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UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ
CENTRO DE CIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E RECURSOS NATURAIS
CECÍLIA LICARIÃO BARRETO LUNA
CONDIÇÃO CORPORAL E ABUNDÂNCIA DOS PASSERIFORMES ENDÊMICOS
DO ARQUIPÉLAGO DE FERNANDO DE NORONHA, BRASIL
FORTALEZA
2017
CECÍLIA LICARIÃO BARRETO LUNA
CONDIÇÃO CORPORAL E ABUNDÂNCIA DOS PASSERIFORMES ENDÊMICOS
DO ARQUIPÉLAGO DE FERNANDO DE NORONHA, BRASIL
Dissertação apresentada à Coordenação
do Curso de Pós-Graduação em Ecologia
e Recursos Naturais da Universidade
Federal do Ceará, como requisito parcial
para obtenção do grau de Mestre em
Ecologia e Recursos Naturais. Área de
concentração: Ecologia e Recursos
Naturais
Orientador: Prof. Dr. Luiz Augusto Macedo
Mestre
Co-orientadores: Prof. Dr. Lorenzo Roberto
Sgobarro Zanete e Dra. Juliana Rechetelo
FORTALEZA
2017
CECÍLIA LICARIÃO BARRETO LUNA
CONDIÇÃO CORPORAL E ABUNDÂNCIA DOS PASSERIFORMES ENDÊMICOS
DO ARQUIPÉLAGO DE FERNANDO DE NORONHA, BRASIL
Dissertação apresentada à Coordenação
do Curso de Pós-Graduação em Ecologia
e Recursos Naturais da Universidade
Federal do Ceará, como requisito parcial
para obtenção do grau de Mestre em
Ecologia e Recursos Naturais.
Aprovada em: ____/____/____
BANCA EXAMINADORA
_________________________________________________________ Prof. Dr. Luiz Augusto Macedo Mestre
Universidade Federal do Paraná – UFPR
_________________________________________________________ Prof. Dr. Mauro Pichorim
Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN
__________________________________________________________ Profa. Dra. Bianca de Freitas Terra
Universidade Estadual do Vale do Acaraú - UEVA
AGRADECIMENTOS
À Deus, pois aprendi o bastante para não crer em Sua existência, mas
tive provações suficientes para crer e confiar na Sua vontade.
À minha família pela torcida, pelo apoio, por chorar e comemorar junto
cada suado passo dessa jornada. Pelo investimento aplicado, pelas encomendas
enviadas a ilha da magia, pelas horas ao telefone escutando todas as tensões e
alegrias. Por acreditar e sonhar o meu sonho junto comigo. Por ser esse porto seguro.
Obrigada por me ensinar muito do que sei sobre a vida, por me fazer essa pessoa tão
destemida e cheia de sonhos.
Aos meus orientadores, Luiz Mestre, Lorenzo Zanette e Juliana
Rechetelo pelos ensinamentos ao longo da jornada, por confiar que eu seria capaz de
executar esse projeto me dando todo suporte necessário para que ele se fizesse
concreto. Pelos puxões de orelha, por sentar junto, pelo exemplo, por todas as
conversas e chás de entusiasmo. Foi realmente uma grande satisfação ter trabalhado
com vocês ao longo desses quase três anos. Muito da minha transformação
profissional ao longo desse período devo a vocês. Muito obrigada.
Às funcionárias do ICMBio Thayná Mello e Viviane Vilella que, por quase
um ano, me tiraram as dúvidas sobre os trâmites burocráticos para conseguir realizar
qualquer tipo de pesquisa na ilha, sempre me respondendo com a maior paciência e
cordialidade. À Thayná que já na ilha me deu suporte e apoio sempre que precisei.
À Marinha do Brasil por disponibilizar o alojamento ao longo de três
meses para que eu pudesse realizar a pesquisa. Além das caronas, alimentação,
palavras de incentivo e olhares de admiração que faziam com que qualquer um
recarregasse as baterias mesmo depois de um dia inteiro de baixo de chuva ou sol
regado a picadas doloridas das cafifas. Meu muito obrigada, em especial ao
comandante Hélio de Araújo e ao subcomandante Eduardo Bonifácio, sem vocês esse
trabalho jamais seria possível.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais
(PPGERN) da UFC. À CAPES pela bolsa de estudos que permitiu que o trabalho de
campo pudesse ser realizado. À Idea Wild e Kate Secor pelas doações de
equipamentos de campo. À administração do Arquipélago de Fernando de Noronha,
pela isenção do pagamento da Taxa de Preservação Ambiental.
À Christiane Faria que aceitou o convite de participar da equipe desse
projeto, somando muito com suas contribuições. Obrigada pelos brainstorms, pela
empolgação e pelo brilho no olhar quando fala da ciência e de todas as perguntas
incríveis que podem ser respondidas. Obrigada pelo sotaque mineiro que aquece meu
coração e por ter feito moradia aqui no peito.
A todos da ilha que ajudaram no trabalho de campo. Ao Seu João,
motorista do ICMBIO, pelas caronas as sextas feiras para o Capim Açu, pelo eterno
sorriso no rosto e bom humor. Ao Maneco que sempre estava bem-disposto a ajudar,
fosse abrindo trilhas no Capim Açu, fosse me dando conselhos valiosos sobre a vida.
A todos os funcionários do ICMBio que me tratavam carinhosamente de “menina
sebito” e que sempre guardavam as carcaças das aves e marcavam os ninhos pela
ilha para me levar lá depois. Ao Dudu por disponibilizar sua casa para nos receber,
pelas caronas matutinas, pelos cafés-da-manhã sensacionais depois de meses de
jejum de tapioca e cuscuz.
À Ariane Gouveia, voluntária do ICMBio, que conheci logo na primeira
semana de ilha e que eu mal sabia que ela iria permanecer na minha vida por um
bocadinho mais de tempo. Obrigada Ari pelas conversas, pelo apoio, pelos dias de
campo, por dividir essa magia comigo. A todos os desconhecidos que me deram
caronas nas ladeiras vulcânicas, aos amigos que fiz entre uma ladeira e outra que
muitas vezes se aproximavam por curiosidade sobre aquela pessoa vestida de bióloga
no meio do mato ou nas praias e que acabaram se alojando no meu peito.
Às queridas Paula Jéssica, Victória Lima, Mariana Rodrigues e Josy
Assunção que me acompanharam durantes longos dias triando os artrópodes na lupa,
sem as quais eu jamais conseguiria separar e contar os quase oito mil espécimes
coletadas na ilha. Meu muito obrigado, se não fossem vocês possivelmente eu estaria
até agora contando todos eles.
À prof.ª Lígia Queiroz por disponibilizar o laboratório e os equipamentos
para que fosse possível a análise dos insetos. Ao Dr. Fábio Akashi da UNESP pela
identificação dos ácaros. Ao Paulo Siqueira pela identificação dos itens alimentares
nas fezes das aves.
Aos amigos pessoais que acompanharam de perto toda a construção e
realização desse sonho. Priscila Caracas, Amanda Aragão, Júlia Queiroz e Sarah
Sant’Anna, amigas que a biologia e que a vida se encarregou de não desviar do meu
caminho. À Daniela Pinheiro, Ivana de Paula e Suély Ferreira por abraçar a minha
ideia maluca de pedir financiamento pela cidade, pelas elaborações dos projetos e
listas de possíveis patrocinadores. Obrigada por terem comprado a minha ideia.
À família Fernandes Martins que me acompanhou desde o embrião
desse projeto até a execução. Que aturou todos os maus momentos, que me deu
força e acreditou sempre mais do que eu, que quando eu achava que nada iria dar
certo, lá vinham eles com a sua fé inabalável e crença de que tudo sairia da melhor
maneira possível, e assim se fez. Obrigada por ser meu exemplo de integridade.
Aos colegas da UFC, Márcia Cristina, Diego Sales, Dayana Oliveira,
Maria Carolina, Edson Amaro e Tamara Marciel por compartilharem os altos e baixos
de todo o processo. Por aguentarem todas as minhas surtadas. Pela ajuda no
desenvolvimento das ideias, nas análises estatísticas, nas escritas de projetos de
financiamento. Pelas noites a dentro no laboratório. Pelos finais de semana e feriados
escrevendo o projeto, pelas ajudas nas análises estatísticas. Enfim, pelo aprendizado,
companhia e diversão. Tudo foi bem mais leve na presença de vocês. Aos anjos da
estatística, Carlos Alberto e Ronaldo César, que me acudiram várias vezes em horas
de sufoco e me ajudaram a fazer os gráficos mais lindos no R.
À amiga Ruth Soares por sempre me socorrer quando preciso de mapas
georeferenciados, pois sem essas preciosidades meus campos não teriam sido os
mesmos. Ao querido Ismael Franz por sempre me socorrer quando eu precisei de
qualquer artigo que se tratasse das Elaenias. Ao querido amigo Marcelo Holderbaum
que por várias vezes me ajudou durante o processo e que emprestou o material de
campo para que fosse possível toda a logística do anilhamento. À equipe do “Ornito
CE” sempre prontificados para tirar minhas dúvidas e por ser fonte de inspiração por
todo o amor e dedicação pela ornitologia. Ao Hugo Fernandes por toda a ajuda desde
antes de qualquer projeto nascer, pelos brainstorms pelas madrugadas na idealização
de um projeto que fosse incrível e possível de ser executado. À amiga Shirliane Araújo
que caiu do céu em um momento crucial, me dando um choque de realidade e suporte
que fez total diferença no desenvolvimento desse trabalho. Ao inspirador “menino
passarinho”, vulgo Luciano Lima, por ter me dado a brilhante ideia de passar três
meses na ilha imersa na pesquisa. Pelas revisões, pelas dicas de leitura, pelos puxões
de orelha e inspiração diária. Muito obrigada Lu. Ao querido Alberth Aguiar pelas
revisões.
Este trabalho é resultado da dedicação e colaboração de inúmeras
pessoas, sem as quais ele certamente não teria sido possível. Sou grata a cada um
de vocês. E aos infinitos tons de azul, verde, amarelo, rosa e roxo de Fernando de
Noronha, pelas suas águas cristalizas e reenergizantes, pelas ladeiras sem fim, pelos
dias ensolarados, pela plenitude da recompensa de todo o esforço.
“Prezo insetos mais que aviões. Prezo a
velocidade das tartarugas mais que a dos
mísseis. Tenho em mim esse atraso de
nascença. Eu fui aparelhado para gostar
de passarinhos. Tenho abundância de ser
feliz por isso. Meu quintal é maior do que o
mundo. ”
Manoel de Barros
RESUMO
A qualidade do habitat - disponibilidade de recursos e cobertura vegetal - afeta a
condição corporal das aves, e quando alterada, pode levar ao declínio populacional e
até extinções. Assim, avaliamos a condição corporal e abundância da cocoruta
(Elaenia ridleyana) e do sebito (Vireo gracilirostris) em duas áreas (antropizada e
conservada) da ilha principal do arquipélago de Fernando de Noronha. Nós medimos
a condição corporal (peso, gordura, desgaste de penas, ectoparasitas, placa de
incubação e protuberância cloacal) de 45 cocoruta e 52 sebitos, disponibilidade de
recursos alimentares (10 pontos de amostra de armadilha de malaise e 20 de guarda-
chuva entomológico). Observamos que as penas foram mais desgastadas em área
antrópica para cocoruta (X2 = 15.26; p = 0.009) e sebito (X2 = 13.10; p = 0.0042) e um
maior número de indivíduos de cocoruta com placas de incubação na área
preservada. A abundância de cocoruta e sebito foi maior na área conservada (GLMM
Chi2 = 9.91, p = 0.001, GLMM Chi2 = 56.61, p <0.000, respectivamente), sendo
associada à cobertura vegetal. O processo de antropização, com menor
disponibilidade de recursos alimentares e cobertura vegetal na área antrópica, pode
levar a alterações na condição corporal da cocoruta e sebito. Nossas descobertas
podem ajudar com ações de conservação e gerenciamento, fornecendo informações
ecológicas de espécies endêmicas e ameaçadas expostas à alteração do habitat.
Palavras chave: Qualidade do habitat. Elaenia ridleyana. Vireo gracilirostris.
Antropização. Condição corporal. Abundância. Aves insulares.
ABSTRACT
Habitat quality - resource availability and environmental conditions - affects body
condition of birds, and when altered can lead to population decline and extinctions.
Thus, we evaluated body condition and abundance of Noronha Elaenia (Elaenia
ridleyana) and Noronha Vireo (Vireo gracilirostris) in anthropic and preserved areas in
Fernando de Noronha, and sampled vegetation cover and food resource availability.
We measured body condition (weight, fat, feather wear, ectoparasites, brood patch
and cloacal protuberance) of 45 Noronha Elaenia and 52 Noronha Vireo, food resource
availability (10 sample points of malaise trap and 20 of entomological umbrella) and
vegetal cover (20 sample points). We observed that feathers were worn in anthropic
area for Noronha Elaenia (X2 = 15.26; p = 0.009) and Noronha Vireo (X2 = 13.10; p =
0.004) and a greater number of Noronha Elaenia individuals with brood patches in the
preserved area. The abundance of Noronha Elaenia and Noronha Vireo was greater
in preserved area (GLMM Chi2 = 9.91, p = 0.001, GLMM Chi2 = 56.61, p <0.000,
respectively), being associated the vegetation cover. The anthropization process, with
less food resource availability and vegetation cover in anthropic area may be leading
to changes in body condition in Noronha Elaenia and Noronha Vireo. Our findings
might assist with conservation and management actions, providing ecological
information of endemic and threatened species exposed to habitat alteration.
Keywords: Habitat quality. Elaenia ridleyana. Vireo gracilirostris. Anthropisation. Body
condition. Abundance. Islands birds.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 - Indivíduo de cocoruta, Elaenia ridleyana, na trilha do Capim Açu
na área conservada - Parque Nacional Marinho na ilha principal
do arquipélago de Fernando de Noronha. (Foto: Cecília
Licarião) .........................................................................................
24
Figura 2 - Indivíduo de sebito, Vireo gracilirostris, marcado com anilhas
coloridas (combinação YYBC – amarelo, amarelo, branco, cinza)
na área conser-vada do Parque Nacional Marinho na ilha principal
do arquipélago de Fernando de Noronha. (Foto: Cecília Licarião).
26
Figura 3 - Mapa do arquipélago de Fernando de Noronha com a
delimitação das Unidades de Conservação. Os limites do Parque
Nacional Marinho de Fernando de Noronha, área conservada, são
determinados pela linha sólida. A Área de Proteção Ambiental de
Fernando de Noronha, área antropizada, está fora do polígono da
ilha principal (adaptado de Google Earth image 2016 Digital
Globe). A inserção indica a localização do arquipélago (estrela
vermelha)........................................................................................
34
Figura 4 - Pontos de coleta na ilha principal de Fernando de Noronha na
área conservada (cinza escuro) e na área antropizada (cinza
claro): A – Redes de neblina (oito pontos de amostragem, quatro
na área conservada e quatro na área antropizada); B - Armadilha
de malaise (10 pontos de amostragem, cinco em cada área) e
guarda-chuva entomológico (20 pontos de amostragem, 10 em
cada área); C – Cobertura vegetal (20 pontos de amostragem, 10
em cada área); D - Pontos de escuta (32 pontos de amostragem,
16 em cada área).............................................................................
36
Figura 5 - Mapa da ilha principal de Fernando de Noronha, representando
uma das 20 unidades amostrais em que foi realizada a
caracterização de habitat utilizando o método de ponto quadrante.
Em cada unidade amostral há 12 subpontos nos quais são
mensuradas as distâncias entre as quatro árvores/arbustos mais
próximos de cada subponto. Para cada uma dessas quatro árvores
foi medido o diâmetro na altura do peito e do solo, altura e
densidade de dossel.....................................................................
39
Figura 6 - Armadilhas utilizadas para coleta de artrópodes nas áreas
conservada e antropizada da ilha principal do arquipélago de
Fernando de Noronha. A - Armadilha do tipo malaise, método
passivo. B - Armadilha do tipo guarda-chuva entomológico, método
ativo. (Fotos: Juliana Rechetelo)......................................................
42
Figura 7 - Níveis de desgaste das penas das asas e cauda de Elaenia
ridleyana e Vireo gracilirostris nas áreas conservada e antropizada
na ilha principal do arquipélago de Fernando de Noronha. O nível
‘zero’ representa as penas sem desgastes e nível ‘cinco’ as penas
muito desgastadas...........................................................................
51
Figura 8 - Abundância de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris nas áreas
conservada e antropizada mensurada através de 32 pontos de
escuta (16 em cada área) na ilha principal do arquipélago de
Fernando de Noronha......................................................................
52
Figura 9 - Cobertura vegetal e do solo nas áreas conservada e antropizada
da ilha principal do arquipélago de Fernando de Noronha. Média
das porcentagens da cobertura dos 16 pontos por área. Cobertura
vegetal: Anthrop.: área antropizada; Open: área aberta; Und. Bush:
vegetação rasteira; Bush: arbusto; Tree: árvore. Cobertura do solo:
Rock: rocha; Sub.: subarbusto; Bare ground: solo exposto; Litter:
serapilheira; HNG: herbáceas não graminóides; HG: herbáceas
graminóides.....................................................................................
55
Figura 10 - Caracterização da cobertura vegetal e do solo nas áreas
conservada e antropizada da ilha principal do arquipélago de
Fernando de Noronha. Observou-se diferença da caracterização
da vegetação entre as áreas, (PERMANOVA, F = 24.755; p =
0.001). Ordenação em escalonamento multidimensional não-
métrico (NMDS, stress = 0.2254) das áreas em relação a cobertura
do solo e da vegetação (hg: herbáceas graminóides; hng:
herbáceas não graminóides; se: serapilheira; so: solo exposto; su:
subarbusto; ro: rocha; ar: árvore; ar: arbusto; vr: vegetação
rasteira; ab: área aberta; an: área antropizada)................................
57
Figura 11 - Ordenação em escalonamento multidimensional não-métrico
(NMDS, stress = 0.1781; F = 0.0722, p = 0.009 para área; F =
0.2047, p = 0.001 para armadilha) DGH áreas conservada e
antropizada em relação a abundância de artrópodes como:
arachinida (ara), blattodea (bla), colembola (cll), coleóptera (col),
díptera (dip), hemíptera (hem), heteroptera (het), homóptera
(hom), hymenoptera (hym), isoptera (isso), lepdoptera (lep),
orthoptera (orth) e psocoptera (pso)...............................................
60
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Variáveis de condição corporal dos indivíduos de Elaenia ridleyana e
Vireo gracilirostris nas áreas conservada e antropizada da ilha principal
do Arquipélago de Fernando de Noronha. (Código das variáveis: X2 =
valor do teste chiquadrado; df = graus de liberdade; p = valor de ‘p’; N0,
N1, N2, N3, N4 e N5 níveis de classificação de cada variável) *Relação
de significância (p<0.05)............................................................................ 50
Tabela 2 - Classificação de modelos para abundância de E. ridleyana e V.
gracilirostris entre as áreas conservada e antropizada usando regressão
logística; a função dredge no pacote MuMIn foi usada para testar todas
as combinações possíveis das variáveis selecionadas. São também
mostrados o ΔAICc (diferença no valor de AICc em relação ao melhor
modelo) e o peso de AICc. Os modelos são classificados de acordo com
o ΔAICc. (Código das variáveis: df = graus de liberdade; AICc = Aikake
Information Criterion; ΔAICc = Aikake Information Criterion)...................... 53
Tabela 3 - Modelo final com base na seleção dredge apontando as variáveis mais
relevantes que predizem a abundância de E. ridleyana entre as áreas
antropizada e conservada na ilha principal de Fernando de
Noronha...................................................................................................... 53
Tabela 4 - Modelo final com base na seleção dredge apontando as variáveis mais
relevantes que predizem a abundância de V. gracilirostris entre as áreas
antropizada e conservada na ilha principal de Fernando de Noronha......... 54
Tabela 5 - Escores dos estratos de vegetação obtidos a partir da ordenação em
escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) e analisados
para a diferenciação de cada uma das áreas quanto as características
vegetais predominantes entre as áreas. Os valores positivos do eixo 1
são referentes às características do habitat predominantes na área
antropizada e os valores negativos referentes à área conservada............ 56
Tabela 6 - Escores da abundância de artrópodes por ordem entre as áreas
conservada e antropizada obtidos a partir da ordenação em
escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS)............................... 59
SUMÁRIO
1 APRESENTAÇÃO........................................................................................ 17
2 FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA.................................................................... 17
2.1 Aves e a qualidade dos habitats................................................................... 17
2.2 Impactos antrópicos e a conservação de aves em ilhas oceânicas...... 19
2.3 Conservação de aves insulares no Brasil: o caso de Fernando de
Noronha.......................................................................................................
21
3 INTRODUÇÃO.............................................................................................. 30
4 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 32
4.1 Área de estudo............................................................................................. 32
4.2 Espécies de estudo..................................................................................... 35
4.3 Coleta de dados........................................................................................... 35
4.3.1 Caracterização da vegetação........................................................................ 38
4.3.2 Disponibilidade de recurso alimentar........................................................ 40
4.3.3 Abundância das aves endêmicas.................................................................. 43
4.3.4 Condição corporal dos indivíduos................................................................. 45
4.4 Análises estatísticas................................................................................... 46
5 RESULTADOS.............................................................................................. 48
5.1 Condição corporal dos indivíduos............................................................ 58
5.2 Abundância de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris........................... 52
5.3 Caracterização da vegetação..................................................................... 54
5.4 Disponibilidade de recurso alimentar....................................................... 58
6 DISCUSSÃO................................................................................................ 60
6.1 Condição corporal dos indivíduos............................................................ 60
6.2 Abundância de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris........................... 62
6.3 Caracterização da vegetação..................................................................... 64
6.4 Disponibilidade de recurso alimentar...................................................... 66
7 CONCLUSÕES............................................................................................. 67
REFERÊNCIAS............................................................................................. 68
APÊNDICE A – CARACTERIZAÇÃO DA VEGETAÇÃO ............................ 97
APÊNDICE B – CONDIÇÃO CORPORAL DOS INDIVÍDUOS ................... 98
APÊNDICE C – CARACTERIZAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL E
SOLO............................................................................................................
99
APÊNDICE D – ESPÉCIES DE ÁRVORES UTILIZADAS PARA
FORRAGEIO E NIDIFICAÇÃO.....................................................................
100
APÊNDICE E – DISPONIBILIDADE DE RECURSO ALIMENTAR.............. 101
ANEXO A – PREDAÇÃO DE ESPÉCIES NATIVAS POR EXÓTICAS ....... 102
ANEXO B – QUANTITDADE DE GORDURA ARMAZENADA NA
FÚRCULA.....................................................................................................
103
ANEXO C – MÚSCULO PEITORAL QUE ENVOLVE OSSO ESTERNO.... 104
ANEXO D – DESGASTE DE PENAS........................................................... 105
ANEXO E – PRTUBERÂNCIA CLOACAL................................................... 106
ANEXO F – PLACA DE INCUBAÇÃO......................................................... 107
17
1 APRESENTAÇÃO
O presente estudo avaliou a condição corporal e abundância de
indivíduos das espécies de aves Elaenia ridleyana (Tiranídeo) e Vireo gracilirostris
(Vireonídeo) em relação à qualidade do habitat – cobertura vegetal e disponibilidade
de recurso alimentar – na ilha principal do arquipélago do arquipélago de Fernando
de Noronha, Pernambuco, Brasil. O arquipélago tem um histórico marcante de
ocupações humana e impacto na fauna e flora local. Estudos anteriores apontam uma
preferência de E. ridleyana e V. gracilirostris por ambientes mais arborizados,
sugerindo uma possível sensibilidade dessas aves à ocupação humana. A qualidade
do habitat - capacidade de um ambiente em oferecer condições adequadas para a
sobrevivência, sucesso reprodutivo e persistência das populações – pode ser avaliada
medindo condições ambientais, medidas demográficas e de condição corporal.
Ambientes com variações na disponibilidade de recursos e redução da cobertura
vegetal podem alterar a condição corporal das aves, podendo levar ao declínio
populacional e até extinções. Com esta base, o presente estudo avaliou a condição
corporal e a abundância das duas espécies endêmicas de passeriformes em relação
a disponibilidade de recurso alimentar e cobertura vegetal em áreas conservada e
antropizada (vilas) em Fernando de Noronha.
Essa dissertação é composta por uma revisão bibliográfica que objetiva
situar o leitor no contexto do estudo, focando nos temas relacionados as aves e seus
habitats, aos impactos antrópicos, a conservação de aves em ilhas oceânicas e mais
especificamente sobre a conservação de aves de Fernando de Noronha, com
apresentação das espécies estudadas. Seguidamente há um capítulo em formato de
artigo, que descreve o estudo proposto; a sua base teórica e os métodos utilizados
para testar se as diferentes características ambientais, influenciadas pela
antropização, estão relacionadas a condição corporal e abundância das aves
endêmicas de Fernando de Noronha.
2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
2.1 Aves e a qualidade dos habitats
Aves, assim como diversas espécies animais, selecionam o ambiente
onde vivem de forma não aleatória (Johnson, 2007). A presença de abrigos,
disponibilidade de recursos alimentares e de locais adequados para a reprodução
18
podem levar ao uso desproporcional de um habitat (Fahrig, 2001; Luck, 2001).
Indivíduos podem ocupar ou até selecionar habitats de baixa qualidade, no entanto,
muitas aves parecem ser incapazes de se adaptar a esses ambientes (Pulliam, 2000).
Como consequência dessa escolha, populações podem ser negativamente afetadas,
ocorrendo em menor abundância e até mesmo sendo extintas localmente em habitats
de baixa qualidade (Chace; Walsh, 2006; Clergeau et al., 2006; Hollander et al., 2011).
As perturbações antrópicas, como a urbanização e a introdução de
espécies, alteram a qualidade do habitat através da modificação da cobertura vegetal
e disponibilidade de recursos, como alimento e sítios de nidificação (Orians;
Wittenberger, 1991; Gonzalez-Abraham et al., 2007). Perturbações antrópicas são o
principal fator na perda de biodiversidade e descaracterização dos ecossistemas
naturais na atualidade (World Resources Institute et al., 1992). Sendo o
desenvolvimento urbano a maior causa de ameaças as espécies, esgotando recursos
e mudando significativamente a paisagem (Czech et al., 2000; McKinney, 2002;
Gonzalez-Abraham et al., 2007). Afetando também o sucesso reprodutivo das aves,
aumentando as taxas de predação e parasitismo em ninhos (Robison et al., 1995). A
antropização também é responsável por outra grande problemática, a introdução de
espécies exóticas, que alteram e podem invadir áreas modificando a composição e a
ecologia das comunidades existentes e ameaçando a diversidade local, sendo
considerada a segunda maior ameaça à biodiversidade, atrás somente da
descaracterização do habitat (Mashhadi; Radosevich, 2004; Grice, 2006; Pimentel,
2011). Além disso, alterações no ambiente podem interferir nas relações parasito-
hospedeiro, levando a maiores infestações em áreas alteradas (Erritzoe, 2003;
Tolesano-Pascoli, 2005) ou, no caso de alterações climáticas e de disponibilidade de
alimento, alterar a resposta imunológica.
A qualidade do habitat está relacionada com a dinâmica de populações
de aves de uma determinada localidade, sendo a preservação de habitats com alta
qualidade fundamental para conservação das espécies. Entretanto, medir a qualidade
de um habitat é complexo, utilizando-se diversas formas de avaliar essa qualidade.
São mensuradas características do próprio ambiente como os recursos disponíveis
(Penteriani et al., 2002), medidas demográficas como densidade, sobrevivência e
sucesso reprodutivo (Van Horne; Horne, 1983; Smith; Nilsson, 1987; Johnson, 2007),
medidas de distribuição como ocupação, padrão de chegada e partida (Hollander et
al., 2011), risco de predação (Sergio; Newton, 2003), além de medidas de condição
19
corporal (Liker et al., 2008; Madliger et al., 2015). Nem sempre uma única medida,
como densidade dos indivíduos, está relacionada positivamente com a qualidade do
habitat (Van Horne; Horne, 1983). Dessa forma, é importante utilizar outros
parâmetros, como a condição corporal das aves, para obter mais informações sobre
a qualidade do habitat, ajudando a entender melhor os efeitos das perturbações
antrópicas sobre os indivíduos (Van Horne; Horne, 1983; Johnson, 2007; Hollander et
al., 2011).
A qualidade do habitat também está relacionada a sua heterogeneidade,
estando os indivíduos mais bem preparados aptos a ocupar os melhores habitats, e
essas escolhas irão refletir em seu sucesso reprodutivo (Fretwell, 1972; Milligan;
Dickinson, 2016). Quanto maior a área/habitat, maior será sua heterogeneidade
estrutural e florística, resultando em uma maior diversidade (Mohd-Azlan et al., 2015).
A estrutura do habitat é frequentemente usada como indicador de qualidade de habitat
(Martin, 1998; Thogmartin, 1999; Warren; Anderson, 2005; Murray; Best, 2014). A
estrutura da vegetação influencia o modo como os animais usam o ambiente, uma vez
que eles têm exigências ecológicas específicas quando buscam recursos (Block;
Brennan, 1993). A estrutura da vegetação fornece informações sobre a
heterogeneidade dos habitats e consequentemente a disponibilidade de locais para
nidificar, forragear, pernoitar e descansar (Deppe; Rotenberry, 2008; Augenfeld et al.,
2008). Assim, estudos focando na relação condição corporal e qualidade do habitat –
que podem ser medidas através da disponibilidade de recurso e cobertura vegetal –
podem fornecer informações relevantes para auxiliar ações de manejo e conservação,
particularmente de espécies sensíveis as perturbações antrópicas.
2.2 Impactos antrópicos e conservação de aves em ilhas oceânicas
A ilhas oceânicas são ambientes desafiadores para a prevalência de
comunidades da fauna e da flora. São ambientes isolados, com recursos reduzidos,
expostos a condições climáticas oceânicas extremas e com alta vulnerabilidade a
mudanças ambientais e gargalos genéticos (Ângelo, 1989; Frankham, 1997; Duvat et
al., 2015). A limitação de área nesses ambientes faz com que ilhas possuam cadeias
tróficas menos complexas, com estrutura de comunidades relativamente constantes e
menor diversidade quando comparadas a ambientes continentais (Dexter, 1978; Yu;
Lei, 2001; Medina et al., 2011). O isolamento geográfico permite uma alta
concentração de biotas endêmicas com capacidades de dispersão reduzidas,
20
novidades evolutivas e alterações reprodutivas (Gillespie et al., 2008). As espécies
insulares tendem a ter distribuição geográfica limitada e populações naturalmente
pequenas vulneráveis a extinção como resultado de eventos demográficos
estocásticos (Gillespie et al., 2008). Além disso, os elevados índices de competição
e alteração do habitat, devido a mudanças geológicas e climáticas, aumentam a
vulnerabilidade dessas espécies, desempenhado um papel fundamental na formação
dessa biota (Gillespie et al., 2008; Kueffer; Fernández-Palacios, 2010).
Apesar de toda a sua importância e singularidade, ilhas oceânicas vêm
sofrendo pressões antrópicas ao longo dos séculos, tendo seus processos ecológicos
transformados devido as alterações das estruturas desses habitats (Marzluff, 2001;
McKinney, 2002). As espécies animais insulares são mais sensíveis do que as
continentais, mais susceptíveis a doenças e impactos devido sua evolução em
isolamento, sendo as taxas de extinção em ilhas 40 vezes maior do que as do
continente (Johnson; Stattersfield, 1990; Karels et al., 2008; Martin; Blackburn, 2012).
Embora essas espécies tenham sido sempre vulneráveis, o número de extinções
aumentou muito desde as primeiras colonizações humanas (Blackburn et al., 2004).
Desde 1500, 53% das espécies extintas no mundo foram aves e 94% dessas
extinções ocorreram em ilhas (Ricketts et al., 2005).
No Havaí (EUA), desde sua colonização em 1400, mais de 140 espécies
e subespécies de aves foram extintas e muitas espécies estão criticamente
ameaçadas (Biber, 2002; Hawaii Bird Conservation, 2017, Medina et al., 2011). Nas
ilhas Maurício (África), ocorreu um dos casos mais conhecidos de extinção de aves
em ilhas. O dodô (Raphus cucullatus), ave endêmica de Maurício foi extinta no século
XVII em menos de 100 anos após a colonização da ilha, devido à caça e
descaracterização do habitat (Cheke, 2006). As ilhas oceânicas localizadas no leste
do Oceano Pacifico foram as últimas regiões da Terra colonizadas por humanos, com
extinções catastróficas, com estimativas variando de 800 a 2000 espécies (Duncan et
al., 2013). Na Nova Zelândia, das 473 espécies de aves avaliadas na revisão de status
de conservação de espécies, 77 estavam ameaçadas e 56 extintas (Robertson et al.,
2013).
Atualmente, a principal ameaça para as aves insulares é a
descaracterização do habitat e a presença de espécies introduzidas, particularmente
predadores (Ricketts et al., 2005; Guo, 2014). A descaracterização do habitat é
principalmente ocasionada pela colonização humana que afeta mais de 50% das
21
espécies ameaçadas nas ilhas (Johnson, 1990; Blackburn, 2005). Antes da
colonização, muitas ilhas oceânicas não possuíam predadores naturais, assim, as
aves endêmicas, tendo evoluído em sua ausência, não desenvolveram respostas
evolutivas apropriadas para se defender dos predadores (Blackburn et al., 2004; Kier
et al., 2009). A introdução de espécies exóticas como gatos ferais (Felis catus) e ratos
(Rattus spp. e Mus musculus) são os principais exemplos de espécies invasoras
responsáveis por extinções em ilhas (Ashmole et al., 2000; Roff; Roff, 2003). Os gatos
ferais são responsáveis por pelo menos 14% de extinções globais de aves, mamíferos
e répteis em ambiente insulares, representando a principal ameaça a 8% das espécies
de aves criticamente ameaçadas (Medina et al., 2011). Na Nova Zelândia e Havaí,
Anthornis melanocephala e Porzana sandwichensis são exemplos de aves que foram
extintas por gatos (Medina et al., 2011).
Apesar das alterações antrópicas serem uma das principais causas da
perda de biodiversidade em ilhas, os mecanismos de resposta a impactos
associados à colonização humana ainda são pouco compreendidos para a maior parte
da fauna insular (Shochat et al., 2006; Sol et al., 2014). Conhecer os recursos
limitantes do habitat que influenciam na sobrevivência das aves é de grande
importância, já que as espécies selecionam as características do meio com o intuito
de aumentar a probabilidade de sobrevivência (Fretwell; Lucas, 1970). Assim,
conhecendo as alterações do ambiente insular e as altas taxas de extinção, é
importante concentrar esforços na conservação da avifauna insular, elaborando
estratégias de manejo e conservação mais eficientes (Davis, 2005; Gjerdrum et al.,
2005).
2.3 Conservação de aves insulares no Brasil: o caso de Fernando de Noronha
O arquipélago de Fernando de Noronha, Pernambuco, Brasil, é marcada
por pressões antrópicas desde sua colonização em 1503 (Oren, 1982; Batistella,
1996). Durante esses séculos de ocupação humana, diferentes instâncias
administrativas ficaram responsáveis pelo arquipélago, que foi de colônia penal no
século XVII a unidade de conservação federal no século XX, sofrendo influências
distintas sobre o seu ambiente, com maiores ou menores impactos na estrutura do
habitat (Oren, 1982; Schulz-Neto, 2004).
No arquipélago existem seis espécies de animais consideradas
endêmicas, entre as aves há o sebito (Vireo gracilirostris) e a cocoruta (Elaenia
22
ridleyana), entre os répteis há a cobra-cega (Amphisbaena ridleyi) e o lagarto mabuia
(Trachylepis atlantica). Quanto os invertebrados há dois representantes dos
gastrópodes (Ridleya quinqueradiata e Hyperaulax ridleyi). Existem ainda registros de
duas espécies endêmicas já extintas, sendo uma ave da família Rallidae e um
mamífero roedor (Noronhomys vespuccii) (Oren, 1984; 1982; Olson, 1981; Sazima;
Haeming, 2006).
O arquipélago abriga a maior diversidade de aves marinhas do país com
65 espécies relatadas, sendo possível observar colônias de reprodução de 11
espécies, com aproximadamente 30.000 indivíduos reproduzindo anualmente nos
costões rochosos (Olson, 1982; Oren, 1982; Teixeira et al., 1987). O trinta-réis-preto
(Anous minutus), a viuvinha (Gygis alba) e o atobá-grande (Sula dactylatra) são
exemplos de aves marinhas com colônias reprodutivas no arquipélago (Nacinovic;
Teixeira, 1989; Soto et al., 2000; Schulz-Neto, 2004). Além disso, estas ilhas abrigam
a única colônia de rabo-de-palha-de-bico-laranja (Phaethon lepturus) conhecida no
Brasil (BirdLife International, 2016c). Diante da sua importância como área insular de
permanência, reprodução, descanso e passagem de aves no Atlântico Sul, Fernando
de Noronha é classificada como uma área de grande importância para a conservação
de aves (Important Bird Area – IBA; Vooren; Brusque, 1999; BirdLife International,
2017).
Apesar da sua importância para fauna marinha, terrestre e endêmica, a
história do arquipélago foi marcada por vários episódios de introdução de fauna, com
mais de 15 espécies reportadas como introduzidas. Algumas dessas espécies não
conseguiram se estabelecer na ilha, como as jandaias (Aratinga jandaya), os chorões
(Sporophila leucoptera), os canários (Sicalis flaveola) e os papagaios-moleiro
(Amazona farinosa; Oren, 1984). Porém, outras espécies como os cardeais (Paroaria
dominicana), os pardais (Passer domesticus), os mocós (Kerodon rupestris), os
camundongos (Mus musculus), os gatos ferais (F. cattus), os ratos (Rattus spp.), os
sapos (Rhinella jimi), as rãs (Scinax ruber), os tejos (Salvator merianae), as cabras
(Capra sp.) e as vacas (Bos spp.) permanecem até hoje (Oren, 1982; 1984; Schulz-
Neto, 2004). Essas espécies introduzidas impactam a fauna nativa, como foi possível
observar tejos predando caranguejos (Johngarthia lagostoma), gatos ferais predando
ninhos de aves marinhas e sebito (Vireo gracilirostris) e garças predando espécie
endêmica de mabuia (Anexo A; Silva e Silva, 2008; Rechetelo com. pessoal,
2009observação pessoal, 2016; Mestre;).
23
Atualmente, cinco espécies da avifauna terrestre – aves que usam os
recursos provenientes da terra e não do mar - possuem populações estáveis na ilha
principal: a avoante (Zenaida auriculata), a cocoruta (E. ridleyana), o sebito (V.
glacilirostris), a garça-vaqueira (Bubulcus ibis) e o pardal (P. domesticus). Fernando
de Noronha é o único arquipélago do Brasil que possui populações residentes de
espécies de aves terrestres endêmicas (Schulz-Neto, 2004).
Elaenia ridleyana Sharpe, 1888
A cocoruta (E. ridleyana; Figura 1) é comumente encontrada nas
florestas e nas áreas menos afetadas pelos animais introduzidos na ilha principal, não
sendo comum próxima às habitações humanas (Nacinovic; Teixeira, 1989; Silva e
Silva, 2008). Relatada como rara em 1980, com os indivíduos observados na área
com vegetação seca (Caatinga) (Oren, 1982). Por ser menos conspícua do que o V.
gracilirostris, a população dessa espécie pode ter sido muitas vezes subestimada,
variando de 480 a 1000 indivíduos (Oren, 1984; Antas et al., 1990; Ridgely; Tudor,
1994; BirdLife International 2016b). Segundo a IUCN (International Union for
Conservation of Nature) o tamanho oficial da população é de 750 indivíduos. Tais
estimativas, todavia, necessitam de confirmações por meio de monitoramento regular
a fim de determinar com exatidão o tamanho da população. Além disso, as diferenças
nos métodos não permitem a realização de comparações detalhadas entre as
abundâncias ao longo dos anos.
24
Figura 1 - Indivíduo de cocoruta, Elaenia ridleyana, na trilha do Capim Açu na área
conservada - Parque Nacional Marinho na ilha principal do arquipélago de Fernando
de Noronha. (Foto: Cecília Licarião).
Devido às semelhanças de caracteres morfológicos e vocalização, E.
ridleyana foi tida por muito tempo como subespécie de E. spectabilis, sendo elevada
à espécie por Ridgely e Tudor (1994). As filogenias recentes para o gênero Elaenia
não incluíram amostras de E. ridleyana possivelmente devido à dificuldade de acesso
ao material (Rheindt et al., 2008). No continente, E. spectabilis é amplamente
distribuída, com exceção do norte do país, vivendo à beira da mata, capoeira e árvores
isoladas (Sick, 1997). Já E. ridleyana tem distribuição restrita ao arquipélago de
Fernando de Noronha, onde pode ser observada na ilha principal e na ilha Rata
(Olson, 1994). Estudos sobre biologia e ecologia das espécies do gênero Elaenia são
poucos (e.g. Medeiros; Marini, 2007; Marini et al., 2009; Hoffmann et al., 2013),
particularmente para E. ridleyana (e.g. Antas et al., 1990; Mestre et al., 2016).
Informações sobre E. ridleyana são em sua maioria existentes em inventários (Ridley,
1890; Bokermann, 1978; Oren, 1982; 1984; Ridgely; Tudor,1994) e aspectos da
história natural (Antas et al., 1990; Antas, 1991; Schulz-Neto, 1995; 2004; Silva e Silva,
2008), havendo poucos estudos ecológicos ou genéticos mais detalhados (Rheindt et
al., 2008; Mestre et al., 2016).
25
Quanto aos hábitos de forrageamento, E. ridleyana tem alimentação
bastante variada, o que possivelmente garantiu sua sobrevivência no arquipélago,
mesmo depois da grande destruição da vegetação durante o estabelecimento da
colônia penal no século XIX (Oren, 1982; Silva e Silva, 2008). Elaenia ridleyana
forrageia nos estratos da vegetação mais baixa até a copa das árvores, capturando
insetos e pequenos frutos. Os itens alimentares descritos para essa espécie foram:
chumbinho (Lantana camara;Verbenaceae) e a endêmica gameleira (Ficus noronhae;
Moraceae) (Oren, 1984; Olson, 1994; Antas et al., 1990; Silva e Silva, 2008). Análises
de conteúdo estomacal registraram frutos de jabuticaba da praia (Eugenia rotundifolia;
Myrtaceae) além de alguns poucos insetos, larvas e adultos de Myrmeleontidae e
Neuroptera (Nacinovic; Teixeira, 1989; Miranda, 2007). No segundo semestre a ilha
passa por um longo período de estiagem e o néctar do mulungu (Erythrina velutina)
torna-se um importante recurso alimentar (Thunberg, 1822, Sazima et al., 2009; Silva
e Silva, 2008).
Elaenia ridleyana foi registrada reproduzindo-se principalmente entre
fevereiro e maio (Antas et al., 1990). No entanto, já foram observados ninhos ativos
nos meses de outubro em 1999 e 2008 (Silva e Silva, 2008). O ninho é construído
com a semente de Gonolobus micranthus e com os galhos de Cucurbitaceae
alinhados e adensados formando um novelo de lã, forrados no interior com pecíolos
muito finos localizados nos ramos desencapados de burra leiteira (Sapium argutum;
Euphorbiaceae), mulungu (E. velutina; Fabaceae) e cajueiro (Anacardium occidentale;
Anacardiaceae) (Ridley, 1890; Oren, 1982). Fragmentos de plásticos que lembravam
a pele de um lagarto foram observados compondo um dos ninhos (Bokermann, 1978).
O ninho tem em média 54,9 mm altura, 75,5 x 86,9 mm de diâmetro e 33,6 mm de
profundidade nos quais são postos em média dois ovos brancos com manchas
vermelhas escuras com aproximadamente 22 x 16 mm e 3 g (Schulz-Neto, 2004).
E. ridleyana é classificada como uma espécie ameaçada de extinção
com status de ‘vulnerável’ dada sua distribuição restrita (MMA, 2014; BirdLife
International, 2016b). Apesar de habitar uma área de proteção conferida pelo Parque
Nacional Marinho (PARNAMAR), essa espécie está sujeita a várias ameaças como a
predação por animais introduzidos, tais como gatos, e todas as outras ameaças
provocadas pela antropização no arquipélago. Antes da implementação do parque,
essa espécie era abatida pelos habitantes locais para fins de recreação (Nacivovic;
26
Teixeira, 1989). Diante dessas circunstâncias, é necessário estudar a história de vida
e ecologia dessa espécie para se tomar medidas eficientes de conservação.
Vireo gracilirostris (Sharpe), 1890
A distribuição do sebito, V. gracilirostris, se restringe à ilha principal de
Fernando de Noronha (Olson, 1984; Figura 2). Nesta ilha, é encontrado nas mesmas
áreas onde são observadas as E. ridleyana. Há relatos de que a espécie era frequente
nos cajueiros (Anacardium sp.) e coqueiros (Cocos sp.) na área antropizada,
ocorrendo em habitat secundário, mas ausente nas áreas abertas sem vegetação
(Ridley, 1888). A ausência de V. gracilirostris nessas áreas sugere que a espécie era
historicamente mais difundida, já que a ilha teria sido coberta de floresta antes da
colonização (Olson, 1994). Estudos do tamanho populacional de V. gracilirostris
estimaram de 84 a 1000 indivíduos (BirdLife International, 2016b). Segundo a IUCN o
tamanho oficial da população é de 1000 indivíduos (BirdLife International, 2016b),
mas, assim como para E. ridleyana, essas estimativas não são padronizadas,
impossibilitando a compreensão de possíveis flutuações populacionais.
Figura 2 - Indivíduo de sebito, Vireo gracilirostris, marcado com anilhas coloridas
(combinação YYBC – amarelo, amarelo, branco, cinza) na área conservada do Parque
Nacional Marinho na ilha principal do arquipélago de Fernando de Noronha. (Foto:
Cecília Licarião).
27
Filogeneticamente, V. gracilirostris é mais aparentado com V. olivaceus,
espécie migratória que tem distribuição nas Américas (Sharpe, 1890; Brewer;
Orenstein, 2010; BirdLife International, 2016b). V. gracilirostris possui maior
abundância em áreas mais conservadas com vegetação arbóreo/arbustiva
predominante, contudo, também podem ser encontrados nas áreas antropizadas
(Schulz-Neto, 2004; Mestre et al., 2016).
Vireo gracilirostris tem hábito alimentar principalmente insetívoro,
alimentando-se de pequenos artrópodes. Forrageia revirando folhas e caules desde
as copas das árvores até o chão, sendo observado percorrendo pequenas distâncias
atrás da presa além de ser facilmente observado pendurado de cabeça para baixo
capturando presas na vegetação (Oren, 1982). Análises de conteúdo estomacal
mostraram insetos das ordens Coleoptera, Hymenoptera, Orthoptera e Trichoptera, e
poucos frutos de chumbinho (Lantana camara) (Nacinovic; Teixeira, 1989). Outros
itens alimentares menos frequentes são o néctar de mulungu (E. velutina), frutos de
flamboyant (Delonix regia; Fabaceae) e fedegosa (Cassia tora; Fabaceae) (Oren,
1982; Olson, 1981; 1994; Sazima et al., 2009).
No que se refere ao período reprodutivo de V. gracilirostris, alguns
autores relatam que ocorre no primeiro semestre, iniciando com a chegada do período
chuvoso, entre março e abril, podendo se prolongar até julho, estando sujeito ao
período de chuvas (Silva e Silva, 2008). Outros relatam que coincide com a estação
seca (setembro e outubro) (Nacinovic; Teixeira, 1989). Essas aves põem de dois a
três ovos e nidificam durante 13 dias. O ninho tem forma de uma tigela funda e é
construído de folhas e fibras vegetais macias presas na forquilha das árvores e tem
diâmetros médios de 21 x 14 mm por 18 x 12 mm (Silva e Silva, 2008).
Vireo gracilirostris é considerada como ‘quase ameaçado’ de extinção
devido à sua distribuição restrita, além da sua pequena população, estando, portanto,
sob maior risco de eventos estocásticos (BirdLife International, 2016b). Apesar de ter
a mesma distribuição de E. ridleyana, o status de conservação é distinto. Essa
diferença se dá pelo fato da população estimada de E. ridleyana ser menor do que a
V. gracilirostris (BirdLife International, 2016b).
A IUCN propõe algumas ações de conservação tanto para V.
gracilirostris quanto para E. ridleyana, medidas como o monitoramento das
populações e análise das tendências de habitat com objetivo de assegurar que os
habitats remanescentes de floresta secundária recebam proteção adequada (BirdLife
28
International, 2016). Para embasar ações de conservação é necessário que se
conheça a biologia e ecologia da espécie. No entanto, poucos estudos foram
realizados até hoje com essas aves, sendo o estudo mais completo publicado até
agora para V. gracilirostris resultado da viagem que Storrs Olson realizou ao
arquipélago em 1973 (Olson, 1994), que descreve aspectos da história de vida,
morfologia e ecologia da espécie.
Justificativa
Diante das particularidades dos ambientes insulares e da alteração da
qualidade do habitat ocasionadas pela antropização, é preciso entender melhor as
necessidades ecológicas dessas espécies a fim de auxiliar ações de conservação e
evitar novas extinções. A conservação de espécies insulares somente se dará se for
mantido a qualidade do habitat através da conservação de sua vegetação, uma vez
que a fauna insular é dependente desses ambientes. Além disso, é preciso monitorar
os efeitos das espécies exóticas sob populações nativas de forma a promover a
conservação das espécies nativas.
29
CAPÍTULO 1
CONDIÇÃO CORPORAL E ABUNDÂNCIA DOS PASSERIFORMES ENDÊMICOS NO ARQUIPÉLAGO DE FERNANDO DE NORONHA, BRASIL
Cecília Licarião1 (*), Luiz Mestre2,3, Lorenzo Zanette1 e Juliana Rechetelo3,4 1 Department of Biology, Federal University of Ceará, Brazil. 2 Federal University of Paraná, Brazil. 3 Ornithology Lab, Centre of Marine Studies, Federal University of Paraná, Brazil. 4 Hyacinth Macaw Institute. * Corresponding author: [email protected] ___________________________________________________________________ Artigo a ser submetido para publicação no periódico Bird Conservation International
30
3 INTRODUÇÃO
As aves escolhem o ambiente onde vivem de forma não aleatória,
selecionando características do habitat que podem variar de acordo com as diferentes
espécies e localidades (Luck, 2001; Johnson, 2007). Características como a cobertura,
densidade e heterogeneidade da vegetação, disponibilidade de alimento, densidade de
potenciais competidores, presença de abrigos e de locais adequados para a reprodução
são atributos importantes na escolha (Fahrig, 2001; Jones, 2001; Mezquida, 2004;
Brightsmith, 2005; Johnson, 2007; Aguilar et al., 2008). Essas escolhas levam ao uso
desproporcional do meio, em que habitats com maior qualidade tendem a apresentar
maior abundância de espécies (Shanahan et al., 2011).
A qualidade do habitat, no entanto, é modificada pelas alterações
antrópicas que comprometem a estrutura dos ambientes ao substituir o habitat natural
por ambientes modificados, alterando os recursos e as características ecológicas
essenciais para os indivíduos (McKinney, 2002). As alterações antrópicas modificam,
por exemplo, a quantidade e a previsibilidade dos recursos alimentares, principalmente
devido às alterações na estrutura da vegetação (Tubelis et al., 2004; Laurance et al.,
2011; Von Post et al., 2012; Powell et al., 2015). A menor complexidade vegetal nas
áreas antropizadas e menor abundância de presas diminui as oportunidades de
forrageamento das aves, principalmente as insetívoras, havendo grandes declínios
dessas populações ao longo de gradientes de antropização (Oliveira-Filho et al., 2001;
Sekercioglu et al., 2002; Adamík et al., 2003; Traveset et al., 2015).
Com a persistência das perturbações antrópicas, muitas espécies não
conseguem se adaptar às novas condições ambientais, o que leva a um decréscimo da
riqueza e abundância local (Santos et al., 2008; Pavoine et al., 2011; Leal et al., 2012).
O que é intensificado nos ambientes insulares (Blackburn et al., 2005). Por estas
razões, muitas espécies de aves estão declinando para níveis de populações
insustentáveis nesses ambientes (Zedler et al., 2001).
Os fatores antrópicos interferem na qualidade do habitat influenciando a
distribuição dos indivíduos no ambiente, sendo necessário levar em consideração os
fatores determinantes da qualidade do habitat, identificando como esses fatores afetam
as escolhas dos indivíduos (Jones, 2001; Luck, 2001). Para compreender como a
antropização afeta os indivíduos, são usadas medidas como a condição corporal que é
sensível a variação do ambiente, referindo-se ao estado energético do animal, sendo
31
considerada como um indicador da saúde, qualidade e vigor do indivíduo (Schulte-
Hostedde et al., 2001; Green, 2001; Cox et al., 2014). Mensurar a condição corporal
dos indivíduos pode fornecer respostas sobre como a antropização afeta as aves (Liker
et al., 2008; Meillère et al., 2015). Muitas aves apresentam condições corporais
inferiores em ambientes antropizados quando comparadas com aquelas em áreas
conservadas (Chávez-Zichinelli et al., 2013; Leloutre et al., 2014). Muitas vezes a
condição corporal é associada ao fitness, porque muitos dos traços selecionados
sexualmente e da história de vida são dependentes da condição dos indivíduos
(Lochmiller; Deerenberg, 2000; Tomkins et al., 2004; Milenkaya et al., 2015). É
necessário considerar várias medidas de condição corporal que quando
correlacionadas refletem aspectos diferentes da fisiologia de um animal, incluindo a
aquisição de recursos, estado nutricional e estresse (Milenkaya et al., 2015).
Para avaliar a condição corporal dos indivíduos são utilizadas medidas
como o peso e a quantidade relativa de gordura e de músculos no corpo das aves, as
quais tendem a diminuir quando os indivíduos se tornam energeticamente restritos
(Khalilieh et al., 2012). Medidas como o estágio da protuberância cloacal e a placa de
incubação são importantes para avaliar o desempenho reprodutivo (Marini; Durães,
2001; Faria et al., 2008). A condição corporal também pode influenciar no período de
muda da ave, afetando a qualidade das penas, que é medida através do seu nível de
desgaste (Pap et al., 2008; Vágási et al., 2011). O desgaste de penas afeta diretamente
o desempenho das aves, uma vez que penas mais desgastadas vão diminuir a
eficiência de voo e de termorregulação (Merila; Hemborg, 2000). A presença de
ectoparasitas também influencia diretamente a condição corporal das aves e,
dependendo do nível de infestação podem reduzir o sucesso reprodutivo, a postura, o
tamanho e sobrevivência da ninhada (Thompson et al., 1997; Storni, 2005; Enout et al.,
2009).
As alterações antrópicas têm efeito negativo sobre a condição corporal
dos indivíduos, já que o armazenamento de energia afeta a sobrevivência e
desempenho reprodutivo (Marzluff, 2001; Perrig et al., 2014). A condição corporal dos
indivíduos está relacionada com a qualidade do habitat, como foi observado para a
espécie europeia Sylvia atricapilla (Sylviidae) e para a norte americana Chen
caerulescens (Anatidae), que apresentaram melhor condição corporal em habitas de
melhor qualidade (Mainguy et al., 2002; Carbonell et al., 2003).
32
Assim, aliar o conhecimento da qualidade do habitat através dos recursos
disponíveis no ambiente com a condição corporal dos indivíduos pode ser vantajoso
para se obter respostas das populações às alterações da paisagem (Johnson et al.,
1985; Janin et al., 2011) e para avaliar ambientes em diversos graus de conservação
(Costa; Macedo, 2005).
Diante das alterações antrópicas e das suas consequências para a
avifauna, é crucial entender não apenas como os organismos são afetados pelas
mudanças de qualidade do habitat, mas também como eles podem ou não se adaptar
às novas restrições (Meillère et al., 2015). O conhecimento dos elementos mais
importantes do habitat que influenciam na condição corporal dos indivíduos é
especialmente importante para aves ameaçadas que habitam ilhas alteradas pela
antropização. Como é o caso do arquipélago de Fernando de Noronha, uma área
importante pela riqueza e biodiversidade, que abriga espécies de aves endêmicas
(Vireo gracilirostris e Elaenia ridleyana) mas que tem um histórico marcado pela
antropizadação (Schulz-Neto, 2004; Oppel et al., 2004; BirdLife International, 2014).
Deste modo queremos testar se há diferença da qualidade do hábitat entre as áreas
conservada e antropizada na ilha principal de Fernando de Noronha e verificar qual a
influência dessas modificações sobre a condição corporal e abundância dos
passeriformes endêmicos dessa ilha.
Como na área de estudo há um alto grau de perturbação antrópica,
possibilitando verificar as diferentes respostas das aves terrestres a esses distúrbios.
Dessa forma, nossas hipóteses são: 1. Há diferença na qualidade do hábitat
(disponibilidade de recurso e cobertura vegetal) entre as áreas conservada e
antropizada. 2. Em áreas antropizadas a baixa qualidade de habitat afetará
negativamente a condição corporal e abundância dos indivíduos de Vireo gracilirostris
e Elaenia ridleyana.
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Área de estudo
Este estudo foi realizado na ilha principal do arquipélago de Fernando de
Noronha. Esse arquipélago está localizado no Atlântico Sul equatorial (3º52'S,
32º26'W), distante 345 km a nordeste da costa brasileira e pertence ao Estado de
Pernambuco (Almeida, 1955). Além da ilha principal, com 17 km2 o arquipélago é
composto por mais 20 ilhas, ilhotas e rochedos totalizando uma área de 26 km2
33
(Teixeira et al., 2003). O arquipélago apresenta uma estação seca (agosto a janeiro) e
uma chuvosa (fevereiro a julho) bem definidas, com temperatura média anual de 27º C
(Teixeira et al., 2011; Almeida, 2002).
O arquipélago de Fernando de Noronha, colonizado em 1503, tem uma
história de ocupação marcada por fortes pressões antrópicas, sendo o único ambiente
insular brasileiro constantemente ocupado há cinco séculos (Batistella, 1996). Ao longo
desses séculos, as comunidades de plantas nativas foram severamente alteradas pelo
desflorestamento, extração de madeira seletiva e incêndios florestais (Alves, 2006). Em
1870 a vegetação da ilha principal foi retirada em quase sua totalidade (Oren, 1982;
Antas, 1991).
A vegetação dominante na ilha principal é considerada xerofítica
caducifólia com características semelhantes a vegetação de Caatinga (Batistella,
1996). Atualmente, a ilha é coberta por vegetação seca em estágio secundário de
regeneração, dominada por trepadeiras e arbustos, com representantes da família
Capparaceae (Capparis cynophallophora), Fabaceae (Cassia sp.) e Euphorbiaceae
(Sapium sceleratum). A vegetação rasteira é representada por espécies da família
Convolvulaceae (Hypomoea sp. e Merremia sp.) e algumas árvores emergentes podem
chegar a 20 m de altura, como membros da família Sapotaceae (Bumelia sartorum),
Anacardiaceae (Spondias spp.), Moraceae (Ficus noronhae) e Fabaceae (Erythrina
velutina) e terra nua, dominado por florestas secundárias (IBAMA, 1990; Alves, 2006;
Mello, 2016).
Atualmente, a ilha principal é a única habitada, as demais já foram
habitadas há décadas atrás, como a ilha Rata. A população residente na ilha é de
aproximadamente três mil habitantes e está distribuída em seis vilas na ilha principal
(Vila dos Remédios, Vila dos Trinta, Vila Floresta Velha, Vila Quixába, Vila Boldró e
Floresta Nova; IBAMA, 2010). Além da população residente, a ilha conta com a visita
anual de aproximadamente 80 mil turistas (ADEFN, 2014). O turismo e a ocupação
irregular são importantes fatores que modificam e impactam a fauna e flora nativas
(Silva e Silva, 2008). A introdução de animais e plantas exóticas e o descarte irregular
de lixo são os maiores problemas enfrentados no arquipélago desde a colonização
(Schulz-Neto, 2004; Mello; Oliveira, 2016).
O arquipélago de Fernando de Noronha está inserido em duas Unidades
de Conservação Federais administradas pelo ICMBio: a Área de Proteção Ambiental
de Fernando de Noronha (APA-FN) e o Parque Nacional Marinho de Fernando de
34
Noronha (PARNAMAR-FN). A APA-FN corresponde a 30% da área total do
arquipélago, sendo a área da ilha principal correspondente a 7,8 km² na qual estão
localizadas as instalações de infraestrutura, a indústria hoteleira, a atividade
agropecuária e as residências (IBAMA, 1990). O PARNAMAR-FN é formado por 2/3 da
ilha principal (9,2 km²) e inclui todas as ilhas secundárias, com área total de 112,7 km²
(IBAMA, 1990). Nesse estudo, a APA-FN foi considerada como área antropizada dada
a ocupação local, impactos antrópicos e localização das vilas, tendo sua paisagem
intensamente modificada ao longo dos anos de colonização. Enquanto que o
PARNAMAR-FN foi considerado como área conservada, devido à quase inexistência
de construções antrópicas, sendo utilizado apenas para pesquisa e turismo
supervisionado (Figura 3).
Figura 3 - Mapa do arquipélago de Fernando de Noronha com a delimitação das duas
Unidades de Conservação. Os limites do Parque Nacional Marinho de Fernando de
Noronha, área conservada, são determinados pela linha sólida. A Área de Proteção
Ambiental de Fernando de Noronha, área antropizada, está fora do polígono da ilha
principal (adaptado de Google Earth image 2016 Digital Globe). A inserção indica a
localização do arquipélago (estrela vermelha).
35
O arquipélago de Fernando de Noronha abriga a maior diversidade de
aves marinhas do país, e é o único arquipélago do Brasil que possui populações
residentes de aves terrestres endêmicas (Schulz-Neto, 2004). Atualmente existem
cinco espécies de aves terrestres com populações estáveis na ilha. Estas espécies são:
Zenaida auriculata (avoante), Elaenia ridleyana (cocoruta), Vireo gracilirostris (sebito),
Bubulcus ibis (garça-vaqueira) e Passer domesticus (pardal). Os nomes científicos e
populares estão de acordo com o Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO;
Piacentini et al., 2015).
4.2 Espécies de estudo
Neste estudo, as espécies foco foram Elaenia ridleyana e Vireo
gracilirostris, aves endêmicas do arquipélago com populações mais abundantes na ilha
principal (Schulz-Neto, 2004; Mestre et al., 2009). Essas aves são principalmente
insetívoras, alimentando-se de pequenos artrópodes encontrados nos arbustos e no
folhiço, forrageando tanto na copa das árvores quanto no chão, revirando folhas e
caules (Olson, 1994). Podem ainda se alimentar do néctar de mulungu (E. velutina)
(Sazima et al., 2009) e das inflorescências e pequenos frutos de chumbinho (L. camara)
e gameleira (F. noronhae) (Oren, 1984; Olson, 1994).
O status de conservação de E. ridleyana e V. gracilirostris é nacionalmente classificado
como ‘vulnerável’ dada sua distribuição restrita (apenas no arquipélago de Fernando
de Noronha) (MMA, 2014). Internacionalmente, E. ridleyana é classificada como
‘vulnerável’ e V. gracilirostris como ‘quase ameaçado’ (BirdLifeInternational, 2016a).
Essa distinção na classificação internacional se dá pelo fato da população de E.
ridleyana ter sido estimada em aproximadamente 750 indivíduos, enquanto a população
de V. gracilirostris é estimada em aproximadamente 1000 indivíduos
(BirdLifeInternational, 2016b). No entanto, essas estimativas do tamanho populacional
precisam ser revisadas.
4.3 Coleta de dados
A pesquisa foi realizada entre 8 de março e 22 maio de 2016 na ilha
principal de Fernando de Noronha, durante a estação chuvosa. Primeiramente foram
coletados dados de condição corporal das aves (10 a 24 de março). Em seguida foram
coletados dados de qualidade do hábitat (disponibilidade de recurso alimentar e
36
caracterização da vegetação) e por fim foram coletados dados de abundância dos
indivíduos na área conservada (PARNAMAR-FN) e antropizada (APA-FN) (Figura 4).
A execução do projeto, captura das aves e coleta de material biológico foi feita sob
licença do ICMBio através do Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade
(SISBIO) nº 49595-3, e o anilhamento das aves foi autorizado pelo Centro Nacional de
Pesquisa e Conservação de Aves Silvestres (CEMAVE) registrada no Sistema Nacional
de Anilhamento (SNA) como projeto nº 4075.
Figura 4 - Pontos de coleta na ilha principal de Fernando de Noronha na área
conservada (cinza escuro) e na área antropizada (cinza claro): A – Redes de neblina
(oito pontos de amostragem, quatro na área conservada e quatro na área antropizada);
B - Armadilha de malaise (10 pontos de amostragem, cinco em cada área) e guarda-
chuva entomológico (20 pontos de amostragem, 10 em cada área); C – Cobertura
vegetal (20 pontos de amostragem, 10 em cada área); D - Pontos de escuta (32 pontos
de amostragem, 16 em cada área).
A
37
C
B
38
4.3.1 Caracterização da vegetação
Para testar o pressuposto de que a área conservada (PARNAMAR)
possuía melhor qualidade de hábitat do que a área antropizada (APA), foram
mensuradas variáveis de estrutura da vegetação, de cobertura da vegetação e do solo
(Apêndice A). Para isso, foram amostrados 20 pontos de caracterização da vegetação
na ilha principal, 10 pontos na área conservada e 10 na área antropizada. A distância
entre os pontos foi de 300 m. Em cada ponto amostral (transecto), foram marcados 12
subpontos distantes 10 m entre si (Figura 5). Os transectos foram posicionados
paralelos às trilhas preexistentes nas áreas, estando a 5 m de distância da mesma. Em
cada subponto foi aplicado o método do ponto quadrante.
O método do ponto quadrante foi utilizado para quantificar a estrutura
horizontal e vertical da vegetação em cada área (Brower, et al., 1997; Martins,1993;
Mitchell, 2004; Freitas; Magalhães, 2012). Esse método consiste em mensurar as
quatro árvores ou arbustos mais próximos, calculando a distância mínima do ponto
para as árvores/arbustos determinadas. A densidade de árvores por unidade de área
pode ser calculada a partir da distância média entre árvores (Ashby, 1972; Martins,
1979). Cada ponto de amostragem é dividido em subpontos nos quais se estabelece
uma cruz delimitando quatro quadrantes (Figura 5).
D
39
Figura 5 - Mapa da ilha principal de Fernando de Noronha, detalhando uma das 20
unidades amostrais em que foi realizada a caracterização de habitat utilizando o método
de ponto quadrante. Em cada unidade amostral há 12 subpontos nos quais são
mensuradas as distâncias entre as quatro árvores/arbustos mais próximos de cada
subponto. Para cada uma dessas quatro árvores foi medido o diâmetro na altura do
peito e do solo, altura e densidade de dossel.
A estrutura vertical da vegetação foi medida através da altura, do
diâmetro na altura do peito (DAP) (padronizado a 1.30 m do chão), do diâmetro na
altura do solo (DAS) e da densidade de dossel de cada árvore/arbusto. A densidade
de dossel foi medida através de fotografias da copa das árvores analisando a
porcentagem de sombreamento no programa Gap Light Analyzer 2.0.4. (Frazer et al.,
1999). As fotografias foram feitas a 1.30 m do solo com lente hemisférica olho de peixe
acoplada ao aparelho celular (Iphone 5s) na porção inferior das copas em um ponto
focal.
Além disso, em cada um dos 20 pontos amostrais foi determinada a
porcentagem de cobertura da vegetação em um raio de 25 m. A área poderia ser
coberta por: árvores (vegetação com mais de 5 m de altura, com troncos espessos e
lignificados), arbustos (plantas com pequeno diâmetro e poucas ramificações
lignificadas entre 0,5 a 5 m de altura), vegetação rasteira (plantas rasteiras entre 0 e
0,5 m de altura), área aberta (areia ou trilhas abertas) e área antropizada (incluindo
estradas, casas e outras instalações feitas pelo homem; IBGE, 2012; Mestre et al.,
2016).
40
Para determinar a cobertura do solo foi posicionado um quadrante de
1x1 m nos mesmo subpontos utilizados no método do ponto quadrante citados acima,
totalizando 120 pontos na área conservada e 120 pontos na área antropizada. Em
cada quadrante, foi determinado a porcentagem de cobertura do solo por herbáceas
graminóides (plantas herbáceas com crescimento em touceiras), herbáceas não
graminóides (plantas herbáceas com caule não lenhoso), subarbusto (vegetal que na
fase adulta é semilenhosa ou lenhosa na base, e tem altura inferior a 1 m), serapilheira
(cobertura superficial do solo de material vegetal seco e em decomposição misturado
a terra), solo exposto (solo nu, sem cobertura vegetal) e rocha. Em cada quadrante, o
somatório das porcentagens de cada tipo de cobertura deve totalizar 100%
(Cornelissen et al., 2003; IBGE, 2012).
Durante as amostragens de caracterização vegetal, foram observados
indivíduos se alimentando e nidificando em algumas árvores, sendo essas
informações reportadas sem utilização de padronização de método. Essas
observações foram utilizadas para compor o conhecimento da história natural dessas
aves.
4.3.2 Disponibilidade de recurso alimentar
Para estimar a disponibilidade de recurso alimentar para E. rildeyana e
V. gracilirostris, espécies preferencialmente insetívoras, foram utilizados métodos
ativos e passivos para capturar artrópodes nas áreas conservadas e antropizadas.
Armadilhas do tipo malaise (método passivo) foram utilizadas para capturar
artrópodes alados e o guarda-chuva entomológico (método ativo) foi utilizado para
capturar artrópodes presentes nas folhagens de árvores e arbustos (Martin, 1977;
Southwood; Henderson, 2000; Cotton, 2007; Mallet-Rodrigues, 2010).
A armadilha do tipo malaise consiste em uma tenda aberta com um
acesso na ponta, preferencialmente de cor escura e uma coberta inclinada de cor clara
para direcionar os artrópodes ao frasco coletor contendo detergente (Malaise, 1937;
Townes, 1972; Mallet-Rodrigues, 2010; Figura 6). Foram instaladas armadilhas
malaises em dez pontos da ilha, cinco em cada área, sendo mantida uma distância
mínima de 300 m entre elas (Figura 5). As armadilhas foram abertas das 6 h ás 18 h
em dois dias seguidos, totalizando 24 h por ponto. O esforço total foi de 240 h de
armadilha malaise abertas, 120 h por área. Os artrópodes foram capturados em
recipientes de 200 ml contendo detergente, e ao serem retirados da armadilha foram
41
devidamente lavados com álcool e em seguida armazenados em álcool a 70% para
posterior triagem e identificação (Brescovit et al., 2004). As amostragens dos
artrópodes não coincidiram no tempo e espaço com as amostras das aves, sendo
realizados dez dias depois.
O guarda-chuva entomológico consiste em um tecido de coloração
branca de 60x60 cm, fixado em uma armação de madeira em cruz (Figura 6). A
vegetação é agitada por meio de um batedor e os artrópodes que caem sobre o pano
são imediatamente coletados com o auxílio de um pequeno aspirador, pinça ou pincel,
e transferidos para frascos com álcool 70% (Campos, 2006; Mallet-Rodrigues, 2010)
e posteriormente levados ao Laboratório de Ecologia de Comportamento Animal na
Universidade Federal do Ceará (UFC) para identificação. Foram amostrados 10
pontos na área conservada e 10 na área antropizada (Figura 5). Em cada ponto foi
percorrido um transecto de 150 m ao longo de trilhas preexistentes. A distância entre
os locais era de 300 m a fim de garantir a independência espacial dos pontos e cobrir
a maior área possível da ilha. A amostragem consistiu em inserir aleatoriamente o
guarda-chuva entomológico abaixo dos ramos das árvores e arbustos (20 batidas em
cada árvore, arbustos ou ramos; Brescovit et al., 2004). A captura de artrópodes com
o guarda-chuva entomológico foi realizada por uma hora dentro do intervalo de 9 h e
12 h, totalizando um esforço de 10 h por área. Totalizando um esforço amostral de
260 horas de coleta de artrópodes. As ordens de amostragem dos pontos para as
duas armadilhas foram aleatorizadas entre as áreas conservada e antropizada.
42
Figura 6 - Armadilhas utilizadas para coleta de artrópodes nas áreas conservada e
antropizada da ilha principal do arquipélago de Fernando de Noronha. A - Armadilha
do tipo malaise, método passivo. B - Armadilha do tipo guarda-chuva entomológico,
método ativo. (Fotos: Juliana Rechetelo).
Os artrópodes foram classificados a nível de ordem (para as classes
Insecta e Arachnida) e classe (para Diplopoda) e posteriormente separados em
morfotipos. A triagem do material foi realizada com auxílio de lupa estereoscópio (20x)
(NIKON SMZ 1500). Os artrópodes foram identificados com o auxílio de literatura
(Chinery, 2007; Carvalho et al., 2012). Subsequentemente, foi mensurada a
abundância (número de indivpiduos), a biomassa (volume dos indivíduos) e a riqueza
(número de morfotipos) de artrópodes por área. Os espécimes foram cuidadosamente
fotografados com uma câmera (modelo DS-Fi1) acoplada a lupa (NIKON SMZ 1500).
A posteriori, essas fotografias foram utilizadas no software ImageJ onde pode ser
mensurado o comprimento e a largura dos indivíduos (Rasband, 1997). O volume dos
artrópodes foi calculado através da fórmula de volume elipsoide (Magnusson et al.,
2003):
43
Onde, V = volume, C = comprimento e L = largura, obtendo o volume em milímetro
cubico (mm3).
Para auxiliar na identificação das ordens de artrópodes consumidos
pelas aves em estudo, também foram analisadas seis amostras de fezes, quatro de
E. ridleyana e duas de V. gracilirostris, obtidas durante a campanha de anilhamento.
Durante o anilhamento, as aves costumam defecar dentro do saco de contenção ou
durante o manuseio quando isso ocorre as fezes são coletadas e armazenadas em
álcool para posterior análise (Ralph et al., 1985). As amostras de fezes foram
analisadas na Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG).
4.3.3 Condição corporal dos indivíduos
Redes de neblina foram utilizadas para capturar indivíduos de E. ridleyana
e V. gracilirostris e assim mensurar a condição corporal dos mesmos. As redes de
neblina foram dispostas em trilhas pré-existentes na ilha principal para capturar as aves.
As redes de neblina (12x3 m; 36 mm) foram abertas ao amanhecer (5 h) e fechadas no
início da tarde (14 h) sendo monitoradas em intervalos de 20-30 min para evitar que os
indivíduos capturados permanecessem muito tempo nas redes (Low, 1957; Ralph et
al., 1993; Roos, 2010). Foram amostrados quatro pontos de rede de neblina em cada
área, sendo que o esforço amostral por área dependeu do número de indivíduos
capturados, sendo realizados 1.06 horas/rede na área conservada e 1.17 horas/rede
na área antropizada. Foram totalizadas 96 horas de redes abertas e um esforço de
19.162 m2h em 13 dias de captura. (metros quadrados de rede de neblina por hora de
rede aberta). A taxa de captura de indivíduos na área antropizada foi 5,69 ind/h/rede e
7,81 ind/h/rede na área conservada.
As aves foram marcadas com anilhas metálicas numeradas cedidas pelo
CEMAVE/ICMBio. Cada indivíduo recebeu também três anilhas coloridas, formando
combinação única de cores que permite a individualização de cada ave. Em seguida
as aves foram soltas no mesmo local de captura.
Para inferir a condição corporal dos indivíduos de E. ridleyana e V.
gracilirostris foram medidos: o peso (Milenkaya et al., 2015), a reserva de gordura,
44
onde foi classificada a quantidade de gordura armazenada na fúrcula (Milenkaya et
al., 2013, 2015), o tamanho do músculo peitoral que envolve o esterno (Ludtke et al.,
2013; Milenkaya et al., 2013), o desgaste das penas de voo (Merilä; Hemborg, 2000),
a quantidade de ectoparasitas (Loye; Zuk, 1991; Mestre, 2011; Calegaro-Marques;
Amato, 2014), a protuberância cloacal e a placa de incubação (Davies et al., 2015).
Para a pesagem, os indivíduos foram imobilizados dentro de um cilindro
de papelão (4x10 cm e 1 mm de espessura aberto nas duas extremidades) e pesados
em uma balança analógica digital (com precisão de 0,01 g). O comprimento da asa,
da cauda, do bico e do tarso foi mensurado com o auxílio de um paquímetro analógico
digital (com 0,01 mm de precisão; Apêndice B). A presença de gordura na fúrcula foi
classificada de zero a quatro, sendo: 0 – ausência de gordura na cavidade da fúrcula,
1- a cavidade está 1/3 preenchida, 2- a cavidade está 2/3 preenchida, 3- a cavidade
está completamente preenchida e 4- a cavidade da fúrcula está mais do que cheia, i.
e. 4/3. (Kaiser, 1993; Gosler, 2004; Sutherland et al., 2004; Anexo B).
A medida do músculo peitoral que envolve o esterno foi classificada de
zero a dois, sendo: 0- pouco músculo peitoral com o osso esterno bem visível, 1- com
musculatura peitoral cobrindo o osso esterno e 2- grande volume de músculo peitoral
não sendo fácil a percepção do osso esterno (Bolton et al., 1993; Anexo C).
Para o desgaste de penas foram contabilizadas as penas de voo
(primárias) da asa por serem as mais importantes na manutenção do voo, além de
serem significativamente mais desgastadas do que as penas secundárias e terciarias
(Vágasi, et al., 2011), além das penas da cauda que mantem a qualidade do voo. O
desgaste de penas da asa e da cauda foi classificado de zero a cinco, sendo: 0- penas
primárias com bordas perfeitas e 5– penas excessivamente usadas, com
extremidades quebradas (IBAMA, 1994; Anexo D).
O grau de infestação das aves por ectoparasitas foi estabelecido
visualmente para evitar a utilização de reagentes químicos que afetam a sobrevivência
das aves (Whalter, Clayton, 1997; Dowling et al., 2001). Para avaliar a presença e
quantidade de ectoparasitas, foram observadas as penas da asa e da cauda contra a
luz e classificadas em graus de infestação: 1- nulo (sem presença ou sinais de
ectoparasitas), 2- sinais (presença de lesões, contudo sem a presença dos
ectoparasitos), 3- baixo (presença de até 10 indivíduos de ectoparasitos), 4- médio
(presença de 10 a 20 indivíduos de ectoparasitos) e 5- alto (presença de mais de 20
indivíduos de ectoparasitos; Mestre, 2011; Koop; Clayton, 2013; Magalhães et al.,
45
2014). Para detectar a presença de outros ectoparasitas também foi observado todo
o corpo dos indivíduos, mas esses dados não entraram para a análise. Para posterior
identificação, alguns exemplares de ectoparasitas foram coletados com auxílio de fita
adesiva e posteriormente fixados em álcool 70% (Walther, Clayfon, 1997; Visnak,
Dumbacher, 1999).
A protuberância cloacal, um indicativo do estado reprodutivo dos
indivíduos machos, foi classificada em três categorias: 0– estado não reprodutivo, 1–
estado reprodutivo parcial e 2– estado reprodutivo completo (Anexo E; IBAMA, 1994).
A placa de incubação, que também pode fornecer informações sobre o período
reprodutivo dos indivíduos, foi classificada em cinco categorias: 0– placa de incubação
não está presente, 1– as penas do peito foram perdidas e algumas vascularizações
podem ser vistas, mas a maior parte da área apresenta-se ainda lisa e vermelho
escura, 2– vascularização evidente, 3– vascularização é extrema, 4– a maior parte da
vascularização desapareceu e 5– vascularização e fluido desapareceram por
completo (IBAMA, 1994; Anexo F).
4.3.4 Abundância das aves endêmicas
As abundâncias de E. ridleyana e V. gracilirostris foram estimadas pelo
método de pontos de escuta (Ralph et al., 1995; Thompson, 2002; Rosenstock et al.,
2002). Foram realizados 32 pontos de escuta, 16 na área conservada e 16 na área
antropizada realizados entre as 6 h e 9 h, horário de maior atividade das aves (Vielliard
et al., 2010; Anjos et al., 2010). Os pontos foram escolhidos de acordo com Mestre et
al. (2016) com o intuito de comparar a abundância ao longo dos anos. Cada ponto de
escuta foi repetido quatro vezes em dias diferentes, totalizando um esforço amostral
de 12 horas de ponto de escuta. As amostragens dos pontos eram alternadas de
acordo com o dia e a área, sempre intercalando uma amostragem na área conservada
com a área antropizada. O tempo de permanência em cada ponto de escuta foi de
cinco minutos, durante o qual foram contabilizados os contatos visuais e sonoros com
as aves presentes em um raio de 25 m (Anjos et al., 2010; Mestre et al., 2016). Para
assegurar independência entre os pontos e evitar contar o mesmo indivíduo, casal ou
bando duas vezes no mesmo ponto amostral, os pontos foram distanciados 200 m
entre si (Vielliard; Silva, 1990; Vielliard et al., 2010; Anjos et al., 2010).
46
4.4 Análises estatísticas
A diferença de cobertura vegetal e do solo entre as áreas foi verificada
através da análise de variância multivariada com permutações (PERMANOVA),
considerando as frequências das categorias de cobertura vegetal (árvores, arbustos,
ervas, área aberta e área antropizado) e cobertura do solo (herbáceas graminóides,
herbáceas não graminóides, subarbusto, serapilheira, solo exposto e rochas), como
variáveis resposta, e o local (antropizada ou conservada) como variável categórica
explicativa. Para visualizar a distribuição das amostras entre as áreas, usou-se o
escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS). Por se tratar de dados de
porcentagem foi necessário a transformação dos dados através da função logit (logit
= log[p/(1 - p)]) no pacote “car” do software R (Fox et al., 2016). Após a transformação
foram gerados valores negativos, assim, adicionou-se um valor constante ao menor
valor negativo para tornar os valores positivos. Para realizar essas análises utilizou-
se o pacote “vegan” (Oksanen et al. 2011).
Para comparar o peso das aves entre as áreas de estudo aplicou-se o
teste não paramétrico T de Welch de duas amostras, esse teste não paramétrico foi
utilizado por permitir comparações de matrizes diferentes, uma vez que temos número
de indivíduos diferentes entre as áreas. Para comparar as diferenças entre as
frequências observadas e esperadas das variáveis qualitativas (ectoparasitas,
desgaste de pena da cauda e da asa, protuberância cloacal, placa de incubação,
gordura na fúrcula e exposição do esterno) entre as áreas de estudo foi realizado o
teste Qui-quadrado.
Para avaliar se as variáveis explicativas estavam correlacionadas foi
realizado o teste de Pearson. Ao final obtivemos as seguintes variáveis: áreas, DAP,
altura, dossel, distância entre as árvores, cobertura por vegetação (árvores, arbustos,
ervas, área aberta e área antropizada), cobertura do solo (herbáceas graminóides,
herbáceas não graminoides, serapilheira, solo exposto, subarbustos e rocha) e
biomassa, neste último foi utilizado a função (log (biomassa)) uma vez que seus
valores brutos eram muito altos o que poderia influenciar diante dos baixos valores
aplicados nas outras variáveis explicativas.
Os dados de porcentagem de cobertura de vegetação e de solo foram
reduzidos utilizando a Análise de Componentes Principais (PCA) utilizando apenas o
componente principal mais informativo (PC1). As cinco colunas de cobertura de
vegetação (árvore, arbusto, ervas, área aberta, e área antropizada) foram reduzidas
47
a uma só (PC1). Assim como as seis colunas de cobertura do solo (herbácea
graminóide, herbácea não graminóide, serapilheira, solo exposto, subarbusto e rocha)
foram reduzidas a uma só (PC1). Após reduzidos, esses componentes foram
utilizados como variáveis explicativas nas análises de MLR. Para essa análise foi
usada a função “prcomp” no pacote “stats” (Venables; Ripley, 2002).
A fim de verificar quais variáveis ambientais estariam influenciando a
condição corporal das aves, foi aplicado uma MLR usando o pacote mlogit (Bartoń,
2015). Somente variáveis de condição corporal que foram significativamente
diferentes entre as áreas foram utilizadas no modelo. As variáveis respostas utilizadas
foram áreas, DAP, altura das árvores, dossel, distância entre árvores, vegetação
(árvores, arbustos, ervas, área aberta e área antropizada), cobertura do solo
(herbáceas graminóides, herbáceas não graminoides, serapilheira, solo exposto,
subarbustos e rocha) e biomassa.
Para verificar quais variáveis ambientais – cobertura vegetal e
disponibilidade de recurso alimentar – estariam influenciando na abundancia de Vireo
gracilirostris e Elaenia ridleyana, foi utilizada a regressão logística (Nagawaka;
Schielzeth, 2010; Crawley, 2013). Para a regressão logística utilizou-se a função GLM
usando o pacote “MuMIn” e a família poisson. A importância relativa das variáveis foi
avaliada através de todas as combinações possíveis das variáveis selecionadas
usando a função dredge no pacote “MuMIn” (Bartoń, 2015) para encontrar o melhor
modelo preditivo para abundância das aves endêmicas. Seguidamente foi utilizado o
ΔAICc para verificar o melhor modelo. O Critério de Informação Akaike (AIC) é um
método para selecionar um modelo a partir de um conjunto de modelos (Burnham;
Anderson, 2002). A seleção de modelos se deu pelo valor de ΔAICc mais baixo, sendo
aceitáveis modelos com valores entre 0 e 2. Os pesos de Akaike dão a probabilidade
de que um modelo seja o melhor modelo, considerando os dados e o conjunto de
modelos possíveis (Burnham; Anderson, 2002).
Para verificar diferenças da riqueza, biomassa e abundância dos
artrópodes separadamente entre as áreas foi realizado o teste não paramétrico Teste
T de Welch. Modelos Lineares Generalizados (GLMs) foram utilizados para testar a
diferença de disponibilidade de itens alimentares entre as áreas, em que a biomassa
de artrópodes foi utilizada como variável resposta e o local (antropizada ou
conservada) como variável categórica explicativa. A abundância de insetos entre as
áreas foi analisada através do escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS)
48
baseado no índice de dissimilaridade de Bray-Curtis, levando em consideração
apenas as ordens com número mínimo de dez espécimes (Legendre; Legendre 1998).
Todas as análises foram realizadas no programa R (R Core Team, 2015).
5 RESULTADOS
5.1 Condição corporal dos indivíduos de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris
A condição corporal de 97 indivíduos foi estimada, sendo 52 Vireo
gracilirostris (30 na área conservada e 22 na antropizada), e 45 Elaenia ridleyana (21
na área conservada e 24 na área antropizada).
O número de ectoparasitas nos indivíduos de E. ridleyana e V.
gracilirostris não diferiu entre as áreas. Todos os indivíduos capturados estavam com
ectoparasitas nas penas da asa e cauda. Ao todo foram coletados ectoparasitas de 11
aves diferentes (cinco de V. gracilirostris e seis de E. ridleyana), todas as amostras
continham espécimes de ácaros dos gêneros Trouessartia e Amerodectes. Nas
amostras de ectoparasitas de V. gracilirostris foram encontrados exemplares de ácaros
da espécie Amerodectes vireonis descrita recentemente em outro hospedeiro, Vireo
olivaceus (Hernandes et al., 2016) e está sendo reportada pela primeira vez em V.
gracilirostris. Nas amostras de ectoparasitas de E. ridleyana foram encontrados
exemplares de ácaros de duas espécies novas Amerodectes sp. e Trouessartia sp.
Nenhum outro tipo de ectoparasita foi encontrado em nenhum dos indivíduos.
Não foi observada diferença de peso e do índice de gordura na fúrcula
para as aves entre as áreas de estudo. A maioria dos indivíduos de E. ridleyana (n =
43) não apresentaram gordura na fúrcula, sendo todos os indivíduos da área
antropizada com índice ‘zero’. O mesmo foi observado para V. gracilirostris. O grau de
cobertura do osso esterno por músculos também não diferiu entre as áreas observadas
(Tabela 1).
Havia mais indivíduos de E. ridleyana com placa de incubação na área
conservada (X2 = 13.481; p = 0.019). Para V. gracilirostris não foi observado diferença
das classificações das placas de incubação entre as áreas (X2 = 6.663; p = 0.246)
(Tabela 1). Indivíduos com protuberância cloacal não diferiram entre as áreas. Para E.
ridleyana o maior número de indivíduos se encontravam no estágio reprodutivo
completo (nível 2; n = 24 do total de 45 indivíduos), sendo 12 em cada área. Os
indivíduos de V. gracilirostris, em sua maioria, apresentaram protuberância cloacal no
49
estado não reprodutivo (nível 0; n = 26 do total de 52 indivíduos), sendo a maioria dos
indivíduos encontrados (n = 18) na área conservada (Tabela 1).
50
Tabela 1. Variáveis de condição corporal dos indivíduos de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris nas áreas conservada e antropizada
da ilha principal do Arquipélago de Fernando de Noronha. (Código das variáveis: X2 = valor do teste chiquadrado; df = graus de
liberdade; p = valor de ‘p’; N0, N1, N2, N3, N4 e N5 níveis de classificação de cada variável) *Relação de significância (p<0.05).
Conservado Antropizado
Níveis N0 N1 N2 N3 N4 N5 N0 N1 N2 N3 N4 N5 X2 df p
Elaenia ridleya-
Gordura - fúrcula 20 2 0 2 0 - 20 1 0 1 0 - 1.876 5 0.598
Esterno 2 12 5 - - - 2 8 13 - - - 4.917 2 0.085
Desgaste da asa 0 2 14 4 3 0 1 0 4 11 5 1 15.26 5 0.009*
Desgaste da cauda 0 0 7 8 2 6 1 0 0 2 10 8 15.74 3 0.001*
Placa de incubação 9 3 3 0 3 5 16 1 1 3 0 0 13.48 5 0.019*
Protuberan. cloacal 6 5 12 - - - 3 7 12 - - - 2.329 2 0.312
Ectoparasita asa 0 1 0 0 5 19 0 0 0 3 6 16 4.348 3 0.226
Ectoparasita cauda 0 3 0 11 2 9 0 0 0 9 6 10 5.252 3 0.154
Vireo gracilirostris
Gordura - fúrcula 21 1 2 4 2 - 17 1 3 0 1 - 3.754 4 0.440
Esterno 0 6 11 - - - 0 5 24 - - - 1.055 1 0.304
Desgaste da asa 0 6 18 6 0 0 0 0 8 12 2 0 13.1 3 0.004*
Desgaste da cauda 0 0 4 8 10 8 0 0 0 1 7 14 12.18 3 0.006*
Placa de incubação 14 0 1 4 8 3 14 1 0 4 3 0 6.663 5 0.246
Protuberan. cloacal 18 3 9 - - - 8 4 10 - - - 3.242 2 0.197
Ectoparasita asa 0 6 0 14 7 3 0 4 0 8 6 5 1.718 3 0.632
Ectoparasita cauda 0 23 0 5 1 1 0 14 0 6 1 2 1.718 3 0.632
51
O desgaste de penas das asas foi menor na área conservada tanto para
E. ridleyana (X2 = 15.2647; df = 5; p = 0.009) como para V. gracilirostris (X2 = 13.1024;
df = 3; p = 0.0042) (Figura 7; Apêndice B). O desgaste das penas da cauda também
foi menor na área conservada, para E. ridleyana (X2 = 15.7417; df = 3; p = 0.001) e
para V. gracilirostris (X2 = 12.1866; df = 3; p = 0.006) (Figura 7; Apêndice B).
Figura 7 - Níveis de desgaste das penas das asas e cauda de Elaenia ridleyana e
Vireo gracilirostris nas áreas conservada e antropizada na ilha principal do arquipélago
de Fernando de Noronha. O nível ‘zero’ representa as penas sem desgastes e nível
‘cinco’ as penas muito desgastadas.
Com base nos resultados das análises anteriores foram utilizadas oito
variáveis para a construção de um modelo global de previsão do desgaste de pena:
1) área (antropizada e conservada), 2) DAP das árvores, 3) altura das árvores, 4)
biomassa de artrópodes (logaritimizado), 5) cobertura de dossel, 6) distância entre as
árvores, 7) cobertura do solo (modelo reduzido utilizando apenas o primeiro eixo da
PCA) e 8) cobertura da vegetação (modelo reduzido utilizando apenas o primeiro eixo
da PCA). No entanto, o desgaste de penas das asas de E. ridleyana (todos os p> 0.05;
R2 = 0.026) e V. gracilirostris (todos os p> 0.05; R2 = 0.021) não foi explicado por
nenhuma das variáveis mensuradas.
52
5.2 Abundância de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris
O maior número de indivíduos de E. ridleyana detectado através do
ponto de escuta foi 125 (x̅=3.90; dp=2.70), sendo 60 na área antropizada (x̅=3.87;
dp=2.06) e 65 na área conservada (x̅=3.37; dp=1.89). Para V. gracilirostris o maior
número de indivíduos detectados foi 117 (x̅=3.65; dp=2.84), sendo 37 (x̅=5;
dp=2.42) na área conservada e 80 (x̅=3.65; dp=2.84) na área antropizada.
A média de abundância por porto de amostragem de E. ridleyana (x̅ =
1.26 ind/dia x ponto) e V. gracilirostris (x̅ = 1.1 ind/dia x ponto) foi maior na área
conservada, assim como a abundância geral para E. ridleyana e V. gracilirostris (t
= 2.138, df = 29.97, p = 0.040,e t = 3.497, df = 28.58, p = 0.001; respectivamente)
(Figura 8).
Figura 8 - Abundância de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris nas áreas
conservada e antropizada mensurada através de 32 pontos de escuta (16 em cada
área) na ilha principal do arquipélago de Fernando de Noronha.
Foram utilizadas as seguintes variáveis para formular o modelo global
de previsão da abundância das aves: 1- árvores, 2- arbustos, 3- ervas, 4- altura das
árvores, 5-cobertura do solo por áreas antropizadas, 6- DAP das árvores, 7- DAS
das árvores, 8- herbáceas graminoides, 9- herbáceas não graminoides, 10-
serrapilheira, 11- solo exposto, 12- subarbusto, 13- rochas, 14- distância média das
árvores, 15- densidade de dossel e 16- biomassa dos artrópodes (logaritimizados).
De acordo com os melhores modelos preditivos (Tabela 2), observou-
se que a abundância de E. ridleyana foi melhor explicada pela porcentagem de
53
cobertura do solo por áreas antropizadas e biomassa de artrópodes (Tabela 3). E
para V. gracilirostris, a abundância foi melhor explicada pela cobertura das áreas
por árvores e a cobertura do solo por áreas antropizadas (Tabela 4).
Tabela 2 - Classificação de modelos para abundância de E. ridleyana e V.
gracilirostris entre as áreas conservada e antropizada usando regressão logística; a
função dredge no pacote MuMIn foi usada para testar todas as combinações
possíveis das variáveis selecionadas. São também mostrados o ΔAICc (diferença no
valor de AICc em relação ao melhor modelo) e o peso de AICc. Os modelos são
classificados de acordo com o ΔAICc. (Código das variáveis: df = graus de liberdade;
AICc = Aikake Information Criterion; ΔAICc = Aikake Information Criterion).
Elaenia ridleyana
Fórmula do modelo df AICc ΔAICc peso
1 Antro + árvore + biomassa 5 74.19 0 0.37
2 Antro + biomassa 4 74.84 0.65 0.27
3 Antro + biomassa + subarbusto 5 76.05 1.87 0.15
4 Antro + subarbusto 4 76.50 2.32 0.12
5 Antro + hg + subarbusto 5 76.79 2.60 0.10
Vireo gracilirostris
Fórmula do modelo df AICc ΔAICc peso
1 Árvore + rocha 4 76.38 0 0.25
2 Árvore + rocha + DAS 5 76.61 0.24 0.22
3 Árvore + rocha + ervas 5 76.85 0.47 0.20
4 Árvore 3 76.89 0.52 0.19
5 Rocha + ervas + subarbusto 5 77.70 1.32 0.13
Tabela 3 - Modelo final com base na seleção dredge apontando as variáveis mais
relevantes que predizem a abundância de E. ridleyana entre as áreas antropizada e
conservada na ilha principal de Fernando de Noronha.
Estimate Std. Error t value p value
(Intercept) 14.6473 3.3347 4.392 0.0004
Antro -1.8952 0.4220 4.491 0.068
Biomassa -0.9268 0.3729 2.486 0.024
54
Tabela 4 - Modelo final com base na seleção dredge apontando as variáveis mais
relevantes que predizem a abundância de V. gracilirostris entre as áreas antropizada
e conservada na ilha principal de Fernando de Noronha.
Estimate Std. Error t value p value
(Intercept) -2.3145 1.3850 1.671 0.113
Árvore 1.1608 0.2788 4.163 0.0006
Rochas 0.4254 0.2295 1.854 0.08
5.3 Caracterização da vegetação
Tanto a estrutura (distância entre as árvores, DAP, DAS e altura das
árvores) quanto a cobertura da vegetação e solo diferiu entre as áreas (Figura 9;
Apêndice C). Na área conservada, existe maior cobertura por árvores e arbustos
(juntos representam 85% da cobertura total). Na área antropizada, a cobertura por
árvores juntamente com a cobertura por área antropizada construída (casas e ruas,
por exemplo) foram predominantes (juntos representam 59.5% da cobertura total)
(Figura 9; Apêndice C). A cobertura do solo também diferiu entre as duas áreas
(Figura 9; Apêndice C). Na área conservada, o solo é predominantemente coberto
por serapilheira e subarbusto (juntos representam 59.4% da cobertura total). Já o
solo das áreas antropizadas é coberto em sua maior parte por serapilheira e
herbáceas graminóides (juntos representam 66.7% da cobertura total) (Figura 9;
Apêndice C).
55
Figura 9 - Cobertura vegetal e do solo nas áreas conservada e antropizada da ilha
principal do arquipélago de Fernando de Noronha. Média das porcentagens da
cobertura dos 16 pontos por área. Cobertura vegetal: Anthrop.: área antropizada;
Open: área aberta; Und. Bush: vegetação rasteira; Bush: arbusto; Tree: árvore.
Cobertura do solo: Rock: rocha; Sub.: subarbusto; Bare ground: solo exposto; Litter:
serapilheira; HNG: herbáceas não graminóides; HG: herbáceas graminóides.
Ao analisar todas as variáveis de caracterização vegetal, observou-se
diferença significativa entre as áreas, (PERMANOVA, F = 24.755; p = 0.001). A
área antropizada tem maior porcentagem de vegetação rasteira, herbáceas
graminóides, herbáceas não graminóides, solo exposto e áreas antropizadas. As
árvores têm maior DAP e DAS e maior densidade do dossel. Enquanto a área
conservada tem maior porcentagem de árvores, arbustos, rochas, subarbustos e
maior altura média (como foi possível observar através da análise NMDS) (Figura
10; Tabela 5). As variáveis de caracterização da vegetação, mesmo quando
analisadas separadamente, através do Teste T de Welch, foram diferentes entre as
áreas (Apêndice C).
56
Tabela 5 - Escores dos estratos de vegetação obtidos a partir da ordenação em
escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) e analisados para a
diferenciação de cada uma das áreas quanto as características vegetais
predominantes entre as áreas. Os valores positivos do eixo 1 são referentes às
características do habitat predominantes na área antropizada e os valores
negativos referentes à área conservada.
Caracterização da vegetação Eixo 1 (MDS1) Eixo 2 (MDS2)
Cobertura do solo Subarbusto 0.46764 -0.6542
Cobertura da veg. Árvore 0.10436 0.01991
Cobertura do solo Serapilheira 0.07529 -0.13994
Estrutura da veg. Densidade do dossel 0.06863 0.0265
Cobertura da veg. Arbusto 0.03639 0.01904
Cobertura do solo Rocha 0.036 0.07359
Cobertura da veg. Área aberta 0.01927 -0.23403
Estrutura da veg. DAP -0.10447 -0.07836
Cobertura do solo Solo exposto -0.16331 0.38121
Estrutura da veg. Dist. árvore ao observador
-0.20583 -0.14654
Estrutura da veg. DAS -0.24091 -0.13166
Estrutura da veg. Altura da árvore -0.28892 -0.15731
Cobertura do solo Herbácea não graminóide
-0.45078 -0.38438
Cobertura da veg. Área antropizada -0.5975 -0.19436
Cobertura do solo Herbácea graminóide -0.62498 0.45952
Cobertura da veg. Vegetação rasteira -0.86662 0.15567
57
Figura 10 - Caracterização da cobertura vegetal e do solo nas áreas conservada e
antropizada da ilha principal do arquipélago de Fernando de Noronha. Observou-se
diferença da caracterização da vegetação entre as áreas, (PERMANOVA, F =
24.755; p = 0.001). Ordenação em escalonamento multidimensional não-métrico
(NMDS, stress = 0.2254) das áreas em relação a cobertura do solo e da vegetação
(hg: herbáceas graminóides; hng: herbáceas não graminóides; se: serapilheira; so:
solo exposto; su: subarbusto; ro: rocha; ar: árvore; ar: arbusto; vr: vegetação rasteira;
ab: área aberta; an: área antropizada).
Nos pontos de amostragem de vegetação foram identificadas 18
espécies de árvores que são utilizadas para nidificação ou forrageamento por V.
gracilirostris e E. ridleyana. Essas aves são principalmente insetívoras, mas na
estação chuvosa, quando há grande abundância de frutos, é possível observá-las
se alimentando de itens vegetais. Das árvores observadas, 11 foram utilizadas para
forrageamento (consumo de frutos, néctar e flores) e sete para nidificação. Dentre
as espécies usadas para forrageio, apenas três foram encontradas na área
conservada, enquanto todas as 11 foram encontradas na área antropizada. Das
58
sete espécies utilizadas para nidificação, cinco foram encontradas apenas na área
conservada, dentre elas a burra-leiteira (Sapium argutum), espécie tóxica. Na área
antropizada foram encontradas apenas duas espécies sendo utilizadas para
nidificação (Apêndice D).
5.4 Disponibilidade de recurso alimentar
Um total de 7127 artrópodes foi coletado, distribuídos em 15 ordens:
Lepidoptera, Isoptera, Orthoptera, Coleoptera, Homoptera, Hymenoptera, Diptera,
Blattodea, Collembola, Hemiptera, Heteroptera, Mantodea, Psocodea, Araneae e
Diplopoda. Na área conservada foram capturados 4499 espécimes (x̅ = 449,4
dp=281.16 artrópodes por ponto) e na área antropizada 2628 espécimes (x̅ = 262,8;
dp=136.68 artrópodes por ponto). Essas ordens foram subdivididas em 151
morfotipos (Apêndice E).
Foram coletados 3569 espécimes nas armadilhas malaise, sendo 1172
(x̅ = 234,4; dp=84.7 artrópodes por ponto) na área antropizada e 2397 (x̅ = 398.5;
dp=319.3 artrópodes por ponto) na área conservada, os quais estão distribuídos em
oito ordens: Collembola, Diptera, Homoptera, Hymenoptera, Isoptera, Lepidoptera,
Psocodea e Coleoptera. As ordens mais abundantes foram Diptera (82%) e
Hymenoptera (14%) (Apêndice E).
Com o auxílio do guarda-chuva entomológico foram capturados 3558
espécimes, sendo 1456 na área antropizada (x̅ = 145,6 sd=46.38 artrópodes por
ponto) e 2102 na área conservada (x̅ = 210,2 sd=117.84 artrópodes por ponto),
divididos em 15 ordens: Araneae, Blattodea, Coleoptera, Collembola, Diplopoda,
Diptera, Hemiptera, Heteroptera, Homoptera, Hymenoptera, Isoptera, Lepidoptera,
Mantodea, Orthoptera e Psocodea, das quais as mais abundantes foram
Hymenoptera (29%), Homoptera (27%) e Araneae (18%) (Apêndice E).
Nas análises de fezes foram encontrados fragmentos de Isoptera e
material vegetal para as amostras de E. ridleyana (n = 4). Nas amostras de V.
gracilirostris (n = 2), foram encontrados fragmentos de artrópodes das ordens:
Araneae, Isoptera, Hemiptera e Coleoptera. Através de observações visuais diretas
em campo foi possível observar V. gracilirostris se alimentando de Diplopoda e
Hymenoptera (vespa do gênero Polistes e formigas). As duas espécies de aves
foram observadas forrageando no solo, nos estratos baixo, médio e alto da
vegetação e realizando voos para a captura de artrópodes no ar.
59
A área conservada apresentou maior biomassa de artrópodes do que
a área antropizada (15.356,68 mm3; x̅=33.58; dp=49.39 e 4.290,27 mm3, x̅=31.68;
dp=46.42 respectivamente; t = 2.89, df = 304.76, p = 0.004). (Apêndice E).
Não foi observada diferença na riqueza de morfotipos entre as áreas (t
= 0.2855, df = 27.72, p = 0.777). Sendo as ordens com maior número de morfotipos
em ambas as áreas: Hymenoptera, Coleoptera, Diptera e Homoptera (Apêndice E).
A abundância de artrópodes foi maior na área conservada (n = 4.499 x̅=280.8;
dp=195.6) do que a área antropizada (n = 2.628; x̅=170.6; dp=73.6) (t = 2.506, df =
443.4, p = 0.012). A análise NMDS mostra que na área antropizada as ordens mais
representativas em termos de abundância foram Aranaea, Blattlode, Collembola,
Hemiptera, Heteroptera, Hymenoptera, Lepdoptera, Orthoptera e Psocoptera. Na
área conservada as ordens mais representativas foram Diptera, Homoptera, Isoptera
e Coleoptera (NMDS, stress = 0.1781; F = 0.0722, p = 0.009 para área; Figura 11;
Tabela 6).
Tabela 6. Escores da abundância de artrópodes por ordem entre as áreas
conservada e antropizada obtidos a partir da ordenação em escalonamento
multidimensional não-métrico (NMDS).
Ordem Eixo (MDS1) Eixo (MDS2)
Diptera 0.8009588 -0.1003474
Hymenoptera 0.617079 0.74570963
Psocodea 0.2601904 1.33320654
Homoptera -0.2778907 -0.60059534
Coleoptera -0.3815936 -0.24162908
Lepdoptera -0.3938613 0.72638695
Isoptera -0.4219645 -0.53706621
Blattlodea -0.5754619 0.18108115
Aranaea -0.5821468 -0.0235696
Collembola -0.7536705 0.45424972
Orthoptera -0.7828873 1.11373456
Hemiptera -1.0061493 0.940455
60
Heteroptera -1.0421045 0.09310635
Figura 11 - Ordenação em escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS,
stress = 0.1781; F = 0.0722, p = 0.009 para área; F = 0.2047, p = 0.001 para
armadilha) DGH áreas conservada e antropizada em relação a abundância de
artrópodes como: arachinida (ara), blattodea (bla), colembola (cll), coleóptera (col),
díptera (dip), hemíptera (hem), heteroptera (het), homóptera (hom), hymenoptera
(hym), isoptera (isso), lepdoptera (lep), orthoptera (orth) e psocoptera (pso).
6 DISCUSSÃO
6.1 Condição corporal dos indivíduos
Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris apresentaram maior desgaste de
penas da asa e da cauda na área antropizada na ilha principal de Fernando de
Noronha. O desgaste de penas pode estar relacionado com a baixa qualidade do
habitat nas áreas antropizadas, uma vez que áreas com menor qualidade tem menos
recursos disponíveis o que pode levar a um aumento na área de forrageamento
causando maior desgaste de penas. Resultados semelhantes foram encontrados para
Passer domesticus no oeste da França e para Chiroxiphia caudata no sudeste de São
61
Paulo, em que os indivíduos ampliaram sua área de forrageamento em períodos em
que a qualidade do habitat diminuiu (Hansbauer et al., 2008; Leloutre et al., 2014).
O desgaste das penas diminui a qualidade e consequentemente o
desempenho do voo, influenciando na eficiência de fuga de predadores, capacidade
de termorregulação e probabilidade de sobrevivência para a próxima estação
reprodutiva (Hemborg, 2000; Pap et al., 2005; Jovani et al., 2010; Vágási et al., 2012;
Leloutre et al., 2014). Além das maiores distâncias a serem percorridas para forrageio,
o desgaste de penas também pode estar relacionado à idade dos indivíduos (Leloutre
et al., 2014). No entanto, nesse estudo só foram capturados indivíduos adultos, não
havendo viés relacionado à idade. Quanto às características de habitat mensuradas,
o desgaste de penas não foi relacionado a nenhuma delas.
As medidas indicativas de estágio reprodutivo demostraram que há
maior número de indivíduos de E. ridleyana com placas de incubação na área
conservada. A placa de incubação é indicador de estágio reprodutivo ativo (Faria et
al., 2008), ou seja, existem mais indivíduos de E. ridleyana se reproduzindo na área
conservada. Essa diferença pode estar relacionada às características ambientais,
uma vez que para maximizar o sucesso reprodutivo, os organismos geralmente
sincronizam esse período com as condições ótimas do ambiente (Lindström, 1999;
Lourdais et al., 2002; Davies et al., 2015). A área conservada oferece potencialmente
mais opções de sítios reprodutivos, por possuir vegetação mais estruturada além de
uma maior disponibilidade de recursos alimentares influenciando os padrões do uso
do habitat, como também foi observado em outros estudos (Holmes; Schultz, 1988;
Pérez; Bulla, 2000; Durães; Marini, 2005).
No que se refere a presença da protuberância cloacal, não foi observada
diferença dos indivíduos entre as áreas. O aumento do tamanho da protuberância
cloacal é observado nos machos durante o período reprodutivo (McGehee; Eitniear,
2006). No entanto, nem sempre há sincronia entre a presença de placa de incubação
nas fêmeas e o aumento da protuberância cloacal nos machos, como observado em
Elaenia albiceps chilensis na Argentina (Cueto et al., 2016). Indicando que pode haver
um período de diacronia entre os indivíduos, o que pode ter sido a causa dos
resultados observado nesse estudo. Além disso, a placa de incubação fica evidente
por maior período do que a protuberância cloacal, permitindo que ela seja mais
facilmente detectada.
62
O peso e a gordura dos indivíduos não diferiram entre as áreas. A
maioria dos estudos que observam variação de peso e acúmulo de gordura são
relacionados a espécies que vivem em ambientes muito instáveis (Daniella R. F.
Teles, 2013) ou a aves migratórias (Goulart; Rodrigues, 2007) em que os indivíduos
precisam alocar maior nível de gordura em determinado período. Por exemplo, na
espécie migratória Vireo olivaceus que apresentou variações de peso entre 16 g e 28
g entre migrações (Connell et al., 1960). Quando não se trata de espécies migratórias
como o Phacellodomus rufifrons (Furnaridae), não foi possível observar variações nos
níveis de gordura entre áreas e períodos do ano (Goulart; Rodrigues, 2007). A
diferença de disponibilidade de alimento observada entre as áreas poderia causar
diferenças de peso e gordura nos indivíduos de E. ridleyana e V. gracilirostris. No
entanto, as amostras foram realizadas no período chuvoso, onde há grande
disponibilidade de alimento na ilha, e mesmo havendo diferenças entre as áreas, a
disponibilidade de alimento parece ter sido suficiente para manter as espécies em
boas condições corporais em ambas áreas. Todavia, na estação seca, quando a
disponibilidade de alimento diminui significativamente, essas diferenças poderão
influenciar no peso e gordura das aves entre as áreas.
Não houve diferença de infestação de ectoparasitas para as aves entre
as áreas. No entanto, estudos demonstram que há diferenças na prevalência e
intensidade de parasitismo ao longo do gradiente de urbanização (Hamer et al., 2012;
Calegaro-Marques; Amato, 2014; Giraudeau et al., 2014), constatando que as
modificações no ambiente podem interferir nas relações parasito-hospedeiro (Loye;
Carroll, 1995; Moller; Erritzoe, 2003). Em relação aos ectoparasitas observados em V.
gracilirostris e E. ridleyana todos foram ácaros de penas, não sendo encontrado
nenhum outro tipo. A relação das aves com esses ácaros é considerada simbiótica,
pois acredita-se que esses ácaros apenas se alimentam das secreções oleaginosas
das penas, não causando danos às aves (Blanco; Frías, 2001; Storni et al., 2005).
Assim é de se esperar que a presença de ácaros plumícolas não afete a condição
corporal de aves, como foi observado nesse estudo. Resultado similar foi observado
na ilha de Seychelles (África), para Acrocephalus sechellensis em que os indivíduos
também não apresentaram diferenças na condição corporal associadas à infestação
por ácaros de pena Trouessartia sp. (Dowling et al., 2001).
Os resultados demonstrados nesse estudo evidenciam que as aves
estão sendo afetadas pelas alterações antrópicas na ilha principal de Fernando de
63
Noronha. O fato de algumas variáveis de condição corporal não diferirem entre as
áreas, apesar das diferenças na qualidade do hábitat, pode ter ocorrido devido a
temporalidade da coleta de dados, mensuradas em apenas um período do ano. Além
disso, apesar do histórico de ocupação humana da ilha, o processo de antropização
atual pode não ser acentuado ao ponto de influenciar as demais variáveis de condição
corporal. Contudo, as diferenças encontradas no desgaste de penas e número de
indivíduos em atividade reprodutiva indica que o processo de antropização atual na
ilha está afetando a condição corporal de E. ridleyana e V. gracilirostris.
6.2 Abundância de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris
A abundância de E. ridleyana e V. gracilirostris foi maior na área
conservada. Esse resultado é devido à variação na disponibilidade de recursos e a
redução da cobertura vegetal na área antropizada. Sendo a maior abundância de aves
observada em territórios mais rentáveis (Janiszewski et al., 2013). As alterações
antrópicas diminuem a qualidade do habitat e expõem os organismos a condições
ambientais inferiores, com menor disponibilidade de recurso, microclima alterado e
interações desproporcionais entre espécies (McKinney, 2002; Chace; Walsh, 2006;
Meillère et al., 2015). Apesar de algumas aves ocorrerem nessas áreas antropizadas,
a abundância é menor, já que a maioria das espécies não tem adaptações para a
exploração de recursos e evitar riscos dos ambientes urbanos (Sol et al., 2014).
Algumas aves possuem requisitos que podem limitar a estrutura de sua população
(Loiselle; Blake, 1991; Ribon et al., 2003) e influenciar os padrões do uso do habitat
(Pérez; Bulla, 2000; Durães; Marini, 2005). Indivíduos de Vireo olivaceus, por
exemplo, respondem negativamente a urbanização (Chace; Walsh, 2006). Assim
como os indivíduos de Acrocephalus sechellensis (Acrocephalidae), das ilhas
Seychelles que foram mais abundantes em áreas mais conservadas e com maior
disponibilidade de recurso alimentar (Komdeur, 1996).
Nesse estudo também foi encontrado maior média de abundância por
ponto de amostragem de E. ridleyana (x̅ = 1.26 ind/dia x ponto) e V. gracilirostris (x̅ =
1.1 ind/dia x ponto) na ilha principal quando comparado aos resultados de Mestre et
al (2016) (x̅ = 0.32 ind/dia x ponto; x̅ = 0.28 ind/dia x ponto, respectivamente). Essa
diferença pode ser devida as amostras do presente estudo terem sido realizadas no
período reprodutivo aumentando assim a probabilidade de detecção das aves. Uma
vez que nesse período as aves estão mais ativas, realizando corte, construção de
64
ninho e alimentado filhotes (Newton, 1979). Já o trabalho de Mestre et al (2016) foi
realizado no segundo semestre, fora do período reprodutivo e na estação seca em
que os recursos são menos abundantes, estando as aves menos ativas.
A maior abundância de V. gracilirostris está associada a ambientes mais
conservados e com vegetação mais alta. A prevalência de florestas e arbustos nessas
áreas favorecem a abundância desses indivíduos, uma vez que essas aves estão
associadas a esse tipo de vegetação (Mestre et al., 2016). As áreas conservadas
apresentam maior complexidade de vegetação, possuindo heterogeneidade de
estratos, possibilitando maior variedade de recursos alimentares, sendo importante
para aves de pequeno porte que capturam artrópodes e se abrigam em meio a
vegetação densa, como a maioria dos Vireonídeos (Holmes, 1990; Gimenes; Anjos,
2003; Hansbauer et al., 2008).
Para E. ridleyana a abundância está positivamente relacionada com
ambientes conservados e com a cobertura da vegetação nas áreas. E assim como V.
gracilirostris, estão associadas a áreas com maior cobertura de florestas e arbustos
(Mestre et al., 2016). As espécies do gênero Elaenia têm preferência por áreas com
vegetação menos densa e com certo grau de exposição à luz (Camargo, 1986). No
entanto, as áreas antropizadas parecem apresentar um ambiente excessivamente
exposto, inibindo a presença dessa espécie. Além disso, essas espécies também tem
o hábito de forragear no solo, tendo as áreas antropizadas alto risco de predação no
solo e nos estratos mais baixos da vegetação pelas espécies invasoras como gatos e
tejos.
A maior abundância de indivíduos está associada as melhores estruturas
de vegetação na ilha principal corroborando com Mestre et al. (2016). V. gracilirostris
e E. ridleyana são preferencialmente associados a habitats florestadados, indicando
que essas espécies são dependentes de locais com uma boa cobertura de vegetação
para persistir. Dessa forma, é possível compreender a importância das associações
entre essas aves e a estrutura vegetal, enfatizando a vulnerabilidade destas aves em
relação a ocupação humana.
6.3 Caracterização da vegetação
A área conservada e antropizada diferiram quanto à cobertura vegetal, à
cobertura do solo e à estrutura da vegetação. Na área antropizada, a cobertura da
vegetação foi menor do que na área conservada, sendo predominante as áreas
65
abertas e as espécies exóticas enquanto que na área conservada predominaram as
árvores e arbustos nativos. Esse resultado torna evidente que as atividades antrópicas
ao longo dos anos alteraram grande parte da vegetação da ilha, que teve suas matas
derrubadas para dar lugar a construção de vilas e plantações. Essas alterações
também foram observadas por outros autores que encontraram paisagem diferente
da observada há séculos atrás pelos navegadores quando chegaram no arquipélago
(Darwin, 1860; Oren, 1982; Schulz-Neto, 2004; Silva e Silva, 2008).
Na área conservada observou-se cobertura predominante do solo por
serapilheira e subarbustos e na área antropizada por serapilheira e herbáceas não
graminoides. Essa composição é reflexo da complexidade da comunidade vegetal da
área e dos estágios de sucessão (Pereira et al., 2005; Maraschin-Silva et al., 2009).
A composição do substrato é de grande relevância para as espécies de Tiranídeos e
Vireonídeos que forrageariam no solo, uma vez que grandes quantidades de
artrópodes estão associadas a serapilheira (Olson, 1994; Brien; Ganger, 1990). E
quanto mais complexa a cobertura vegetal dessas áreas, maior será a variedade de
recursos alimentares disponíveis (Holmes, 1990; Holmes; Schultz, 1988; Bichier,
2005).
Indivíduos arbóreos com maior diâmetro da altura do peito e do solo,
alturas e dossel foram registrados na área antropizada. Esse resultado pode ser
devido ao grande número de plantas exóticas que encontraram na ilha um ambiente
propício para se desenvolverem rapidamente, destoando da vegetação nativa da ilha,
representadas por vegetação de caatinga, com árvores e arbustos de médio porte
(Bastitella, 1996). Na área antropizada a maioria das espécies de árvores observadas
sendo utilizadas para forrageamento por E. ridleyana e V. gracilirostris são espécies
introduzidas. Contraditoriamente, esse mesmo resultado foi observado na área
conservada, reflexo direto da antropização da ilha. A utilização desses itens pode ser
devido a maior disponibilidade de frutíferas introduzidas pelo homem para uso na sua
dieta nestes locais (Bastitella, 1996). A utilização de espécies introduzidas na dieta de
aves insulares já foi reportada em outros estudos, como é o caso das espécies de
passeriformes das ilhas do arquipélago de Galápagos (Equador) (Traveset et al.,
2015) e Nova Zelândia (Kelly et al., 2010). Essa substituição de itens alimentares pode
ser particularmente problemática, uma vez que essas aves são dispersoras de
sementes e polinizadoras, favorecendo a disseminação de espécies invasoras
(Olesen; Valido, 2004). O que pode levar a perturbações nas interações entre aves e
66
plantas nativas com consequências ecológicas e evolutivas ainda desconhecidas
(Traveset et al., 2015).
Além das espécies de árvores utilizadas para forrageamento, também
foi possível registrar algumas árvores sendo utilizadas como substrato para nidificação
por E. ridleyana e V. gracilirostris. A maioria das observações foram na área
conservada com registros de ninhos construídos sobre espécies exóticas e nativas na
mesma proporção. No entanto, essas observações foram realizadas sem aplicação
de nenhum método replicável, não podendo se afirmar nada a respeito da utilização
de substratos para nidificação entre as áreas.
Comparando a flora existente hoje com a do passado, é possível
observar muito pouco em relação ao que encontraram os primeiros navegadores que
chegaram ao arquipélago no começo do século XVI (Oren, 1982; Schulz-Neto, 2004).
Hoje a vegetação é predominantemente arbustiva e herbácea, com várias espécies
invasoras (Batistella, 1996; Silva e Silve, 2008). Um fato preocupante, uma vez que a
perda de habitat é o fator que mais contribuiu para os atuais eventos globais de
extinção (Thomas; Morris, 1995; Martin; Blackburn, 2012). Os resultados
apresentados nesse estudo deixam evidentes as transformações causadas pelo
homem na ilha principal do arquipélago de Fernando de Noronha, fazendo-se notórias
as diferenças entre as áreas antropizada e conservada, afetando a condição corporal
de E. ridleyana e V. gracilirostris.
6.4 Disponibilidade de recurso alimentar
Abundância e biomassa de artrópodes foram maiores na área
conservada. Resultado esperado, uma vez que as alterações antrópicas na vegetação
alteram a distribuição e diversidade das potenciais presas para as aves, estando os
artrópodes associados a maior riqueza da vegetação (Greenberg; Bichier, 2005;
Muller et al., 2012; Mendonça-Lima et al., 2014). A taxa de captura de presas está
relacionada a disponibilidade de recurso alimentar o que influencia na condição
corporal das aves e áreas degradadas diminuem a probabilidade de captura de
presas, como foi possível observar para os indivíduos de Phylloscartes ventralis, da
família Tiranidae (Mendonça-Lima; Hartz, 2014).
Além da abundância e biomassa, o tipo de presas disponíveis também é
importante, uma vez que cada espécie tem preferencias alimentares. Para Vireo
gracilirostris um dos itens mais observados na sua dieta são os "whiteflies"
67
(Homoptera; Olson, 1984), e estes foram mais abundantes na área conservada. No
entanto, V. gracilirostris também se alimenta de Araneae, Hemiptera, Diplopoda,
Hymenoptera, Isoptera e Coleoptera, sendo as duas últimas ordens também mais
abundantes na área conservada. A dieta de V. gracilirostris é similar a espécie
continental e mais próxima filogeneticamente, Vireo olivaceus, que se alimenta
preferencialmente de Araneae, Coleoptera, Hemiptera e Orthoptera (Souto, 2010).
Na área conservada, a ordem Isoptera também foi mais abundante do
que na área antropizada, sendo essa ordem a única encontrada nas análises de fezes
de E. ridleyana, mostrando a importância da composição de artrópodes dessa área
para a dieta dessas aves. A dieta de E. ridleyana ainda não foi estudada
profundamente, não sendo conhecidos quais os principais itens da sua dieta. No
continente, Elaenia spectabilis, espécie mais próxima filogeneticamente de E.
ridleyana, se alimenta preferencialmente de frutas, Cecropia sp. (Moraceae), Cordia
curassavica (Borraginaceae), além de artrópodes e insetos (Rosenberg, 1990; Marini;
Cavalcante, 1998; Sigrist, 2009).
Assim, é importante identificar o tipo de dieta necessária à espécie, uma
vez que este influencia os padrões de uso do habitat (Chapman; Rosenberg, 1991). A
identificação de recursos alimentares que são críticos para espécies particulares pode
ser um grande aliado da conservação, ajudando a direcionar estratégias eficientes
(Durães; Marini, 2005; Lopes et al., 2005). A disponibilidade de recurso alimentar é
ainda mais representativa para as espécies insulares, tendo menor diversidade e
interações mais simples quando comparada ao continente (Traveset et al., 2015).
Assim, uma vez que os alimentos se tornem escassos nesses ambientes, as espécies
não têm a opção de migrarem para outras áreas em busca de alimento, estando
restritas aquelas ilhas.
7 CONCLUSÕES
Foram observadas alterações em algumas medidas de condições
corporais de Elaenia ridleyana e Vireo gracilirostris entre as áreas conservada e
antropizada.
A abundância das aves é diferente entre as áreas e pode ser explicada
pela qualidade do habitat (cobertura de vegetação).
A qualidade do habitat diferi entre as duas áreas.
68
O processo de antropização na ilha principal de Fernando de Noronha
altera a qualidade do hábitat, e tais alterações podem influenciar na condição corporal
das aves endêmicas.
Considerações finais
Medidas são sugeridas pela IUCN afim de ampliar o conhecimento sobre
as exigências de E. ridleyana e V. gracilirostris e compreender como elas reagem as
alterações no meio (BirdLife International, 2017). Informações sobre o tamanho
populacional e da área de vida; efeitos das espécies invasoras (gatos, tejos e ratos)
sobre as populações dessas aves com sugestões de medidas eficientes para erradicar
essas espécies da ilha, e; monitoramento da flutuação das populações ao longo dos
anos afim de compreender a sua dinâmica. Essas ações propostas são importantes
para monitorar as populações dessas aves, tendo em vista que elas estão sendo
afetadas pela crescente antropização na ilha.
69
REFERÊNCIAS
ADAMÍK, P.; KORNAN, M.; VOJTEK, J. The effect of habitat structure on guild
patterns and the foraging strategies of insectivorous birds in forests. Biologia [S.l.],
58:275-285, 2003.
ADEFN, 2014. Perfil do Turista de Fernando de Noronha. Acesso em 10 out. de
2016. Disponível em: <http://www.noronha.pe.gov.br>.
AGUILAR, T.M.; DIAS, R.I.; OLIVEIRA, A.C.; MACEDO, R.H. Nest-site selection by
Blue- black Grassquits in a Neotropical savanna: do choices influence nest success?
Journal of Field Ornithology [S.l.], 79(1): 24–31, 2008.
ALMEIDA, F.F.M. Arquipélago de Fernando de Noronha - Registro de monte
vulcânico do Atlântico Sul. In: Schobbenhaus C., Campos D.A., Queiroz E.T., Winge
M., BerbertBorn M.L.C. (Eds.) Sítios Geológicos e Paleontológicos do Brasil. 1ª ed.
Brasília: DNPM/CPRM - Comissão Brasileira de Sítios Geológicos e Paleobiológicos,
[S.l.], 01: 361-368, 2002.
ALVES, R.J.V. Terrestrial vascular floras of Brazil’s oceanic archipelagos. Ilhas
Oceânicas Brasileiras da Pesquisa ao Manejo (eds R.J.V. Alves & J.W. de A.
Castro), pp. 83– 104. MMA, SBF, Brasília, 2006.
ANJOS, L.; VOLPATO, G.H.; MENDONÇA, L.B.; SERAFINI, P.; LOPES, E.V.;
BOÇON, R.; SILVA, E.S., BISHEIMER, M.V. Técnicas de levantamento quantitativo
de aves em ambiente florestal: uma análise comparativa baseada em dados
empíricos. In: Matter, S.; Straube, F.C.; Accordi, I.; Piacentini, V.Q.; Cândido-Jr, J.F.
(Orgs.). Ornitologia e Conservação: ciência aplicada, técnicas de pesquisa e
levantamento. Technical Books Editora, Rio de Janeiro. p. 63-76, 2010.
ANJOS, L.A. Eficiência do método de amostragem por pontos de escuta na
avaliação da riqueza de aves. Revista Brasileira de Ornitologia [S.l.], 15 (2) 239-
243, 2007.
70
ANTAS, P.T.Z. Status and conservation of seabirds breeding in Brazilian waters.
ICBP Technical Publication. [S.l.] 11: 141-158, 1991.
ANTAS, P.T.Z.; FILIPPINI. A; AZEVEDO, S.M. Anilhamento de aves oceânicas e/ou
migratórias no arquipélago de Fernando de Noronha em 1987 e 1988, p. 13-17. IV
Encontro Nacional de Anilhadores de Aves, Anais. Recife, Universidade Rural
de Pernambuco, 1990.
ASHBY, K. R. Patterns of daily activity in mammals. Mammal Rev. [S.l.], 1: 171–185,
1972.
ASHMOLE, P.; ASHMOLE, M. St Helena and Ascension Island: A Natural History.
Oswestry. Antony Nelson. [S.l.] 2000.
AUGENFELD, K.H.; FRANKLIN, S.B.; SNYDER, D.H. Breeding bird communities of
upland hardwood forest 12 years after shelterwood logging. Forest Ecology and
Management 255:1271-1282 [S.l.] 2008.
BARTOŃ, K. MuMIn: multi-model inference. R package version 1.13.1, 2015.
BARTON; K., BARTON, M.K. Package ‘MuMIn’. Version 1:18, 2014.
BATES, D., MAECHLER, M., BOLKER, B., WALKER, S. LME4: Linear Mixed-Effects
Models using 'Eigen' and S4. R package version 1.1-12. Acesso em 15 nov. de 2016.
Disponível em: <https://cran.r-project.org/web/packages/lme4/lme4.pdf, 2016>.
BATISTELLA, M. Espécies vegetais dominantes do Arquipélago de Fernando de
Noronha: grupos ecológicos e repartição espacial. Acta Botanica Brasilica, v. 10, n.
2, p. 223–235, [S.l.] 1996.
BIBER, E. Patterns of endemic extinctions among island bird species. Ecography,
25(6), 661-676, [S.l.] 2002.
71
BIRDLIFE INTERNATIONAL. 2014. Elaenia ridleyana. In: IUCN Red List of
Threatened Species. Versão 2014.3. Acesso em 20 fev. de 2015. Disponível em:
<http://www.iucnredlist.org>.
BIRDLIFE INTERNATIONAL. 2016b. Vireo gracilirostris. In: IUCN Red List of
Threatened Species. Versão 2014.3. Acesso em 20 fev. de 2015. Disponível em:
<http://www.iucnredlist.org>.
BIRDLIFE INTERNATIONAL. 2016c. Phaethon lepturus. In: IUCN Red List of
Threatened Species. Acesso em: 23 fev. de 2017. Disponível em
<http://www.iucnredlist.org 2016>.
BIRDLIFE INTERNATIONAL. Elaenia ridleyana. In: IUCN Red List of Threatened
Species. Versão 2014.3. Acesso em: 20 fev. de 2015. Disponível em
<http://www.iucnredlist.org 2016a>.
BIRDLIFE INTERNATIONAL. Important Bird Areas factsheet: Arquipélago de
Fernando de Noronha. Acesso em 23 fev. de 2017. Disponível em
<http://www.iucnredlist.org 2017>.
BLACKBURN, T. M. Response to Comment on “Avian Extinction and Mammalian
Introductions on Oceanic Islands”. Science [S.l.], v. 307, n. 5714, p. 1412b–1412b,
2005.
BLACKBURN, T.M.; PHILLIP, C.; DUNCAN, R.P.; KARL, E.L.; KEVIN, J. G. Avian
extinction and mammalian introductions on oceanic islands. Science (New York,
N.Y.), v. 305, n. 5692, p. 1955–1958, 2004.
BLANCO, G.; FRÍAS, O. Symbiotic feather mites synchronize dispersal and
population growth with host sociality and migratory disposition. Ecography [S.l.], 24:
113-120, 2001.
BLOCK, W.; BRENNAN, L. The Habitat Concept in Ornithology. Pages 35-91 in D.
Power, editor. Current Ornithology. Springer US, 1993.
72
BOKERMANN, W.C.A. Observações sobre a nidificação de Myiarchus ferox (Gmelin,
1789) (Aves, Tyrannidae). Revista Brasileira de Biologia, [S.l.] 38: 565-567, 1978.
BOLTON, M.; MONAGHAN, P.; HOUSTON, D.C. Proximate determination of clutch
size in lesser black-backed gulls: the roles of food supply and body condition.
Canadian Journal of Zoology [S.l.], 71, 273–279, 1993.
BRESCOVIT, A.D.; BERTANI, R.; PINTO DA ROCHA, R.; RHEIMS, C.A. Aracnídeos
na estação ecológica Juréia-Itatins: Inventário preliminar e história natural. In:
Estação Ecológica Juréia-Itatins: ambiente-físico, flora e fauna. (O.A.V. Marques &
W. Duleba, Eds.). Ed. Holos, Ribeirão Preto: 198-221p., 2004.
BREWER, D.; ORENSTEIN, R. Family Vireonidae (Vireos). J. del Hoyo, A. Elliott,
and D.A. Christie (editors), Handbook of the birds of the world. Volume 15, p. 378-
439. Lynx Edicions, Barcelona, 2010.
BRIGHTSMITH, D.J. Competition, predation and nest niche shifts among tropical
cavity nesters: Ecological evidence. Journal of Avian Biology [S.l.], v. 36, n. 1, p.
74–83, 2005.
BROWER, J.E.; ZAR, J.H.; ENDE, C.N.V. Field and Laboratory Methods for General
Ecology. 4 ed. Boston, WCB McGraw-Hill, 1997.
BURNHAM, K.P.; ANDERSON, D.R. Avoiding pitfalls when using Information-
Theoretic methods. The Journal of Wildlife Management [S.l.], 66:912-918, 2002.
CALEGARO-MARQUES, C.; AMATO, S.B. Urbanization breaks up host-parasite
interactions: a case study on parasite communityecology of rufous-bellied thrushes
(Turdus rufiventris) along a rural-urban gradient. PLoS One [S.l.], 9:e103144, 2014.
CAMARGO, H.F.A. Contribuição ao estudo das espécies brasileiras do Gênero
Elaenia (Aves: Tyrannidae). Boletim Centro de Estudos Ornitológicos [S.l.], 2: 6-
19, 1986.
73
CAMPOS, R.; VASCONCELOS, H.L.; RIBEIRO, S. P.; NEVES, F. S.; SOARES, J. P.
Relationship between tree size and insect assemblages associated with
Anadenanthera macrocarpa. Ecography [S.l.], 29: 442–450, 2006.
CANADAY, C. Loss of insectivorous birds along a gradient of human impact in
Amazonia. Biological Conservation, [S.l.], v. 77, n. 1, p. 63–77, 1997.
CARBONELL, R.; PÉREZ‐TRIS, J.; TELLERÍA, J.L. Effects of habitat heterogeneity
and local adaptation on the body condition of a forest passerine at the edge of its
distributional range. Biological Journal of the Linnean Society, [S.l.], 78(4), 479-
488, 2003.
CARVALHO, C.J.B., RAFAEL, J.A., SOUTO, M., SILVA, V.C. Insetos do Brasil,
Diversidade e Taxonomia. Ribeirão Preto, Holos Editora, 2012.
CHACE, J. F.; WALSH, J. J. Urban effects on native avifauna: A review. Landscape
and Urban Planning [S.l.], v. 74, n. 1, p. 46–69, 2006.
CHÁVEZ-ZICHINELLI, C.A.; MACGREGOR-FORS, I.; QUESADA, J.; TALAMÁS
ROHANA, P.; ROMANO, M.C.; VALDÉZ, R.; SCHONDUBE, J.E. How Stressed are
Birds in an Urbanizing Landscape? Relationships Between the Physiology of Birds
and Three Levels of Habitat Alteration. The Condor [S.l.], 115(1), 84-92, 2013.
CHEKE, A.S. Establishing extinction dates - The curious case of the Dodo Raphus
cucullatus an the Red Hen Aphanapteryx bonasia. Ibis, [S.l.] v. 148, n. 1, p. 155–
158, 2006.
CHINERY. M. Insects of Britain and Western Europe. A & C Black Publishers Ltd;
2nd edition, 2007.
CLERGEAU, P.; CROCI, S.; JOKIMAKI, J.; KAISANLAHTI-JOKIMAKI, M.; DINETTI,
M.; KAISANLAHTI-JOKIMAKI, M.L. Avifauna homogenisation by urbanisation:
analysis at different European latitudes. Biol. Conserv., [S.l.], 127, 336–344, 2006.
CONNELL, C. E., ODUM, E. P., KALE, H. Fat-free weights of birds. Auk [S.l.], 77:1-
9, 1960.
74
CORNELISSEN, J.H.C.; LAVOREL, S.; GARNIER, E.; DÍAZ, S.; BUCHMANN, N.;
GURVICH, D.E.; REICH, P.B.; STEEGE, H.T.; MORGAN, H.D.; HEIJDEN, M.G.;
PAUSAS, J.G.; POORTER, H. A handbook of protocols for standardised and easy
measurement of plant functional traits worldwide. Australian Journal of Botany
[S.l.], 51:335-380, 2003.
COSTA, F.J.V.; MACEDO, R.H. Coccidian oocyst parasitism in the Blue-black
Grassquit: influence on secondary sex ornaments and body condition. Animal
Behaviour [S.l.], 70:1401–1409, 2005.
COTTON, P.A. Seasonal resource tracking by Amazonian hummingbirds. Ibis [S.l.],
v. 149, n. 1, p. 135–142, 2007.
COX, R.M.; Lovern, M.B.; Calsbeek, R. Experimentally decoupling reproductive
investment from energy storage to test the functional basis of a life-history trade-off.
J. Anim. Ecol. [S.l.], 83:888–898, 2014.
CUETO, V.R.; SAGARIO, M.C.; CASENAVE, J.L. Do migrating White-crested
Elaenia, Elaenia albiceps chilensis, use stop-over sites en route to their breeding
areas? Evidence from the central Monte desert, Argentina. Emu [S.l.], 116(3), 301-
304, 2016.
CZECH, B; KRAUSMAN, P.R.; DEVERS, P.K. Economic associations among causes
of species endangerment in the United States. BioScience [S.l.], 50: 593–601, 2000.
DANIELLA REIS FERNANDES TELES. Condição corporal de aves em fragmento de
mata estacional semidecidual do triângulo mineiro, BRASIL. Dissertação
apresentada à Universidade Federal de Uberlândia, Programa de Ecologia e
Conservação de Recursos Naturais. Orientadora Profa. Dra. Celine de Melo, 2013.
DARWIN, C. Journal of researches into the natural history and geology of the
countries visited during the voyage of H.M.S. Beagle round the world under the
command of Capt. Fitz Roy, R.N. by Charles Darwin. 2nd ed. J. Murray, London,
1860.
75
DAVIES, S.; CROS, T.; RICHARD, D.; MEDDLE, S.L.; TSUTSUI, K.; DEVICHE, P.
Food availability, energetic constraints and reproductive development in a wild
seasonally breeding songbird. Functional Ecology, [S.l.], 29(11), 1421-1434, 2015.
DAVIS, S.K. Nest-Site Selection Patterns and the Influence of Vegetation on Nest
Survival of Mixed-Grass Prairie Passerines. The Condor [S.l.], v. 107, n. 3, p. 605–
616, 2005.
DAWSON, A., HINSLEY, S.A., FERNS, P.N., BONSER, R.H.C., ECCLESTON, L.
Rate of moult affects feather quality: A mechanism linking current reproductive effort
to future survival. Proc. R. Soc. B [S.l.], 22: 2093–2098, 2000.
DEPPE, J.L.; ROTENBERRY, J.T. Scale-dependent habitat use by fall migratory
birds: vegetation structure, floristics, and geography. Ecological Monographs [S.l.],
78:461-487, 2008.
DEXTER, R.W. Some historical notes on Louis Agassiz’s lecture on zoogeography.
Journal of Biogeography [S.l.], 5:207–209.Diamond, 1978.
DOWLING, D.K.; RICHARDSON, D.S.; KOMDEUR, J. No effects of a feather mite on
body condition, survivorship, or grooming behavior in the Seychelles warbler,
Acrocephalus sechellensis. Behavioral Ecology and Sociobiology [S.l.], v. 50, n. 3,
p. 257–262, 2001.
DUNCAN, R.P.; BOYER, A.G.; BLACKBURN, T. M. Magnitude and variation of
prehistoric bird extinctions in the Pacific. Proceedings of the National Academy of
Sciences [S.l.], 110(16), 6436-6441, 2013.
DURÃES R., MARINI, M.A. A quantitative assessment of bird diets in the Brazilian
Atlantic Forest, with recommendations for future diet studies. Ornitologia
Neotropical [S.l.], 16: 65-83, 2005.
76
DURÃES R., MARINI, M.A. Diets of birds in the Brazilian Atlantic Forest, with
recommendations for future diet studies. Ornitologia Neotropical [S.l.], 16: 65-83,
2005.
DUVAT, V.; MAGNAN, A.; GATTUSO, J. Small islands, ocean and climate.
Oceanclimate, [S.l.], 2015.
ENOUT, A.M.J.; LOBATO, D.N.; AZEVEDO, C.S.; ANTONINI, Y. Parasitismo por
malófagos (Insecta) e ácaros (Acari) em Turdus leucomelas (Aves) nas estações
reprodutiva e de muda de penas no parque Estadual do Rio Preto, Minas Gerais,
Brasil. Zoologia [S.l.], v.23, n.3, p.534, 2009.
ERRITZOE, J.; MAZGAJSKI T. D.; REJT, L. Bird casualities on European roads – a
review. Acta Ornithologica, Warszawa, v. 28, n. 2, p. 77-93, 2003.
FAHRIG, L. How much habitat is enough? Biological Conservation [S.l.], v. 100, p.
65–74, 2001.
FARIA, L.C.P.; CARRARA, L.A.; RODRIGUES, M. Biologia reprodutiva do fura-
barreira Hylocryptus rectirostris (Aves: Furnariidae). Revista Brasileira de Zoologia
[S.l.], v. 25, n. 2, p. 172–181, 2008.
FOX, J. Car: Companion to Applied Regression, R package version 2.1-4. Acesso
em 12 dez. de 2016. Disponível em: <https://cran.r-
project.org/web/packages/car/car.pdf>.
FRANKHAM, R. Do island populations have less genetic variation than mainland
populations? Heredity [S.l.], v. 78 (Pt 3), p. 311–327, 1997.
FRAZER, G.W.; CANHAM, C.D.; LERTZMAN, K.P. Gap Light Analyzer (GLA),
Version 2.0: Imaging software to extract canopy structure and gap light transmission
indices from true-color fisheye photographs. Copyright 1999: Simon Fraser
University, Burnaby, BC, and the Institute of Ecosystem Studies, Millbrook, New
York, 1999.
77
FREITAS, W.K.; MAGALHÃES, L.M.S. Métodos e Parâmetros para Estudo da
Vegetação com Ênfase no Estrato Arbóreo. Floresta e Ambiente [S.l.], v. 19, n. 4, p.
520–540, 2012.
FRETWELL, S.D. Populations in Seasonal Environments. Princeton University
Press, Prince- ton, New Jersey, 1972.
FRETWELL, S.D.; LUCAS, H.L. On territorial behavior and other factors influencing
habitat distribution in birds. Acta Biotheoretica, 1970.
GILLESPIE, R.G.; CLARIDGE, E.M.; RODERICK, G.K. Biodiversity dynamics in
isolated island communities: interaction between natural and human-mediated
processes. Mol Ecol [S.l.], 17:45–57, 2008.
GIMENES, M.R.; ANJOS, L. Efeitos da fragmentação florestal sobre as comunidades
de aves. Biological Sciences [S.l.], v. 25, n. 2, p. 391–402, 2003.
GIRAUDEAU, M.; MOUSEL, M.; EARL, S.; MCGRAW, K. Parasites in the city:
degree of urbanization predicts poxvirus and coccidian infections in house finches
(Haemorhous mexicanus). PLoS One, 2014.
GJERDRUM, C.; ELPHICK C.F.; RUBEGA, E.M. Nest site selection and nesting
success in saltmarch breeding sparrows: the importance of nest habitat, timing, and
study site differences. The Condor [S.l.], 107(4): 849-862, 2005.
GONZALEZ-ABRAHAM, C.; RADELOFF, V.; HAMMER, R.; HAWBAKER, T.;
STEWART, S.; CLAYTON, M. Building patterns and landscape fragmentation in
northern Wisconsin, USA. Landscape Ecology [S.l.], 22:217-230, 2007.
GONZALEZ-ABRAHAM, C.; RADELOFF, V.; HAMMER, R.; HAWBAKER, T.;
STEWART, S.; CLAYTON, M. Building patterns and landscape fragmentation in
northern Wisconsin, USA. Landscape Ecology [S.l.], 22:217-230, 2007.
78
GOSLER, A. Birds in the hand. p. 85-118. In: Sutherland, W. J.; Newton, I.; Green, R.
E. (Eds) Birds ecology and conservation: a handbook of techniques. Oxford
University Press, New York, 2004.
GOULART, F.F.; RODRIGUES, M. Deposição diária e sazonal de gordura
subcutânea em Phacellodomus rufifrons (Wied) (Aves, Furnariidae). Revista
Brasileira de Zoologia, [S.l.], 24: 535-540, 2007.
GREEN, A.J. Mass/length residuals: measures of body condition or generators of
spurious results? Ecology [S.l.], 82:1473–1483, 2001.
GREENBERG, R.; BICHIER, P. Determinants of tree species preference of birds in
Oak-Acacia woodlands of Central America. Journal of Tropical Ecology [S.l.],
21:57-66, 2005.
GRICE, A. The impacts of invasive plant species on the biodiversity of Australian
rangelands. The Rangeland Journal [S.l.], 28:27-35, 2006.
GRIMM, N.B.; FAETH, S.H.; GOLUBIEWSKI, N.E.; REDMAN, C.L.; WU, J.; BAI, X.;
BRIGGS, J.M. Global change and the ecology of cities. Science [S.l.], 319(5864),
756-760, 2008.
GUO, Q. Species invasions on islands: Searching for general patterns and principles.
Landscape Ecology, [S.l.], v. 29, n. 7, p. 1123–1131, 2014.
HAMER, S.A.; LEHRER, E.; MAGLE, S.B. Wild birds as sentinels for multiple
zoonotic pathogens along an urban to rural gradient in greater Chicago, Illinois.
Zoonoses Public Health [S.l.], 59:355–364, 2012.
HANSBAUER, M.; STORCH, I.; PIMENTEL, R.G.; METZGER, J.P. Comparative
range use by three Atlantic Forest understorey bird species in relation to forest
fragmentation. Journal of Tropical Ecology, [S.l.], 24: 291-299, 2008.
79
HAWAII BIRD CONSERVATION. Hawaii endanger bird conservation. Acessado em
5 de mai. de 2017. Disponível em:
http://www.sandiegozoo.org/hawaiibirdbook/hawaii_bird_conservation.html.
HILL, M.R.J., ALISAUSKAS, R.T.; ANKNEY, C. D.; LEAFLOOR, J.O. Influence of
Body Size and Condition on Harvest and Survival of Juvenile Canada Geese. The
Journal of Wildlife Management [S.l.], 67 (3): 530-541, 2003.
HOFFMANN, D.; GOMES, H.B.; GUERRA, T. Reproductive biology of Elaenia
cristata Pelzeln, 1868 (Passeriformes: Tyrannidae) in two areas of rocky fields of
Minas Gerais, Brazil. Revista Brasileira de Ornitologia [S.l.], 17(37), 6, 2013.
HOLLANDER, F.A.; VAN DYCK, H.; SAN MARTIN, G.; TITEUX, N. Maladaptive
habitat selection of a migratory passerine bird in a human-modified landscape. Plos
One, [S.l.], 6(9), e25703, 2011.
HOLMES, R.T.; SCHULTZ, J.C. Food availability for forest birds: effects of prey
distribution and abundance on bird foraging. Canadian Journal Zoology, [S.l.], 66:
720-728, 1988.
IBAMA. Manual de anilhamento de aves silvestres. 2 ed. IBAMA. Brasília 146 p,
1994.
IBAMA. Plano de Manejo do Parque Nacional Marinho de Fernando de Noronha.
Brasília: IBAMA/FUNATURA, p. 253, 1990.
IBGE. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Contagem populacional.
Ministério do Planejamento, Orçamento e Gestão, Brasil. Acesso 20 dez. de 2016.
Disponível em: <http://www.sidra.ibge. gov.br/ 2010>.
JANIN, A.; LÉNA, J-P.; JOLLY, P. Beyond occurrence: Body condition and stress
hormone as integrative indicators of habitat availability and fragmentation in the
common toad. Biological Conservation [S.l.], 144: 1008–1016, 2011.
80
JOHNSON, D.H.; KRAPU, G.L.; REINECKE, K.J.; JORDE, D.G. An Evaluation of
Condition Indices for Birds. The Journal of Wildlife Management [S.l.], v. 49, n. 3,
p. 569, 1985.
JOHNSON, M. Measuring Habitat Quality: A Review. n. Newton 1998, p. 489–504,
2007.
JOHNSON, M.D. Evaluation of an arthropod sampling technique for measuring food
availability for forest insectivorous birds Ornithologists have long recognized difficulty
in effectively quantifying food availability for insectivorous birds (Morris. 1960,
Southwood, 1980. J. Field Ornithol. [S.l.], v. 71, n. 1, p. 88–109, 2007.
JOHNSON, T.H.; STATTERSFIELD, A.J. A global review of island endemic birds.
Ibis, [S.l.] v. 132, n. Phillips 1985, p. 167–180, 1990.
JONES, J. Habitat Selection Studies in Avian Ecology : A Critical Review Habitat
Selection Studies in Avian Ecology. The Auk [S.l.], 118(2):557-562, 2001.
JOVANI, R.; BLAS, J.; STOFFEL, M.J.; BORTOLOTTI, L.E.; BORTOLOTTI, G.R.
Fault bars and the risk of feather damage in cranes. J. Zool. [S.l.], 281: 94–98, 2010.
KAISER, A. A new multi-category classification of subcutaneous fat deposits of
songbirds. Journal of Field Ornithology, [S.l.], 64(2): 246-255, 1993.
KARELS, T.J.; DOBSON, F.S.; TREVINO, H.S.; SKIBIEL, A.L. The biogeography of
avian extinction on oceanic islands. Journal of Biogeography [S.l.], v. 35, p. 1106–
1111, 2008.
KELLY, D.; LADLEY, J.J.; ROBERTSON, A.W.; ANDERSON, S.H.; WOTTON, D.M.;
WISER, S.K. Mutualisms with the wreckage of an avifauna: the status of bird
pollination and fruit-dispersal in New Zealand. New Zealand Journal of Ecology
[S.l.], 34(1), 66, 2010.
81
KHALILIEH, A.; MCCUE, M.D.; PINSHOW, B. Physiological responses to food
deprivation in the house sparrow, a species not adapted to prolonged fasting. Am J
Physiol-Regul Integr Comp Physiol, [S.l.], 1;303(5):R551-61, 2012.
KIER, G., KREFT, H., LEE, T. M. A global assessment of endemism and species
richness across island and mainland regions. Proceedings of the National
Academy of Science [S.l.], 106, 9322–9327, 2009.
KOMDEUR, J. Seasonal timing of reproduction in a tropical bird, the Seychelles
warbler: a field experiment using translocation. J Biol Rhythms [S.l.], 11:333–346,
1996.
KOOP, J.A.H.; CLAYTON, D.H. Evaluation of two methods for quantifying
passeriform lice. Journal of Field Ornithology [S.l.], 84:210–215, 2013.
KUEFFER, C.; FERNÁNDEZ-PALACIOS, J.M. Comparative ecological research on
oceanic islands. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics [S.l.],
12: 81–82, 2010.
LAURANCE, W.F., CAMARGO, J.L.C., LUIZAO, R.C.C., LAURANCE, S.G., PIMM,
S.L., BRUNA, E.M., STOUFFER, P.C., WILLIAMSON, G.B., BENITEZ-MALVIDO, J.,
VASCONCELOS, H.L., VAN HOUTAN, K.S., ZARTMAN, C.E., BOYLE, S.A.,
DIDHAM, R.K., ANDRADE, A., LOVEJOY, T.E., 2011. The fate of Amazonian forest
fragments: a 32-year investigation. Biol. Conserv. [S.l.], 144, 56–67.
LEAL, I.R.; FILGUEIRAS, B.K.C.; GOMES, J.P.; IANNUZZI, L.; ANDERSEN, A.N.
Effects of habitat fragmentation on ant richness and functional composition in
Brazilian Atlantic forest. Biodiversity and Conservation [S.l.], 21:1687-1701, 2012.
LELOUTRE, C.; GOUZERH, A.; ANGELIER, F. Hard to fly the nest: A study of body
condition and plumage quality in house sparrow fledglings. Current Zoology [S.l.], v.
60, n. 4, p. 449–459, 2014.
82
LIKER, A.; PAPP, Z.; BÓKONY, V.; LENDVAI, Á. Z. Lean birds in the city: Body size
and condition of house sparrows along the urbanization gradient. Journal of Animal
Ecology [S.l.], v. 77, n. 4, p. 789–795, 2008.
LOCHMILLER, R.L.; DEERENBERG, C. Trade-offs in evolutionary immunology: just
what is the cost of immunity? Oikos [S.l.], 88:87–98, 2000.
LOISELLE, B.A.; BLAKE, J.G. Temporal variation in birds and fruits along an
elevational gradient in Costa Rica. Ecology [S.l.], 72: 180-193, 1991.
LOPES, L.E.; FERNANDES, A.M., MARINI, M.Â. Diet of some Atlantic Forest birds.
Ararajuba [S.l.], 13:95-103, 2005.
LOURDAIS, O.; BONNET, X.; SHINE, R.; DENARDO, D.; NAULLEAU, G.;
GUILLON, M. Capital-breeding and reproductive effort in a variable environment: a
longitudinal study of a viviparous snake. Journal of Animal Ecology [S.l.], 71, 470–
479, 2002.
LOW, S.H. Banding with mist nets. Bird Banding [S.l.], 28(3); 115-128, 1957.
LOYE, J.; CARROL, S. Birds, bugs and blood: avian parasitism and conservation.
Trends in Ecology and Evolution [S.l.], 10: 232-235, 1995.
LOYE, J.E.; ZUK, M. Bird-parasite interactions. Oxford University Press, Oxford,
1991.
LUCK, G.W. The habitat requirements of the rufous treecreeper (Climacteris rufa). 2.
Validating predictive habitat models. Biological Conservation [S.l.], v. 105, n. 3, p.
395–403, 2001.
LUDTKE, B. MOSER, I.,SANTIAGO-ALARCON, D., FISCHER, M., KALKO, E.KV.,
MARTIN S., H.SUAREZ-RUBIO, M., TSCHAPKA, M. RENNER, S.C. Associations of
forest type, parasitism and body condition of two European passerines, Fringilla
coelebs and Sylvia atricapilla. Plos One [S.l.], v. 8, n. 12, 2013.
83
MADLIGER, C.L.; SEMENIUK, C.A.D.; HARRIS, C.M.; LOVE, O.P. Assessing
baseline stress physiology as an integrator of environmental quality in a wild avian
population. Implications for use as a conservation biomarker. Biol. Conserv. [S.l.],
192:409–417, 2015.
MAGALHÃES, R.B.; DINIZ, P.; MACEDO, R.H.; MAGALHA, R.B. 2014. Plumage
Coverage is Related to Body Condition and Ectoparasitism in Blue-black Grassquits.
The Wilson Journal of Ornithology [S.l.], v. 126, n. 3, p. 581–584.
MAGNUSSON, W.E; LIMA, A.P.; SILVA, W.A.; ARAÚJO, M.C. Use of geometric
forms to estimate volume of invertebrates in ecological studies of dietary overlap.
Copeia [S.l.], n.1 p.13- 19, 2003.
MAINGUY, J.; BÊTY, J.; GAUTHIER, G.; GIROUX, J.F. Are body condition and
reproductive effort of laying greater Snow Geese affected by the spring hunt? The
Condor [S.l.], 104: 156-161.MALAISE, R. 1937. A new insect-trap. Entomol. Tidskr.
58:148-160, 2002.
MALLET-RODRIGUES, F. Técnicas para amostragem da dieta e procedimentos
para estudos do forrageamento de aves. Ornitologia e conservação. Ed. Technical
Books. 1º Ed. 459-470, 2010.
MARASCHIN-SILVA, F.; SCHERER, A.; BAPTISTA, L.R.D.M. Diversidade e
estrutura do componente herbáceo-subarbustivo em vegetação secundária de
Floresta Atlântica no Sul do Brasil. Revista Brasileira de Biociências [S.l.], v. 7, n.
1, p. 53–65, 2009.
MARINI, M.A.; CAVALCANTE, R.B. Frugivory by Elaenia Flycatchers. Hornero [S.l.],
15:47-50, 1998.
MARINI, M.Â.; DURÃES, R. Annual cycles of molt and reproduction of passerines
from central-south Brazil. Condor [S.l.], 103(4): 767-775, 2001.
84
MARINI, M.Â.; SOUSA, N.O.M.; BORGES, F.J.A.; SILVEIRA, M.B. Biologia
reprodutiva de Elaenia cristata (Aves: Tyrannidae) em cerrado do Brasil
Central. Neotropical Biology and Conservation [S.l.], 4(1), 3-12, 2009.
MARTIN, J.E.H. Collecting, preparing and preserving insects, mites, and spiders. The
Insects and Arachnids of Canada, Part 1. Publ. 1643, Res. Br., Canada Dep. Agric.,
Ottawa, On. 1977.
MARTIN, T.E. Are microhabitat preferences of coexisting species under selection
and adaptive? Ecology [S.l.], 79:656-670, 1998.
MARTIN, T.E. Nest predation and nest sites. BioScience [S.l.], 43(8): 523-532,
1993.
MARTIN, T.E.; BLACKBURN, G.A. Habitat associations of an insular Wallacean
avifauna: A multi-scale approach for biodiversity proxies. Ecological Indicators
[S.l.], 23, 491-500, 2012.
MARTINS, F.R. O método de quadrantes e a fitossociologia de uma floresta residual
do interior do Estado de São Paulo: Parque Estadual de Vassununga. São Paulo.
239 p. Tese (Doutorado) - Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, 1979.
MARZLUFF, J.M. Worldwide urbanization and its effects on birds. Pages 19–47 in
Marzluff, J.M., Bowman, R., Donnelly, R., eds. Avian Ecology in an Urbanizing
World. Norwell (MA): Kluwer, 2001.
MARZLUFF, J.M.; BOWMAN, R.; DONNELLY, R. A historical perspective on urban
bird research: trends, terms, and approaches. Avian Ecology and Conservation in an
Urbanizing World (eds J.M. Marzluff, R. Bowman & R. Donnelly), pp. 1–17. Kluwer
Academic Press, Dordrecht, the Netherlands, 2001.
MASHHADI, H.R.; RADOSEVICH, S.R. Invasive plants. Pages 1-28 Weed biology
and Management. Springer [S.l.], 2004.
85
MCGEHEE, S.M.; EITNIEAR, J.C. Field verification of Zimmer’s wing-formula for
identification of Elaenia albiceps chilensis. Boletín SAO [S.l.], 16, 58-63, 2006.
MCKINNEY, M. L. Urbanization, Biodiversity, and Conservation. Bioscience [S.l.],
52:883-890, 2002.
MEDEIROS, R.D.; MARINI, M.Â. Reprodutive biology of Elaenia chiriquensis
(Lawrence) (Aves, Tyrannidae) in the Cerrado of the Brazil Central. Revista
Brasileira de Zoologia, [S.l.], 24(1), 12-20, 2007.
MEDINA, F.M.; ELSA, B.; ERIC, V.; TERSHY, B.R.; ZAVALETA, E.S.; JOSH, D.C.;
KEITT, B.S.; CORRE, M.; HORWATH, S.V.; NOGALES, M. A global review of the
impacts of invasive cats on island endangered vertebrates. Global Change Biology
[S.l.], v. 17, n. 11, 2011.
MEILLÈRE, A.; BRISCHOUX, F.; ANGELIER, F. Impact of chronic noise exposure on
antipredator behavior: an experiment in breeding house sparrows. Behav Ecol. [S.l.],
26: 569–577, 2015.
MELLO, T.J.; OLIVEIRA, A. Making a bad situation worse: An invasive species
altering the balance of interactions between local species. PLoS ONE [S.l.], v. 11, n.
3, p. 1–17, 2016.
MENDONÇA-LIMA, A; HARTZ, S.M. Foraging behavioral of Phylloscartes ventralis
(Aves, Tyrannidae) in native and planted forests of southern Brazil. Iheringia, Série
Zoologia, Porto Alegre, 104(4):391-398, 2014.
MERILÄ, J.; HEMBORG, C. Fitness and feather wear in the Collared flycatcher
Ficedula albicollis. J Avian Biol [S.l.], v. 31, p. 504–510, 2000.
MESTRE, L.A.M. Wildfires and Amazonian birds: A broad-scale and long-term study
on the effetcts of fire on Amazonian bird communities and populations. Dissertação
submetida para South Dakota State University, 2011.
86
MESTRE, L.A.M., ROOS, A.L.; RECHETELO, J. Habitat requirements of Noronha
endemic birds. Ornithology Neotropical [S.l.], 27: 27–34. 28.2016.
MESTRE, L.A.M.; ROOS, A.L.; RECHETELO, J. Habitat associations of land birds in
Fernando de Noronha, BRAZIL. n. Neotropical Ornithology [S.l.], p. 27–34, 2016.
MEZQUIDA, E.T. Nest site selection and nesting success of five species of
passerines in a South American open Prosopis woodland. Journal of Ornithology
[S.l.], v. 145, n. 1, p. 16–22, 2004.
MILENKAYA, O., CATLIN, D.H., LEGGE, S., WALTERS, J.R. Body condition indices
predict reproductive success but not survival in a sedentary, tropical bird. PLoS One
[S.l.], 10, 1–18, 2015.
MILENKAYA, O., WEINSTEIN, N., LEGGE, S., WALTERS, J.R. Variation in body
condition indices of crimson finches by sex, breeding stage, age, time of day, and
year. Conservation Physiology [S.l.], v. 1, p. cot020, 2013.
MILLIGAN, M.C.; DICKINSON, J.L. Habitat quality and nest-box occupancy by five
species of oak woodland birds. The Auk: Ornithological Advances, 2016.
MIRANDA, A.M.F. A Flora Fanerogâmica Atual do Arquipélago de Fernando de
Noronha - Brasil. p. 296, 2007.
MITCHELL, K. Quantitative analysis by the point-centered quarter method.
Department of Mathematics and Computer Science. Geneva, NY. 2004.
MMA. Ministério do Meio Ambiente, Portaria 444, 17 dezembro 2014. Diário Oficial
da União Nº 245, 18/12/2014 (ISSN 1677‐7042), pp. 121–126, 2014.
MOHD-AZLAN, J.; NOSKE, R.A.; LAWES, M.J. The role of habitat heterogeneity in
structuring mangrove bird assemblages. Diversity [S.l.], 7(2), 118-136, 2015.
MOLLER, A.P.; ERRITZOE, J. Body Condition and Spleen Size in Birds. Oecologia,
[S.l.], 137: 621-626, 2003.
87
MÜLLER, J.; MEHR, M.; BÄSSLER, C.; FENTON, M.B.; HOTHORN, T.;
PRETZSCH, H.; KLEMMT, H.; JOACHIM, B.R. Aggregative response in bats: Prey
abundance versus habitat. Oecologia [S.l.], v. 169, n. 3, p. 673–684, 2012.
MURRAY, L. D.; BEST, L. B. Nest-site selection and reproductive success of
Common Yellowthroats in managed Iowa grasslands. The Condor [S.l.], 116:74-83,
2014.
NACINOVIC, J.B.; TEIXEIRA, D.M. As aves de Fernando de Noronha: uma lista
sistemática anotada. Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Biologia [S.l.], 49: 709–
729, 1989.
NEWTON, I. Population ecology of raptors. Vermillion: Buteo Books, 1979.
OKSANEN, J., BLANCHET, F.G., WAGNER, R.K., LEGENDRE, P., MINCHIN, P.R.,
O’HARA, R.B., WAGNER, H. Vegan: Community ecology package. R package,
2011.
OLESEN, J.M.; VALIDO, A. Lizards and birds as generalized pollinators and seed
dispersers of island plants. Ecologia Insular [S.l.], p. 229–249, 2004.
OLIVEIRA-FILHO, A.T.; CURI, N.; VILELA, E.A.; CARVALHO, D.A. Variation in tree
community composition and struture with changes in soil properties within a fragment
of semideciduous Forest in south-eastern Brazil. Edinburgh Journal of Biology
[S.l.], 58: 139-158, 2001.
OLSON, S.L. Natural history of vertebrates on the Brazilian islands of the mid South
Atlantic. National Geographic Society Research Reports 13: 481–492, 1981.
OLSON, S.L. The endemic Vireo of Fernando de Noronha (Vireo gracilirostris). The
Wilson Bulletin [S.l.], v. 106, p. 1–17, 1994.
OLSON. The endemic vireo of Fernando de Noronha (Vireo gracilirostris). Wilson
Bulletin [S.l.], 106: 1–17, 1994.
88
OPPEL, S., SCHAEFER, H., SCHMIDT, V., SCHRÖDER, B. Habitat selection by the
pale-headed brush-finch (Atlapetes pallidiceps) in southern Ecuador: Implications for
conservation. Biological Conservation, [S.l.], v. 118, n. 1, p. 33–40, 2004.
OREN, D.C. A avifauna do Arquipélago de Fernando de Noronha. Boletim do
Museu Paraense Emílio Goeldi, Série Zoológica, 118:1-22, 1982.
OREN, D.C. Resultados de uma nova expedição zoológica a Fernando de Noronha.
Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, série Zoologia [S.l.], 1: 19–44, 1984.
ORIANS, G.H., WITTENBERGER, J.F. Spatial and temporal scales in habitat
selection. American Naturalist [S.l.], 137: 29–49, 1991.
PAP P.L., VÁGÁSI C.I., CZIRJÁK G.Á., BARTA Z. Diet quality affects postnuptial
molting and feather quality of the house sparrow (Passer domesticus): interaction
with humoral immune function? Can. J. Zool. [S.l.], 86: 834–842, 2008.
PAVOINE, S.; VELA, E.; GACHET, S.; BÉLAIR, G.; BONSALL, M.B. Linking patterns
in phylogeny, traits, abiotic variables and space: a novel approach to linking
environmental filtering and plant community assembly. Journal of Ecology [S.l.],
99:165-175, 2011.
PENTERIANI, V.; GALLARDO, M.; ROCHE, P. Landscape structure and food supply
affect eagle owl (Bubo bubo) density and breeding performance: a case of intra-
population heterogeneity. Journal Zoology, London 257: 365-72, 2002.
PEREIRA, M.G.; MENEZES, L.F.T.; SILVEIRA-FILHO, T.B.; Silva, A.N.
Propriedades químicas de solos sob Neoregelia cruenta (R. Grah) L.B. Smith na
restinga da Marambaia, RJ. Floresta & Ambiente, [S.l.], 12: 70-73, 2005.
PÉREZ, E.M.; Bulla, L. Dietary relationships among four granivorous doves in
Venezuelan savannas. Journal of Tropical Ecology [S.l.], 16: 865–882, 2000.
89
PERRIG, M, GRÜEBLER, M.U., KEIL, H., NAEF-DAENZER, B. Experimental food
supplementation affects the physical development, behaviour and survival of Little
Owl Athene noctua nestlings. Ibis [S.l.], 156 : 755–767, 2014.
PIACENTINI, V.Q. Annotated checklist of the birds of Brazil by the Brazilian
Ornithological Records Committee / Lista comentada das aves do Brasil pelo Comitê
Brasileiro de Registros Ornitológicos. Revista Brasileira de Ornitologia, [S.l.], v. 23,
n. 2, p. 91–298, 2015.
PIMENTEL, D. Biological Invasions: Economic and Environmental Costs of Alien
Plant, Animal, and Microbe Species. Segunda Edição. Taylor & Francis Group,
Massachusetts, EUA, 2011.
PULLIAM, H.R. On the relationship between niche and distribution. Ecology Letters
[S.l.], 3:349– 361, 2000.
RALPH, C.J. Analysis of dropping to describe diets of small birds. Field Ornithol,
[S.l.], v. 56, n. 2, p. 165–174, 1985.
RALPH, C.J., FANCY, S. G. Demography and movements of Apapane and Iiwi in
Hawaii. Condor [S.l.], 97:729–742, 1995.
RALPH, C.J.; GEUPEL, G.R.; PYLE, P.; MARTIN, T.E.; DESANTE, D.F. Handbook
of field methods for monitoring landbirds. Gen. Tech. Rep. PSW-GTR-144. Pacific
Southwest Research Station, Forest Service, U. S. Department of agriculture,
Albany, 41p., 1993.
RASBAND, ImageJ 1.43u. National Institutes of Health, Bethesda, Maryland, USA.
RHEINDT, F.E.; CHRISTIDIS, L.; NORMAN, J.A. Habitat shifts in the evolutionary
history of a Neotropical flycatcher lineage from forest and open landscapes. BMC
Evolutionary Biology [S.l.], v. 8, p. 193, 2008.
90
RIBON, R.; SIMON, J.E.; MATTOS, G.T. 2003. Bird extinctions in Atlantic Forest
fragments of the Viçosa region, southeastern Brazil. Conservation Biology [S.l.], 17:
1827-1839, 1997.
RICKETTS, T.H., DINERSTEIN, E., BOUCHER, T., BROOKS, T.M., BUTCHART,
S.H.M., HOFFMANN, M., LAMOREUX, J.F., MORRISON, J., PARR, M., PILGRIM,
J.D., RODRIGUES, A.S.L., SECHREST, W., WALLACE, G.E., BERLIN, K., BIELBY,
J., BURGESS, N.D., CHURCH, D.R., COX, N., KNOX, D., LOUCKS, C., LUCK,
G.W., MASTER, L.L., MOORE, R., NAIDOO, R., RIDGELY, R., SCHATZ, G.E.,
SHIRE, G., STRAND, H., WETTENGEL, W., WIKRAMANAYAKE, E. Pinpointing and
preventing imminent extinctions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 102, 18497–18501,
2005.
RIDGELY, R.; TUDOR, G. The birds of South America, v.2 the Suboscine
passerines. Austin: University of Texas Press, 1994.
RIDGELY, R.; TUDOR, G. The birds of South America, v.2 the Suboscine
passerines. Austin: University of Texas Press, 1994.
RIDLEY, H.N. A visit to Fernando do Noronha. Zoologist [S.l.], 3(12): 41-49, 1888.
RIDLEY, H.N. Notes on the zoology of Fernando Noronha. Journal of the Linnean
Society of London (Zoology) [S.l.], 20: 473-570, 1890.
ROBERTSON, H.A; DOWDING, J.E.; ELLIOTT, G.P.; HITCHMOUGH, R.A.;
MISKELLY, C;M.; O’DONNELL, C.F.J.; POWLESLAND, R.G.; SAGAR, P.M.;
SCOFIELD, R.P.; TAYLOR, G.A. Conservation status of New Zealand birds.
Department of Conservation Te Papa Atawbai, 2012.
ROBISON, S. K.; THOMPSON III, F. R., DONOVAN, T. M.; WHITEHEAD, D. R.,
FAABORG, J. Regional forest fragmentation and the nesting success of migratory
birds. Science [S.l.], 267 1987-1990, 1995.
91
ROFF, D.A.; ROFF, R.J. Of rats and Maoris: a novel method for the analysis of
patterns of extinction in the New Zealand avifauna before human contact.
Evolutionary Ecology Research [S.l.], 5:759–779, 2003.
ROSENBERG, K.V. Dead-leaf foraging specializations in tropical forest birds:
measuring resource availability and use. Stud. Avian Biol. [S.l.], 13:360-368, 1990.
ROSENSTOCK, S.; ANDERSON, D.R.; GIESEN, K.M.; LEUKERING, T.E.;
CARTER, M.F. Landbird counting techniques: Current practices and an alternative.
Auk [S.l.], 119:46–53, 2002.
SANTOS, J.C.; DELABIE, J.H.C.; FERNANDES, G.W.A. 15-year post evaluation of
the fire effects on ant community in an area of Amazonian forest. Revista Brasileira
de Entomologia [S.l.], 52:82-87, 2008.
SARKAR, D. 2015. Package 'lattice'. CRAN.
SAZIMA, I.; HAEMIG, P. D. Aves, mamíferos e répteis de Fernando de Noronha.
Ecologia-info, 17. http://www.ecologia.info/fernando-de-noronha.htm, 2006.
SAZIMA, I.; HAEMIG, P.D. Aves, mamíferos e répteis de Fernando de Noronha.
2006. Ecologia, 17. Acessado em 23 de fev. de 2017. Disponível em:
http://www.ecologia.info/fernando-de-noronha.htm
SAZIMA, I.; SAZIMA, C.; SAZIMA, M. A catch all leguminous tree: Erythrina velutina
visited and pollinated by vertebrates at an oceanic island. Australian Journal of
Botany, [S.l.], v. 57, n. 1, p. 26–30, 2009.
SCHLESINGER, M.D., MANLEY, P.N., HOLYOAK, M. Distinguishing stressors
acting on land bird communities in an urbanizing environment. Ecology [S.l.], 89:
2302–2314, 2008.
SCHULTE-HOSTEDDE, A.I.; MILLAR, J.; HICKLING, G. Evaluating body condition in
small mammals. Can. J. Zool. [S.l.], 79:1021–1029, 2001.
92
SCHULZ–NETO, A. Aves insulares do Arquipélago de Fernando de Noronha. In
Branco, J.O. (ed.). Aves Marinhas e Insulares Brasileiras: Bioecologia e
Conservação. UNIVALI, Itajaí, Brasil, 2004.
SCHULZ–NETO, A. Observando Aves no Parque Nacional Marinho de Fernando de
Noronha: guia de campo. Instituto Brasileiro dos Recursos Naturais Renováveis,
Brasília, Brasil, 1995.
SEKERCIOGLU, C.H.; EHRLICH, P.R.; DAILY, G.C.; AYGEN, D.; GOEHRING, D.;
SANDI, R.F. Disappearance of insectivorous birds from tropical forest fragments.
Proc. Natl. Acad. Sci. USA [S.l.], 99, 263–267, 2002.
SERGIO, F.; NEWTON, I. Occupancy as a measure of habitat quality. Journal of
Animal Ecology [S.l.], 72:857–865, 2003.
SHANAHAN, D.F.; POSSINGHAM, H.P.; MARTIN, T.G. Foraging height and
landscape context predict the relative abundance of bird species in urban vegetation
patches. Austral Ecology [S.l.], v. 36, n. 8, p. 944–953, 2011.
SHARPE, R.B. Aves. In: H. N. Ridley. Notes on the Zoology of Fernando Noronha.
Journal of the Linnean Society of London (Zoology) [S.l.], 20: 477- 480, 1890.
SHOCHAT, E.; WARREN, P.S.; FAETH, S.H.; MCINTYRE, N.E.; HOPE, D. From
patterns to emerging processes in mechanistic urban ecology. Trends in Ecology
and Evolution [S.l.], 21, 186–191, 2006.
SICK, H. Ornitologia brasileira. Rio de Janeiro: Nova Fronteira. 912 p. 1997.
SIGRIST, T. Guia de Campo Avis Brasilis – Avifauna Brasileira: Descrição das
espécies.Editora avisbrasilis. 1° ed. Vinhedo, SP, 2009.
SILVA e SILVA, R. Aves de Fernando de Noronha. Avis Brasilis. Vinhedo – SP.
240p. 2008.
93
SMITH, H.G.; NILSSON, J.A. Intraspecific variation in migratory pattern of a partial
migrant, the blue tit (Parus caeruleus): an evaluation of different hypotheses. Auk
104:109–115, 1987.
SOL, D.; GONZÁLEZ-LAGOS, C.; MOREIRA, D.; MASPONS, J.; LAPIEDRA, O.
2014. Urbanisation tolerance and the loss of avian diversity. Ecology Letters [S.l.],
v. 17, n. 8, p. 942–950, 2008.
SOTO, J.M.; FILIPPINI, A.; MINCARONE, M.M. Lista sistemática das aves
registradas no Arquipélago Fernando de Noronha, com novas inclusões, p. 352-353.
In: VIII Congresso Brasileiro de Ornitologia. Resumos. Florianópolis STEADMAN, D.
W. 1995. Prehistoric extinctions of Pacific island birds: biodiversity meets zoo
archaeology. Science 267, 1123–1131, 2000.
SOUTHWOOD, T.R.E.; HENDERSON, P.A. Ecological Methods, 3rd edn. Blackwell
Science, Oxford, 2000.
SOUTO, G. H. O. Ecologia alimentar de aves insetívoras de um fragmento de mata
decídua do extremo norte da Mata Atlântica. p. 87, 2010.
STORNI, A.; ALVES, M.A.S.; VALIM, M.P. Ácaros de pena e carrapatos (Acari)
associados a Turdus albicollis Vieillot (Aves, Muscicapidae) em uma área de Mata
Atlântica da Ilha Grande, Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia
[S.l.], 22 (2): 419-423, 2005.
STOUFFER, P.C.; BIERREGAARD, R.O. JR. 1995. Use of Amazonian forest
fragments by understory insectivorous birds. Ecology [S.l.], 76: 2429-2445.
SUTHERLAND, W. J.; NEWTON, I.; GREEN, E. R. Bird ecology and conservation.
Bird Ecology and Conservation: A Handbook of Techniques. p. 405. 2004.
TEIXEIRA, D.M.; NACINOVIC, J.B.; Pontual, F.B. Notes on some birds of
northeastern Brazil (2). Bull. Brit. Ornith. Club. [S.l.], 107:151-157, 1987.
94
TEIXEIRA, W., CORDANI, U. G., MENOR, E. de A., TEIXEIRA, M. G., LINSKER, R.
Arquipélago Fernando de Noronha – o paraíso do vulcão. Ed. Terra Virgem, 168 p.,
São Paulo, SP, Brasil. ISBN: 9788585981310, 2003.
TEIXEIRA, W.; CORDANI, U.G.; MENOR, E.A.; TEIXEIRA, M.G.; LINSKER, R.
Arquipélago de Fernando de Noronha: o paraíso do vulcão. São Paulo: Terra Virgem
Editora, 2011.
TEWS, J.; BROSE, U.; GRIMM, V. Animal species diversity driven by habitat
heterogeneity/diversity: the importance of keystone structures. J. Biogeography
[S.l.], 31, 79–92, 2004.
THOGMARTIN, W.E. Landscape Attributes and Nest-Site Selection in Wild Turkeys.
The Auk [S.l.], 116:912-923, 1999.
THOMAS, J.A.; MORRIS, M.G. Rates and patterns of extinction among British
invertebrates. Pages 111-130 in J. H. Lawton and R. M. May, editors. Extinction
rates. Oxford University Press, Oxford, United Kingdom, 1995.
THOMPSON, C.W.; HILLGARTH, N.; LEU, M.; MCCLURE, H.E. 1997. High parasite
load in house finches (Carpodacus mexicanus) is correlated with reduced expression
of a sexually selected trait. Am Nat [S.l.], 149:270–294, 1997.
THOMPSON, F.R.; DONOVAN, T. M.; DEGRAAF, R.M.; FAABORG, J.; ROBINSON,
S. K. A multi-scale prespective of the effects of forest fragmentation on birds in
eastern forests. Pages 9-19 in Effects of Habitat Fragmentation on Birds in Western
Landscapes: Contrasts with Paradigms from the Eastern United States (T. L. George
and D. S. Dobkin, Eds.). Studies in Avian Biology [S.l.], n. 25, 2002.
TOLESANO-PASCOLI, G.V.T. Ectoparasitismo em aves silvestres em um
fragmentode mata (Uberlândia, MG). MSc. dissertation. Uberlândia: Universidade
Federal de Uberlândia, Uberlândia, 2005.
95
TOMKINS, J.L., RADWAN, J.; KOTIAHO, J.; TREGENZA, T. Genic capture and
resolving the lek paradox. Trends Ecol. Evol. [S.l.], 19:323–328, 2004.
TOWNES, H. A light-weight Malaise trap. Ent. News [S.l.], 83:239-247, 1972.
TRAVESET, A.; OLESEN, J.M.; NOGALES, M.; VARGAS, P.; JARAMILLO, P.;
ANTOLÍN, E.; HELENO, R. Bird–flower visitation networks in the Galápagos unveil a
widespread interaction release. Nature communications, n 6. 2015.
TUBELIS, D.P.; COWLING, A.; DONNELLY, C. Landscape supplementation in
adjacent savannas and its implications for the design of corridors for forest birds in
the central Cerrado, Brazil. Biological Conservation [S.l.], 118: 353-364, 2004.
VÁGÁSI, C.I.; PAP, P.L.; TÖKÖLYI, J.; SZÉKELY, E.; BARTA, Z. Correlates of
variation in flight feather quality in the great tit Parus major. Ardea [S.l.], v. 99, n. 1, p.
53–60, 2011.
VÁGÁSI, C.I.; PAP, P.L.; VINCZE, O.; BENKŐ, Z.; MARTON, A. Haste makes waste
but condition matters: Molt rate-feather quality trade-off in a sedentary songbird. Plos
One [S.l.], 7: e40651, 2012.
VENABLES, W.; RIPLEY, B.D. Modern Applied Statistics with S. Springer, 2002.
VIELLIARD, J.M.E.; ALMEIDA, M.E.C.; ANJOS, I.; SILVA, W.R. Levantamento
quantitativo por pontos de escruta e o índice pontual de abundância (IPA). In: Matter,
S.V.; F.C. Straube; I. Accordi; V. Piacentini, J.F. Cândido-Jr. p.47-60. Ornitologia e
Conservação. Ciência Aplicada, Técnicas de Pesquisa e Levantamento. Rio de
Janeiro: Technical Books, 2010.
VISNAK, R.M.; DUMBACHER, J.P. Comparison of four fumigants for removing avian
lice. Journal of Field Ornithology [S.l.], 70(1):42-48, 1999.
96
VON POST, M.; BORGSTRÖM, P.; SMITH, H.G.; OLSSON, O. Assessing habitat
quality of farm-dwelling house sparrows in different agricultural landscapes.
Oecologia [S.l.], v. 168, n. 4, p. 959–966, 2012.
VOOREN, C.; BRUSQUE, L. As Aves Do Ambiente Costeiro Do Brasil:
Biodiversidade e Conservação. Laboratório de Elasmobrânquios e Aves. p. 125–182,
1999.
WALTHER, B.A.; CLAYFON, D.H. Dust-ruffling: a simple method for quantifying
ectoparasite loads of live birds. Journal of Field Ornithology [S.l.], 68(4):509-518,
1997.
WARREN, K.A.; ANDERSON, J.T. Grassland songbird nest-site selection and
response to mowing in West Virginia. Wildlife Society Bulletin [S.l.], 33:285-292,
2005.
WORLD RESOURCES INSTITUTE, International Union for Conservation of Nature,
& Natural Resources. Global biodiversity strategy: Guidelines for action to save,
study, and use earth's biotic wealth sustainably and equitably. World Resources Inst.,
1992.
YU, A.; LEI, S. Equilibrium Theory of Island Biogeography : A Review. USDA Forest
Service [S.l.], p. 163–171, 2001.
ZEDLER, J.B.; CALLAWAY, J.C.; SULLIVAN, G. Declining Biodiversity: Why Species
Matter and How Their Functions Might Be Restored in Californian Tidal Marshes:
Biodiversity was declining before our eyes, but it took regional censuses to recognize
the problem, long-term monitoring to identify the causes, and experimental plantings
to show why the loss of species matters and which restoration strategies might
reestablish species. Bioscience [S.l.], 51:1005-1017, 2001.
97
APÊNDICE A - CARACTERIZAÇÃO DA VEGETAÇÃO DOS 20 PONTOS AMOSTRAIS NA ILHA PRINCIPAL DE FERNANDO DE
NORONHA COM OS RESPECTIVOS MÉTODOS DE COLETA UTILIZADOS PARA MENSURAR AS VARIÁVEIS.
Caracterização da vegetação
Variáveis Método de coleta
Cobertura vegetal
Árvores
Estimativa da porcentagem de cobertura de uma área de raio de 25 metros por árvores, arbustos, vegetação rasteira, área aberta e área antropizada em que no final essas variáveis somam 100% da cobertura da área.
Arbustos
Vegetação rasteira
Área aberta
Área antropizada
Cobertura do solo
Herbácea graminóide
Estimativa da porcentagem de cobertura do solo em uma área de 1m2
por herbáceas graminóides, herbáceas não graminóides, serapilheira, solo exposto, subarbusto e rocha.
Herbácea não graminóide
Serapilheira
Solo exposto
Subarbusto
Rocha
Estrutura da vegetação
Diâmetro na altura do peito (DAP) Mensurado com fita métrica em centímetros a 1,30 cm do solo.
Diâmetro na altura do solo (DAS) Mensurado com fita métrica em centímetros a 1,30 cm do solo.
Altura da árvore Estimada a altura da árvore em metros com ponto referencial.
Distância ao observador Mensurado com fita métrica em metros a distância do observador ás quatro árvores mais próximas ao ponto delimitado.
Cobertura do dossel Mensurado com lente olho de peixe acoplado no celular (Iphone 5s) a 1 metro e meio do chão.
98
APÊNDICE B - CONDIÇÃO CORPORAL DOS INDIVÍDUOS DE ELAENIA RIDLEYANA E VIREO GRACILIROSTRIS NA ÁREA
CONSERVADA E ANTROPIZADA DA ILHA PRINCIPAL DE FERNANDO DE NORONHA. (CÓDIGO DAS VARIÁVEIS: X̅ =
MÉDIA; DP = DESVIO PADRÃO; EP = ERRO PADRÃO; MIN = VALOR MÍNIMO OBSERVADO; MAX = VALOR MÁXIMO
OBSERVADO; T-VALOR = VALOR DO TESTE T; DF = GRAUS DE LIBERDADE; P = VALOR DE ‘P’).
Conservado Antropizado
Variáveis x̅ dp ep Min Max x̅ dp ep Min Max t df p
Elaenia ridleyana
Peso (g) 23.9 2.19 0.44 22 26.9 24 0.71 0.14 24 27.6 0.194 46.68 0.847
Asa direita (mm) 83.92 2.12 0.42 80 88 85.2 2.34 0.47 80 91 1.963 47.54 0.055
Cauda (mm) 71.88 3.07 0.62 65 88 73.6 3.89 0.78 70 78 1.733 45.54 0.090
Tarso (mm) 19.71 0.77 0.15 18.1 20.8 19.9 1.11 0.23 18 21.1 1.733 38.81 0.522
Bico (mm) 11.77 0.59 0.12 10.7 12.8 11.8 0.79 0.16 12 14.3 0.336 40.39 0.738
Vireo gracilirostris
Peso (g) 10.93 0.77 0.14 10 12.7 11 1.24 0.26 9.7 15.9 0.356 34.2 0.724
Asa direita (mm) 63.61 2.45 0.44 60 69 63.9 2.38 0.5 60 68 0.387 48.25 0.700
Cauda (mm) 57.13 2.94 0.53 50 64 56.9 2.97 0.62 49 60 -0.26 47.31 0.791
Tarso (mm) 19.23 0.89 0.16 18.4 21.2 19.1 0.93 0.19 17 20.9 -0.48 46.19 0.629
Bico (mm) 13.47 0.8 0.14 11.1 14.3 13.4 0.75 0.16 12 14.9 0.449 49.22 0.655
99
APÊNDICE C - CARACTERIZAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL E DO SOLO NAS ÁREAS CONSERVADA E ANTROPIZADA DA
ILHA PRINCIPAL DE FERNANDO DE NORONHA. (X̅ = MÉDIA; M = MEDIANA; DP = DESVIO PADRÃO; T= VALOR DO TESTE T; DF
= GRAUS DE LIBERDADE; P = VALOR DE ‘P’; W = VALOR DO TESTE WILCOXON). *RELAÇÃO DE SIGNIFICÂNCIA (P<0.05).
Conservada Antropizada
Variáveis x̅ m dp Min Max x̅ m dp Min Max t df p
Cobertura vegetal
Árvores (%) 67.5 70 7.166 50 75 41 45 15.79 15 65 33.471 668.17 <0.000*
Arbustos (%) 17.5 70 7.166 50 75 13.5 45 15.79 15 65 12.838 856.58 <0.000*
Vegetação rasteira (%) 0.5 0 1.501 0 5 11 2.5 15.95 0 50 14.356 487.49 <0.000*
Área aberta (%) 11.5 15 8.086 0 20 16 20 12.81 0 40 6.504 808.07 <0.000*
Área antropizada (%) 0 0 0 0 0 18.5 20 5.030 10 30 80.577 479 <0.000*
Cobertura do solo
Herbácea graminóide (%) 12.36 0 25.44 0 100 31.10 5 37.72 0 100 8.624 845.53 <0.000*
Herbácea não graminóide (%) 0.740 0 5.568 0 100 3.708 0 12.71 0 50 4.641 670.89 <0.000*
Serrapilheira (%) 36.38 30 35.51 0 100 35.62 20 37.26 0 100 0.316 907.01 0.751
Solo exposto (%) 16.10 0 26.45 0 100 11.80 0 21.31 0 100 2.855 827.48 0.004*
Subarbusto (%) 23.14 0 37.07 0 100 10.75 0 28.14 0 100 5.184 800.34 <0.000*
Rocha (%) 11.06 0 21.15 0 100 6.750 0 13.88 0 70 3.599 731.16 <0.000*
W df p
Estrutura da vegetação
DAP 0.096 0.06 0.096 0.03 0.93 0.139 0.08 0.266 0 2.40 5.601 602.1 0.000*
DAS 0.155 0.10 0.143 0.03 1.03 0.213 0.15 0.378 0 3 6.923 614.86 0.000*
Altura da árvore 2.271 2 0.931 1 7 2.662 2 2.234 0 13 5.767 635.92 0.000*
Distância ao observador 0.973 1 0.938 0 6.5 1.610 2 1.823 0 13 13.751 716.14 0.000*
100
APÊNDICE D - ESPÉCIES DE ÁRVORES UTILIZADAS PARA FORRAGEAMENTO E NIDIFICAÇÃO POR ELAENIA RIDLEYANA (ER) E
VIREO GRACILIROSTRIS (VG) NAS ÁREAS ANTROPIZADA E CONSERVADA NA ILHA PRINCIPAL DO ARQUIPÉLAGO DE
FERNANDO DE NORONHA. (A = ÁREA ANTROPIZADA; C = ÁREA CONSERVADA; F = ÁRVORES UTILIZADAS PARA
FORRAGEAMENTO; N = ÁRVORES UTILIZADAS PARA NIDIFICAÇÃO).
Árvores utilizadas como recurso alimentar e reprodutivo
Nome científico Nome comum A C F N
Guettarda platypoda Angélica - X - Er (n=2)
Psidium cattleianum Araçá X - X -
Musa spp. Bananeira X - X -
Sapium argutum Burra-leiteira - X - Er (n=2)
Spondias mombin Cajá X X - Er (n=2)
Lantana camara Chumbinho X X X -
Cocos nucifera Coco X - X -
Cynoplalla flexuosa Feijão bravo X - X -
Ficus longifolia Figueira X - X Er (n=1)
Ficus noronhae Gameleira X - X -
Leucaena leucocephala Linhaça X X X -
Mangifera indica Manga X - X -
Erythrina velutina Mulungu X X X -
Hibiscus mutabilis Papoula X - X -
Tabebuia roseoalba Peroba - X - Vg (n=1)
Sideroxylon obtusifolium Quixaba - X - Er (n=1)
Tamarindus indica Tamarindo - X - Er (n=1)
Spondias purpurea Siriguela X - X -
Total 13 10 12 7
101
APÊNDICE E - NÚMERO DE INDIVÍDUOS COLETADOS NA ÁREA ANTROPIZADA E CONSERVADA ATRAVÉS DAS ARMADILHAS
DE MALAISE E GUARDA-CHUVA ENTOMOLÓGICO NA ILHA PRINCIPAL DO ARQUIPÉLAGO DE FERNANDO DE NORONHA. (
ANTRO. = ÁREA ANTROPIZADA; CONS. = ÁREA CONSERVADA; N IND. = NÚMERO DE INDIVÍDUOS POR ARMADILHA; T =
VALOR DO TESTE T; DF = GRAUS DE LIBERDADE; P = VALOR DE ‘P’).
Áreas Malaise Guarda-chuva
Ordens Total (ind) Antro. Cons. n ind. t df p n ind. t df p
Mantodea 2 1 1 0 - - - 2 -1 9 0.343
Collembola 9 6 3 2 1 4 0.373 7 0 2.043 1
Heteroptera 10 10 0 0 - - - 10 1.890 9 0.091
Psocodea 13 12 1 2 1 4 0.373 11 2.043 10.250 0.067
Lepidoptera 24 9 15 9 -0.758 5.616 0.478 15 -0.832 14.664 0.418
Hemiptera 24 12 12 0 - - - 24 -0.738 9.568 0.478
Blattodea 45 25 20 0 - - - 45 0 18 1
Diplopoda 51 37 14 0 - - - 51 1.120 13.305 0.282
Orthoptera 80 42 38 0 - - - 80 -0.230 17.987 0.820
Coleoptera 178 76 102 40 -0.752 8.493 0.472 138 -0.773 16.307 0.450
Isoptera 265 34 231 2 -1 5 0.363 263 -1.060 9.272 0.315
Araneae 658 427 231 0 - - - 658 -0.347 12.22 0.734
Homoptera 1048 192 856 102 -0.925 6.266 0.389 946 -2.105 10.082 0.061
Hymenoptera 1506 997 509 485 0.679 5.511 0.524 1021 1.320 10.422 0.214
Diptera 3214 861 2353 2921 -1.058 5.471 0.334 293 -1.267 9.260 0.235
t df p
Abundância 7127 2628 4499 3569 -1.7013 161.57 0.0908 3558 -1.785 298.72 0.075
Biomassa (mm3) 19646.96 4290.27 15356.68 7302.48 -2.0876 107.88 0.0391* 12344.4 -2.895 304.7 0.004
Riqueza 151 120 108 74 - - - 117 0.285 27.7 0.777
102
ANEXO A - PREDAÇÃO DE ESPÉCIES NATIVAS POR ESPÉCIES EXÓTICAS NA
ILHA PRINCIPAL DO ARQUIPÉLAGO DE FERNANDO DE NORONHA. A -
ESPÉCIES INTRODUZIDA DE TEJO (SALVATOR MERIANAE) PREDANDO
CARANGUEJO-AMARELO (JOHNGARTHIA LAGOSTOMA) AMEAÇADO DE
EXTINÇÃO. B – GATO FERAL (FELIS CATUS) PREDANDO AVE MARINHA
Fotos: Luiz Mestre
103
ANEXO B - QUANTIDADE DE GORDURA ARMAZENADA NA FÚRCULA
Ilustração: Renata Floriano-Cunha
0 – Sem gordura na cavidade da fúrcula, ou em qualquer outro lugar do corpo.
1 – O fundo da cavidade da fúrcula está completamente preenchido, completando 1/3
da cavidade total.
2 – A cavidade da fúrcula apresenta-se 2/3 preenchida. Alguma gordura também pode
ser observada logo abaixo da axila e geralmente também no abdômen.
3 – A cavidade da fúrcula está completamente preenchida. Uma compacta camada
de gordura também pode ser observada abaixo das asas e do abdome.
4 – A cavidade da fúrcula está mais do que cheia.
104
ANEXO C - TAMANHO DO MÚSCULO PEITORAL QUE ENVOLVE O OSSO ESTERNO
Adaptado de Bonnie Jo Manion
0 – Pouco músculo peitoral com o osso esterno bem visível.
1 – Musculatura peitoral cobrindo o osso esterno.
2 - Grande volume de músculo peitoral não sendo fácil a percepção do osso esterno.
105
ANEXO D - DESGASTE DAS PENAS
Ilustração: Renata Floriano-Cunha
0 – Sem uso, bordas das primárias perfeitas, a coloração é perceptível em toda a barra
terminal, incluindo a extremidade das mesmas.
1 – Levemente usadas, bordas das primárias ainda não apresentam franjeamentos ou
cortes atuais. Uma discreta coloração mais clara e perceptível nas porções laterais, mas
não nas extremidades das penas.
2 – Relativamente usadas. Bordas das primarias apresentam cortes e franjeamento ainda
discretos.
3 – Franjeamento bem definido, cortes e falhas são óbvios ao longo das bordas;
4 – Muito usadas. As primarias apresentam-se completamente talhadas nas bordas laterais
e extremidades.
5 – Excessivamente usadas, penas completamente esfarrapadas nas bordas, as
extremidades estão completamente quebradas a ponto de exercerem alguma influência
sobre o voo das aves.
106
ANEXO E - PROTUBERÂNCIA CLOACAL
Ilustração: Rodrigo Valenzuela A.
0 – Estado não reprodutivo.
1 – Estado reprodutivo parcial.
2 – Estado reprodutivo completo.
107
ANEXO F - PLACA DE INCUBAÇÃO
Ilustração: Renata Floriano-Cunha
0 – Placa de incubação não está presente. O peito encontra-se mais ou menos emplumado
e apresenta suave coloração vermelho escuro. Nenhuma área do peito ou abdômen
evidencia vascularização.
1 – As penas do peito foram perdidas e algumas vascularizações podem ser vistas, mas a
maior parte da área apresenta-se ainda lisa e vermelho escura.
2 – Vascularização evidente, algumas pregas estão presentes e algum fluido abaixo da pele
começa a tornar-se perceptível, dando a área uma coloração um pouco rosácea-opaca,
contraria a coloração vermelha escura dos músculos.
3 – Vascularização é extrema, a placa de incubação é espessa e enrugada, há mais fluido
embaixo da pele. Este é o grau máximo de extensão da placa de incubação e corresponde
ao período de incubação dos ovos.
4 – A maior parte da vascularização desapareceu e o fluido embaixo da pele também,
embora a pele mantenha-se ainda espessa e com a aparência ressecada e enrugada;
5 – Vascularização e o fluido desapareceram por completo e a maior parte das pregas e
rugas também. Presença de canhões de penas na área.