morfometría geométrica y sus nuevas aplicaciones en

1818

Int. J. Morphol.,38(6):1818-1836, 2020.

Morfometría Geométrica y sus Nuevas Aplicaciones en Ecología y Biología Evolutiva. Parte 2

Geometric Morphometric and its New Applications in Ecology and Evolutionary Biology. Part 2

Amado Villalobos-Leiva1 & Hugo A. Benítez2

VILLALOBOS-LEIVA, A. & BENÍTEZ, H. A. Morfometría geométrica y sus nuevas aplicaciones en ecología y biología evolutiva.Parte 2. Int. J. Morphol., 38(6):1818-1836, 2020.

RESUMEN: La presente revisión entrega una visión actualizada del estudio de la morfometría geométrica y sus aplicacionesmás actuales en ecología y biología evolutiva, metodología con una amplia variación en los últimos 5 años de su primera versión enInternational Journal of Morphology. La Morfometría geométrica es una herramienta que permite evaluar las variaciones morfológicascon factores subyacentes, siendo una herramienta más sensible que la morfometría tradicional, lo que permite detectar mínimos cambiosde variación morfológica. Lo que la ha vuelto una herramienta notable para responder preguntas de biología comparada centradas encaracteres anatómicos. En sus comienzos fue una herramienta usada principalmente para responder preguntas taxonómicas, y paradiferenciar a nivel de individuos, poblaciones o especies. No obstante, en los últimos años la cantidad de preguntas y problemáticas enlas que se aplica, ha diversificado considerablemente, pasando a ser una herramienta muy precisa para responder preguntas de variaciónmorfológica en contextos ecológicos y evolutivos. Ya ha pasado casi media década desde la última revisión del método, por lo que éstetrabajo tiene como objetivo analizar los cambios metodológicos y los nuevos enfoques usados en Morfometría geométrica, y presentaruna pequeña guía introductoria a éstos nuevos métodos, sus usos y aplicaciones.

PALABRAS CLAVE: Morfometría geométrica; Integración; Modularidad; Asimetría fluctuante; Covariación de la for-ma; Morfometría geométrica 3D.

INTRODUCCIÓN

Desde los inicios de la biología, los investigadoresse han valido de la morfología para realizar descripciones yobservaciones de la naturaleza y la vida. Y éstas observa-ciones, en base a diferencias y similitudes han servido pararealizar aproximaciones de relación entre grupos, poblacio-nes e incluso especies, siendo la base de la taxonomía clási-ca. No obstante, y a pesar de las descripciones detalladas, lamorfología no podía ser sujeta a un análisis cuantitativo fuer-te, limitándose sólo a mediciones lineales de las estructuras.Ya a comienzos de la década de 1930, y con el desarrollo denuevas técnicas estadísticas multivariadas (Toro-Ibacacheet al., 2010), el enfoque pasó a ser conocido como“morfometría tradicional” (MT) o “morfometríamultivariada” ( Marcus, 1990; Rohlf & Marcus, 1993; Adamset al., 2004). No obstante, esta aproximación tenías suslimitantes, al no obtener una visualización gráfica del cam-bio de la forma. No fue hasta que Kendall (1977) sentaríalas bases de la metodología que prestaría solución a los va-cíos de la morfometría tradicional, definiendo a la forma

como “Toda información geométrica que resulta de retirarlos efectos de la posición, escala y rotación”. Es así como lamorfometría tradicional comenzó a centrarse en la verdade-ra “forma de las estructuras” al adoptar nuevas técnicas adi-cionales, enfoque que pasaría a ser conocido como“Morfometría geométrica” (MG).

La MG es el estudio de la covariación de la formacon factores geométricos subyacentes, y se utiliza para de-terminar la “forma pura” (Shape) en un individuo o estruc-tura, mediante puntos discretos en el espacio y bien defini-dos (Landmarks) (Zelditch et al., 2004). Este tipo de análi-sis no se ve afectado por el tamaño del individuo, así comotampoco por su rotación ni escala, por lo que la forma delobjeto en estudio no se describe en términos de sus dimen-siones, sino de la relación espacial entre sus partes (Toro-Ibacache et al.; Zelditch et al.). Esto constituye una dife-rencia fundamental con la MT, la que entrega una “formatotal” (Form) (Marcus; Rohlf & Marcus; Adams et al.;

1 Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción, Concepción, Chile.2 Centro de Investigación de Estudios Avanzados del Maule, Universidad Católica del Maule, Talca, Chile.

1819

Zelditch et al.), y que no permite la recuperación de la for-ma en estudio. Lo anterior se debe a que las matrices quecontienen la información, basadas en datosunidimensionales, sólo pueden entregar una representaciónabstracta de la estructura. La forma resultante en la MG,Shape en inglés, puede entregar importante información,como la adaptación a las presiones ambientales yreproductivas (Kaliontzopoulou et al., 2010; Weaver &Gunz, 2018), así como también los rasgos que son más biende carácter plesiomórficos y que permiten estimar grado desimilitud entre individuos de distintos grupos o localidades(Fernández-Mazuecos et al., 2013; Kaliontzopoulou et al.).Esto hace que la MG sea una herramienta útil y sencillapara evaluar similitudes y diferencias de caráctermorfológico y ecológico entre individuos, grupos de unamisma especie, entre especies distintas, poblaciones, etc.(Benítez & Püschel, 2014; Toro-Ibacache et al.). Lo últimopermite realizar estudios de delimitación de especie y varia-ciones interespecíficas (Zúñiga-Reinoso & Benítez, 2015).

Al igual que como ocurre con los nuevos enfoquespara estudio de problemáticas biológicas, la MG haincrementado su uso de forma exponencial en los últimos10 años para responder preguntas de orden biológica en dis-tintas áreas, en especial en biología integrativa. Así mismo,ha sufrido constantes cambios y actualizaciones en su me-todología, haciendo al enfoque más preciso y capaz de re-solver problemáticas cada vez más complejas (Benítez &Püschel, 2014; Toro-Ibacache et al.). Por ejemplo, en el pa-sado quedó el uso de los partial warps (Pw) y relative warps(rw), los cuales eran usados como valores de componentesprincipales de la deformación de la grilla de forma (Thinplate spline), en análisis estadísticos exploratorios (Rohlf &Marcus; Toro-Ibacache et al.). No obstante, y a pesar de quelas grillas de transformación son una herramienta muy útilpara la visualización de los cambios de la forma, no necesa-riamente son fiables dependiendo de los algoritmos mate-máticos asociados (como Pw y rw), señalando el cambio enlas regiones más alejadas de los landmarks, ya que esta trans-formación responde en mayor medida como resultado delalgoritmo de transformación y carece de sentido biológico(Klingenberg, 2013b). Así mismo, estudios recientes(Wärmländer et al., 2019) indican que, a pesar que lo que secreía anteriormente, los landmarks Tipo 1 son menos infor-mativos que los Landmarks Tipo 3, en especial para recupe-rar información de la forma usando enfoques 3D.

Es por esta razón, y entendiendo la importancia deluso de las nuevas metodologías que corrigen los errores es-tadísticos metodológicos de la MG, es que se realiza estarevisión, para señalar las actualizaciones más recientes enMG, así como para indicar las nuevas metodologías, sus usosy las problemáticas que hoy en día intentan responder.

Revisión Bibliográfica. Para la revisión se realizó una bús-queda sistemática en los buscadores Scopus, Web of Sciencey Science Direct. Se utilizaron las palabras clave: GeometricMorphometrics, Fluctuating Asymmetry, MorphologicalIntegration y Partial Least Squares. Además, como criteriosde exclusión se consideraron únicamente los artículos cien-tíficos publicados en revistas desde el año 2010 en adelante,descartando revisiones bibliográficas y libros, y que contuvieran al menos una de las siguientes palabras clave:“Geometric Morphometrics”, Evolution, Morphology,Morphometry, “Anatomy and histology”, y “Biologicalevolution”.

Se seleccionaron 65 artículos, los cuales fueron ana-lizados para extraer la información de: Modelo de estudio,Método de análisis utilizado, Pregunta o Caso de estudio, yel Tipo de problemática (Tabla I). Y se graficó en el soft-ware GraphPad Prism V.5 la frecuencia de uso demetodologías (Fig. 1) y la frecuencia de temáticas de estu-dio (Fig. 2) desde el año 2010 al 2018.

Considerando que las temáticas más frecuentes ac-tualmente para el uso de la MG son las evolutivas yecológicas, distinguiéndose principalmente los métodos de:Integración y Modularidad, Asimetría Fluctuante, yCovariación de la forma (2B-PLS), es que en este trabajonos centramos en ahondar en las metodologías de estas pro-blemáticas. Por lo demás, y a pesar de que estas metodologíasestán cobrando importante notoriedad en las últimas déca-das, no hay mucha bibliografía práctica que explique el usoy aplicaciones de los métodos, y en especial es relevante lafalta de bibliografía en español, que pueda servir como unpunto de inicio para los investigadores jóvenes que comien-zan a profundizar en la MG.

Software. La morfometría geométrica desde sus inicios hapasado por diferentes transiciones desde el punto de vistade software computacionales, donde en sus inicios la serieTPS por el profesor James Rohlf el cual bajo el alero deStony Brook Univerity y la web (https://life.bio.sunysb.edu/morph/) por décadas actualizado las múltiples opciones deTPS para el público en morfometría en general con la des-ventaja que solo servía para algunos sistemas operativos(debía ser utilizado en Mac con emuladores de Windows).Luego del tiempo y fines de la década del 90 otros softwaresque integraban morfometría 3D fueron apareciendo contem-poráneos a la serie TPS (Morpheus, Morphologica,Landmark editor entre otros). Chris Klingenberg académi-co de la Universidad de Manchester en Reino Unido, creaun software basado en la plataforma java denominadoMorphoJ (Klingenberg, 2011) el cual integra muchos de losmétodos que la seria TPS tiene por separados en un soloprograma de fácil manejo y compatible con todos los siste-

VILLALOBOS-LEIVA, A. & BENÍTEZ, H. A. Morfometría geométrica y sus nuevas aplicaciones en ecología y biología evolutiva. Parte 2. Int. J. Morphol., 38(6):1818-1836, 2020.

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1822

mas operativos. No obstante, en los últi-mos 10 años de investigación en el área ydentro de las nuevas aplicaciones enmorfometría geométrica, el uso de R comosoftware ha adquirido la fuerza suficientepara implementar todas las herramientasnecesarias que una investigación enmorfometría geométrica necesita desde ladigitalización 2D o 3D hasta sus análisiscorrespondientes, por su versatilidad en lavariedad y combinación de sus paquetes.

R es un entorno de programaciónlibre que se utiliza para el procesamiento yanálisis estadístico de datos entre otrosanálisis utilizando el lenguaje S. La varie-dad de software en morfometría geométricano es muy amplia, no obstante, una buenacombinación de software entre MorphoJpara principiantes y R más avanzados po-dría ser una buena recomendación.

Aprender R ciertamente necesita depráctica, y uso diario, entrenamiento queentrega una curva de aprendizaje notoria-mente empinada. Depende las necesidadesusando R no es necesario comprender elarte de la programación para poder reali-zar análisis morfométricos en R, no obs-tante, se necesita aprender algunos concep-tos básicos y cómo manipular los archivosen R.

Zelditch et al. (2012) indica que laventaja de aprender los conceptos básicosde R es que la curva de aprendizaje para lamorfometría geométrica es rápida y versá-til debido a que los paquetes disponibleshoy en día han sido implementados con elcuidado necesario en sus guías de usuarioque suelen ser muy simple seguir, es asícomo el Dr. Dean Adams y su equipo libe-ran el paquete morfométrico "geomorph"(Adams & Otárola-Castillo, 2013), ademásde la implementación de un foro de google(https:/ /groups.google.com/forum/#!forum/geomorph-r-package) libre paraque cualquier usuario de geomorph puedehacer preguntas, y su equipo, o cualquierusuario experimentado puede ayudar a lacomunidad morfometría a responder suspreguntas y de la misma forma motivar aluso de R para análisis morfométricos.56

2018

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1823

MÉTODOS

En la primera parte de este review, publicado por Benítez &Puschel (2014) se tocaron los temas básicos de la morfometríageométrica con una somera incursión en las técnicas morfométricaspara estudios en ecología y evolución, las cuales en esta versión seránexplicadas con mayor profundidad.

Integración Morfológica y Modularidad. Se conoce como integra-ción morfológica (IM) al fenómeno de la variación morfológica coor-dinada entre rasgos funcionales y del desarrollo de los organismos(Benítez & Püschel, 2014; Klingenberg, 2013b). A través de sus aspec-tos genéticos y del desarrollo, la IM está estrechamente relacionadacon las mismas limitaciones evolutivas y del desarrollo (Futuyma, 2010;

Klingenberg, 2013b). En la última década, estatemática ha ganado particular protagonismo, enespecial por el interés de los investigadores enresponder preguntas complejas, que relacionanla variación morfológica con aspectos funciona-les, del desarrollo u evolutivos, entre otros(Andjelkovic et al., 2017; Bardua et al., 2019;Bonneau et al., 2014; Curth et al., 2017;Klingenberg, 2013a; Labonne et al., 2014;Maiorino et al., 2017; Neustupa, 2017; Randau& Goswami, 2017; Stefanello et al., 2018;Watanabe et al., 2019; Zollikofer et al., 2017).

A cada nivel de IM hace referencia de unaforma u otra a la covariación entre las partes orasgos, pero el origen de esta variación, así comoel contexto conceptual y el enfoque de la investi-gación difieren de un nivel a otro (Klingenberg,2008, 2013a). Klingenberg (2014) analiza el es-tudio de la IM en varios niveles desde un nivelestático que incluye integración tanto en función,desarrollo, genético y ambiental, como a nivelesontogenéticos y evolutivos, para esto se ha utili-zado una variedad de métodos morfométricos loscuales han cuantificado la forma de medir los ni-veles de integración de distintas maneras. Unmétodo común es la cuantificación de la varianzade los eigenvalues en un PCA (Young 2006), oanalizar los patrones de covariación entre partesutilizando un partial least-squares analyss (PLS).Además de estos "métodos estándar" para anali-zar los niveles de integración morfológica, algu-nos métodos morfométricos están diseñadosespecíficamente para comparar patrones de inte-gración en diferentes matrices de covarianza (aná-lisis de coordenadas principales (PCoA)), unatarea que es especialmente relevante para com-paraciones en diferentes niveles (Gonzalez et al.,2011).

Un primer trabajo que compara y evalúala integración en múltiples niveles desde el pun-to de vista estático, desarrollo y evolutivo fue eltrabajo publicado por Klingenberg et al. (2013a)el cual evalúa principalmente aspectos de inte-gración y modularidad evolutiva en la diversifi-cación del cráneo de Aves. Bonneau et al., inte-gra la morfometría 3D con la integración funcio-nal, estudiando la articulación de la cadera enhomínidos respecto a la postura bípeda. Para re-ducir el efecto de la orientación tridimensionalen la covariación, los autores evaluaron los pa-trones de covariación entre sus respectivos valo-

Fig. 2. Frecuencia Porcentual de las temáticas analizadas con MG desde 2010a 2018. Nótese que las problemáticas evolutivas y ecológicas suman alrededordel 60 % de las evaluadas durante el año 2018.

Fig. 1. Frecuencia porcentual de los métodos usados desde 2010 a 2018. rw=relative warp, PW= partial warp, PCA= análisis de components principals,CS= tamaño del centroide, CVA= análisis de variables canónicas, PLS= míni-mos cuadrados parciales, FA= asimetría fluctuante, SW= singular warp, RV=Coeficiente de Escoufier, CR= tasa de covarianza, CCA= análisis de correla-ción canónica.


1824

res tridimensionales de cada estructura, los cuales fueroncuantificados usando el coeficiente de RV de Escoufier comolos métodos de PLS. Desde otro punto de vista, Watanabe etal. integra patrones ecomorfologicos con la diversificaciónevolutiva y la integración morfométrica en cráneos de repti-les principalmente Squamata (lagartos y serpientes), encon-trando que, a pesar de sus tendencias evolutivas dispares,los lagartos y las serpientes comparten un patrón común deintegración de rasgos, con las correlaciones más altas en eloccipital, la articulación de la mandíbula y el paladar. Por lotanto, Watanabe et al. concluye que los fenotipos altamentediversos, ejemplificados por lagartos y serpientes, puedensurgir de la selección diferencial que actúa sobre patronesconservados de integración fenotípica.

Cabe destacar que la forma en la cual se cuantifica laintegración morfológica ha pasado por serias revisiones des-de su punto de vista metodológico. Tanto los análisis de co-eficiente de RV como de PLS están basados en la matriz decovarianza, aunque ambos procesos son distintos y respon-den de forma diferente la pregunta de covariación. El coefi-ciente de RV representa la cantidad total de la covarianza,escalada por la cantidad de variación entre dos sets de va-riables (Klingenberg, 2009; Adams, 2016). Se han utilizadopruebas de permutación para evaluar la significación esta-dística del coeficiente de RV, es decir, las observaciones enlos dos conjuntos se permutan aleatoriamente para simularla hipótesis nula de independencia completa. En cuanto alanálisis de PLS, este calcula las combinaciones lineales decovarianza maximizada utilizando el método de descompo-sición del valor singular para maximizar la representaciónde baja dimensión de la estructura de covarianza entre blo-ques. El análisis del coeficiente de RV y el análisis de PLSson dos métodos complementarios para explorar patronesde covarianza, ya que el primero trabaja en la covarianzatotal entre dos matrices en relación con la varianza de cadamatriz, mientras que el segundo trabaja en dos de los ejes decovarianza máxima.

Es necesario destacar que la IM no es uniforme através de todo el organismo, sino que tiende a concentrarseen ciertos complejos de partes que están estrechamente in-tegradas de forma interna, pero que son independientes deotros complejos (Klingenberg, 2013b), y la integración en-tre éstos es relativamente débil (Adams, 2016). A estos com-plejos se les denomina módulos, por lo tanto, se entiendecomo Modularidad a la división de sistemas del desarrolloen componentes parcialmente disociados que se encuentranintegrados a partir de distintos niveles de organización bio-lógica (Adams, 2016; Klingenberg, 2008).

Modularidad. La modularidad describe el caso en el quelos patrones de covariación de los rasgos están desigual-

mente dispersos entre estos. Un módulo se puede definircomo una unidad morfológica dentro de la cual existe unaalta integración de varias y/o fuertes interacciones, pero quea la vez poseen cierto grado de independencia de esas uni-dades (Benítez & Püschel, 2014; Klingenberg, 2008).

La modularidad se encuentra en la organización deredes biológicas en diferentes contextos, desde la regula-ción genética hasta las redes alimentarias en los ecosistemas(Klingenberg, 2010). Los estudios de integraciónmorfológica y modularidad difieren de los análisis de redesen otros contextos, porque las interacciones responsablesde la integración no son directamente observables y, en cam-bio, deben inferirse a partir de los patrones de covariaciónentre rasgos. Debido a esta razón, la modularidad ha sidotemática de particular relevancia en la última década, enespecial en estudios de evolución del desarrollo, donde va-rios autores argumentan que proporciona la flexibilidad su-ficiente para que diferentes rasgos evolucionen más fácil-mente bajo demandas funcionales diferentes y/ocontrastantes (Andjelkovic et al.; Asahara, 2013; Goswami& Polly, 2010; Lehoux & Cloutier, 2015; Maga et al., 2017;Maiorino et al.; Randau & Goswami, 2017, 2018; Simonset al., 2018; Stefanello et al.; Tamagnini et al., 2018;Zollikofer et al.). Por consiguiente, la delimitación de mó-dulos a partir de datos sobre patrones de covariación es unapreocupación clave para la evolución del desarrollo de laforma (Klingenberg, 2010). La modularidad, debido a laescasa integración entre los módulos, puede mitigar los efec-tos de las limitaciones que se aplicarían si la variación estu-viera plenamente integrada. Felice et al. (2018) proponenque la magnitud, patrón y relación de rasgos que describentanto la IM como la modularidad, reflejan interaccionesgenéticas, de desarrollo y funcionales, que dan forma a losprocesos evolutivos al regular la capacidad de evolución yrestricciones de ésta. Esto debido a la disparidad morfológica(diversidad) que se puede observar en escalas temporalesmacroevolutivas. Por lo tanto, la IM y la modularidad hansido descritas como las influencias fundamentales en la evo-lución morfológica y en la generación de biodiversidad.Específicamente, se sugiere que la fragmentación de las re-laciones entre los rasgos, en módulos semiautónomos pro-mueve la capacidad evolutiva al liberar conjuntos de rasgoscon presiones de selección divergentes de las restriccionesde su covariación, impuestas por la pleiotropía genética o lacanalización del desarrollo (Felice et al.). Efectivamente, losautores evidenciaron que el patrón de disparidad morfológicarespondía a un patrón de movimiento Browniano, siendo lavarianza morfológica proporcional al tiempo y a la tasa demutación (Felsenstein, 1985).

Por otra parte, para sets de datos morfométricos, lashipótesis de modularidad han sido comúnmente evaluadas


1825

con el uso del coeficiente de RV, que es un estadístico deasociación utilizado en una amplia variedad de campos(Klingenberg, 2009). No obstante, Adams (2016) utilizan-do datos simulados, demuestra que el coeficiente de RV esafectado negativamente por los atributos de los datos (ta-maño muestral y número de variables), por lo que no carac-teriza la covarianza de las estructuras entre los sets de varia-bles (Fig. 3). En las simulaciones, se puede observar comoen los sets de datos con bajo tamaño muestral produce valo-res de RV altos, y viceversa (Fig. 3A). La razón de este pa-

trón es debido a que el denominador del coeficiente de RV(Fig. 4B), contiene tanto a la variación dentro de los módu-los, como además la variación de todos los rasgos, los cua-les se escalan con el tamaño muestral (Klingenberg, 2009).Así mismo, se evaluó el efecto del número de variables, y seencontró que el valor del coeficiente de RV también depen-de altamente de esto (Fig. 3B). Específicamente, se observóel valor del coeficiente de RV es directamente proporcionala la cantidad de variables examinadas. Para solucionar es-tos inconvenientes, Adams (2016) propone el test denomi-

Fig. 3. Evaluación de los coeficientes de RV y CR bajo la hipótesis de asociación aleatoriade las variables (sin modularidad ni estructuración). (a) Valores de RV a distintos tama-ños muestrales para datos simulados, (b) Valores de RV para datos simulados a distintacantidad de variables. (c) Valores de CR a distintos tamaños muestrales para datos simu-lados, (d) Valores de CR para datos simulados a distinta cantidad de variables (Adams,2016).

Fig. 4. A) Matriz de covarianza para el coeficiente de RV, donde los bloques diagonalesS1 y S2 corresponden a las matrices de covarianza de los dos conjuntos de variables,mientras que el bloque fuera de la diagonal S12 es la matriz de covarianzas entre lasvariables de los dos conjuntos (la matriz S21 es la transposición de S12). B) Ecuaciónpara el coeficiente RV de Escoufier. C) Matriz de covarianza para el coeficiente de tasade covarianza (CR), donde los bloques diagonales S11 y S22 corresponden a las matri-ces de covarianza dentro de cada módulo, mientras que S12 y S21describen la covarianzaentre módulos. D) Ecuación para el coeficiente de covariación CR, donde S*11 y S*22representan las matrices de covariación dentro de cada módulo respectivo, reemplazan-do los elementos nulos por ceros ( Klingenberg, 2009; Adams).

nado covariance ratio (CR), para cuanti-ficar la modularidad y demostrar que nose ve afectada por el tamaño de la mues-tra o el número de variables y además,complementado por un test estadísticoestandarizado desarrollado por Adams &Collyer (2019) denominado (CovarianceRatio Effect Sizes: ZCR) para medir elgrado de modularidad y estandarizar elefecto del tamaño entre conjuntos devariables y poder hacer una comparaciónestadística esta herramienta publicada afines del 2019 se basada en el análisisde CR (Adams, 2016) para comparar laintensidad de la señal modular en losconjuntos de datos, así como para eva-luar los patrones de la señal modular se-gún la definición de hipótesis demodularidad alternativas para el mismoset de datos.

A diferencia del coeficiente de RV, el CRusa sólo los pares de covarianza entre lasvariables, para cuantificar la estructuramodular (Fig. 4D). Para estimar la rela-ción de la covarianza, se obtienen varia-bles en cada uno de los dos módulos (Y1e Y2) para las N muestras. Las matricesde datos pueden entonces concatenarseen una única matriz (Y), a partir de lacual se construye la matriz de covarianzaglobal (Fig. 4C), donde S11 y S22 sonlas matrices de covarianza dentro de losmódulos Y1 e Y2 respectivamente, y S12y S21 describen la covariación entremódulos. Así, al reemplazar con ceroslos elementos diagonales de las matri-ces S11 y S22 (S*11 y S*22 respectiva-mente), obtenemos la ecuación para cal-cular el coeficiente CR (Fig. 6D). Al re-visar la ecuación de CR, se puede apre-ciar que éste representa la tasa decovariación total entre los módulos re-


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lativos al total de la covariación dentro de los módulos.Específicamente, el numerador se obtiene a partir de la ma-triz de covarianza entre módulos (S12), y describe la sumatotal de la covarianza cuadrada entre Y1 e Y2. Por el contra-rio, el denominador se obtiene de la matriz de covarianzadentro de cada módulo (S11 y S22), por lo que describe lasuma total del cuadrado de la covariación en cada dimen-sión del rasgo. Debido a que el CR describe la covariaciónentre módulos en relación con la covariación dentro de losmódulos, es apropiado para evaluar pruebas de modularidad,en lugar de simplemente describir la covariación entre mó-dulos. Así, el coeficiente de CR puede considerarse comouna herramienta analítica complementaria, útil para diferen-tes propósitos. Empíricamente, el coeficiente de CR va des-de cero a valores positivos, siendo directamente proporcio-nal al grado de covariación entre módulos. En cuanto al des-empeño de CR respecto a los datos simulados, se observóque el valor de CR esperado se mantiene constante a medi-da que aumenta el tamaño muestral (Fig. 3C). Así mismo,se observó que a medida que aumenta el número de varia-bles, el coeficiente de CR alcanza la asíntota rápidamente(Fig. 3D). Por lo tanto, y a diferencia del coeficiente de RV,la hipótesis de covarianza nula de asociaciones aleatoriasde variables, independiente de la relación, muestra un valoresperado constante (CR = 1·0) bajos distintos tamañosmuestrales o cantidad de variables analizadas.

Como ejemplo de trabajos que evalúen modularidadcon el coeficiente de CR, es el trabajo de Randau & Goswami(2017), en el cual analizan la hipótesis del desarrollo demódulos en las vértebras de félidos, con tal de determinarcómo las interacciones del desarrollo son la principal in-fluencia en la modularidad vertebral. Además, analizaron lamagnitud tanto de la integración como de la disparidadintravertebral, para evaluar si el nivel de integración varía alo largo de la columna vertebral y, de ser así, si la integra-ción y la disparidad están asociadas. Para esto utilizaronlandmarks 3D en 19 de las 27 vértebras presacrales en nue-ve especies de félidos, los cuales fueron sometidos a análi-sis de GPA individuales para cada vértebra. Para recuperarla información de la forma, utilizaron un digitalizadorMicroScrib® G2X de inmersión. Se hipotetizó que las vér-tebras estaban compuestas por dos módulos: “el centro” y la“espina neural”. Se evaluó el grado de modularidad y lasignificancia de esos modelos usando tantos el método delcoeficiente de RV como el de CR. Para analizar las distintasespecies, y sin eliminar de todo el efecto de la señalfilogenética (que puede determinar la fuerza de lamodularidad), se realizó una corrección para agrupar lasdistintas especies en un mismo análisis, mediante una ma-triz combinada de varianza-covarianza (VCV) para cadavértebra, y luego se evaluó esta VCV con el uso del análisisde CR. La matriz de VCV fue calculada mediante una fun-ción de covarianza en R. Es importante señalar que ésta es

Fig. 5. Diagrama que muestra la distribución de la disparidad morfológica entre especies (comovarianza de Procrustes y distancia máxima de Procrustes) y la dispersión de valores propios (esdecir, la integración morfológica) a través de las vértebras C4 a L7, calculada utilizando 16 puntoslandmarks homólogos. Las líneas verticales discontinuas ilustran los límites morfológicos y fun-cionales de la columna vertebral presacra, mientras que las líneas discontinuas horizontales repre-sentan la varianza media de Procrustes (gris) y la distancia media de Procrustes (negro) (Randau& Goswami, 2017).

una nueva utilización para el co-eficiente de CR, el cual aún noha sido testeado mediante simu-lación de datos. No obstante, losresultados de modularidad tan-to con o sin el uso de la matrizde VCV, fueron similares, porlo tanto, no existe alguna razónobvia para pensar que las pro-piedades del método CR no seanválidas para este caso.

Los resultados del traba-jo, confirmaron la hipótesis deldesarrollo modular de las vér-tebras, mostrando dos módulosen las vértebras más presacrales(Fig. 5). Las excepciones se cen-tran en los límites entre las re-giones tradicionales y funciona-les, lo que sugiere que lamodularidad intervertebral pue-de reflejar una modularidad amayor escala en la columna delos félidos. Además, las autorasdemostraron que la integración


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general y la disparidad son mayores en las vértebras poste-riores, proporcionando así un ejemplo empírico de integra-ción que potencialmente promueve mayores respuestasmorfológicas a la selección.

Asimetría Fluctuante. Si consideramos que toda respuestafenotípica es producto de la interacción entre el genoma y elambiente, entonces podemos suponer que, en ciertas oca-siones, es el ambiente el que determina la variabilidadmorfológica de ciertos rasgos o individuos. En la mayor partede los casos, los organismos presentan un plan corporal con-sistente en la repetición de estructuras en diferentes posi-ciones u orientaciones unas de otras (Palmer & Strobeck,1986). A esto se le conoce como simetría (Klingenberg,2015). En la naturaleza podemos encontrar varios tipos desimetría, siendo la simetría radial (como la presente en al-gunas flores, cnidarios y equinodermos), y la simetría bila-teral las más comunes en la naturaleza, siendo esta última lamás extendida entre los animales. Este tipo de simetría secaracteriza por la capacidad de distinguir un lado derecho eizquierdo a través de un plano medio del cuerpo, haciendoque estos lados sean una imagen espejo una de otra. Estareflexión a través del plano medio del cuerpo, es importantepara la simetría bilateral, y puede ser usada para caracterizarla(Benítez et al., 2011b).

Matemáticamente, un objeto es simétrico si al reali-zar transformaciones sobre éste, la forma del objeto perma-nece sin cambios. Por ejemplo, la reflexión sobre el planomedio, deja a las estructuras simétricamente bilateralesinalteradas. De forma similar, la rotación sobre el eje, de unobjeto de simetría radial, dejaría inalterada la forma del ob-jeto o estructura.

Al ser ambos lados (derecho e iz-quierdo) configurados por los mismosgenes, podemos esperar que bajo condi-ciones idóneas del desarrollo, ambos la-dos sean idénticos uno del otro (Benítez& Püschel, 2014; Klingenberg, 2015). Delo contrario, al detectar asimetría en laforma de estructuras u organismos, en-tonces podemos estar ante la presencia dealgún factor o condición que produce al-teraciones en la estabilidad del desarro-llo (Polak, 2003). Los patrones de asime-tría son la manifestación observable deprocesos biológicos, pero no son proce-sos biológicos en sí (Klingenberg, 2015).Es decir, son la consecuencia de un pro-ceso biológico. Inferir procesos biológi-cos desde patrones de asimetría es com-

Fig. 6. Gráficos de frecuencia para las diferencias entre lados derecho e izquierdo deacuerdo a los principales tipos de asimetría. a) Asimetría Fluctuante “pura”. Las dife-rencias derecho-izquierdo siguen una distribución acampanada con una media decero (ausencia de asimetría direccional); b) Asimetría Direccional y simétrica. Lasdiferencias derecho-izquierdo están distribuidas a alrededor de una media distinta decero, indicando asimetría direccional. La dispersión de las diferencias individualesderecha-izquierda alrededor de la media, es asimetría fluctuante. c) Antisimetría. Ladistribución de las diferencias derecha-izquierda es bimodal, indicando que la mayo-ría de los individuos son claramente asimétricos, pero pueden estar sesgados hacia laderecha o a la izquierda. Las unidades de los ejes del gráfico son arbitrarias (Palmer& Strobeck 1986).

plejo, y por lo general requiere de evidencia adicional. Tra-dicionalmente, tres tipos de asimetrías pueden distinguirseen una población, acorde a la distribución de las diferenciasentre los lados derecho e izquierdo: asimetría direccional,asimetría fluctuante y antisimetría (Fig. 6). Estos tipos deasimetría difieren en sus propiedades estadísticas, así comopor sus orígenes e implicancias biológicas (Palmer &Strobeck, 1986).

La asimetría direccional puede ser cuantificada porlas diferencias promedio entre los lados derecho e izquier-do. Esta diferencia entre los lados puede ser grande o pe-queña, pero el promedio de las diferencias entre los ladosderecho e izquierdo debe diferir de cero. El mejor ejemplode asimetría direccional es la disposición de los órganos in-ternos en la mayoría de los animales, incluidos los huma-nos, donde el corazón está en el lado izquierdo, el intestinoestá enrollado de manera constante y asimétrica, y otros ór-ganos como los pulmones o el hígado también sonasimétricos de manera consistente. La disposición en espe-jo de todos los órganos internos, situs inversus, es rara enhumanos y la heterotaxia, o situs ambiguus, es también unacondición rara en humanos donde sólo algunos pero no to-dos los órganos internos ocurren en la orientación de la ima-gen en espejo y se asocia con malformaciones y causamorbilidad o mortalidad graves en personas afectadas(Sutherland & Ware, 2009).

La asimetría direccional requiere diferencias siste-máticas de desarrollo entre el lado izquierdo y el derecho.Tales diferencias han sido investigadas extensamente paralas asimetrías direccionales conspicuas de los órganos in-ternos que existen en la mayoría de las fila de los animalesbilaterales, y se ha encontrado una variedad de mecanismosmoleculares que pueden establecer una distinción inicial


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entre los lados izquierdo y derecho y transmitir esta informa-ción a los órganos en desarrollo (Coutelis et al., 2014; Namigaiet al., 2014; Vandenberg & Levin, 2013). Algunos de losmecanismos y genes involucrados en la producción de la asi-metría direccional de los órganos internos parecen estar muyconservados, lo que sugiere que la asimetría izquierda-dere-cha es una característica ancestral de los animales bilaterales(Coutelis et al.; Namigai et al.; Pélabon et al., 2006;Vandenberg & Levin). La posible importancia funcional yadaptativa de la asimetría direccional no está clara (Namigaiet al.; Pélabon et al.) y es concebible, por ejemplo, que losbajos niveles de asimetría direccional de muchas estructurasexternas sea una consecuencia no adaptativa de las limitacio-nes del desarrollo relacionadas con la asimetría direccionalconspicua de los órganos internos. Benítez et al. (2014b) de-muestra en un estudio con escarabajos invasores que los ni-veles de simetría direccional además pueden ser heredables opasar de generaciones siendo esta característica conspicua dedichas poblaciones.

En el caso de la antisimetría, por el contrario, la ma-yoría de los individuos de una población son asimétricos, perodifieren en la dirección de la asimetría. Así, la población es-

tará conformada por una mezcla de afines al “lado derecho”y afines al “lado izquierdo” (Klingenberg, 2015). Y comoresultado de esta mezcla, la distribución de las frecuencias delas diferencias derecha-izquierda puede ser bimodal (Fig. 7c).En algunos casos, cuando la antisimetría es débil, con peque-ñas variaciones de simetría, puede que no se observe un claropatrón bimodal. Por lo que parecería razonable prever unatransición gradual entre la asimetría fluctuante y laantisimetría. Para poder definir de forma correcta a laantisimetría, se requiere de algún tipo de correlación negati-va o retroalimentación entre los valores de los rasgos de loslados derecho e izquierdo (Klingenberg, 2015). Mientras quetal correlación es inexistente en la asimetría fluctuante. Laantisimetría está altamente extendida en la naturaleza, tantoen animales como en plantas, pudiéndose observar por ejem-plo en las tenazas de algunas especies de cangrejo, o en laforma de algunas orquídeas.

La asimetría fluctuante (FA) a diferencia de la asime-tría direccional y la antisimetría, denotas pequeñas diferen-cias ente los lados derecho e izquierdo, debido a imprecisionesaleatorias ocurridas durante los procesos de desarrollo(Klingenberg, 2015). Si se espera que un rasgo morfológico

Fig. 7. La relación entre asimetría fluctuante, variabilidad morfológica e idoneidad ambiental. Las gráficas de dispersión muestran larelación entre la asimetría fluctuante y la idoneidad ambiental en dos escalas espaciales (arriba) y la relación entre la varianza morfológicay la idoneidad ambiental (abajo). Las barras discontinuas representan el error estándar. Se muestra el valor del coeficiente de determina-ción (Maestri et al., 2015).


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se exprese, en promedio, de una manera particular bajo elcontrol de un genoma particular, bajo condiciones ambienta-les particulares, y para el lado del cuerpo en cuestión, un ras-go real se desviará generalmente en mayor o menor medidade esta expectativa (o "fenotipo ideal" (Nijhout & Davidowitz,2003)). Estas desviaciones existen porque los procesos dedesarrollo no son totalmente deterministas, sino que tienenun componente inherente de variación aleatoria (Klingenberg,2015). A este componente aleatorio o residual, es a lo que sele conoce como asimetría fluctuante. Un problema prácticocon este razonamiento es que el fenotipo objetivo normal-mente no se conoce, pero debe ser estimado. Si el fenotipoideal se estima por el promedio de cada lado de una pobla-ción de organismos genéticamente homogéneos desarrolla-dos en un mismo ambiente, entonces la asimetría fluctuantepuede obtenerse como la diferencia entre la asimetría de cadaindividuo y el promedio de la asimetría direccional (Polak).En otras palabras, la asimetría fluctuante es la variación indi-vidual de las diferencias izquierda-derecha de los valores delos rasgos (Klingenberg, 2015; Van Valen, 1962). Algunosautores han sugerido que esta debería ser una distribuciónnormal y que las pruebas de kurtosis podrían ser útiles paradistinguir entre asimetría fluctuante y antisimetría o para ha-cer inferencias sobre procesos biológicos subyacentes (VanDongen et al., 2003; Palmer & Strobeck, 2003) explican queuna distribución normal de las diferencias izquierda-derechasurge si las desviaciones del fenotipo objetivo son el resulta-do de muchos pequeños efectos aleatorios que son aditivos eindependientes entre sí. Esta es una traducción biológica delteorema del límite central de la estadística. Si bien es plausi-ble que las fluctuaciones del desarrollo sean aleatorias en susdirecciones, es dudoso que sean aditivas e independientes,porque los procesos no lineales (no aditivos) y la interdepen-dencia mutua son características prominentes de los proce-sos del desarrollo (Klingenberg, 2003).

Muchos estudios han utilizado la asimetría fluctuantecomo medida de la inestabilidad del desarrollo (Benítez et al.,2013a, 2018; Bravi & Benítez, 2013; Maestri et al.) y hantratado de correlacionarla con medidas de exposición al estrésu otras condiciones adversas, endogamia o hibridación, ofitness. La inestabilidad del desarrollo es la cantidad de va-riación entre estructuras para las cuales se espera el mismofenotipo objetivo: es el resultado de la imprecisión de los pro-cesos de desarrollo y, por lo tanto, una medida de la regula-ción del desarrollo. Debido a que los lados derecho e izquier-do del mismo organismo comparten el mismo genoma y porlo general casi el mismo ambiente, se puede esperar que losórganos del lado izquierdo y del lado derecho compartan elmismo fenotipo objetivo (asumiendo que no hay asimetríadireccional) y por lo tanto difieren sólo por la inestabilidaddel desarrollo (Klingenberg, 2015). La mayoría de estos es-tudios evalúan a la FA con el uso de la MG. Esto debido a la

necesidad de contar con una herramienta específica, de granpoder, que sea capaz de detectar los mínimos cambios de laforma entre los lados derecho e izquierdo, y que ésta puedadetectar o determinar la varianza a nivel de la inestabilidaddel desarrollo, ya que la FA es un parámetro que tiene unfuerte contexto de en la evolución del desarrollo. La estabili-dad del desarrollo es la capacidad del sistema de desarrollopara lograr un fenotipo cercano al objetivo a pesar de las fluc-tuaciones en los procesos de desarrollo (Polak). Por ende, loque se busca evaluar con el uso de la MG es el efecto deldesarrollo sobre la forma (shape) del individuo, siendo lasvariaciones una respuesta del organismo a la inestabilidaddel desarrollo. Otro tipo diferente de aplicación de la FA, tam-bién con el uso mayoritario de la MG, es la utilización de laFA para inferir el origen del desarrollo de la integración den-tro y entre estructuras morfológicas (Debat et al., 2009;Klingenberg, 2008; Klingenberg et al., 2002; Lehoux &Cloutier; Maestri et al.).

En resumen, el uso de la morfometría geométrica enestudios de FA ha proporcionado nuevos métodos para el es-tudio de cuestiones que ya se habían abordado en estudios deasimetría fluctuante con morfometría tradicional, con el usode mediciones lineales, como las mediciones de longitud, yha abierto nuevas direcciones de investigación que abordancuestiones relativas a temas como la integración morfológica.

Como ejemplo de trabajos con éstos enfoques, tene-mos el realizado por Maestri et al., en el cual los autores ana-lizan la idoneidad de especies a determinados hábitats, paracon fines de conservación, predecir la supervivencia de unaespecie a largo plazo. Para esto, los autores analizaron la FAcomo una medida de estrés del desarrollo, que a su vez lautilizan como indicador indirecto del desempeño de un indi-viduo en diferentes regiones. Por lo cual, pusieron a pruebala congruencia de la idoneidad de distintas áreas geográficas(determinadas por modelos de nicho ecológico), con los mar-cadores morfológicos que reflejan estrés ambiental y varianzamorfológica, en la especie de roedor endémico de BrasilAkodon cursor.

Las mediciones de FA fueron realizadas para cada in-dividuo de forma particular. Para esto, 1° se hizo un reflejode cada una de las configuraciones originales de los landmarksa su imagen espejo, generando una copia reflejada de cadaconfiguración; 2° usando Procrustes fit, se generó un prome-dio de las configuraciones originales y reflejadas para cadaespécimen, lo cual es una configuración perfectamente simé-trica; y 3° la asimetría de la forma se calculó para cada indi-viduo, como la desviación de la configuración original de loslandmarks del consenso simétrico. Además, de cada indivi-duo se obtuvo un valor, expresado en unidades de distanciade Procrustes, que refleja la cantidad de asimetría indivi-


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dual. Y se utilizó este valor individual de los individuosde una misma población, para obtener un valor prome-dio de FA de todos los individuos dentro de una pobla-ción. Y como medida de varianza morfológica, utiliza-ron la disparidad morfológica dentro de cada población.

Para medir la variabilidad en la idoneidad dehábitat, se correlacionaron los valores promedio de FAy varianza morfológica (dentro de una población), conlos valores de idoneidad de hábitat generados a partir demodelamientos de nicho. Además, se realizaron prue-bas de autocorrelación espacial para determinar si lasvariables de forma estaban correlacionadas en el espa-cio, lo podría haber generado sesgos en los análisis alviolar los principios de independencia entre muestras.

Como resultado, los autores obtuvieron que exis-te una significativa relación ente los niveles de idonei-dad y los niveles de FA, los que indica que en aquellasáreas menos adecuadas, los individuos experimentan nu-merosas perturbaciones durante el desarrolloontogenético del cráneo. Así mismo, no encontraronasociación entre la varianza morfológica y la idoneidaddel hábitat (Fig. 7). Estos resultados confirman las pre-dicciones de que, en ambientes con menor idoneidad, elestrés en el desarrollo aumenta.

Otro ejemplo de trabajo que utiliza la FA, es elde Benítez et al. (2018), en el cual los autores utilizan ala FA como bio-indicador del desarrollo de la estabili-dad en la forma de individuos de escarabajos carábidosde la especie Pterostichus melas melas, en múltiples po-blaciones de dos producciones agrícolas diferentes: Pe-rennes y anuales. Para obtener datos de forma, los in-vestigadores utilizaron imágenes 2D de la zona ventraldel cuerpo de los escarabajos. Se utilizaron 16 landmarksconsiderando los lados derecho e izquierdo, y se obtu-vieron las coordenadas de forma mediante un completoajuste de Procrustes. Con tal de medir la simetría, lareflexión fue eliminada mediante la inclusión de la ima-gen espejo y la imagen original, de todas las configura-ciones analizadas y simultáneamente realizando la su-perposición de todas ellas. Se analizó el error de la FAdigitalizando dos veces cada individuo, y analizando lavarianza de los CS para detectar posibles diferencias,mientras que se realizó un análisis de Procrustes ANOVApara analizar las diferencias de la forma. Estos análisisfueron realizados entre sexos de forma separada, con talde analizar la influencia del dimorfismo sexual sobre laasimetría de la forma. Los patrones principales de lavariación de la forma fueron analizados mediante unanálisis de PCA, calculado a partir de la matriz decovarianza del promedio poblacional del componente

simétrico de forma. Para analizar la relación entre la forma y losniveles de FA se realizó una regresión multivariante que incluyósus respectivas elipses de confianza (90 %) por grupo, utilizando laforma y las puntuaciones de FA, y se realizó un análisis depermutación de 10.000 iteraciones. Para analizar la correlación en-tre los datos climáticos y la forma, se realizó un análisis de PLSutilizando la temperatura y las precipitaciones como covariables.Como resultado, los investigadores obtuvieron que las regresiones(valores de la FA VS Forma) y PLS, mostraron que los carábidosque habitaban el agroecosistema perenne parecen haberse adaptadoa nivel fenotípico, a la fuerte influencia antropogénica (es decir, lasprácticas de Plan de Manejo Integrado de Inocuidad de SustanciasQuímicas), mientras que los carábidos que habitan losagroecosistemas anuales experimentan ambientes más inestables ysus fenotipos parecen haber sido cambiados en fechas más recien-tes (Figs. 8 y 9).

Fig. 8. Análisis de los componentes principales de la forma media delcuerpo en Pterostichus melas melas. Los dos primeros componentes prin-cipales (PCs) se utilizan para mostrar la mayor parte de la variación deforma. (Edit. Benítez et al. 2018).

Fig. 9. Análisis de regresión multivariante de la forma en Procustes FA.Los diferentes colores representan las diferentes poblaciones bajo estu-dio (Rojo= Perenne; Verde= Anual; Azul= Control; Negro= Control deMuseo). Las elipses de confianza del 90 % se calcularon para la media decada población. (Edit. Benítez et al. 2018).


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Covariación de la forma con variables ecológicas:2B-PLS. Mientras que los estudios de integración miden lacovariación de la forma entre distintas partes o lados de unaestructura, en los estudios que utilizan la metodología deTwo-Block Partial Least Squares (Cuadrados Mínimos par-ciales de 2 Bloques – 2B-PLS) analizan la covariación entredos sets de variables: morfológica y ecológica-ambientales.Este método difiere del análisis de regresión en que los dosconjuntos de variables se tratan simétricamente en lugar deutilizar un conjunto de variables (variables independientes)para predecir la variación en el otro conjunto de variables(variables dependientes). Aunque el método tiene similitu-des con el conocido método de análisis de correlación canó-nica (CCA), es diferente y se utiliza para responder a unapregunta un tanto diferente (Rohlf & Corti, 2000). Una delas ventajas de los 2B-PLS sobre los CCA, es que puedenser aplicados en morfometría, donde una de las variablespuede ser variables de forma. La fuente más directa de lasvariables de forma es utilizar las coordenadas x, y (o x, y, zpara los datos tridimensionales) de las coordenadas de lasubicaciones de los landmarks morfológicos después de quehayan sido alineados a su forma media, mediante el uso deun análisis de PGA. La ventaja de los datos obtenidos me-diante PGA, de los datos obtenidos por morfometría tradi-cional, es que en éstos se elimina el efecto de la variaciónajena a la forma (tamaño, rotación, traslación, etc).

El método 2B-PLS se utiliza para explorar el patrónde covariación entre dos conjuntos de variables. Si se divi-de una matriz Y de datos n X p, por columnas en Y1 y Y2(con columnas p1 y p2, respectivamente), entonces 2B-PLSconstruye pares de variables que son combinaciones linea-les de las variables dentro de cada uno de los dos conjuntos.Las combinaciones lineales se construyen de manera quelas nuevas variables representen en la medida de lo posiblela covariación entre los dos conjuntos de variables origina-les. Se espera que estas nuevas variables sean útiles paradescribir cualquier patrón de covariación que exista entrelos dos conjuntos de variables originales (Rohlf & Corti).Éste tipo de método presta una herramienta precisa paraevaluar, por ejemplo, el impacto de la geografía y el am-biente en la variabilidad fenotípica (Benítez et al., 2014a;Cardini et al., 2007; Ismail, 2018), o como la variabilidadmorfológica se correlaciona se relaciona con la variabilidaden el comportamiento (Fabre et al., 2018) o como se rela-ciona la forma con los aspectos funcionales (Polychronis &Halazonetis, 2014; Randau & Goswami, 2018).

Un ejemplo de un estudio que utiliza este enfoque,es el trabajo de Ismail, en el que analiza la forma del escudodel cangrejo ermitaño Clibanarius signatus, el cual habitavarios hábitats intermareales del mar rojo, como costas ro-cas y manglares de marismas litorales, en este estudio el

autor analizó la variación de la forma del escudo entre trespoblaciones de C. signatus. Para medir el efecto de las va-riables ambientales sobre los cambios fenotípicos, utilizóun análisis de 2B-PLS para examinar la covariación entredos conjuntos de variables (forma de escudo entre pobla-ciones usando las coordenadas de Procrustes) y variablesambientales. Las variables ambientales se resumieron en 6variables que representan variaciones de la concha (en lasque habita) y en las condiciones climáticas: (1) longitud dela concha; (2) peso de la concha; (3) longitud del opérculode la concha; (4) grado de protección costera; (5) tipo desustrato y (6) tipo de vegetación. El autor utilizó una pruebade Mantel (10.000 permutaciones aleatorias) para evaluar sila variación del escudo está relacionada con la distanciageográfica entre los sitios de estudio, utilizando distanciasgeográficas en línea recta entre los sitios de muestreo. Ade-más, comparó la matriz de distancia de Procrustes entre to-dos los individuos en cada sitio, con la matriz de distanciageográfica entre los tres sitios de muestreo y calculó su co-rrelación de momento de producto. La primera matriz con-siste en la distancia de Procrustes, mientras que la segundamatriz representa la distancia geográfica (Km). Los resulta-dos mostraron una fuerte asociación entre la variación de laforma del escudo y la longitud de la concha, la longitud delopérculo de la concha y el peso de la concha, así como bajaa débil asociación con la protección de la costa, el tipo desustrato y el tipo de vegetación. La relación entre la formadel escudo y la distancia geográfica fue insignificante (Fig.10). Esto sugiere que la relación entre la forma del escudo yla concha podría ser resultado de la plasticidad fenotípicade la especie.

Fig. 10. Análisis de 2B-PLS para la forma del escudo de C. signatusy las condiciones ambientales (Ismail, 2018).


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Otro trabajo de la misma línea, es el trabajo de Fabreet al., pero en este caso los autores analizaron la covariaciónde la forma de los huesos largos de las extremidades ante-riores con el comportamiento de agarre en los primatesestrepsirrinos. Para esto los autores trabajaron con variablesde forma obtenidas mediante el uso de semilandmarks 3Dde desplazamiento, para cuantificar las formas y curvaturasde cada uno de los huesos largos de las extremidades ante-riores en 22 especies de primates estreptirrinos. Luego, me-diante el uso de 2B-PLS analizaron la covariación entre laforma de los huesos largos y la conducta de agarre. Debidoa que las especies comparten una historia evolutiva, no pue-den ser tratadas como datos independientes. Para esto secorrigió el análisis cuantificando el grado de coevoluciónentre la forma media de cada especie para cada hueso largo

y el comportamiento de agarre, teniendo en cuenta lafilogenia mediante un algoritmo de mínimos cuadrados par-ciales generalizados bajo un modelo de evolución de movi-miento Browniano. Los valores de PLS evolutivos se calcu-laron a partir de los dos bloques de datos filogenéticamentecorregidos, y se evaluó la correlación evolutiva entre losdos bloques de los valores de PLS (rPLS). Se evaluó lasignificancia de la correlación PLS utilizando permutacionesfilogenéticas, donde la forma o los valores de comporta-miento de agarre para todas las especies para un bloque sepermutaban en los tips de la filogenia. Los valores de corre-lación así derivados, se obtuvieron a partir de los conjuntosde datos permutables y pueden compararse con el valor ob-servado. Como resultado, los autores encontraron existe unaseñal filogenética débil, aunque significativa, en el compor-

Fig. 11. Resultados del análisis de 2B-PLS entre la forma del húmero y el comportamiento de agarre para el análisis realizado en elconjunto de datos. Diagrama de dispersión de los primeros ejes PLS que describen la coevolución entre la forma del húmero y elcomportamiento de agarre. Los círculos y cuadrados representan la familia a la que pertenece cada especie. Las formas humorales (ladoizquierdo) asociadas a cada mínimo y máximo de coevolución se ilustran en los extremos derecho e izquierdo, respectivamente, mientrasque al centro se representa la forma intermedia, en la parte inferior de la gráfica de dispersión. Las cargas de comportamiento de agarreasociadas con la covariación de la forma humeral están representadas por el diagrama de barras a la izquierda del diagrama de dispersión.Los comportamientos utilizados para agarrar objetos grandes se representan en gris y los utilizados para agarrar objetos pequeños enblanco. Abreviaturas: O, oral; U, unimanual; MU, bucal-unimanual; MB, bucal-bimanual; B, bimanual (Fabre et al., 2018).


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DISCUSIÓN

Ya desde sus inicios, a fines de la década de los 70’s,la MG ha sido una valiosa herramienta que ha entregadoinformación mucho más precisa que la MT, particularmente

por su base matemática más robusta, lo que ha permitidorealizar estudios más complejos con preguntas mássofisticadas.

Fig. 12. Resultados del análisis de 2B-PLS entre la forma del radio y el comportamiento de agarre para el análisis realizado en el conjuntode datos. Diagrama de dispersión de los primeros ejes PLS que describen la coevolución entre la forma del radio y el comportamiento deagarre. Los círculos y cuadrados representan la familia a la que pertenece cada especie. Las formas humorales (lado izquierdo) asociadasa cada mínimo y máximo de coevolución se ilustran en los extremos derecho e izquierdo, respectivamente, mientras que al centro serepresenta la forma intermedia, en la parte inferior de la gráfica de dispersión. Las cargas de comportamiento de agarre asociadas con lacovariación de la forma humeral están representadas por el diagrama de barras a la izquierda del diagrama de dispersión. Los comporta-mientos utilizados para agarrar objetos grandes se representan en gris y los utilizados para agarrar objetos pequeños en blanco. Abrevia-turas: O, oral; U, unimanual; MU, bucal-unimanual; MB, bucal-bimanual; B, bimanual (Fabre et al., 2018)

tamiento de agarre y la forma del cúbito y el radio, y unaseñal filogenética moderada y significativa en la forma delhúmero. Además encontraron que existe una marcadacoevolución entre el comportamiento de agarre y la forma

del húmero (Fig. 11) y el radio (Fig. 12). Este hallazgo su-giere una asociación funcional entre el agarre y la forma dela extremidad anterior, lo que a su vez sugiere que la formaósea limita o facilita el comportamiento de agarre.


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En las últimas décadas, el uso cada vez más masivo deMG ha propiciado que más investigadores realicen actualiza-ciones de los métodos usados, correcciones matemáticas delos índices, recomendaciones o nuevos enfoquesmetodológicos (Adams, 2016; Openshaw et al., 2016; Magaet al.; Attard et al., 2018; Felice et al.; Karakostis et al., 2018;Palci & Lee, 2018; Simons et al.; Weaver & Gunz), lo que hapermitido un crecimiento exponencial de preguntas y proble-máticas que se intentan resolver con MG, desde la variacióndel espacio morfológico en un contexto de biología del desa-rrollo ( Maestri et al.; Fernandez Blanco et al., 2018; Simonset al.), hasta la asociación de la variación en un contextomacroevolutivo (Adams & Collyer; Maiorino et al.; Randau& Goswami, 2018; Taverne et al., 2018).

El objetivo de muchos estudios morfométricos es en-contrar y explorar las relaciones entre diferentes conjuntos devariables. Por ejemplo, los estudios de alometría analizan laasociación entre el tamaño y la forma en una muestra deespecímenes, los estudios ecomorfológicos caracterizan lasrelaciones entre datos ecológicos y morfológicos, y los análi-sis de la selección natural pueden investigar los efectos de lamorfología en la adecuación biológica de los organismos(Klingenberg, 2010). El incremento de estudios metodológicosque han incorporado la morfometría geométrica, ha permiti-do utilizar varias estrategias para estudiar la covarianza entreconjuntos de variables dependiendo de la naturaleza específi-ca de la relación entre ellas y de los objetivos del análisis.Dentro de este paradigma de comprender las relaciones entrecovariables y la forma geométrica de los organismos es queestudios asociados a procesos del desarrollo morfológico ad-quirieron fuerza en los últimos años con metodologías direc-tas como el estudio de la integración, modularidad y princi-palmente patrones de simetría llevando a la MG a estudiar lainferencia de la variación morfológica en sus procesos de de-sarrollo. Es importante destacar, que estos procesos general-mente se expresan en patrones de covarianza entre rasgos, porejemplo, asociaciones de cambios adaptativos, que resultande la variación en el proceso de desarrollo. Si el proceso novaría en absoluto, es decir, si se desarrolla exactamente de lamisma manera en todos los individuos, entonces significa queno habrá ninguna información de variación en los rasgosmorfológicos, por lo tanto enfoque por lo tanto fallaría(Klingenberg, 2010).

Es importante entender estos avances metodológicoscomo una forma de depuración y refinamiento de los resulta-dos, eliminando efectos algorítmicos en éstos, para estar másrelacionados a un trasfondo biológico (Adams, 2016;Klingenberg, 2013b). Así mismo, existe la necesidad de reali-zar estudios de forma en un contexto evolutivo, analizandolas variaciones morfológicas en un contexto filogenético, pararesponder preguntas con componentes multidimensionales

(Cardini & Elton, 2008; Fernandez Blanco et al.; Maiorinoet al.; Morningstar et al., 2018; Simons et al.).

Los métodos morfométricos para visualizar tendenciasmacroevolutivas en datos multidimensionales, recientementehan comenzado a dar resultados, luego de años de controver-sia en su uso (Adams & Collyer). Uno de los patrones másimportantes a calcular en evolución fenotípica, es el grado deseñal filogenética el cual solo después de los últimos años deextensiva investigación se pueden cuantificar de maneraconfiable y además de caracterizar patrones de covariación,tanto dentro de fenotipos multivariados como entre fenotiposmultivariados y otras variables (Adams & Collyer).

Finalmente, el objetivo del presente artículo fue reali-zar una revisión en las últimas actualizaciones en la MG, contal de entregar una nueva perspectiva, ampliando el conoci-miento en los usos metodológicos de esta herramienta pararesponder nuevas interrogantes cada vez más complejas, tan-to en contextos ecomorfológico como morfoevolutivos. Sinduda, este campo está en un proceso de aumento metodológicoexponencial lo que genera de forma imperativa la necesidadde comprender las nuevas metodologías. Por lo tanto, con estetrabajo pretendemos ser un primer punto de partida para aque-llos investigadores que se están iniciando en la MG, y que así,en un futuro, esta se pueda seguir expandiendo para facilitarlas respuestas a preguntas cada vez más complejas ysofisticadas.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Proyecto Fondecyt de Ini-ciación N° 11180366 por el financiamiento del este manus-crito, además AVL agradece al programa CONICYTPCHA/doctorado nacional 2018-21180921 por el apoyo y revisiónde las versiones anteriores a esta última.

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SUMMARY: This study provides an updated vision of the studyof Geometric Morphometrics and its most recent application in ecologyand evolutionary biology, covering a wide variation in methodologyoccurring in the last 5 years since the first version published in theInternational Journal of Morphology. Geometric Morphometrics is atool that allows evaluating morphological variations with underlyingfactors, with a higher sensitivity than traditional morphology, so thatminimum changes of morphological variation can be detected. Therefore,it has turned into an outstanding tool to answer questions of comparativebiology focused on anatomic characters. At the beginning, it was a toolmainly used to answer taxonomic questions and for differentiation at


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individual, population or species level. However, in the last years, thenumber of questions and problematic on which it is applied, hasdiversified considerably, turning it into a very accurate tool to answerquestions of morphological variation in ecologic and evolutionarycontexts. Almost half a decade has elapsed since the last revision of themethod, so this work is intended to analyze the methodological changesand the new approaches used in Geometric Morphometrics, including abrief introductory guideline to these new methods, their uses andapplications.

KEY WORDS: Geometric morphometrics; Integration;Modularity; Fluctuating asymmetry; Shape covariation; 3DGeometric morphometrics.

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Dirección para correspondencia:Hugo A. BenítezCentro de Investigación de Estudios Avanzados del MauleUniversidad Católica del MauleParque Científico TecnológicoAvenida San Miguel 3605Talca - CHILE

Email: [email protected]

Recibido : 09-04-2020Aceptado: 07-06-2020


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