiladospor
Hawkins(1988,1990),umherbívoroexternocomoE.tegulariateveum
númerobastantealtodeespéciesdeparasitoides.Nestestrabalhos,oautor
demonstraaimportânciadonichoalimentardohospedeiroparaariquezade
parasitoidesassociadaaumaespéciehospedeira.Aqui,alémdaforte
correlaçãoentreariquezaeotamanhodaamostra,primeiramenteobservado
porMemmottetal.(1994),observamosqueherbívorosquesealimentam
externamentetambémpodemterinúmerasespéciesdeparasitoides
associados.Umapossívelexplicação,alémdograndevolumededados
obtidos,podeserapresençadediversasespéciesdePipere,
consequentemente,deEoisemummesmoambienteque,infelizmente,não
foramestudados.
Damesmaforma,asassembleiaslocaisdeparasitoidessobreE.
tegulariatambémforamfortementeinfluenciadaspelotamanhoda
amostragemdohospedeiro.Aregressãolog‐linearaplicadaentreotamanho
amostraleariquezadeparasitoidesexplica87%davariação.Mesmocomo
grandenúmerodehospedeiroscriados,maisamostrasdevemresultarem
aumentonariquezadeparasitoides.Tambémépossívelqueainclusãode
pontosamostraisemoutrasregiões,dentrodadistribuiçãodasespéciesde
137
Piperestudadas,aumenteonúmerototaldeespéciesdeparasitoidessobre
E.tegularia.
7.3Especifidadedosparasitoidespeloshospedeiros
Trabalhosrecentes,realizadoscomaintegraçãodeferramentas
moleculares,morfologiaebiologiadosparasitoides(KANKAREetal.2004,
2005b)vêmdemonstrandoqueaespecificidadedosparasitoidesemrelação
aosseushospedeirosémuitomaiordoqueseimaginava.Graçasàutilização
detécnicasmodernascomooBarcode,aliadoaoconhecimentotaxonômicoe
ecológico,ograudeespecificidadedosparasitoidesantestidoscomo
polífagos,comoporexemplo,Tachinidae(STIREMANetal.2006,STIREMAN&
SINGER2003),estásendorevisto(SMITHetal.2007).Emseulugar,o
reconhecimentodenovasespéciescrípticas,anteriormentedesconhecidas,e
apossibilidadedequeadiversidadedestesedeoutrosinsetosparasitoides
sejaaindamaior(SMITHetal.2008).Tendoemvistataisdescobertas,
consideramosqueadiscussãosobreohostrangedosparasitoidesganha
novasperspectivasquetrazemimplicaçõesecológicasdegrandeimportância.
Emnossosresultados,amédiadehospedeirosporparasitoidefoide
1,48,comagrandemaioriadasespéciesregistradasobreumúnico
hospedeiro.Entreoscincoparasitoidescommaiornúmerodehospedeiros
(entre4e5)doissãotaquinídeoseuméectoparasitoide.Estesresultados
corroboramcomahipótesedequeosTachinidaetenhammenorespecifidade
comohospedeiroquandocomparadosaoutrosendoparasitoides.Uma
138
possívelexplicaçãoparaamaiorflexibilidadeemexplorarhospedeirosseria
presençadetubosrespiratóriosquepermitemasuaslarvasrespiraremoar
atmosféricoeevitarosistemaimunedohospedeiro(STIREMANetal2006).
Damesmaforma,ofatodeosectoparasitoidesnãonecessitaremde
adaptaçõescontraosistemaimunedohospedeiroostornarmaispropensosà
polifagia(GODFRAY1994,SHEEHAN&HAWKINS1991)sugerequeasguildas
deparasitoidesestudadasaquitêmmaiorpropensãoàoligofagiapor
atacaremhospedeirosexpostos,emfaselarval,secomparadasaparasitoides
queatacampupasouectoparasitoides.
7.4Distribuiçãotemporal
Apesardasobreposiçãodegeraçõesobservadaduranteoperíodo
amostral,foipossívelverificaralternânciaentreosparasitoidespertencentes
àsguildasqueatacamlarvasjovenseàquelesqueatacamlarvasdeínstares
tardios.Talalternânciaindicacompetiçãodiretaporrecursos,poisespécies
queutilizamomesmorecursoprecisamcompartilhá‐loparacoexistir
(NOHUYS&HANSKI2005).Nestecaso,umaexclusãotemporalparecesera
formaencontradamaisevidenteentreasespéciesdemaiorfrequênciade
partilharorecurso.
AsincroniaentreaspopulaçõeslocaisdeE.tegulariaestudadasindica
umarespostaafatoresclimáticosqueprovavelmenteafetamafenologiade
suasplantashospedeiras.Quandocomparadasasdistribuiçõestemporaisdos
herbívorosedosIchneumonoideaadultosparasitoidesdeLepidoptera,
139
observamostendênciasopostas.Ocomportamentocíclicodaspopulaçõesde
hospedeiroseparasitoidespode,nestecaso,levaraoequilíbriodestas.O
rápidocrescimentodaspopulaçõesdeherbívorospodetambémfavorecer
espéciesparasitoidescompetitivamenteinferiores,devidoagrande
disponibilidadedehospedeirosnoambiente.Estassuposiçõesnecessitamde
estudosmaisdetalhados,comenfoquenafenologiadeplantas–hospedeiros
–parasitoides,poisaliteraturatratadaquestãotemporalnadinâmica
populacionalapenascomgeraçõesdiscretas(GODFRAYetal1994).Nossos
resultadosapontamparavariaçãotemporalcomofatordeterminantena
dinâmicadecomunidadeshospedeiro–parasitoide.
7.5Interaçõestritróficasedistribuiçãoespacial
Adistribuiçãofragmentada(áreaspequenasisoladascomformaçãode
patches)daplantahospedeira,aliadaàespecificidadedaslarvashospedeirase
deseusparasitoides,levamaumadinâmicademetacomunidadesna
assembleiaplanta‐larvadeLepidoptera‐parasitoide(NOUHUYS&HANSKI
2005).Estesistemapodeumametacomunidaderelativamenteisolada,
baseadaemalgumasespéciesdePipercomoplantahospedeira.
Adistribuiçãodasduasplantashospedeirasestudadasapresentaligeira
diferença;apesardeseremgeralmenteencontradasocupandoosmesmos
ambientes,P.mollicomumsedistribuimaisuniformeeesparsamenteno
ambiente,enquantoP.glabratumpodeformargrandesadensamentos,onde
ocupampraticamentetodoosub‐bosque.Essadiferençaaparentena
140
distribuiçãodasespéciespodeestarrelacionadaaofatodeP.glabratumse
reproduzirvegetativamente,enquantoP.mollicomumnãoapresentaestetipo
dereprodução.SegundoFigueiredo&Sazima(2004)P.glabratuméuma
espécieseletivaquantoaohabitat,ocorrendoexclusivamenteemáreas
úmidas;jáP.mollicomumnãoserestringeaestetipodehabitat.
Autilizaçãodaplantapelalarvavariaespacialmenteconformea
distribuiçãoespacialdasplantashospedeirasepelapreferênciadeoviposição
dafêmea.Apreferênciadeoviposiçãopodeestarrelacionadacommaior
sobrevivênciaoucrescimentolarval(NOUHUYS&HANSKI2005).Comparando
oscomprimentosdeasadosherbívorosadultos,nãohouvediferença
significativaentreotamanhocorporaldeespéciescriadassobreP.glabratum
eP.mollicomum,excetoparaE.tegularia.Nosadultosdestaespécieo
comprimentodaasafoimaiorentreosquesealimentaramdeP.mollicomum
(TesteStudentt=4,2394,p<0,0001).Otamanhodocorpopodeindicarmaior
fitnessconferidoporumadasduasplantasaosinsetos.Poroutroladoasas
maioresindicamqueoinsetoalocaumaporçãomaiordeenergiapara
dispersão,emenornaovigenia(JERVINSetal2003).Seconsiderarmosestes
resultadosnocontextodedistribuiçãodasplantasmaisoumenosagregadae
asmaioresdensidadesdeherbívorosencontradasnaespéciemaisagregada,
noslevaaacreditarqueamesmaespéciealoquemaisenergiaemdispersão
quandoutilizaaplantamenosagregada(P.mollicomum)comohospedeira,e,
emfertilidadesobreP.glabratum.Noentantonãorealizamostestessobre
relaçãoentreocomprimentodeasasedotórax.
141
Épossívelqueexistapreferênciadafêmeapelaoviposiçãonaespéciede
plantamaisabundante.Colonizaçãopreferencialdevidoàpreferênciapela
plantahospedeirapodelevaràevoluçãodapreferênciadeoviposiçãoem
paisagensfragmentadas(HANSKI&HEINO2003,HANSKI&SINGER2001).
AssumindoqueumaespéciedeLepidopteraevoluiparapreferiraplanta
hospedeiramaiscomum,aabundânciarealizadadaplantahospedeira
dependedequãofrequentementeessaespéciedefatoaencontra,aqualé
influenciada,entreoutrascoisas,pelataxadecolonizaçãodemanchasde
habitatcomcomposiçõesdissimilaresdeplantas.Umdesafioéentender
porqueasespéciesdeLepidopteraevoluemparapreferiraplantamais
comum,senãoexisteevidênciadecorrelaçãocomodesempenhonestecaso.
Umapossibilidadeseriaadiminuiçãonocustodabuscapelaplantahospedeira
pelasfêmeasqueutilizampistasvisuais.
ComrelaçãoaosparasitoidesdeEoistegularia,apesardepoderse
esperarcaracterísticassimilaresporusaremomesmorecurso,nãofoioquese
observou.Porexemplo,emrelaçãoaocomportamentodemovimentodas
duasespéciesmaisabundantes,ProtapantelesspeMyiopharussp,quedevem
serdiscrepantes,devidoàsdiferençasdetamanhoecapacidadedevôo.Esta
situaçãofoiencontradaporNouhuys&Hanski(2005)paraosdois
parasitoidesmaisimportantessobreMeliteacinxia(Lepidoptera,
Nymphalidae)enquantoHyposoterhorticola(Ichneumonidae)éaltamente
móvel,podendodispersarentre5a8kmcontra3a4kmdohoepedeiro,
Cotesiamelitaearum(Braconidae)ébemmenosmóvelqueohospedeiro,
142
dispersandocercade1km.Comoconseqüência,C.melitaearumtemestrutura
clássicademetapopulações,assimcomoseuhospedeiro,enquantoqueH.
horticolaéumasuperpopulação,ousejaumapopulaçãoúnicadistribuídaem
manchas.Apesardenãoteremsidorealizadosexperimentosdedispersão
paraProtapantelesspeMyiopharussp,épossívelqueestasduasespécies
apresentemumcomportamentosemelhante.
Duasespéciesqueutilizamomesmorecursoprecisamparticioná‐lopara
coexistir.Osdoiscompetemdiretamentepelosmesmosindivíduos
hospedeirosdaespécieE.tegularia.Umadasformasdecoexistênciaem
paisagensfragmentadasébaseadaemtrade‐off,istoé,asespéciesutilizamo
recursodediferentesformasdependendodesuashabilidadescompetitivase
dispersivas,detalformaqueasespéciescompetidoraslocalmenteinferiores
sãomelhoresdispersores(LEI&HANSKI1998,NOUHUYS&HANSKI2005),
comonocasocitadoacima,ondeumdoscompetidoresésedentárioeooutro
temgrandecapacidadededispersão.Outraformadeparticionarorecurso,
observadaparaosparasitoidesdeE.tegularia,discutidanaseçãoanterior,
refere‐seaodeslocamentotemporal(Figuras26e27).
ComparamosasassembléiasdeparasitoidessobreE.tegulariaentreos
pontosamostraisconsiderandoasinformaçõescontidasnaredequantitativa,
aqualmostraafrequênciarelativadasassociaçõeshospedeiro‐parasitoide.
ApenasospontosemSTeUFforamanômalosquantoàcomposiçãoda
assembleia.NestaslocalidadesProptapantelesspnãofoioparasitoidemais
frequente,ficandoatrásdeMeteorussp1,nopontoST,eatrásdeMyiopharus
143
spemUF.Abaixafrequênciadeocorrênciadoshospedeirospodeexplicaros
resultadosobtidosemST.ParaUFaexplicaçãomaissimplesseriaadiferença
nacomposiçãoflorísticaresultantedeaçãoantrópica,estalocalidadetambém
temomenorvalorpercentualdemata.
NatabelaVIIIvemosqueocomprimentodaasaparaosparasitoides
ElachertusspeMyiopharusspdiferiramsignificativamenteentreoscriadosem
hospedeiros(E.tegularia)sobreP.glabratumeP.mollicomum.
Coincidentementeestasduasespéciespertencemagruposque
potencialmentesãomenosespecialistasquantoàespéciehospedeira.Nos
doiscasos,osadultoscommaiortamanhoforamencontradossobre
P.mollicomum(TabelaVIII).Estesresultadosreforçamateoriadequea
distribuiçãoespacialdasplantashospedeirasinfluenciaoterceironíveltrófico,
dependendodasuacapacidadededispersão.
Éimportantesalientarqueparaquasetodasasespéciesdeparasitoides
eherbívorosmedidosasmédiasforamligeiramentesuperioresemP.
mollicomumepossivelmenteumaamostragemmaiorpoderiarevelar
diferençasestatísticasparaoutrasespéciesalémdasobservadasneste
estudo.Nestecasootamanhopoderiaestarrelacionadosimplesmentecom
fatoresfisiológicosquetornamestaplantamaispalatávelaosseusherbívoros.
144
8.CONCLUSÕES
Oambienteconstituídopormanchasdecerrado,cerradão,mata
estacional,várzeaematasciliaresdaregiãodeSãoCarlos,ondeasplantas
hospedeirasestãonaturalmentedispostasemfragmentos,fazcomque
comunidadesdeinsetosherbívoroseseusinimigosnaturais,comoaestudada
aqui,apresentemumadinâmicademetapopulaçõesmesmoemambientes
semaçãohumana.
Adiminuiçãoefragmentaçãodosremanescentesnaturaispodemlevara
níveisdeisolamentodaspopulaçõeslocaisqueacarretammudançasna
composiçãoedinâmicadascomunidades.Aaltadominânciadeumaespécie
deLepidopteranesteestudopodeserumreflexodestesimpactos,doquala
espéciecommaiorplasticidadetemvantagem.Acomparaçãocomdadosde
1995‐1996revelouumpossívelprocessodesimplificaçãodacomunidadede
herbívoros.
Osherbívorosestudadosapresentaramsazonalidadeacentuada,
sincrônicaemtodosospontosamostrais.Oclimaregional,comestaçõesseca
echuvosabemmarcadas,levaosorganismosaapresentaremestetipode
fenologia.Ocrescimentopopulacionalrápidoesincrônicopodeaumentaras
chancesdesobrevivênciadosherbívorosassimcomodisponibilizar
hospedeirosparamuitasespéciesparasitoides.
Otamanhodaamostrainfluenciaonúmerodeespéciesparasitoides
sobreumhospedeiro.Mesmocomnúmeroelevadodecriaçõesbem
sucedidasparaE.tegulariaaindanãoesgotamosaassembleiadeparasitoides
145
aelaassociada.As21espéciesdeparasitoidesprimárioseoitode
hiperparasitoidesestãoentreosvaloresderiquezasmaiselevadosde
parasitoidessobreumherbívoroquesealimentademaneiraexposta.
Apontamoscomoprincipaisfatoresexplicativosparaessariquezaotamanho
amostraleacoexistênciacomoutrasespéciesdeEoisePiper.Asredesde
parasitoidesquantitativaelaboradassãoasprimeirascombaseemherbívoros
nãominadores.
AassembleiadeparasitoidesassociadaàsespéciesdePiperestudadas
foiinfluenciadadiretamentepelaespéciedeplantahospedeira.Umdos
principaismecanismosquepodemlevaradiferençasnasassembleiasdeveser
consequênciadopadrãodedistribuiçãoespacialdasduasespécies,
possivelmenteresultantedareproduçãovegetativaemumadelas.Esse
padrãotambémpodeexplicaradiferençanamorfologiadosadultosdeEois
tegularia,queproduzemindivíduoscommaiorcapacidadededispersãona
plantamenosagregada.
8.1Testedehiópteses
Amaiorpartedashipóteslevantadasfoirejeitada,ouseja,aceitamos
H0,excetoparaahipótese4.3
Hipótese4.1
Aespéciedeplantacommaiordensidadetambémapresentoumaior
abundânciadeherbívoro.Noentanto,nãohouvecorrelaçãoentrea
146
densidadedaplantaeadensidadedeherbívoroseprovavelmenteoutros
fatoresnãoincluídosnaanálisepodemserdeterminantesnestecaso.
Hipótese4.2
Nopresenteestudonãofoiobservadaautocorrelaçãoespacialparaa
faunadeherbívorosedeparasitoides.Esteresultadopodeindicarque:
‐aescaladeestudonãofoiadequadaparaobservarestefenômeno
‐osfragmentosestudadosseencontramrelativamenteisolados
‐osfatoreslocaistêmmaiorinfluenciasobreafaunaemrelaçãoà
proximidadegeográfica.
Hipótese4.3
Asespéciesdeparasitoidesparecemserinfluenciadaspelaplanta
hospedeira,mesmonoscasosemqueatacamamesmaespéciehospedeira.
Osmecanismosquelevamaessadiferenciaçãoaindasãodesconhecidos,no
entantoosresultadoscorroboramateoriadequeaplantapodeinfluenciaro
fitnessdosinimigosnaturaisdeseusherbívoros.
Hipótese4.4
Aporcentagemdehabitatinfluenciaariquezadeherbívoros,porémnão
existeevidênciadequeinfluencieoterceironíveltrófico.Paraosparasitoides,
nemriqueza,nemabundânciaenemintensidadedeparasitismoforam
correlacionadoscomaporcentagemdehabitat.
147
9.PROPOSTASPARAFUTUROSESTUDOS
Análisegenéticadaspopulaçõeslocaisdosprincipaisparasitoidespara
avaliaroseugraudecorrelação;
Análisedasespéciesdeparasitoidessobrediferenteshospedeirospara
avaliaraespecificidade;
Mapeamentodasplantasdofragmentoondeestãoinseridosospontos
VQ,STePTcomobjetivodeanalisarainfluênciadadistribuiçãoedensidade
dasplantashospedeirassobreosherbívoroseseusparasitoides.
AmostrarherbívorossobretodasasespéciesdePiperpresentesneste
fragmentocomoobjetivodedesenharumaredequantitativadeparasitoides
maiscompleta.
148
10.REFERÊNCIASBIBLIOGRÁFICAS
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11.ANEXOS
ANEXOI.Figuras1a8.
Figuras1a8.ParasitoidesdeGonodontapulvera.1,Glyptapanteles(Hymenoptera,Braconidae,Microgastrinae) ♀;2,Casinariasp.(Hymenoptera,Ichneumonidae,Campopleginae)♂;3,casulodeCasinariasp.;4,Distatrixsolanae(Hymenoptera,Braconidae,Micrgastrinae) ♀;5,casulodeD.pandora;6,aparatobucaldalarvadeúltimoinstardeD.pandora;7,Leschenaultiasp.aff.brooksi(Diptera,Tachinidae) ♂,8,pupáriodeLeschenaultiasp.aff.brooksi.
ANEXOII Tabela1.FreqüênciadeocorrênciadelarvasdeLepidopteraparacadapontoamostral(de1a3)eporespéciesdeplantahospedeira(G:P.glabratumeM:P.mollicomum).EspéciesdeLepidopteracriadascomsucessodurantetodooperíodoamostral.
BS CA IN MA PT ST UF VQ
1 1 1 2 1 2 3 1 2 1 2 3 1 2 1 2
G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M
Arctiidae
Bertholdia sp. 1 1 2 1 3 1 1 1 3 2 1 2 1 4 1 1 1 5 4
Melese sp. 2 2
Carales astur 1 6 7 1 2 7 2 7 6 2 1 2 2 3 2 1 2 7 2 7
Crambidae
Rhectocraspeda sp. 3 1 1 2
Gelechiidae
Gelechiidae sp.1 3 2 1 1
Gelechiidae sp.2 3
Gelechiidae sp. 3 1 2
Geometridae
Prochoerodes sp. 1 1 2 1 1 2 1 1 3 1 2 1 1 1 1 1
Eois. glaucata 5 8 1
Eois sp A 1 7 8 1 3 2 3 2 1 14 9
Eois sp 3 1 1 1 1 2 1 6
Eois sp 4 1 1
Eois tegularia 36 263 136 214 7 201 444 248 216 93 157 106 114 49 454 131 607 184 25 8 104 87 139 76 115 30 259 99 1050 507 639 404
Eois sp 2 1
Eois sp 1 1
Epimecis sp. 1 1 34 2 3 1 10 2 1 5 1 2 9 3 4
Semaeopus s p. 1 3
continuação
BS CA IN MA PT ST UF VQ
1 1 1 2 1 2 3 1 2 1 2 3 1 2 1 2
G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M
Geometridae sp 3 1
Geometridae sp.82 1 1 1
Isochromodes sp . 2 1
Geometridae sp.A 1 2 2 3 1 1 3 2
Geometridae sp.B 1 1 1 1 1 1
Geometridae sp. C 2
Glena sp.3 1 1 1 1 1 2 1 2 1 1 1 1
Glena sp.1 1 1
Ischnopteris sp. 1 1 1 1
Microgonia sp. 1 2 2 1 1
Nematocampa sp. 1 1 1 1
Oxydia sp. 1 1 1 1 1 1 1 1 3 1 2 1
Hesperiidae
Quadrus cerialis 12 4 1 5 1 3 1 1 2 2 3 1 2 2 1 2 2 2 3 2 1 1
Quadrus sp.1 1
Noctuidae
Condica sp. 1 1 1 3
Eryopiga sp. 1 5 2 9 3 4 2 1 1 1 5 5 3 2 1 3 2 4 3 2
Gonodonta pulverea. 5 32 2 9 10 1 16 1 14 41 6 23 1 12 19 1 13 1 17 21 21 1 18
Hampsonodes sp.1 3 1 1 3 6 1 2
Hampsonodes sp.2 1 3 3 2 1 4 3 1 15 7 7 4 3 2 1 3 1 5 6 3 4 1
Palthis sp. 5 10 6 1 2 6
Lascoria sp.2 1 1 1 1 6 2 3 1 1
Lascoria sp. 7 1 2 2 4 1 1 8 6 11 2 1 3 6 1 1 11 4 18 6
continuação
BS CA IN MA PT ST UF VQ
1 1 1 2 1 2 3 1 2 1 2 3 1 2 1 2
G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M G M
Ophisma tropicalis Guenée 2 2
Noctuidae sp15 2 1
Noctuidae sp16 1 1
Noctuidae sp17 3
Noctuidae sp18 1
Noctuidae sp19 1
Noctuidae sp7 1
Nymphalidae
Haematera sp 1
H. pyrame (Hübne r) 1
Memphis sp1 1 1
Memphis sp2 1
Memphis sp 1 1
Tortricidae
Amorbia sp 3 1 1 2 1 1 1 3 3 2 2 1 2 3 1 2 1
Tortricidae sp1 2 1 2
Tortricidae sp 2 1
Minadores ni
Minador spL 1 1 1
Minador spA 1 3 5 2
Saturnidae
Hylesia sp 1 1 1
ANEXOIII.Tabelas1a4.Hospedeiroseparasitoidesobtidos.Tabela1.Frequênciadeocorrênciadeparasitoidesprimários(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.glabratum
Hospedeiros Parasitoides F.O. Aclytia heber Tachinidae n.i. 1Aclytia heber Brachymeria sp. 1Amorbia sp. Italisp.idea sp. 1Amorbia sp. Eiphosoma sp. 1Arctiidae n.i. Diolcogaster sp. 5 1Arctiidae n.i. Venturia sp. 2 G 1Arctiidae n.i. Cotesia sp. 1Arctiidae sp. P Diolcogaster sp. 1P 1Bertholdia sp. Eulophidae n.i. 1Carales astur Patelloa sp. 1Carales astur Glyptapanteles sp. 1Carales astur Diolcogaster sp.7 1Condica sp. Casinaria sp. 1E. tegularia Hyposoter sp. 1E. tegularia Stantonia sp. 1E. tegularia Charops sp. 1 2E. tegularia Diolcogaster sp.1 3E. tegularia Glyptapanteles sp. # 3E. tegularia Glyptapanteles sp.1M 4E. tegularia Quadrastichus sp. 5E. tegularia Cotesia sp. 6E. tegularia Lixophaga sp.1 7E. tegularia Syphona sp. 12E. tegularia Venturia sp. 12E. tegularia Podogaster sp. 14E. tegularia Microcharops sp. 16E. tegularia Dusona sp.1 31E. tegularia Elachertus sp. 44E. tegularia Myiopharus sp.1 160E. tegularia Meteorus sp.1 198E. tegularia Protapanteles sp. 333Epimecis sp. Leschenaultia brooksi 1Epimecis sp. Diolcogaster sp.1 1Epimecis sp. Protapanteles sp. 1Epimecis sp. Protomicroplitis sp. 1Eryopiga sp. Archytas af incertus 1Geometridae n.i. Glyptapanteles sp. 4P 1Geometridae n.i. Lixophaga sp. 1Geometridae n.i. Diolcogaster sp. 4 1Geometridae n.i. Glyptapanteles sp. 3P 1Geometridae n.i. Leschenaultia sp. 1Geometridae sp.21 Distatrix pandora 1Geometridae sp.21 Tachinidae n.i. 1G. pulverea Heterosp.ilus sp.2 1G. pulverea Lixophaga sp. 1G. pulverea Enicosp.ilus sp. 2G. pulverea Leschenaultia brooksi 2G. pulverea Diolcogaster sp. 6G. pulverea Distatrix pandora 12G. pulverea Casinaria sp. 16Haematera pyrame Microcharops flavicoxae 1
Continuação Hospedeiros Parasitoides F.O. Hampsonodes sp.2 Diolcogaster sp. R 5Lagarta n.i. Lydina sp. 1Lagarta n.i. Euplectrus sp. 1Lagarta n.i. Hymenochaonia sp. 2 1Lagarta n.i. Aleiodes sp. 1Lascoria sp. Distatrix pandora 1Lascoria sp. Euplectrus sp. 1Lascoria sp. Glyptapanteles sp. 5P 1Lascoria sp. Glyptapanteles sp.1M 4Limacodidae n.i. Conura sp.4 1Melese sp. Lesp.esia af affins 1Noctuidae n.i. Euplectrus sp. 1Noctuidae n.i. Aleiodes sp. 1Noctuidae sp.5 Cotesia sp. Ag 1Ovos Scelionidae 1Prochoerodes sp. Syphona sp. 1Geometridae n.i. Baryscapus sp. 1Pupa n.i. Aprostocetus sp. 1Pupa n.i Baryscapus sp. 1Pupa n.i Brachymeria sp. 1Pupa n.i Brachymeria sp. 1Pupa n.i Eucharitidae 1Pupa n.i Ichneumoninae sp. 1Quadrus cerialis Apanteles sp. 2 1Quadrus cerialis Leschenaultia af brooksi 1Quadrus cerialis Lesp.esia af affins 1Quadrus cerialis Hymenochaonia sp. 1 1? Casinaria sp. 12? Charops sp. 2 G 1? Charops sp. 1? Diadegma sp. 2? Diolcogaster sp. 1? Tachinidae n.i. 1? Distatrix pandora 1? Dusona sp.2 G 1? Exasticolus sp. 1? Hyposoter sp. 2? Meniscomorpha sp. 1? Protapanteles sp. 1? Diolcogaster sp. 3 1? Aleiodes sp. 1? Leschenaultia brooksi 1? Lespesia sp. 1
Tabela2.Frequênciadeocorrênciadeparasitoidesprimários(F.O.)eseusrespectivoshospedeirossobreP.mollicomum.Hospedeiros Parasitoides F.O. Amorbia sp. Zaglyptomorpha sp. 1Amorbia sp. Protapanteles sp. 1Arctiidae sp. O Hyphantrophaga sp. 1Bertholdia sp. Glyptapanteles sp.4M 1Carales astur Meteorus sp.2 2Carales astur Cotesia sp.P 1Carales astur Netelia sp. 1Carales astur Hyphantrophaga sp. 1Carales astur Lixophaga sp.2 1E. tegularia Charops sp. 1 2E. tegularia Cotesia sp. 3E. tegularia Diolcogaster sp.1 68E. tegularia Distatrix pandora 6E. tegularia Elachertus sp. 7E. tegularia Glyptapanteles sp.# 4E. tegularia Glyptapanteles sp.1M 7E. tegularia Heterosp.ilus sp. 1E. tegularia Hyposoter sp. 1E. tegularia Meteorus sp. 12E. tegularia Microcharops sp. 2E. tegularia Ophionelus sp. 8E. tegularia Protapanteles sp. 76E. tegularia Myiopharus sp.1 116E. tegularia Syphona A. sp. 9E. tegularia Lixophaga sp.1 3E. tegularia Venturia sp. 20Eois sp. A Ophionelus sp. 2Eois sp.3 Stantonia sp. 2Epimecis sp. Myiopharus sp.2 1Eryopiga sp. Elachertus sp. 1Geometridae n.i. Parapanteles sp.. 1Geometridae n.i. Leschenaultia sp. 1Geometridae sp.21 Cotesia sp. 1 1Geometridae sp.B Glyptapanteles sp.1M 1Geometridae sp.B Casinaria sp. 1Geometridae sp.B Dusona sp. 3G 1G. pulverea Leschenaultia brooksi 1Hampsonodes sp.2 Diolcogaster sp. R 1Hampsonodes sp.2 Lixophaga sp. 1Hylesia sp. Microgastrinae ni 1Hylesia sp. Lixophaga sp. 1Lascoria sp. Lixophaga sp. 1Lascoria sp. Glyptapanteles sp.1M 2Minador Sympiesis sp. 2Noctuidae n.i. Glyptapanteles sp. 2P 1Noctuidae n.i. Euplectrus sp. 1Noctuidae n.i. Glyptapanteles sp. flor 1Noctuidae sp. B Euplectrus sp. 1Noctuidae sp.12 Copidosoma sp. 1
Continuação Hospedeiros Parasitoides F.O. Noctuidae sp.12 Meteorus sp.3 1Palthis sp. Glyptapanteles sp.2M 2Prochoerodes sp. Tachinidae n.i. 1Pupa n.i. Conura discolor sp. 5 1? Apanteles sp. 1 1? Banchinae n.i. 1? Casinaria sp. 1? Diolcogaster sp. 2 1? Glyptapanteles sp. 1? Syphona (A.) sp. 1? Stantonia sp. 1
Tabela3.Frequênciadeocorrênciadeparasitóidessecundários(F.O.)eseusresp.ectivoshosp.edeirossobreP.glabratum.Hosp.edeiro Parasitóide Primário Parasitóide Secundário F.O E. tegularia Dusona sp.1 Mesochorus sp.2 4 E. tegularia Meteorus sp.1 Conura immaculata sp.1 2 E. tegularia Meteorus sp.1 Conura biannnulata sp.6 1 E. tegularia Meteorus sp.1 Conura discolor sp.2 4 E. tegularia Meteorus sp.1 Mesochorus sp.1 8 E. tegularia Microcharops sp.1 Mesochorus sp.2 1 E. tegularia Protapanteles sp.1 Conura immaculata sp.1 1 E. tegularia Protapanteles sp.1 Mesochorus sp.1 17 E. tegularia Myiopharus sp.1 Perilampus SP. 3 E. tegularia Microgastrinae n.i. Horismenus sp. 5 Epimecis sp. Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 2 Epimecis sp. Distatrix pandora Mesochorus sp.1 1 G. pulverea Casinaria sp. Mesochorus sp.3 1 G. pulverea Distatrix pandora Isdromas sp. 1 ? Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 1 ? Casinaria sp. Isdromas sp.2 1 Tabela4.FrequênciadeocorrênciadeparasitoidessecundárioseseusrespectivoshospedeirossobreP.mollicomum.Hospedeiro Parasitoide Primário Parasitoide Secundário F.O E. tegularia Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 20 E. tegularia Glyptapanteles sp.1M Mesochorus sp.1 1 E. tegularia Glyptapanteles sp.1M Pteromalidae 1 E. tegularia Meteorus sp.1 Conura immaculata sp.1 2 E. tegularia Meteorus sp.1 Mesochorus sp.1 1 E. tegularia Protapanteles sp.1 Mesochorus sp.1 8 G. pulverea Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 1 Lagarta n.i. Microgastrinae ni Elasmus sp. 1 Lagarta n.i. Microgastrinae # Horismenus sp. 1 Lascoria sp. Glyptapanteles sp.1M Mesochorus sp.1 1 Noctuidae n.i. Glyptapanteles sp.1M Mesochorus sp.1 1 Oxydia sp. Glyptapanteles sp. P Pteromalidae HP 1 ? Diolcogaster sp.1 Mesochorus sp.1 2 ? Microgastrinae # Horismenus sp. 1 ? Aleiodes sp. Isdromas sp.3 1
AnexoIV.Listasdeespéciesutilizadasnacomposiçãodasredesalimentares.Lista1.Hospedeiros.1.Arctiidaesp.O;2.Aclytiaheber;3.Arctiidaesp.J;4.Melesesp.;5.Bertholdiasp.;6.LagartaNI1;7.Caralesastur;8.Condicasp.,9.Noctuidaesp.6;10.Hampsonodessp.2;11.E.tegularia;12.Amorbiasp.;13.Eoissp.3;14Eoisoccia;15.Eoissp.1;16.Epimecissp.;17Eryopigasp.;18.Geometridaesp.21;19.Aeschropterixsp.;20.Geometridaesp.A;21.Geometridaesp.B;22.Geometridaesp.C;23.Geometridaesp.D;24.Oxydiasp.;25.Geometridaesp.E;26.Gonodontapulverea;27.Palthissp.;28.Lascoriasp.;29Noctuidaesp.1;30.Limacodidaesp.;31.Minador;32.Noctuidaesp.A;33.Noctuidaesp.5;34.Noctuidaesp.C;35.Haematerasp.;36.Arctiidaesp.P;37.Quadruscerialis;38.Hylesiasp.;39.Noctuidaesp.B;40.Noctuidaesp.E;41.Noctuidaesp.FLista2.Parasitóidesprimários.1.Aleiodessp.;2.Apantelessp.1;3.Apantelessp.2;4.Aprostocetussp.;5.Archytasafincertus;6.Banchinaesp.P;7.Baryscapussp.;8.Brachymerasp.;9.Casinariasp.;10.Chalcidoidea;11.Charopssp.1;12.Charopssp.2;13.ConuraDiscolorsp.5;14.ConuraBiannulatasp.4;15.Copidosomasp.;16.Cotesiasp.P;17.Cotesiasp.1;18.Cotesiasp.Ag;19.Cotesiasp.2;20.Diadegmasp.;21.DiolcogasterRasivalvasp.;22.Diolcogastersp.1;23.Diolcogastersp.2;24.Diolcogastersp.3;25.Diolcogastersp.4;26.Diolcogastersp.5;27.Diolcogastersp.;Mesochorussp.1;28.Diolcogastersp.1;29Diolcogastersp.7;30TachinidaeG;31.Distatrixpandora;32.Dusonasp.3;33.Dusonasp.1;34.Dusonasp.2;35.Eiphosomasp.;36.Elachertussp.;37.Enicosp.ilussp.;38.Eucharytidaesp.;40.Eulophidaesp.;41Euplectrussp.;43.Exasticolussp.;44.Protapantelessp.3P;45Protapantelessp.4P;46.Glyptapantelessp.1;47.Glyptapantelessp.2;48.Glyptapantelessp.4;49.Protapantelessp.P;50.Protapantelessp.2;51.Protapantelessp.5;52.Glyptapantelessp.F;53.Glyptapantelessp.#;54.Heterosp.ilussp.1;55.Heterosp.ilussp.2;58.Hymenochaoniasp.1;59.Hymeochaoniasp.2;60.Hyphantrophagasp.;61.Hyposotersp.;62.Ichneumoninaesp.;63.Italisp.ideasp.;64.Leschenaultiasp.;65.Leschenaultiaafbrooksi;66.Lesp.esiaafaffins;68.Lesp.esiasp.;69.Lixophagasp.;70.Lixophagasp.1;71.Lixophagasp.2;72.Lydinasp.;73.Microcharops.flavicoxa;74.Meniscomorphasp.;75.Meteorussp.1;76.Meteorussp.2;77.Meteorussp.3;79.Microcharopssp.;80.Myiopharussp.1;81.Myiopharussp.2;82.Neteliasp.;83.Ophionelussp.;84.Parapantelessp.;85.Patelloasp.;87.Podogastersp.;89.Protapantelessp.;90.Protomicroplitissp.;93.Quadrastichussp.;94.Rogassp.;95.Scelionidae;97.Stantoniasp.;98.Sympiesissp.;99.Syphona(Actinocrocuta)sp.;100.Venturiasp.;101.Venturiasp.2;102.Zaglyptomorphasp.Lista3.Parasitóidessecundários.1.Baryscapussp.;2.Conura(biannulata)sp.3;3.Conura(biannulata)sp.4;4.Conura(biannulata)sp.6;5.Conura(discolor)sp.2;6.Conura(immaculata)sp.1;7.Elasmussp.;8.Horismenussp.;9.Isdromassp.1;10.Isdromassp.2;11.Mesochorinae;12.Mesochorussp.1;13.Mesochorussp.2;14.Mesochorussp.3;15.Mesochorussp.4;16.Mesochorussp.5;17.Mesochorussp.6;18.Mesochorussp.7;19.Mesochorussp.X;20.Perilampussp.;21.Pteromalidaesp.
12.APÊNDICEDadosmeteorológicosreferentesaoperíodoamostral.Fonte:Embrapa/Pecuária‐Sudeste.
Mês UR% Tmax ºC Tmin ºC Tmed ºC Precipitação-mm Setembro/06 64.0 27.3 13.7 20.5 38.2 Outubro/06 69 28.3 16.8 22.6 104.2
Novembro/06 67 28.8 17.1 23 114.4 Dezembro/06 76 28.2 19.1 23.7 251.6
Janeiro/07 89 27.1 19.4 23.3 472.8 Fevereiro/07 76 29.3 18.8 24.1 191
Março/07 75 30.2 17.5 23.9 142 Abril/07 74 28.5 17.9 23.2 49.8 Maio/07 73 24.3 13.5 18.9 66 Junho/07 74 25.7 12.2 19 7.2 Julho/07 72 23.9 11.6 17.8 147.2
Agosto/07 63 27.2 12.7 29 0 Setembro/07 60 29.8 16 22.9 2.2 Outubro/07 61 31.1 17.5 24.3 55.6
Novembro/07 73 27.5 17 22.3 149.4 Dezembro/07 72 29 17.8 23.4 133.8
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