protozoa phylogeny
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8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 1/42
M I C R O B I O L O G I C A L
R E V I E W S ,
D e c . 1 9 9 3 ,
p .
9 5 3 - 9 9 4 V o l .
5 7 ,
N o . 4
0 1 4 6 - 0 7 4 9 / 9 3 / 0 4 0 9 5 3 - 4 2 $ 0 2 . 0 0 / 0
C o p y r i g h t © 1 9 9 3 ,
A m e r i c a n
S o c i e t y
f o r
M i c r o b i o l o g y
Kingdom P r o t o z o a
a n d I t s
1 8
P h y l a
T . CAVALIER-SMITH
E v o l u t i o na r y B i o l o g y Program o f
t h e
C a n a d i a n I n s t i t u t e
f o r
Advanced
R e s e a r c h , D e p a r t m e n t
o f
B o t a n y ,
U n i v e r s i t y
o f
B r i t i s h
C o l u m b i a , V a n c o u v e r ,
B r i t i s h
C o l u m b i a ,
Canada
V6 T
1 Z 4
INTRODUCTION
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 5 4
C h a n g i n g
V i e w s o f
P r o t o z o a a s a T a x o n
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 5 4
EXCESSIVE BREADTH
OF PROTISTA OR
PROTOCTISTA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 5 5
DISTINCTION
BETWEEN PROTOZOA AND
PLANTAE
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 5 6
DISTINCTION BETWEEN
PROTOZOA AND
FUNGI
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 5 7
DISTINCTION
BETWEEN PROTOZOA AND
CHROMISTA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 0
DISTINCTION
BETWEEN PROTOZOA AND
ANIMALIA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 2
DISTINCTION BETWEEN
PROTOZOA AND
ARCHEZOA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 2
T r a n s i t i o n a l
P r o b l e m s
i n
N a r r o w i n g
t h e D e f i n i t i o n o f
P r o t o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 3
E x c l u s i o n o f
P a r a b a s a l i a f r o m
A r c h e z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 4
E x c l u s i o n o f
E n t a m o e b i a f r o m
A r c h e z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 4
A r e
M i c r o s p o r i d i a
A r c h e z o a o r
P r o t o z o a ?
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 4
DIAGNOSIS
OF THE KINGDOM
PROTOZOA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 5
THE
TWO
SUBKINGDOMS,
TWO
BRANCHES,
TWO
INFRAKINGDOMS,
AND
SEVEN
PARVKINGDOMS
OF
PROTOZOA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 7
S u b k i n g d o m s
A d i c t y o z o a
a n d
D i c t y o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 7
Ne w
D i c t y o z o a n
B r a n c h e s :
P a r a b a s a l i a
a n d
B i k o n t a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 7
I n f r a k i n g d o m s
E u g l e n o z o a
a n d
N e o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 7
T h e Ne w
C a t e g o r y P a r v k i n g d o m
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 8
M e s o z o a
a s
M u l t i c e l l u l a r
P r o t o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 8
M y x o z o a
a r e
P r o t o z o a ,
n o t
A n i m a l i a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 8
T h e
Ne w
P a r v k i n g d o m
E n t a m o e b i a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 8
F o u r
O t h e r Ne w
P a r v k i n g d o m s :
A l v e o l a t a ,
A c t i n o p o d a , N e o s a r c o d i n a ,
a n d
C i l i o m y x a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 8
PHYLUM PERCOLOZOA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 9
PHYLUM
AND
INFRAKINGDOM EUGLENOZOA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 9
PARVKINGDOM
ALVEOLATA
AND
I T S
THREE
PHYLA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 6 9
S u p e r p h y l u m
H e t e r o k a r y o t a
a n d
i t s S o l e
P h y l u m ,
C i l i o p h o r a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 6 9
S u p e r p h y l u m
M i o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 3
P h y l u m
D i n o z o a Emended
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 3
P h y l u m
A p i c o m p l e x a Emended
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 3
NEW SUPERPHYLUM OPALOMYXA AND I T S TWO
PHYLA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 4
P h y l u m O p a l o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 4
P h y l u m
M y c e t o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 6
PARVKINGDOM
ACTINOPODA
AND
I T S TWO
PHYLA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 7
P h y l u m
R a d i o z o a
Emended
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 7
P h y l u m
H e l i o z o a
Emended
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 7
NEW
PARVKINGDOM
NEOSARCODINA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 8
P h y l u m
R h i z o p o d a
Emended
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 8
N e o s a r c o d i n a
i n c e r t a e s e d e s
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 8
Ne w
P h y l u m
R e t i c u l o s a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 8
PHYLUM
AND
SUPERPHYLUM
CHOANOZOA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 9
New
P a r v k i n g d o m C i l i o m y x a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 9
NEW
PARVKINGDOM
MYXOZOA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 9
P h y l u m M y x o s p o r i d i a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 9
P h y l u m
H a p l o s p o r i d i a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 7 9
P h y l u m
P a r a m y x i a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 7 9
NEW PROTOZOAN
SUBPHYLA,
C L A S S E S , S U B C L A S S E S ,
AND ORDERS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 8 0
P e r c o l o z o a . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 0
E u g l e n o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 0
O p a l o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 0
D i n o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 1
A p i c o m p l e x a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 1
R a d i o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 2
H e l i o z o a
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 2
DISCUSSION
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 2
ENVOI
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 3
9 5 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 2/42
9 5 4
CAVALIER-SMITH
APPENDIX 1 .
DIAGNOSES
OF
SUBKINGDOMS, BRANCHES,
INFRAKINGDOMS,
PARVKINGDOMS,
SUPERPHYLA, PHYLA, SUBPHYLA,
AND
INFRAPHYIA
OF
THE
KINGDOM PROTOZOA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 3
APPENDIX 2 .
DIAGNOSES
OF
THE
NEW PROTOZOAN
SUPERCLASSES,
C L A S S E S ,
S U B C L A S S E S , O R D E R S ,
AND
FAMILIES
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
* 0 * 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 9 8 6
APPENDIX
3 . DIAGNOSES OF NEW CHROMIST TAXA
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 8
ACKNOWLEDGMENTS
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 8 9
ADDENDUM
I N
PROOF
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 9
REFERENCES
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
9 8 9
INTRODUCTION
T h e c l a s s i f i c a t i o n o f
e u k a r y o t i c
m i c r o o r g a n i s m s , u s u a l l y
r e f e r r e d t o
a s
p r o t i s t s ,
h a s b e e n
i n
f l u x f o r
o v e r
two
c e n t u r i e s .
D u r i n g
t h e
p a s t
2 0
y e a r s ,
t h e r e
h a s
b e e n
a n
i n c r e a s i n g t e n d e n c y
t o
d i v i d e
t h e m
i n t o s e v e r a l
k i n g d o m s
r a t h e r t h a n
t o
p l a c e
t h e m
a l l i n a
s i n g l e
k i n g d o m ,
a s
was
p r o p o s e d b y
t h e
1 9 t h
c e n t u r y
a u t h o r s
Owen
( k i n g d o m
P r o -
t o z o a ,
1 8 5 8 ) , Hogg ( k i n g d o m
P r i m i g e n u m ,
1 8 6 0 ) ,
a n d
H a e c k e l
( k i n g d o m P r o t i s t a , 1 8 6 6 ) .
( T h e s e
e a r l i e r
k i n g d o m s
i n c l u d e d
b a c t e r i a ,
w h i c h
were
f i r s t
f o r m a l l y
r e m o v e d a s a
s e p a r a t e k i n g d o m b y C o p e l a n d
[ 4 8 ]
i n
1 9 3 8 . )
E a r l i e r
a t -
t e m p t s
t o
s u b d i v i d e
p r o t i s t s
s i m p l y
i n t o
p l a n t s
a n d
a n i m a l s ,
o n
t h e
b a s i s o f
t h e
p r e s e n c e
o r a b s e n c e
o f
c h l o r o p l a s t s
o r
p h a g o t r o p h y ( f e e d i n g
b y p h a g o c y t o s i s ) ,
were
a b a n d o n e d
b e c a u s e
t h r e e
w e l l - d e f i n e d t a x a
( d i n o f l a g e l l a t e s ,
e u g l e n o i d s ,
a n d
h e t e r o k o n t s )
h a v e some
m e m b e r s
o f e a c h
t y p e ,
a n d
i n
t h e
c a s e
o f
d i n o f l a g e l l a t e s
a n d h e t e r o k o n t s
( a n d
h a p t o -
p h y t e s ) m a n y
s p e c i e s
a r e b o t h
p h o t o s y n t h e t i c
a n d
p h a g -
o t r o p h i c .
S i n c e t h e
e a r l y 1 9 7 0 s ,
n e w
i n s i g h t s
i n t o
p r o t i s t
u l t r a s t r u c t u r e
a r i s i n g f r o m
e l e c t r o n
m i c r o s c o p i c
s t u d i e s h a v e
b e e n
i n c r e a s i n g l y
u s e d
t o
p r o p o s e e x p l i c i t
p h y l o g e n i e s
f o r
p r o t i s t s
( 1 6 - 1 9 ,
2 1 ,
2 5 - 2 7 , 2 9 ,
3 2 ,
3 4 - 4 3 , 1 3 2 , 1 3 3 )
a n d t o
a p p l y
more
r i g o r o u s
p h y l o g e n e t i c p r i n c i p l e s
t o
t h e
l a r g e -
s c a l e c l a s s i f i c a t i o n o f
p r o t i s t s . D u r i n g
t h e same
p e r i o d ,
t h e
i n c r e a s i n g
a v a i l a b i l i t y
o f
m o l e c u l a r
s e q u e n c e s
h a s
b e e n a n
i n c r e a s i n g l y
v a l u a b l e
s o u r c e
o f
i n d e p e n d e n t p h y l o g e n e t i c
i n f o r m a t i o n . T h e e s t a b l i s h m e n t o f t h e
p r e d o m i n a n t l y p h o t o -
s y n t h e t i c
k i n g d o m
C h r o m i s t a
( b r o w n
a l g a e
a n d
d i a t o m s
a n d
t h e i r
v a r i o u s
r e l a t i v e s )
i n
1 9 8 1
( 1 7 )
a n d t h e
p r i m i t i v e l y
a m i t o -
c h o n d r i a l
k i n g d o m
A r c h e z o a
i n
1 9 8 7
( 2 6 ) ,
a n d a n
u l t r a s t r u c -
t u r a l l y
b a s e d r e d e f i n i t i o n o f
t h e
k i n g d o m
P l a n t a e
( 1 7 , 2 9 ) ,
e x c l u d e d
a
l a r g e
r e s i d u e
o f
m a i n l y p h a g o t r o p h i c
a n d
a e r o b i c
p r o t i s t s
w h o s e c l a s s i f i c a t i o n
i s t h e
s u b j e c t
o f
t h e
p r e s e n t
r e v i e w . A l t h o u g h
t h e r e
m i g h t
b e
some
m e r i t
i n
s u b d i v i d i n g
t h e s e
p r o t i s t s
i n t o s e v e r a l
k i n g d o m s a l o n g
p h y l o g e n e t i c
l i n e s ,
I
h e r e
a d o p t t h e more c o n s e r v a t i v e
a p p r o a c h
o f
i n c l u d i n g
t h e m
a l l i n a
s i n g l e k i n g d o m , P r o t o z o a , a n d s u b d i -
v i d i n g
t h i s i n t o
s u b k i n g d o m s ,
i n f r a k i n g d o m s , p a r v k i n g d o m s ,
a n d
s u p e r p h y l a .
T h e
k i n g d o m
P r o t o z o a i n
m y
p r e s e n t u s a g e
t h e r e f o r e
i n c l u d e s
a l l
e u k a r y o t e s
o t h e r
t h a n
t h e
p r i m i t i v e l y
a m i t o c h o n d r i a l A r c h e z o a
a n d
t h e
f o u r e u k a r y o t i c
k i n g d o m s
( A n i m a l i a ,
F u n g i [ d e f i n e d i n
r e f e r e n c e
2 5 ] , P l a n t a e , a n d
C h r o m i s t a )
t h a t
were
i n d e p e n d e n t l y
d e r i v e d
f r o m
P r o t o z o a .
C h a n g i n g
V i e w s
o f P r o t o z o a a s
a
T a x o n
O v e r
1 3 0
y e a r s a g o , Owen r a i s e d P r o t o z o a
( o r i g i n a l l y a
c l a s s ,
G o l d f u s s , 1 8 1 8 ) t o
t h e r a n k o f
k i n g d o m ( 1 0 7 , 1 0 8 ) , t h u s
f o r
t h e f i r s t
t i m e
s e p a r a t i n g
p r o t i s t s ( a s
we n ow c a l l t h e m )
f r o m
a n i m a l s
a n d p l a n t s
a t t h e h i g h e s t
c l a s s i f i c a t o r y l e v e l .
B u t
f o r
many y e a r s
n e i t h e r t h i s
p r o p o sa l n o r H a e c k e l ' s
p r o p o s a l
o f
a
s i m i l a r ,
b u t
n a r r o w e r , k i n g d o m P r o t i s t a ( 5 2 , 6 7 )
b e c a m e
a c c e p t e d , p r i m a r i l y
b e c a u s e o f t h e
d i f f i c u l t y
o f
d e m a r c a t i n g
P r o t o z o a
f r o m t h e k i n g d o m s
A n i m a l i a
a n d
P l a n t a e .
E v e n t u a l l y , e l e c t r o n
m i c r o s c o p y p r o v i d e d
m any
new c r i t e r i a
f o r t h i s
d e m a r c a t i o n
a n d
h e l p e d t o
r e i n f o r c e
a
g r o w i n g
p r e f e r e n c e f o r
m u l t i k i n g d o m s y s t e m s
o f
c l a s s i f i c a -
t i o n o v e r
t h e o l d
a n i m a l - o r - v e g e t a b l e
d i c h o t o m y
( 1 6 ,
1 7 ,
1 9 ,
2 1 ,
3 1 ,
5 2 ,
7 6 ,
7 7 , 9 0 ,
9 5 ,
9 6 ,
9 9 , 1 0 1 ,
1 2 4 ,
1 4 7 ) . T h o u g h i t
i s
w i d e l y a g r e e d t h a t P r o t o z o a a r e t o o d i v e r s e t o c o n s t i t u t e
a
s i n g l e p h y l u m a n d m u s t
b e
d i s t r i b u t e d
a mong a
f a i r l y
l a r g e
n u m b e r o f
p h y l a ( 1 7 , 3 1 , 5 2 , 7 7 , 8 3 , 8 9 , 9 0 , 9 8 ,
1 2 4 ) ,
t h e r e h a s
b e e n n o
g e n e r a l
c o n s e n s u s a s t o how
t h i s s h o u l d b e d o n e
o r ,
i n d e e d ,
w h e t h e r o r n o t
P r o t o z o a s h o u l d e v e n
r e m a i n
a
f o r m a l
t a x o n . A t
p r e s e n t ,
t h r e e
f u n d a m e n t a l l y
d i f f e r e n t
v i e w p o i n t s
a r e
e n j o y i n g
a n
u n e a s y c o e x i s t e n c e .
T h e m o s t
c o n s e r v a t i v e
a p p r o a c h i s t o t r e a t
P r o t o z o a a s a
s u b k i n g d o m ,
b u t
n o t t o
s p e c i f y
w h e t h e r
i t
b e l o n g s
t o
A n i m a l i a
o r
P r o t i s t a ,
a n d
t o
s i d e s t e p t h e
p r o b l e m
o f
d e m a r c a t i o n
b y f a i l i n g
t o
p r o v i d e a
d i a g n o s i s
( 8 9 )
o r
b y p r o v i d i n g
a
d i a g n o s i s
t h a t i s t o o
v a g u e
t o
b e
e f f e c t i v e
( 8 3 ) .
T h e
m o s t r a d i c a l
a p p r o a c h
i s t o
a b a n d o n
P r o t o z o a a l t o g e t h e r a s a
t a x o n
( 5 1 , 9 0 ) a n d
e i t h e r t o s u b s u m e
i t s p h y l a i n t o
a
b r o a d e r
k i n g d o m ,
w h e t h e r
P r o t i s t a
( 4 8 ,
5 2 ,
9 5 , 9 6 ,
1 4 7 ) ,
P r o t o c t i s t a
C o p e l a n d
1 9 4 7
( 4 9 , 9 7 - 9 9 ) ,
o r e v e n
P h y t o b i o t a
( = P l a n t a e ) ( 7 7 ) ,
o r
a l t e r n a t i v e l y
t o
s u b d i v i d e i t
i n t o s e v e r a l n a r r o w e r
k i n g d o m s ( 8 6 , 9 0 , 1 0 1 ) .
A
more
e c l e c t i c m i d d l e
wa y
i s t o r e f i n e
t h e
c o n c e p t
o f
p r o t o z o a
more
p r e c i s e l y
s o a s t o
p r o d u c e
a
p h y l o g e n e t i c a l l y
s o u n d t a x o n
t h a t c a n
b e
g i v e n
a
p r e c i s e d i a g n o s i s
( 1 7 , 2 1 , 2 6 , 3 5 , 3 7 ) .
T h e
p u r p o s e
o f t h i s
r e v i e w i s
t o
a r g u e
t h e
m e r i t s o f
t h e
t h i r d
a p p r o a c h
a n d
t o
p r e s e n t a r e v i s e d
c l a s s i f i c a t i o n
o f t h i s
more r i g o r o u s l y
d e f i n e d
k i n g d o m
P r o t o z o a
down
t o t h e
l e v e l
o f
s u b c l a s s .
T a b l e 1
s h o w s t h e
p o s i t i o n
o f t h e
k i n g d o m P r o t o z o a
i n
t h e
e i g h t - k i n g d o m s y s t e m
( 3 1 ) .
[ N o t e
t h a t t h e
e m p i r e E u k a r y o t a
i s
e q u i v a l e n t
i n
c o n t e n t
t o
t h e d o m a i n
E u k a r y a o f
Woese
e t
a l .
( 1 4 9 a )
S i n c e
t h e
c a t e g o r y
e m p i r e
wa s
p r o p o s e d ( 2 6 )
b e f o r e
t h a t
o f d o m a i n
( 1 4 9 a ) ,
i t
h a s h i s t o r i c a l
p r i o r i t y .
T h e
r e n a m i n g
o f t h e
l o n g
e s t a b l i s h e d
t a x a
E u k a r y o t a , A r c h a e -
b a c t e r i a ,
a n d E u b a c t e r i a
a s
E u c a r y a , A r c h a e a ,
a n d
B a c t e r i a
i s
h i g h l y o b j e c t i o n a b l e
a n d
s h o u l d n o t b e
f o l l o w e d ( 4 0 b ) ,
b e c a u s e i t i s e n t i r e l y
c o n t r a r y t o p r i n c i p l e s o f s t a b i l i t y
a n d
p r i o r i t y
i n
n o m e n c l a t u r e .
T h e
u s e
o f
t h e t e r m
B a c t e r i a
a s a
j u n i o r
synonym f o r
E u b a c t e r i a i s
p a r t i c u l a r l y c o n f u s i n g
s i n c e
i t h a s
o f t e n
b e e n u s e d
p r e v i o u s l y a s
a synonym
f o r a l l
p r o k a r y o t e s . As
I
h a v e
l o n g a r g u e d
( 1 7 a ,
2 4 a ,
2 7 , 3 1 ,
3 5 , 3 7 ,
4 1 a ) ,
g i v i n g E u b a c t e r i a
a n d
A r c h a e b a c t e r i a
e a c h t h e
s a m e
r a n k
a s
e u k a r y o t e s
a s
a
w h o l e g r o s s l y i n f l a t e s
t h e i m p o r t a n c e
o f
t h e
d i f f e r e n c e s
b e t w e e n
t h e t w o
k i n g d o m s E u b a c t e r i a a n d
A r c h a e b a c t e r i a .
C o n t r a r y
t o
w h a t
h a s
s o
o f t e n
b e e n
a s s e r t e d
i n
r e c e n t
y e a r s ,
t h e
d i f f e r e n c e s i n c e l l u l a r a n d
g e n e t i c
o r g a n i z a t i o n
b e t w e e n t h e e m p i r e s
B a c t e r i a a n d
E u k a r y o t a
a r e f a r
more r a d i c a l
a n d
f u n d a m e n t a l t h a n
t h e d i f f e r e n c e s
b e t w e e n
a r c h a e b a c t e r i a
a n d
e u b a c t e r i a
( 3 5 ,
3 7 , 4 1 a ) . B o t h
k i n g d o m s o f
t h e
e m p i r e B a c t e r i a
s h a r e
m a n y
p o s i t i v e
c h a r -
a c t e r s ,
e . g . , p o l y c i s t r o n i c
m e s s e n g e r s ( 3 5 , 3 7 , 4 1 a ) , t h a t
a r e
a b s e n t
f r o m
e u k ar y o t e s . T h e r e f or e ,
t h e f r e q u e n t
s t a t e m e n t
( e . g . ,
s e e
r e f e r e n c e
1 1 1 )
t h a t
p r o k a r y o t e s s h a r e
o n l y n e g a t i v e
c h a r a c t e r s
i s f a l s e . B o t h
B a c t e r i a a n d E u b a c t e r i a
a r e
p r o b -
a b l y p a r a p h y l e t i c
t a x a ,
l i k e t h e
P r o t o zo a , b u t
t h i s d o e s
n o t
M I CR O B IO L . R E V .
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 3/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND
I T S PHYLA
9 5 5
TABLE 1 .
T h e
8
k i n g d o m s
o f
l i f e
a n d
t h e i r
1 0 s u b k i n g d o m s
EMPIRE B A C T E R I A W
Kingdom 1 .
EUBACTERIAW
S u b k i n g d o m s :
K i n g d o m
2 .
ARCHAEBACTERIAW
EMPIRE
EUKARYOTA
S u p e r k i n g d o m
1 .
ARCHEZOA
Kingdom
ARCHEZOA
S u p e r k i n g d o m
2 . METAKARYOTA
K i n g d o m
1 .
PROTOZOA
S u b k i n g d o m s :
K i n g d o m 2 . PLANTAE
S u b k i n g d o m s :
K i n g d o m
3 . ANIMALIA
S u b k i n g d o m s :
K i n g d o m
4 .
FUNGI
K i n g d o m 5 . CHROMISTA
S u b k i n g d o m s :
1 . N e g i b a c t e r i a a
1 . A d i c t y o z o a
2 .
P o s i b a c t e r i a a
2 .
D i c t y o z o a
1 . V i r i d i p l a n t a e ( g r e e n p l a n t s ) 2 .
B i l i p h y t a ( r e d
a l g a e a n d
g l a u c o p h y t e s )
1 .
R a d i a t a
2 . B i l a t e r i a
1 .
C h l o r a r a c h n i a
2 . E u c h r o m i s t a ( c r y p t o m o n a d s ,
G o n i o m o n a s , h e t e r o k o n t s ,
a n d
h a p t o p h y t e s )
a
My
c l a s s i f i c a t i o n
o f t h e s e
b a c t e r i a l t a x a
i n t o p h y l a a n d c l a s s e s , t a k i n g i n t o a c c o u n t b o t h rRNA
s e q u e n c e s
a n d t h e
d i s t r i b u t i o n
o f
many
u l t r a s t r u c t u r a l
a n d
b i o c h e m i c a l
c h a r a c t e r s , i s
s u m m a r i z e d i n
r e f e r e n c e 4 0 a .
d e t r a c t
f r o m
t h e i r
g r e a t
u t i l i t y .
T h e
o r i g i n a l
i d e a o f t h r e e
p r i m a r y k i n g d o m s wa s p r e m a t u r e when i t wa s
p r o p o s e d
( 1 4 9 ) a n d h a s s i n c e b e e n
r e f u t e d
( 3 7 ,
7 5 ) .
I t
i s n ow g e n e r a l l y
a c c e p t e d
t h a t
E u b a c t e r i a
i s t h e
o n l y p r i m a r y k i n g d o m a n d
t h a t
a r c h a e b a c t e r i a
a n d e u k a r y o t e s
a r e
b o t h s e c o n d a r i l y
d e r i v e d
h o l o p h y l e t i c ( 3 ) t a x a a n d s i s t e r g r o u p s t o e a c h o t h e r
( 3 7 , 7 5 , 1 4 9 a ) ,
a s
a r g u e d i n d e t a i l e a r l i e r
( 2 7 ) .
B o t h t h e
t h r e e
p r i m a r y
k i n g d o m s
c o n c e p t a n d
t h e
i d e n t i c a l
b u t
r e n a m e d
t h r e e
d o m a i n s c o n c e p t
g a v e f a r
t o o
much
c l a s s i f i c a t o r y
w e i g h t
t o
f u n c t i o n a l l y
r e l a t i v e l y
i n s i g n i f i c a n t
q u a n t i t a t i v e
c h a n g e s
i n a
s i n g l e m o l e c u l e , 1 6 S
o r
1 8 S
rRNA:
t h i s
m o l e -
c u l e
i s u n d o u b t e d l y p h y l o g e n e t i c a l l y
h i g h l y
i n f o r m a t i v e ,
b u t
i t s h o u l d
b e r e g a r d e d a s c o m p l e m e n t a r y t o o t h er m o l e c u l a r,
u l t r a s t r u c t u r a l , a n d
p a l a e o n t o l o g i c a l
d a t a , w h i c h a r e t o o
o f t e n
i g n o r e d b y rRNA
e n t h u s i a s t s . ]
EXCESSIVE BREADTH OF
PROTISTA OR
PROTOCTISTA
F o r
c o m p a r a t i v e s t u d i e s , i t i s o f t e n v e r y c o nv e n i e nt
t o
t r e a t
a l l
p r o t i s t s t o g e t h e r
( 1 6 , 3 8 ,
5 2 ,
9 8 ) , a n d
n o
a d e q u a t e
u n d e r s t a n d i n g o f
p r o t o z o a n p h y l o g e n y o r s y s t e m a t i c s
c a n
b e
g a i n e d
w i t h o u t
c o n s i d e r i n g a l g a e a n d
f u n g i
( an d i n d ee d
b a c t e r i a )
t o g e t h e r
w i t h
p r o t o z o a
i n
a n i n t e g r a t e d
p r o t i s t o l o g -
i c a l
p e r s p e c t i v e . H o w e v e r , i t b y
n o
means
f o l l o w s f r o m t h i s
t h a t
i t i s
d e s i r a b l e t o
s u b m e r g e
p r o t o z o a
i n t o a b r o a d e r
p r o t i s t
o r
p r o t o c t i s t k i n g d o m .
From t h e
s t a r t ,
H a e c k e l ' s k i n g d o m P r o t i s t a wa s a n
a r b i -
t r a r y j u m b l e
o f some
( b u t
n o t
a l l )
u n i c e l l u l a r
e u k a r y o t e s
a n d
some
( b u t
n o t
a l l ) p r o k a r y o t e s :
i t i n c l u d e d d i a t o m s
( a n d
s o m e t i m e s
s p o n g e s )
b u t e x c l u de d n o t
o n l y
o t h e r a l g a e
a n d
s o m e t i m e s
f u n g i
( p l a c e d
i n
t h e
p l a n t
k i n g d o m ,
c o n t r a r y
t o
more r e c e n t
p r a c t i c e
[ 8 , 1 4 , 2 5 ] )
b u t
a l s o
c i l i a t e s a n d
s o m e -
t i m e s
g r e g a r i n e s
( p l a c e d
i n t h e
a n i m a l
k i n g d o m )
a n d
c o u l d
n o t
b e
g i v e n
a
p r o p e r
d i a g n o s i s .
I n c o n t r a s t
t o O w e n ' s
e a r l i e r
p r o p o s a l o f
a
k i n g d o m P r o t o z o a ,
H a e c k e l ' s
k i n g d o m
P r o t i s t a
was b a s e d o n
a
f u n d a m e n t a l
p h y l o g e n e t i c
e r r o r :
t h e i de a
o f
a
p o l y p h y l e t i c o r i g i n
f o r t h e
e u k a r y o t e
c e l l . H a e c k e l
t h o u g h t
t h a t
p r o t i s t ,
a n i m a l ,
a n d
p l a n t
c e l l s
o r i g i n a t e d
i n d e p e n d e n t l y
f r o m
d i f f e r e n t
p r e c e l l u l a r
a n c e s t o r s
( a n
i d e a
c u r i o u s l y
s i m i l a r
t o
t h e
e q u a l l y
e r r o n e o u s
[ s e e
r e f e r e n c e s
3 5 , 3 7 ,
a n d
7 5 ]
i n d e p e n d e n t
o r i g i n
o f
e u k a r y o t e s ,
e u b a c t e r i a ,
a n d a r c h a e -
b a c t e r i a
f r o m
a
p r i m i t i v e
p r o g e n o t e p r o p o s e d b y
Woese
a n d
Fo x
[ 1 4 9 ] ) :
h e
t h o u g h t
t h a t
e v e n
P r o t i s t a
m i g h t
b e
p o l y p h y l e t i c
( 6 8 ,
p . 5 0 ) .
M o s t
2 0 t h
c e n t u r y
p r o p o n e n t s o f a k i n g d o m P r o t i s t a ( 4 8 ,
5 2 ,
9 5 , 1 4 6 )
h a v e
r e f i n e d i t b y v e r y
p r o p e r l y
e xc l u di n g b o t h
b a c t e r i a ( a f e w i n c l u d e
t h e s e
[ 1 0 2 , 1 4 6 ] )
a n d
s p o n g e s
b u t
h a v e b r o a d e n e d i t b y a d d i n g t o i t a l l p r o t o z o a a n d
some o r a l l
f u n g i
a n d some o r a l l
a l g a e .
M o r e o v e r ,
i t
i s n o w t h o r o u g h l y
w e l l e s t a b l i s h e d t h a t e u k a r y o t e s a r e m o n o p h y l e t i c ( 2 7 , 3 5 ,
3 7 , 1 2 7 )
a n d t h a t
a n i m a l s , h i g h e r p l a n t s , a n d f u n g i a l l
e v o l v e d
f r o m p r o t i s t s . T h u s , P r o t i s t a
i s a p a r a p h y l e t i c g r o u p .
C o n -
t r a r y
t o
H e n n i g i a n o p i n i o n s ( 6 9 , 9 0 , 1 1 1 ) , h o w e v e r ,
t h i s
i s
n o
r e a s o n i n
i t s e l f t o
r e j e c t t h e
g r o u p .
I t
i s i m p o s s i b l e t o c u t u p
a
p h y l o g e n e t i c
t r e e i n t o
p u r e l y
h o l op h y l e t ic g r o u p s :
e v e r y
c u t
g e n e r a t i n g
a
h o l o p h y l e t i c b r a n c h n e c e s s a r i l y a l s o g e n e r -
a t e s a
p a r a p h y l e t i c
s t e m .
B o t h
h o l o p h y l e t i c
( 3 )
a n d
p a r a p h y l -
e t i c t a x a a r e
e s s e n t i a l f o r
s y s t e m a t i c s .
I t i s m e r e l y more
c o m p l i c a t e d
t o d e f i n e a
p a r a p h y l e t i c t a x o n t h a n a
h o l o p h y l -
e t i c
o n e .
H o l o p h y l e t i c t a x a c a n b e s i m p l y
d e f i n e d
b y
u s i n g
p o s i t i v e
s h a r e d
d e r i v e d
c h a r a c t e r s t h a t
a r e
u n i q u e
t o
t h e m
( s y n a p o m o r p h i e s ) ;
a
p a r a p h y l e t i c t a x o n , b y c o n t r a s t ,
h a s t o
b e
d e f i n e d b y
u s i n g
a c o m b i n a t i o n o f
p o s i t i v e
a n d
n e g a t i v e
c h a r a c t e r s , i . e . ,
t h e
p r e s e n c e
o f
o n e o r
more
s y n a p o m o r -
p h i e s t h a t o r i g i n a t e d i n t h e a n c e s t r a l member
o f
t h e t a x o n
c o u p l e d
w i t h t h e a b s e n c e o f t h o se
s y n a p o m o r p h i e s
t h a t
c h a ra ct e r i ze t h e t a x a t h a t
e v o l v e d
f r o m t h e
p a r a p h y l e t i c
t a x o n
i n
q u e s t i o n . ( I t
i s
a
m y t h
t h a t
p a r a p h y l e t i c g r o u p s
a r e
p u r e l y
n e g a t i v e l y d e f i n e d
[ 1 1 1 ]
o r l e s s r e a l t h a n
h o l o p h y l e t i c
o n e s :
a l l t a x a a r e made
b y c u t t i n g
t h e
p h y l o g e n e t i c
t r e e ;
t h e
p o s i t i o n
o f
e a c h
c u t ,
w h i c h s h o u l d
i m m e d i a t e l y
p r e c e d e
t h e
o r i g i n
o f
a n
i m p o r t a n t
n e w
s y n a p o m o r p h y ,
s i m u l t a n e o u s l y
i s
u s e d t o d e f i n e t h e d e r i v e d
h o l o p h y l e t i c
t a x o n a n d
t o
b e
p a r t
o f t h e d e f i n i t i o n o f i t s
p a r a p h y l e t i c
a n c e s t r a l
t a x o n ,
i n
c o n j u n c t i o n
w i t h t h e
p o s i t i v e s y n a p o m o r p h y
t h a t m a r k e d i t s
o r i g i n ,
a n d a l s o t h e a b s e n c e
o f
a l l
t h o s e
s y n a p o m o r p h i e s
t h a t
d e f i n e
a n y
o t h e r
t a x a
d e r i v e d
f r o m
i t . )
What
s h o u l d b e
a v o i d e d ,
a s a l l
s y s t e m a t i s t s a g r e e ,
i s t h e
p o l y p h y l e t i c g r o u p i n g t o g e t h e r
o f
s e v e r a l
s e p a r a t e l y
l o p p e d
b r a n c h e s :
e a c h t a x o n s h o u l d
c o r r e s p o n d
t o
a
p a r t
o f t h e
t r e e
h a v i n g
a
s i n g l e
c u t
a t
i t s
b a s e :
b u t
i t
m a y
e i t h e r
h a v e n o
a d d i t i o n a l
c u t s
( i . e . ,
b e
h o l o p h y l e t i c )
o r b e b o u n d e d
b y
on e
o r more
a d d i t i o n a l
c u t s
h i g h e r u p
t h e
t r e e .
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 4/42
9 5 6
CAVALIER-SMITH
We kn ow n ow t h a t H a e c k e l ' s
t h r e e k i n g d o m s w e r e a l l
p o l y p h y l e t i c ,
b e c a u s e t h e
p h y l o g e n e t i c
t r e e
t h a t h e a t -
t e m p t e d t o
s u b d i v i d e
wa s i n c o r r e c t .
T h e k i n g d o m
P r o t o -
c t i s t a i n C o p e l an d ' s f o u r - k i n g d o m
s y s t e m ( 4 9 , 5 0 ) a n d k i n g -
d o m P r o t i s t a i n W h i t t a k e r ' s f i v e - k i n g d o m
s y s t e m
( 1 4 7 )
w e r e
g r e a t
i m p r o v e m e n t s ; by c l e a r l y
e x c l u d i n g
b o t h
b a c t e r i a a n d
s p o n g e s , a n d
b y
g r o u p i n g a l l
g r e e n
a l g a e
i n a
s i n g l e
k i n g d o m
( i . e .
P l a n t a e ;
t h o u g h
o t h e r s
[ 5 ,
9 5 - 9 7 ,
9 9 ,
1 1 8 ]
c o n f u s i n g l y
t r a n s f e r r e d t h e m
t o P r o t i s t a ) ,
P r o t i s t a
b e c a m e
p a r a p h y l e t i c
r a t h e r
t h a n p o l y p h y l e t i c .
M o s t
a u t h o r s
h a v e
a c c e p t ed W h i t -
t a k e r ' s
t r e a t m e n t o f F u n g i
a s
a
k i n g d o m
s e p a r a t e f r o m
P l a n t a e ( f i r s t
s u g g e s t e d i n 1 8 3 2 by F r i e s ) a n d
a l s o t h e
s ep a r a t i on o f b a c t e r i a i n t o
t w o
k i n g d o m s
( A r c h a e b a c t e r i a
a n d E u b a c t e r i a ) ; t h u s ,
a s i x - k i n g d o m
s y s t e m
i s
n ow
i n
e f f e c t
i n c o m m o n
u s e : E u b a c t e r i a ,
A r c h a e b a c t e r i a , P r o t i s t a , A n i -
m a l i a ,
F u n g i , a n d P l a n t a e .
T h e p r o b l e m w i t h t h i s
s i x - k i n g d o m s y s t e m i s
t h a t
t h e r e
i s
n o a g r e e m e n t
a b o u t
t h e
b o u n d a r i e s b e t w e e n
P r o t i s t a ,
F u n g i ,
A n i m a l i a , a n d
P l a n t a e . W h i t t a k e r ' s b o u n d a r i e s
b e t w e e n
t h e s e k i n g do m s w e r e
i n i t i a l l y p r o p o s e d
i n
1 9 5 9
( 1 4 6 ) ,
b e f o r e
t h e a d v e n t o f
h i g h - q u a l i t y
f i x a t i o n ( 1 1 9 )
a n d e p o x y e m b e d -
d i n g f o r u l t r a t h i n
s e c t i o n i n g
( 6 6 ) a n d
t h e
r e v o l u t i o n
t h a t
t h e s e
a d v a n c e s
i n
e l e c t r o n
m i c r o s c o p y
c a u s e d
i n
s y s t e m a t i c s
( 5 5 ) , a n d a r e
t h e r e f o r e
n ow t h o r o u g h l y
o b s o l e t e .
P h y l o g e n e t i c
e v i d e n c e
f r o m
u l t r a s t r u c t u r e a n d
m o l e c u l a r
s e q u e n c e s
h a s c l e a r l y
s h o w n
t h a t W h i t t ak e r 's P l an t ae a n d
F u n g i w e r e p o l y p h y l e t i c : b r o w n
a l g a e a r e
n o t
s p e c i f i c a l l y
r e l a t e d t o
g r e e n
p l a n t s
( V i r i d i p l a n t a e [ 1 7 ] ) ,
a n d
n e i t h e r
M y c e t o z o a
n o r t h e h e t e r o k o n t o o m y c e t e s
a n d
h y p h o -
c h y t r i d s
a r e
s p e c i f i c a l l y
r e l a t e d t o
F u n g i
s e n s u
s t r i c t o
( s e e
F i g .
1 ) . T h e s e t a x a t h e r e f o r e c a n n o t
p r o p e r l y
b e
i n c l u d e d i n
P l a n t a e
o r
F u n g i :
t h e y
a r e
n ow
c o m m o n l y p l a c e d
i n
t h e
P r o t i s t a
( 5 2 ) .
U n f o r t u n a t e l y , R o t h m a l e r
( 1 1 8 )
a n d
B a r k l e y
( 5 ) ,
f o l l o w e d b y M a r g u l i s ( 9 5 , 9 6 ) ,
t r a n s f e r r e d
g r e e n a l g a e
f r o m
P l a n t a e t o
P r o t i s t a , a n d M a r g u l i s ( 9 5 , 9 6 )
t r a n s f e r r e d
r e d
a l g a e
f r o m
P l a n t a e
t o P r o t i s t a
a n d
C h y t r i d i o m y c e t e s
f r o m
F u n g i t o P r o t i s t a ,
m a k i n g t h e
l a t t e r
g r o u p
e v e n more
h e t e r o g e n e o u s . More
r e c e n t l y ,
M a r g u l i s c a l l s
P r o t i s t a
s e n s u
M a r g u l i s
1 9 7 1
e m e n d .
1 9 7 4
P r o t o c t i s t a ,
a
n am e
f i r s t
s u b s t i -
t u t e d
f o r
P r o t i s t a b y C o p e l a n d ( 4 9 ) i n
t h e
e r r o n e o u s b e l i e f
t h a t
i t
h a d b e e n
u s e d a s
a k i n g d o m name b y Hogg
( 7 2 )
b e f o r e
H a e c k e l ' s
P r o t i s t a .
I n
f a c t , Hogg
u s e d
P r o t o c t i s t a a s
a
v e r n a c u l a r n a m e : h i s f o r m a l name
wa s k i n g d o m P r i m i g e -
n u m , w h i c h
h e p r o p o s e d
a s
a
synonym f o r
O w e n ' s e a r l i e r
k i n g d o m
P r o t o z o a ,
s o l e l y
b e c a u s e h e d i d n o t l i k e t h e s u f f i x
- z o a
f o r
t h e
m o r e
p l a n t - l i k e p r o t i s t s ,
e v e n
t h o u g h ( a s h e
h i m s e l f
p o i n t e d
o u t ) i n
G r e e k - z o a c a n r e f e r t o
l i f e i n g e n e r a l
a n d
n o t m e r e l y t o a n i m a l l i f e .
C o p e l a n d r e j e c t e d O w e n ' s
P r o t o z o a a s a
k i n g d o m
name
s o l e l y
b e c a u s e i t
h a d
b e e n u s e d
p r e v i o u s l y
a s
a c l a s s a n d
p h y l u m n a m e :
h e
f o l l o w e d h i s own
u n i q u e
i d i o s y n c r a t i c r u l e s o f n o m e n c l a t u r e a c c o r d i n g
t o
w h i c h
o n e
s h o u l d
n e v e r
c h a n g e t h e r a n k o f a n a m e ; f o r t h a t
r e a s o n , h e
a l s o
d e c i d e d
t o
c a l l b a c t e r i a M y c h o t a , f u n g i
I n o p h y t a ,
a n d
s p o r o z o a
F u n g i l l i
I f we
w e r e
t o
f o l l o w
t h a t
c u r i o u s dogma
g e n e r a l l y ,
we
s h o u l d h a v e t o c h a n g e
t h e
f a m i l i a r n a m e s o f a v e r y
l a r g e
n u m b e r
o f
m a j o r
t a x a
t h a t
w e r e
i n i t i a l l y named a t
a
l o w e r r a n k .
C o p e l a n d ' s
P r o t o c t i s t a w a s t h e r e f o r e a n e n t i r e l y
u n n e c e s -
s a r y j u n i o r s y n o n y m f o r b o t h
P r o t o z o a a n d P r o t i s t a
a n d w a s
b a s e d o n m u l t i p l e
c o n f u s i o n s
a n d a
p e r s o n a l n o m e n c l a t u r a l
dogma
s h a r e d b y
n o
o t h e r
t a x o n o m i s t s .
To a d d t o t h e
c o n f u s i o n ,
M a r g u l i s h a s
a d o p t e d t h e name
P r o t o c t i s t a
f o r
a
v e r y
d i f f e r e n t
t a x o n :
o n e
t h a t , u n l i k e
C o p e l an d ' s , e x c l u d es
n o n f l a g e l l a t e d
F u n g i a n d i n c l u d e s
g r e e n a l g a e ( 9 6 - 9 9 ) .
T h e c e n t r a l p r o b l e m
w i t h
t h e
k i n g d o m P r o t i s t a s e n s u
M a r g u l i s 1 9 74 ( o r t h e i d e n t i c a l
k i n g d o m
P r o t o c t i s t a s e n s u
M a r g u l i s
1 9 7 4 )
i s
n o t
i t s
name b u t
i t s e x c e s s i v e
d i v e r s i t y .
B i o l o g i c a l l y , i t i s
f a r
m o r e
d i v e rs e t h a n
t h e
o t h e r t h r e e
e u k a r y o t e k i n g d o m s .
C o n s i d e r a t
i t s
t w o
e x t r e m e s t h e m i -
c r o s p o r i d i a
a n d t h e
b r o w n
a l g a e .
M i c r o s p o r i d i a
a r e m i n u t e
u n i c e l l u l a r
a m o e b o i d
i n t r a c e l l u l a r
p a r a s i t e s w i t h
c h i t i n o u s
s p o r e s
n o
b i g g e r t h a n m o s t b a c t e r i a
a n d ,
l i k e
t h e m ,
h a v i n g
7 0 S r i b o s o m e s
a n d
l a c k i n g
m i t oc h o nd r i a, p e r o x i s o m e s, c h l o -
r o p l a s t s ,
9+2
c i l i a
o r
f l a g e l l a ,
a n d
d i c t y o s o m e s .
By
c o n t r a s t ,
b r o w n
a l g a e
a r e f r e e - l i v i n g ,
m u l t i c e l l u l a r ,
o f t e n
g i g a n t i c
s e a w e e d s w i t h
v a r y i n g d e g r e e s o f
c e l l d i f f e r e n t i a t i o n ( o f t e n
q u i t e
e l a b o r a t e ) , 8 0 S r i b o s o m e s , c e l l u l o s e
w a l l s , m i t o c h o n -
d r i a ,
p e r o x i s o m e s , 9+2 c i l i a ( I
u s e c i l i a t o i n c l u d e e u k a r y o t i c
f l a g e l l a [ 1 9 ,
2 4 , 6 9 a ] )
w i t h t u b u l a r
m a s t i g o n e m e s ,
a n d
d i c t y -
o s o m e s a n d h a v e
c h l o r o p l a s t s a n d
p e r i p l a s t i d
m e m b r a n e s
l o c a t e d
i n s i d e t h e i r
r o u g h e n d o p l a s m i c r e t i c u l u m
( R E R ) .
T h e r e
a r e
t h u s
v e r y
many
m o r e , r e a l l y f u n d a m e n t a l d i f f e r -
e n c e s
b e t w e e n m i c r o s p o r i d i a
a n d
b r o w n
a l g a e
t h a n t h e r e a r e
b e t w e e n
m u s h r o o m s
a n d
s p o n g e s
o r
b e t w e e n
g r e e n
a l g a e
a n d c o r a l s ,
w h i c h e v e r y o n e p l a c e s
i n
s e p a r a t e
k i n g d o m s ,
a n d
i m m e n s e l y
m o r e
m a j o r
d i f f e r e n c e s
t h a n
b e t w e e n
b r y o -
p h y t e s
a n d
C h a r o p h y c e a e , w h i c h
M a r g u l i s ( f o l l o w i n g
R o t h -
m a l e r
[ 1 1 8 ]
a n d
B a r k l e y [ 5 ]
b u t
i n
o p p o s i t i o n
t o t h e v a s t
m a j o r i t y o f
b o t a n i s t s )
p l a c e s
i n
d i f f e r e n t
k i n g d o m s .
F o r
s i m i l a r r e a s o n s ,
many
a u t h o r s h a v e
a r g u e d
t h a t a
k i n g d o m
P r o t i s t a i s
i m m e n s e l y
t o o
h e t e r o g e n e o u s
a n d n e e d s t o b e
s p l i t
i n t o s e v e r a l
k i n g d o m s
( 1 6 ,
1 7 , 2 1 , 2 3 , 2 6 ,
3 1 ,
3 2 ,
7 6 , 8 6 ,
9 0 , 1 0 1 ) .
To
s a y
t h a t
a
e u k a r y o t e
i s
a
member
o f t h e P r o t i s t a
s e n s u
M a r g u l i s
1 9 7 4
t e l l s
o n e
n o t h i n g
a b o u t
i t
o t h e r t h a n t h a t
i t i s
a
e u k a r y o t e .
N o t
o n l y
i s
t h e
k i n g d o m
t o o
d i v e r s e ,
b u t i t s
b o u n d a r i e s
w i t h
t h e
k i n g d o m s
P l a n t a e ,
F u n g i ,
a n d
A n i m a l i a
a r e
n o t
w e l l
c h o s e n :
t h e y
a r e
n o t
a t t h e
p o i n t s
o f
m a x i m u m
b i o l o g i c a l
d i s c o n t i n u i t y .
B o t h t h e
e x c e s s i v e
b r e ad t h o f t h e
P r o t i s t a
a n d
t h e a r b i t r a r i n e s s o f
i t s b o u n d a r i e s
c a n b e
s o l v e d
b y t w o
m a j o r
r e f o r m s :
( i )
s p l i t t i n g
i t i n t o t h r e e
m a j o r
k i n g d o m s
( A r c h e z o a , P r o t o z o a ,
a n d
C h r o m i s t a ) ,
a n d
( i i )
r e a l i g n i n g t h e
b o u n d a r i e s b e t w e e n t h e s e a n d t h e c l a s s i c a l
k i n g d o m s P l a n t a e ,
A n i m a l i a ,
a n d
F u n g i ( 1 7 , 2 1 , 2 3 , 2 5 , 2 6 ,
2 9 ) .
I n o r d e r t o d e f i n e t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a ,
we m u s t
t h e r e f o r e
c o n s i d e r
i n
t u r n
i t s
d e l i m i t a t i o n
f r o m
e a c h
o f
t h e
o t h e r f i v e
k i n g d o m s
o f
e u k a r y o t e s r e c o g n i z e d
i n t h i s
e i g h t -
k i n g d o m
s y s t e m
o f
l i f e .
T h o u g h
I
h a v e
a r g u e d
a g a i n s t u s i n g
P r o t i s t a
a s
a
t a x o n ,
i t
i s
v a l u a b l e t o c o n t i n u e t o u s e
p r o t i s t
w i t h
a l o w e r c a s e
p
t o r e f e r t o
e u k a r y o t i c
u n i c e l l s
o r
s i m p l e
m u l t i c e l l u l a r a g g r e g a t e s h a v i n g l i t t l e o r n o c e l l d i f f e r e n t i a -
t i o n .
D I S T I N C T I O N
BETWEEN
PROTOZOA
AND
PIANTAE
C l a s s i c a l l y ,
t h e
d i s t i n c t i o n b e t w e e n
t h e L i n n e a n
k i n g d o m s
A n i m a l i a
a n d
V e g e t a b i l i a ( n o t P l a n t a e , a s s o
o f t e n i n c o r -
r e c t l y s t a t e d :
i t
a p p e a r s
t o
b e H a e c k e l
[ 6 7 ]
who r e p l a c e d
L i n n a e u s ' s
k i n g d o m
V e g e t a b i l i a b y
a
k i n g d o m
P l a n t a e ; t h e
p l a n t
k i n g d o m
w a s
t h u s
a c t u a l l y o r i g i n a l l y
i n t r o d u c e d
a s
p a r t
o f
a
t h r e e - k i n g d o m s y s t e m
o f
o r g a n i s m s )
w a s
t h a t
a n i m a l s
moved
a n d
v e g e t a b l e s
d i d
n o t . F o r
t h i s
r e a s o n , V o l v o x ( l i k e
b a c t e r i a )
w a s
c l a s s i c a l l y
t r e a t e d a s
a n
a n i m a l c u l e
o r i n f u s o -
r i a n r a t h e r t h a n a
p l a n t ( 1 0 3 a ,
1 1 7 ) ,
a n d
t o t h i s d a y p r o t o z o -
o l o g i s t s
h a v e r e t a i n e d
V o l v o c a l e s
a n d
p r a s i n o m o n a d s i n
t h e
p r o t o z o a ( 8 3 , 8 9 ) ,
e v e n
t h o u g h b o t a n i s t s
w h o h a v e s t u d i e d
t h e m
t h o r o u g h l y
a n d
a r e m o r e
f a m i l i a r w i t h
t h e i r o t h e r g r e e n
a l g a l
r e l a t i v e s
h a v e
c o r r e c t l y
p l a c e d
t h e m i n
t h e
g r e e n
a l g a e
( c u r r e n t l y
d i v i s i o n
C h l o r o p h y t a P a s c h e r ,
1 9 3 1 )
f o r o v e r
a
c e n t u r y .
I t
i s
t o t a l l y
i n a p p r o p r i a t e
f o r t h e s e t w o t a x a
t o
b e
p l a c e d
i n t h e
P r o t o z o a
m e r e l y b e c a u s e m o s t o f
t h e i r
l i f e
t h e y
mov e
b y
c i l i a
( o r f l a g e l l a ; b u t t h e
v o l v o c a l e a n
c i l i u m
b e a t s
l i k e a
c i l i u m
a n d wa s
c a l l e d
a c i l i u m
i n
c l a s s i c a l w o r k s [ 1 1 7 ,
MICROBIOL.
REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 5/42
KINGDOM PROTOZOA
AND
I T S
PHYLA
9 5 7
1 4 4 ] ) .
W i t h i n
t h e g r e e n
a l g a e , l o s s o f
c i l i a
o r f l a g e l l a
o r
o f
t h e i r m o t i l i t y
h a s
o c c u r r e d s e v e r a l
t i m e s ,
e v e n w i t h i n
f a m i -
l i e s , a n d
c h a n g e s
i n t h e p r o p o r t i o n s
o f t he l i f e
c y c l e
t h a t
a r e
m o t i l e
o r i m m o t i l e
a r e v e r y
f r e q u e n t .
T h e s e s o r t s
o f
d i f f e r -
e n c e s a r e
f a r
t o o
t r i v i a l
t o
b e u s e d
f o r a k i n g d o m
b o u n d a r y .
I t
i s
o n l y a
c o n s e r v a t i v e
h i s t o r i c a l c a r r y o v e r
r a t h e r
t h a n
s o u n d
p o s i t i v e
t a x o n o m i c j u d g m e n t
t h a t h a s
c a u s e d
t h e s e
g r e e n
a l g a l
t a x a
t o
r e m a i n
w i t h i n
t h e
P r o t o z o a .
I n
m y v i e w ,
t h e
k i n g d o m
P l a n t a e
c o m p r i s e s
b u t
t w o
s u b k i n g d o m s ,
V i r i d i p l a n t a e
( g r e e n p l a n t s , i n c l u d i n g
t h e
g r e e n
a l g a e ,
d i v i s i o n s
C h a r o p h y t a a n d
C h l o r o p h y t a
[ 4 1 ] ,
a s
w e l l
a s t h e E m b r y o p h y t a
[ s o - c a l l e d
l a n d
p l a n t s ] ) a n d
B i l i -
p h y t a ( i . e .
r e d a l g a e
[ R h o d o p h y t a ]
a n d t h e
G l a u c o p h y t a )
( 1 7 ,
2 3 ,
2 9 ,
3 1 , 4 1 ) . W h e t h e r
t h e s e
t w o t a x a
a r e c o r r e c t l y
c l a s s i f i e d
i n a
s i n g l e k i n g d o m o r
a s
t w o
d i s t i n c t k i n g d o m s
i s
n o t y et e n t i r e l y
c l e a r b u t
i s
i r r e l e v a n t
t o
t h e
p r e s e n t
p a p e r
b e c a u s e
b o t h
c a n
b e s h a r p l y
d i s t i n g u i s h e d
f r o m p r o t o z o a .
G r e e n
a l g a e
a r e s h a r p l y d i v i d e d
f r o m
p r o t o z o a
b y
a l w a y s
h a v i n g s t a r c h - c o n t a i n i n g
p l a s t i d s
t h a t a r e b o u n d e d
b y a n
e n v e l o p e o f
t w o
m e m b r a n e s ,
t h e s y n a p o m o r p h y
d e f i n i n g
t h e
V i r i d i p l a n t a e
( 1 7 ) . T h e i r
p h o t o s y n t h e t i c
m a j o r i t y
h a s
s t a c k e d t h y l a k o i d s c o n t a i n i n g
c h l o r o p h y l l s
a a n d
b i n
t h e i r
c h l o r o p l a s t s .
T h e s e c h a r a c t e r s
c l e a r l y
d e f i n e
t h e s u b k i n g -
d om
V i r i d i p l a n t a e
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 1
( 1 7 ) ,
w h i c h
f o l l o w -
i n g
C o p e l a n d ' s
( 4 8 - 5 0 ) l e a d , b o t a n i s t s
n ow a g r e e
i s a m o n o -
p h y l e t i c t a x o n
( 9 ,
1 2 5 ,
1 3 5 ) . P r o t o z o a
( i f
V o l v o c a l e s
a n d
p r a s i n o m o n a d s
a r e e x c l u d e d ,
a s t h e y
s h o u l d
b e )
n e v e r
h a v e
s u c h
p l a s t i d s .
M o r e o v e r ,
m o s t ( b u t
n o t a l l )
p r o t o z o a
a r e
p h a g o t r o p h i c .
V i r t u a l l y
n o
g r e e n p l a n t s
f e e d
by
p h a g o c y t o -
s i s :
t h e o n l y
p u b l i s h e d
e v i d e n c e
f o r p h a g o c y t o s i s
i n
a n y
V i r i d i p l a n t a e
i s i n a p r a s i n o m o n a d
c h l o r o p h y t e
( c l a s s
P r a s -
i n o p h y c e a e )
( 1 0 5 ) .
S i n c e
i t
i s
c l e a r
t h a t
g r e e n
p l a n t s
m u s t
h a v e e v o l v e d
f r o m
a p h a g o t r o p h i c
p r o t o z o a n b y
t h e
s y m b i -
o t i c o r i g i n
o f
c h l o r o p l a s t s
( 1 8 ,
2 9 ,
3 9 ,
9 7 ) ,
a n d
a l s o i s
g e n e r a l l y
a c c e p t e d
t h a t t h e
P r a s i n o p h y c e a e
a r e t h e a n c e s t r a l
g r e e n
p l a n t s
( 1 0 0 ) , i t
i s
n o t
s u r p r i s i n g
t h a t t h e
a n c e s t r a l
p h a g o t r o p h i c
c h a r a c t e r
h a s
b e e n r e t a i n e d
b y a t
l e a s t o n e
p r a s i n o m o n a d .
T h e
B i l i p h y t a
( G l a u c o p h y t a
[ 2 9 ] ,
a l s o
known
a s
G l a u c o -
c y s t o p h y t a
[ 8 0 ] ,
a n d R h o d o p h y t a )
h a v e n e v e r
b e e n
i n c l u d e d
i n t h e
P r o t o z o a
a n d
a r e a l s o d i s t i n g u i s h e d
f r o m
P r o t o z o a
b y
t h e
u n i v e r s a l
p r e s e n c e
o f
p l a s t i d s
b o u n d e d
b y
a n
e n v e l o p e o f
two m e m b r a n e s a n d b y
t h e t o t a l
a b s e n c e
o f p h a g o t r o p h y
( 1 7 ) .
P h o t o s y n t h e t i c
b i l i p h y t e s
( t h e
v a s t m a j o r i t y ;
o n l y a
f e w
p a r a s i t i c
r e d
a l g a e
a r e n o n p h o t o s y n t h e t i c )
h a v e
c h l o r o p l a s t s
w i t h s i n g l e , u n s t a c k e d
t h y l a k o i d s
c o v e r e d
i n p h y c o b i l i -
s o m e s .
U n l i k e
V i r i d i p l a n t a e ,
b i l i p h y t e s
h a v e s t a r c h
i n t h e i r
c y t o s o l
n o t
i n
t h e i r
p l a s t i d s .
T h e c o m b i n a t i o n
o f c y t o s o l i c
s t a r c h a n d
p l a s t i d s
b o u n d e d
b y
o n l y t w o
m e m b r a n e s
u n i q u e l y
d e f i n e s t h e B i l i p h y t a .
G l a u c o p h y t a ,
i n a d d i t i o n ,
h a v e c o r t i c a l
a l v e o l i ,
w h e r e a s R h o d o p h y t a
d o n o t
( 1 7 ) .
T h u s ,
P l an t a e s e n su
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
a r e c h a r a c t e r -
i z e d
b y
p l a s t i d s
w i t h d o u b l e e n v e l o p e s ,
t h e p r e s e n c e
o f
s t a r c h e i t h e r
i n t h e i r
p l a s t i d s
o r
i n
t h e
c y t o s o l ,
a n d
t h e
a l m o s t
u n i v e r s a l
a b s e n c e
o f
p h a g o t r o p h y
( 1 7 ) .
P r o t o z o a ,
b y
c o n -
t r a s t ,
a r e
m o s t l y
p h a g o t r o p h i c
a n d r a r e l y
h a v e c h l o r o p l a s t s ;
when t h e y
d o
h a v e c h l o r o p l a s t s ,
t h e y
a r e n e v e r
l i k e t h o s e
o f
p l a n t s
b u t
a r e o f o t h er
t y p e s .
B e c a u s e
o f
a w i d e s p r e a d
b e l i e f
i n t h e
p o l y p h y l e t i c
o r i g i n
o f c h l o r o p l a s t s
( 9 7 ) ,
m y
c o n c e p t
o f
t h e
P l a n t a e
i s
n o t
y e t
w i d e l y
a c c e p t e d .
H o w e v e r ,
a s
d i s -
c u s s e d
i n d e t a i l
e l s e w h e r e
( 3 9 ,
4 1 , 5 4 ,
1 0 2 a ) ,
t h e
e v i d e n c e
f o r
a
m o n o p h y l e t i c
o r i g i n
o f
c h l o r o p l a s t s
i s
s u b s t a n t i a l
( a n d
i s
n o w
a c c e p t e d
b y
m o s t s t u d e n t s
o f c h l o r o p l a s t
e v o l u t i o n
[ 5 4 ,
6 6 a ,
1 0 2 a ,
l l O a ] ) ,
a n d
rRNA
p h y l o g e n y ,
c o n t r a r y
t o
w h a t
i s
s o m e t i m e s
a s s e r t e d
( 7 ) ,
d o e s
n o t
c l e a r l y
c o n t r a d i c t
t h e
m o n o p h y l y
o f
t h e
g r o u p .
Two
p r o t o z o a n
g r o u p s
h a v e
p e r p e t u a l l y
p l a g u e d
a t t e m p t s
t o
make
a d i s t i n c t i o n b e t w e e n
P r o t o z o a
a n d
P l a n t a e
s i m p l y
b y
t h e
a b s e n c e
o r p r e s e n c e
o f
c h l o r o p l a s t s .
T h e s e
a r e t h e
e u g l e n o i d s
a n d
t h e
d i n o f l a g e l l a t e s ;
b o t h
h a v e
a m i n o r i t y
o f
p h a g o t r o p h i c
s p e c i e s
a n d
a
m a j o r i t y
o f s p ec i es
w i t h
c h l o r o -
p l a s t s .
The
p h a g o t r o p h i c
a n d s a p r o t r o p h i c
e u g l e n o i d s
a r e
n o t h i n g
l i k e
g r e e n
p l a n t s
a n d d o n o t
e v e n
h a v e c h l o r o p l a s t s ;
t h e
p h o t o s y n t h e t i c o n e s r e s e m b l e g r e e n
p l a n t s
o n l y
i n
h a v i n g
c h l o r o p l a s t s
o f
a s i m i l a r g r a s s
g r e e n c o l o r
w i t h c h l o r o p h y l l s
a
a n d
b ,
b u t
t h e s e
p i g m e n t
s i m i l a r i t i e s
a r e
r e l a t i v e l y
t r i v i a l
a n d
m i g h t e v e n
b e c o n v e r g e n t .
S c h o l a r l y
b o o k s o n
a l g a e
h a v e
v e r y s e l d o m
t r e a t e d e u g l e n o i d s
a s g r e e n
a l g a e .
They
n e v e r c o n t a i n
s t a r c h ,
a n d
t h e i r c e l l
s t r u c t u r e
i s r a d i c a l l y
d i f f e r e n t a n d
much
c l o s e r
t o t h a t o f
t h e K i n e t o p l a s t e a
t h a n
t o
t h a t o f g r e e n
a l g a e ( 8 1 ,
1 3 7 ) .
T h e i r
c h l o r o p l a s t s
a r e b o u n d e d
b y a n
e n v e l o p e o f t hr ee
m e m b r a n e s .
T h e
c h l o r o p l a s t s
o f
d i n o f l a g e l l a t e s
a l s o
n e v e r c o n t a i n
s t a r c h ,
a r e u s u a l l y
b o u n d e d
b y
t h r e e
m e m b r a n e s ,
a n d
a l w a y s
h a v e s t a c k e d
t h y l a k o i d s c o n t a i n i n g
c h l o r o p h y l l s
a a n d c .
I f
a l l d i n o f l a g e l -
l a t e c h l o r o p l a s t s
w e r e
b o u n d e d
by
a n
e n v e l o p e o f
t h r e e
m e m b r a n e s ,
o n e c o u l d
make
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v e r y
s i m p l e
d e m a r c a t i o n
b e t w e e n
p l a n t s
a n d p r o t o z o a :
p l a n t s i n v a r i a b l y
h a v e
p l a s t i d s
w i t h
e n v e l o p e s
o f
t w o
m e m b r a n e s
a n d
a r e n e v e r
p h a g o -
t r o p h i c ;
p r o t o z o a
a r e
u s u a l l y
p h a g o t r o p h i c
a n d
u s u a l l y
h a v e
n o
p l a s t i d s ;
a n d
i f ( r a r e l y ) p r e s e n t ,
p r o t o z o a n
p l a s t i d s
h a v e
e n v e l o p e s
o f t h r e e
m e m b r a n e s .
B e c a u s e
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m i n o r i t y
o f
d i n o f l a g e l l a t e s
h a v e p l a s t i d
e n v e l o p e s
( a p p a r e n t l y )
o f o n l y
t w o
m e m b r a n e s ,
i t i s
n e c e s s a r y
t o
a d d t h e r i d e r :
o r
v e r y
r a r e l y
e n v e l o p e s
o f
t w o m e m b r a n e s ,
i n w h i c h
c a s e
t h e y
c o n t a i n c h l o r o p h y l l
c ,
a n d
a l w a y s l a c k c h l o r o p h y l l
b , s t a r c h ,
o r
p h y c o b i l i s o m e s .
T h o u g h
t h i s i s a
m o r e c o m p l e x
d i s t i n c -
t i o n
t h a n t h e m e r e
p r e s e n c e
o r a b s e n c e
o f
p l a s t i d s ,
i t
d o e s
d i s t i n g u i s h
c l e a r l y
b e t w e e n
t h e t o t a l l y
n o n p h a g o t r o p h i c
a n d
l a r g e l y ( b u t
n o t e n t i r e l y )
p h o t o s y n t h e t i c
P l a n t a e
a n d t h e
l a r g e l y
p h a g o t r o p h i c
P r o t o z o a .
I t
i s
v e r y
c l e a r f r o m
rDNA
p h y l o g e n y
( 7 ,
1 2 1 ,
1 2 7 )
( F i g .
1 )
t h a t
V i r i d i p l a n t a e
f o r m a
m o n o p h y l e t i c
a n d
h o l o p h y l e t i c
g r o u p t h a t i n c l u d e s
t h e
V o l v o c a l e s
a n d t h a t
d i n o f l a g e l l a t e s
a r e
e n t i r e l y
d i s t i n c t
f r o m
t h e m
a n d
c l o s e r
t o
t h e
c i l i a t e s ,
w h i l s t
t h e
e u g l e n o i d s
a r e v e r y
f a r
r e m o v e d
i n d e e d ( b u t
d i s t a n t l y
a l l i e d
t o t h e
K i n e t o p l a s t a ) .
T h u s ,
rDNA
a n d
u l t r a -
s t r u c t u r e
a r e
i n
t o t a l a g r e e m e n t
o n t h e
g r e a t e v o l u t i o n a r y
d i s t a n c e
t h a t s e p a r a t e s
e u g l e n o i d s
f r o m
g r e e n
p l a n t s .
T h e
a p p a r e n t
s i m i l a r i t y
o f
t h e i r
c h l o r o p l a s t s
a l o n e
m a y b e d u e
t o
t h e
s e c o n d a r y
a c q u i s i t i o n
b y
e n d o s y m b i o s i s
o f
t h e e u g l e n o i d
c h l o r o p l a s t
f r o m
a
p r i m i t i v e
p l a n t ( 3 4 ,
3 7 ,
6 4 ) : i n
m y
p r e s e n t
c l a s s i f i c a t i o n
( s e e
b e l o w ) ,
t h e s u b p h y l u m
E u g l e n o i d a
i s
d i v i d e d
i n t o
t h r e e
c l a s s e s , t w o
o f w h i c h
a r e e n t i r e l y
p h a g o -
t r o p h i c ;
w h e t h e r t h e s e a r e
p r i m i t i v e l y
n o n p h o t o s y n t h e t i c
o r
s e c o n d a r i l y s o
i s
s t i l l u n c l e a r
( 3 9 ) .
DISTINCTION
BETWEEN
PROTOZOA
AND
FUNGI
T h e d i s t i n c t i o n
b e t w e e n
P r o t o z o a
a nd F u n g i
h a s n e v e r
p r e s e n t e d s u c h p r o b l e ms .
H o w e v e r , M y c e t o z o a
h a v e
u s u -
a l l y b e e n
s t u d i e d
b y m y c o l o g i s t s
r a t h e r
t h a n b y p r o t o z o o l o -
g i s t s ,
e v e n
t h o u g h
t h e m y c o l o g i s t
d e B a r y
( 5 3 ) l o n g
a g o
r e c o g n i z e d
t h e i r p r o t o z o a n
c h a r a c t e r . M y c e t o z o a
a r e
p h a g -
o t r o p h i c
a n d
h a v e t u b u l a r
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
l i k e
most
p r o t o z o a
a n d
h a v e
n o w a l l s
i n t h e i r
t r o p h i c
p h a s e .
I n a l l
t h r e e
r e s p e c t s ,
t h e y
a r e s h a r p l y
d e m a r c a t e d
f r o m
F u n g i :
f u n g i
a r e
n e v e r p h a g o t r o p h i c ,
a l w a y s
h a v e
p l a t e - l i k e
c r i s t a e ,
a n d
t y p i c a l l y
( b u t
n o t
i n v a r i a b l y )
h a v e
c h i t i n o u s
w a l l s
i n
t h e i r
t r o p h i c p h a s e .
rDNA
p h y l o g e n y
s h o w s
c l e a r l y
t h a t
t h e
F u n g i
( i f
r e s t r i c t e d
t o
C h y t r i d i o m y c e t e s ,
Z y g o m y c e t e s ,
A s -
c o m y c e t e s ,
a n d B a s i d i o m y c e t e s )
f o r m
a
s i n g l e
h o l o p h y l e t i c
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 6/42
0 . 1
1 0
H e x a m l t a
I n f l a t a
H e x a m i t a
s p .
92
1 0 0
G l a r d i a
l a m b i a
M E T A M O N A D A
G l a r d l a
a r d e s o
10 0
80
100
E n t e r o c y t o z o o n
b l e n u s
I M L
1
~
~~~~~~
°
S e p t a t a
I n t e s t i n a l i s
1 1
E n c e p h a i t o z o o n
c u n i c u l d
V a i r i m o r p h a
n e c a t r i x
1
00 P a r a t e t m m i t u s
j u g o s u s
1 0 0 |
V a h i k a m p f
l l o b o s p i n o s a
PERCOLOZA
Naekmb
g r u b e r i
T r t r l c h o m o n a s
f o e t u s
J P A R A B A S A L I A
5 2 L e p to m o n a s
s p .
C r i t h i d k a
f a s c l c u l a t a
9o
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99
d o n o v a n i
K I N E T O P L A S T A
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1 0 0
T * y p m o n m a
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D l c t y o s b e l i u m
ds o c n u
I
Kingdom
ARCHEZOA
1 4 4
P a r a n w c i u m
t s t r a u r e l l a
9 1
C o i p o d a
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9 8 100
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S f f i o n y c h i a
p u s t u i a t a
8 B e p h w r snu
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P r o r o c e n t r u m m i c a n s
86
S y m b W l o n i u m
s p .
99 95
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S a i t o e u a c o m p l b a t a
S
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I A S C O M Y C O T A
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6 l C o o t t o t c u m g l o o o s p o r t o k d e s
R h o d o s p o r d i u m
t o r u l o l d e s
Athea
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BASIDIOMYCOTA
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S 0 p o n g l p e l s
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B u l e s a
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Bast o ad ela
e m e r s o n i i
S p b l * l o m y c e s
a cu mina tu s
CHYTRIDIOMYCETES
N e o c a l l l m a s U x
s p .
C h y t r l d l u m
confervas
ALVEOLATA
RADIATA
B I L A T E R I A
Kingdom
PROTOZOA
K i n g d o m
ANIMALIA
K i n g d o m
FUNGI
F I G .
1
9 5 8
93
i
i
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I
0 1
i
L
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8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 7/42
Zea
mays
100
10Farga
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T R A C H E O P H Y r A
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Z a m l a
p u m l i a
10100
C h ~ a r t o e t i d a
N1tetia
S p .
STREPTOPHYTA
6K l b s o m n i d l w u m
a c c i d u m
CHAROPHYTA
C o d e o c h a . t e
s c u t a t a
C h l o r o k y b u s a t m o p h y t i c u s
100 C h l a m y d o m o n a s r e i n h a r d l i
Subkingdom
K i n g d o m
9 6
7 7
V o l v o x
c a r t e d l
A s t e r o m o n a s
g r a c i l i s
V I R I D I P L A N T A E
PLANTAE
51
1 0 0 S c e n e d e s m u s o b l i q u u s
C h l o r e l l a
f u s c a
N e o c h i o r i s
a q u a t i c a
CHLOROPHYTA
4 2
9
A n k i s t r o d e s m u s
s t i p i t a t u s
35 N a n o c h l o r u m
eu ca ryotu m
C h l o r e i l a e l l i p s o i d ea
100
T e t r a s e i m i s s t r i a t
C h l o r e i a
p r o t o t t e c o i d e s I
1
E m l i l a n a
h u x l e y i
1
|r y m n e s i u m p a t e l l i t e r u m
HAFTOPHYTA
P a v i o v a
a f t .
s a l i n a
Zf ~ ~ ~ ~ G o n l o m o n a s
t r u n c a t a
: 1 G O N i O I M O N A D E A
100
a l e i u m C r y p t o n r o n a s
h i
7 C R Y P T O M O N A D E A
CRYPTISTA
P r n m n s s a l i n a
100
C h i l o t a r a c h n i o n
s p . 1
10 0
C h i o r a r a c h n i o n
s p . 2
CHOAAHIOHT
10 0
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p t a n s i
C H L O R A R A C H N O P H Y T A
C h i o a r a c h n i o n
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Ochromonas d a n i c a
100
C h r o m u l i n a
c h r o m o p h i l a
M a i l o m o n a s
p a p i l i o s a
9 8
s
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j C H R Y S O P H Y C E A
K i n g d o m
L
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C H R O M I S T A
63
T r i b o n e m a
a e q u a i e X A N T H P H Y C E A
N a n o c h i o r o p s i s
s a l i n a : 3
E U S T 1 M A T O P H Y C E A
4 2
B a c i l a r i a p a x i l l i f e r HETEROKONTA
100
10L
N i t z s c h i a a p l c u l a t a i P E N N A T E A
84
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1
S t e p h a n o p y x d s
b r o s c h i l
1 C E N T R I C E A
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8 9 1
1
0 0 1
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L a g e n i d i u m g i g a n t u m n
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C h r o m i s t a )
N s a C h i o r a e u a d n i o n
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100
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1 . 1 8 S
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o f 1 5 0
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b y
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n e i g h b o r j o i n i n g
a l g o r i t h m ( 1 2 0 ) , a s i m p l e m e n t e d i n
F e l s e n s t e i n ' s
P h y l i p 3 . 5
p h y l o g e n y p a c k a g e , u s i n g t h e J u k e s - C a n t o r c o r r e c t i o n a n d
j u m b l i n g
t h e i n p u t o r d e r
o f s p e c i e s ; b o o t s t r a p v a l u e s f o r
1 0 0
r e p l i c a t e s a r e s h o w n . S e q u e n c e s w e r e
o b t a i n e d
f r o m GenBank o r EMBL
d a t a b a s e s
e x c e p t f o r e i g h t
u n p u b l i s h e d o n e s f r o m o u r own
l a b o r a t o r y ( A x i n e l l a p o l y p o i d e s ,
P a r a z o a n t h u s a x i n e l l a e ,
U l k e n i a
p r o f u n d a ,
T h r a u s t o c h y t r i u m k i n n e i , P a v l o v a a f f i n i s
s a l i n a ,
P r y m n e s i u m
p a t e l l i f e r u m ,
a n d C h i l o m o n a s paramecium
[ n u c l e u s
a n d n u c l e o m o r p h ]
[ M .
P .
A l l s o p p a n d T .
C a v a l i e r - S m i t h ] ) a n d
1 0
o t h e r u n p u b l i s h e d
s e q u e n c e s ( 8
C h l o r a r a c h n i o n
s e q u e n c e s f r o m G .
McFadden a nd U . M a i e r , G o n i o m o n a s t r u n c a t a f r o m G .
McFadden, a n d P o r p h y r a s p i r a l i s
v a r .
a m p l i f o l i a
f r o m
M. A .
R a g a n ) .
T h e i n i t i a l
a l i g n m e n t
o f a
f e w
s e q u e n c e s
wa s b y C l u s t a l V
( 7 1 a ) ; s u b s t a n t i a l
m a n u a l i m p r o v e m e n t s a n d
a d d i t i o n s o f
n ew
s e q u e n c e s
w e r e d o n e
w i t h G e n e t i c D a t a E n v i r o n m e n t s o f t w a r e .
I n c o n t r as t
t o
m o s t p u b l i s h e d t r e e s , n o p a r t s o f t h e
s e q u e n c e s w e r e m a s k e d o u t a n d e xc l u d ed f r o m t h e p h y l o g e n e t i c a n a l y s i s e x c e p t
f o r
a
f e w n u c l e o t i d e s
a t
e a c h
e n d o u t si de t he
u s u a l
p o l y m e r a s e
c h a i n
r e a c t i o n
a m p l i f i c a t i o n
p r i m e r s
( 9 9 c ) ,
b e c a u s e s u c h m a s k i n g h a s
a
s u b j e c t i v e
e l e m e n t .
T h e
t r e e
i s
b a s e d o n
3 , 4 0 0
a l i g n e d
n u c l e o t i d e
p o s i t i o n s .
I t i s r o o t e d
b y u s i n g
6 a r ch a eb a ct e ri a ( M e t h a n o c o c c u s
v o l t a e ,
S u l f o l o b u s s o l f a t a r i c u s ,
H a l o b a c t e r i u m h a l o b i u m ,
T h e r m o p r o t e u s t e n a x , P y r o d i c t i u m
o c c u l t u m ,
a n d T h e r m o c o c c u s c e l e r ) a n d
2 0
e u b a c t e r i a ( C h l o r o b i u m v i b r i o f o r m e , S p i r o c h a e t a
h a l o p h i l a ,
L e p t o s p i r a
i l l i n i , A n a c y s t i s
n i d u l a n s , H e l i o b a c t e r i u m c h l o r u m , S p o r o m u s a
p a u c i v o r a n s , C l o s t r i d i u m
ramosum,
R h o d o p s e u d o m o n a s
g l o b i f o r m i s ,
F l a v o b a c t e r i u m
h a l m o p h i l u m ,
C h l o r o f l e x u s
a u r a n t i a c u s , T h e r m o t o g a
m a r i t i m a ,
A q u i f e x
p y r o p h i l u s ,
T h e r m u s
t h e r m o p h i l u s ,
D e i n o c o c c u s
r a d i o d u r a n s , C o r y n e b a c t e r i u m
v a r i a b i l i s , S t r e p t o m y c e s
g r i s e u s ,
M y c o p l a s m a i o w a e , M y c o p l a s m a c o r a g y p s u m , C h l a m y d i a
t r a c h o m a t i s ,
a n d
P l a n c t o m y c e s s t a l e y i ) .
T h e
i n s t a b i l i t y
o f
a f e w
p a r t s
o f t h e t r e e
i s
e m p h a s i z e d b y
t h e f a c t
t h a t
t h e 1 0 c l a d e s
m a r k e d
b y
a s t e r i s k s
were n o t
p r e s e n t
o n
t h e
m a j o r i t y
r u l e
a n d s t r i c t
c o n s e n s u s t r e e
u s e d t o o b t a i n t h e
b o o t s t r a p v a l u e s ;
t h e r e f o r e ,
t h e s e
v a l u e s c a n n o t
b e
g i v e n
f o r
t h e s e c l a d e s : t h e
b o o t s t r a p
v a l u e s f o r t h e
n e w , r e ar r an g ed
c l a d e s
on t h e
c o n s e n s u s
t r e e were
a l l
v e r y
l o w
( i . e . ,
4 ,
1 7 ,
2 0 ,
2 1 , 2 7 ,
3 5 , 4 8 , 4 9 ,
a n d
5 1 % ) e x c e p t
f o r two
g r o u p i n g s ,
c r y p t o m o n a d
a n d
C h l o r a r a c h n i o n
n u c l e o m o r p h s
( 5 9 % )
a n d t h e
P e r c o l o z o a
p l u s M i c r o s p o r i d i a
( 6 7 % ) .
T h e o t h e r
m a j o r
d i f f e r e n c e s b e t w e e n t h e t r e e s h o w n
h e r e a n d
t h e
s t r i c t
c o n s e n s u s
t r e e were
t h a t
t h e b i l a t e r a l
a n i m a l s
moved
down
t h e
t r e e
t o t h e
p o i n t
b e l o w t h e
n u c l e o m o r p h s ,
t h e
C r y p t i s t a
j o i n e d
t h e
h e t e r o k o n t / c h l o r a r a c h n i o p h y t e c l a d e , D i c t y o s t e l i u m
moved
j u s t
a b o v e
a
c l a d e
c o n s i s t i n g
o f
P h y s a r u m
and
E n t a m o e b a ,
a n d
B l a s t o c l a d i e l l a
m o v e d
t o
j u s t
below t h e
G l o m u s / A s c o m y c o t a / B a s i d i o m y c o t a
c l a d e .
T h e
s c a l e i n d i c a t e s
t h e b r a n c h
l e n g t h c o r r e s p o n d i n g
t o 1 0
c h a n g e s
p e r
1 0 0
n u c l e o t i d e
p o s i t i o n s .
9 5 9
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 8/42
9 6 0 CAVALIER-SMITH
b r a n c h
o f
t h e
e u k a r y o t i c t r e e a n d t h a t t h e m y c e t o z o a
a r e
v e r y
f a r r e m o v e d f r o m t h e m among
t h e p r o t o z o a ( 7 ,
1 2 1 ,
1 2 7 )
( F i g . 1 ) . T h u s ,
u l t r a s t r u c t u r e ,
w al l c h e m i s t r y, f e e d i n g
m o d e , a n d m a c r o m o l e c u l a r s e q u e n c e s
a r e a l l e v i d e n c e t h a t
M y c e t o z o a
a r e P r o t o z o a ,
n o t
F u n g i ( 1 4 ,
1 7 , 2 5 ) .
I t s e e m s c l e a r
t h a t f u n g i e v o l v e d f r o m P r o t o z o a
b y t h e
e v ol u t i o n o f
c h i t i n o u s
w a l l s i n
t h e t r op h i c
p h a s e :
t h i s
n e c e s -
s i t a t e d
a
s h i f t
f r o m p h a g o t r o p h y
t o
a b s o r p t i v e
n u t r i t i o n
( 2 5 ) .
U l t r a s t r u c t u r e , w a l l
c h e m i s t r y ,
a n d
n u t r i t i o n a l
mode
p r o v i d e
a
s i m p l e d e m a r c a t i o n b e t w e e n p r o t o z o a
a n d f u n g i w h i c h
c o r r e s p o n d s
t o
t h e t r a d i t i o n a l
o n e . I n
m y
v i e w , t h i s i s
t h e
b i o l o g i c a l l y s o u n d e s t
p l a c e t o c u t t h e
t r e e b e t w e e n t h e
t w o k i n g d o m s ( 1 7 ,
2 5 ) . M a r g u l i s ( 9 5 - 9 9 )
m o s t
i d i o s y n c r a t i -
c a l l y
p l a c e s t h e c u t
w i t h i n t h e f u n g i a n d i n c l u d e s C h y t r i d i o -
m y c e t e s w i t h i n
P r o t o c t i s t a
s o l e l y
b e c a u s e t h e y
h a v e a c i l i u m
a n d h i g h e r f u n g i d o n o t :
t h e o l d a n i m a l s
m o v e , p l a n t s
d o n ' t
o v e r s i m p l i f i c a t i o n i n a new
g u i s e .
B u t t h i s i s h i g h l y
u n d e s i r a b l e , f o r
we
know t h a t
c i l i a h a v e b e e n l o s t
many
t i me s w i t h i n P r o t o z o a o r w i t h i n P l a n t a e ,
b u t n e w
k i n g d o m s
a r e n o t c r e a t e d e v e r y
t i m e t h i s
h a p p e n s .
E x c l u s i o n
o f
C h y t r i d i o m y c e t e s
f r o m
t h e
f u n g i
i s
r i g h t l y
n o t
a c c e p t e d b y
m y c o l o g i s t s ( 8 , 1 4 ) b e c a u s e
c i l i a r y
l o s s
i s t o o
t r i v i a l
a n d
t o o
n e g a t i v e
a
c h a r a c t e r
o n
w h i c h
t o
b a s e
a
k i n g d o m ,
o r
e v e n
a
p h y l u m .
I t
w a s
n o t t h e
l o s s
o f c i l i a
b u t t h e
o r i g i n
o f t h e
c h i t i n o u s
w a l l t h a t made f u n g i
w h a t
t h e y
a r e : i t o c c a s i o n e d
t h e
s h i f t f r o m
p h a g o t r o p h y
t o
a b s o r p t i o n
a n d
e n a b l e d
m y c e -
l i a l
g r o w t h
( 2 5 ) . T h i s r a d i c a l i n n o v a t i o n
i s w h a t we s h o u l d
r e c o g n i z e
b y
k i n g d o m s t a t u s
a n d a s
t h e
b o u n d a r y
b e t w e e n
p r o t o z o o l o g y
a n d m y c o l o g y ,
w h i c h
i s ,
o f
c o u r s e ,
w h e r e
i t
h a s a l w a y s b e e n : p r o t o z o o l o g i s t s
d o n o t
s t u d y c h y t r i d i o -
m y c e t e s ,
b u t
m y c o l o g i s t s
d o .
T h e o r i g i n o f t h e
f u n g a l
w a l l
r e p r e s e n t e d
a
s h a r p e r m e g a -
e v o l u t i o n a r y
a n d
n u t r i t i o n a l t r a n s i t i o n
t h a n t h e
s y m b i o t i c
a c q u i s i t i o n
o f c h l o r o p l a s t s :
a
p r o t o z o a n
c o u l d
n o t
e v o l v e a
w a l l i n t h e t r o p h i c p h a s e w i t h o u t
c e a s i n g
t o b e a
p r o t o z o a n ,
b u t i t c o u l d a c q u i r e
c h l o r o p l a s t s
w i t h o u t
g i v i n g u p p h a g o t r o -
p h y o r r a d i c a l l y
c h a n g i n g i t s wa y
o f
l i f e . T h a t i s
why
t h e
m e r e
p r e s e n c e o r
a b s e n c e o f
c h l o r o p l a s t s
i s
a n
i n s u f f i c i e n t
b a s i s
f o r
d e f i n i n g
a
k i n g d o m ,
a s
t h e
c a s e s
o f
d i n o f l a g e l l a t e s
a n d e u g l e n o i d s
w e l l
s h o w . T h i s
i s
e q u a l l y
t r u e
o f t h e
p r o b l e m
o f d e m a r c a t i n g t h e P r o t o z o a f r o m
t h e
s e c o n d
m a j o r p r e d o m -
i n a n t l y p h o t o s y n t h e t i c
k i n g d o m ,
t h e
C h r o m i s t a .
DISTINCTION BETWEEN
PROTOZOA
AND
CHROMISTA
T h e k i n g d o m C h r o m i s t a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 1 i s
a p r e d o m -
i n a n t l y p h o t o s y n t h e t i c
t a x o n
i n
w h i c h t h e c h l o r o p l a s t s
a r e
t y p i c a l l y
l o c a t e d
n o t
i n t h e
c y t o s o l , a s
i n t h e
k i n g d o m
P l a n t a e ,
b u t i n t h e
l u m e n
o f t h e RER, m o s t
o f t e n
i n
t h e
p e r i n u c l e a r
c i s t e r n a ; m o r e o v e r ,
t h e c h l o r o p l a s t s a r e
s e p a -
r a t e d f r o m
t h e
RER
l u m e n by
a u n i q u e
s m o o t h
m e m b r a n e ,
t h e
p e r i p l a s t i d
membrane ( 2 3 ,
3 2 ) , w h i c h
s u r r o u n d s
a n d
i s
q u i t e
d i s t i n c t
f r o m
t h e i r
t w o - m e m b r a n e d
p l a s t i d
e n v e l o p e .
T h e p e r i p l a s t i d membrane
r e p r e s e n t s t h e
p l a s m a membrane
o f
a
e u k a ry o t i c p h o t o s y n t h et i c s y m b i o n t
( f o r a d i sc u ss i o n o f
i t s
n a t u r e , s e e
r e f e r e n c e s
3 2 , 3 9 , 5 4 ,
9 9 b , a n d
1 2 3 b ) t h a t
wa s
p h a g o c y t o s e d
b y
a
p r o t o z o a n h o s t d u r i ng
t h e
o r i g i n
o f
t h e
C h r o m i s t a
( 4 6 )
a n d w h i c h
e n t e r e d t h e
RER
l u m e n by
f u s i o n
o f t h e p h a g o s o m e membrane
w i t h t h e
n u cl e ar e n v e l o p e
( 1 8 ,
2 3 , 3 2 , 3 9 , 1 4 4 a ) .
T h i s o r g a n e l l e a r r a n g e m e n t
i s u n i q u e t o t h e
C h r o m i s t a a n d
c l e a r l y d i s t i n g u i s h e s
p h o t o s y n t h e t i c
c h r o m -
i s t s n o t
o n l y
f r o m
P l a n t a e
b u t a l s o f r o m
t h e
f e w
p h o t o s y n -
t h e t i c
p r o t o z o a
( e u g l e n o i d s a n d d i n o f l a g e l l a t e s ) w h i c h a l l
h a v e
t h e i r
c h l o r o p l a s t s f r e e i n
t h e
c y t o s o l ,
n o t i n s i d e t h e
RER ( 4 6 ) .
On e
c h r o m i s t
p h y l u m ,
C h l o r a r a c h n i o p h y t a
( 7 1 ) ,
l a c k s r i b o s o m e s
o n t h e m e m b r a n e w h i c h s u r r o u n d s
t h e
p e r i p l a s t i d
m e m b r a n e : t h i s s m o o t h
membrane
t h e r e f o r e
p r o b a b l y
d i r e c t l y r e p r e s e n t s
t h e
o r i g i n a l
p h a g o s o m a l mem-
b r a n e w h i c h , u n l i k e i n
o t h e r c h r om i st s , n e v e r f u s e d w i t h t h e
RER. T h e r e f o r e ,
i n
C h l o r a r a c h n i o n
t h e
c h l o r o p l a s t i s
n o t
t o p o l o g i c a l l y w i t h i n t h e RER. F o r
t h i s r e a s o n , I e a r l i e r
e x c l u d e d t h e m f r o m
t h e C h r o m i s t a a n d p u t t h e m i n s t e a d i n
t h e P r o t o z o a :
r e c e n t s t u d i e s
s h o w i n g
t h a t
t h e
C h l o r a r a c h -
n i o n
n u c l e o m o r p h
h a s
t h r e e c h r o m o s o m e s
a s
i n
c r y p t o m o n -
a d s ( 9 9 c ,
1 2 3 b ) ,
p l u s
t h e rRNA t r e e
( F i g . 1 ; w h e r e b o t h t y p e s
o f
n u c l e o m o r p h s
h a v e
a
[ w e a k ]
t e n d e n c y
t o f o r m
a s i n g l e
c l a d e ) ,
s u p p o r t
t h e i r p l a c e m e n t
i n
t h e C h r o m i s t a .
S i n c e t h e k i n g d o m C h r o m i s t a i s
r e l a t i v e l y
u n f a m i l i a r
t o
g e n e r a l
b i o l o g i s t s , i t s c o n s t i t u e n t t a x a
a r e s u m m a r i z e d
i n
T a b l e 2 .
I t
w i l l b e n o t e d t h a t t h e
k i n g d o m c o n t a i n s 1 2 c l a s s e s
w h o s e
member s p e c i e s
h a v e p l a s t i d s , t w o
c l a s s e s
( P e d i n e l -
l e a a n d P a t e l l i f e r e a )
w i t h s o m e s p e c i e s
w i t h a n d
s o m e
w i t h o u t p l a s t i d s , a n d f i v e c l a s s e s
( G o n i o m o n a d e a ,
B i c o e c e a ,
L a b y r i n t h u l e a ,
O i k o m o n a d e a , a n d P y t h i i s t e a )
e n t i r e l y
w i t h -
o u t
p l a s t i d s . B i c o e c e a ,
L a b y r i n t h u l e a ,
P y t h i i s t e a ( o o m y -
c e t e s
a n d h y p h o c h y t r i d s ) ,
a n d t h e a p l a s t i d i c
p e d i n e l l i d s
a r e
i n c l u d e d
i n t h e
p h y l u m
H e t e r o k o n t a
t o g e t h e r
w i t h t h e
p l a s -
t i d - b e a r i n g
O c h r i s t a
b e c a u s e ,
l i k e
t h e m ,
t h e y
h a v e
a n
a n t e -
r i o r c i l i u m b e a r i n g t r i p a r t i t e
r e t r o n e m e s
( i . e . ,
r i g i d
t h r u s t -
r e v e r s i n g t u b u l a r
c i l i a r y
h a i r s
o r
m a s t i g o n e m e s ) ,
w h i c h
a r e
n o t
f o u n d
o n
t h e
c i l i a o f
a n y
n o n c h r o m i s t
o r g a n i s m s .
T h e
1 8 S
rDNA t r e e
( F i g . 1 )
c l e a r l y
s u p p o r t s
t h i s
u l t r a s t r u c t u r e -
b a s e d c o n c e p t
o f a
p h y l u m
H e t e r o k o n t a
s i n c e
i t
g r o u p s
o o m y c e t e s
a n d
L a b y r i n t h u l e a
s p e c i f i c a l l y
w i t h t h e o c h r i s t s
( 7 , 1 2 7 ) ( s e q u e n c e
d a t a f o r t h e f o u r t h
s u b p h y l u m ,
B i c o e c i a ,
a r e n o t
y e t a v a i l a b l e ) .
T h e
g r e a t
c o n s e r v a t i s m
i n t h e
p r e s -
e n c e o f r e t r o n e m e s
i n
t h e C h r o m i s t a
( a b s e n t o n l y
f r o m
h a p t o p h y t e s , w h i c h a r e
c l e a r l y
r e l a t e d t o O c h r i s t a
b y
t h e i r
i n t r a - R E R
c h l o r o p l a s t
o r g a n i z a t i o n
a s
w e l l
a s
b y h a v i n g
a
s i n g l e
a u t o f l u o r e s c e n t c i l i u m
[ 3 2 ,
4 5 a ] ;
f r o m
G o n i o m o n a s ,
w h i c h
i s
c l e a r l y
r e l a t e d
t o
c r y p t o m o n a d s
b y
i t s
e j e c t i s o m e s ,
p e r i p l a s t , a n d
c i l i a r y
t r a n s i t i o n
z o n e s ;
a n d f r o m
C h l o r a r a c h -
n i o n , w h i c h i s r e l a t e d t o
c r y p t o m o n a d s b y
i t s
n u c l e o m o r p h
a n d
t o
F l a v o r e t e a
b y
i t s
b o d y
f o r m
i s
p r o b a b l y
b e c a u s e
o f
t h e i r
t h r u s t - r e v e r s i n g
p r o p e r t i e s : l o s i n g
r e t r o n e m e s
w o u l d
c h a n g e
t h e
d i r e c t i o n o f
s w i m m i n g
a n d t h u s
r e v e r s e
t a x e s a n d
b e h i g h l y
d i s a d v a n t a g e o u s ( 2 3 , 3 2 ) .
T h e s a m e w o u l d
b e t r u e
d u r i n g
t h e
o r i g i n
o f
r e t r o n e m e s ,
o f
c o u r s e ,
s o I
h a v e
s u g -
g e s t e d t h a t
t h i s c o i n c i d e d w i t h
t h e
s y m b i o t i c
a c q u i s i t i o n
o f
t h e
c h r o m i s t c h l o r o p l a s t
a n d f a c i l i t a t e d
a
c h a n g e o v e r
f r o m
a
n e g a t i v e l y p h o t o t a c t i c - p o s i t i v e l y
g e o t a c t i c p h a g o t r o p h
t o
a
p o s i t i v e l y
p h o t o t a c t i c - n e g a t i v e l y
g e o t a c t i c
p h o t o t r o p h ( 2 3 ,
3 2 ) .
T h e
r a r i t y
o f t h i s
s i m u l t a n e o u s
a c q u i s i t i o n
o f
t h r e e
r a d i c a l l y
d i f f e r e n t s t r u c t u r e s
( r e t r o n e m e s a n d t w o
e x t r a
m e m b r a n e s a r o u n d
t h e
c h l o r o p l a s t )
m a k e s
t h i s a m u c h m o r e
s u b s t a n t i a l
m e g a e v o l u t i o n a r y s t e p
t h a n
a n y
o c c u r r i n g
w i t h i n
e i t h e r
o f
t h e k i n g d o m s
P r o t o z o a a n d
C h r o m i s t a a n d
t h e r e -
f o r e p r o v i d e s t h e
b e s t d e m a r c a t i o n l i n e
b e t w e e n t h e p r e -
d o m i n a n t l y
p h o t o s y n t h e t i c
a n d
m a i n l y n o n p h a g o t r o p h i c
C h r o m i s t a
a n d
t h e
p r e d o m i n a n t l y
n o n p h o t o s y n t h e t i c b u t
p h a g o t r o p h i c
P r o t o z o a .
A p a r t
f r o m G o n i o m o n a s ,
t h e
o n l y
m a j o r n o n p h o t o s y n -
t h e t i c c h r o m i s t
t a x o n c o m m o n l y i n c l u d e d
i n
t h e P r o t o z o a i s
t h e h e t e r o k o n t
s u b c l a s s L a b y r i n t h u l i d a e ,
w h i c h w a s g i v e n
p h y l u m s t a t u s i n t h e l a s t
p r o t o z o o l o g i s t s '
c l a s s i f i c a t i o n
( 8 9 ) .
B u t
l a b y r i n t h u l i d s a r e o b v i o u s l y
l e s s
c l o s e l y
r e l a t e d
t o a n y
P r o t o z o a t h a n
t o t h e h e t e r o k o n t
T h r a u s t o c h y t r i d a e
( w i t h
w h i c h
t h e y a r e now
g r o u p e d
i n
t h e
c l a s s L a b y r i n t h u l e a a n d
w h i c h
t h e
rRNA
t r e e [ F i g .
1 ]
c o n f i r m s r e a l l y a r e
h e t e r -
o k o n t s ) ;
t h e r e i s
n o j u s t i f i c a t i o n f o r g i v i n g t h e m
s e p a r a t e
p h y l u m s t a t u s
o r
f o r r e t a i n i n g t h e m i n t h e P r o t o zo a . I n de e d ,
MICROBIOL. REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 9/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND
I T S
PHYLA
9 6 1
TABLE
2 . C l a s s i f i c a t i o n
o f t h e k i n g d o m C h r o m i s t a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
e m e n d .
S u b k i n g d o m
1 .
CHLORARACHNIA
s u b r eg n . n o v .
P h y l u m
1 .
CHLORARACHNIOPHYTA
H i b b e r d
N o r r i s ,
1 9 8 4
C l a s s 1 .
C h l o r a r a c h n i o p h y c e a
H i b b e r d
N o r r i s ,
1 9 8 4
S u b k i n g d o m
2 .
EUCHROMISTA s u b r e g n . n o v .
I n f r a k i n g d o m
1 .
CRYPTISTA
C a v a l i e r - S m i t h 1 9 8 9 ,
s t a t .
n o v .
P h y l u m
1 .
CRYPTISTA
( s y n . C r y p t o p h y t a )
C l a s s
1 . C r y p t o m o n a d e a
S t e i n ,
1 8 7 8
s t a t .
n o v . P a s c h e r
e x
S c h o e n i c h e n , 1 9 2 5
( s y n .
C r y p t o p h y c e a e
P a s c h e r ,
1 9 1 4 )
C l a s s 2 .
G o n i o m o n a d e a
n o m .
n o v .
p r o C y a t h o m o n a d e a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 9
I n f r a k i n g d o m
2 .
CHROMOBIOTA
o r t h o g r .
e m e n d . p r o . CHROMOPHYTA C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 6
P h y l u m
1 .
HETEROKONTA
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 6
S u b p h y l u m
1 .
BICOECIA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 9
C l a s s 1 . B i c o e c e a
o r t h o g r .
e m e n d .
p r o B i c o s o e c e a
C av a l i er - Sm i t h, 1 9 8 6
S u b p h y l u m
2 .
LABYRINTHISTA
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 6 s t a t . n o v . , 1 9 8 9
C l a s s
1 .
L a b y r i n t h u l e a
O l i v e e x
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 9
S u b c l a s s
1 .
T h r a u s t o c h y t r i d a e C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 9
S u b c l a s s 2 .
L a b y r i n t h u l i d a e
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 9
S u b p h y l u m
3 .
OCHRISTA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
I n f r a p h y l u m
1 .
R a p h i d o i s t a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
e m e n d .
s t a t . n o v .
S u p e r c l a s s
1 .
R a p h i d o m o n a d i a s u p e r c l .
n o v .
C l a s s 1 .
R a p h i d o m o n a d e a
C h a d e f a u d
e x
S i l v a ,
1 9 8 0
( s y n . C h l o r o m o n a d e a )
S u b c l a s s
1 .
R a p h i d o c h l o r i d a e
s u b c l . n o v .
S u b c l a s s 2 .
R a p h i d o c h r y s i d a e
s u b c l .
n o v .
S u p e r c l a s s
2 .
D i c t y o c h i a
H a e c k e l ,
1 8 9 4 s t a t . n o v .
e m e n d .
C l a s s
1 .
P e d i n e l l e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
C l a s s 2 .
S i l i c o f l a g e l l a t e a B o r g e r t ,
1 8 9 1 s t a t .
n o v .
C l a s s 3 .
O i k o m o n a d e a
c l .
n o v .
C l a s s
4 .
P e l a g o p h y c e a
A n d e r s o n A n d e r s e n
a n d
S a u n d e r s , 1 9 9 3 ( l a )
o r t h o g .
e m e n d .
I n f r a p h y l u m
2 .
C h r y s i s t a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
s t a t .
n o v .
C l a s s 1 .
C h r y s o p h y c e a
P a s c h e r
e x
H i b b e r d ,
1 9 7 6
S u b c l a s s 1 .
C h r y s o m o n a d i d a e
S a v i l l e
K e n t ,
1 8 8 1 s t a t .
n o v .
S u b c l a s s 2 .
S y n u r i d a e
s t a t . n o v .
( =
c l a s s
S y n u r e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
[ s y n . S y n u r o p h y c e a e A n d e r s e n , 1 9 8 7 ] )
S u b c l a s s
3 .
S a r c i n o c h r y s i d a e
s u b c l . n o v .
S u b c l a s s
4 .
C h r y s o m e r i d a e
s u b c l .
n o v .
C l a s s 2 .
F l a v o r e t e a
c l .
n o v .
( R e t i c u l o s p h a e r a )
C l a s s 3 .
X a n t h o p h y c e a
A l l o r g e
e x
F r i t s c h ,
1 9 3 5
( s y n .
T r i b o p h y c e a e
H i b b e r d )
S u b c l a s s 1 .
R h i z o c h l o r i d a e s u b c l . n o v .
S u b c l a s s 2 .
T r i b o p h y c i d a e
s u b c l . n o v .
C l a s s 4 .
P h a e o p h y c e a K j e l l m a n ,
1 8 9 1
( s y n . M e l a n o p h y c e a e R a b e n h o r s t , 1 8 6 3 ,
F u c o p h y c e a e
W a r m i n g , 1 8 8 4 )
o r t h o g r .
e m e n d .
S u b c l a s s
1 .
P h a e o p h y c i d a e C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
S u b c l a s s
2 .
F u c o p h y c i d a e
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
I n f r a p h y l u m
3 .
E u s t i g m i s t a
i n f r a d i v . n o v .
C l a s s 1 .
E u s t i g m a t o p h y c e a
H i b b e r d e t
L e e d a l e ,
1 9 7 1
I n f r a p h y l u m
4 .
D i a t o m e a
A g a r d h ,
1 8 2 4 s t a t . n o v .
C l a s s
1 .
C e n t r i c e a
S c h u t t ,
1 8 9 6 s t a t .
n o v .
o r t h o g .
e m e n d .
( s y n . C o s c i n o d i s c o p h y c e a e
Round
C r a w f o r d
1 9 9 0 )
S u b c l a s s 1 .
E u c e n t r i c i d a e
s u b c l .
n o v .
S u b c l a s s 2 .
C o r e t h r o p h y c i d a e
R o u n d a n d
C r a w f o r d ,
1 9 9 0
S u b c l a s s
3 .
R h i z o s o l e n i o p h y c i d a e
R o u n d a n d
C r a w f o r d ,
1 9 9 0
C l a s s 2 . P e n n a t e a
S c h u t t ,
1 8 9 6
s t a t .
n o v .
o r t h o g .
e m e n d .
( s y n . F r a g i l a r i o p h y c i d a e R o u n d , 1 9 9 0 )
S u b c l a s s 1 .
A r a p h o i d a e
S u b c l a s s 2 .
R a p h o i d a e
s u b c l .
n o v .
S u b p h y l u m
4 .
PSEUDOFUNGI
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6 e m e n d . 1 9 8 9
C l a s s 1 .
P y t h i i s t e a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
s t a t . n o v .
1 9 8 9
S u b c l a s s
1 .
O o m y c e t i d a e
W i n t e r
i n
R a b e n h o r s t ,
1 8 7 9
s t a t .
n o v .
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 9
S u b c l a s s
2 .
H y p h o c h y t r i d a e o r t h o g r .
e m e n d .
S p a r r o w
ex
D i c k ,
1 9 8 3
s t a t .
n o v .
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 9
P h y l u m
2 .
HAPTOPHYTA H i b b e r d
e x
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6
C l a s s
1 .
P a t e l l i f e r e a
c l .
n o v .
( o r d e r s :
I s o c h r y s i d a l e s ,
C o c c o s p h a e r a l e s , P r y m n e s i a l e s )
C l a s s 2 . P a v l o v e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6 s t a t . n o v .
( o r d e r : P a v l o v a l e s )
t h e r e wa s
n o
j u s t i f i c a t i o n
f o r
t h e
L a b y r i n t h u l i d a e
ever t o
n o t
p h a g o t r o p h i c ) . T h e y
a r e
e q u a l l y
o b v i o u s l y
h e t e r o k o n t
h a v e b e e n
p l a c e d
i n t h e
P r o t o z o a ; t h e y
d o
n o t e v e n
f e e d
c h r o m i s t s ,
w h e r e C h r o m i s t a
a r e d e f i n e d as
e u k a r y o t e s
w i t h
b y p h a g o c y t o s i s :
p e r h a p s
i t
wa s
j u s t
t h e
o b s o l e t e
i f i t retronemes
a n d / o r
c h l o r o p l a s t s
s u r r o u n d e d
b y
a
p e r i p l a s t i d
m o v e s ,
i t
must b e
a n i m a l
s t o r y .
L a b y r i n t h u l e a
a r e
o b v i -
membrane
w i t h i n
t h e RER l u m e n
or
a
smooth
e n d o m e m -
o u s l y
n o t
f u n g i ( t h e y
h a v e
n o c e l l w a l l s a n d
h a v e t u b u l a r b r a n e
t h e y
a r e
a n e x c e l l e n t
e x a m p l e
o f
p r o t i s t s
t h a t
h a v e
c r i s t a e
l i k e a l l
C h r o m o b i o t a ) , o b v i o u s l y
n o t
p l a n t s ( t h e y
n o
p l a c e
i n
t h e
c l a s s i c a l
p l a n t / a n i m a l / f u n g u s k i n g d o m s
b u t
h a v e no
p l a s t i d s ) ,
a n d
o b v i o u s l y
n o t
p r o t o z o a ( t h e y
a r e
h a v e
a n
o b v i o u s
p l a c e
i n
t h e more
r e c e n t l y
c r e a t e d
f o u r t h
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 10/42
9 6 2 CAVALIER-SMITH
k i n g d o m
o f
h i g h e r e u k a r y o t e s
d e r i v e d f r o m
p r o t o z o a ,
n a m e l y ,
C h r o m i s t a .
T h e
s u b p h y l u m
P s e u d o f u n g i
( o o m y c e t e s p l u s h y -
p h o c h y t r i d s )
a l s o h a s
a
n a t u r a l
p l a c e
i n t h e
h e t e r o k o n t
C h r o m i s t a ; t h e y c l e a r l y
e v o l v e d
a
f u n g u s - l i k e
mode
o f
n u t r i t i o n
i n d e p e n d e n t l y
o f
t h e
k i n g d o m F u n g i ,
a s
h a s t h e
o p a l o z o a n
N e p h r o m y c e s
( 4 4 ,
1 1 9 a ) .
T h i s
c o n v e r g e n c e
i s
n o t
s u r p r i s i n g
s i n c e
i t
m e r e l y
r e q u i r e s
a w a l l
a n d
t h e
a b s e n c e
o f
p h o t o s y n t h e s i s . I n d e e d , p l a n t s
i n
b o t h
s u b k i n g d o m s
h a v e
e v o l v e d
a
s a p r o p h y t i c
or
p a r a s i t i c f u n g u s - l i k e
mode
o f
f e e d i n g :
t h e
c o l o r l e s s
p a r a s i t i c
r e d
a l g a e
i n
t h e
B i l i p h y t a ,
a n d
a
v a r i e t y
o f
s a p r o p h y t i c a n g i o s p e r m s
a n d o t h e r
g r e e n p l a n t s .
B u t u n l i k e
p s e u d o f u n g i ,
t h e s e
a c h l o r o p h y l l o u s
p l a n t s
h a v e
a l w a y s
r e t a i n e d
l e u k o p l a s t s , p o s s i b l y
b e c a u s e i n
p l a n t s
t h e
p l a s t i d ,
n o t t h e
c y t o s o l ,
i s
t h e
s i t e o f
f a t t y
a c i d
s y n t h e s i s ( 3 9 ) .
A p a r t
f r o m
G o n i o m o n a s ,
t h e
o n l y
c h r o m i s t
c l a s s e s t h a t
a r e
p u r e l y p h a g o t r o p h i c ,
a n d t h e r e f o r e
l i k e
t y p i c a l p r o t o z o a
i n
n u t r i t i o n ,
a r e t h e
B i c o e c ea a n d
O i k o m o n a d e a ;
b i c o e c i d s
h a v e b e e n
s t u d i e d
m a i n l y b y b o t a n i s t s ,
a n d
i t
i s
u n l i k e l y
t h a t
p r o t o z o o l o g i s t s
w i l l
o b j e c t
t o
t h e i r i n c l u s i o n
i n
t h e b o t a n i -
c a l
k i n g d o m C h r o m i s t a ,
s i n c e
t h e y
a r e n o t e v e n
m e n t i o n e d
i n
t h e r e v i s e d
c l a s s i f i c a t i o n
( 8 9 )
o r i n
t h e
I l l u s t r a t e d
G u i d e t o
t h e
P r o t o z o a
( 8 3 )
a n d
a r e
c o m m o n l y
l u m p e d
w i t h
t h e
C h r y -
s o m o n a d e a .
( O i k o m o n a s
wa s a l s o
o m i t t e d f r o m r e fe r en ce 8 9
a n d
f r o m
t h e
s y s t e m a t i c
s e c t i o n o f r e f e r e n c e
8 3 . )
P h a g o t r o p h i c s p e c i e s
a r e
f r e q u e n t
i n t h r e e
o f t h e
p h o t o -
s y n t h e t i c
c h r o m i s t
c l a s s e s
( P e d i n e l l e a ,
C h r y s o m o n a d e a ,
a n d
P a t e l l i f e r e a ) ,
a n d
o n e
p h a g o t r o p h i c c r y p t o m o n a d
i s
k n o w n ,
b u t s u c h a r e t a i n e d
a n c e s t r a l c h a r a c t e r i s
o f l e s s c l a s s i f i c a -
t o r y
i m p o r t a n c e
t h a n
t h e d e r i v e d c h a r a c t e r s
t h a t
t h e y
s h a r e
w i t h
o t h e r
c h r o m i s t s a n d i s
t h e r e f o r e
i n s u f f i c i e n t t o
j u s t i f y
t h e r e t e n t i o n o f
t h e s e
t h r e e t a x a
i n t h e
P r o t o z o a ,
a n y
m o r e
t h a n
d o e s
t h e
p r o b a b l e
occur r ence
o f
p h a g o c y t o s i s
i n
on e
p r a s i n o p h y t e
a n d
o n e
c h y t r i d
n e c e s s i t a t e
t h e
m e r g e r
o f
F u n g i
a n d
P l a n t a e
w i t h
P r o t o z o a . C e l l
w a l l s
( o r
f r u s t u l e s )
p r o b a b l y
e v o l v e d
p o l y p h y l e t i c a l l y
w i t h i n t h e
C h r o mi s t a a n d
f i n a l l y
a b o l i s h e d
p h a g o t r o p h y
i n
t h o s e
l i n e a g e s .
T h e
g i a n t
k e l p s
o f t h e
P h a e o p h y c e a
( b r o w n
a l g a e )
r e p r e s e n t
t h e
p i n -
n ac l e o f c h r o m i s t e v o l u t i o n
a n d h a v e
t i s s u e d i f f e r e n t i a t i o n
a t
l e a s t a s
c o m p l e x
a s
a n y
w i t h i n t h e
k i n g d o m F u n g i .
S i n c e
P l a n t a e ,
F u n g i , A n i m a l i a ,
a n d
C h r o m i s t a
a l l
e v o l v e d f r o m
P r o t o z o a ,
i t i s n o t
s u r p r i s i n g
t h a t
t h e i r
m o r e
l o w l y
m e m b e r s
a r e l e s s
e a s y
t o
s e p a r a t e
f r o m
p r o t o z o a
t h a n
t h e i r
p e a k s
o f
e v o l u t i o n
r e p r e s e n t e d
b y
t h e
t r e e , m u s h r o o m , g i r a f f e ,
a n d
k e l p ,
a l l o f
w h i c h a r e
so
r a d i c a l l y
d i f f e r e n t
f r o m t h e
a v e r a g e
p r o t o z o a n
t h a t
o n e
w o u l d n o t
want
a n y
o f t h e m i n t h e
same
k i n g d o m
a s
P a r a m e c i u m .
R e c o g n i t i o n
o f t h e
C h r o m i s t a
s i m u l t a n e o u s l y
s o l v e d
t h e
p r o b l e m
p o s e d b y
t h e
p o l y p h y l y
o f W h i t t a k e r ' s
P l a n t a e
a n d
F u n g i b y p r o v i d i n g
a
p r o p e r
home f o r
t h e
P h a e o p h y c e a
a n d
t h e
P s e u d o f u n g i ,
w i t h o u t
h a v i n g
t o
l u m p t h e m ,
r e s p e c t i v e l y ,
w i t h P l a n t a e
o r
F u n g i o r ,
a l t e r n a t i v e l y ,
b o t h
t o g e t h e r
w i t h
P r o t o z o a i n
t h e
c a t c h a l l
P r o t o c t i s t a .
DISTINCTION
BETWEEN
PROTOZOA
AND
ANIMALIA
I t
i s
e a s i e r
t o d r a w
a
s h a r p
l i n e
b e t w e e n
P r o t o z o a a n d
A n i m a l i a
t h a n
b e t w e e n
P r o t o z o a a n d
t h e
two
l a r g e l y p h o t o -
s y n t h e t i c k i n g d o m s
( P l a n t a e
a n d
C h r o m i s t a ) . N o n e t h e l e s s ,
t h e
b o u n d a r y
i s
u s u a l l y p l a c e d
i n
t h e
w r o n g p l a c e :
M e s o z o a
are
u s u a l l y
i n c l u d e d
i n
A n i m a l i a r a t h e r
t h a n
P r o t o z o a ,
P r o t i s t a ,
or
P r o t o c t i s t a .
T h i s i n
m y
v i e w
( 2 1 )
m a k e s
A n i m a l i a
p o l y p h y l e t i c .
A l t h o u g h
M e s o z o a
a r e
m u l t i c e l l u l a r l i k e
t r u e
A n i m a l i a ,
t h e
t y p e
a n d
a r r a n g e m e n t
o f t h e i r
c e l l s
d o n o t
s u g g e s t a n y
s p e c i f i c
r e l a t i o n s h i p
t o
A n i m a l i a
s e n s u
s t r i c t o .
B e c a u s e
o f t h i s
a n d
b e c a u s e
t h e y
h a v e
t u b u l a r
c r i s t a e l i k e
P r o t o z o a ,
n o t
p l a t e - l i k e
c r i s t a e a s i n m o s t a n i m a l s
( i n c l u d i n g
t h e t w o
m o s t
p r i m i t i v e
p h y l a ,
P o r i f e r a
a n d
C n i d a r i a ) , I
t r a n s f e r r e d
t h e
p h y l u m
Mesozoa i n t o
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
( 2 1 ,
3 1 ) . M o r e o v e r ,
d i c y e m i d
m e s o z o a ,
a t
l e a s t ,
h a v e
a
d o u b l e - s t r a n d e d
c i l i a r y
n e c k l a c e ( 4 ) l i k e c i l i a t e s
a n d
o p a l i n -
i d s ,
n o t a
t r i p l e - s t r a n d e d
n e c k l a c e a s i n i n v e r t e b r a t e
a n i m a l s .
On e c a n n o t t h e r e fo re d e f i n e A n i m a l i a
b y m u l t i c e l l u l a r i t y
a l o n e ,
w h i c h
i s
t o o
v a g u e
a
c h a r a c t e r ,
s i n c e
i t
h a s
e v o l v e d
i n d e p e n d e n t l y
n u m e r o u s t i m e s i n t h e
h i s t o r y o f l i f e . More
i m p o r t a n t
i s t h e
p r e s e n c e
o f c o l l ag e n o u s c o n ne c t i v e t i s s u e
s a n d w i c h e d
b e t w e e n t w o
d i s s i m i l a r
e p i t h e l i a l c e l l
l a y e r s :
t h i s ,
I
b e l i e v e ,
i s t h e s y n a p o m o r p h y
t h a t b e s t d e f i n e s
A n i -
m a l i a ,
a n d i t i s
n o t
p r e s e n t
i n
M e s o z o a .
T h o s e
who
h a v e
b e e n
h a p p y
t o i n c l u d e
k e l p s
i n
t h e
same
k i n g d o m
a s
P r o t o z o a
s h o u l d
b e
e v e n
h a p p i e r t o i n c l u d e
M e s o z o a i n
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
s i n c e
t h e y a r e r e a l l y
o n l y
o n e
o r
t w o
s t e p s b e y o n d
O p a l i n i d a
i n
h a v i n g
a
c i l i a t e d
e p i t h e l i u m
r a t h e r t h a n
a
c i l i a t e d
s y n c y t i u m
a n d i n
h a v i n g
s e g r e g a t e d g e r m
c e l l s .
T h e y
show n o
h i g h e r d e g r e e
o f
c e l l
d i f f e r e n t i a t i o n
t h a n t h e m u l t i c e l l u l a r
s p o r e s
o f t h e
t r a d i t i o n a l
p r o t o z o a n p h y l u m
M y x o s p o r i d i a
( =
M y x o z o a ) .
I t i s
s o m e -
t i m e s
s u g g e s t e d
t h a t
M y x o z o a
s h o u l d
b e
p l a c e d
i n
M e t a z o a
( =
A n i m a l i a )
r a t h e r
t h a n P r o t o z o a
b e c a u s e
o f
t h e i r
m u l t i c e l -
l u l a r c h a r a c t e r . B u t
t h i s a l s o
m u s t
b e r e s i s t e d
s i n c e
i t
w o u l d
make A n i m a l i a
p o l y p h y l e t i c .
I t i s
t h e
l a y e r e d
e p i t h e l i a l
b o d y
o r g a n i z a t i o n
w i t h
c o l l a g e n o u s
c o n n e c t i v e t i s s u e
( c o n t a i n i n g
a
v a r i e t y
o f o t h er
c h a r a c t e r i s t i c
p r o t e i n s ,
s u c h a s
f i b r o n e c t i n )
t h a t
i s
u n i q u e
t o
A n i m a l i a ,
a n d n e v e r
f o u n d
i n
P r o t o z o a ,
n o t
m u l t i c e l l u l a r i t y p e r
s e .
DISTINCTION
BETWEEN PROTOZOA AND
ARCHEZOA
I n
c o n t r a s t t o t h e f o u r
h i g h e r
k i n g d o m s d e r i v e d
f r o m
P r o t o z o a ,
t h e
k i n g d o m
A r c h e z o a i s
s u p e r f i c i a l l y
s i m i l a r
t o
m o s t
P r o t o z o a
i n
t h a t
i t
c o n s i s t s
o f
u n i c e l l u l a r
p h a g o t r o p h i c
o r
m i c r o p i n o c y t o t i c ,
n o n p h o t o s y n t h e t i c
e u k a r y o t e s
w h i c h
l a c k
a
c e l l
w a l l i n t h e
t r o p h i c p h a s e . H o w e v e r , i n f u n d a m e n -
t a l
c e l l u l a r
o r g a n i z a t i o n
i t
i s
much
more
r a d i c a l l y
d i f f e r e n t :
A r c h e z o a
c o m p r i s e
t h r e e
p h y l a ( A r c h a m o e b a e ,
M e t a m o n -
a d a ,
a n d
M i c r o s p o r i d i a ) ,
w h i c h
d i f f e r f r o m
m o s t P r o t o z o a i n
h a v i n g
7 0 S
r i b o s o m e s ,
l i k e
b a c t e r i a ,
r a t h e r t h a n
8 0 S r i b o -
somes
a s
i n
m o s t
o t h e r
e u k a r y o t e s
a n d i n n e v e r
h a v i n g
m i t o c h o n d r i a ,
p e r o x i s o m e s , h y d r o g e n o s o m e s ,
o r
w e l l - d e -
v e l o p e d G o l g i d i c t y o s o m e s .
T h e
c l a s s i f i c a t i o n o f t h e A r c h e -
z o a i s
s h o w n i n T a b l e
3 . I f t h e
a b s e n c e
o f
m i t o c h o n d r i a ,
p e r o x i s o m e s ,
a n d
d i c t y o s o m e s
i n
t h e t h r e e
p h y l a w e r e t h e
r e s u l t
o f
i n d e p e n d e n t s e c o n d a r y
l o s s e s
( a n d
a l l
t h r e e o r -
g a n e l l e s
h a v e b e e n l o s t
i n d e p e n d e n t l y
i n
o t h e r
p r o t i s t s ) ,
t h e r e
w o u l d b e n o
j u s t i f i c a t i o n
f o r
g r o u p i n g
t h e s e
t h r e e p h y l a
t o g e t h e r
i n
a
m a j o r
t a x o n
o r f o r
s e p a r a t i n g t h e m f r o m
P r o t o z o a
a s a
d i s t i n c t
k i n g d o m .
H o w e v e r , f o r
t h e
M e t a m o n -
a d a
a n d t o
a
l e s s e r
e x t e n t
f o r
t h e
M i c r o s p o r i d i a ,
a t
l e a s t ,
t h e r e
i s
r e a s o n a b l y
s t r o n g
e v i d e n c e
f r o m
rDNA
p h y l o g e n y
( 1 2 1 , 1 2 7 , 1 2 8 , 1 4 2 )
a n d
t h e
c h a r a c t e r o f t h e i r
r i b o s o m e s
( 7 4 ,
1 4 3 )
f o r
t h e
v i e w
( 2 0 , 2 1 , 2 7 ,
2 8 ,
3 0 , 3 1 ,
3 3 ,
3 4 , 3 5 , 4 0 ) t h a t
t h e y
a r e
p r i m i t i v e l y
w i t h o u t
m i t o c h o n d r i a , p e r o x i s o m e s , a n d
d i c t y o s o m e s
a n d
t h a t
t h e y r e p r e s e n t
a
s u r v i v i n g
r e l i c
o f a
v e r y e a r l y
s t a g e
i n
e u k a r y o t e
e v o l u t i o n b e f o r e
t h e s e
t h r e e
o r g a n e l l e s
e v o l v e d .
T h i s
means t h a t
e v o l u t i o n
o f
e u k a r y o t e s c a n
b e
d i v i d e d
i n t o two
m a j o r
p h a s e s :
f i r s t ,
t h e
o r i g i n
o f t h e
e u k a r y o t e
c e l l
i t s e l f
( i . e . ,
t h e f i r s t
a r c h e z o a n , d u r i n g w h i c h t h e e n d o m e m -
b r a n e
s y s t e m , c y t o s k e l e t o n ,
n u c l e u s ,
a n d
9+2
c i l i a e v o l v e d
[ 2 7 , 1 3 0 ] ) ;
a n d
s e c o n d ,
t h e
s y m b i o t i c o r i g i n o f
m i t o c h o n d r i a
a n d
p e r o x i s o m e s
( 2 8 , 3 3 , 4 3 )
t o
p r o d u c e
t h e
f i r s t e n e r g e t i -
MICROBIOL. REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 11/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND I T S PHYLA
9 6 3
TABLE 3 . C l a s s i f i c a t i o n o f K i n g d o m
A r c h e z o a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 3 s t a t .
n o v . e t e m e n d .
1 9 8 7
P h y l u m
1 . A r c h a m o e b a e
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 3 ( Se e
r e f e r e n c e
3 1 f o r d e t a i l s . )
C l a s s 1 .
P e l o b i o n t e a
P ag e , 1 9 7 6
s t a t . n o v .
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1 ,
e m e n d .
1 9 9 1
O r de r s M a st i g a m o e b i da
F r e n z e l , 1 8 9 2
( s y n .
R h i z o - f l a g e l l a t a
K e n t ,
1 8 8 0 )
( e . g . ,
M a s t i g a m o e b a ,
M a s t i g i n a ,
M a s t i g e l l a ,
P e l o m y x a ) ;
P h r e a t a m o e b i d a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1 ( P h r e a t a m o e b a )
P h y l u m 2 .
M e t a m o n a d a
G r a s s i ,
1 9 5 2 s t a t . n o v .
e t e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
S u b p h y l u m
1 .
E o p h a r y n g i a
s u b p h .
n o v . a
C l a s s 1 .
T r e p o m o n a d e a c l . n o v . ( c o r t i c a l
m i c r o t u b u l e s a b s e n t
f r o m
m o s t o f
c e l l
s u r f a c e )
O r d e r s D i p l o m o n a d i d a W e n y o n , 1 9 2 6
e m e n d . B r u g e r o l l e ,
1 9 7 5 s t a t .
n o v . ; E n t e r o m o n a d i d a B r u g e r o l l e , 1 9 7 5
s t a t .
n o v .
C l a s s
2 . R e t o r t a m o n a d e a G r a s s e ,
1 9 5 2
s t a t .
n o v .
( w i t h c o r t i c a l
m i c r o t u b u l e s
o v e r e n t i r e b o d y s u r f a c e )
O r d e r R e t o r t a m o n a d i d a G r a s s e , 1 9 5 2
S u b p h y l u m
2 .
A x o s t y l a r i a G r a s s e ,
1 9 5 2 e m e n d .
s t a t .
n o v .
C l a s s O x y m o n a d e a
G r a s s e ,
1 9 5 2 s t a t . n o v .
M a r g u l i s , 1 9 7 4
O r d e r
O x y m o n a d i d a
G r a s s e ,
1 9 5 2
P h y l u m 3 .
M i c r o s p o r i d i a c
B a l b i a n i , 1 8 8 2 s t a t .
n o v . W e i s e r , 1 9 7 7
S u b p h y l u m
1 . R u d i m i c r o s p o r a s u b p h y l .
n o v . ( a
b r o ad e r c o n c e p t t h a n
c l a s s
M i c r o s p o r e a S p r a g u e ,
1 9 7 7 ) ; ( p o l a r o p l a s t a b s e n t ; s p o r e s
u s u a l l y
s p h e r i c a l ,
r a r e l y r o d s h ap e d )
C l a s s
1 . M e t c h n i k o v e l l e a
W e i s e r , 1 9 7 7 ( p o l a r t u b e s
l a c k i n g a n o u t e r h o n e y c o m b
l a y e r ;
m a n u b r o i d , n o n s p i r a l )
O r d e r 1 . M e t c h n i k o v e l l i d a V i v i e r , 1 9 7 5
C l a s s
2 .
M i n i s p o r e a c l . n o v . ( m a n u b r i u m
a b s e n t ; p o l a r t u b e
c o i l e d , w i t h h o n e y c o m b o u t e r
l a y e r )
O r d e r
M i n i s p o r i d a
S p r a g u e , 1 9 7 2
S u b p h y l u m 2 .
P o l a r o p l a s t a
s u b p h y l .
n o v .
( p o l a r o p l a s t
p r e s e n t ;
s p o r e s
u s u a l l y
o v a l , r a r e l y r o d s h a p e d
o r p y r i f o r m )
C l a s s
1 .
P l e i s t o p h o r e a
c l .
n o v .
( m u l t i p l y
b y
p l a s m o t o m y ;
o n e
s p o r e
t y p e )
O r d e r
P l e i s t o p h o r i d a
S t e m p e l l ,
1 9 0 6
C l a s s 2 .
D i s p o r e a
c l .
n o v .
( m u l t i p l y b y
b i n a r y
f i s s i o n ;
d i s p o r o g e n i c ,
i . e . ,
t w o
s p o r e
t y p e s )
S u b c l a s s 1 . U n i k a r y o t i a
s u b c l . n o v .
( s i n g l e
n u c l e u s
t h r o u g h o u t )
S u b c l a s s
2 .
D i p l o k a r y o t i a
s u b c l .
n o v . ( d i p l o k a r y o t i c ,
t w o a s s o c i a t e d n u c l e i ) ;
e . g . ,
N o s e m a ,
V a i r i m o r p h a
a
M e t a m o n a d s
w i t h o n e
o r
t w o
t e t r a k o n t
k i n e t i d s ,
l a c k i n g
a c o n t r a c t i l e
a x o s t y l e , a n d u s u a l l y w i t h o n e
o r
t w o
c y t o s t o m e s
a n d
c y t o p h a r y n x e s ;
s e x u n k n o w n .
b
M e t a m o n a d s
w i t h t wo , f o u r , o r s i x b i k o n t
k i n e t i d s j o i n e d
b y a
p a r a c r y s t a l l i n e
p a r a x o s t y l e ;
c o n t r a c t i l e a x o s t y l e
t y p i c a l l y p r e s e n t ;
c i l i a w r a p p e d a r o u n d
b o d y
i n
l e f t - h a n d e d s p i r a l ; c y t o p h a r y n x
a b s e n t , d i p l o i d
o r h a p l o i d s e x u a l l i f e c y c l e .
( I n c o n t r a s t t o G r a s s i , A x o s t y l a r i a a n d
M e t a m o n a d a
no w
b o t h e x cl u d e P a r a b a s a l i a . )
M i c r o s p o r a S p r a g u e ,
1 9 7 7 i s a n
u n d e s i r a b l e p h y l u m n a m e s i n c e
M i c r o s p o r a i s
a g r e e n a l g a ;
f o r
a
g o o d c l a d i s t i c t r e a t m e n t
o f m i c r o s p o r i d i a n d i v e r s i t y ,
s e e
r e f e r e n c e
8 1 d .
c a l l y e f f i c i e n t ,
a e r o b i c a l l y r e s p i r i n g
p r o t o z o a n
a b l e
t o
make
ATP
b y o x i d a t i v e p h o s p h o r y l a t i o n
a n d
e f f i c i e n t a - o x i d a t i o n
o f
l i p i d s
( 3 3 ,
4 3 ) .
T h e
d e v e l o p m e n t
o f
a
p e r m a n e n t G o l g i
d i c t y o s o m e
a n d t h e c h a n g e o v e r
f r o m
7 0 S t o
8 0 S
r i b o s o m e s
may
h a v e
o c c u r r e d
l a t e r
s t i l l
( 3 8 ,
3 9 , 4 3 , 4 5 b ) .
T h e
t r a n s i t i o n
f r o m a p r i m i t i v e
a r c h e z o a n o b t a i n i n g e n e r g y
b y g l y c o l y s i s t o
a w e l l - d e v e l o p e d , a e r o b i c a l l y r e s p i r i n g
p r o t o z o a n
i n v o l v e d a
much l a r g e r
n u m b e r o f
f u n d a m e n t a l
c h a n g e s
i n c e l l
a n d
m a c r o m o l e c u l a r s t r u c t u r e
t h a n o c c u r r e d
d u r i n g
t h e t r a n s i -
t i o n
b e t w e e n
P r o t o z o a a n d
a n y
o f
t h e f o u r h i g h e r e u k a r y o t e
k i n g d o m s .
F o r t h i s
r e a s o n ,
I
a m c o n v i n c e d
t h a t
t h e d i s t i n c -
t i o n b e t w e e n A r c h e z o a
a n d
a l l o t h e r
e u k a r y o t e s
s h o u l d
b e
r e c o g n i z e d
b y
t h e
h i g h e s t
p o s s i b l e
t a x o n o m i c r a n k i n g
w i t h i n
t h e
E u k a r y o t a .
I t h e r e f o r e h a v e
g r o u p e d
t h e
f i v e
k i n g d o m s
P r o t o z o a ,
C h r o m i s t a, F un gi , A n i m a l i a ,
a n d P l a n t a e
i n t o a
s u p e r k i n g d o m
M e t a k a r y o t a
( 2 6 , 3 2 , 4 5 b )
a n d a l s o
c r e a t e d
a
s u p e r k i n g d o m
A r c h e z o a
( c o n t a i n i n g
o n l y
t h e
k i n g d o m
A r c h -
e z o a ) .
T h e s e
c h a n g e s
made
i t
n e c e s s a r y
t o
r a i s e
b o t h
E u -
k a r y o t a
a n d B a c t e r i a
i n r a n k f r o m
s u p e r k i n g d o m
t o
e m p i r e .
T a b l e
1
s u m m a r i z e d t h e
r e s u l t i n g
e i g h t - k i n g d o m
s y s t e m ;
I
b e l i e v e i t t o
b e
p h y l o g e n e t i c a l l y
s o u n d e r
t h a n
W h i t t a k e r ' s
f i v e- k i ng d o m s y s t e m
( 1 4 7 )
w i t h i t s t h r e e
p o l y p h y l e t i c h i g h e r
k i n g d o m s
a n d t o b e
a b e t t e r
r e p r e s e n t a t i o n
o f
t h e
m a j o r
m e g a e v o l u t i o n a r y
c l e a v a g e s
w i t h i n t h e
t r e e o f
l i f e t h a n
M a r g u l i s ' s
f i v e - k i n g d o m s y s t e m
( 9 6 ) .
O r i g i n a l l y ,
I t r e a t e d A r c h e z o a
o n l y
a s
a
s u b k i n g d o m
o f
P r o t o z o a .
B u t t h i s wa s
b e f o r e
I
was a w a r e o f t h e
e v i d e n c e
f o r
7 0 S
r i b o s o m e s
( s u c h
e v i d e n c e i s
s t i l l
n o t a v a i l a b l e
f o r
A r c h a m o e b a e
[ a n d
n e e d s t o
b e c o n fi r m e d
b y
b r o a d e r
s u r -
v e y s
e v e n
i n
t h e
o t h e r
two
p h y l a ] ,
b u t t h e r e
a r e
g o o d
u l t r a s t r u c t u r a l a r g u m e n t s
f o r
t h e i r i n c l u s i o n
i n
A r c h e z o a
[ 3 6 ] )
o r
r e a l i z e d t h a t
p e r o x i s o m e s
a l s o
were
u n i f o r m l y
a b -
s e n t ;
i t w a s
a l s o
a t
a
t i m e
when t h e i d e a o f
t h e
p r i m i t i v e n e s s
o f t h e
a r c h e z o a n p h e n o t y p e ( 2 0 ,
2 1 )
wa s
o n l y
a
g o o d
w o r k i n g
h y p o t h e s i s ,
r a t h e r
t h a n o n e w e l l
s u b s t a n t i a t e d
b y
rDNA
p h y l o g e n y
a n d b y
t h e p r o k a r y o t i c - l i k e
f e a t u r e s o f
m i -
c r o s p o r i d i a n
2 3 S
rRNA
( 1 4 3 )
a n d
G i a r d i a
1 6 S
rRNA
( 1 2 8 ) .
C o n s e r v a t i v e p r o t o z o o l o g i s t s m ay
w i s h t o r e t a i n
A r c h e z o a
a s
a s u b k i n g d o m
o f P r o t o z o a ,
b u t i n
m y
v i e w
t h e r e i s a
t r e m e n d o u s
g a i n
i n
p r e d i c t i v e
v a l u e
i n
m a k i n g
t h e
p r i m a r y
d i v i s i o n
w i t h i n
e u k a r y o t e s
t h a t
b e t w e e n s u p e r k i n g d o m s
A r c h e z o a
a n d M e t a k a r y o t a ,
a n d t h i s o b v i o u s l y
c a n n o t
b e
d o n e
b y
r e t a i n i n g
A r c h e z o a
w i t h i n
t h e same
k i n g d o m
a s
P r o t o z o a .
A l l
p r o t o z o a
a r e f u n d a m e n t a l l y
c h i m e r i c
i n
o r i g i n ,
h a v i n g
a r i s e n
b y
t h e
p e r m a n e n t
i n c o r p o r a t i o n
o f
s y m b i o t i c
b a c t e r i a i n t o
a m e t a m o n a d
a r c h e z o a n h o s t t o
f o r m
m i t o c h o n -
d r i a
( 3 9 )
a n d
p r o b a b l y
a l s o
p e r o x i s o m e s
( 3 3 ) ;
t h e
d i s t i n c t i o n
b e t w e e n
a r c h e z o a
a n d
p r o t o z o a
l i e s n o t
i n
t h e mere
a b s e n c e
o r
p r e s e n c e
o f m i t o c h o n d r i a a n d
p e r o x i s o m e s ,
s i n c e s e v e r a l
p r o t o z o a n
t a x a
h a v e
i n d e p e n d e n t l y
l o s t
p e r o x i s o m e s
a n d
n e a r l y
a s
many
h a v e
a l s o
t o t a l l y
l o s t m i t o c h o n d r i a
o r e l s e
c o n v e r t e d
t h e m
i n t o
h y d r o g e n o s o m e s .
A r c h e z o a
a r e
d e f i n e d
a s
e u k a r y o t e s
t h a t
a r e
p r i m i t i v e l y
w i t h o u t
m i t o c h o n d r i a
( 2 1 )
a n d
p e r o x i s o m e s ( 2 6 ) :
t h u s ,
t h e y
h a d a n
a u t o g e n o u s ,
n o n -
s y m b i o t i c
o r i g i n
( 3 3 a ) a n d ,
u n l i k e a l l
o t h e r
e u k a r y o t e s ,
a r e
n o t
c e l l u l a r a n d
g e n o m i c
c h i m e r a s .
T r a n s i t i o n a l
P r o b l e m s
i n
N a r r o w i n g
t h e
D e f i n i t i o n
o f P r o t o z o a
Some
may o b j e c t
t o t h e
r e t e n t i o n
o f
t h e n a m e
P r o t o z o a ,
f o l l o w i n g
t h e r e m o v a l
o f t h e
n u t r i t i o n a l l y
p r o t o z o a - l i k e
A r c h e z o a
a n d
B i c o e c e a ,
b u t
i t
h a s b e e n
c o m m o n
p r a c t i c e
t h r o u g h o u t
t a x o n o m i c
h i s t o r y
when
r e m o v i n g
m i n o r i t y a t y p -
VOL.
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 12/42
9 6 4
CAVALIER-SMITH
i c a l
groups
f r o m e s t a b l i s h e d t a x a t o r e t a i n t h e
o r i g i n a l
name
f o r
i t s
m a j o r i t y
c o n s t i t u e n t s :
w e l l - k n o w n
e x a m p l e s
o f t h i s
a re
s u b p h y l u m
I n s e c t a
( t h a t
o n c e
i n c l u d e d
h y d r a ) ,
P r o t o z o a
( t h a t
i n c l u d e d
r o t i f e r s ) ,
a n d
A n i m a l i a
( t h a t
i n c l u d e d
p r o t o z o a
a n d
b a c t e r i a ) .
I n
s u c h
c a s e s ,
t h e v a l u e o f h i s t o r i c a l c o n t i n u -
i t y
o f
w e l l - k n o w n
names
o u t w e i g h s
t h e
t e m p o r a r y
c o n f u s i o n
c a u s e d
b y
t h e
r e f i n e m e n t
i n
t h e i r
m e a n i n g
b y
t h e r e m o v a l o f
a b e r r a n t m i n o r i t i e s .
I
h o p e
t h a t
t h i s
w i l l b e t r u e f o r
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a ,
w h i c h i n
t h e r ef i ne d
s ens e
a d v o c a t e d
h e r e
c o r r e s p o n d s
c l o s e l y
t o
h i s t o r i c a l
usage
a n d
t o most
b i o l o g i s t s '
i d e a
o f what
p r o t o z o a
a r e .
R e c e n t l y , p r o t o z o a
( w i t h
a
l o w e r c a s e
p )
h a v e
b e e n d e f i n e d
s i m p l y
a s
p h a g o -
t r o p h i c
p r o t i s t s
( 6 0 ) ;
t h i s
c e r t a i n l y c o r r e s p o n d s
c l o s e l y
t o
t h e
t r a d i t i o n a l
p r o t o z o o l o g i s t ' s
s p h e r e
o f
i n t e r e s t ,
b u t
t h o u g h
e c o l o g i c a l l y
u s e f u l ,
i t i s
i n a d e q u a t e
f o r
s y s t e m a t i c
purposes
f o r t h r ee
reasons:
f i r s t ,
t h e
c l a s s i c a l
p r o b l e m
w i t h
e u g l e n o i d s
a n d
d i n o f l a g e l l a t e s ,
which ar e
c l e a r l y
v al i d t a xa e v e n
t h o u g h
o n l y
some
are
p h a g o t r o p h s ;
s e c o n d ,
b e c a u s e t h e
most
c l e a r -
c u t
d e m a r c a t i n g
l i n e b e t w e e n
P r o t o z o a
a n d C h r o m i s t a d o e s
n o t f a l l
e x a c t l y a l o n g
t h e
p h a g o t r o p h y / n o n p h a g o t r o p h y
d i -
v i d e ;
a n d
t h i r d ,
b e c a u s e
p h a g o t r o p h y
i s f o u n d on
b o t h s i d e s
o f t h e e v e n
more
f u n d a m e n t a l
a r c h e z o a n / m e t a k a r y o t e
d i s -
t i n c t i o n .
T h i s
i s
n o t
s u r p r i s i n g
s i n c e
p h a g o t r o p h y
i s
a n
a n c e s t r a l
p a r a p h y l e t i c
c h a r a c t e r t h a t
e v o l v e d
d u r i n g
t h e
o r i g i n
o f
e u k a r y o t e s
( a n d p r o b a b l y
p l a y e d
t h e
k e y
r o l e
i n t h a t
r a d i c a l t r a n s f o r m a t i o n
o f
t h e i r
e u b a c t e r i a l a n c e s t o r
[ 2 7 , 3 5 ,
3 7 ,
1 3 0 ] )
a n d t h e r e f o r e
on i t s own i s
n o t
a
s u f f i c i e n t r e a s o n
f o r
g r o u p i n g t o g e t h e r
o r g a n i s m s
t o
f o r m a
m a j o r
e u k a r y o t i c
t a x o n .
H o w e v e r , p h a g o t r o p h y
r e m a i n s
a
u s e f u l
a i d t o
d e f i n i n g
p r o t o z o o l o g y ,
which I
s u g g e s t
i s
t h e
s t u d y
o f
P r o t o z o a ,
A r c h e z o a ,
a n d
p h a g o t r o p h i c
c h r o m i s t s .
P r o t o z o o l o g y
t h u s
c o v e r s a
b r o a d e r
f i e l d
t h e n
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a ,
a n d
p r o t i s t o l o g y
c o v e r s a b r o a d e r f i e l d
s t i l l ,
t h a t o f a l l
p r o t i s t s
( s m a l l
p ) ,
t h a t
i s , u n i c e l l u l a r ,
c o l o n i a l , f i l a m e n t o u s , p l a s m o -
d i a l ,
a n d
m i n i m a l l y
d i f f e r e n t i a t e d m u l t i c e l l u l a r
e u k a r y o t e s
( 1 7 ) .
T h e r e
i s v a l u e i n
b o t h
t h e
p r o t o z o o l o g i c a l
a n d
t h e
p r o t i s t o l o g i c a l
p e r s p e c t i v e s ,
d e p e n d i n g
on t h e
p r o b l e m
i n
h a n d ;
n e i t h e r
c l a s s i f i c a t i o n o f
b i o l o g i s t s c o r r e s p o n d s
t o
a
s i n g l e k i n g d o m
i n t h e
e i g h t - k i n g d o m s y s t e m ,
a n d
i n t h i s
a ge
o f
g l a s n o s t
t h e r e i s
no r e a s o n
why
i t
s h o u l d .
E x c l u s i o n
o f P a r a b a s a l i a f r o m
A r c h e z o a
O r i g i n a l l y ,
Archezoa
i n c l u d e d
o n e m aj o r
t a x o n
now r e -
m o v e d
f r o m i t : t h e
P a r a b a s a l i a .
P a r a b a s a l i a
d i f f e r f r o m
Archezoa
i n
two
i m p o r t a n t
w a ys:
( i )
t h e y
h a v e
e x c e p t i o n a l l y
w e l l -d e v e l o p ed d i c t y o s o m e s,
a n d
( i i )
t h e y h a v e h y d r o g e n o -
s o m e s .
T h e y
a l s o
b r a n c h
h i g h e r
u p
t h e
e u k a r y o t e
rDNA
t r e e
( 7 8 , 1 2 7 )
( F i g .
1 )
t h a n
t r u e
A r c h e z o a ;
t h i s i s
c o n s i s t e n t
w i t h
my
t h e si s t h at
t h e y
ar e
n o t
p r i m i t i v e l y
a m i t o c h o n d r i a l a n d
t h a t t h e i r
h y d r o g e n o s o m e s
may
h a v e
e v o l v e d f r o m
m i t o -
c h o n d r i a
( 2 8 , 3 3 ) .
The
s i m i l a r i t y
o f t h e
t r i c h o m o n a d h y d r o -
g e n o s o m a l
f e r r e d o x i n
presequence
( 7 8 a )
t o
p r e s e q u e n c e s
o f
m i t o c h o n d r i a l
p r o t e i n s
i s c o n s i s t e n t
w i t h
a
m i t o c h o n d r i a l
o r i g i n ,
a s i s t h e
a b s e n c e
o f
t h e
p e r o x i s o m a l
t y p e
o f
t a r g e t i n g
sequences
f r o m
t r i c h o m o n a d s
( 7 9 a ) .
I n some
a n a e r o b i c
c i l i a t e s t h e
h y d r o g e n o s o m e s
h a v e
c r i s t a - l i k e m e m b r a n e s ,
which
g i v e s
some
s u p p o r t
t o
a
p o s s i b l e o r i g i n f r o m m i t o -
c h o n d r i a
( 6 1 c ) ; t h i s ,
l i k e t h e
presence
o f
p e r o x i s o m a l t a r g e t -
i n g sequences
i n
f u n g a l
h y d r o g e n o s o m e s
( 9 9 a ) , h o w e v e r ,
i s
no
e v i d e n c e
f o r t h e
a n c e s t r y
o f
p a r a b a s a l i a n
h y d r o g e n o s -
omes,
s i n c e
h y d r o g e n o s o m e s
a re
a l m o s t
c e r t a i n l y p o l y p h y l -
e t i c
( 2 8 ) . H o w e v e r ,
l i k e
b a c t e r i a a n d
M i c r o s p o r i d i a ( 7 4 , 1 4 3 ) ,
P a r a b a s a l i a
h a v e
7 0 S r i b o s o m e s
( 4 6 b ) : w h e t h e r
P a r a b a s a l i a
d i v e r g e d
b e f o r e
( 8 6 a )
o r
a f t e r
( F i g . 1 ) ( 3 8 ,
4 3 )
t h e
a d i c t y o s o -
m a l
P e r c o l o z o a ,
w h i c h ( e x c e p t
f o r
t h e
l y r o m o n a d s )
d o h a v e
m i t o c h o n d r i a ,
i s o f
k e y i m p o r t a n c e
f o r
d e c i d i n g
w h e t h e r
t h e y r i g h t l y b e l o n g i n t h e A r c h e z o a r a t h e r t h a n
i n t h e
P r o t o z o a s e n s u s t r i c t o
a s
I t r e a t t h e m h e r e . T h e 1 8 S
rRNA
t r e e ( F i g .
1 )
a t p r e s e n t d o e s n o t
u n a m b i g u o u s l y
r e s o l v e t h i s
q u e s t i o n . A
r e c e n t
s t u d y
b a s e d o n s e v e r a l
t r i c h o m o n a d
l o n g e r p a r t i a l
2 8 S
rRNA
s e q u e n c e s
a l s o
d i d
n o t
r e s o l v e
t h e
i s s u e ;
P a r a b a s a l i a
b r a n c h e d a b o v e E u g l e n o z o a when
a G i -
a r d i a a r d e a e
s e q u e n c e
w a s i n c l u d e d
b u t b e l o w
E u g l e n o z o a
w h e n i t w a s e x c l u d e d
( 1 3 9 a ) .
L e i p e
e t
a l .
( 8 6 a )
h a v e
r e c e n t l y
c l a i m e d
t o
h a v e s h o w n
b y
rRNA
s e q u e n c e a n a l y s i s t h a t
P a r a b a s a l i a
d i v e r g e d
b e f o r e
t h e
m e t a m o n a d d i p l o m o n a d s , b u t t h i s
c l a i m i s
n o t
s u p p o r t e d
b y t h e d a t a
s h o w n i n
t h e i r p a p e r . T h e y t e s t e d t h e e f f e c t s o f
u s i n g d i f f e r e n t
b a c t e r i a l
o u t g r o u p s
o n
t h e
e a r l y
b r a n c h i n g
o r d e r o f e u k a r y o t e
t a x a a n d f o u n d f o u r t o p o l o g i c a l l y
d i f f e r -
e n t t r e e s : d i f f e r e n t o u t g r o u p s
g a v e
d i f f e r e n t
t r e e s ,
b u t
o f
t h e
4 1
d i f f e r e n t t r i a l s ,
2 2
( o v e r
h a l f ) g a v e
o n e o r t h e o t h e r o f t h e
t w o t r e e s t h a t h a d
P a r a b a s a l i a
d i v e r g i n g
a f t e r d i p l o m o n a d s .
T h u s ,
t h e i r a n a l y s i s w e a k l y s u p p o r t s t h e
l a t e r
d i v e r g e n c e o f
t h e
P a r a b a s a l i a : t h e
o p p o s i t e
t o
w h a t t h e y c l a i m .
E x c l u s i o n o f
E n t a m o e b i a
f r o m A r c h e z o a
A s e c o n d p r o b le m a t i c t a xo n
o n c e
i n c l u d e d
i n t h e A r c h e -
z o a
( 2 1 ) ,
b u t l a t e r e x c l u d e d
f r o m i t ( 3 6 ) ,
i s
t h e
E n t a m o e -
b i d a e . M o l e c u l a r s e q u e n c e
t r e e s g i v e c o n f l i c t i n g e v i d e n c e
a s
t o w h e t h e r
t h e y a r e p r i m i t i v e l y o r s ec o n da r i l y
w i t h o u t
m i t o c h o n d r i a ;
t h e rRNA t r e e s u p p o r t s t h e i d e a o f
a
s e c o n d -
a r y l o s s o f m i t o c h o n d r i a
a n d
p e r o x i s o m e s
( m u c h
m o r e
s t r o n g l y
t h a n
f o r P a r a b a s a l i a ) ,
w h i l e
t h e
e l o n g a t i o n
f a c t o r l a
t r e e
s u p p o r t s t h e i r o r i g i n a l a b s e n c e
( 6 8 a ) , a s
d o
s e v e r a l
o t h e r
c h a r a c t e r s ( 4 3 ,
1 0 3 ) .
H o w e v e r , c o n t r a r y
t o
w h a t
i s o f t e n
s a i d
a b o u t t h e a b s e n c e o f G ol g i
d i c t y o s o m e s i n E n t a m o e b a
s p p . ,
t h e r e i s a t l e a s t
o n e p u b l i s h e d m i c r o g r a p h s h o w i n g
a
s m a l l
d i c t y o s o m e
( 6 5 ) .
M o r e o v e r ,
l i k e
m e t a k a r y o t e s b u t
u n l i k e
A r c h e z o a , t h e y h a v e
s p l i c e o s o m a l i n t r o n s ( 4 1 a ) . I
t h e r e f o r e
c o n t i n u e
t o
e x c l u d e
E n t a m o e b i d a e f r o m
t h e
A r c h e z o a
a n d
p l a c e
t h e m
i n
t h e k i n g d o m P r o t o z o a i n t h e
s u b k i n g d o m
D i c t y o z o a , a s a new p h y l u m E n t a m o e b i a :
i n v i e w o f
t h e
c o n f l i c t i n g e v i d e n c e , we
c a n n o t y e t t o t a l l y e x c l u d e t h e
p o s s i b i l i t y
t h a t t h e y m i g h t
b e
a r c h e z o a a f t e r a l l ( 4 3 ) ,
b u t
d e t a i l e d s t u d y o f t h e
rRNA
s e q u e n c e
a l i g n m e n t
c o n v i n c e s
m e t h a t t h e y
r e a l l y a r e s e c o n d a r i l y
a m i t o c h o n d r i a l ; t h e
1 8 S
rRNA t r e e s u g g e s t s t h a t
t h e y
m ay
h a v e b e e n
d e r i v e d
f r o m
m y c e t o z o a n
a m o e b a e .
A r e
M i c r o s p o r i d i a A r c h e z o a
o r P r o t o z o a ?
U n l i k e
P a r a b a s a l i a ,
M i c r o s p o r i d i a h a v e n o
h y d r o g e n o -
s o m e s
o r
p e r m a n e n t
w e l l - d e v e l o p e d
G o l g i d i c t y o s o m e s ,
s o
t h e r e
a r e n o u l t r a s t r u c t u r a l
r e a s o n s
t o
s u s p e c t t h a t t h e y h a v e
b e e n
m i s p l a c e d
i n t h e k i n g d o m A r c h e z o a
a n d a r e s e c o n d -
a r i l y
d e r i v e d
f r o m
P r o t o z o a
b y
t h e l o s s
o f
m i t o c h o n d r i a
a n d
p e r o x i s o m e s .
T h e
f a c t t h a t ,
u n l i k e t h e t w o a r c h e z o a n
p h y l a ,
b o t h
o f
w h i c h
h a v e f r e e - l i v i n g
m e m b e r s ,
m i c r o s p o r i d i a
a r e
o b l i g a t e i n t r a c e l l u l a r
p a r a s i t e s o f e u k a r y o t e s w i t h
m i t o c h o n -
d r i a h a s ,
h o w e v e r ,
a r o u s e d
s o m e s k e p t i c i s m
a s
t o t h e i r
p r i m i t i v e l y a m i t o c h o n d r i a l
c h a r a c t e r :
c o u l d
t h e y
h a v e s u f -
f e r e d
e x t r e m e
p a r a s i t i c r e d u c t i o n ,
i n c l u d i n g
t h e l o s s
n o t o n l y
o f m i t o c h o n d r i a a n d p e r o x i s o m e s
b u t
a l s o o f l y s o s o m e s ,
c i l i a ,
a n d
c e n t r i o l e s
( t h e l a t t e r t h r e e
o r g a n e l l e s a r e p r e s e n t i n
a l l o t h e r
A r c h e z o a
b u t a b s e nt
f r o m
m i c r o s p o r i d i a ) ? I n i t i a l l y ,
t h e p r e s e n c e
o f
7 0 S r i b o s o m e s
i n
M i c r o s p o r i d i a ( 7 4 , 1 4 3 )
a p p e a r e d t o
s u p p o r t
t h e i r
i n c l u s i o n i n t h e A r c h e z o a
s i n c e
t h i s a p p e a r e d l i k e l y t o
b e
a n a n c e s t r a l c h a r a c t e r
d e r i v e d
MICROBIOL. REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 13/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND
I T S PHYLA
9 6 5
d i r e c t l y
f r o m b a c t e r i a .
The
same was
t r u e
f o r t h e d e m o n -
s t r a t i o n
t h a t M i c r o s p o r i d i a ,
l i k e b a c t e r i a ,
h a v e
no
s e p a r a t e
5 . 8 S
rRNA
( 1 4 3 ) ;
t h e c o r r e s p o n d i n g
s e q u e n c e s
a r e
i n c l u d e d
as p a r t o f
t h e 2 3 S
rRNA
m o l e c u l e .
H o w e v e r ,
t h e r e c e n t
d e m o n s t r a t i o n
t h a t t r i c h o m o n a d s
a l s o h a v e
7 0 S
r i b o s o m e s
( 4 6 b ) d i m i ni s h es t h e
f o r c e o f
t h i s
argument
b e c a u s e
o f t h e
r e a s o n s
f o r t h i n k i n g
t h a t
P a r a b a s a -
l i a
a r e
s e c o n d a r i l y a m i t o c h o n d r i a l ,
i . e . ,
t h e
p r e s e n c e
o f
d o u b l e - m e m b r a n e d
h y d r o g e n o s o m e s ,
p e r h a p s
d e r i v e d
f r o m
m i t o c h o n d r i a ,
a n d
o f
G o l g i
d i c t y o s o m e s . I f
P a r a b a s a l i a
r e a l l y
a r e
s e c o n d a r i l y
a m i t o c h o n d r i a l ,
t h e n
e i t h e r
t h e
t r a n -
s i t i o n
f r o m
7 0 S
t o 8 0 S
r i b o s o m e s
o c c u r r e d
a f t e r t h e o r i g i n
o f
m i t o c h o n d r i a
o r
e l s e
i t i s p o s s i b l e
f o r
7 0 S
r i b o s o m e s
t o
e v o l v e
s e c o n d a r i l y
f r o m
8 0 S
r i b o s o m e s .
I n
e i t h e r case,
t h e
7 0 S r i b o s o m e s
o f m i c r o s p o r i d i a
a r e
n o t s u f f i c i e n t
e v i d e n c e
t h a t
m i c r o s p o r i d i a
a r e p r i m i t i v e l y
a m i t o c h o n d r i a l .
L i k e w i s e ,
t h e r e c e n t e s t a b l i s h m e n t
o f P e r c o l o z o a
( 3 8 , 4 3 ) a s
a p h y l u m
o f m i t o c h o n d r i o n - c o n t a i n i n g
protozoa
t h a t p r o b a b l y
p r i m i -
t i v e l y l a c k
G o l g i
d i c t y o s o m e s i m p l i e s
t h a t
d i c t y o s o m e s
e v o l v e d
a f t e r
m i t o c h o n d r i a :
t h u s , t h e i r
a b s e n c e
f r o m
m i -
c r o s p o r i d i a ,
c o n t r a r y
t o e a r l i e r
a s s u m p t i o n s
( 2 6 , 3 0 ,
3 1 ) ,
c a n n o t b e
u s e d t o s u p p o r t
t h e a r c h e z o a n
s t a t u s
o f m i -
c r o s p o r i d i a :
t h e y
m i g h t i n s t e a d
b e l o n g
i n t h e
A d i c t y o z o a ,
t o g e t h e r w i t h
P e r c o l o z o a
( i n d e e d , t h e y
f o r m e d a
c l a d e
w i t h
P e r c o l o z o a
i n t h e c o n s e n s u s
t r e e f r o m
w h i c h
t h e b o o t s t r a p
v a l u e s
f o r
F i g .
1
were
t a k e n ) .
T h e
a b s e n c e
o f 5 .8 S rRNA
a l s o i s not a
s t r o n g
a r g u m e n t,
s i n c e
a
s i n g l e
d e l e t i o n
c o u l d
remove
t h e RNA p r o c e s s i n g
s i t e
f r o m
t h e p r e - r R N A
t h a t i s
r e c o g n i z e d
by t h e enzyme
t h a t
c l e a v e s i t
t o
g e n e r a t e
5 - 8 S
p l u s
2 8 S rRNA
a n d t h u s
s e c o n d -
a r i l y
m ake t h e i r l a r g e
s u b u n i t
rRNA r e s e m b l e
b a c t e r i a l 2 3 S
rRNA.
Now
t h a t
s e v e r a l
m i c r o s p o r i d i a n
s m a l l - s u b u n i t
rRNA
s e q u e n c e s
a r e
a v a i l a b l e , i t
i s c l e a r
t h a t
t h e y s h a r e
s e v e r a l u n i q u e
d e l e t i o n s ,
s i n c e p i e c e s
a r e m i s s i n g
t h a t a r e
p r e s e n t
i n b a c t e r i a
a s w e l l
a s
i n
a l l o t h e r
e u k a r y o t e s ,
making
t h e
m i c r o s p o r i d i a n
s m a l l e r t h a n
any
n o n m i t o c h o n d r i a l
s m a l l -
s u b u n i t
rRNA.
S i n c e
t h i s s m a l l
s i z e o f t h e
s m a l l - s u b u n i t
rRNA i s c e r t a i n l y
t h e r e s u l t
o f a s e c o n d a r y
s h o r t e n i n g
a n d
s i m p l i f i c a t i o n
o f
m i c r o s p o r i d i a n
rRNA,
i t
i s
h i g h l y
p l a u s i b l e
t h a t
t h i s i s t r u e a l s o
f o r t h e i r
2 3 S rRNA. E l s e w h e r e
( 4 5 b ) ,
I
h a v e s u g g e s t e d
t h a t t h e g a i n
a n d
l o s s o f
m i t o c h o n d r i a
m i g h t
b e
e x p e c t e d t o
h a v e c a u s e d i n c r e a s e s
a n d d e c r e a s e s ,
r e sp e c -
t i v e l y , i n
t h e s i z e
o f
rRNA a n d
t h e number
o f
a t t a c h e d
p r o t e i n s
a s
w e l l a s
c h a n g e s i n
t h e
rRNA
n u c l e o t i d e
se -
q u e n c e ,
b e c a u s e
o f t h e n e e d ,
when
m i t o c h o n d r i a
a r e p r e s e n t
( b u t
n o t
o t h e r w i s e ) ,
t o
p r e v e n t
m i t o c h o n d r i a l
r i b o s o m a l
p r o t e i n s
m ad e
i n
t h e c y t o s o l
f r o m b i n d i n g
t o
a n d
i n t e r f e r i n g
w i t h c y t o s o l i c
rRNA.
C o n c e i v a b l y ,
t h e r e f o r e ,
t h e
7 0 S
c h a r -
a c t e r o f b o t h
m i c r o s p o r i d i a n
a n d
p a r a b a s a l i a n
r i b o s o m e s
m i g h t ,
i n
p a r t
a t
l e a s t ,
b e
a
s e c o n d a r y
r e s p o n s e
t o t h e
very
e a r l y
l o s s o f m i t o c h o n d r i a .
A s t u d y
o f
m e t a m o n a d
( p u t a t i v e -
l y
p r i m i t i v e l y a m i t o c h o n d r i a l )
a n d
o f p e r c o l o z o a n
r i b o s o m e s
w o u l d
u s e f u l l y
t e s t t h i s
h y p o t h e s i s
( a r e t h e y
7 0 S
o r 8 0 S ? )
a n d
c l a r i f y
t h e
s i g n i f i c a n c e
o f t h e
7 0 S r i b o s o m e s
o f
M i -
c r o s p o r i d i a
a n d
P a r a b a s a l i a .
Th e r e c e n t a n a l y s i s
o f L e i p e
e t a l .
( 8 6 a )
a n d my own
u n p u b l i s h e d
s t u d i e s show
t h a t t h e
p o s i t i o n
o f M i c r o s p o r i d i a
on t h e
rRNA
t r e e i s n o t
v e r y r o b u s t
a n d i s s e n s i t i v e
t o
w h i c h
b a c t e r i a l
o u t g r o u p
i s c h o s e n , e s p e c i a l l y
i f
o n l y
one
b a c t e -
r i u m
a n d
one
m i c r o s p o r i d i a n
a r e
i n c l u d e d .
L e i p e
e t a l . f o u n d t h a t m i c r o s p o r i d i a
b r a n c h l o w e r
down
t h a n P ar a b as a l i a
i n 2 6 o f
4 1 t r e e s . The b r a n c h i n g
o r d e r
o f
P e r c o l o z o a ,
P a r a b a s a l i a ,
a n d M i c r o s p o r i d i a
i n
F i g .
1 was
d i f f e r e n t
i n t h e
b o o t s t r a p p e d
c o n s e n s u s
t r e e
where P e r c o l o -
z o a a n d
M i c r o s p o r i d i a
a c t u a l l y
f o r m e d
a
c l a d e ,
b u t t h e
b o o t s t r a p
v a l u e f o r
t h i s
c l a d e ( 6 7 % )
was
s u f f i c i e n t l y
lo w
t h a t
o n e
c a n n o t
h a v e much c o n f i d e n c e
t h a t e i t h e r t o p o l o g y
i s
c o r r e c t :
i n d e e d ,
t h e
b r a n c h i n g
o r d e r
o f t h e s e
t h r e e
p h y l a
m a y
n e v e r
b e
u n a m b i g u o u s l y
r e s o l v a b l e
b y
rRNA
s e q u e n c e
t r e e s .
T h e t h r e e p h y l a
m u s t
h a v e
d i v e r g e d
v e r y
c l o s e
t o
t h e
t i m e
o f o r i g i n
o f m i t o c h o n d r i a .
S i n c e
F i g .
1 i s b a s e d
o n
2 6
b a c t e r i a
a n d
4
m i c r o s p o r i d i a ,
i t
i s p r o b a b l y
m o r e
r e l i a b l e
t h a n
t h a t
o f S o g i n ' s
g r o u p ( 8 6 a )
w h i c h
u s e d o n l y
1 ,
2 ,
3 , o r
6
b a c t e r i a ,
o n l y
1
m i c r o s p o r i d i a n ,
a n d
o n l y
1
p e r c o l o z o a n .
W h e n
t h e
t r e e
s h o w n
i n
F i g . 1
wa s r e r u n
w i t h o n l y
M e t h a -
n o c o c c u s
v o l t a e a s
t h e b a c t e r i a l
o u t g r o u p ,
h o w e v e r ,
i t d i d
show m i c r o s p o r i d i a
a l i t t l e b e l o w
t h e
m e t a m o n a d s .
On e
r e a s o n
f o r c o n s i d e r i n g
t h e
p o s s i b i l i t y
t h a t m i -
c r o s p o r i d i a
m a y b e s e c o n d a r i l y
a m i t o c h o n d r i a l
i s t h a t
V o s s -
b r i n c k
a n d
D i M a r i a
( 1 4 1 c ) h a v e
g o o d
e v i d e n c e
f o r U 2 , a n d
p r e l i m i n a r y
e v i d e n c e
f o r
U 6 ,
s p l i c e o s o m a l
s m a l l n u c l e a r
RNAs
i n m i c r o s p o r i d i a .
I f ,
a s
I h a v e p r o p o s e d
( 3 8 a ) ,
s p l i -
c e o s o m a l
i n t r o n s
o r i g i n a t e d
f r o m
g r o u p I I
i n t r o n s
a f t e r
t h e
l a t t e r
w e r e
i n t r o d u c e d
i n t o t h e
n u c l e u s
a s a
r e s u l t
o f t h e
s y m b i o t i c o r i g i n
o f
m i t o c h o n d r i a ,
t h e n
t h i s
w o u l d
i m p l y
t h a t
t h e y
m u s t o n c e
h a v e h a d
m i t o c h o n d r i a .
H o w e v e r , a l t h o u g h
t h e
r e c e n t
d i s c o v e r y
o f
g r o u p I I
i n t r o n s
i n p r o t e o b a c t e r i a
a n d
c y a n o b a c t e r i a
( 6 1 b )
s u p p o r t s
o n e o f
t h e k e y
a s s u m p t i o n s
o f t h i s
t h e o r y
o f
t h e o r i g i n
o f s p l i c e o s o m a l
i n t r o n s ,
t h e o t h e r
k e y
a s s u m p t i o n
( t h a t
s p l i c e o s o m a l
i n t r o n s
a r e
a b s e n t
f r o m
p r i m i t i v e l y
a m i t o c h o n d r i a l
e u k a r y o t e s )
h a s
s t i l l n o t
b e e n
s u f f i c i e n t l y
r i g o r o u s l y
t e s t e d .
O n l y
a b o u t
a
d o z e n p r o t e i n -
c o d i n g
g e n e s
h a v e s o
f a r
b e e n
s e q u e n c e d
f r o m
t h e m e t a -
monad
G i a r d i a ;
t h e
f a c t
t h a t
n o n e
h a v e
i n t r o n s ,
w h e r e a s
i n t r o n s
h a v e
b e e n
f o u n d i n
P e r c o l o z o a
( 1 1 7 c ) a l t h o u g h
f e w e r
g e n e s h a v e
b e e n
s e q u e n c e d ,
m e a n s
t h a t
t h e y
m u s t b e
r a r e r
t h a n
i n P e r c o l o z o a ,
b u t
u n t i l
m any m o r e G i a r d i a
g e n e s
a r e
s e q u e n c e d , i t
w o u l d
b e p r e m a t u r e
t o
c o n c l u d e t h a t
t h e y
a r e
t o t a l l y
a b s e n t ,
a s t h i s
t h e o r y p r e d i c t s .
C l e a r l y ,
w h e t h e r
M i c r o s p o r i d i a
s h o u l d
b e
c l a s s i f i e d i n
A r c h e z o a
o r
P r o t o z o a
c a n n o t y e t
b e d e t e r m i n e d
w i t h
g r e a t
c o n f i d e n c e .
B u t s i n c e
t h e r e
i s s t i l l
n o
s t r o n g
e v i d e n c e
t h a t
t h e y
a r e s e c o n d a r i l y
a m i t o c h o n d r i a l ,
I
l e a v e
t h e m
i n
t h e
A r c h e z o a .
I f ,
h o w e v e r ,
c l e a r
e v i d e n c e
w e r e t o
b e f o u n d
t h a t
t h e y
a r e
s e c o n d a r i l y a m i t o c h o n d r i a l ,
i t
w o u l d
b e n e c e s s a r y
t o
t r a n s f e r
t h e m
f r o m
t h e
k i n g d o m
A r c h e z o a
t o t h e k i n g d o m
P r o t o z o a a n d
t o
p l a c e t h e m
w i t h
t h e
P e r c o l o z o a
( w h i c h
t h e m s e l v e s
h a v e t w o
a m i t o c h o n d r i a l
g e n e r a i n
t h e
new c l a s s
L y r o m o n a d e a ;
s e e
b e l o w ) i n
t h e
s u b k i n g d o m
A d i c t y o z o a ,
w h i c h
i s c h a r a c t e r i z e d
by t h e a b s e n c e
o f
G o l g i
d i c t y o s o m e s .
T h e v i e w
t h a t
M i c r o s p o r i d i a
a r e m o r e
p r i m i t i v e t h a n
A r c h a m o e b a e
b e c a u s e
t h e y l a c k
c i l i a
( 1 1 5 b )
i s n o t
w e l l
b a s e d .
C i l i a
h a v e
b e e n l o s t
n u m e r o u s
t i m e s
d u r i n g
e u k a r y -
o t i c e v o l u t i o n :
a t
l e a s t
t w o
o t h e r
a m i t o c h o n d r i a l
t a x a
( E n t a -
m o e b i a
a n d t h e p a r a b a s a l i a n
D i e n t a m o e b a )
h a v e n o
c i l i a .
T h e
1 8 S rRNA
t r e e ( F i g .
1 ) c o n f i r m s
t h a t a l l o f t h e s e
t a x a
h a v e s e c o n d a r i l y
l o s t
c i l i a a n d
s u p p o r t s t h e
v i e w
t h a t c i l i a
e v o l v e d a t
t h e s a m e
t i m e a s
t h e
n u c l e u s
( 2 7 , 3 0 a ) ,
t h a t
a l l
n o n c i l i a t e
e u k a r y o t e s
a r e u l t i m a t e l y
d e r i v e d
f r o m a n c e s t o r s
w i t h c i l i a , a n d
t h a t
m i t o c h o n d r i a e v o l v e d
s u b s t a n t i a l l y
a f t e r
c i l i a i n
a
t e t r a c i l i a t e
h o s t
( 3 5 ,
3 7 , 3 8 ,
4 0 ,
4 3 ) .
F i g u r e 2 s h o w s
t h e
1 8
p h y l a
t h a t I i n c l u d e
w i t h i n
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
a n d t h e i r p o s t u l a t e d
e v o l u t i o n a r y
r e l a -
t i o n s h i p s
w i t h
o t h e r
o r g a n i s m s .
DIAGNOSIS
OF THE KINGDOM
PROTOZOA
U n i c e l l u l a r
p h a g o t r o p h i c
e u k a r y o t e s
w i t h m i t o c h o n -
d r i a
w o u l d
b e a
v e r y s i m p l e
d e f i n i t i o n
t h a t
w o u l d
i n c l u d e
t h e
v a s t
m a j o r i t y o f
P r o t o z o a
a n d
e x c l u d e
v e r y f e w ,
b u t
i t
w o u l d
a l s o i n c l u d e
a f e w C h r o m i s t a .
S u c h
a
d i a g n o s i s
w o u l d
a l s o
n o t
b e
s u f f i c i e n t l y
p r e c i s e
t o
d e f i n e
t h e
k i n g d o m ' s
e x a c t
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 14/42
9 6 6 CAVALIER-SMITH
K i n g d o m
FUNGI
K i n g d o m
ANIMALIA
K i n g d o m
I
PROTOZOA
i t
EMPIRE
EUKARYOTA
c h o n d r i o n l c r l s t a e
\?
1100
Ma SUPERKINGDOM
peroxisome
a go
METAKARYOTA
1
M e t a m o n a d a - . . M i c r o s p o r i d i a
SUPERKINGDOM
I
RCHEZOA
I
I
A r c h a m o e b a e
1750
Ma
a g o
EMPIRE
j
K i
BACTERIA
< T
A R
l
f
C y a n o b a c t e r i a
P r o t e o b a c t e r i a Posibacteria
S p i r o c h a e t a e
P l a n c t o b a c t e r i a j
Chlo r o b e a
_ ~ ~ ~
p h o t o s y n t h e s i s
t he a n c e s t r a l
cell
L n g d o m
ZCHAEBACTERIA
K
ingdom
EUBACTERIA
3500 Ma
a g o
F I G .
2 .
P h y l o g e n e t i c
r e l a t i o n s h i p s
b e t w e e n t h e
p r o t o z o a n
a n d
a r c h e z o a n
p h y l a
a n d
t h e
o t h e r
s i x
k i n g d o m s
b a s e d
o n
a n
i n t e g r a t i o n
o f
u l t r a s t r u c t u r a l
c l a d i s t i c s ,
rDNA
s e q u e n c e
t r e e s ,
a n d
t h e f o s s i l
r e c o r d ;
f o r m o r e d e t a i l e d
d i s c u s s i o n
o f
p r o t o z o a n
p h y l o g e n y ,
se e
r e f e r e n c e s
3 8 ,
4 0 ,
4 2 ,
a n d
4 3 .
T h r e e
p h y l a
a r e
n o t
a t t a c h e d
t o
t h e
t r e e
b e c a u s e
o f
t h e
l a c k
o f
c l e a r e v i d e n c e
a s t o
w h e r e t o
p u t
t h e m .
P r o b a b l y
a l l t h r e e
p h y l a
e v o l v e d
a f t e r t h e
o r i g i n
o f t u b u l a r
c r i s t a e .
T h e
p r o t o z o a n p h y l u m
D i n o z o a i s s h o w n
a s
i t s
c o n s t i t u e n t
s u b p h y l a : D i n o f l a g e l l a t a
a n d
P r o t a l v e o l a t a . T h e d a s h e d l i n e s i n d i c a t e
t h e
f o u r
m a j o r
s y m b i o t i c
o r i g i n s
o f
o r g a n e l l e s
i n
t h e
h i s t o r y
o f l i f e : t h e
s y m b i o t i c o r i g i n s
o f
m i t o c h o n d r i a , p e r o x i s o m e s ,
a n d
c h l o r o p l a s t s
a n d
t h e
s e c o n d a r y
s y m b i o s i s
b e t w e e n
two
e u k a r y o t e s ( S S )
t h a t
c r e a t e d
t h e C h r o m i s t a
( 3 9 ) .
T h r e e f e a t u r e s o f t h i s t r e e
a r e
p a r t i c u l a r l y
u n c e r t a i n :
( i )
t h e r e l a t i v e
b r a n c h i n g
o r de r o f
P a r a b a s a l i a
a n d
P e r c o l o z o a
( p u b l i s h e d
1 8 S
rRNA
t r e e s
s u g g e s t
t h a t P a r a b a s a l i a b r a n c h e d
o f f
b e f o r e ,
r a t h e r
t h a n
a f t e r , P e r c o l o z o a , t h o u g h
F i g .
1
s u g g e s t s
t h e
r e v e r s e ) ; i i
t h e
t i m i n g
o f t h e
o r i g i n
o f
c h l o r o p l a s t s ( i f e u g l e n o i d s
o b t a i n e d t h e i r
c h l o r o p l a s t s s e c o n d a r i l y
f r o m a n o t h e r
e u k a r y o t e
( 6 4 , 1 3 3 ) ,
r a t h e r
t h a n
b y d i v e r g e n c e
f r o m t h e
a n c e s t r a l
p h o t o s y n t h e t i c e u k a r y o t e
( 1 8 )
a s
a s s u m e d
h e r e ,
t h e n
t h e
o r i g i n
o f
c h l o r o p l a s t s
w o u l d
h a v e b e e n l a t e r
t h a n
s h o w n , j u s t
a f t e r
t h e
o r i g i n
o f c o r t i c a l
a l v e o l i ) ;
a n d
( i i i )
t h e
p o s i t i o n
o f t h e
M i c r o s p o r i d i a :
some
rRNA t r e e s
p l a c e
m i c r o s p o r i d i a
b e l o w M e t a m o n a d a
( 8 6 a ) ,
b u t
I
c o n s i d e r
t h a t o n
p r e s e n t
e v i d e n c e
o n e o f
t h e
a l t e r n a t i v e s s h o w n h e r e
i s
more
l i k e l y . O n l y
a s e l e c t i o n
o f
t h e
m a j o r
e u b a c t e r i a l t a x a
i s s h o w n .
- 1
I
--I
M I C R O B I O L .
R E V .
1 1 1 1 4
-
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 15/42
KINGDOM
PROTOZOA AND
I T S PHYLA
9 6 7
l i m i t s . T h e m o s t
s i m p l e , y e t a c c u r a t e
p h y l o g e n e t i c
d e f i n i t i o n
o f t h e
k i n g d o m P r o t o z o a
i s a s f o l l o w s : e u k a r y o t e s , o t h e r
t h a n
t h o s e t h a t
p r i m i t i v e l y
l a c k m i t o c h o n d r i a a n d p e r o x i -
s o m e s ( A r c h e z o a ) , w h i c h l a c k
t h e
s h a r e d d e r i v e d c h a r a c t e r s
t h a t d e f i n e
t h e f o u r
h i g h e r , d e r i v e d k i n g d o m s ,
A n i m a l i a ,
F u n g i , P l a n t a e , a n d C h r o m i s t a .
C l e a r l y , b e c a u s e i t
h a s
t o b e
d i s t i n g u i s h e d
b o t h f r o m
t h e
a n c e s t r a l k i n g d o m A r c h e z o a a n d
f r o m
t h e f o u r
k i n g d o m s
d e r i v e d
f r o m
i t ,
t h e
d e f i n i t i o n
o f
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a i s n e c e s s a r i l y m o r e c o m p l e x t h a n i s
t h a t
o f t h e o t h e r
s e v e n
k i n g d o m s
o f l i f e . C o n v e r t i n g t h e p r e c e d -
i n g
p h y l o g e n e t i c
d e f i n i t i o n
i n t o
a
p r o p e r
d e s c r i p t i v e
d i a g n o -
s i s i s c o m p l i c a t e d
b y t h e
f a c t t h a t , e v e n when l i m i t e d t o t h e
t a x a p r e s e n t l y i n c l u d e d , t h e k i n g d o m
i s d i s t i n c t l y
m o r e
d i v e r s e c y t o l o g i c a l l y
t h a n t h e
o t h e r e u k a r y o t e k i n g d o m s a n d
b e c a u s e w i t h i n m e t a k a r y o t e s a s a w h o l e
m a n y
c h a r a c t e r s
h a v e
b e e n
g a i n e d
a n d / o r
l o s t p o l y p h y l e t i c a l l y a n d
c o n v e r -
g e n t l y
( e . g . ,
c h l o r o p l a s t s ,
m i t o c h o n d r i a , p e r o x i s o m e s , h y -
d r o g e n o s o m e s , a n d m u l t i c e l l u l a r i t y ) . N o n e t h e l e s s , a p r ec i s e
d i a g n o s i s
o f
t h e k i n g d o m P r o t o z o a
i s p o s s i b l e ,
a s
f o l l o w s .
P r e d o m i n a n t l y
u n i c e l l u l a r , p l a s m o d i a l o r
c o l o n i a l
p h a g o -
t r o p h i c
e u k a r y o t e s ,
w a l l - l e s s
i n t h e t r o p hi c s t a t e . P r i m i t i v e l y
p o s s e s s i n g m i t o c h o n d r i a a n d
p e r o x i s o m e s ( u n l i k e A r c h e z o a ) ;
when
m i t o c h o n d r i a
a n d
p e r o x i s o m e s
a r e
b o t h
s e c o n d a r i l y
a b s e n t
( P a r a b a s a l i a , E n t a m o e b i a , L y r o m o n a d e a ,
a n d
a n a e r o -
b i c
c i l i a t e s o n l y ) , h y d r o g e n o s o m e s
a n d / o r
G o l g i
d i c t y o s o m e s
a r e
p r e s e n t
i n s t e a d . C i l i a r y h a i r s a r e n e v e r r i g i d
a n d
t u b u l a r
( u n l i k e m o s t
c h r o m i s t s ) ;
h a p t o n e m a
a b s e n t
( e x c l u d e s n o n p h o -
t o s y n t h e t i c
[ 9 4 a ]
h a p t o p h y t e s ) .
C h l o r o p l a s t s , when
p r e s e n t
( s o m e e u g l e n o i d s
a n d d i n o f l a g e l l a t e s
o n l y ) ,
c o nt a in n ei t he r
s t a r c h n o r p h y c o b i l i s o m e s ( u n l i k e i n
P l a n t a e ) , h a v e
s t a c k e d
t h y l a k o i d s ,
a n d
u s u a l l y
h a v e t h r e e ,
r a t h e r t h a n
t w o , e n v e l o p e
m e m b r a n e s .
C h l o r o p l a s t s a r e
l o c a t e d i n t h e c y t o s o l , n e v e r
w it h i n a
s m o o t h
p e r i p l a s t i d
membrane i n s i d e
e i t h e r
t h e l u m e n
o f t h e r o u g h
e n d o p l a s m i c
r e t i c u l u m
o r a f o u r t h
s m o o t h
membrane ( u n l i k e
C h r o m i s t a ) ;
e j e c t i s o m e s n e v e r o f t h e d o u -
b l e - s c r o l l c r y p t i s t
t y p e
( t h i s e x c l u d e s t h e c r y p t i s t
G o n i o m o n a s ) ;
t h e f e w
m u l t i c e l l u l a r s p e c i e s h a v e
m i n i m a l c e l l d i f f e r e n t i a t i o n
a n d
a l t o g e t h e r
l a c k
c o l l a g e n o u s
c o n n e c t i v e
t i s s u e
s a n d w i c h e d
b e t w e e n
t w o
d i s s i m i l a r e p i t h e l i a ( u n l i k e
A n i m a l i a ) .
I t i s
o b v i o u s t h a t
s u c h a p r e c i s e a n d d e t a i l e d
d i a g n o s i s
o f
P r o t o z o a
wa s i m p o s s i b l e b e fo r e t h e a p p l i c a t i o n o f e l e c t r o n
m i c r o s c o p y
t o
n e a r l y
a l l
o f
t h e
m a j o r p r o t i s t
c e l l
t y p e s
a n d
t h e
u s e o f
t h es e d at a
t o
d e v e l o p e x p l i c i t p h y l o g e n i e s
( 1 6 , 1 7 ,
1 8 , 1 9 ,
2 1 , 2 3 , 2 5 , 2 7 , 2 9 , 3 2 ,
3 4 - 3 8 , 1 3 2 ,
1 3 3 ) ; t o g e t h e r
w i t h
t h e
d e f i n i t i o n s o f
t h e
k i n g d o m s
A r c h e z o a a n d C h r o m i s t a
a n d
f i r m e r d i s t i n c t i o n s
b e t w e e n
t h e
e m p i r e s
B a c t e r i a
a n d
E u -
k a r y o t a ,
i t
t h u s
r e p r e s e n t s
a
m a j o r
c o n t r i b u t i o n o f
e l e c t r o n
m i c r o s c o p y
t o
m e g a s y s t e m a t i c s
( 5 5 , 1 1 3 ) .
THE
TWO SUBKINGDOMS,
TWO
BRANCHES,
TWO INFRAKINGDOMS,
AND
SEVEN
PARVKINGDOMS OF
PROTOZOA
S u b k i n g d o m s
A d i c t y o z o a
a n d
D i c t y o z o a
P r o t o z o a w e r e
e a r l i e r d i v i d e d
i n t o
f o u r
s u b k i n g d o m s
( 2 1 ) .
T h e t h r e e
t r o p h i c a l l y
u n i c e l l u l a r ,
c o l o n i a l
o r
p l a s m o d i a l
s u b k i n g d o m s
were
s e p a r a t e d
a c c o r d i n g
t o
t h e
n a t u r e
o f
t h e i r
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
( 2 1 ) :
E u g l e n o z o a ,
w i t h d i s c o i d m i t o -
c h o n d r i a l c r i s t a e
( 1 7 ) ;
S a r c o m a s t i g o t a ( a
t a x o n
I h a v e a b a n -
d o n e d b e c a u s e o f
i t s
h e t e r o g e n e i t y ) ,
w i t h
t u b u l a r
m i t o c h o n -
d r i a l c r i s t a e
o r
v e r y
r a r e l y
v e s i c u l a r
o r f l a t
c r i s t a e ;
a n d
C h o a n o z o a ,
w i t h f l a t t e n e d
( n o n d i s c o i d )
c r i s t a e . T h e
f o u r t h
s u b k i n g d o m
was t h e
m u l t i c e l l u l a r Mesozoa
( 2 1 ) .
T h e i d e a
t h a t t h e d i v e r g e n c e b e t w e e n d i s c o i d
a n d
t u b u l a r
c r i s t a e i s t h e
m o s t
f u n d a m e n t a l
o n e w i t h i n
P r o t o z o a ( a t
o n e t i m e c o n s i d -
e r e d
s o
f u n d a m e n t a l a s
p o s s i b l y
t o m e r i t s e p a r at e k i n g d o m
s t a t u s f o r
E u g l e n o z o a
[ 1 7 ] ) h a s b e e n a m p l y c o n f i r m e d b y
rDNA
p h y l o g e n e t i c s : t h e
t a x a
w i t h d i s c o i d
c r i s t a e
a l l
g r o u p
t o g e t h e r a n d
d i v e r g e
f r o m
t h o s e
w i t h t u b u l a r c r i s t a e v e r y
c l o s e t o t h e
b a s e
o f
t h e m e t a k a r y o t i c
c l a d e
i n t h e
rDNA t r e e
( 7 ,
1 2 1 ,
1 2 7 )
( s e e a l s o
F i g .
1 ) .
The
rDNA t r e e a l s o
s h o w s
c l e a r l y
t h a t
t h e f l a t t e n e d c r i s t a e
o f
F u n g i
a n d
A n i m a l i a a r e
q u i t e u n r e l a t e d
t o
t h e
d i s c o i d
c r i s t a e o f
t h e
E u g l e n o z o a
a n d
m u s t
b e d e r i v e d s e c o n d a r i l y f r o m t u b u l a r
c r i s t a e ,
a s s u g -
g e s t e d p r e v i o u s l y ( 1 8 ) . L a t e r
I a l s o
t r e a t e d t h e P a r a b a s a l i a ,
w h i c h h a v e
d o u b l e - e n v e l o p e d
h y d r o g e n o s o m e s
i n p l a c e
o f
m i t o c h o n d r i a
( f r o m
w h i c h t h e y m a y h a v e e v o l v e d
[ 2 8 ,
3 3 ] ) ,
a s a
s e p a r a t e
p r o t o z o a n s u b k i n g d o m
( 3 5 ,
3 7 , 3 8 ) .
More
r e c e n t l y
s t i l l , h o w e v e r ,
I h a v e
s e g r e g a t e d a
new p h y l u m
P e r c o l o z o a ( 3 8 ) f r o m t h e E u g l e n o z o a o n a c c o u n t o f
t h e i r
a b s e n c e o f d i c t y o s o m e s a n d
t h e i r
commonly t e t r a k o n t c h a r -
a c t e r . I r e g a r d t h e a b s e n c e o f d i c t y o s o m e s a s o f
s u c h
p h y l o g e n e t i c i m p o r t a n c e
( 3 8 ,
4 3 ) t h a t
I n o w
p l a c e t h e
P e r -
c o l o z o a i n
a s e p ar a te s u b k i n g d o m
a n d g r o u p a l l o f t h e o t h e r ,
d i c t y o s o m e - c o n t a i n i n g p r o t o z o a
i n t h e s u b k i n g d o m
D i c t y o -
z o a
( 3 8 ) .
T h i s r e du c e s t h e e m e n d e d
E u g l e n o z o a
i n
r a n k ,
a s
w e l l a s t h e
P a r a b a s a l i a ,
C h o a n o z o a ,
a n d
M e s o z o a .
I
h er e p r o p o s e
t h e
n e w
na me
A d i c t y o z o a f o r
t h e
s u b k i n g -
d o m made u p o f p r i m i t i v e l y
a d i c t y o s o m a l
P r o t o z o a . A t
p r e s e n t A d i c t y o z o a c o n t a i n s
o n l y
t he P e r c o l o zo a , b u t we
c a n n o t
y e t
r u l e
o u t t h e
p o s s i b i l i t y
t h a t c e r t a i n a r c h e z o a
( e . g . ,
a r c h a m o e b a e
o r m i c r o s p o r i d i a )
m i g h t
i n
t h e f u t u r e
n e e d
t o
b e
t r a n s f e r r e d i n t o i t
i f t h e y p r o v e d t o b e s e c o n d a r i l y
a m i t o c h o n d r i a l . T h u s , t h e p r i m a r y d i v i s i o n w i t h i n
P r o t o z o a
i s b e t w e e n t h e s u b k i n g d o m s A d i c t y o z o a
( w h i c h l a c k G o l g i
d i c t y o s o m e s )
a n d
D i c t y o z o a ( w h i c h
a l l h a v e G o l g i d i c t y o -
s o m e s ) : b o t h
s u b k i n g d o m s
h a v e
a p h y l u m w i t h
d i s c o i d
m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e ( P e r c o l o z o a
a n d
E u g l e n o z o a ) ,
a n d
b o t h
h a v e
t a x a t h a t h a v e l o s t
m i t o c h o n d r i a a n d
o n e s t h a t
h a v e
l o s t
c i l i a
a n d c e n t r i o l e s .
New
D i c t y o z o an B r a n ch e s :
P a r a b a s a l i a
a n d
B i k o n t a
T h e
s u b k i n g d o m D i c t y o z o a
i s h e r e d i v i d e d
i n t o two
p r i -
mary
b r a n c h e s :
a n e w
b r a n c h , P a r a b a s a l i a , c o n t a i n i n g o n l y
t h e
p h y l u m P a r a b a s a l i a ,
w h i c h h a v e
7 0 S
r i b o s o m es , G o l g i
d i c t y o s o m e s
t h a t a r e
a t t a c h e d
t o
s t r i a t e d
c i l i a r y
r o o t s t o
f o r m
p a r a b a s a l
b o d i e s ,
a n d
a
c i l i a r y
k i n e t i d
t y p i c a l l y
c o n -
t a i n i n g
f o u r
c e n t r i o l e s
( b a s a l
b o d i e s ) ;
a n d a
n e w b r a n c h
B i k o n t a
( t h e
n am e
was
i n f o r m a l l y s u g g e s t e d
e a r l i e r
[ 4 3 ] )
made u p
o f
1 6 p h y l a
t h a t
h a v e
8 0 S
r i b o s o m e s , G o l g i d i c t y -
osomes
n o t
a s s o c i a t e d
w i t h
s t r i a t e d
c i l i a r y r o o t s ,
a n d a
c i l i a r y
k i n e t i d
t y p i c a l l y
c o n t a i n i n g o n l y
two c e n t r i o l e s . I n
b o t h
b r a n c h e s ,
t h e k i n e t i d
h a s
b e e n
s e c o n d a r i l y
l o s t
i n t h e
a n c e s t o r s o f
most
s p e c i e s
t h a t h a v e
no
c i l i a ,
a n d
i n
a
v e r y
f e w b i k o n t
g r o u p s ( t h e o p a l o z o a n
P h a l a n s t e r i u m a n d
many
c i l i a t e s )
t h e
k i n e t i d i s
s e c o n d a r i l y
r e d u c e d
t o
a
s i n g l e
c e n t -
r i o l e .
P a r a b a s a l i a
h a v e
d o u b l e - m e m b r a n e d
h y d r o g e n o s o m e s
i n s t e a d
o f
m i t o c h o n d r i a ;
B i k o n t a
u s u a l l y
h a v e
m i t o c h o n d r i a ,
b u t
i n some t a x a
( E n t a m o e b i a
a n d a f e w
c i l i a t e s )
t h e y
h a v e
b e e n
l o s t ,
a n d i n s e v e r a l
a n a e r o b i c
c i l i a t e s
t h e y
h a v e b e e n
r e p l a c e d b y
o r c o n v e r t e d
i n t o
h y d r o g e n o s o m e s ( 6 1 c ) .
I n f r a k i n g d o m s E u g l e n o z o a
a n d
N e o z o a
As
d i s c u s s e d
p r e v i o u s l y ( 4 3 ) ,
t h e
p r i m a r y
d i v i s i o n
w i t h i n
B i k o n t a
i s
b e t w e e n t h e
p h y l u m
E u g l e n o z o a
a n d t h e o t h e r 1 5
p h y l a
w h i c h I
g r o u p e d r e c e n t l y t o g e t h e r
i n t o
t h e
i n f r a k i n g -
d o m
Neozoa
( 4 3 ) .
E u g l e n o z o a
a r e
a p p a r e n t l y u n i q u e a mong
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 16/42
9 6 8 CAVALIER-SMITH
e u k a r y o t e s i n
t h a t a l l
o f t h e i r n u c l e a r
p r o t e i n - c o d i n g
g e n e s
a r e s u b j e c t
t o
t r a n s - s p l i c i n g
o f m i n i e x o n s
( 1 0 2 b ) ,
w h e r e a s
N e o z o a
( o n l y
a
m i n o r i t y
o f t h e
p h y l a
h a v e b e e n s t u d i e d i n
t h i s r e s p e c t )
h a v e t y p i c a l
c i s - s p l i c i n g
a s
i n
h i g h e r e u k a r y -
o t e s .
I n
c o n t r a s t
t o
E u g l e n o z o a
a n d
P e r c o l o z o a ,
w h i c h h a v e
d i s c o i d
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e , m o s t
n e o z o a n
p h y l a
h a v e
t u b u l a r
c r i s t a e .
O n l y
t h e
p h y l u m
C h o a n o z o a
( a n d
a
f e w
m e m b e r s
o f
o t h e r
p h y l a )
h a v e f l a t
c r i s t a e l i k e
t h o s e
o f
a n i m a l s
a n d
f u n g i .
I n c o n t r a s t t o
A r c h e z o a ( t h r e e
p h y l a ) ,
P e r c o l o z o a ,
P a r a -
b a s a l i a , a n d
E u g l e n o z o a ,
w h i c h t o s t u d e n t s o f
h i g h e r
e u k a r y -
o t e s
a r e
a l l p e c u l i a r
i n
s e v e r a l d i f f e r e n t
w a y s ,
t h e
N e o z o a
a r e
v e r y
s i m i l a r i n c e l l s t r u c t u r e
( e x c e p t
f o r
t h e
s e c o n d a r i l y
a m i t o c h o n d r i a l
t a x a )
a n d
p r o b a b l y
i n
g e n o m i c
o r g a n i z a t i o n
( e x c e p t f o r
t h e
C i l i o p h o r a w h i c h h a v e s e v e r a l
p e c u l i a r i t i e s
[ 6 3 b ]
b e c a u s e
o f
t h e
e v o l u t i o n o f
t h e
m a c r o n u c l e u s )
t o
h i g h e r
e u k a r y o t e s ( w h i c h
t h e m s e l v e s a l l e v o l v e d
f r o m
N e o z o a
a n d
n o t
f r o m
a n y
o f t h e s i x m o s t
p r i m i t i v e a n d m o s t a b e r r a n t
e u k a r y o t i c
p h y l a ) .
T h e Ne w
C a t e g o r y
P a r v k i n g d o m
B e c a u s e
o f
t h e d i v e r s i t y
a n d
l a r g e
n u m b e r
o f
t h e
1 5
n e o z o a n
p h y l a ,
i t
i s d e s i r a b l e
t o
g r o u p
t h e m
i n t o
s u p e r p h y l a ,
a n d
a l s o t o
g r o u p
t h e
s u p e r p h y l a
i n t o a s m a l l e r
n u m b e r
o f
t a x a
i n t e r m e d i a t e
i n
r a n k b e t w e e n
i n f r a k i n g d o m
a n d
s u p e r -
p h y l u m ,
i n o r d e r t o
s h o w
t h e i r
d i f f e r i n g
d e g r e e s
o f
r e l a t e d -
n e s s
a n d / o r s i m i l a r i t y .
S i n c e t h e r e i s
n o
e s t a b l i s h e d
c a t e g o r y
a t t h i s
r a n k ,
I
p r o p o s e
t he u s e o f
p a r v k i n g d o m ;
t h i s
f o l l o w s
t h e
p r e c e d e n t
o f
S i b l e y a n d
A h l q u i s t
( 1 2 3 a ) ,
who u s e
t h e
p r e f i x
p a r v - ( a s
i n p a r v c l a s s a n d
p a r v o r d e r )
t o
s i g n i f y
c a t e -
g o r i e s
o f
r a n k
i n t e r m e d i a t e b e t w e e n t h o s e
d e n o t e d
b y
i n f r a -
a n d
s u p e r - .
T h e
i n f r a k i n g d o m
N e o z o a
i s h e r e d i v i d e d i n t o
s e v e n
p a r v k i n g d o m s ;
t w o o f t h e s e
a r e
s u b d i v i d e d i n t o s u -
p e r p h y l a .
M e s o z o a a s M u l t i c e l l u l a r
P r o t o z o a
P r e v i o u s l y ,
m e s o z o a w e r e o f t e n
t r a d i t i o n a l l y
r e g a r d e d a s a
s u b k i n g d o m
o f t h e
k i n g d o m
A n i m a l i a
( 1 4 7 ) ,
t h o u g h
M a r g u l i s
o n c e
b r i e f l y p u t
t h e m i n t h e
P r o t i s t a
( 9 5 ) .
No w
t h a t
t h e y
a n d
p r o t o z o a a r e
t o g e t h e r
b o t h
s e p a r a t e d
f r o m A n i m a l i a ( A n i -
m a l i a i s
now
e q u i v a l e n t t o t h e
f o r m e r s u b k i n g d o m
M e t a z o a )
i n t h e i r
own
k i n g d o m ,
i t
i s
a p p r o p r i a t e
t o
t r e a t t h e m a s
a
d i s t i n c t
p a r v k i n g d o m
w i t h i n t h e
N e o z o a t o
e m p h a s i z e t h e
f a c t t h a t
t h e y a r e
t h e
o n l y
m u l t i c e l l u l a r
p r o t o z o a w i t h
m u l t i c e l l u l a r c e l l
d i f f e r e n t i a t i o n i n t h e i r
t r o p h i c
p h a s e :
t h e
M y x o s p o r i d i a
a r e
m u l t i c e l l u l a r
o n l y
i n t h e i r
r e p r o d u c t i v e
p h a s e
( a s
a r e t h e
D i c t y o s t e l e a ,
M y xo g a s t r e a , a n d t h e a g g r e -
g a t i v e c i l i a t e
S o r o g e n a ) ,
b u t
t h i s
I
t h i n k
d o e s
n o t
j u s t i f y
t h e
s e p a r a t i o n
o f
a n y
o f
t h e s e
t a x a a s
s e p a r a t e
s u b k i n g d o m s ,
l e t
a l o n e
k i n g d o m s .
M y x o z o a a r e
P r o t o z o a ,
n o t A n i m a l i a
H e r e
Myxozoa a l s o
a r e
t r e a t e d
a s a p r o t o z o a n p a r v k i n g -
d om
( w i t h i n
t h e
s u b k i n g d o m
D i ct y o z o a a n d i n f r a k i n g d o m
N e o z o a )
ma de
u p
o f
t h e
t h r e e
p h y l a M y x o s p o r i d i a,
H a p l o -
s p o r i d i a ,
a n d
P a r a m y x i a .
T h e
m u l t i c e l l u l a r s p o r e s o f t h e s e
p a r a s i t i c
p r o t o z o a h a v e l e d s o m e
a u t h o r s t o s u g g e s t t h a t
t h e y
a r e m e t a z o a
( s e e r e f e r e n c e s i n
r e f e r e n c e
9 1 ) . H o w e v e r , t h e
r e s e m b l a n c e i s
e n t i r e l y s u p e r f i c i a l . T h e
u n i c e l l u l a r a m o e b o i d
o r
p l a s m o d i a l
t r o p h i c p h a s e o f t h e
M y x o z o a h a s n o t h i n g
i n
c o m m o n
w i t h
t h e
t r i p l o b l a s t i c
m u l t i c e l l u l a r
b o d y
s t r u c t u r e o f
A n i m a l i a .
A n i m a l s
d o
n o t
e v e n
h a v e
m u l t i c e l l u l a r
s p o r e s ,
a n d
u n l i k e
a n i m a l s ,
m y x o z o a h a v e
n o
c i l i a
o r f l a g e l l a . T h e
m y x o s p o r i d i a n c n i d o c y s t s
a r e n o c l o s e r t o
c n i d a r i a n
n e m a -
t o c y s t s
t h a n
a r e
some
d i n o f l a g e l l a t e e x t r u s o m e s .
Any l o n g ,
t h i n , f l e x i b l e
e x t r u s o m e
i s
l i k e l y
t o
a cq u i r e a
s p i r a l
c o i l i n g
o n c e i t r e a c h e s
a c e r t a i n
l e n g t h
s i n c e t h i s
i s t h e
s i m p l e s t
wa y
t o p a c k
i t
i n t o
a
c e l l .
T h e
s p i r a l i t y
o f t h e u n e x t r u d e d
f i l a m e n t s
o f
m y x o s p o r i d i a ,
c n i d a r i a , some
d i n o f l a g e l l a t e s ,
a n d m o s t
m i c r o s p o r i d i a h a s a l m o s t
c e r t a i n l y
e v o l v e d
i n d e -
p e n d e n t l y
f o u r t i m e s :
t h e r e
i s c l e a r
e v i d e n c e
f r o m
rDNA
p h y l o g e n y t h a t m i c r o s p o r i d i a ,
d i n o f l a g e l l a t e s ,
a n d
c n i d a r i a
a r e
a l m o s t
a s
f a r
a p a r t
f r o m
e a c h
o t h e r o n t h e
e u k a r y o t i c
p h y l o g e n e t i c t r e e a s
i t
i s
p o s s i b l e
t o b e
( 4 7 , 1 2 1 , 1 2 7 , 1 4 3 a )
( F i g .
1 ) . T h e r e
i s n o g o o d
r e a s o n
t o
t h i n k
t h a t
m y x o s p o r i d i a
w i l l
t u r n o u t t o b e
r e l a t e d
t o
a n y
o f t h e s e . A t
p r e s e n t ,
we
a l s o
c a n n o t
s a y
w h e t h e r
t h e
m u l t i c e l l u l a r
s p o r e s
o f t h e
t h r e e
m y x o z o a n
p h y l a
a r e
c o n v e r g e n t o r
r e f l e c t
a
c o m m o n
a n c e s -
t r y : t h e i r
t a x o n o m i c
p o s i t i o n ma y
n e e d
r e v i s i o n
when
m o -
l e c u l a r s e q u e n c e d a t a b e c o m e a v a i l a b l e .
T h e Ne w
P a r v k i n g d o m
E n t a m o e b i a
E n t a m o e b i d a e
a r e
t h e o n l y
d i c t y o z o a t h a t
t o t a l l y l a c k
c i l i a , m i t o c h o n d r i a ,
p e r o x i s o m e s ,
a n d
h y d r o g e n o s o m e s .
S i n c e t h e y
a r e
a l s o
u n i q u e
i n
h a v i n g
a n
i n t r a n u c l e a r c e n t r o -
some t h a t i s
p r e s e n t o n l y d u r i n g p r o p h as e ,
t h e y
a r e
h e r e
p l a c e d i n t h e i r
own p h y l u m
a n d
p a r v k i n g d o m . M o l e c u l a r
s e q u e n c e
t r e e s
( F i g . 1 )
d o
n o t
s u p p o r t
a n y
s p e c i f i c r e l a t i o n -
s h i p
w i t h t h e
R h i z o p o d a
( r e p r e s e n t e d
b y A c a n t h a m o e b a a n d
H a r t m a n n e l l a s p p .
[ 1 2 1 ,
1 2 7 ] ) :
F i g .
1
s u g g e s t s
t h a t
t h e y
ma y
h a v e e v o l v e d f r o m
n o n c i l i a t e d
M y c e t o z o a
b y
t h e l o s s
o f
m i t o c h o n d r i a
a n d p e r o x i s o m e s . A
n o n c i l i a t e d
p r o t o s t e l i d o f
t h e
f a m i l y
P r o t o s t e l i i d a e w o u l d
b e t h e
m o s t
s u i t a b l e
a n c e s -
t o r ;
u n f o r t u n a t e l y ,
n o 1 8 S
rRNA
s e q u e n c e s
a r e
y e t
a v a i l a b l e
f o r
a n y
p r o t o s t e l i d
M y c e t o z o a .
F o u r O t h e r
Ne w
P a r v k i n g d o m s : A l v e o l a t a ,
A c t i n o p o d a ,
N e o s a r c o d i n a , a n d C i l i o m y x a
T h e
p r i m i t i v e
s t a t e
f o r
e a c h
o f t he 1 0
p h y l a
i n c l u d e d
i n
t h e s e
p a r v k i n g d o m s
a p p e a r s
t o
b e
a u n i c e l l u l a r
p r o t o z o a n
w i t h
a k i n e t i d
c o n t a i n i n g
t w o
c e n t r i o l e s ,
a s i n
E u g l e n o z o a ,
n o t
f o u r
a s
i n
t h e m o r e
p r i m i t i v e
P a r a b a s a l i a
a n d P e r c o l o z o a
o r n o n e a s
i n
t h e
M y x o z o a
a n d
E n t a m o e b i a . O n e
p a r v k i n g -
d o m ,
A l v e o l a t a
( p h y l a
D i n o z o a ,
C i l i o p h o r a , a n d
A p i c o m -
p l e x a ) , c h a r a c t e r i z e d b y t h e
p r e s e n c e
o f
c o r t i c a l
a l v e o l i o r
t h e i r
p r e s u m e d
d e r i v a t i v e s ,
a l w a y s
h a s
t u b u l a r m i t o c h o n -
d r i a l
c r i s t a e . T h e o t h e r
t h r e e
p a r v k i n g d o m s h a v e a
m a j o r i t y
o f
s p e c i e s
w i t h
t u b u l a r
a n d a
m i n o r i t y
w i t h
f l a t
n o n d i s c o i d
c r i s t a e :
A c t i n o p o d a ( p h y l a H e l i o z o a a n d R a d i o z o a C a v a l i e r -
S m i t h , 1 9 8 7 ) ,
c h a r a c t e r i z e d
b y
a x o p o d i a
a n d
o f t e n k i n e t o -
c y s t s a n d
t h e a b s e n c e o f
c i l i a
i n
t r o p h i c p h a s e s ; t h e
N e o -
s a r c o d i n a
( p h y l a R h i z o p o d a
a n d
R e t i c u l o s a ) ,
c h a r a c t e r i z e d
b y
t h e
a b s e n c e o f b o t h
c i l i a
a n d
a x o p o d i a i n
t h e i r
t r o p h i c
p h a s e s
a n d
b y
t h e
a b s e n c e o f
a e r i a l
f r u i t i n g
b o d i e s ;
a n d
t h e
C i l i o m y x a
( p h y l a
O p a l o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1 ,
C h o a n o -
z o a
[ c h o a n o f l a g e l l a t e s :
t h e
o n l y
n e o z o a n f l a g e l l a t e p h y l u m
w i t h f l a t
c r i s t a e ] ,
a n d
M y c e t o z o a ) , w h i c h a l s o l a c k
c o r t i c a l
a l v e o l i a n d e i t h e r h a v e
a
c i l i a t e d
t r o p h i c
p h a s e
o r
a e r i a l
( o f t e n m u l t i c e l l u l a r )
f r u i t i n g
b o d i e s
c o n t a i n i n g s p o r e s .
O f
t h e s e
f o u r
p a r v k i n g d o m s , o n l y A l v e o l at a
i s s u p p o r t e d
b y
v e r y
c l e a r - c u t
u l t r a s t r u c t u r a l s y n a p o m o r p h i e s
a n d ( a t
p r e s e n t )
b y
m o l e c u l a r
s e q u e n c e d a t a ;
i t
i s v e r y p r o b a b l y
m o n o p h y l e t i c . T h e o t h e r
t h r e e p a r v k i n g d o m s
m i g h t b e
p o l y p h y l e t i c ,
t h o u g h
n e e d
n o t b e ;
a l t h o u g h a l l t h r e e c o n t a i n
a t
l e a s t
some
s p e c i e s
w i t h
s o m e w h a t
o r
d e f i n i t e l y
f l a t t e n e d
c r i s t a e ,
t h i s
i s n o t
( c o n t r a r y
t o w h a t i s
s o m e t i m e s
a s s u m e d )
a c e r t a i n i n d i c a t i o n
o f
p o l y p h y l y : i n d e e d ,
i t i s
h i g h l y p r o b a -
M I CR O BI O L. R E V .
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 17/42
KINGDOM
PROTOZOA AND
I T S
PHYLA
9 6 9
b l e
t h a t
f l a t c r i s t a e
t h e ms e l v es e v o l v e d p o l y p h y l e t i c a l l y
f r o m
t u b u l a r
o n e s .
I t h i n k i t
u s e f u l
t o r e t a i n t h e s e
t h r e e t a x a u n t i l
s u c h t i m e
a s
p o l y p h y l y
i s c l e a r l y e s t a b l i s h e d
a n d we
a l s o
h a v e
s o l i d
p o s i t i v e
d a t a
t o s u p p o r t
a n i m p r o v e d c l a s s i f i c a t i o n .
As
a
r e s u l t
o f
t h e
d i s c o v e r y
o f
J a k o b a
l i b e r a ( 1 1 4 ) , t h e
d i s t i n c t i o n
b e t w e e n
f l a t
a n d
t u b u l a r
c r i s t a e a p p e a r s t o
b e l e s s
f u n d a -
m e n t a l t h a n
o r i g i n a l l y
t h o u g h t ,
s i n c e
a p a r t
f r o m
h a v i n g
f l a t t i s h
r a t h e r
t h a n
t u b u l a r
c r i s t a e ,
J a k o b a
l i b e r a i s
n o t
r a d i c a l l y
d i f f e r e n t
f r o m c e r t a i n
o t h e r
o p a l o z o a n
( h e t e r o -
m i t e a n o r
k i n e t o m o n a d e a n )
f l a g e l l a t e s
w i t h v e n t r a l
g r o o v e s
a n d t h r e e
m i c r o t u b u l a r
r o o t s . T h i s
p o i n t
i s e v e n
m o r e
s t r o n g l y
made b y
t h e r e c e n t
c o m p a r i s o n
( 1 0 6 ) o f
J a k o b a
a n d
t h e new
g e n u s R e c l i n o m o n a s
( 6 1 d ) ,
w h i c h h a s t u b u l a r
c r i s -
t a e .
B o t h J a k o b a
a n d R e c l i n o m o n a s
c l e a r l y
h a v e
t o
b e
i n c l u d e d i n
t h e
s a m e
p h y l u m ( O p a l o z o a )
( 4 4 ) : s o
d o e s
A n c y r o m o n a s ,
a l s o w i t h
f l a t c r i s t a e ( 4 4 ) .
Two
o t h e r b i k o n t
p h y l a ( R h i z o p o d a
a n d
H e l i o z o a )
h a v e
some s p e c i e s
w i t h
f l a t ,
a n d
o t h e r s
w i t h
t u b u l a r ,
c r i s t a e .
A l t h o u g h
I
c o n t i n u e
t o
b e l i e v e
t h a t t h i s i s
a n i m p o r t a n t
s y s t e m a t i c
d i s t i n c t i o n
( 1 3 2 ) ,
we
m u s t
n o t a s s u m e
t h a t i t
n e c e s s a r i l y
i n d i c a t e s
a p o l y p h y l -
e t i c o r i g i n
f o r t h e s e
t w o p h y l a .
Even w i t h i n
t h e
o t h e r
a c t i n o p o d
p h y l u m
( R a d i o z o a ) ,
t h e r e
a r e s p e c i e s
w i t h
f l a t
c r i s t a e ( s o m e w h a t
l i k e t h e
f l a t t e n e d
t u b u l a r
c r i s t a e o f c r y p -
t o m o n a d s )
i n
c o n t r a s t
t o t h e
t u b u l i c r i s t a t e
m a j o r i t y
( 1 ) .
I t
w o u l d
a p p e a r
t h a t t h e
c h a n g e o v e r
f r o m t u b u l a r
t o
f l a t
c r i s t a e
h a s
o c c u r r e d s e v e r a l
t i m e s ,
t h o u g h
i n f r e q u e n t l y
e n o u g h
t o
make
c r i s t a s h a p e
n o n e t h e l e s s
a
u s e f u l s y s t e m a t i c
c h a r a c t e r .
T h e s e
c h a n g e s
o v e r a l l y i e l d
s e v e n
d i s t i n c t p a r v k i n g d o m s
w i t h i n
t h e
i n f r a k i n g d o m
N e o z o a ,
n a me l y , C i l i o my x a ,
A l v e -
o l a t a , N e o s a r c o d i n a ,
A c t i n o p o d a ,
E n t a m o e b i a ,
M y x o z o a ,
a n d
M e s o z o a .
T h e r e v i s e d
p r o t o z o a n
c l a s s i f i c a t i o n
i n t o 1 8
p h y l a
a n d
6 5
c l a s s e s
i s s h o w n i n
T a b l e
4 .
PHYLUM
PERCOLOZOA
T h e o r g a n i s m s s e g r e g a t e d
i n t o t h i s
r e c e n t l y
e s t a b l i s h e d
p h y l u m ( P e r c o l o m o n a s ,
H e t e r o l o b o s e a ,
P s a l t e r i o m o n a s ,
L y r o m o n a s
g e n . n o v . ,
a n d
S t e p h a n o p o g o n )
d i f f e r
f r o m
a l l
o t h e r
P r o t o z o a a n d
r e s e m b l e A r c h e z o a
i n l a c k i n g
G o l g i
d i c t y o s o m e s .
E x c e p t
f o r
P s a l t e r i o m o n a s
a n d L y r o m o n a s
( w h i c h
h a v e
n o c r i s t a e
o r n o m i t o c h o n d r i a ) ,
t h e y
r e s e m b l e
e a c h
o t h e r
i n h a v i n g
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
t h a t
a r e u s u a l l y
f l a t t i s h a n d
o f t e n s o m e w h a t
d i s c o i d
l i k e t h o s e
o f E u g l e n o z o a
( b u t
u s u a l l y more
i r r e g u l a r
a n d
l e s s r i g i d i n a p p e a r a n c e ) ,
b u t
w h i c h a r e
s o m e t i m e s
( T e t r a m i t u s )
a q u i t e i r r e g u l a r
m i x t u r e
o f
f l a t t i s h t o s o m e w h a t
t u b u l a r c r i s t a e ,
t h o u g h
n e v e r r e g u l a r
t u b u l a r c r i s t a e ,
a s a r e
c h a r a c t e r i s t i c o f
t h e v a s t m a j o r i t y
o f
o t h e r
P r o t o z o a
e x c e p t
E u g l e n o z o a
a nd C h o a n o z o a.
I t
i s
l i k e l y
t h a t
t h e
m i c r o b o d i e s o f
t h e p e r c o l o z o a
( o t h e r
t h a n
P s a l t e r i o m o n a s
a n d
L y r o m o n a s )
a r e
p e r o x i s o m e s ,
b u t c y t o -
c h e m i c a l s t u d y
t o c h e c k
t h i s i s
n e e d e d . I f p e r c o l o z o a n s
a r e
i n d e e d
t h e f i r s t
m e t a k a r y o t e s
( 3 8 ,
4 3 ) , b o t h
t h e i r
p e r o x i -
somes
a n d
m i t o c h o n d r i a c o u l d
h a v e
u n u s u a l a n d
s u r p r i s i n g
p r o p e r t i e s .
T h o u g h
i t
i s
c o n c e i v a b l e
t h a t
t h e y
h a v e s e c o nd -
a r i l y
l o s t d i c t y o s o m e s ,
i t s e e m s
more
p r o b a b l e
t h a t
t h e y
a r e
p r i m i t i v e l y
w i t h o u t t h e m
l i k e t h e
A r c h e z o a ( 3 8 ,
4 3 ) ,
b u t
t h i s
s h o u l d
n o t
b e
r e g a r d e d
a s a
f i r m
c o n c l u s i o n
w i t h o u t
a
g r e a t
d e a l more
c r i t i c a l
s t u d y
o f t h e
g r o u p
a n d
much
more r o b u s t
p h y l o g e n y
f o r
t h e
e a r l y p r o t o z o a .
T h e y
m a y
b e t h e
m o s t
a n c i e n t
t r u e
P r o t o z o a :
v a r i o u s o d d ,
a n d
s o m e w h a t d i s p a r a t e ,
r e l i c s
o f
t h e d a y s
b e f o r e d i c t y o s o m e s
e v o l v e d .
T h e i r
d i s p a r -
a t e
c h a r a c t e r
i s
e m p h a s i z e d
b y
t h e d i v i s i o n
i n t o two
s u b -
p h y l a
a n d f o u r
c l a s s e s
( T a b l e 4 ;
A p p e n d i x e s
1
a n d
2 ) ,
e v e n
t h o u g h
t h e
n u m b e r
o f
g e n e r a
a n d
s p e c i e s
s o
f a r
r e c o g n i z e d
i s
q u i t e
s m a l l :
p e r h a p s
t h e
p a u c i t y
o f
p e r c o l o z o a n
s p e c i e s
i s
b e c a u s e
d i c t y o s o m e s
a c t u a l l y
h a v e
s o m e
u s e
P e r c o l o z o a
i n c l u d e a n
i m p o r t a n t
p a t h o g e n ,
N a e g l e n a f o w l e r i ;
t h e
w h o l e
g r o u p d e s e r v e s
much
m o r e
t h o r o u g h s t u d y ,
n o t o n l y
f o r
t h i s
r e a s o n b u t
b e c a u s e
t h e y
ma y
h a v e much
t o t e l l u s
a b o u t t h e
c e l l u l a r
a n d
m o l e c u l a r
b i o l o g y
o f t h e m o s t
p r i m i t i v e
p r o t o -
z o a a n d
m e t a k a r y o t e s .
T h e
rRNA
t r e e c l e a r l y s u p p o r t s
a
v e r y e a r l y
d i v e r g e n c e
f o r N a e g l e r i a
s p p . a n d
o t h e r
H e t e r -
o l o b o s e a
among
m e t a k a r y o t e s
( 1 2 1 ,
1 2 7 )
( F i g .
1 ) .
P s a l t e r i o m o n a s
( l O a )
a n d
L y r o m o n a s
( 1 0 ,
a s
P s a l t e r i o m o -
n a s
v u l g a r i s ) d i f f e r
f r o m o t h e r
P e r c o l o z o a ,
a n d
r e s e m b l e
P a r a b a s a l i a ,
i n l a c k i n g
p e r o x i s o m e s
a n d
m i t o c h o n d r i a
a n d
h a v i n g
h y d r o g e n o s o m e s
i n s t e a d ;
n o n e t h e l e s s ,
t h e i r k i n e t i d s
s h o w
t h a t t h e y
a r e
c l e a r l y m o s t
c l o s e l y
r e l a t e d t o
t h e
H e t e r o l o b o s e a
( 1 1 0 ) .
W h e t h e r t h e y
a r e p r i m i t i v e l y
o r
s e c -
o n d a r i l y
w i t h o u t
m i t o c h o n d r i a
i s
u n c l e a r .
P s a l t e r i o m o n a s
l a n t e m n a
( l O a ) h a s
d o u b l e - m e m b r a n e d
s t r u c t u r e s
t h a t
m i g h t
b e e i t h e r
d e g e n e r a t e
m i t o c h o n d r i a
( w i t h o u t
c y t o c h r o m e
o x -
i d a s e ) o r
s y m b i o t i c
b a c t e r i a .
B e c a u s e
o f t h e se
d i f f e r e n c e s
f r o m
o t h e r
P e r c o l o z o a ,
a
ne w c l a s s , L y r o m o n a d e a ,
i s c r e -
a t e d
f o r
t h e m
( s e e b e l o w ) .
PHYLUM
AND
INFRAKINGDOM
EUGLENOZOA
T h e
g r o u p i n g
o f e u g l e n o i d s
a n d k i n e t o p l a s t a n s
w i t h i n
t h e
p h y l u m
E u g l e n o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
i s
now
a l m o s t
u n i v e r s a l l y
a c c e p t e d ( 5 2 ,
7 8 b ,
8 1 ,
9 0 , 1 1 3 , 1 3 7 ,
1 3 8 ) . T h e
e x c l u s i o n
o f S t e p h a n o p o g o n
a n d
t h e
H e t e r o l o b o s e a
( 1 1 0 ) ,
w h i c h
h a v e
s o m e t i m e s
( 1 7 )
a l s o b e e n
i n c l u d e d ,
a n d
t h e i r
t r a n s f e r
i n t o
t h e new p h y l u m
P e r c o l o z o a
( 3 8 ,
4 3 ) , w h i c h
u n l i k e t h e
E u g l e n o z o a l a c k s
G o l g i
d i c t y o s o m e s ,
m a k e s
t h e
p h y l u m
much
m o r e
h o m o g e n e o u s .
B o t h
u l t r a s t r u c t u r a l
a n d
m o l e c u l a r
s e q u e n c e
d a t a
s u p p o r t
t h e i n c l u s i o n
o f D i p l o n e m a
( w h i c h
i s
n e i t h e r
a
e u g l e n o i d
n o r
a k i n e t o p l a s t a n )
i n
t h e
E u g l e n o z o a
( 1 3 8 ) , e v e n
t h o u g h i t h a s
f l a t p l a t e - l i k e
r a t h e r
t h a n f l a t
d i s c o i d
c r i s t a e , a n d I h e r e
c r e a t e
a
new e u g l e n o z o a n
s u b p h y l u m
f o r i t .
PARVKINGDOM
ALVEOLATA
AND
I T S
THREE PHYLA
T h e t h r e e
p h y l a
g r o u p e d h e r e
( D i n o z o a ,
C i l i o p h o r a ,
a n d
A p i c o m p l e x a )
f o r m
a
m a j o r p i n n a c l e
o f
p r o t o z o a n e v o l u t i o n
f r o m t h e
p o i nt o f v i e w
o f
t h e s t r u c t u r a l
c o m p l e x i t y
t h a t
c a n
b e
a t t a i n e d
w i t h i n
a s i n g l e c e l l .
A l l t h r e e
p h y l a
h a v e b e e n
a b l e
t o p r o d u c e
i n d i v i d u a l
c e l l s
l a r g e e n o u g h
t o b e
v i s i b l e
w i t h t h e n a k e d
e y e ,
a n d
m a n y o f
t h e m ( e . g . ,
t h e
h y p o t r i c h
c i l i a t e s [ 1 3 1 ] )
p r o b a b l y
h a v e m a n y m o r e
d i f f e r e n t
g e n e s
t h a n
t h e s i m p l e r
a n i m a l s
s u c h
a s
D r o s o p h i l a
a n d
t h e n e m a t o d e
C a e n o r h a b d i t i s .
Much
o f t h i s
c o m p l e x i t y
c a n
b e
a t t r i b u t e d
t o
t h e v a r i e d
u s e s
t o w h i c h
t h e y
h a v e
p u t
c o r t i c a l
a l v e o l i ,
t h e
s h a r e d c h a r a c t e r
t h a t
d i s t i n g u i s h e s
t h e
g r o u p
f r o m
a l l o t h e r
P r o t o z o a .
They a r e h e r e
d i v i d e d
i n t o t w o
s u p e r p h y l a .
S u p e r p h y l u m
H e t e r o k a r y o t a
a n d
I t s
S o l e
P h y l u m ,
C i l i o p h o r a
T h e p h y l u m
C i l i o p h o r a
( c i l i a t e s
a n d s u c t o r i a n s )
i s
s o
w e l l
d e f i n e d
a s
t o
r e q u i r e
n o d i s c u s s i o n
o f
i t s c o n t e n t s .
F o r
i t s
i n t e r n a l c l a s s i f i c a t i o n ,
I
h a v e
f o l l o w e d
Lynn
a n d
S m a l l
( 9 2 )
a s t o
c l a s s e s a n d
s u b c l a s s e s ,
a l t h o u g h
t h e r e
a r e
c l e a r
i n d i -
c a t i o n s ,
f r o m
b o t h
m o l e c u l a r a n d
u l t r a s t r u c t u r a l d a t a ,
t h a t
t h i s
w i l l
n e e d
r e v i s i o n .
I f ,
a s
I
t h i n k
l i k e l y ( 1 6 ,
3 8 , 4 2 ) ,
t h e
C i l i o p h o r a
a r e
d e r i v e d
f r o m
a b i c i l i a t e C o l p o n e m a - l i k e
d i n o -
z o a n
w i t h
w e l l - d e f i n e d
c o r t i c a l a l v e o l i ,
t h e n
t h e
a b s e n c e
o f
t h e c o r t i c a l
a l v e o l i
i n t h e K a r y o r e l i c t e a
i s
u n l i k e l y
t o
b e
a n c e s t r a l
f o r
t h e
p h y l u m
a s a
w h o l e ,
a n d
o n e
s h o u l d
q u e s t i o n
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 18/42
9 7 0
CAVALIER-SMITH
TABLE 4 . C l a s s i f i c a t i o n o f
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
G o l d f u s s ,
1 8 1 8
s t a t u s
n o v .
O w e n , 1 8 5 8 / 9
e m e n d .
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 7
S u b k i n g d o m
1 . ADICTYOZOA
s u b k i n g .
n o v .
P h y l u m
1 . PERCOLOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
S u b p h y l u m
1 . T e t r a m i t i a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
S u p e r c l a s s
1 . P e r c o l o m o n a d a
s u p e r c l .
n o v .
C l a s s 1 . P e r c o l o m o n a d e a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ( o r d e r
P e r c o l o m o n a d i d a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 )
S u p e r c l a s s
2 .
S t r i a t o r h i z a
s u p e r c l .
n o v .
C l a s s
1 .
H e t e r o l o b o s e a
P a g e
a n d
B la nt o n, 1 9 8 5
e m e n d . ( s y n . A c r a s e a O l i v e , 1 9 7 5 e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 7 )
( o r d e r s
S c h i z o p y r e n i d a S i n g h ,
1 9 5 2 ;
A c r a s i d a
S h r o t e r ,
1 8 8 6 e m e n d . P ag e
B l a n t o n ,
1 9 8 5 )
C l a s s
2 .
L y r o m o n a d e a
c l . n o v .
( o r d e r L y r o m o n a d i d a
o r d .
n o v . )
S u b p h y l u m
2 .
P s e u d o c i l i a t a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
C l a s s 1 .
P s e u d o c i l i a t e a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
( s o l e
o r d e r
P s e u d o c i l i a t i d a
C o r l i s s a n d
L i p s c o m b , 1 9 8 2 ;
f a m i l y
S t e p h a n o p o g o n i d a e C o r l i s s ,
1 9 6 1 )
S u b k i n g d o m
2 . DICTYOZOA C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
B r a n c h 1 .
PARABASALIA
n e w
b r a n c h
P h y l u m
1 .
PARABASALIA
H o n i g b e r g ,
1 9 7 3
s t a t .
n o v .
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
C l a s s 1 .
T r i c h o m o n a d e a
K i r b y ,
1 9 4 7 s t a t .
n o v .
M a r g u l i s ,
1 9 7 4
( o r d e r
T r i c h o m o n a d i d a
K i r b y ,
1 9 4 7 )
C l a s s
2 .
H y p e r m a s t i g e a
G r a s s i
F o a ,
1 9 1 1
s t a t . n o v .
M a r g u l i s ,
1 9 7 4
( o r d e r s L o p h o m o n a d i d a
L i g h t ,
1 9 2 7 ;
T r i c h o n y m p h i d a
P o c h e , 1 9 1 3 )
B r a n c h
2 . BIKONTA
new b r a n c h
I n f r a k i n g d o m
1 .
EUGLENOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
s t a t .
n o v .
P h y l u m
1 .
EUGLENOZOA C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
S u b p h y l u m
1 . D i p l o n e m i a s u b p h .
n o v .
C l a s s
1 .
D i p l o n e m e a
c l .
n o v .
( o r d e r
D i p l o n e m i d a
o r d .
n o v .
[ D i p l o n e m a
=
I s o n e m a ] )
S u b p h y l u m
2 .
E u g l e n o i d a B u t s c h l i ,
1 8 8 4
( a s
E u g l e n o i d i n a )
e m e n d .
S e n n ,
1 9 0 0
s t a t .
n o v .
C l a s s 1 .
P e t a l o m o n a d e a
c l .
n o v .
( o r d e r
P e t a l o m o n a d i d a
o r d .
n o v . )
C l a s s
2 . P e r a n e m e a
c l .
n o v .
( o r d e r s
P l o e o t i i d a
o r d .
n o v . ;
P e r a n e m i d a
B u t s c h l i ,
1 8 8 4 s t a t .
n o v . )
C l a s s 3 .
A p h a g e a
c l . n o v .
S u b c l a s s 1 . E u g l e n i a
s u b c l . n o v .
( o r d e r s
A s t a s i d a
E h r e n b e r g ,
1 8 3 1
s t a t .
n o v . ;
E u t r e p t i i d a
L e e d a l e ,
1 9 6 7 )
S u b c l a s s
2 . R h a b d o m o n a d i a
s u b c l . n o v .
( o r d e r
R h a b d o m o n a d i d a
L e e d a l e , 1 9 6 7 )
S u b p h y l u m
3 .
K i n e t o p l a s t a
H o n i g b e r g ,
1 9 6 3
s t a t . n o v .
C l a s s 1 .
K i n e t o p l a s t e a
H o n i g b e r g ,
1 9 6 3
e m e n d .
V i c k e r m a n ,
1 9 7 6 s t a t . n o v .
M a r g u l i s ,
1 9 7 4
( =
s u b c l .
B o d o n i d e a
H o l l a n d e ,
1 9 5 8 )
( o r d e r s
B o d o n i d a H o l l a n d e ,
1 9 5 2 e m e n d .
V i c k e r m a n , 1 9 7 6 ,
K r y l o v
e t
a l . , 1 9 8 0 ;
T r y p a n o s o m i d a
K e n t ,
1 8 8 0
s t a t .
n o v . H o l l a n d e ,
1 9 5 2 )
I n f r a k i n g d o m
2 .
NEOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 3
P a r v k i n g d o m
1 .
CILIOMYXA p a r v k i n g .
n o v .
SUPERPHYLUM 1 . OPALOMYXA
s u p e r p h y l .
n o v .
P h y l u m
1 .
OPALOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
S u b p h y l u m 1 .
P r o t e r o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
e m e n d .
s t a t .
n o v .
1 9 9 3
C l a s s
1 . H e t e r o m i t e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
S u b c l a s s
1 .
S a r c o m o n a d i a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3
S u p e r o r d e r
1 . J a k o b i d e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
{ o r d e r s C e r c o m o n a d i d a
P o c h e ,
1 9 1 3 e m e n d .
G r a s s e ,
1 9 5 2
[ C e r c o m o n a s ,
H e t e r o m i t a ,
M a s s i s t e n i a ,
D i s c o c e l i s
( 1 4 1 ) ] ; J a k o b i d a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
[ J a k o b a
P a t t e r s o n , 1 9 9 0 ] }
S u p e r o r d e r
2 . T h a u m a t o m o n a d i d e a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3
( o r d e r
T h a u m a t o m o n a d i d a
S h i r k i n a ,
1 9 8 7 )
S u p e r o r d e r
3 .
P r o t e o m y x i d e a L a n k e s t e r ,
1 8 8 5
e m e n d . s t a t .
n o v .
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
( o r d e r s
P s e u d o s p o r i d a
C a v a l i e r -
S m i t h , 1 9 9 3 ;
L e u c o d i c t y i d a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3 )
S u b c l a s s
2 .
T h e c o m o n a d i a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 { o r d e r s A p u s o m o n a d i d a K a r p o v
M y l n i k o v ,
1 9 8 9 [ A m a s t i g o m o n a s
a n d
A p u s o m o n a s
( i n c l . R o s t r o m o n a s , r e f e r e n c e 7 9 ] ; C r y o m o n a d i d a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
[ C r y o t h e c o m o n a s
( 1 3 6 ) ] }
S u b c l a s s
3 .
A n i s o m o n a d i a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
( o r d e r s
D i p h y l l e i d a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3 ; P r o t e r o m o n a d i d a G r a s s 6 , 1 9 5 7
e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 )
S u b c l a s s 4 .
P h a g o d i n i a
s u b c l .
n o v .
{ o r d e r P h a g o d i n i d a o r d . n o v .
[ P h a g o d i n i u m ( 8 1 a ) ] }
C l a s s
2 .
T e l o n e m e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3 ( o r d e r s
T e l o n e m i d a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ; N e p h r o m y c i d a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
[ N e p h r o m y c e s G i a r d ,
1 8 8 8 ] )
C l a s s
3 .
C y a t h o b o d o n e a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ( o r d e r s P s e u d o d e n d r o m o n a d i d a H i b b e r d ,
1 9 8 5 ; S p o n g o m o n a d i d a H i b b e r d , 1 9 8 3
[ i n c l u d i n g
P h a l a n s t e r i i d a
H i b b e r d ,
1 9 8 3 ] ; K a t h a b l e p h a r i d a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 )
C l a s s
4 .
E b r i d e a
L e m m e r m a n n ,
1 9 0 1
e m e n d .
D e f l a n d r e ,
1 9 3 6
s t a t .
n o v . L o e b l i c h
I I I ,
1 9 7 0
o r t h o g .
e m e n d .
( o r d e r
E b r i i d a
D e f l a n d r e ,
1 9 3 6 )
C l a s s
5 .
P h y t o m y x e a
E n g l e r P r a n t l , 1 8 9 7 o r t h o g . e m e n d .
( o r d e r s
P h a g o m y x i d a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ;
P l a s m o d i o p h o r i d a
C o o k , 1 9 2 8 )
S u b p h y l u m
2 .
O p a l i n a t a W e n y o n , 1 9 2 6
s t a t .
n o v .
e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3
C l a s s
1 .
O p a l i n e a W e n y o n ,
1 9 2 6 s t a t .
n o v .
e m e n d . C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
( o r d e r s
K a r o t o m o r p h i d a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ;
O p a l i n i d a
P o c h e , 1 9 1 3
s t a t . n o v .
H a l l , 1 9 5 3 )
S u b p h y l u m
3 .
K i n e t o m o n a d a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3 .
C l a s s 1 . K i n e t o m o n a d e a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3
( o r d e r s H i s t i o n i d a C av a l i e r -S m i t h ,
1 9 9 3 ; H e l i o m o n a d i d a C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 )
S u b p h y l u m
4 .
H e m i m a s t i g o p h o r a
F o i s s n e r , B l a t t e r e r
F o i s s n e r , 1 9 8 8
s t a t . n o v .
C l a s s 1 . H e m i m a s t i g e a F o i s s n e r , B l a t t e r e r
F o i s s n e r , 1 9 8 8 ( o r d e r H e m i m a s t i g i d a F o i s s n e r ,
B l a t t e r e r F o i s s n e r , 1 9 8 8
[ S p i r o n e m a ,
S t e r e o n e m a ,
H e m i m a s t i x ] )
C o n t i n u e d
o n f o l l o w i n g
page
MICROBIOL.
REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 19/42
KINGDOM
PROTOZOA AND I T S
PHYLA
9 7 1
TABLE
4 - C o n t i n u e d
P h y l u m 2 .
MYCETOZOA d e B a r y, 1 8 7 3 s t a t .
n o v .
E n g l e r
P r a n t l , 1 8 8 8
S u b p h y l u m 1 .
Eumyxa
n o m e n
novum p r o P l a s m o d i o g y m n o m y c o t i n a
M a r t i n ,
A l e x o p o u l o s
F a r r ,
1 9 8 3
C l a s s 1 .
P r o t o s t e l e a
O l i v e
S t o i a n o v i t c h ,
1 9 6 6
C l a s s 2 . M y x o g a s t r e a F r i e s , 1 8 2 9
s t a t .
n o v .
S u b c l a s s 1 . G a s t r o m y x i a n o m e n
n o v u m
p r o
M y x o g a s t r o m y c e t i d a e
S u b c l a s s
2 .
S t e m o n i t i a R o s s ,
1 9 7 3
o r t h o g . e m e n d .
S u b p h y l u m
2 .
D i c t y o s t e l i a
L i s t e r ,
1 9 0 9 s t a t .
n o v .
C l a s s 1 .
D i c t y o s t e l e a
L i s t e r , 1 9 0 9
s t a t .
n o v .
SUPERPHYLUM
2 .
CHOANOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 3 s t a t . n o v .
P h y l u m
1 .
CHOANOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
e m e n d .
1 9 8 3
C l a s s 1 .
C h o a n o m o n a d e a K r y l o v
e t
a l . ,
1 9 8 0
( s y n .
C r a s p e d o p h y c e a e C h a d e f a u d , 1 9 6 0 ,
C r a s p e d o m o n a d o p h y c e a e
H i b b e r d ,
1 9 7 6 ;
b o t h
u n s u i t a b l e f o r
a p u r e l y
z o o l o g i c a l t a x o n ) ( o r d e r C h o a n o f l a g e l l i d a K e n t , 1 8 8 0
e m e n d .
H i b b e r d , 1 9 8 3
=
f a m i l y
C r a s p e d o m o n a d i n a S t e i n , 1 8 7 8 )
P a r v k d n g d o m 2 .
ALVEOLATA
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 1
s t a t . n o v .
SUPERPHYLUM
1 . MIOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 7
P h y l u m 1 .
DINOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
e m e n d .
S u b p h y l u m
1 . P r o t a l v e o l a t a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
C l a s s 1 .
C o l p o n e m e a
c l . n o v .
( o r d e r
C o l p o n e m i d a o r d . n o v . )
C l a s s
2 .
O x y r r h e a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 7
( o r d e r
O x y r r h i d a
o r t h o g .
e m e n d .
p r o
O x y r r h i n a l e s
S o u r n i a i n
T a y l o r ,
1 9 9 0 )
C l a s s
3 .
E l l o b i o p s e a o r t h o g . e m e n d . p r o E l l o b i o p h y c e a e
L o e b l i c h I I I , 1 9 7 0
S u b p h y l u m 2 . D i n o f l a g e l l a t a B u t s c h l i ,
1 8 8 5 s t a t . n o v .
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
( o r i g i n a l l y a c l a s s )
( s y n .
C i l i o f l a g e l l a t a
M u l l e r ,
D i n o p h y t a a u c t . ,
D i n o p h y c e a e P a s c h e r ,
1 9 1 4 )
S u p e r c l a s s
1 . S y n d i n a s u p e r c l . n o v .
C l a s s
1 .
S y n d i n e a C ha t t o n, 1 9 2 0
s t a t .
n o v . L oe b li c h , 1 9 7 6
o r t h o g .
e m e n d .
C o r l i s s ,
1 9 8 4
S u p e r c l a s s
2 .
H e m i d i n i a s u p e r c l .
n o v .
C l a s s
1 .
N o ct i l u c ea H a e c k e l , 1 8 6 6 s t a t .
n o v .
( o r d e r C y s t o f l a g e l l a t a
H a e c k e l , 1 8 7 3 s t a t . n o v . B u t s c h l i , 1 8 8 7 )
C l a s s
2 .
H a p l o z o o i d e a P o c h e , 1 9 1 1 ( s y n .
B l a s t o d i n i p h y c e a e Fensome e t a l . , 1 9 9 3 o r t h o g . e m e n d . ) ( o r d e r
B l a s t o d i n i d a C h a t t o n ,
1 9 0 6 )
S u p e r c l a s s
3 .
D i n o k a r y o t a s u p e r c l .
n o v .
C l a s s
1 . P e r i d i n e a
E h r e n b e r g ,
1 8 3 0 s t a t . n o v .
W e t t s t e i n , 1 9 0 1 e m e n d .
S u b c l a s s 1 .
G y m n o d i n o i d i a P o c h e , 1 9 1 3
s t a t . n o v . ( s y n .
G y m n o d i n i p h y c i d a e
Fensome e t
a l . ,
1 9 9 3 )
S u b c l a s s
2 .
P e r i d i n o i d i a P o c h e , 1 9 1 3 s t a t .
n o v . F r i t s c h , 1 9 3 5 ( s y n . P e r i d i n i p h y c i d a e Fensome e t
a l . , 1 9 9 3 )
S u b c l a s s 3 .
P r o r o c e n t r o i d i a Lemmermann, 1 8 9 9 , s t a t .
n o v . ( s y n . P r o r o c e n t r o p h y c i d a e Fensome e t a l . , 1 9 9 3 )
S u b c l a s s 4 . D e s m o c a p s o i d i a
P a s c h e r ,
1 9 4 1 s t a t . n o v .
S u b c l a s s
5 . T h o r a c o s p h a e r o i d i a
s u b c l .
n o v .
C l a s s
2 . B i l i d i n e a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ( o r d e r s
D i n o p h y s i d a
L i n d e m a n n ,
1 9 2 8 a n d N a n n o c e r a t o p s i d a )
P h y l u m
2 . APICOMPLEXA
L e v i n e , 1 9 7 0 e m e n d .
S u b p h y l u m
1 .
A p i c o m o n a d a s u b p h . n o v .
C l a s s 1 .
A p i c o m o n a d e a c l .
n o v .
( o r d e r s
P e r k i n s i d a L e v i n e , 1 9 7 8 ; C o l p o d e l l i d a o r d . n o v .
p r o S p i r o mo n a d i d a K r y l o v
M y l n i k o v , 1 9 8 6 )
S u b p h y l u m
2 .
G a m o n t o z o a
s u b p h .
n o v .
I n f r a p h y l u m 1 .
S p o r o z o a L e u c k a r t ,
1 8 7 9
s t a t .
n o v .
S u p e r c l a s s
1 .
G r e g a r i n i a
D u f o u r , 1 8 2 8
s t a t .
n o v .
C l a s s 1 .
E o g r e g a r i n e a
c l .
n o v .
C l a s s
2 .
N e o g r e g a r i n e a
c l . n o v .
S u p e r c l a s s
2 .
C o c c i d i a
L eu c k a r t , 1 8 7 9 s t a t .
n o v .
C l a s s
1 .
C o e l o t r o p h e a
c l . n o v .
C l a s s
2 .
E u c o c c i d e a
c l .
n o v .
I n f r a p h y l u m 2 . H e m a t o z o a
V i v i e r , 1 9 8 2 s t a t . n o v .
C l a s s
1 .
H a e m o s p o r e a D a n i l e w s k y ,
1 8 8 5
s t a t . n o v .
S l e i g h ,
1 9 8 9
C l a s s
2 .
P i r o p l a s m e a
W e n y o n , 1 9 2 6 s t a t .
n o v .
L e v i n e ,
1 9 7 1
SUPERPHYLUM 2 .
HETEROKARYOTA
H i c k s o n ,
1 9 0 3
s t a t .
n o v .
P h y l u m
3 .
CILIOPHORA D o f l e i n , 1 9 0 1 s t a t . n o v .
C o p e l a n d ,
1 9 5 6 e m e n d . a u c t .
C l a s s
1 .
S p i r o t r i c h e a B u t s c h l i ,
1 8 8 9 s t a t . n o v .
S u b c l a s s
1 .
H e t e r o t r i c h i a
S t e i n ,
1 8 5 9 s t a t .
n o v .
S u b c l a s s 2 .
C h o r e o t r i c h i a
S m a l l
L y n n ,
1 9 8 5
S u b c l a s s
3 .
S t i c h o t r i c h i a S m a l l
L y n n ,
1 9 8 5
C l a s s
2 .
P r o s t o m a t e a
S c h e w i a k o f f ,
1 8 9 6
C l a s s 3 . L i t o s t o m a t e a
S m a l l
L y n n ,
1 9 8 1
S u b c l a s s 1 .
H a p t o r i a C o r l i s s ,
1 9 7 4
S u b c l a s s
2 .
T r i c h o s t o m a t i a
B u t s c h l i ,
1 8 8 9
C l a s s
4 .
P h y l l o p h a r y n g e a
d e
P u y t o r a c
e t
a l . ,
1 9 7 4
S u b c l a s s
1 .
P h y l l o p h a r y n g i a
d e
P u y t o r a c
e t
a l . ,
1 9 7 4
S u b c l a s s 2 . C h o n o t r i c h i a
W a l l e n g r e n ,
1 8 9 5
S u b c l a s s
3 . S u c t o r i a
B u t s c h l i ,
1 8 8 9
C l a s s 5 .
N a s s o p h o r e a
S m a l l
L y n n ,
1 9 8 1
S u b c l a s s 1 .
N a s s o p h o r i a
S m a l l
L y n n ,
1 9 8 1
S u b c l a s s
2 .
H y p o t r i c h i a S t e i n ,
1 8 5 9
s t a t . n o v .
C o n t i n u e d on
f o l l o w i n g p a g e
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 20/42
C l a s s
6 .
O l i g o h y m e n o p h o r e a
d e P u y t o r a c
e t
a l . , 1 9 7 4
S u b c l a s s
1 . H y m e n o s t o m a t i a
D e l a g e H e r o u a r d , 1 8 9 6
s t a t .
n o v .
S u b c l a s s
2 . P e r i t r i c h i a
S t e i n , 1 8 5 9
s t a t .
n o v .
S u b c l a s s 3 .
A s t o m a t i a S c h e w i a k o f f , 1 8 9 6
S u b c l a s s
4 .
A p o s t o m a t i a
C h a t t o n
L w o f f , 1 9 2 8
S u b c l a s s 5 . P l a g i o p y l i a
S m a l l L y n n , 1 9 8 5
C l a s s
7 .
C o l p o d e a
d e
P u y t o r a c
e t
a l . ,
1 9 7 4
C l a s s
8 . K a r y o r e l i c t e a C o r l i s s ,
1 9 7 4
P a r v k i n g d o m
3 . ACTINOPODA
C a l k i n s ,
1 9 0 2 s t a t .
n o v .
( o r i g i n a l l y a
c l a s s )
P h y l u m
1 .
HELIOZOA H a e c k e l , 1 8 6 6
e m e n d .
s t a t .
n o v .
M a r g u l i s ,
1 9 7 4
C l a s s 1 .
N u c l e o h e l e a c l . n o v .
( o r d e r s
D e s m o t h o r a c i d a H e r t w i g
L e s s e r ,
1 8 7 4 ;
A c t i n o p h r y i d a H a r t m a n n , 1 9 1 3 )
C l a s s
2 . C e n t r o h e l e a
K u h n ,
1 9 2 6
( o r d e r s A x o p l a s t h e l i d a
F e b v r e - C h e v a l i e r ,
1 9 8 4
s t a t .
n o v . ; C e n t r o p l a s t h e l i d a
F e b v r e -
C h e v a l i e r , 1 9 8 4
s t a t .
n o v . )
P h y l u m 2 .
RADIOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 7
S u b p h y l u m
1 .
S p a s m a r i a
s u b p h .
n o v .
C l a s s
1 .
A c a n t h a r e a
H a e c k e l ,
1 8 8 1 s t a t . n o v .
S u b c l a s s
1 .
H o l a c a n t h i a s u b c l . n o v .
( o r d e r s
H o l a c a n t h i d a S c h e w i a k o f f ,
1 9 2 6 ;
P l e g m a c a n t h a ,
R e c h e t n i a k , 1 9 8 1 )
S u b c l a s s 2 .
E u a c a n t h i a
s u b c l .
n o v .
( 3 o r d e r s )
C l a s s
2 .
S t i c h o l o n c h e a P o c h e ,
1 9 1 3
s t a t . n o v .
P e t r u s h e v s k a j a ,
1 9 7 7
S u b p h y l u m
2 . R a d i o l a r i a M u l l e r ,
1 8 5 8
e m e n d . s t a t . n o v .
C l a s s 1 .
P o l y c y s t i n e a
E h r e n b e r g ,
1 8 3 8 s t a t .
n o v .
S u b c l a s s
1 .
S p u m e l l a r i a E h r e n b e r g ,
1 8 7 5
S u b c l a s s
2 . N a s s e l l a r i a
E h r e n b e r g ,
1 8 7 5
C l a s s
2 . P h a e o d a r e a
H a e c k e l ,
1 8 7 9
P a r v k i n g d o m
4 . NEOSARCODINA
p a r v k i n g .
n o v .
P h y l u m
1 . RHIZOPODA
D u j a r d i n ,
1 8 3 5 s t a t .
n o v .
H a e c k e l ,
1 8 6 6 e m e n d .
C l a s s
1 .
L o b o s e a
C a r p e n t e r ,
1 8 6 1
s t a t .
n o v .
e m e n d .
S u b c l a s s
1 .
G y m n a m o e b i a H a e c k e l ,
1 8 6 2
s t a t .
n o v .
( o r d e r s
E u a m o e b i d a L e p s i ,
1 9 6 0 ;
L e p t o m y x i d a
P u s s a r d
P o n s ,
1 9 7 6
e m e n d . P a g e ,
1 9 8 7 ;
C o p r o m y x i d a
o r d .
n o v . ; A c a n t h o p o d i d a
P a g e , 1 9 7 6 ;
L o b o r e t i c u l a t i d a P a g e , 1 9 8 7 ) .
S u b c l a s s
2 . T e s t a c e a l o b o s i a
d e
S a e d e l e e r ,
1 9 3 4
( o r d e r s
A r c e l l i n i d a
K e n t , 1 8 8 0 ,
T r i c h o s i d a
M o b i u s ,
1 8 8 9
H i m a t i s m e n i d a
P a g e , 1 9 8 7 )
C l a s s
2 . F i l o s e a L e i d y ,
1 8 7 9
e m e n d .
S u b c l a s s
1 . C r i s t i d i s c o i d i a P a g e ,
1 9 8 7 s t a t . n o v .
( o r d e r s
N u c l e a r i i d a
o r d .
n o v . ;
F o n t i c u l i d a
o r d .
n o v . )
S u b c l a s s
2 . C r i s t i v e s i c u l a t i a
P a g e ,
1 9 8 7 s t a t . n o v .
( o r d e r
V a m p y r e l l i d a S t a r o b o g a t o v
e x
K r y l o v
e t
a l . , 1 9 8 0 )
S u b c l a s s
3 . T e s t a c e a f i l o s i a
De
S a e d e l e e r ,
1 9 3 4
( o r d e r
G r o m i i d a
C l a p a r e d e
L a c h m a n n , 1 8 5 9 )
P h y l u m
2 .
RETICULOSA
C a r p e n t e r ,
1 8 6 2 e m e n d . s t a t . n o v .
( s y n . G r a n u l o r e t i c u l o s a )
d e
S a e d e l e e r ,
1 8 3 4
S u b p h y l u m
1 .
A t h a l a m i a
s u b p h .
n o v .
C l a s s
1 .
A t h a l a m e a
H a e c k e l ,
1 8 6 2 s t a t .
n o v .
L e e ,
1 9 9 0
( o r d e r s
A t h a l a m i d a
H a e c k e l ,
1 8 6 2 ;
P r o m y c e t o z o i d a
G r e l l ,
1 9 8 5 )
S u b p h y l u m
2 . F o r a m i n i f e r a
( D ' O r b i g n y , 1 8 2 6 )
E i c h w a l d ,
1 8 3 0
s t a t .
n o v .
M i k h a l e v i c h ,
1 9 8 0
C l a s s 1 . M o n o t h a l a m e a H a e c k e l ,
1 8 6 2 s t a t .
n o v .
C l a s s
2 .
P o l y t h a l a m e a
E h r e n b e r g ,
1 8 3 8 s t a t .
n o v .
M i k h a l e v i c h ,
1 9 8 0
S u b c l a s s
1 .
A l l o g r o m i o i d i a C h a p m a n
P a r r ,
1 9 3 6 s t a t .
n o v .
M i k h a l e v i c h ,
1 9 8 0
S u b c l a s s
2 . T e x t u l a r i d i a
L a n k e s t e r ,
1 8 8 5 s t a t .
n o v .
M i k h a l e v i c h ,
1 9 8 0
( o r d e r s
A m m o d i s c i d a ; L i t u o l i d a )
S u b c l a s s
3 .
F u s u l i n i d i a
F u r s e n k o ,
1 9 5 8
s t a t .
n o v .
( o r i g .
o r d e r )
S u b c l a s s
4 . M i l i o l i d i a L a n k e s t e r ,
1 8 8 5 s t a t .
n o v .
S a i d o v a ,
1 9 8 1
( o r d e r
M i l i o l i d a )
S u b c l a s s
5 .
R o t a l i d i a
L a n k e s t e r , 1 8 8 5 ,
s t a t .
n o v .
( o r d e r s
N o d o s a r i i d a ;
B u l i m i n i d a ;
D i s c o r d i d a ; S p i r i l l i n i d a ; G l o b i g e r i n i d a ;
O r b i l o i d i d a ;
C a s s i d u l i n i d a ;
C e r t e r i n i d a ; R o b e r t i n i d a )
N e o s a r c o d i n a
i n c e r t a e s e d e s :
C l a s s
X e n o p h y o p h o r e a b
S c h u l z e ,
1 9 0 4
C l a s s
S c h i z o c l a d e a b
C e d h a g e n
M a t t s o n ,
1 9 9 2
C l a s s
H o l o s e a c l . n o v .
( o r d e r
L u f f i s p h a e r i d a
o r d .
n o v . )
P a r v k d n g d o m
5 . ENTAMOEBIA
p a r v k i n g .
n o v .
P h y l u m
1 . E n t a m o e b i a p h y l .
n o v .
C l a s s
1 . E n t a m o e b e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
( o r d e r
E n t a m o e b i d a
o r d .
n o v . )
P a r v l d n g d o m
6 . MYXOZOA
G r a s s e ,
1 9 7 0
s t a t .
n o v . e m e n d .
P h y l u m
1 . MYXOSPORIDIA B u t s c h l i , 1 8 8 1
s t a t .
n o v . G r a s s e ,
1 9 7 0
P s e u d o c l a s s
1 .
M y x o s p o r e a c
B u t s c h l i ,
1 8 8 1
s t a t . n o v .
P s e u d o c l a s s 2 .
A c t i n o m y x e a c
S t o l c ,
1 8 9 9 s t a t . n o v .
( s y n . A c t i n o s p o r e a
N o b l e , 1 9 8 0 )
P h y l u m
2 . HAPLOSPORIDIA C a u l l e r y
M e s n i l ,
1 8 9 9
s t a t .
n o v . C o r l i s s ,
1 9 8 4
C l a s s 1 .
H a p l o s p o r e a
C h a t t o n ,
1 9 1 1 s t a t . n o v .
D e s p o r t e s
a n d
N a s h e d , 1 9 8 3
P h y l u m
3 .
PARAMYXIA
C h a t t o n , 1 9 1 1
s t a t .
n o v .
C l a s s 1 .
P a r a m y x e a
C h a t t o n , 1 9 1 1 ,
s t a t .
n o v . e m e n d . D e s p o r t e s , 1 9 8 1 ( o r d e r s
P a r a m y x i d a C h a t t o n ,
1 9 1 1 ; M a r t e i l i i d a
D e s p o r t e s
G i n s b u r g e r - V o g e l , 1 9 7 7 )
P a r v k i n g d o m
7 . MESOZOA v a n
B e n e d e n , 1 8 7 6 s t a t . n o v .
P h y l u m
1 . MESOZOA v a n B e n e d e n , 1 8 7 6
C l a s s
1 .
R h o m b o z o a
v a n
B e n e d e n , 1 8 7 6 ( o r d e r s D i c y e m i d a v a n
B e ne d e n ; H e t e r o c y e m i d a v a n
B e n e d e n )
C l a s s
2 . O r t h o n e c t e a
G i a r d , 1 8 7 9
s t a t .
n o v .
( o r d e r O r t h o n e c t i d a
G i a r d ,
1 8 7 9 )
a
A
f e w
o r d e r s
a r e
i n c l u d e d
f o r
s o m e
o f
t h e
l e s s e r
k n o w n g r o u p s ,
b u t
o r d e r s
a r e o m i t t e d f o r t h e l a r g e r
a n d b e t t e r s t u d i e d o n e s . T h e r e i s
a
c l e a r
n e e d t o d i v i d e
t h e
C i l i o p h o r a
i n t o
s u b p h y l a ,
b u t
t h i s
i s n o t
d o n e
h e r e
s i n c e
r e c e n t w o r k c a s t s d o u b t o n
e a r l i e r s u b p h y l e t i c
c l a s s i f i c a t i o n s .
I n
t h i s
t a b l e I h a v e
a t t e m p t e d t o
c i t e
t h e n a m e s o f
t h e
o r i g i n a l
a u th o rs o f
t a x a , t h e
n a m e s o f t h o s e wh o a s s i g n e d
t h e m t o
t h e i r
p r e s e n t
r a n k ,
a n d
a l s o t h o s e wh o
f i n a l l y e m e n d e d t h e t a x o n t o
g i v e
i t
i t s
p r e s e n t
c o m p o s i t i o n .
B u t f o r t a x a
t h a t
h a v e u n d e r g o n e m u l t i p l e
e m e n d a t i o n s , I h a v e
n o t c i t e d e a r l i e r e m e n d e r s .
S t a t . n o v . i n d i c a t e s a r an k
d i f f e r e n t
f r o m
t h e
o r i g i n a l
o n e .
b
I n c e r t a e
s e d e s b e c a u s e t h e y
a re t h e
o n l y c l a s s e s
u n s t u d i e d b y e l e c t r o n m i c r o s c o p y .
Ma y
b e d i f f e r e n t
p h a s e s
o f s a m e
o r g a n i s m s
( 1 5 0 ) .
TABLE
4Continued
9 7 2 CAVALIER-SMITH
MICROBIOL. REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 21/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND
I T S
PHYLA 9 7 3
t h e
c o m m o n
a s s u m p t i o n
t h a t t h e
K a r y o r e l i c t e a a r e t h e m o s t
p r i m i t i v e
c i l i a t e s .
T h e
v e r y
d i f f e r e n t
e x t r u s o m e s
o f k a r y o -
r e l i c t i d s
c o m p a r e d
w i t h
o t h e r
c i l i a t e s ( 1 1 7 b )
s u p p o r t s
t h e i r
s t a t u s a s
a
s e p a r a t e
c l a s s ,
b u t t h e
a b s e n c e
o f
t y p i c a l
s p i n d l e
t r i c h o c y s t s
i s
p r o b a b l y
t h e
r e s u l t
o f
a
s e c o n d a r y l o s s . S i n c e
t h i s
t y p e
o f
t r i c h o c y s t
i s
a l s o
p r e s e n t
i n
D i n o z o a , t h e y
w e r e
p r o b a b l y
a l s o
p r e s e n t
i n
t h e
a n c e s t r a l
c i l i a t e ; i t
i s
t h e r e f o r e
u n l i k e l y
t h a t
t h e y
e v o l v e d o n l y
a f t e r
t h e
d i v e r g e n c e
o f
k a r y o r e l i c t i d s
f r o m
o t h e r
c i l i a t e s ,
a s
R a i k o v
p r o p o s e d
( 1 1 7 b ) .
S u p e r p h y l u m
M i o z o a
M i o z o a
( 2 7 ) c o m p r i s e
t h e
p h y l a
D i n o z o a
a n d
A p i c o m -
p l e x a ,
w h i c h
h a v e
o n l y
a
s i n g l e
t y p e
o f
h a p l o i d
n u c l e u s
i n
c o n t r a s t t o
t h e
h e t e r o k a r y o t i c C i l i o p h o r a ,
w h i c h h a v e
s e p a -
r a t e
d i p l o i d
m i c r o n u c l e i
a n d
m u l t i p l o i d
m a c r o n u c l e i .
I t i s
o f t e n
s t a t e d
( 1 1 7 a )
t h a t t h e i r
m e i o s i s i s
u n u s u a l i n
h a v i n g
o n l y
a
s i n g l e
s t e p ,
n o t
two a s
i n
most
o t h e r
e u k a r y o t e s ,
b u t
how
w i d e l y
t r u e t h i s i s i s
u n c l e a r .
P h y l u m
D i n o z o a
Emended
T h e
p h y l u m
most
c l o s e l y
a l l i e d
t o
C i l i o p h o r a
b y
u l t r a -
s t r u c t u r a l
c r i t e r i a a n d
b y
rDNA
p h y l o g e n e t i c s
i s t h e
D i n o -
z o a .
As
o r i g i n a l l y
d e f i n e d
( 1 7 ) ,
t h i s
i n c l u d e d
o n l y
D i n o f l a g e l -
l a t a a n d
O x y r r h i s .
T h e
m a j o r
i n n o v a t i o n
h e r e
i s
t o
i n c l u d e
C o l p o n e m a a l s o ,
w h i c h s e v e r a l
a u t h o r s
h a v e
p r o p o s e d
a s a
p o t e n t i a l
a n c e s t o r f o r
b o t h
d i n o f l a g e l l a t e s
a n d
c i l i a t e s
( 8 4 a ) .
I
h a v e
l o n g
c o n s i d e r e d t h e
p r e s e n c e
o f
c o r t i c a l a l v e o l i
( c o m m o n
t o
C o l p o n e m a ,
O x y r r h i s ,
d i n o f l a g e l l a t e s ,
a n d
m o s t
c i l i a t e s ,
a s w e l l a s
t o t h e
p h y l u m G l a u c o p h y t a
[ e . g . ,
C y a n -
o p h o r a ]
o f t h e
p l a n t s u b k i n g d o m B i l i p h y t a )
t o b e
o f
k e y
s y s t e m a t i c
a n d
p h y l o g e n e t i c
i m p o r t a n c e ( 1 6 , 1 7 , 1 8 , 2 9 ,
3 8 ) .
I
p o s t u l a t e
t h a t c o r t i c a l a l v e o l i
o r i g i n a t e d
once
o n l y
i n
e v o l u t i o n
a n d
s h o u l d b e
u s e d
a s a
p o s i t i v e
c h a r a c t e r
d e f i n i n g
t h e
D i n o z o a ,
t o g e t h e r
w i t h t h e a b s e n c e
o f t h e
a p i c a l c o m p l e x
( d i s t i n g u i s h i n g
t h e m
f r o m
A p i c o m p l e x a ) ,
a b s e n c e
o f
m a c r o -
n u c l e i
( d i s t i n g u i s h i n g
t h e m
f r o m
C i l i o p h o r a ) ,
a n d
a b s e n c e
o f
c h l o r o p l a s t s
w i t h
p h y c o b i l i s o m e s
( d i s t i n g u i s h i n g
t h e m f r o m
G l a u c o p h y t a
i n t h e
p l a n t k i n g d o m ,
w h i c h u n l i k e t h e t h r ee
a l v e o l a t e
p h y l a
h a v e
f l a t t i s h m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e ) .
E a r l i e r ,
I
a r g u e d ,
f r o m t h e i r
p r e s e n c e
i n
b o t h
G l a u c o p h y t a
a n d
d i n o f l a g e l l a t e s ,
t h a t
a l v e o l i were a l s o
p r e s e n t
i n
t h e
f l a g e l l a t e
t h a t
o r i g i n a l l y
c o n v e r t e d a
s y m b i o t i c
c y a n o b a c t e -
r i u m
i n t o
t h e
f i r s t
c h l o r o p l a s t
( 1 8 ) .
T h e
f a c t t h a t
V i r i d i p l a n -
t a e , B i l i p h y t a ,
a n d
D i n o z o a
d i v e r g e
m o r e
o r l e s s s i m u l t a -
n e o u s l y
on t h e 1 8 S
rDNA
t r e e
( 7 ,
1 2 1 )
i s c o n s i s t e n t
w i t h t h i s
t h e s i s . A l s o c o n s i s t e n t
i s
t h e
p r e s e n c e
o f a
c - l i k e
c h l o r o p h y l l
i n a f e w
p r a s i n o p h y t e g r e e n a l g a e
( 1 4 8 ) ,
t h e s i m i l a r i t i e s o f
c h l o r o p h y l l
a / b
a n d
a / c
b i n d i n g p r o t e i n s
( 9 4 ) ,
a n d t h e d i v e r -
s i t y
i n t h e
p i g m e n t c o m p o s i t i o n ( c h l o r o p h y l l
c
w i t h o u t
o r
w i t h
[ 1 2 2 ] i n t r a t h y l a k o i d a l p h y c o b i l i n s )
o f
d i n o f l a g e l l a t e
c h l o r o p l a s t s ,
s i n c e
s u c h
d i v e r s i t y
c a n
b e
i n t e r p r e t e d
a s
a
c o n s e q u e n c e
o f
t h e
i n i t i a l
r a d i a t i o n
o f
t h e
f i r s t
c h l o r o p l a s t
( 1 8 ) . I f , h o w e v e r ,
t h e
e u g l e n o i d s
a l s o
o b t a i n e d
t h e i r c h l o r o -
p l a s t s
d u r i n g
t h e s a m e
p r i m a r y
s y m b i o s i s ,
a s i s
p o s s i b l e ( 3 9 )
d e s p i t e
t h e f a c t
t h a t
t h e n u c l e a r 1 8 S
rRNA
g e n e
s h o w s
e u g l e n o i d s
t o h a v e
d i v e r g e d
o n t h e
m e t a k a r y o t e
t r e e
l o n g
b e f o r e t h e o t h e r
a l g a e ( 7 ,
1 2 7 ) ,
r a t h e r t h a n
s e c o n d a r i l y
f r o m
a n o t h e r
e u k a r y o t e
a s
p r o p o s e d
b y T a y l o r
( 1 3 3 )
a n d
G i b b s
( 6 4 ) ,
i t w o u l d b e m o r e
l i k e l y
t h a t c o r t i c a l
a l v e o l i
e v o l v e d
a f t e r t h e
o r i g i n
o f
c h l o r o p l a s t s ( 3 9 ) .
T h e
rDNA
e v i d e n c e
t h a t
O x y r r h i s
d i v e r g e d
f r o m P e r i d i n e a
b e f o r e
a n y
o f t h e m
d i d f r o m
e a c h
o t h e r
( 8 7 )
a n d
t h e
c o m p l e t e l y
d i f f e r e n t
b u t
u n i q u e
m i t o t i c
m e c h a n i s m s o f
O x -
y r r h i s
a n d
d i n o f l a g e l l a t e s t o g e t h e r j u s t i f y
p l a c i n g t h e m
i n
s e p a r a t e s u b p h y l a . T h e d i f f e r e n c e s b e t w e e n
O x y r r h i s
a n d
C o l p o n e m a , t h o u g h s u f f i c i e n t
t o j u s t i f y
t h e i r
s e p a r a t i o n
i n
s e p a r a t e c l a s s e s , a r e
n o t
s u f f i c i e n t t o
r e q u i r e
s e p a r a t e
s u b -
p h y l a f o r t h e m : I h a v e
t h e r e f o r e
c r e a t e d a new d i n o z o a n
s u b p h y l u m , P r o t a l v e o l a t a , t o
c o n t a i n a l l
n o n d i n o f l a g e l l a t e
a l v e o l a t e z o o f l a g e l l a t e s
t h a t
l a c k
a s p o r o z o a n - l i k e
a p i c a l
c o m p l e x
( s e e
l a t e r
d i s c u s s i o n ) .
I t
s e e m s
l i k e l y
t h a t
O x y r r h i s ,
d i n o f l a g e l l a t e s , a n d
C i l i o p h o r a
e v o l v e d i n d e p e n d e n t l y f r o m
a
c o r t i c a l l y a l v e o l a t e C o l p o n e m a - l i k e d i n o z o a n. S i n ce b o t h
S y n d i n e a a n d G l a u c o p h y t a p r o b a b l y h a v e
n o r m a l
h i s t o n e s
( j u d g i n g s o l e l y
b y
m i c r o s c o p y )
a n d
s i n c e B i l i d i n e a
a n d
P e r i di n ea c o nt a i n p h o t o s y nt h e t i c m e m b e r s , i t f o l l o w s t h a t
i f
t h e c h l o r o p l a s t s i n
t h e s e
t h r e e l a s t c la s se s a re
d i r e c t l y
r e l a t e d ( i . e . , b y v e r t i c a l
r a t h e r
t h a n
h o r i z o n t a l
t r a n s m i s s i o n ) ,
t h e n
t h e
a n c e s t r a l
d i n o f l a g e l l a t e wa s
p h o t o s y n t h e t i c
a n d
n o n p h o t o s y n t h e t i c
d i n o f l a g e l l a t e s
( i . e . , S y n d i n e a , N o c t i l u -
c e a , H a p l o z o o i d e a
m a n y
P e r i d i n e a , a n d some B i l i d i n e a )
a r e
d e r i v e d ;
m o r e o v e r ,
c h l o r o p l a s t s
m u s t
h a v e
o r i g i n a t e d
i n
d i n o f l a g e l l a t e s p r i o r t o t h e
l o s s
o f h i s t o n e s a n d e v o l u t i o n
o f
5 OH
u r a c i l
i n t h e i r DNA a n d
a l s o p r i o r t o t h e o r i g i n
o f t h e
d i n o f l a g e l l a t e
e x o n u c l e a r
s p i n d l e .
T h i s c a n
b e
t e s t e d
b y
rDNA
p h y l o g e n e t i c s .
T h e e l lo b i o p s i d s a r e
h e r e
t e n t a t i v e l y
a l s o
p l a c e d a s a
s e p a r a t e
c l a s s
w i t h i n
t h e
P r o t a l v e o l a t a
b e c a u s e o f a
p r e l i m i n a r y r e p o r t t h a t t h e
z o o s p o r e
h a s
f l a t t e n e d
c o r t i c a l v e s i c l e s ( 1 4 5 ) ;
a l t h o u g h t h e y
h a v e
o f t e n
b e e n t r e a t e d a s
d i n o f l a g e l l a t e s , t h e r e
i s
n o s o l i d e v i d e n c e f o r
s u c h
a n
a s s i g n m e n t .
I n
i t s p r e s e n t u s e , D i n o z o a i s n o t
a
synonym f o r d i -
n o f l a g e l l a t e s
b u t t h e na me o f a
b r o a d e r p h y l u m c o n t a i n i n g a l l
f l a g e l l a t e s
w i t h a
c o m b i n a t i o n o f
a m p u l l i f o r m t u b u l a r
m i t o -
c h o n d r i a l c r i s t a e
( b y c o n t r a s t , G l a u c o p h y t a
[ 8 0 ] h a v e f l a t
o r
i r r e g u l a r
c r i s t a e l i k e
o t h e r
P l a n t a e ) a n d c o r t i c a l a l v e o l i
b u t
l a c k i n g
a n a p i c a l c o m p l e x .
The
r e c e n t
s u g g e s t i o n
( 1 5 1 )
t o
u s e
t h e
p h y l u m
n am e
D i n o z o a
i n s t e a d f o r t h e
s u p r a p h y l e t i c
t a x o n t h a t I
d e s i g n a t e
A l v e o l a t a h e r e a n d e l s e w h e r e ( 3 8 ,
4 0 )
s h o u l d n o t
b e
a c c e p t e d ,
s i n c e
i t w o u l d
b e
v e r y c o n fu s i n g t o
r e f e r t o t h e
C i l i o p h o r a
a n d
A p i c o m p l e x a
a s D i n o z o a . A
na me
r e f e r r i n g
t o
a
d e f i n i n g
c h a r a c t e r o f t h e
w h o l e
g r o u p
i s
b e t t e r .
T h e
n am e
A l v e o l a t a
o r ,
i n f o r m a l l y ,
a l v e o l a t e s
i s n o w
b e c o m i n g
w i d e l y
u s e d
( 1 1 4 a ,
1 1 5 b ) .
P h y l u m
A p i c o m p l e x a
Emended
I t i s r e a s o n a b l e t o
s u p p o s e ( f o r
a
d i s c u s s i o n ,
s e e
r e f e r -
e n c e s 3 8 a n d
4 2 )
t h a t
A p i c o m p l e x a
a r o s e f r o m P r o t a l v e o l a t a
b y e v o l v i n g
t h e
a p i c a l c o m p l e x
a s
a n
a d a p t a t i o n
t o
e c t o p a r -
a s i t i s m
a n d t h a t
t h e
two
i n n e r
m e m b r a n e s
o f
t h e i r
p e l l i c u l a r
t r i p l e - m e m b r a n e
s y s t e m
a r e
h o m o l o g o u s
w i t h
t h e
c o r t i c a l
a l v e o l i o f D i n o z o a a n d
C i l i o p h o r a .
T h e t r a d i t i o n a l
p h y l u m
A p i c o m p l e x a
i s h e r e m o d i f i e d
b y
t h e a d d i t i o n o f t h e
p r e d a -
t o r y
z o o f l a g e l l a t e s
C o l p o d e l l a .
I t i s
p o s s i b l e
t h a t
P a r a m y x e a
o u g h t
a l s o t o b e i n c l u d e d
w i t h i n
A p i c o m p l e x a
on
a c c o u n t
o f
t h e i r
n i n e - s i n g l e t
c e n t r i o l e s ,
w h i c h
t h e y
s h a r e
u n i q u e l y
w i t h
m o s t
S p o r o z o a ,
d e s p i t e
t h e
a b s e n c e
o f
a n
a p i c a l
c o m p l e x ;
t h i s
h y p o t h e s i s r e q u i r e s
t e s t i n g
b y
1 8 S
rRNA
s e q u e n c e
p h y l o g e n e t i c s .
A t
p r e s e n t ,
t h e i r
t r e a t m e n t
a s
a
s e p a r a t e
p h y l u m ( 5 2 ) ,
t h o u g h
f o l l o w e d
h e r e ,
r e s t s on
d i s t i n c t l y
s l e n -
d e r
g r o u n d s .
T h e r e i s
n o w
g o o d
e v i d e n c e
f r o m
t h e
1 8 S
rRNA t r e e
( 1 2 1 , 1 2 7 ) ( F i g . 1 )
t h a t
t h e
D i n o z o a , C i l i o p h o r a ,
a n d
A p i c o m p l e x a
t o g e t h e r
f o r m a t r u e
m o n o p h y l e t i c
c l a d e
a n d , t h e r e f o r e , g o o d
e v i d e n c e f o r
t h e
p a r v k i n g d o m
A l v e o -
l a t a c r e a t e d
h e r e .
( O r i g i n a l l y ,
A l v e o l a t a
wa s
r a n k e d a s
a n
i n f r a k i n g d o m [ 3 8 ] . ) S e q u e n c e
d a t a
f o r
R a d i o z o a a r e
b a d l y
n e e d e d t o
c h e c k w h e t h e r
o r
n o t
t h e y
m a y r e a l l y b e l o n g
i n
t h e
A l v e o l a t a
( 7 3 )
r a t h e r t h a n
i n
t h e i r t r a d i t i o n a l
p o s i t i o n
i n
t h e
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 22/42
9 7 4
CAVALIER-SMITH
A c t i n o p o d a ,
w h e r e I h a v e
l e f t
t h e
p h y l u m
i n
m y p r e s e n t
c l a s s i f i c a t i o n .
A t
p r e s e n t , we c a n n o t
r u l e
o u t t h e
p o s s i b i l i t y
t h a t
a l l Myxozoa a r e
d e r i v e d f r o m
A p i c o m p l e x a .
B e c a u s e o f
t h i s ,
a n d
b e c a u s e o f t h e p o s s i b i l i t y
t h a t
G l a u c o p h y t a
m i g h t
h a v e
b e e n d e r i v e d
f r o m a n
e x t i n c t
p h o t o s y n t h e t i c p r o t a l v e -
o l a t e ,
we c a n n o t y e t s a y w h e t h e r
A l v e o l a t a
a r e
h o l o p h y l e t i c
o r
p a r a p h y l e t i c .
I f c h l o r o p l a s t s f i r s t
e v o l v e d
i n
P r o t a l v e o l a t a
( 4 1 ) ,
t h e n
A p i c o m p l e x a
c o u l d
i n
p r i n c i p l e
h a v e
d i v e r g e d
f r o m t h e
D i n o z o a
e i t h e r
b e f o r e
t h i s
h a p p e n e d ( a n d
t h e r e f o r e
n e v e r
h a v e h a d
p h o t o s y n t h e t i c a n c e s t o r s )
o r a f t e r t h e
o r i g i n
o f
c h l o r o p l a s t s ;
i n t h e
l a t t e r
c a s e ,
t h e i r c o m m o n
a n c e s t o r
m u s t
a t s o m e
s t a g e
h a v e s e c o n d a r i l y
l o s t p h o t o s y n t h e s i s .
I f ,
h o w e v e r ,
c h l o r o p l a s t s
f i r s t e v o l v e d e v e n e a r l i e r i n
t h e c o m -
m o n
a n c e s t o r
o f e u g l e n o i d s a n d h i g h e r e u k a r y o t e s ,
t h e n t h e
a n c e s t r a l
p r o t a l v e o l a t e m u s t h a v e b e e n p h o t o s y n t h e t i c ;
i n
t h i s s c e n a r i o ,
t h e A p i c o m p l e x a , l i k e a l l n o n p h o t o s y n t h e t i c
e u k a r y o t e
p h y l a m o r e
a d v a n c e d t h a n E u g l e n o z o a ,
m u s t
h a v e
h a d
a p h o t o s y n t h e t i c
p r o t o z o a n
a s
a
v e r y
d i s t a n t
a n c e s t o r .
T h e
r e c e n t
f i n d i n g i n A p i c o m p l e x a
o f
a s e c o n d
o r g a n e l l e
g e n o m e , w h i c h
r e s e m b l e s t h e
c h l o r o p l a s t
g e n o m e
i n b e i n g c i r c u l a r
( - 3 5
k b ) a n d
i n
h a v i n g
RNA
p o l y m e r a s e
g e n e s
a n d
a n
i n v e r t e d
r e p e a t
c o n t a i n i n g
i t s
rRNA
g e n e s
( 1 4 8 a ) ,
m i g h t
b e i n t e r p r e t e d
a s e v i d e n c e f o r o n e
o r t h e
o t h e r
o f t h e
t w o l a t t e r
s c e n a r i o s .
T h i s
g e n o m e
i s q u i t e
d i s t i n c t
f r o m
t h e
e s t a b l i s h e d
a p i c o m p l e x a n m i t o c h o n d r i a l
g e n o m e ,
w h i c h
i s a
l i n e a r c o n c a t e m e r
w i t h a r e p e a t o f 6 k b a n d
w h i c h
c o n t a i n s
t h e
c y t o c h r o m e b a n d c y t o c h r o m e
o x i d a s e I a n d
I I I
g e n e s
a n d f r a g m e nt e d
rRNA
g e n e s . H o w e v e r ,
I
s u s p e c t
t h a t
t h e c i r c u l a r
g e n o m e
m i g h t e v e n t u a l l y
t u r n o u t t o b e l o c a t e d
i n
t h e
m i t o c h o n d r i a
a l s o , r a t h e r t h a n i n t h e
m y s t e r i o u s
d o u b l e - e n v e l o p e d
o r g a n e l l e s ,
w h i c h
h a v e b e e n s u g g e s t e d
t o
b e
p o s s i b l e
r e l i c
p l a s t i d s
( 1 4 8 b ) .
A t p r e s e n t , t h e r e
i s n o
d e f i n i t i v e
e v i d e n c e
t h a t t h e
3 5 - k b
c i r c l e i s r e a l l y d e r i v e d
f r o m c h l o r o p l a s t
DNA: s i n c e a t
s o m e s t a g e i n t h e i r
e a r l y
h i s t o x y
m i t o c h o n d r i a
m u s t
h a v e
c o n t a i ne d p r o k a r y o ti c
RNA
p o l y m e r a s e
g e n e s ,
t h e y
m i g h t
s i m p l y
h a v e b e e n r e t a i n e d
i n
A p i c o m p l e x a
a n d
l o s t i n
h i g h e r
e u k a r y o t e s .
T h i s
s e e m s
t o
m e
t h e s i m p l e s t
i n t e r p r e t a t i o n ,
s i n c e t h e 1 6 S rRNA o f
t h e
3 5 - k b
g e n o m e
p r e d o m i n a n t l y
t r e e s w i t h m i t o c h o n d r i a r a t h e r
t h a n
p l a s t i d s .
C l e a r l y ,
t h e 3 5 - k b
g e n o m e
d e s e r v e s m u c h
f u r t h e r
s t u d y ,
s i n c e
i f i t
p r o v e d
i n s t e a d
t o b e o f c h l o r o p l a s t
o r i g i n , i t
w o u l d
h e l p
t o e s t a b l i s h
m o r e
a c c u r a t e l y t h e
r e l a t i v e
t i m e o f
o r i g i n o f c h l o r o p l a s t s .
( S t u d y o f t h e
m i t o c h o n d r i a l
g e n o m e
i n
e a c h
o f t h e
p r o t o z o a n
p h y l a
w o u l d b e o f
g r e a t
p h y l o g e n e t i c
i n t e r e s t :
n o t o n l y
c o u l d
i t
p r o v i d e v a l u a b l e
p h y l o g e n e t i c
d a t a ,
b u t i t
c o u l d
r e v e a l n o v e l
g e n e t i c p h e n o m -
e n a , a s h a s a l r e a d y
h a p p e n e d
m o s t
a b u n d a n t l y i n t h e
e u g l e -
n o z o a n K i n e t o p l a s t e a .
A t
p r e s e n t ,
s u b s t a n t i a l m o l e c u l a r
d a t a
e x i s t f o r
m i t o c h o n d r i a l
DNA f o r o n l y f o u r
p r o t o z o a n
p h y l a :
E u g l e n o z o a
[ m a i n l y
t r y p a n o s o m e s ] ,
A p i c o m p l e x a
[ m a i n l y
P l a s m o d i u m ] ,
C i l i o p h o r a ,
a n d
R h i z o p o d a
[ A c a n -
t h a m o e b a ] ;
m i t o c h o n d r i a l
DNA h a s
b e e n s t u d i e d
e i t h e r n o t
a t
a l l
o r
o n l y v e r y
s u p e r f i c i a l l y
i n
t h e
o t h e r 1 2
p r o t o z o a n
p h y l a
t h a t h a v e
m i t o c h o n d r i a . )
NEW
SUPERPHYLUM
OPALOMYXA
AND
I T S
TWO
PHYLA
P h y l u m
O p a l o z o a
I n
c o n t r a s t
t o
t h e s p e c i e s - p o o r
P r o t a l v e o l a t a ,
t h e v a s t
m a j o r i t y
o f
z o o f l a g e l l a t e s
w i t h
t u b u l a r
c r i s t a e h a v e n o c o r t i -
c a l a l v e o l i
a n d h a v e b e e n
p l a c e d
r e c e n t l y
i n s t e a d
i n t h e
p h y l u m
O p a l o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
( 3 8 ,
4 4 ) , w h i c h s u b -
s u m e d t h e e a r l i e r
p h y l u m
P r o t e r o z o a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 8 1
( 1 7 ) ,
w h i c h
w a s f o u n d e d
t o c o n t a i n t h e
p r o t e r o m o n a d s
( 1 1 ) ,
o p a l i n i d s ( 1 1 2 ) ,
a n d
a
l a r g e
n u m b e r
o f t u b u l i c r i s t a t e
t a x a
s u c h a s t h e
c y a t h o b o d o n i d s
t h a t
w e r e
o m i t t e d f r o m a n
e a r l i e r p r o t o z o a n
c l a s s i f i c a t i o n
( 8 9 ) .
H i b b e r d l a t e r ( 7 0 )
c r e -
a t e d t h e o r d e r P s e u d o d e n d r o m o n a d i d a t o
i n c l u d e
C y a t h o -
b o d o : P r o t e r o z o a , s u i t a b l y e m e n d e d ,
i s n ow
a s u b p h y l u m
o f
O p a l o z o a
( s e e
b e l o w ) .
T h e p h y l u m O p a l o z o a
h a s
a w e l l - d e f i n e d u l t r a s t r u c t u r a l
i d e n t i t y ( 1 1 3 , 1 1 4 a )
o r
b a s i c b o d y p l a n : i t s
m e m b e r s a r e
p r e d o m i n a n t l y
b i c i l i a t e
p r o t o z o a
w i t h
t u b u l a r m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e ,
w h i c h
t o t a l l y l a c k
c h l o r o p l a s t s ,
c o r t i c a l
a l v e o l i , a n d
t u b u l a r
c i l i a r y
h a i r s .
T h e
i m p o r t a n c e
o f t h e
p r e s e n c e o r
a b s e n c e
o f c o r t i c a l a l v e o l i ,
w h i c h h a s
l o n g
b e e n
d i s c u s s e d
b y
p r o t i s t o l o g i s t s ( 1 6 , 1 3 3 ) ,
h a s b e e n c o nf i r m ed
r e c e n t l y
b y t h e
f a c t t h a t t h e t h r e e p r o t o z o a n p h y l a
g r o u p e d r e c e n t l y
i n
t h e
s u p r a p h y l e t i c a s s e m b l a g e A l v e o l a t a ( i . e . , D i n o z o a ,
C i l i o -
p h o r a , a n d A p i c o m p l e x a) f o r m
a
s i n g l e
m o n o p h y l e t i c b r a n c h
o n
t h e 1 8 S rRNA
t r e e ( F i g . 1 ) ( 1 2 1 , 1 2 7 ) .
T h i s
s t r o n g l y
s u p p o r t s
t h e u s e
o f
t h e
a b s e n c e
o f c o r t i c a l a l v e o l i i n O p a l o -
z o a
t o d i s t i n g u i s h t h e m
a t
t h e
p h y l u m
l e v e l f r o m
t h e
D i n o -
z o a . L i k e w i s e ,
t h e s y s t e m a t i c i m p o r t a n c e
o f t h e p r e s e n c e o r
a b s e n c e
o f r i g i d t u b u l a r
c i l i a r y h a i r s h a s
l o n g
b e e n
a c c e p t e d
b y
p r o t i s t o l o g i s t s
( 1 6 ,
1 7 ,
3 2 , 9 0 ,
1 1 3 , 1 1 3 a ,
1 3 3 ) .
T h u s ,
t h e
u s e
o f t h e
a b s e n c e
o f s u c h
h a i r s f r o m t h e O p a l o z o a
t o
d i f f e r e n t i a t e t h e
p h y l u m
f r o m
t h e
H e t e r o k o n t a
a l s o
s t r e s s e s
a d i f f e r e n t i a l c h a r a c t e r
s t a t e
o f
w e l l - a c c e p t e d m a j o r
s y s t e m -
a t i c
i m p o r t a n c e .
T h e 1 8 S rRNA t r e e a l s o
s t r o n g l y
s u p p o r t s
t h e
m o n o p h y l y
o f t h e H e t e r o k o nt a a n d s h o w s
i t
t o b e
a b o u t
a s
a n c i e n t
a s
a n d o f c o m p a r a b l e p h y l e t i c d e p t h t o
e a c h
o f t h e
t h r e e a l v e o l a t e p h y l a ( F i g . 1 ) ( 1 2 1 ,
1 2 7 ) .
By c o n t r a s t , n o 1 8 S
o r
2 8 S rRNA
s e q u e n c e s
h a v e y e t
b e e n
p u b l i s h e d
f o r a n y O p a l o z o a ,
t h o u g h i n m y
l a b o r a t o r y we
a r e
c u r r e n t l y
s e q u e n c i n g t h e 1 8 S rRNA f r o m s e v e r a l
o p a l o z o a n
f l a g e l l a t e s i n o r d e r
t o t e s t t h e
v a l i d i t y
o f t h e g r o u p . S in ce t h e
a b s e n c e o f
t u b u l a r
c i l i a r y
h a i r s a n d
o f
c o r t i c a l a l v e o l i i n
O p a l o z o a
i s l i k e l y t o b e t h e a n c e s t r a l s t a t e ,
h o w e v e r ,
O p a l -
o z o a a r e p r o b a b l y p a r a p h y l e t i c r a t h e r
t h a n
h o l o p h y l e t i c .
S i n c e
t h e r e
i s
n o
e v i d e n c e
t h a t
O p a l o z o a
a r e p o l y p h y l e t i c ,
u n l e s s s u ch e v i d e n c e i s f o u n d i n f u t u r e ,
i t
w o u l d n o t
b e
j u s t i f i a b l e t o s u b d i v i d e t h e m i n t o s e v e r a l p h y l a .
T h e
r a n k i n g
o f
t h e
f o u r
m aj o r s u b g r o u p s
a s
s u b p h y l a
i s s u f f i c i e n t r e c o g -
n i t i o n
o f
t h e i r
d i f f e r e n c e s , w h i c h t h o u g h
s u b s t a n t i a l a r e
s i g n i f i c a n t l y
l e s s
s o t h a n t h o s e
t h a t
s e p a r a t e ,
f o r
e x a m p l e ,
t h e t h r e e a l v e o l a t e
p h y l a ,
t h e f o u r
c h r o m i s t
p h y l a
( C r y p t i s t a ,
H e t e r o k o n t a , H a p t o m o n a d a , a n d C h l o r a r a c h n i o p h y t a ) ,
o r
t h e
t h r e e
a r c h e z o a n
p h y l a
( A r c h a m o e b a e ,
M i c r o s p o r i d i a ,
a n d M e t a m o n a d a ) . T o
a c c e p t
t h e r a n k i n g
o f
t h e
o r d e r
P l a s m o d i o p h o r i d a
a s a p h y l u m
( 5 2 ,
5 5 a ) o r t h e o r d e r
O p a l i n -
i d a a s a s u b p h y l u m ( 8 9 )
o r
p h y l u m
( 5 2 )
w o u l d
b e u n w a r -
r a n t e d
t a x o n o m i c i n f l a t i o n .
C o n v e r s e l y ,
a l t h o u g h
t h e r e
h a v e
l o n g
b e e n
r e a s o n s
f o r
t h i n k i n g t h a t o p a l i n i d s
a n d
K a r o t o m o r p h a
a r e
m o r e
c l o s e l y
r e l a t e d t o e a c h o t h e r t h a n t o a n y o t h e r
o r g a n i s m s ( 1 1 , 1 1 2 ,
1 3 3 ) ,
i n c l u d i n g
t h e m
i n
a
s i n g l e
o r d e r
( S l o p a l i n i d a
P a t t e r s o n
[ 1 1 2 ] )
i n
m y v i e w g i v e s
i n s u f f i c i e n t w e i g h t
t o t h e
s u b s t a n t i a l
c h a n g e
i n
b o d y p l a n a s s o c i a t e d w i t h t h e e v o l u t i o n
o f c i l i a r y
r o w s . P a t t e r s o n a l s o i n c l u d e d P r o t e r o m o n a s
i n
t h e
S l o p a l m i -
i d a .
H o w e v e r ,
i n
m y v i e w P r o t e r o m o n a s
i s
much t o o
r a d i -
c a l l y d i f f e r e n t
f r o m
K a r o t o m o r p h a t o
b e
i n c l u d e d
i n t h e
s a m e o r d er o r
c l a s s .
T h e m a j o r d i f f e r e n c e s a r e a s f o l l o w s .
( i )
K a r o t o o m o r p h a
( l i k e O p a l i n i d a ) h a s s u r f a c e r i d g e s e a c h s t r e n g t h e n e d b y
a
b a n d o f m i cr o t u b u l e s,
w h e r e a s
P r o t e r o m o n a s
d o e s n o t .
( i i )
P r o t e r o m o n a s h a s r i g i d t u b u l a r b o d y h a i r s
( s o m a t o n e m e s ) ;
K a r o t o m o r p h a
d o e s
n o t . ( i i i )
P r o t e r o m o n a s
h a s
o n e a n t e r i o r
c i l i u m
w i t h a p a r a x i a l r o d a n d
o n e
t r a i l i n g c i l i u m w i t h o u t a
MICROBIOL.
REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 23/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND
I T S
PHYLA 9 7 5
p a r a x i a l r o d ;
K a r o t o m o r p h a , b y
c o n t r a s t ,
h a s
f o u r
t r a i l i n g
c i l i a ,
n o n e
w i t h
a
p a r a x i a l
r o d .
( i v )
P r o t e r o m o n a s h a s
a
c o m p o u n d
r h i z o s t y l e
m a d e
u p
o f d i s s i m i l a r
c i l i a r y m i c r o t u -
b u l a r
r o o t s
e m a n a t i n g
f r o m b o t h t h e
t r a i l i n g
a n d a n t e r i o r c i l i a
a n d
w h i c h
p a s s e s
t h r o u g h
a t u n n e l
t h r o u g h t h e n u c l e u s
a n d
i s a t t a c h e d t o t h e
m i t o c h o n d r i o n ;
K a r o t o m o r p h a
h a s n o s u c h
s t r u c t u r e . I t s
s o - c a l l e d r h i z o s t y l e
c o n s i s t s o f t w o
s i m i l a r
p a i r s
o f
m i c r o t u b u l a r
r o o t s
t h a t
come
f r o m
o n l y
t w o
o f t h e
c i l i a a n d
p a s s
b e l o w
t h e c e l l s u r f a c e , n o t
t h r o u g h
t h e
n u c l e u s ,
a n d
d o n o t
c o n t a c t t h e m i t o c h o n d r i o n .
T h e s e a r e
s u c h s u b s t a n t i a l d i f f e r e n c e s
i n b o d y p l a n
t h a t I
h a v e p l a c e d
P r o t e r o m o n a s a n d K a r o t o m o r p h a i n
s e p a r a t e o r d e r s .
T h e
s i m i l a r i t i e s b e t w e e n
t h e m ( 1 1 )
a r e i n s u f f i c i e n t
t o
e s t a b l i s h
a
c l o s e
a n d
s p e c i f i c
r e l a t i o n s h i p .
T h e s e s i m i l a r i t i e s
a r e a s
f o l l o w s .
( i )
A
t r a n s i t i o n a l
r e g i o n
h e l i x i s p r e s e n t , b u t
t h i s
i s
a l s o
p r e s e n t
i n
many
h e t e r o k o n t s , i n t h e h e t e r o m i t e a n
o p a l -
o z o a n
C r y o t h e c o m o n a s ,
i n a f e w e u g l e n o i d s ( 1 3 7 a ) ,
a n d
e v e n
a p p a r e n t l y
i n some o f t h e
a r c h e z o a n
A r c h a m o e b a e
( 3 6 ) :
e v e n H e m i m a s t i x h a s a s l e n d e r t r a n s i t i o n a l h e l i x ,
b u t w h e t h e r
t h i s i s
r e a l l y h o m o l o g o u s
w i t h
t h a t o f o t h e r
O p a l o z o a
o r
H e t e r o k o n t a
i s
n o t
c l e a r .
I n
H e m i m a s t i x
( 6 3 ) ,
a s w e l l a s
i n t h e
o t h e r t w o
h e m i m a s t i g o p h o r a n
g e n e r a ,
S p i r o n e m a
a n d
S t e r e o n e m a
( 6 2 ) , t h i s t r a n s i t i o n a l
s t r u c t u r e
a p p e a r s
more
a s
a s l e n d e r
c y l i n d e r
t h a n
a s a d i s c r e t e h e l i x .
T h e
t r a n s i t i o n a l
h e l i x i s
t h e r e f o r e
e i t h e r
a v e r y
a n c i e n t
a n c e s t r a l
c h a r a c t e r , a n d n o t a s y n a p o m o r p h y
f o r P r o t e r o -
monas
a n d
K a r o t o m o r p h a ,
o r a s t r u c t u r e
t h a t e v o l v e d
p o l y p h y l e t i c a l l y .
( i i )
T h e p a r a b a s a l p o s i t i o n s
o f t h e d i c t y o -
some
a r e
s i m i l a r ,
b u t
t h i s
a l s o
i s
n o t
a s y n a p o m o r p h y
f o r
t h e s e two
g e n e r a ,
s i n c e
i t i s
f o u n d i n m any o t h e r
O p a l o z o a
a n d i n
P a r a b a s a l i a .
( i i i ) T h e s i n g l e
m i t o c h o n d r i o n
w i t h
t u b u -
l a r
c r i s t a e
i s
a
s i m i l a r i t y ; s i n g l e
m i t o c h o n d r i a a r e
f o u n d
i n
a
v a r i e t y
o f o t h e r
g r o u p s ,
e . g . ,
E u g l e n o z o a a n d some P r a s i n o -
p h y c e a e ,
t h o u g h
I
know
o f n o o t h e r
d e f i n i t e e x a m p l e s
w i t h
t u b u l a r c r i s t a e .
( i v )
T h e
a b s e n c e
o f p e r o x i s o m e s
( 1 1 ) ,
w h i c h
i s
t r u e o f
o t h e r g u t
s y m b i o n t s ( e . g . , t h e f u n g u s N e o c a l l i m a s -
t i x ,
E n t a m o e b a ,
a n d many c i l i a t e s ) , m i g h t b e a
c o n v e r g e n t
r e s p o n s e
t o
l i v i n g
i n
g u t s o f
l o w o x y g e n
t e n s i o n .
P a t t e r s o n
( 1 1 3 a )
h a s
g r o u p e d
O p a l i n i d a ,
K a r o t o m o r p h a ,
a n d
P r o t e r o m o n a s w i t h H e t e r o k o n t a u n d e r
t h e i n f o r m a l
n am e
s t r a m e n o p i l e s , r a t h e r t h a n
w i t h H e t e r o m i t e a ,
P h y t o -
m y x e a ,
H e m i m a s t i g o p h o r a ,
a n d
o t h e r
O p a l o z o a ,
a s I h a v e
( 4 4 ) .
T h e r e a r e t h r e e
r e a s o n s
why
s t r a m e n o p i l e s
i s
n o t
a
g o o d g r o u p .
F i r s t ,
w h i l e
I m y s e l f
e v e n
e a r l i e r
( 2 3 )
s t r e s s e d
t h e
e v o l u t i o n a r y i m p o r t a n c e
o f t h e
s i m i l a r i t y b e t w e e n
t h e
t u b u l a r
c i l i a r y
h a i r s o f
h e t e r o k o n t s a n d t h e t u b u l ar
b o d y
h a i r s
( s o m a t o n e m e s )
o f P r o t e r o m o n a s , t h e
l a t t e r
m o r e
c l o s e l y
r e s e m b l e t h e
b i p a r t i t e
c i l i a r y h a i r s o f c r y p t o m o n a d s
t h a n t h e
t r i p a r t i t e
c i l i a r y
h a i r s o f h e t er o k o n t s
( 3 2 ) .
I f
P r o -
t e r o m o n a s
were
t o b e
g r o u p e d
w i t h
h e t e r o k o n t s ,
t h e r e
w o u l d ,
t h e r e f o r e ,
b e a t l e a s t a s much r e a s o n
t o i n c l u d e
c r y p t o m o n a d s
a l s o i n t h e
s t r a m e n o p i l e s , w h i c h P a t t e r s o n
d o e s n o t .
T h e r e f o r e ,
t o
g r o u p P r o t e r o m o n a s
w i t h t h e h e t e r -
o k o n t s t o
t h e e xc l u s i o n o f
c r y p t o m o n a d s
m a k e s n o t a x o -
n o m i c
s e n s e
( e s p e c i a l l y
s i n c e
c r y p t o m o n a d s
a n d
a l l
p h o t o -
s y n t h e t i c
h e t e r o k o n t s
[ b u t
n o t t h e
p r o t e r o m o n a d s ]
s h a r e
a n
even
m o r e
i m p o r t a n t
d e r i v e d
c h a r a c t e r ,
t h e
p r e s e n c e
o f
a
c h l o r o p h y l l
c - c o n t a i n i n g
c h l o r o p l a s t
l o c a t e d i n s i d e a
p e r i p l a s t i d
m e m b r a n e ,
w h i c h
i n
t u r n
i s
l o c a t e d i n s i d e t h e
R E R ) .
S e c o n d ,
w h a t m a k e s t h e t u b u l ar h a i r s o f
h e t e r o k o n t s a n d
c r y p t o m o n a d s
s u c h
g o o d
a n d s t a b l e
s y s t e m a t i c
c h a r a c t e r s i s
n o t t h e i r
s t r u c t u r e
p e r
s e b u t
t h e i r
l o c a t i o n
on
t h e
c i l i a . I t i s
t h e
c o m b i n a t i o n
o f
t h i s l o c a t i o n
p l u s
t h e i r
r i g i d
s t r u c t u r e
t h a t
g i v e s
t h e m
t h e i r
s p e c i a l
p r o p e r t y
o f
r e v e r s i n g
t h e t h r u s t o f
t h e
c i l i u m ,
w h i c h
t h e r e f o r e m e an s t h a t
t h e y
w i l l b e
v e r y
d i f f i c u l t t o l o s e
o r
t o
g a i n ( b e c a u s e
t h i s
w i l l
a l t e r t h e d i r e c t i o n
o f
s w i m m i n g
a n d o f
f ee d in g c u r r e nt s
[ 2 3 ] ) .
T h u s , a l t h o u g h
t h e c i l i a r y h a i r s o f
c h r o m i s t s a n d
t h e s o m a t o n e m e s
o f
P r o t e r o m o n a s p r o b a b l y
a r e h o m o l o g o u s ,
t h e i r l o c a t i o n s
a r e
n o t . I n
t h i s i m p o r t a n t p o s i t i o n a l r e s p e c t , t h e r e f o r e ,
t h e
b o d y
p l a n s o f
h e t e r o k o n t s a n d p r o t e r o m o n a d s a r e n o t a c t u a l l y
h o m o l o g o u s , s o
t h e y s h o u l d n o t
b e
i n c l u d e d
i n
t h e
s a m e
p h y l u m .
T h i r d , t h e i n c l u s i o n
i n
t h e
s t r a m e n o p i l e s o f n o t
o n l y
P r o t e r o m o n a s
b u t
a l s o
K a r o t o m o r p h a
a n d t h e
O p a l i n i d a ,
w h i c h a l l l a c k t u b u l a r h a i r s ,
d i r e c t l y
c o n t r a d i c t s
t h e
i n i t i a l
d e f i n i t i o n
o f t h e s t r a m e n o p i l e s
a n d
i s
b a s e d
o n t h e p r e s u m p -
t i o n
t h a t
t h e s e t ax a
o n c e h a d
s u c h h a i r s . H o w e v e r ,
t h i s
p r e s u m p t i o n
n e e d
n o t
b e t r u e :
f o r
e x a m p l e , i t
c o u l d
b e
( a n d
I s u g g e s t
m o s t p r o b a b l y i s
t h e c a s e ) t h a t K a r o t o m o r p h a a n d
o p a l i n i d s e v o l v e d f r o m a s o m a t o n e m e - f r e e
h e t e r o m i t e a n
r a t h e r t h a n f r o m P r o t e r o m o n a s
i t s e l f .
M o r e o v e r , t h e r e a r e
t h r e e
p i e c e s
o f
e v i d e n c e t h a t h a p t o p h y t e s a r e c l a d i s t i c a l l y
c l o s e r t o h e t e r o k o n t s t h a n i s P r o t e r o m o n a s ,
e v e n
t h o u g h
t h e y l a c k r i g i d t u b u l a r c i l i a r y h a i r s ( 4 5 a ) : ( i ) t h e c h r o m o b i o t e
p l a s t i d i n s i d e t h e
p e r i p l a s t i d membrane
i n s i d e t h e
e n d o p l a s -
m i c r e t i c u l u m , ( i i ) a s i n g l e a u t o f l u o r e s c e n t c i l i u m , a n d
( i i i )
t h e i n t r a c r i s t a l f i l a m e n t s ( w h i c h a p p e ar t o b e p r e s e n t
i n
c h r o m o b i o t e s
a n d s o m e D i n o z o a b u t a r e
a b s e n t
f r o m
O p a l -
o z o a ) . Y e t
P a t t e r s o n
e x c l u d e s h a p t o p h y t e s f r o m
t h e s t r a -
m e n o p i l e s .
A l t h o u g h i t i s n o t p r o v e n t h a t h a p t o m o n a d s a r o s e
b y t h e
l o s s
o f t u b u l a r c i l i a r y h a i r s ,
t h e
r e a s o n s f o r
t h i n k i n g
t h a t t h e y m a y h a v e d o n e s o
( 4 5 a )
a r e
v e r y much
s t r o n g e r
t h a n
f o r
t h i n k i n g t h a t
K a r o t o m o r p h a
a n d
t h e
o p a l i n i d s
o r
t h e
a c t i n o p h r y i d s , a l l
o f
w h i c h
P a t t e r s o n
( 1 1 3 a )
i n c l u d e s
i n
t h e
s t r a m e n o p i l e s ,
d i d s o . F o r t h es e r e as o n s, I
c o n s i d e r t h e
c o n c e p t o f s t r a m e n o p i l e s
t o b e t a x o n o m i c a l l y v e r y u n s o u n d .
A l t h o u g h
i t
i s p o s s i b l e i n
p r i n c i p l e t h a t P r o t e r o m o n a s i s
d e r i v e d
f r o m t h e
C h r o m i s t a a s P a t t e r s o n
a s s u m e d ,
r a t h e r
t h a n a n c e s t r a l
t o t h e m a s I h a v e a r g u e d ( 2 3 ) ,
i n t h e a b s e n c e
o f
a n y e v i d e n c e
t h a t
t h i s h a s
h a p p e n e d ,
P r o t e r o m o n a s
s h o u l d
b e f i r m l y
e x c l u d e d f r o m t h e k i n g d o m C h r o m i s t a
a n d
r e t a i n e d
i n
t h e O p a l o z o a ;
i t i s e v e n
m o r e i m p o r t a n t t o
e x c l u d e
K a r o t o m o r p h a ,
O p a l i n i d a ,
a n d
A c t i n o p h r y i d a
f r o m
t h e C h r o m i s t a ,
s i n c e t h e s e
s h ar e a b s o l u t el y n o s y n a p o m o r -
p h i e s w i t h
C h r o m i s t a . T h e
d e m a r c a t i o n b e t w e e n
O p a l o z o a
a n d
H e t e r o k o n t a
( 2 3 ,
3 2 ,
1 0 0 a )
i s
q u i t e
c l e a r - c u t .
A
f o u r t h p o i n t a b o u t
t h e name
s t r a m e n o p i l e s
i s t h a t
f r o m
t h e
o u t s e t
i t s
d e f i n i t i o n
w a s
t h o r o u g h l y c o n f u se d . P a t t e r s o n
g a v e t w o c o n t r a d i c t o r y d e f i n i t i o n s o f
i t i n t h e s a m e p a p e r
( 1 1 3 a ) . T h e f i r s t
r e s t r i c t e d i t t o s p e c i e s
h a v i n g t r i p a r t i t e
t u b u l a r
c i l i a r y
h a i r s ; t h i s
c l e a r l y
e x c l u d e s P r o t e r o m o n a s ,
e v e n
t h o u g h
P a t t e r s o n
i n c l u d e d
i t .
F u r t h e r m o r e ,
t h i s d e f i n i -
t i o n i s e x a c t l y t h e
s a m e
a s
f o r
t h e
p r e v i o u s l y
e s t a b l i s h e d
p h y l u m H e t e r o k o n t a C a v a l i e r - S m i t h
1 9 8 6 , w h i c h wa s
b a s e d
o n
t h e
na me H e t e r o k o n t a e t h a t
g o e s b a c k t o 1 8 9 9 . T h u s ,
i n
t h i s
f i r s t
s e n s e t h e
name wa s
a
t o t a l l y
r e d u n d a n t
n ew
synonym f o r
h e t e r o k o n t s , a
na me w h i c h
h a s l o n g
b e e n
a d o p t e d
b y n u m e r o u s a u t h o r s
( e . g . ,
a l l o f
t h e c o nt r i b u t o r s
[ e . g . ,
1 0 0 a ] ,
i n c l u d i n g P a t t e r s o n h i m s e l f
i n
t h e g e n e r a l
i n t r o -
d u c t i o n ,
i n
t h e r e c e n t b o o k e d i t e d
by P a t t e r s o n
a n d
L a r s e n
[ 1 1 5 a ] ) .
H i s s e c o n d
d e f i n i t i o n
wa s
w i d e r i n
t h a t i t
i n c l u d e d
n o t o n l y s p e c i e s
w i t h t u b u l a r
h a i r s ,
w h e t h e r o n
t h e i r
b o d y
( i . e . ,
P r o t e r o m o n a s ) o r o n
c i l i a , b u t a l s o a v a r i et y
o f s p ec i es
w i t h
n o t r a c e w h a t e v e r o f
t u b u l a r h a i r s b u t
w h i c h
P a t t e r s o n
s p e c u l a t e d
h a d b e e n d e r i v e d
f r o m h e t e r o k o n t s
by
t h e
l o s s
o f
t u b u l a r
h a i r s ,
a l t h o u g h
t h e r e
i s n o
s o u n d
e v i d e n c e
f o r t h i s
s p e c u l a t i o n . I n
h i s s u b s e q u e n t w r i t i n g s ,
P a t t e r s o n
h a s
i m -
p l i c i t l y
a d o p t e d t h i s s e c o n d
d e f i n i t i o n b a s e d
o n
h i s
own
s p e c u l a t i o n s ( a p r a c t i c e
t h a t h e
p a s s i o n a t e l y
c o n d e m n s i n
o t h e r s
[ 1 1 4 a ] )
r a t h e r t h a n
h i s f i r s t
d e f i n i t i o n
b a s e d
o n a
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 24/42
9 7 6 CAVALIER-SMITH
s y n a p o m o r p h y .
U n l i k e H e t e r o k o nt a ,
s t r a m e n o p i l e s
i s
n o t
l a t i n i z e d
a n d t h u s h a s
n o s t a t u s u n d e r e i t h e r t h e Z o o l o g i c a l
o r
t h e
B o t a n i c a l
C o d e o f
N o m e n c l a t u r e .
S i n c e
t h e name
s t r a m e n o p i l e s
i s
b o t h a m b i g u o u s
a n d a
t o t a l l y u n n e c e s s a r y
new s y n o n y m
f o r h e t e r o k o n t s ,
i t i s b e s t i g n o r e d .
U n l i k e c r y p t o m o n a d s
a n d G o n i o m o n a s ,
K a t h a b l e p h a r i s
h a s
t u b u l a r
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e ( 8 4 ) .
I n d e e d ,
i t
d i f f e r s
f r o m
c r y p t o m o n a d s
i n a l l s i g n i f i c a n t
r e s p e c t s o t h er t h an t h e
e j e c -
t i s o m e s ( 8 4 ,
8 4 b ) ;
e v e n t h e s e a r e n o t
i d e n t i c a l ,
f o r
t h e y
l a c k
t h e
s u b s i d i a r y
s c r o l l
p r e s e n t
i n
C r y p t i s t a .
I t h e r e f o r e t r a n s -
f e r r e d K a t h a b l e p h a i s
f r o m t h e
C r y p t o p h y c e a e , w h e r e
S k u j a
p l a c e d
i t
( 1 2 3 c ) ,
t o
t h e O p a l o z o a , s p e c i f i c a l l y ,
i n t o
t h e
new
c l a s s
C y a t h o b o d o n e a
( 4 4 ) .
T h e
b o u n d a r y
b e t w e e n O p a l o z o a a nd
M y c e t o z o a
( i . e . , t h e
c l a s s e s
P r o t o s t e l e a ,
M y x o g a s t r e a , a n d
D i c t y o s t e l e a )
r e -
q u i r e s
s o m e
d i s c u s s i o n . Some O p a l o z o a
( e . g . ,
C e r c o m o n a s )
a r e s o m e w h a t
a m o e b o i d
o r a r e a m o e b o f l a g e l l a t e s ( P s e u d o -
s p o r a ) l i k e
t h e a m o e b o f l a g e l l a t e
s t a g e
o f
p r o t o s t e l i d s
a n d
m y x o g a s t r i d s ,
w h i c h a l s o
h a v e t u b u l a r
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
a n d l a c k
b o t h
c o r t i c a l a l v e o l i a n d r e t r o n e m e s .
T h e a m o e b o -
f l a g e l l a t e
p h a s e s o f m y c e t o z o a
a l s o
h a v e
s i m i l a r c i l i a r y r o o t s
a n d a r e
t h e r e f o r e
r a t h e r
c l o s e t o ( 1 2 9 ) ,
a n d
I s u g g e s t m ay
h a v e e v o l v e d f r o m ,
a
h e t e r o m i t ea n o p a l o z o a n s u c h
a s
P s e u -
d o s p o r a .
T h e
e s s e n t i a l
d i f f e r e n c e ,
h o w e v e r ,
i s
t h e
e v o l u t i o n
o f
t h e
f r u i t i n g
b o d y
o f
M y c e t o z o a :
t h i s
i s t h e m o s t u s e f u l
s y n a p o m o r p h y
f o r
d e f i n i n g
M y c e t o z o a
a n d s e p a r a t i n g
t h e m
f r o m O p a l o z o a .
I h a v e c h o s e n t o
t r e a t M y c e t o z o a
a s a
s e p a r a t e p h y l u m
b e c a u s e t h e y h a v e
m a d e
t w o
m a j o r
c h a n g e s
i n way o f
l i f e :
t h e e m p h a s i s
o n p h a g o t r o p h i c a m o e b a e
o r
p l a s m o d i a
f o r
f e e d i n g ,
a n d c e l l u l o s e
o r c h i t i n
c e l l
w a l l s
a n d
f r u i t i n g
b o d i e s
f o r
a e r i a l d i s p e r s i o n
o f s p o r e s .
C e l l w a l l s
i n
t h e t w o f u n g o i d
o p a l o z o a n t a x a
( P h y t o m y x e a
a n d
N e p h r o -
m y c e s )
a r e c h i t i n o u s ,
n o t c e l l u l o s i c .
H o w e v e r , h a v i n g
c h i t i -
n o u s
w a l l s
i s n o t
e v i d e n c e
f o r
a n
a f f i n i t y
w i t h
f u n g i ,
s i n c e
c h i t i n - w a l l e d c y s t s
a r e c o m m o n
i n a r c h e z o a a nd w e r e
p r o b -
a b l y
a n a n c e s t r a l
s t a t e
f o r
t h e
f i r s t
p r o t o z o a .
A l t h o u g h s o m e
a u t h o r s
m i g h t p r e f e r
t o t r e a t
M y c e t o z o a
a s a f o u r t h
s u b p h y -
l u m
o f
O p a l o z o a ,
I
t h i n k
t h e s e
c h a n g e s r e p r e s e n t m o r e
f u n d a m e n t a l d i f f e r e n c e s
i n
b o d y p l a n
a n d
wa y
o f l i f e t h a n
t h o s e
s e e n
b e t w e e n t h e
f o u r
o p a l o z o a n
s u b p h y l a ,
w h i c h
a l l
l a c k f r u i t i n g b o d i e s
a n d t h r e e o f
w h i c h h a v e
c i l i a t e d
t r o p h i c
p h a s e s .
T h e r e i s
n o
r e a s o n
t o p l a c e P l a s m o d i o p h o r i d a
w i t h i n t h e
M y c e t o z o a ,
a s
h a s
o f t e n
b e e n
d o n e . T h e y l a c k a l l
t h r e e
o f
t h e
m o s t
i m p o r t a n t m y c e t o z o a n
c h a r a c t e r i s t i c s :
a n a m o e -
b o i d
o r a m o e b o f l a g e l l a t e
s t a g e , p h a g o t r o p h y ,
a n d a e r i a l
f r u i t i n g b o d i e s .
T h e y a l s o h a v e
a v e r y c o m p l e x
e x t r u s o m e ,
t h e
S t a c h e l ,
f o r
p e n e t r a t i n g
h o s t c e l l s
( 5 5 a ) :
M y c e t o z o a
n e v e r
h a v e
e x t r u s o m e s ,
w h e r e a s
O p a l o z o a o f t e n
d o .
F u r -
t h e r m o r e , p l a s m o d i o p h o r i d
c i l i a r y r o o t s
a r e
v e r y d i f f e r e n t
f r o m
t h o s e o f M y c e t o z o a .
T h e i r
m i c r o p l a s m o d i a l
t r o p h i c
p h a s e
i s
c l e a r l y
a s e c o n d a r y
a d a p t a t i o n t o
i n t r a c e l l u l a r p l a n t
p a r a s i t i s m
a nd p r o b a b l y
d i d n o t e x i s t i n
t h e i r f r e e - l i v i n g
a n c e s t o r ,
w h i c h
ma y
p e r h a p s h a v e
b e e n
a
s o i l - d w e l l i n g
h e t e r o m i t e a n
f l a g e l l a t e ,
p e r h a p s s i m i l a r
t o
H e t e r o m i t a
i t s e l f :
P h a g o m y x a
s e e m s i n t e r m e d i a t e
b e t w e e n
t h e h e t e r o m i t e a n
P s e u d o s p o r a
a n d
t h e
p l a s m o d i o p h o r i d s ,
w h i l e
P s e u d o s p o r a
s e e m s
i n t e r m e d i a t e
b e t w e e n H e t e r o m i t a
a n d
P h a g o m y x a .
S i n c e t h e s e
f o u r t a x a
c o n s t i t u t e
a
n e a r
c o n t i n u u m , i t w o u l d
b e
u n d e s i r a b l e
t o p l a c e t h e m i n
s e p a r a t e p h y l a
( u n l e s s f u t u r e
work s h o w s t h e i r s i m i l a r i t i e s
t o b e c o n v e r g e n t ) .
The r e c e n t
c h a r a c t e r i z a t i o n o f t h e
n o n p l a s m o d i a l
p a r a s i t e o f
a l g a e ,
P h a g o d i n i u m
( 8 1 a ) , w h i c h
I h e r e p l a c e
i n a
new o p a l o z o a n
s u b c l a s s ,
p r o v i d e s
y e t a n o t h e r p o s s i b l e
l i n k b e t w e e n
P l a s -
m o d i o p h o r i d a
a n d
o p a l o z o a n f l a g e l l a t e s .
A l t h o u g h
H e l i o m o n a d i d a , h e r e
i n f o r m a l l y
c a l l e d h e -
l i o m o n a d s ,
s u p e r f i c i a l l y r e s e m b l e c e r t a i n
c e n t r o p l a s t - c o n -
t a i n i n g
h e l i o z o a , t h e r e i s n o g o o d
r e a s o n
t o t h i n k t h a t
t h e
a x o p o d i a o f
t h e
t w o g r o u p s a r e h o m o l o g o u s o r t h a t
t h e y
a r e
h o m o l o g o u s w i t h
t h e a x o p o d i a o f p e d i n e l l i d
c h r o m i s t s l i k e
C i l i o p h r y s ,
w i t h w h i c h t h e y
w e r e
f o r m e r l y
u n i t e d
a s h e -
l i o f l a g e l l a t e s , a l m o s t
c e r t a i n l y a
p o l y p h y l e t i c
c o n c e p t . T h e
c e n t r o s o m e
h a s
c l e a r l y
b e e n
a
m i c r o t u b u l e
o r g a n i zi n g c e nt e r
a s f a r b a c k a s
t h e e a r l i e s t
c i l i a t e d
e u k a r y o t e s ( M a s t i g a m o e -
b e a [ 3 6 , 4 0 ] ) ; i t w o u l d
n o t
h a v e b e e n d i f f i c u l t f o r a
v a r i et y o f
f l a g e l l a t e s
t o h a v e
i n d e p e n d e n t l y
e v o l v e d a x o p l a s t - o r
c e n -
t r o p l a s t - n u c l e a t e d
a x o p o d i a
b y e x t e n di n g m i c r o t u b u le s
f r o m
t h e
c e n t r o s o m e
i n t o o u t w a r d
e x t e n s i o n s o f
t h e c e l l s u r f a c e .
T h e i r r e g u l a r
o r q u i n c u n x a r r an g e me n t o f t h o s e o f
h e l i o m o n -
a d s ( 1 3 ) a n d
t h e h e xa g o na l a r r a n g e me n t i n
t h e c e n t r o p l a s t
h e l i o zo a s u g g es t ( t h o u g h
d o
n o t p r o v e ) t h a t t h i s h a p p e n e d
c o n v e r g e n t l y
i n
t h e t w o g r o u p s . H o w e v e r , t h e
f a c t t h a t m any
H e l i o z o a
a n d R a d i o l a r i a
h a v e
k i ne t o c y s ts s u g g es t s
t h a t
m o s t , i f n o t
a l l , A c t i n o p o d a may
h a v e
e v o l v e d
f r o m
k i n e t o -
m o n a d s ,
b u t
t h e y m i g h t
h a v e e v o l v e d
f r o m a
n o n a x o p o d i a l
k i n e t o m o n a d s u c h
a s
H i s t i o n a
o r
A n c y r o m o n a s .
I t i s
i n t e r -
e s t i n g t h a t b o t h K i n e t o m o n a d a
a n d
A c t i n o p o d a c o n t a i n
g e n e r a
w i t h t u b u l a r
c r i s t a e
a n d g e n er a w i t h f l a t c r i s t a e ,
s u g g e s t i n g
t h a t c r i s t a
s h a p e
m a y
b e
p a r t i c u l a r l y
u n s t a b l e
i n
t h e
k i n e t o c y s t - c o n t a i n i n g
p r o t i s t s .
I n m any
r e s p e c t s , H i s -
t i o n i d a a p p e a r i n t e r m e d i a t e
b e t w e e n J a k o b i d a
a n d H e -
l i o m o n a d a .
T h i s
j u s t i f i e s t h e i n c l u s i o n
o f
a l l
t h r e e
i n
t h e s a m e
p h y l u m .
T h e
e x t r u s o m e s o f J a k o b a m a y p o s s i b l y b e i n t e r -
m e d i a t e b e t w e e n
t h o s e
o f C e r c o m o n a d i d a
a n d
K i n e t o m o n -
a d a .
O p a l o z o a
i n c l u d e
1 9
d i f f e r e n t
o r d e r s o f
z o o f l a g e l l a t e s ( p l u s
L e u c o d i c t y i d a ,
O p a l i n i d a , a n d P h y t o m y x ea ) , t h e
l a r g e s t
n u m b e r i n
a n y p h y l u m .
I t t h e r e f o r e c o n s t i t u t e s t h e p r i m a r y
s e a t o f z o o f l a g e l l a t e
d i v e r s i f i c a t i o n ,
w h i c h m ay
w e l l
h a v e
b e e n
v e r y r a p i d f o l l o wi n g t h e
e v o l u t i o n o f t h e
f i r s t
b i c i l i a t e d
z o o f l a g e l l a t e
w i t h a
d i c t y o s o m e
a n d t u b u l a r c r i s t a e . T h e r e
a r e s t i l l
v e r y l a r g e n u m b e r s
o f
z o o f l a g e l l a t e g e n e r a t h a t h a v e
n o t y et
b e e n
e x a m i n e d
i n
t h e e l e c t r o n
m i c r o s c o p e
( 1 1 6 ) .
I
s u g g e s t
t h a t t h e
m a j o r i t y o f
t h e s e w i l l t u r n
o u t
t o b e l o n g t o
t h e
O p a l o z o a ,
b u t w h e t h e r
o r n o t
a d d i t i o n a l
o r d e r s o r
c l a s s e s
w i l l b e n e e d e d
t o
a c c o m m o d a t e t h e m
c a n n o t b e p r e d i c t e d ,
t h o u g h
I
s h a l l n o t
b e
i n t h e
l e a s t
s u r p r i s e d
i f t h e y a r e .
A l t o g e t h e r
I h a v e a s s i g n e d
3 4 o f t h e 1 5 0
f l a g e l l a t e g e n e r a
o f
u n c e r t a i n
t a x o n o m i c
p o s i t i o n
d i s c u s s e d
b y
P a t t e r s o n
a n d
Z o l f f e l
( 1 1 6 ) t o
t h e O p a l o z o a
( 4 4 ) ,
w h i l e 1 4
h a v e
b e e n
a s s i g n e d t o
t h e p h y l u m P e r c o l o z o a
( 4 3 ) .
A l l r e m a i n i n g
m y s -
t e r y
f l a g e l l a t e
g e n e r a t h a t h a v e
b e e n s t u d i e d
b y e l e c t r o n
m i c r o s c o p y
h a v e
b e e n a s s i g n e d t o
p h y l a : C o l p o d e l l a
( i n c l u d -
i n g D i n o m o n a s )
t o
t h e
A p i c o m p l e x a ,
C o l p o n e m a
t o
t h e
D i n o z o a ,
a n d
C l a t h r u l i n a
t o t h e
H e l i o z o a ;
o n l y
C h l o r a r a c h -
n i o n i s p l a c e d
i n i t s own p h y l u m ,
w i t h i n t h e
C h r o m i s t a . T h i s
s u g g e s t s
t h a t f e w ,
i f a n y ,
new p h y l a w i l l
b e r e q u i r e d
t o
a c c o m m o d a t e
t h e 1 0 0 o r
m o r e m y s t e r i o u s f l a g e l l a t e
g e n e r a
t h a t r e m a i n t o b e s t u d i e d
b y
e l e c t r o n
m i c r o s c o p y .
P h y l u m
M y c e t o z o a
M y c e t o z o a
a p p e a r t o b e
a m o n g t h e
m o s t p r i m i t i v e
b i k o n t s , d i v e r g i n g
n e a r l y
a s e a r l y
a s
t h e
E u g l e n o z o a , t h e
m o s t
e a r l y
d i v e r g i n g
b i k o n t p h y l u m
y e t l o c a t e d o n t h e
1 8 S
rDNA t r e e ( 7 , 1 2 1 ,
1 2 7 ) . By
c o n t r a s t ,
t h e R h i z o p o d a
r e p r e -
s e n t e d b y A c a n t h a m o e b a
a n d H a r t m a n n e l l a
a r e r e l a t i v e l y
r e c e n t ,
a p p a r e n t l y d i v e r g i n g
n e a r t h e
t i m e
o f
t h e d i v e r g e n c e
o f
t h e
t w o
p l a n t s u b k i n g d o m s
( V i r i d i p l a n t a e
a n d B i l i p h y t a )
a n d
t h e f o u r c h r o m i s t
p h y l a
( C r y p t i s t a ,
C h l o r a r a c h n i o p h y t a ,
H e t e r o k o n t a ,
a n d H a p t o p h y t a ) .
T h i s s u p p o r t s
t r e a t m e n t o f
M y c e t o z o a
a n d R h i z o p o d a
a s s e p a r a t e
p h y l a . T h e i n c l u s i o n
M I CR O BI O L. R E V.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 25/42
KINGDOM PROTOZOA AND I T S
PHYLA 9 7 7
o f
M y c e t o z o a
i n a p h y l u m
R h i z o p o d a
( 1 0 9 ) , n o t
b a s e d o n
a n y s t r o n g p o s i t i v e c h a r a c t e r s , w a s o n l y
a
m a t t e r o f t e m p o -
r a r y c o n v e n i e n c e .
T h e
c l o s e s t
r e l a t i v e s
o f M y c e t o z o a m a y
b e t h e
O p a l o z o a , j u d g i n g
f r o m s i m i l a r i t i e s i n m i c r o t u b u l a r
r o o t s
( 1 2 9 ) .
I n
f a c t , t h e o n l y
c l e a r
s e p a r a t i o n
b e t w e e n
O p a l o z o a
a n d
M y c e t o z o a
t h a t c a n b e made i s t h e
f r u i t i n g
b o d i e s
o f t h e
l a t t e r . S e v e r a l
O p a l o z o a , n o t a b l y ,
C e r c o m o n a s
a n d P s e u d o s p o r a ,
h a v e
s t r o n g
a m o e b o i d
t e n d e n c i e s ,
a n d
m any
l i v e
i n
s o i l
a n d
f o r m s p o r e - l i k e c y s t s ; t h u s , t h e y c o u l d
r e a d i l y
b e a n c e s t r a l
t o M y c e t o z o a .
T h o u g h
M y c e t o z o a
a p p e a r
t o b e
m o n o p h y l e t i c
( 1 2 9 ) ,
i t
i s
c l e a r
t h a t
c e l l u l a r s l i m e
m o l d s
( a
much
l e s s m i s l e a d i n g
name
f o r
t h e m
w o u l d
b e a g g r e g a t i v e
a m o e b a e ) a r e
p o l y p h y l e t i c ,
h a v i n g
e v o l v e d
i n d e p e n d e n t l y
f o u r
t i m e s : i n M y c e t o z o a
( i . e . ,
D i c t y o s t e l i a ) ,
P e r c o l o z o a
( i . e . ,
A c r a s i d a ) , a n d R h i z o -
p o d a
( i n d e p e n d e n t l y
i n
L o b o s e a
[ i . e . , C o p r o m y x i d a ]
a n d
F i l o s e a
[ i . e . , F o n t i c u l i d a ] ) .
P l a s m o d i a l s l i m e m o l d s l i k e
P h y s a r u m
( M y x o g a s t r e a ;
t h e n a m e s M y x o m y c e t e s a n d
Myxomycota
a r e b e s t
a b a n d o n e d
a s
t h e y
w r o n g l y i m p l y t h a t
t h e y a r e
f u n g i )
p r o b a b l y e v o l v e d f r o m
a
c i l i a t e d p r o t o s t e l i d
( 1 2 9 )
r a t h e r t h a n
f r o m p l a s m o d i a l L o b o s e a ( R h i z o p o d a )
a s
p r o p o s e d
b y
G r e l l
( 6 6 b ) , s i n c e t h e
l a t t e r
l a c k c i l i a , t h e y c o u l d
n o t h a v e
b e e n
a n c e s t r a l
t o M y x o g a s t r e a .
D i c t y o s t e l i a may
h a v e e v o l v e d
f r o m
a
n o n c i l i a t e d
p r o t o s t e l i d
( 1 2 9 ) .
L i k e P a g e
( 1 0 9 )
a n d C o r l i s s
( 5 2 ) , I t h i n k
t h e f o r m e r
S a r c o d i n a
m u s t b e
s u b d i v i d e d
i n t o m o r e
t h a n o n e p h y l u m ,
b e c a u s e t h e
r e s e m b l a n c e s
b e t w e e n
d i f f e r e n t
S a r c o d i n a a r e
e x c e e d i n g l y
s u p e r f i c i a l .
C o r l i s s s u g g e s t e d 1 2
p h y l a , b u t
t h i s
i s
a n
u n n e c e s s a r i l y
h i g h d e g r e e
o f
s p l i t t i n g s i n c e s e v e r a l o f
h i s g r o u p s
c a n
b e t r a n s f e r r e d
i n t o o t h e r e x i s t i n g p h y l a i n t h e
P r o t o z o a
a n d C h r o m i s t a,
a n d t h e
m a j o r
r e s i d u e
c a n b e
s u b d i v i d e d
i n t o j u s t
e i g h t m a j o r ,
r a t h e r
h o m o g e n e o u s ,
p h y l a :
A r c h a m o e b a e ,
M y c e t o z o a ,
R h i z o p o d a s e n s u
s t r i c t o , E n t a -
m o e b i a , R a d i o z o a ,
H e l i o z o a ,
R e t i c u l o s a ,
a n d
C h l o r a r a c h -
n i o p h y t a ,
o f w h i c h
R a d i o z o a
a n d
H e l i o z o a a r e a s s i g n e d t o
t h e p a r v k i n g d o m
A c t i n o p o d a
a n d
R h i z o p o d a a n d R e t i c u l o s a
a r e
a s s i g n e d
t o
t h e p a r v k i n g d o m
N e o s a r c o d i n a .
T h e
s i m i l a r -
i t y
o f
t h e
m y c e t o z o a n
a n d m any
o p a l o z o a n
c i l i a r y
r o o t s
i s
t h e
m a i n
r e a s o n
f o r
i n c l u d i n g
t h e m
i n
t h e
s a m e
p a r v k i n g -
d o m .
H o w e v e r ,
s i n c e
t h e i r
t h r e e m i c r o t u b u l a r
r o o t s a r e
p r o b a b l y
a n
a n c e s t r a l
c h a r a c t e r
s h a r e d
a l s o w i t h
a r c h e z o a n
r e t o r t a m o n a d s
a n d P e r c o l o z o a ,
t h e y
d o
n o t s u p p o r t
a c l o s e
r e l a t i o n s h i p ;
t h e
t a x o n
O p a l o m y x a i s
p r o b a b l y
p a r a p h y l e t i c .
PARVKINGDOM
ACTINOPODA
AND
I T S
TWO
PHYLA
W h e t h e r
a t a x o n
A c t i n o p o d a
s h o u l d
b e r e t a i n e d i s
u n -
c l e a r . No w
t h a t
we u n d e r s t a n d
t h e c y t o s k e l e t a l
p o t e n t i a l o f
m i c r o t u b u l e s , t h e
g r o u p i n g
t o g e t h e r
o f p r o t i s t s
s o l e l y
b e -
c a u s e
t h e y h a v e
a x o p o d i a ( r i g i d s u r f a c e
p r o j e c t i o n s
s t r e n g t h -
e n e d b y m i c r o t u b u l e s )
i s
p o t e n t i a l l y
u n s o u n d .
T h u s ,
t h e r e
i s
l i t t l e d o u b t
f r o m a c o n s i d e r a t i o n
o f
o t h e r
c h a r a c t e r s
t h a t
A c t i n o p o d a
a n d
t h e c h r o m i s t a n
P e d i n e l l e a
( 3 2 )
e v o l v e d
t h e i r
a x o p o d i a
i n d e p e n d e n t l y .
C e r t a i n l y ,
p i r o p l a s m
g a m e t e s
e v o l v e d t h e i r
a x o p o d i a i n d e p e n d e n t l y .
E v e n
A c t i n o p o d a
a n d
H e l i o z o a , a s
d e f i n e d h e r e ,
a r e q u i t e
p o s s i b l y
p o l y p h y l e t i c ,
t h o u g h
t h e y
m a y
n o t
b e .
B e c a u s e
o n e c a n n o t
y e t
b e s u r e
t h a t
A c t i n o p o d a
( w i t h
p e d i n e l l i d s
a n d
h e l i o m o n a d s
[ 4 4 ]
r e m o v e d )
a r e p o l y p h y l e t i c ,
i t
i s
b e s t
t o
r e t a i n t h e t a x o n
u n t i l t h e r e
i s
s t r o n g e r
e v i d e n c e t h a t i t r e a l l y
i s p o l y p h y l e t i c .
T h e p r e s e n t
t a x o n A c t i n o p o d a
e x c l u d e s
n o t
o n l y
p e d i n e l l i d s
b u t
a l s o t h e
a x o p o d i a l
f l a g e l l a t e s
D i m o r p h a a n d
T e t r a d i m o r p h a ,
w h i c h
a r e
p l a c e d
i n t h e o r d e r H e l i o m o n a d i d a
i n
t h e O p a l o z o a
( 4 4 ) ,
a n d i s
t h e r e f o r e
c o n f i n e d
t o o r g a n i s m s
t h a t
t o t a l l y l a c k c i l i a
i n t h e i r t r o p h i c p h a s e .
Phylum
R a d i o z o a Emended
C r e a t i o n
o f t h e p h y l u m
R a d i o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 7
( 2 7 ) w a s n o t a m a j o r
i n n o v a t i o n
s i n c e
i t c o r r e s p o n d s a l m o s t
e x a c t l y t o R a d i o l a r i a s e n s u l a t o . T h o u g h t h e r e a r e i n d e e d
p r o f o u n d
d i f f e r e n c e s b e t w e e n A c a n t h a r i a
a n d
R a d i o l a r i a
( a s
t h e r e
a r e , f o r e x a m p l e , b e t w e e n s u b p h y l a
V e r t e b r a t a
a n d
T u n i c a t a ,
b o t h i n c l u d e d
i n
t h e
p h y l u m
C h o r d a t a ) ,
t h e s e
d i f f e r e n c e s a r e s u f f i c i e n t l y r e c o g n i z e d b y p l a c i n g R a d i o l a r i a
a n d
A c a n t h a r i a
i n s e p a r a t e
s u b p h y l a
o f
R a d i o z o a . T h e y a r e
u n i t e d
i n t o
a
s i n g l e
p h y l u m b y t w o s y na p o m o r p h i e s : t h e
c e n t r a l
c a p s u l e
a n d
t h e a b i l i t y t o
s e c r e t e
s t r o n t i u m
s u l f a t e
( i n
t h e a c a n t h a r i a n t r o p h i c c e l l
t o f o r m
t h e
a c a n t h a r i a n
s k e l e t o n
a n d
i n
r a d i o l a r i a n
s w a r m e r s o n l y
a s
i n t r a v a c u o l a r c r y s t a l s ) .
T r e a t i n g R a d i o z o a a s t h r e e s e p a r a t e p h y l a ( 5 2 ) i s u n w a r -
r a n t e d t a x o n o m i c
i n f l a t i o n .
R e c e n t
t r e a t m e n t s o f p r o t i s t
d i v e r s i t y
( 5 2 ,
9 8 ) h a v e made
f a r t o o l i t t l e
u s e
o f t h e v a l u a b l e
r a n k o f s u b p h y l u m t o s h o w p r o t i s t a n r e l a t i o n s h i p s i n t h e
f o r m o f a
n e s t e d h i e r a r c h y :
T a b l e
4 ,
b y c o n t r a s t , h a s
1 9
s u b p h y l a
( a n d 2 i nf ra p h y l a
a n d
7
s u p e r c l a s s e s ) . H e r e
I
h a v e
t r a n s f e r r e d S t i c h o l o n c h e f r o m H e l i o z o a t o R a d i o z o a
b e -
c a u s e i t s h a re s n o n- a ct i n
C a 2 + - a c t i v a t e d
myonemes w i t h
t h e
A c a n t h a r i a : i t h a d
o n c e b e e n
p l a c e d
w i t h
R a d i o l a r i a
b e c a u s e
i t w a s
e r r o n e o u s l y
t h o u g h t
t o h a v e a c e n t r a l
c a p s u l e .
Phylum
H e l i o z o a
Emended
P h y l u m H e l i o z o a i s
t h e
p h y l u m o f
w h o s e m o n o p h y l y
I am
l e a s t s u r e , f o r i t
i s
u n c l e a r w h e t h e r t h e s e v e r a l d i f f e r e n t
a x o p o d i a l
p a t t e r n s e v o l v e d i n d e p e n d e n t l y ( i . e . , a
p o l y p h y l -
e t i c o r i g i n ) o r w e r e
m u t a t i o n a l l y
t r a n s f o r m e d i n t o e a c h
o t h e r .
T h e c e n t r o s o m a l c h a r a c t e r o f
t h e m i c r o t u b u l e n u c l e -
a t i n g
c e n t e r
o f C e n t r o h e l e a a n d
t h e
m u l t i p l e
n u cl e ar e n v e -
l o p e
n u c l e a t i n g
c e n t e r s o f
t h e
N u c l e o h e l e a a l s o c a n b e
i n t e r p r e t e d b o t h
w a y s ,
a s c a n t h e d i v e r s i t y i n c r i s t a e ( a s
d i s c u s s e d
b e l o w f o r R h i z o p o d a ) a n d t h e d i v e r s i t y o f
e x t r u -
s o m e
t y p e s .
T h e y
d o a l l s e e m t o h a v e e x t r u s o m e s a n d
p r o b a b l y
e v o l v e d
f r o m a n e x t r u s o m e- c o nt a i n i n g
o p a l o z o a n
f l a g e l l a t e
a n c e s t o r
o r
i n d e p e n d e n t l y
f r o m
s e v e r a l
s u c h
a n -
c e s t o r s .
O n e o b v i o u s
c a n d i d a t e
w o u l d b e a c e l l l i k e D i m o r -
p h a
o r
T e t r a d i m o r p h a ( 1 3 ) ,
i n cl u d e d h e re
i n
t h e f l a g e l l a t e
p h y l u m
O p a l o z o a ( s e e
p r e v i o u s s e c t i o n ) r a t h e r t h a n i n
H e l i o z o a ,
w h e r e
t h e y m i g h t b e a s s i g n e d a l t e r n a t i v e l y . rDNA
s e q u e n c e s
( 7 8 )
s u g g e s t t h a t a t l e a s t o n e
h e l i o z o a n
i s
a
r e l a t i v e l y
a d v a n c e d p r o t i s t
b r a n c h i n g i n t h e p h o t o s y n t h e t -
i c
a r e a
o f t h e rDNA
t r e e , b u t c o n si d e r a b l e
c a u t i o n i s
n e c e s s a r y
b e c a u s e
o f
t h e s er i o u s
d o u b t s a b o u t t h e p h yl e t i c
u n i t y
o f
H e l i o z o a ( 1 2 6 ) , e v e n w i t h
t h e
r e m o v a l
o f t h e
p e d i n e l l i d C i l i o p h r y s
t o t h e C h r o m i s t a
( 2 3 ,
3 1 ) . O u r p r e s e n t
k n o w l e d g e
d o e s
n o t
e v e n
f i r m l y
e x c l u d e
t h e
p o s s i b i l i t y t h a t
R a d i o z o a ,
H e l i o z o a , R e t i c u l o s a ,
a n d R h i z o p o d a
( i n t h e
p r e s e n t
r e s t r i c t e d s e n s e ) a r e t o g e t h e r
m o n o p h y l e t i c ,
b u t
s i n c e
n o s e n s i b l e
d e f i n i t i o n
o f a j o i n t p h y l u m u n i t i n g
t h e s e
f o u r
t a x a
c a n b e g i v e n ,
a n d t h e r e i s r e a l l y n o t h i n g o t h e r t h a n
t a x o n o m i c
i n e r t i a t o j u s t i f y t h e i r
r e t e n t i o n
i n
t h e s a m e
p h y l u m ,
e s t a b l i s h m e n t
o f R h i z o p o d a , R e t i c u l o s a , H e l i o z o a ,
a n d
R a d i o z o a
a s
f o u r
p h y l a
w i l l b e t t e r
a i d c l a r i t y
o f t h o u g h t
a n d
b e t t e r s t i m u l a t e
a m o r e
t h o r o u g h d e f i n i t i o n
o f t h e
p h y l a
t h a n a
m e s s y
a n d i n d e f e n s i b l e
l u m p i n g . U nt i l t h e r e
a r e
m o l e c u l a r
d a t a
t o
j u s t i f y d i s m e m b e r m e n t
o f t h e H e l i o z o a ,
a n d t o t e l l u s
t h e t r u e a f f i n i t i e s o f
i t s
c o n s t i t u e n t s , i t s e e m s
w i s e s t
t o m a i n t a i n
i t
a s a
s i n g l e p h y l u m :
i t
m i g h t ,
t o
e v e r y o n e ' s
s u r p r i s e ,
e v e n t u r n o u t
t o b e
m o n o p h y l e t i c
S i m i l a r i t i e s
i n t h e
h e x a g o n a l
a x o p o d i a l
m i c r o t u b u l e
p a t t e r n s
o f c e r t a i n
H e l i o z o a
a n d
m o s t
A c a n t h a r i a , a s
w e l l
a s
i n
e x t r u s o m e s
( 5 8 ,
5 9 ) , s u g g e s t
t h a t
t h e r e
m i g h t b e
a
d i r e c t l i n k
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 26/42
9 7 8
CAVALIER-SMITH
b e t w e e n
H e l i o z o a
a n d R a d i o z o a a n d t h a t
t h e
A c t i n o p o d a
( p o s s i b l y
w i t h a
s o m e w h a t more
s t r i c t l y
d e f i n e d
H e l i o z o a )
a l s o m i g h t
b e
m o n o p h y l e t i c .
NEW PARVKINGDOM
NEOSARCODINA
A t
p r e s e n t , t h e r e
i s
n o s o u n d
b a s i s
t o
d e c i d e
w h e t h e r
t h i s
t a x o n
i s
m o n o p h y l e t i c
o r
p o l y p h y l e t i c .
As t h e b o r d e r l i n e
b e t w e e n
c e r t a i n f i l o s e a a n d c e r t a i n a t h a l a m e a n
r e t i c u l o s a ,
o n
t h e o n e
h a n d
a n d
c e r t a i n
l o b o s e a ,
o n
t h e o t h e r
h a n d ,
i s n o t
v e r y
s h a r p ,
I h e r e i nc l u d e a l l t h r e e t a x a i n t h e
s a m e
p a r v k i n g d o m
i n o r d e r t o f o c u s t h e a t t e n t i o n o f m o l e c u l a r
s y s t e m a t i s t s
o n t h e n e e d t o b e t t e r
d e f i n e t h e i r
r e l a t i o n s h i p s .
S i n c e
t h i s
p a r v k i n g d o m
e x c l u d e s s i x
p h y l a ( A r c h a m o e b a e ,
M y c e t o z o a , E n t a m o e b i a , H e l i o z o a ,
R a d i o z o a ,
a n d
C h l o r -
a r a c h n i o p h y t a ) ,
o n e
c l a s s
( H e t e r o l o b o s e a ,
p l a c e d
i n
p h y l u m
P e r c o l o z o a ) ,
o n e o r de r
( P l a s m o d i o p h o r i d a , p l a c e d
i n
p h y l u m
O p a l o z o a ) ,
a n d
s e v e r a l
g e n e r a ( e . g . ,
D i e n t a m o e b a a n d
H i s -
t o m o n a s ,
now
p l a c e d
i n
p h y l u m P a r a b a s a l i a ; C h r y s a m o e b a
a n d
o t h e r s , p l a c e d
i n
p h y l u m
H e t e r o k o n t a )
t h a t
were f o r -
m e r l y
i n c l u d e d
i n
t h e
S a r c o d i n a ,
i t
w o u l d b e
c o n f u s i n g
t o
r e t a i n
t h a t
t e r m .
T h e r e f o r e ,
I
p r o p o s e
t h e
n e w n am e
N e o s a -
r c o d i n a
f o r
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much
more
r e s t r i c t e d
a s s e m b l a g e
t h a t
m i g h t
p o s s i b l y b e
m o n o p h y l e t i c .
S a r c o d i n e
r e m a i n s , h o w e v e r ,
a
u s e f u l i n f o r m a l t e r m f o r
a
p o l y p h y l e t i c
g r a d e
o f
o r g a n i z a -
t i o n , j u s t
a s i s
f l a g e l l a t e
f o r a
p a r a p h y l e t i c g r a d e
o f
o r g a n i z a t i o n ,
t h o u g h
e v e n s u c h a n i n f o r m a l u s e
o f
t h e
t e r m
s a r c o d i n e ,
I
s u g g e s t ,
s h o u l d n o t
i n c l u d e
a c t i n o p o d s .
B u t
S a r c o d i n a
i n
t h e
t r a d i t i o n a l s e n s e a r e
c e r t a i n l y p o l y p h y l e t i c ,
s o i t s u s e
a s
a f o r m a l
t a x o n n am e
c a n no
l o n g e r
b e
j u s t i f i e d .
P h y l u m
R h i z o p o d a
Emended
R h i z o p o d a
i n t h e
p r e s e n t
s e n s e i s
much
n a r r o w e r ,
a n d
t h e r e f o r e
v a s t l y
more
h o m o g e n e o u s ,
t h a n
p h y l u m
R h i z o -
p o d a
s e n s u
P a g e ,
1 9 8 7
( 1 0 9 ) .
C o m p a r e d
w i t h h i s
p h y l u m ,
i t
e x c l u d e s s i x
w h o l e
c l a s s e s : P e l o b i o n t i d a
( p l a c e d
i n
k i n g d o m
A r c h e z o a ) , P l a s m o d i o p h o r i d a
( p l a c e d
i n
p h y l u m
O p a l o z o a ) ,
M y c e t o z o a ( a s e p a r a t e p h y l u m ) ,
G r a n u l o r e t i c u l o s e a
( s e p a -
r a t e d a s t h e
ne w
p h y l u m
R e t i c u l o s a ) ,
H e t e r o l o b o s e a
( p l a c e d
i n
p h y l u m P e r c o l o z o a ) ,
a n d
X e n o p h y o p h o r e a ( t r e a t e d
a s
N e o s a r c o d i n a
i n c e r t a e
s e d i s
u n t i l
e l e c t r o n
m i c r o s c o p e
a n d / o r
m o l e c u l a r s t u d i e s
s h o w t h e i r
r e a l
a f f i n i t i e s ) ;
i t
a l s o
e x c l u d e s t h e
E n t a m o e b i d a e
( s e p a r a t e d
a s t h e n e w
p h y l u m
E n t a m o e b i a ) .
I t
t h u s i s r e d u c e d t o
b u t
t w o o f
h i s
c l a s s e s ,
L o b o s e a
a n d
F i l o s e a ,
a n d i s
v e r y
c l o s e t o
R h i z o p o d a
s e n s u
S c h u s t e r ,
1 9 9 0
( 1 2 3 ) ,
w h i c h was
r e s t r i c t e d
t o
L o b o s e a
( b u t
a
b r o a d e r
t a x o n t h a n
h e r e )
a n d F i l o s e a .
T h e s e t w o c l a s s e s
m ay
o r
may
n o t b e
c l o s e l y r e l a t e d ,
b u t
I
t h i n k i t
l i k e l y
t h a t t h e
G r o m i i d a a n d
T e s t a c e a l o b o s i a
a r e
d i r e c t l y
r e l a t e d a n d t h a t
t h e t e s t a t e s t a t e wa s
a n c e s t r a l
a n d
t h e
d i v e r g e n c e
o f
p s e u -
d o p o d t y p e
t o o k
p l a c e p r i o r
t o t h e
p o l y p h y l e t i c
l o s s
o f
t e s t s .
I t
i s
i m p o r t a n t t o
d e t e r m i n e w h e t h e r t h e
c y a n e l l e
o f t h e
f i l o s e a n
P a u l i n e l l a
i s
a
r e c e n t l y
e v o l v e d
s y m b i o n t
o r a
t r u e
c h l o r o p l a s t
l i k e
t h a t
o f
C y a n o p h o r a .
I f i t
w e r e a
t r u e
c h l o r o p l a s t ,
t h e n
t h e
R h i z o p o d a m i g h t h a v e e v o l v e d
f r o m
a n
e a r l y p h o t o s y n t h e t i c
a n c e s t o r o f
t h e B i l i p h y t a a n d V i r i -
d i p l a n t a e ;
t h a t
w o u l d b e
c o n s i s t e n t
w i t h
t h e
p o s i t i o n s o f t h e
l o b o s e a n s
A c a n t h a m o e b a
a n d
H a r t m a n n e l l a o n t h e 1 8 S
rRNA
t r e e c l o s e
t o t h e
b a s e o f t h e g r e e n p l a n t
a n d r e d a l g a l
c l a d e s
( 1 2 1 ,
1 2 7 ) .
A n o t h e r p o s s i b l e
o r i g i n f o r
R h i z o p o d a i s f r o m a n
a m o e -
b o f l a g e l l a t e
o p a l o z o a n
s u c h
a s
t h e
f i l o s e a m o e b o f l a g e l l a t e
P s e u d o s p o r a
o r t h e
o r d e r
T h a u m a t o m o n a d i d a .
T h a u m a t o -
m o n a d s
a r e
s c a l y
m o n a d s
t h a t
f e e d
b y p u t t i n g o u t
p s e u d o -
p o d s
f r o m
a v en t r al
g r o o v e .
T h e y
c o u l d
h a v e
e v o l v e d
i n t o
b o t h t h e t e s t a t e a m o e b a e
( o n e o f
w h i c h , T n i c h o s p h a e n i u m ,
h a s
b e e n c l a i m e d s t i l l
t o h a v e
a
f l a g e l l a t e s t a g e ) a n d t h e
s c a l y
a m o e b a e b y
l o s i n g t h e i r c i l i a a n d a s s o c i a t e d c y t o s k e l e t o n
a n d ,
i n
t h e c a s e o f
t e s t a t e
a m o e b a e , m o d i f y i n g
t h e i r
s c a l e s
i n t o t e s t s . P o s s i b l y t h e
a n c e s t r a l r h i z o p o d
w a s
t e s t a t e
a n d
d e v e l o p e d
i t s
p r i m i t i v e
p s e u d o p o d s
i n
t w o d i r e c t i o n s ,
a s
l o b o p o d i a
a n d
a s
f i l o p o d i a ;
t h e
g y m n a m o e b a e
m ay
h a v e
e v o l v e d
b y l o s s o f t e s t s
f r o m
( a t
l e a s t ) t w o d i f f e r e n t
a n c e s -
t o r s , o n e l o b o s e a n d o n e f i l o s e . I t
m ay
a l s o
b e t h a t i n
s a rc o di n es ( p e r h a p s
a s a r e s u l t o f t he much m o r e
f r e q u e n t
c y t o p l a s m i c
s t r e a m i n g ? )
t h e
s h a p e
o f
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
h a s
b e e n f r e e r t o d i v e r s i f y
t h a n i n
f l a g e l l a t e
o r
w e l l - p e l l i c l e d
p r o t o z o a .
T h i s , r a t h e r t h a n a
p o l y p h y l e t i c o r i g i n , m i g h t
a c c o u n t
f o r
t h e g r e a t e r d i v e r s i t y o f
c r i s t a l
m o r p h o l o g y
i n
R h i z o p o d a
a n d H e l i o z o a
( a n d t o
a
l e s s e r
e x t e n t ,
i n R a d i o -
z o a )
t h a n i n
o t h e r p r o t o z o a n
p h y l a .
R h i z o p o d a
s e n s u
S c h u s t e r ,
1 9 9 0
d i f f e r s f r o m
t h e p r e s e n t
u s a g e
i n
i n c l u d i n g
V a h l k a m p f i a
( h e r e
t r e a t e d
a s a h e t e r o l o b o s e a n
p e r c o l o z o a n :
t h e
rRNA
t r e e
[ F i g .
1 ] c o n f i r m s
t h i s ,
a s
i t
d o e s t h e i r
l a c k
o f
s p e c i f i c r e l a t i o n s h i p
t o t h e l o b o s e a n
g y m n a m o e b a e
H a r t -
m a n n e l l a
a n d A c a n t h a m o e b a ) ,
E n t a m o e b i d a e , a n d
e v e n
t h e
f u n g u s P n e u m o c y s t i s
( 5 6 )
i n t h e L o b o s e a .
N e o s a r c o d i n a
i n c e r t a e
s e d e s
T h e
X e n o p h y o p h o r e a a n d
S c h i z o c l a d e a
( 4 6 a ) ,
u n l i k e a l l
o f
t h e o t h e r
p r o t i s t c l a s s e s ,
h a v e
n e v e r b e e n s t u d i e d
b y e l e c -
t r o n
m i c r o s c o p y ,
s o
t h e i r
a s s i g n m e n t
i s
p a r t i c u l a r l y u n c e r -
t a i n .
T h e
X e n o p h y o p h o r e a a r e n o t
p l a c e d
i n t h e i r
c u s t o m a r y
p l a c e
i n
t h e
R h i z o p o d a b e c a u s e t h e r e i s
n o p o s i t i v e
e v i d e n c e
f o r t h e i r
i n c l u s i o n ,
n o r
i s
t h e r e
c u r r e n t l y a n y
j u s t i f i c a t i o n f o r
o r
a g a i n s t t h e i r
s e p a r a t i o n
a s a
d i s t i n c t
p h y l u m ( 5 2 ) ; l i k e
s e v e r a l
r h i z o p o d s
a n d
f o r a m i n i f e r a , t h e y
i n c o r p o r a t e
f o r e i g n
m a t e r i a l i n
t h e i r t e s t s , a n d
l i k e
t h e
S c h i z o c l a d e a ,
t h e y
m a y
b e l o n g
i n t h e
R h i z o p o d a
( 8 9 )
o r
i n
t h e R e t i c u l o s a
( 1 0 1 ) o r
i n
n e i t h e r . B o t h
c l a s s e s
a r e t r e a t e d a s
N e o s a r c o d i n a i n c e r t a e
s e d i s .
A t h i r d c l a s s n o t
a s s i g n e d
t o a
p h y l u m
i s
t h e new
c l a s s
H o l o s e a
c r e a t e d
h e r e t o
c o n t a i n
t h e
e n i g m a t i c
o r g a n i s m
L u f f i s p h a e r a ,
w h i c h
t h o u g h
i t
h a s
b e e n
s t u d i e d
b y
e l e c t r o n
m i c r o s c o p y ( 6 , 1 4 1 b ) ,
d o e s
n o t
o b v i o u s l y ( a n d
t h i s i s
q u i t e
e x c e p t i o n a l )
f i t
i n t o
a n y
e s t a b l i s h e d
p r o t o z o a n
p h y l u m .
I t
i s
l i k e
a
n o n a m o e b o i d
s c a l y a m o e b a
Ne w
P h y l u m
R e t i c u l o s a
T h e name o f t h e
e i g h t h f o r m e r
s a r c o d i n e
p h y l u m , R e t i c u -
l o s a
p h y l u m n o v u m , i s
a n
e a r l i e r
a n d s h o r t e r s y n o n y m f o r
t h e
G r a n u l o r e t i c u l o s e a a n d
e m p h a s i z e s
t h e i r
c o m m o n
f e a -
t u r e , t h e
r e t i c u l o p o d i a , w h i c h
t h e r e
i s
n o g o o d
r e a s o n t o
h o m o l o g i z e
w i t h
t h e
t y p i c a l r h i z o p o d
p s e u d o p o d i a
( t h o u g h a
f e w
r h i z o p o d s
d o h a v e
n o n g r a n u l a r
r e t i c u l o p o d i a )
o r
t h e
a x o p o d i a
o f
r a d i o z o a
o r
h e l i o z o a .
I
h a v e r a i s e d
A t h a l a m i a
H a e c k e l , 1 8 6 2 , a n d
f o l l o w e d K r y l o v e t
a l .
( 8 1 b ) i n
r a i s i n g
F o r a m i n i f e r a
( D ' O r b i g n y ,
1 8 2 6 ) ,
t o
s u b p h y l u m
r a n k ,
a n d
t h e r e f o r e
t h e
M o n o t h a l a m e a a n d
P o l y t h a l a m e a
t o
c l a s s e s ,
r a n k s t h a t I t h i n k
b e t t e r r e f l e c t
t h e i r p h e n o t y p i c d i s t i n c t i v e -
n e s s a n d
s y s t e m a t i c
i m p o r t a n c e
t h a n
t h e i r
t r a d i t i o n a l t r e a t -
m e n t
a s
o r d e r s .
T h e
P o l y t h a l a m e a
i s e q u i v a l e n t t o
t h e
F o r a m i n i f e r a o f
K r y l o v e t a l .
( 8 1 b )
t h a t
t h e y
s u b d i v i d e d
i n t o
f o u r
s e p a r a t e c l a s s e s , w h i c h s e e m s
t o m e
u n n e c e s s a r y .
S i n c e t h e
p h y l u m
i s
e s s e n t i a l l y
m a r i n e
a n d
f u n d a m e n t a l l y
b e n t h i c ,
w i t h
i t s
p l a n k t o n i c s p e c i e s
b e i n g r e l a t i v e l y
f e w
a n d
a l s o c l e a r l y
s e c o nd a ri l y d e r i v e d
( 8 2 ) , R e t i c u l o s a m o s t p r o b -
a b l y e v o l v e d ,
i n
c o n t r a s t
t o
t h e
m o r e
p l an k t o ni c o r
s e s s i l e
a n d
p r e d o m i n a n t l y
f r e s h w a t e r
H e l i o z o a ,
f r o m a b e n t h i c
s e d i m e n t - o r
d e t r i t u s - l o v i n g m a r i n e
o p a l o z o a n f l a g e l l a t e
w i t h
M I C R O B I O L .
R E V .
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 27/42
KINGDOM
PROTOZOA AND
I T S PHYLA 9 7 9
e x t r u s o m e s
a n d
a
t e n d e n c y t o f o r m l o n g
t h i n
p r o t o p l a s m i c
p r o j e c t i o n s .
T h e r e c e n t l y
d i s c o v e r e d c e r c o m o n a d i d
f l a g e l -
l a t e ,
M a s s i s t e r i a
( 1 1 5 ) , w i t h b r a n c h e d
g r a n u l o f i l o s e
h i g h l y
e l o n g a t e
p s e u d o p o d i a
w o u l d b e a n
e x c e l l e n t
c a n d i d a t e
f o r
a
r e t i c u l o s a n a n c e s t o r :
i t w o u l d
h a v e
t o d o l i t t l e more t h a n
a cq ui r e t h e
c a p a c i t y
t o
f u s e
i t s p s e u d o p o d i a
i n t o n e t s
t o
b e c o m e
a
p r i m i t i v e
r e t i c u l o s a n .
H o w e v e r ,
t h e r e
a r e
p r o b a -
b l y
m a n y
o t h e r r e t i c u l o f i l o s e
c r e a t u r e s
i n s e d i m e n t s j u s t
w a i t i n g t o
b e b e t t e r c h a r a c t e r i z e d
a n d h i t t h e h e a d l i n e s :
t h e
b i o m y x i d c r e a t u r e s
h e r e
t e n t a t i v e l y g r o u p e d
i n
t h e c l a s s
A t h a l a m e a
i n c l u d e
g r a n u l o f i l o s e
a s w e l l a s
g r a n u l o r e t i c u l o s e
t a x a a n d a r e
s o
n e g l e c t e d
a n d
u n c h a r a c t e r i s e d
by
m o d e m
m e t h o d s
( n o n e ,
a p a r t f r o m R e t i c u l o m y xa
[ 2 ] , h a v e
b e e n
s t u d i e d b y e l e c t r o n
m i c r o s c o p y ) t h a t ,
when
p r o p e r l y
s t u d -
i e d ,
t h e y m a y
e v e n t u a l l y
t u r n
o u t
t o b e
p o l y p h y l e t i c .
PHYLUM AND
SUPERPHYLUM CHOANOZOA
T h e p h y l u m C h o a n o z o a ,
c r e a t e d
i n 1 9 8 1
( 1 7 ) ,
wa s
e m e n d e d i n 1 9 8 3 t o
i n c l u d e
o n l y
C h o a n o f l a g e l l i d a ( 2 1 ) .
A
p o s s i b l e
r e l a t i o n s h i p
t o
O p a l o z o a
wa s
s u g g e s t e d
b y
t h e
d i s c o v e r y o f t h e f l a g e l l a t e
J a k o b a
( 1 1 4 ) . J a k o b a
l i b e r a a n d
A n c y r o m o n a s
( 1 0 4 )
a r e t h e
o n l y
p l a s t i d - f r e e
b i f l a g e l l a t e s
w i t h f l a t ,
n o n d i s c o i d
c r i s t a e .
I t h a s
l o n g
s e e m e d l i k e l y
t h a t
b i f l a g e l l a t e d
a n c e s t o r s o f
c h o a n o f l a g e l l a t e s
w i t h p l a t e - l i k e
c r i s t a e o n c e e x i s t e d , s o
i t
i s
g r a t i f y i n g
t h a t b i f l a g e l l a t e
p r o t o z o a
w i t h f l a t
c r i s t a e
h a v e n ow b e e n d i s c o v e r e d .
F o l -
l o w i n g
t h e d i s c o v e r y o f J .
l i b e r a ,
I
i n c l u d e d
i t
i n
a
m o d i f i e d
C h o a n o z o a
( 3 8 ) .
H o w e v e r ,
t h e d i s c o v e r y
o f R e c l i n o m o n a s
( 6 1 d ,
1 0 6 ) ,
w h i c h i s q u i t e s i m i l a r
t o
J a k o b a
b u t h as
t u b u l a r
c r i s t a e
( 1 0 6 ) ,
means
t h a t
i t
i s b e t t e r
t o p l a c e
J a k o b a i n
t h e
O p a l o z o a
w i t h
o t he r a n i s o k o n t
t u b u l i c r i s t a t e
f l a g e l l a t e s ( i n
t h e
c l a s s
H e t e r o m i t e a )
r a t h e r
t h a n i n
C h o a n o z o a .
To
c o n v e r t
a p l a t y c r i s t a t e
a n i s o k o n t
s u c h
a s J a k o b a
i n t o a
u n i k o n t
c h o a n o f l a g e l l a t e p r o v i d e d
w i t h
a
p e r i f l a g e l l a r
c o l l a r
f o r f i l t e r
f e e d i n g
w o u l d
h a v e
i n v o l v e d
a
r a d i c a l r e s t r u c t u r i n g
o f
t h e
c y t o s k e l e t o n
t o
c o n v e r t
t h e a n c e s t r a l
t y p e
o f
a s y m m e t r i c
t h r e e - m e m b e r
r o o t
( 4 0 )
i n t o
t h e
r a d i a l l y s y m m e t r i c
c h o -
a n o f l a g e l l a t e
r o o t
s y s t e m .
T h i s
r a d i c a l
r e s t r u c t u r i n g
o f t h e
c y t o s k e l e t o n
i s t h e r e f o r e a more
a p p r o p r i a t e
s y n a p o m o r p h y
f o r
u s e
i n d e f i n i n g
t h e
p h y l u m
C h o a n o z o a
t h a n t h e
p r o b a b l y
e a r l i e r
c h a n g e
f r o m
t u b u l a r
t o
f l a t
c r i s t a e
w h i c h h a s
c l e a r l y
o c c u r r e d
p o l y p h y l e t i c a l l y .
F o r w e l l o v e r
a
c e n t u r y
i t h a s b e e n c o n s i d e r e d
t h a t
s p o n g e s
e v o l v e d
f r o m c h o a n o f l a g e l l a t e s ( 7 5 a ,
7 5 b ) ,
a n d
some
z o o l o g i s t s
h a v e
a r g u e d
t h a t
t h i s
i s t r u e
f o r
t h e
a n i m a l
k i n g d o m
a s
a
w h o l e
( 1 7 ) .
B o t h
o f t h e s e
i d e a s ,
a s
w e l l a s
t h e
more
r e c e n t
p r o p o s a l
t h a t t h e k i n g d o m F u n g i
a l s o
e v o l v e d
f r o m a
c h o a n o f l a g e l l a t e ( 2 5 ) ,
a r e
n o w
s t r o n g l y s u p p o r t e d
b y
rRNA
s e q u e n c e s
w h i c h
g r o u p
A n i m a l i a , C h o a n o z o a ,
a n d
F u n g i
t o g e t h e r
a s a
c l a d e
( 1 4 3 a )
( s e e
a l s o
F i g .
1 ) .
A
s p e c i f i c
p h y l o g e n e t i c
l i n k b e t w e e n
s p o n g e s ,
c h y t r i d i o m y c e t e
f u n g i ,
a n d c h o a n o f l a g e l l a t e s
wa s
f i r s t
p r o p o s e d
a t
t h r e e
m e e t i n g s
i n
1 9 8 0
( 1 7 , 1 7 a ,
1 9 ) ,
when t h e
t h r e e
t a x a
were
c o l l e c t i v e l y
g r o u p e d
i n
t h e
k i n g d o m
U n i f l a g e l l a t a
( 1 9 ) .
A l t h o u g h
i t
i s
n o w
c l e a r
t h a t
t h e s e t h r e e
t a x a a r e
c l a d i s t i c a l l y
more
c l o s e d
r e l a t e d
t o e a c h o t h e r
t h a n C h o a n o z o a
a r e t o
most o t h e r
p r o t o z o a n p h y l a ,
I
n o w
p r e f e r
t o
k e e p
C h o a n o z o a
i n
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
a n d t o
r e t a i n
t h e
b o u n d a r i e s
b e t w e e n
t h e
k i n g d o m s
P r o t o z o a , F u n g i ,
a n d
A n i m a l i a
b e t w e e n
t h e
C h o -
a n o z o a
a n d
s p o n g e s
a n d
b e t w e e n
t h e C h o a n o z o a
a n d
C h y t r i d i o m y c e t e s .
Ne w P a r v k i n g d o m
C i l i o m y x a
B e c a u s e
c h o a n o f l a g e l l a t e s
p r o b a b l y
e v o l v e d f r o m a n
o p a l -
o z o a n
f l a g e l l a t e , p o s s i b l y
a
u n i c i l i a t e
c o l l a r e d
o n e l i k e P h a -
l a n s t e r i u m , a n d b e c au s e
o f
t h e i n c r e a s i n g
e v i d e n c e t h a t f l a t
c r i s t a e h a v e e v o l v e d
m o r e
t h a n o n c e ,
I g r o u p C h o a n o z o a
t o g e t h e r
w i t h
t h e
s u p e r p h y l u m
O p a l o m y x a
i n t h e
new
p a r v k i n g d o m
C i l i o m y x a .
NEW
PARVKINGDOM
MYXOZOA
F i n a l l y ,
we
come t o
t h e
t h r e e p a r a s i t i c p h y l a t h a t
a l t o -
g e t h e r
l a c k f l a g e l l a t e s t a g e s
( a n d t h e r e f o r e a d e q u a t e
c l u e s
t o
t h e i r a n c e s t r y ) :
M y x o s p o r i d i a ,
P a r a m y x i a ,
a n d H a p l o s p o -
r i d i a . A t
p r e s e n t ,
t h e i r
a f f i n i t i e s a r e s o
o b s c u r e t h a t t h e r e
i s
l i t t l e r e a l i s t i c a l t e r n a t i v e
t o t h e i r t r e a t m e n t
a s s e p a r a t e
p h y l a .
DNA
s e q u e n c e s t u d i e s s h o u l d
o n e d a y r e v e a l
t h e i r a f f i n i t i e s
a n d f a c i l i t a t e
a
p h y l o g e n e t i c a l l y
s o u n d e r
c l a s s i f i c a t i o n .
T h e i r
m u l t i n u c l e a r
s p o r e s ,
p a r a s i t i s m ,
a n d
l a c k o f
c i l i a a r e
t h e
r e a s o n s
f o r g r o u p i n g
t h e m
i n
t h e
i n f r a k i n g d o m M y x o z o a ,
b u t
a s t h e i r s p o r e s
d e v e l o p v e r y d i f f e r e n t l y
a n d h a v e
d i f f e r e n t
u l t r a s t r u c t u r e ,
t h e y seem
r a t h e r
u n l i k e l y
t o b e h o m o l o g o u s .
On
t h e o t h e r
h a n d ,
t h e r e
i s n o s o l i d
e v i d e n c e t h a t t h e y
a r e
n o t
r e l a t e d
more
c l o s e l y
t o
e a c h
o t h e r t h an
t o
o t h e r
p r o t o -
z o a :
a l l t h a t
o n e
c a n
r e a l l y s a y
o f t h e t h r e e
p h y l a
i s t h a t
t h e y
a r e a l l o b v i o u s l y
m e m b e r s o f
t h e s u b k i n g d o m
D i c t y o z o a .
T h e
v a l i d i t y
o f t h e i r
i n c l u s i o n
i n
a s i n g l e
p a r v k i n g d o m
m u s t
b e t e s t e d
b y
m o l e c u l a r
s e q u e n c i n g .
P h y l u m M y x o s p o r i d i a
T h e
m y x o s p o r i d i a n
p o l a r
c a p s u l e
s u g g e s t s
a
p o s s i b l e
a f f i n i t y
w i t h
D i n o z o a ,
b u t a n
a p i c o m p l e x a n ,
o p a l o z o a n ,
o r
e v e n
r h i z o p o d
a n c e s t r y
i s e a c h
a r e a s o n a b l e
p o s s i b i l i t y .
I n
m y
v i e w ,
a n o r i g i n
o f
m y x o s p o r i d i a
f r o m
C n i d a r i a ,
s o m e -
t i m e s m o o t e d
( 9 1 ) ,
i n v o l v e s
f a r
t o o g r e a t
a d e g r e e
o f
p a r a s i t i c
r e d u c t i o n
t o
b e c o n t e m p l a t e d
s e r i o u s l y ,
s o
m y x o s p o r i d i a
s h o u l d
r e m a i n f i r m l y
i n t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
( w h i c h
i s
n o t
h e r e
r e s t r i c t e d
t o
u n i c e l l u l a r
o r g a n i s m s ) a n d
n o t
b e
t r a n s -
f e r r e d
t o t h e
A n i m a l i a ,
w h i c h a l s o
a r e
d e f i n e d
n o t
b y
p l u r i c e l l u l a r i t y
b u t
b y
t h e
p r e s e n c e
o f
a
t r i p l o b l a s t i c c o l l a g -
e n o u s
s o m a t i c
s t r u c t u r e
( 3 1 ) ,
w h i c h i s
v a s t l y
more
c o m p l e x
t h a n t h e
a m o e b o i d a n d
p l a s m o d i a l
m y x o s p o r i d i a .
T h e
m u l -
t i c e l l u l a r
s p o r e ,
l i k e t h e m u l t i c e l l u l a r
s p o r a n g i a
o f
m a n y
M y c e t o z o a ,
i s a n
i n d e p e n d e n t a d a p t a t i o n
t o
d i s p e r s a l
a n d
n o t t h e
e v o l u t i o n
o f
t r u e a n i m a l
s o m a t i c
t i s s u e .
P h y l u m
H a p l o s p o r i d i a
H a p l o s p o r i d i a
c o u l d h a v e
e v o l v e d f r o m
a n y
o f
t h e
same
f o u r
p h y l a
a s t h e
m y x o s p o r i d i a
o r even
f r o m t h e
m y x o s -
p o r i d i a
t h e m s e l v e s ;
i t i s t o
b e
h o p e d
t h a t
m o l e c u l a r
m e t h o d s
w i l l e n a b l e t h i s
h a n d f u l o f
s p e c i e s ( 1 1 6 a )
e v e n t u a l l y
t o
b e
s u b s u m e d a s
a c l a s s
o r
o r de r w i t h i n
so m e
o t h e r
p r o t o z o a n
p h y l u m .
I f
P a r a m y x e a
r e a l l y
t u r n
o u t
t o
b e l o n g
w i t h
S p o r o -
z o a
i n
t h e
A p i c o m p l e x a ,
p e r h a p s H a p l o s p o r i d i a
w i l l
t o o ,
a s
t h e y
h a v e some
s i m i l a r i t y
i n
mode o f
s p o r o g e n e s i s .
P h y l u m
P a r a m y x i a
U n l i k e
M y x o s p o r i d i a
a n d
H a p l o s p o r i d i a ,
P a r a m y x i a
h a v e
c e n t r i o l e s
( 5 3 a ) :
s i n c e
t h e s e ,
l i k e t h o s e
o f
m ost
A p i c o m -
p l e x a ,
c o n s i s t
o f
n i n e - s i n g l e t
m i c r o t u b u l e s
r a t h e r
t h a n
t r i p -
l e t s ,
i t i s
p o s s i b l e
t h a t
t h e y
e v o l v e d
f r o m
A p i c o m p l e x a
b y
l o s s o f
t h e
a p i c a l
c o m p l e x
a n d
c o r t i c a l
a l v e o l i .
F i g u r e
2 ,
s h o w i n g
t h e
p o s t u l a t e d p h y l o g e n e t i c
r e l a t i o n -
s h i p s
b e t w e e n
t h e
1 8
p r o t o z o a n
p h y l a
a n d
t h e
seven
o t h e r
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 28/42
9 8 0
CAVALIER-SMITH
e u k a r y o t e k i n g d o m s
o r
s u b k i n g d o m s
d i d
n o t
a t t a c h
H a p l o -
s p o r i d i a ,
P a r a m y x i a ,
a n d
M y x o s p o r i d i a
t o t h e t r e e
a t
a l l ,
b e c a u s e t h e i r r e l a t i o n s h i p s a r e
s o
u n c e r t a i n .
NEW PROTOZOAN
SUBPHYLA, C L A S S E S ,
SUBCLASSES,
AND
ORDERS
P e r c o l o z o a
T h e r e c e n t l y
d i s c o v e r e d
o b l i g a t e l y
a n a e r o b i c
f l a g e l l a t e s
P s a l t e n o m o n a s
l a n t e r n a
( l O a )
a n d P .
v u l g a r i s
( 1 0 )
h a v e
b e e n
t r e a t e d
p r e v i o u s l y
a s H e t e r o l o b o s e a . H o w e v e r , P .
v u l g a r i s
l a c k s m i t o c h o n d r i a ,
p e r o x i s o m e s ,
a n d a n a m o e b o i d
s t a g e
a n d
i s
t h e r e f o r e
r a d i c a l l y
d i f f e r e n t
f r o m
t y p i c a l
H e t e r o l o b o -
s e a : i n
f a c t ,
i t l a c k s
a l l
s y n a p o m o r p h i e s
t h a t w e r e
u s e d t o
d e f i n e
H e t e r o l o b o s e a .
W h e t h e r P .
l a n t e m a h a s m i t o c h o n -
d r i a
o r n o t
i s
u n c l e a r ;
i t
h a s d o u b l e - m e m b r a n e e n v e l o p e d
s t r u c t u r e s
l a c k i n g
b o t h
c y t o c h r o m e
o x i d a s e
a n d
c r i s t a e ,
w h i c h
h a v e
b e e n
c a l l e d m i t o c h o n d r i a
( l O a ) s i m p l y b e c a u s e
t h e y
a r e
( l i k e
m i t o c h o n d r i a
o f H e t e r o l o b o s e a )
s u r r o u n d e d
b y
a c i s t e r n a o f
RER.
T h e y
m i g h t
b e
d e g e n e r a t e
m i t o c h o n d r i a
( l O a )
o r
e v e n
s y m b i o t i c
g r a m - n e g a t i v e
b a c t e r i a . M o r e o v e r ,
u n l i k e
H e t e r o l o b o s e a
a n d a l l
o t h e r
P e r c o l o z o a ,
b o t h
s p e c i e s
h a v e
h y d r o g e n o s o m e s
w i t h
a n
e n v e l o p e o f
t w o m e m b r a n e s
l i k e t h o s e o f
P a r a b a s a l i a .
H o w e v e r ,
u n l i k e
P a r a b a s a l i a , t h e y
l a c k
G o l g i
d i c t y o s o m e s
a n d h a v e
a n
e n d o n u c l e a r s p i n d l e .
T h e y
t h e r e f o r e
c l e a r l y
b e l o n g i n P e r c o l o z o a , n o t
P a r a b a s a -
l i a .
N o t
o n l y
d o
t h e s e
t w o s p e c i e s
l a c k
s e v e r a l ( P . l a n t e r n a )
o r
a l l
( P .
v u l g a r i s )
o f
t h e
s y n a p o m o r p h i e s
t h a t
c h a r a c t e r i z e
H e t e r o l o b o s e a ,
b u t
a l s o
t h e y
h a v e
t w o
m a j o r
s y n a p o m o r -
p h i e s
a b s e n t
f r o m a l l
o t h e r P e r co l o z o a :
h y d r o g e n o s o m e s
a n d
a
u n i q u e h a r p - s h a p e d
s t r u c t u r e
( c o n s i s t i n g
o f
m i c r o t u b u l e s ,
c r i s t a l l i n e
m a t e r i a l ,
a n d
m i c r o f i l a m e n t s ) u n d e r l y i n g t h e i r
s u r f a c e
g r o o v e ( s ) .
B e c a u s e o f
t h e s e t w o
m a j o r
s y n a p o m o r -
p h i e s
a n d t h e
o t h e r r a d i c a l d i f f e r e n c e s b e t w e e n t h e m
a n d
H e t e r o l o b o s e a ,
I
h a v e
p l a c e d
b o t h
s p e c i e s
i n
a
new c l a s s ,
L y r o m o n a d e a ( n a m e d
a f t e r t h e
l y r e - s h a p e d
r o o t
o r
s u p p o r t
s t r u c t u r e
f o r
t h e
g r o o v e ) .
P .
v u l g a r i s
d i f f e r s
s o
r a d i c a l l y
f r o m
P . l a n t e r n a
t h a t i t
s h o u l d
n o t b e
i n
t h e
s a m e
g e n u s
o r f a m i l y .
U n l i k e
P .
l a n t e m a ,
i t h a s
n o a m o e b o i d s t a g e a n d
h as o n e
n u c l e u s
a n d
o n e k i n e t i d
i n s t e a d
o f
f o u r ; m o r e o v e r , i t
l a c k s
t h e
d e g e n e r a t e
m i t o c h o n d r i o n - l i k e s t r u c t u r e . T h e r e f o r e ,
I
h a v e c r e a t e d a n ew
g e n u s , L y r o m o n a s ,
a n d
a
new
f a m i l y ,
L y r o m o n a d i d a e ,
t o a c c o m m o d a t e
P . v u l g a r i s .
A
new o r d e r ,
L y r o m o n a d i d a ,
i n c l u d e s b o t h t h e L y r o m o n a d i d a e
a n d
t h e
P s a l t e r i o m o n a d i d a e C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 2 .
E u g l e n o z o a
W i t h i n
t h e
E u g l e n o z o a
a
n e w
c l a s s ,
D i p l o n e m e a
c l .
n o v . ,
a n d
o r d e r ,
D i p l o n e m i d a
o r d .
n o v . ,
a r e
r e q u i r e d
t o a c c o m -
m o d a t e t h e
f l a g e l l a t e
D i p l o n e m a ,
f o r m e r l y c a l l e d I s o n e m a
( 1 3 8 ) .
S i n c e
e u g l e n o i d s a r e
c y t o l o g i c a l l y
much m o r e d i v e r s e
t h a n
e i t h e r
D i p l o n e m a
o r
t h e
k i n e t o p l a s t i d s ,
I
h a v e
d i v i d e d
t h e m
i n t o
t h r e e
n ew c l a s s e s :
t h e A p h a g e a
f o r t h e
n o n p h a g -
o t r o p h s
( t h o s e
w i t h
p l a s t i d s
a n d t h e
s a p r o t r o p h i c
r h a b -
d o m o n a d s ) ,
t h e
P e r a n e m e a f o r
t h e
m o s t
a d v a n c e d
p h a g o -
t r o p h s
w i t h
a
c o m p l e x f e e d i n g
a p p a r a t u s c o n s i s t i n g
o f
s u p p o r t i n g
r o d s
a n d
v a n e s ,
a n d t h e
P e t a l o m o n a d e a
f o r t h e
l e s s a d v a n c e d
p h a g o t r o p h s
w i t h o n l y
a n MTR ( m i c r o t u b u l e
r o o t ) / p o c k e t t y p e
o f
f e e d i n g
a p p a r a t u s
l i k e t h e b o d o n i d s
a n d
s om e
A p h a g e a .
T h e A p h a g e a
a r e d i v i d e d i n t o
t w o s u b -
c l a s s e s , E u g l e n i a
w i t h
p l a s t i d s
a n d R h a b d o m o n a d i a
w i t h o u t .
T h i s means t h a t
E u g l e n o i d a
a n d E u g l e n i a
a r e
n o t
s y n o n y m s
a n d
r e q u i r e s
t h a t E u g l e n o i d a
a s
a
w h o l e
b e r an k e d a s a
s u b p h y l u m .
I t h e r e f o r e a l s o c r e a t e a new s u b p h y l u m ,
D i p l o n e m i a ,
f o r
t h e c l a s s
D i p l o n e m e a
a n d
a new
s u b p h y l u m ,
K i n e t o p l a s t a ,
f o r
t h e
s o l e c l a s s
K i n e t o p l a s t e a .
I h a v e c h o s e n
t h e
n a m e E u g l e n i a f o r
t h e
p l a s t i d - c o n t a i n i n g
e u g l e n o i d s
r a t h e r t h a n
E u g l e n o p h y c e a e , a s s u g g e s t e d
e a r l i e r
( 4 1 ) ,
b e -
c a u s e t h e
l a t t e r
h a s o f t e n b e e n u s e d
f o r
e u g l e n o i d s a s
a
w h o l e . T h e t e r m s
E u g l e n o p h y c e a e
a n d
E u g l e n o p h y t a
a r e
b e s t
a b a n d o n e d .
No
e u g l e n o i d s
a r e
p l a n t s ,
a n d o n l y
a b o u t
h a l f
( t h e
p l a s t i d - c o n t a i n i n g
o n e s )
a r e
a l g a e . I n d e e d ,
E u g l e n i a
a r e
b o t h P r o t o z o a
a n d a l g a e , s i n c e t h e
t w o
c o n c e p t s a r e
n o t
m u t u a l l y e x c l u s i v e . S i n c e
A l g ae h as l o n g s i n c e
b e e n
a b a n -
d o n e d a s a
t a x o n
b e c a u s e
i t i s
p o l y p h y l e t i c ,
t h e r e i s
n o
p r o b l em c au s e d b y t h e
o v e r l a p
b e t w e e n a l g a e a s a
g r a d e
( i . e . ,
n o n e m b r y o p h y t e e u k ar y ot e s w i t h
p l a s t i d s )
w i t h
t h e
p a r a p h y l e t i c
t a x o n
P r o t o z o a .
E u g l e n i a a n d
p h o t o s y n t h e t i c
D i n o f l a g e l l a t a
a r e b o t h a l g a e
a n d
P r o t o z o a . P l a s t i d - f r e e
e u g l e n o i d s
a n d
d i n o f l a g e l l a t e s
a r e P r o t o z o a b u t n o t a l g a e .
I
h a v e a d o p t e d
t h e
e a r l i e r n a m e
A s t a s i d a
( 5 7 )
f o r t h e o r d e r
c o n t a i n i n g
E u g l e n a ,
r a t h e r
t h an E u gl e ni d a, s i n c e
s o m e
a u -
t h o r s
u s e e u g l e n i d a s a s y n o n y m f o r a l l e u g l e n o i d s ( 8 1 c ) .
T h e
B o d o n i d a a n d T r y p a n o s o m i d a
a r e
h e r e t r e a t e d a s o r d e r s ,
n o t
s u b o r d e r s .
O p a l o z o a
T h e
c l a s s i f i c a t i o n
o f
O p a l o z o a
h a s
b e e n
t r e a t e d r e c e n t l y
i n
d e t a i l ( 4 4 ; s e e a l s o t h e d i s c u s s i o n o n
t h e
p h y l u m
e a r l i e r i n
t h e
p r e s e n t
r e v i e w ) . T h e o n l y c h a n g e n e c e s s a r y
h e r e i s t h e
i n c l u s i o n
o f t h e n e w l y d e s cr i b e d e n do p a r a si t e
P h a g o d i n i u m
( 8 1 a )
i n t h e c l a s s H e t e r o m i t e a . P h a g o d i n i u m
w a s d e s c r i b e d
a s a
d i n o p h y t e , b u t s i n c e i t l a c k s c o r t i c a l a l v e o l i , i t
b e l o n g s
i n O p a l o z o a
r a t h e r t h a n D i n o z o a
a n d s i n c e
i t h a s n o t r a c e
o f
i t s
own
c h l o r o p l a s t s ( i t c a n t e m p o r a r i l y h a r b o r t h o s e o f
i t s
h o s t , t h e
s y n u r i d
c h r y s o p h y t e
M a l l o m o n a s ) ,
i t
i s
b e s t
t r e a t e d u n d e r
t h e
Z o o l o g i c a l , n o t
t h e B o t a n i c a l ,
C o d e
o f
N o m e n c l a t u r e .
H o w e v e r ,
i t i s
s u f f i c i e n t l y
d i f f e r e n t f r o m
a l l
o t h e r
O p a l o z o a t o b e
p l a c e d i n
a
new
o r d e r ,
P h a g o d i n i d a .
T h e
p r e s e n c e o f c y t o p l a s m i c
s t a r c h
i s n o t
a
g o o d r e a s o n
f o r
i t
h a v i n g
b e e n
t r e a t e d a s
a d in o p h y t e ,
s i n c e
i n
a d d i t i o n t o
D i n o f l a g e l l a t a ,
c y t o s o l i c
s t a r c h
i s
a l s o p r e s e n t
i n
R h o d o -
p h y t a ,
G l a u c o p h y t a , a n d t h e
p e r i p l a s t i d s p a c e
o f
C r y p t o -
m o n a d e a .
T h e r e
a p p e a r s t o
b e n o s p e c i f i c
r e a s o n
t o
p l a c e
P h a g o d i n i u m i n a n y
o f t h e s e
f o u r
t a x a : e a c h d i f f e r s
f r o m
P h a g o d i n i u m i n
a t l e a s t t w o o r t h r e e m a j o r r e s p e c t s .
by
c o n t r a s t , t h e c i l i a r y
s t r u c t u r e w i t h
a t r a n s i t i o n a l h e l i x i s
q u i t e
c l o s e
t o
t h a t
o f
t h e
h e t e r o m i t e a n
s u b c l a s s
A n i s o m o n a d i a :
b u t
s i n c e t h e r e a r e
t h r e e
s u b s t a n t i a l
d i f f e r e n c e s
f r o m A n i s o m o n -
a d i a ( p r e s e n c e
o f c y t o s o l i c s t a r c h ,
t h e e n d o p a r a s i t i c
h a b i t
w i t h m u l t i p l e f i s s i o n t o f o r m
z o o s p o r e s
w i t h i n a
c y s t , a n d
t h e
a b s e n c e o f p e l l i c u l a r
m i c r o t u b u l e s
e x c e p t f o r t ho se o f
t h e
f o u r
c i l i a r y r o o t s ) ,
I h e r e
c r ea te t h e new s u b c l a s s
P h a g o d i m n a
f o r
i t r a t h e r t h a n
s i m p l y
i n c l u d i n g i t
w i t h i n
A n i s o m o n a d i a
a n d
m o d i f y i n g
i t s d i a g n o s i s .
P h a g o d i n i u m
r e s e m b l e s
P h a g o -
m y x a
i n
b e i n g
a
p h a g o t r o p h i c
e nd o p ar a si t e o f a l g a e : i t
i s
t h e r e f o r e
p o s s i b l e
t h a t
i t
i s
c l o s e r
t o P h a g o m y x a ,
f r o m w h i c h
i t
d i f f e r s i n
n o t h a v i n g a p l a s m o d i a l
p h a s e ,
t h a n t o
A n i -
s o m o n a d i a .
I c h o s e n o t
t o p l a c e i t w i t h
P h a g o m y x i d a
i n
t h e
c l a s s
P h y t o m y x e a
p a r t l y b e c a u s e
t h i s
w o u l d
h a v e i n v o l v e d
m o d i f y i n g t h e
d i a g n o s i s o f t h e c l a s s
P h y t o m y x e a a n d
p a r t l y
b e c a u s e
a s t h e
u l t r a s t r u c t u r e
o f
P h a g o m y x a
i s
u n k n o w n i t
s e e m e d
p r e f e r a b l e t o g r o u p
P h a g o d i n i u m
w i t h p r o t o z o a
t h a t
c l e a r l y
h a v e
a s i m i l a r c i l i a r y
u l t r a s t r u c t u r e .
H o w e v e r ,
t h e
p r o p e r t i e s
o f
P h a g o d i n i u m
s u g g e s t
t h a t
i t m ay b e t r a n s i t i o n a l
b e t w e e n H e t e r o m i t e a
a n d P h y t o m y x e a :
when
t h e p r o p e r t i e s
o f m o r e
s u c h
o r g a n i s m s a r e b e t t e r
k n o w n ,
i t m i g h t p r o v e
n e c e s s a r y t o m e r g e
t h e t w o c l a s s e s .
T h o u g h I h a v e a r g u e d
a g a i n s t p l a c i n g
P h a g o d i n i u m
i n
t h e
D i n o z o a ,
t h e f a c t t h a t i t
MICROBIOL. REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 29/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND I T S
PHYLA
9 8 1
h a s c y t o p l a s m i c
s t a r c h
( u n u s u a l
i n
O p a l o z o a )
s u g g e s t s t h a t
i t
m a y
b e a
r e l a t i v e
o f t h e o p a l o z o a n f r o m
w h i c h t h e
D i n o z o a
a r e
p r e s u m e d t o h a v e e v o l v e d
b y t h e o r i g i n o f
c o r t i c a l
a l v e o l i
( 3 8 ) ; s i n c e
m any
e a r l y
d i v e r g i n g
d i n o f l a g e l l a t e s
a n d
t h e
p r o t a l v e o l a t e e l l o b i o p s i d s b o t h
a r e
e n d o p a r a s i t e s ,
i t
s e e m s
p o s s i b l e t h a t
t h e
a n c e s t r a l d i n o z o a n
m i g h t h a v e
e v o l v e d
f r o m
a n e n d o p a r a s i t i c o p a l o z o a n . I t i s
s o m e t i m e s
s u g g e s t e d
t h a t d i n o f l a g e l l a t e s
o b t a i n e d
t h e i r
c h l o r o p l a s t s
b y
a
s e c o n d -
a r y s y mb i o s i s f r o m a
c h r o m o b i o t e
a l g a ( 6 4 a ) ;
t h o u g h i t i s
by
n o m e a n s
c l e a r
t h a t
t h i s
i s t h e
c a s e
( s e e
r e f e r e n c e 4 1 ) , i f i t
i s ,
we s h o u l d p e r h a p s
c o n s i d e r
t h e
p o s s i b i l i t y t h a t
d i n o f l a g e l -
l a t e s
m a y h a v e d o n e
s o
n o t
a s
f r e e - l i v i n g
p h a g o t r o p h s ,
a s
u s u a l l y
a s s u m e d ,
b u t a s e n d o p a r a s i t e s
o f
c h r o m o b i o t e s ,
s o m e w h a t s i m i l a r l y t o
P h a g o d i n i u m ,
t e m p o r a r i l y
a c q u i r i n g
i t s
h o s t ' s c h l o r o p l a s t s . I f
d i n o f l a g e l l a t e s
d i d
i n d e e d
o b t a i n
t h e i r
c h l o r o p l a s t s f r o m a
p h o t o s y n t h e t i c
h o s t ,
t h i s
w o u l d
b e
a
r e m a r k a b l e
r e v e r s a l o f t h e u s u a l
h o s t - s y m b i o n t
r e l a t i o n -
s h i p
p r i o r t o
t h e s y m b i o t i c o r i g i n
o f
o r g a n e l l e s .
D i n o z o a
T h e i n c l u s i o n
o f C o l p o n e m a i n t h e D i n o z o a r e q u i r e s
a
new
o r d e r ,
C o l p o n e m i d a
o r d .
n o v . ,
s i n c e
i t
c a n n o t b e i n c l u d e d
i n
t h e
o r de r O x y r r h i da . S i n c e
E l l o b i o p s i d a
a p p a r e n t l y
h a v e
t u b u l a r
c r i s t a e
a n d
v e s i c l e s
s o m e w h a t
r e s e m b l i n g
c o r t i c a l
a l v e o l i
( 1 4 5 ) ;
t h e y a l s o p r o b a b l y
b e l o n g
i n t h e
D i n o z o a
b u t
a r e s u f f i c i e n t l y d i s t i n c t
a l s o t o b e
t r e a t e d
a s a c l a s s ,
E l l o b i -
o p s e a .
T h e
name
E l l o b i o p h y c e a e L o e b l i c h
I I I
1 9 7 0
w o u l d
b e
t o t a l l y
m i s l e a d i n g
f o r
a
n o n p h o t o s y n t h e t i c
p r o t o z o a n
c l a s s .
To
c o n t r a s t
C o l p o n e m e a ,
O x y r r h e a , a n d
E l l o b i o p s e a w i t h
t h e
d i n o f l a g e l l a t e s
w i t h t h e i r
e x o n u c l e a r
m i t o t i c
s p i n d l e s ,
I
g r o u p
t h e m
i n t h e
new
s u b p h y l u m
P r o t a l v e o l a t a
( a
name
s e r v i n g t o i n d i c a t e t h a t
t h i s s u b p h y l u m
p r o b a b l y
i n c l u d e s t h e
m o s t
p r i m i t i v e
o r g a n i s m s
w i t h c o r t i c a l
a l v e o l i ) .
F o r d i -
n o f l a g e l l a t e s ,
t h e new
s u b p h y l u m
D i n o f l a g e l l a t a
c h a r a c t e r -
i z e d b y
e x o n u c l e a r
s p i n d l e s i s
c r e a t e d : i t
c o n t a i n s
f i v e
c l a s s e s ( S y n d i n e a
C h a t t o n ,
1 9 2 0 ;
N o c t i l u c e a
H a e c k e l ,
1 8 6 6 ;
H a p l o z o o i d e a
P o c h e ,
1 9 1 1 ;
P e r i d i n e a E h r e n b e r g ,
1 8 3 0 ;
a n d
t h e
new
c l a s s B i l i d i n e a ) .
By
t h i s
u s e
o f
t h e
s u b p h y l u m
r a n k ,
o n e c a n
e m p h a s i z e i n
a b a l a n c e d way
b o t h
t h e
p r o f o u n d
d i f f e r e n c e s
b e t w e e n
d i n o f l a g e l l a t e s a n d
t h e
p r o t o a l v e o l a t e
d i n o z o a
a n d t h e m o r e d i s t a n t
common
f e a t u r e s t h a t
t h e y
s h a r e . T h e r e c e n t
d i s c o v e r y t h a t t h e
c h l o r o p l a s t s o f D i n o -
p h y s i d a
( =
D i n o p h y s i a l e s ) h a v e
p h y c o b i l i n s a s w e l l a s
c h l o r o p h y l l c
a n d
p e r i d i n i n ( 1 2 2 )
i n d i c a t e s a r a d i c a l
d i f f e r -
e n c e
f r o m
t y p i c a l
p h o t o s y n t h e t i c
d i n o f l a g e l l a t e s ;
w h e t h e r
t h e se a b er r an t ly
p i g m e n t e d
c h l o r o p l a s t s
d i v e r g e d
f r o m
t h e
t y p i c a l
p e r i d i n e a n o n e s
d u r i n g t h e
e a r l y
d i v e r s i f i c a t i o n o f
c h l o r o p l a s t s
i n a
d i n o z o a n h o s t
( 1 8 ) o r
w h e t h e r
( 1 2 2 )
t h e y
a r e
t h e
r e s u l t
o f t h e
s y m b i o t i c
a c q u i s i t i o n
o f
c r y p t o m o n a d
c h l o r o p l a s t s ,
w h i c h
t h e y
r e s e m b l e ,
t h e y a r e
s u f f i c i e n t l y
d i f f e r e n t
f r o m t h e
t y p i c a l
n o n - p h y c o b i l i n - c o n t a i n i n g o n e s f o r
t h e
t a x a
p o s s e s s i n g t h e m t o
b e
p l a c e d i n
a
s e p a r a t e
c l a s s ,
B i l i d i n e a
c l .
n o v . ,
s o
a s
t o
c o n t r a s t
t h e m
w i t h t h o s e
l a c k i t i g
p h y c o b i l i n s , i . e . ,
t h e
P e r i d i n e a .
T h e
i d e a
t h a t
D i n o p h y s i d a
a r e v e r y
d e e p l y
d i v e r g e n t f r o m
t y p i c a l p e r i d i n e a i s
q u i t e
o l d
( 1 5 ) . T h r e e
o t h e r g r o u p s
o f
d i n o f l a g e l l a t e s d e s e r v e
s e p a r a t e
c l a s s
s t a t u s ,
i n c l u d i n g t h e
p a r a s i t i c c l a s s
S y n d i n e a ,
w h i c h
d i f f e r
f r o m t y p i c a l
d i n o f l a g e l l a t e s a n d r e s e m b l e
a l l
o t h e r
e u k a r y o t e s
i n
h a v i n g
t y p i c a l
h i s t o n e - r i c h c h r o m a t i n
t h r o u g h -
o u t t h e i r l i f e
c y c l e ; a n d
t h e
p a r a s i t i c c l a s s
H a p l o z o o i d e a ,
w h i c h l i k e
t h e
f r e e - l i v i n g
N o c t i l u c a h a v e
h i s t o n e s i n t h e i r
v e g e t a t i v e c e l l s
b u t n o t
i n t h e i r
r e p r o d u c t i v e
c e l l s . N o c t i l u c a
i s
s o d i f f e r e n t
i n
many
o t h e r
r e s p e c t s
a l s o
t h a t i t
wa s
n o t
o r i g i n a l l y
t r e a t e d a s a
d i n o f l a g e l l a t e b u t
p u t
i n
a
s e p a r a t e
p h y l u m ,
N o c t i l u c a e
H a e c k e l ,
1 8 6 6 ,
h e r e
t r e a t e d a s a c l a s s
N o c t i l u c e a ,
w h i c h
i s
h e r e g r o u p e d
w i t h
H a p l o z o o i d e a
i n
t h e
new s u p e r c l a s s H e m i d i n i a ,
c h a r a c t e r i z e d
b y a l i f e c y c l e
w i t h
a n
a l t e r n a t i o n
b e t w e e n h i s t o n e - r i c h a n d
h i s t o n e - p o o r
n u c l e i .
T h e
two
d i n o f l a g e l l a t e
c l a s s e s w i t h
t y p i c a l
d i n o k a r y o t i c
n u c l e i
t h a t l a c k
h i s t o n e s
t h r o u g h o u t
t h e i r l i f e
c y c l e
( i . e . ,
P e r i d i n e a a n d
B i l i d i n e a ) a r e h e r e
g r o u p e d
i n
t h e new
s u p e r -
c l a s s
D i n o k a r y o t a ,
w h i l e a
t h i r d
s u p e r c l a s s , S y n d i n a ,
c o n -
t a i n s
o n l y
t h e
S y n d i n e a .
I n
t h i s
w a y ,
o n e c a n
r e c o g n i z e
t h e
t h r e e
v e r y d i f f e r e n t
p a t t e r n s o f
c h r o m a t i n o r g a n i z a t i o n
i n
d i n o f l a g e l l a t e s .
T h e
m a j o r r e c l a s s i f i c a t i o n o f d i n o f l a g e l l a t e s
b y
Fensome
e t
a l .
( 6 1 a ) ,
p u b l i s h e d s h o r t l y
b e f o r e t h e
p r e s e n t r e v i e w ,
i n d e -
p e n d e n t l y
c r ea t e s a
t a x o n
D i n o k a r y o t a , b u t t h e i r
s u b d i v i s i o n
D i n o k a r y o t a
d i f f e r s f r o m m y s u p e r c l a s s D i n o k a r y o t a
i n t h a t
i t
i n c l u d e s
a l l
d i n o f l a g e l l a t e s
t h a t
h a v e
h i s t o n e s
i n
a t l e a s t
o n e
s t a g e
o f
t h e i r
l i f e
c y c l e ,
i . e . , a l l d i n o f l a g e l l a t e s
e x c e p t
S y n d i n e a ;
t h u s , t h e y i n c l u d e N o c t i l u c a
a n d
H a p l o z o o i d e a
w i t h i n
D i n o k a r y o t a ,
w h e r e a s
I
s e p a r a t e t h e m a s
s u p e r c l a s s
H e m i d i n i a .
B o t h c l a s s i f i c a t i o n s
s t r e s s
t h e
i m p o r t a n c e
o f
t h e
t h r e e d i f f e r e n t
c h r o m a t i n
t y p e s
b u t
g r o u p
t h e m
d i f f e r e n t l y ;
b o t h
g r o u p i n g s
a r e
p h y l o g e n e t i c a l l y a c c e p t a b l e ,
b u t
I
p r e f e r
m y
s t r i c t e r
d e f i n i t i o n
o f D i n o k a r y o t a .
T h e i r c l a s s i f i c a t i o n
a g r e e s
w i t h
t h e
p r e s e n t
o n e
i n
e x c l u d i n g O x y r r h i s
f r o m
D i n o f l a g e l l a t a ,
t h o u g h t h e y r a n k D i n o f l a g e l l a t a
a s
a
d i v i s i o n
( e q u i v a l e n t t o a
z o o l o g i c a l p h y l u m ) a n d
n o t
a
s u b p h y l u m
a n d
t r e a t
a l l
D i n o f l a g e l l a t a n o m e n c l a t u r a l l y u n d e r
t h e
B o t a n i c a l
C o d e . I t s e e m s
t o m e
u n d e s i r a b l e
t o
u s e t h e
b o t a n i c a l
s u f f i x
- p h y c e a e
( a l g a e )
f o r
t h e
t h r e e
t o t a l l y
n o n p h o t o s y n t h e t i c
d i n o f l a g e l l a t e
c l a s s e s ( S y n d i n e a
[ F e n s o m e e t a l .
d o u s e
t h i s
name f o r
a
s u b d i v i s i o n o r s u b p h y l u m t h a t
i n c l u d e s
o n l y t h e i r
c l a s s
S y n d i n i p h y c e a e ] ,
N o c t i l u c e a ,
a n d
H a p l o z o o i d e a ) ,
t h o u g h
s u c h
a s u f f i x
i s
q u i t e
a c c e p t a b l e
f o r
t h e P e r i d i n i -
p h y c e a e ,
w h i c h
i n
t h e i r s y s t e m
i n c l u d e s b o t h m y
P e r i d i n e a
a n d
B i l i d i n e a ( t h e l a t t e r a s
t h e s u b c l a s s
D i n o p h y s i p h y c i d a e ) .
H o w e v e r , I
p r e f e r t o
u s e t h e m o r e n e u t r a l
p r o t o z o o l o g i c a l
s u f f i x e s
f o r a l l
d i n o z o a n
t a x a a n d
t h e r e f o r e h a v e
a d o p t e d
e a r l i e r
z o o l o g i c a l
s p e l l i n g s
o f t h e
e n d i n g s
o f
t h e
c l a s s e s a n d
s u b c l a s s e s .
S i n c e
s i x
o f
t h e e i g h t d i n o z o a n c l a s s e s
a r e
t o t a l l y
n o n p h o t o s y n t h e t i c ,
a s
a r e
a b o u t
h a l f
o f
t h e
s p e c i e s
i n
t h e
t w o r e m a i n i n g
c l a s s e s , i t
s e e m s
b e s t
t o
t r e a t
t h e
w h o l e
p h y l u m u n d e r
t h e Z o o l o g i c a l r a t h e r
t h a n t h e
B o t a n i c a l
C o d e
o f
N o m e n c l a t u r e .
A p i c o m p l e x a
T h e p h y l u m A p i c o m p l e x a
a l s o
r e q u i r e s s u b d i v i s i o n
i n t o
s u b p h y l a .
L e u c k a r t ' s
o r i g i n a l c l a s s
S p o r o z o a c o n t a i n e d
o n l y
G r e g a r i n i a a n d C o c c i d i a
a n d i s h e r e t r e a t e d a s
a n
i n f r a p h y -
l u m , c h a r a c t e r i z e d
b y n i n e - s i n g l e t
c e n t r i o l e s , c o m p l e t e
c o n o i d s a n d
c o n o i d a l r i n g s , a n d t h e
g e n e r a l ( b u t
n o t
u n i v e r -
s a l ) o c c u r r e n c e
o f s p o r o c y s t s a n d
o o c y s t s .
V i v i e r ' s
Hema-
t o z o a ( 1 4 0 ) ,
c o n t a i n i n g H a e m o s p o r e a a n d
P i r o p l a s m e a ,
n o t
o n l y
l a c k s
s p o r o c y s t s , c o n o i d s, a n d c o n o i d a l
r i n g s b u t
a l s o
h a s
n i n e - t r i p l e t
c e n t r i o l e s
l i k e
n e a r l y a l l
o t h e r
e u k a r y o t e s :
t h e H e m a t o z o a ,
w i t h t h i s a n c e s t r a l
t y p e o f
c e n t r i o l e ,
c a n n o t
t h e r e f o r e
b e d e r i v ed f r o m
C o c c i d i a ,
w h i c h h a v e
t h e
d e r i v e d
n i n e - s i n g l e t
c e n t r i o l e ,
c o n t r a r y t o
w h a t
wa s o f t e n
s u p p o s e d
f o r m e r l y ( 8 8 ) , a n d s h o u l d b e e x c l u d e d f r o m t h e
S p o r o z o a
a l t o g e t h e r
t o f o r m
a
s e p a r a t e
i n f r a p h y l u m
H e m a t o z o a
i n f r a -
p h y l .
n o v . B e c a u s e
o f t h e i r
n i n e - s i n g l e t
c e n t r i o l e s
( 5 3 a ) ,
t h e
P a r a m y x i a
m ay b e a l l i e d
w i t h t h e
S p o r o z o a ,
b u t s i n c e
t h e y
d i f f e r
f r o m
S p o r o z o a
i n s o
m any
o t h e r
r e s p e c t s ,
t h e y
a r e
h e r e
t r e a t e d a s a
s e p a r a t e
p h y l u m .
F o r
t h e m o s t
p r i m i t i v e
f l a g e l l a t e
a p i c o m p l e x a n s
P e r k i n s u s a n d
C o l p o d e l l a
( e a r l i e r
m i s c a l l e d
S p i r o m o n a s [ 1 1 6 ] ) ,
a d i s t i n c t
new
s u b p h y l u m ,
A p i c o m o n a d a ,
i s c r e a t e d . U n l i k e
A p i c o m o n a d a ,
S p o r o z o a
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 30/42
9 8 2
CAVALIER-SMITH
s h a r e
a n i s o g a m o u s s e x u a l i t y
f o l l o w e d
b y s c h i z o g o n y
t o
f o r m
s p o r o z o o i t e s
w i t h t h e
H e m a t o z o a ; t h e r e f o r e ,
t h e s e two
t a x a
a re h e r e
g r o u p e d t o g e t h e r
i n
a
new
s u b p h y l u m ,
G a m o n t o -
z o a .
S p o r o z o a
a n d H e m a t o z o a p r o b a b l y
e v o l v e d
i n d e p e n -
d e n t l y
f r o m a n e a r l y
gamontozoan
a n c e s t o r . T h e f a c t t h a t
P e r k i n s u s
b r a n c h e s
on t h e
rRNA
t r e e
( F i g . 1 )
c l o s e
t o
t h e
b i f u r c a t i o n
b e t w e e n
d i n o f l a g e l l a t e s
a n d
G a m o n t o z o a
i s
c o n-
s i s t e n t
w i t h
t h e
v i e w t h a t a n a p i c o m o n a d
was
t h e
e v o l u t i o n -
a r y i n t e r m e d i a t e
b e t w e e n P r o t a l v e o l a t a
a n d
G a m o n t o z o a .
C o l p o d e l l a
i s
s u f f i c i e n t l y
d i f f e r e n t f r o m
P e r k i n s u s t o
r e q u i r e
a new
o r d e r , C o l p o d e l l i d a
( s e e A p p e n d i x 2 ) , b u t
n o t a
s e p a r a t e
c l a s s ,
s o
P e r k i n s i d a
a n d
C o l p o d e l l i d a
a re b o t h
i n c l u d e d
i n
t h e
new
c l a s s
A p i c o m o n a d e a . G r e g a r i n i a
a n d
C o c c i d i a
are e a c h t r e a t e d
as
s u p e r c l a s s e s ,
a n d e a c h i s
s u b d i v i d e d
i n t o
two c l a s s e s : a
more
p r i m i t i v e
o n e
o f
p u r e l y
e x t r a c e l l u l a r
p a r a s i t e s
w i t h o u t
m e r o g o n y
( E o g r e g a r i n e a
a n d
C o e l o t r o p h e a ,
r e s p e c t i v e l y ) ,
a n d a more a d v a n c e d o n e w i t h
i n t r a c e l l u l a r
p a r a s i t e s a n d merogony ( N e o g r e g a r i n e a
a n d
E u c o c c i d e a ) .
I t
a p p e a r s
t h a t i n t r a c e l l u l a r
p a r a s i t i s m
a n d
merogony
e v o l v e d i n d e p e n d e n t l y
i n
t h e
N e o g r e g a r i n e a
a n d
E u c o c c i d e a .
I t
may
a l s o h a v e e v o l v e d i n d e p e n d e n t l y i n t h e
H e m a t o z o a .
R a d i o z o a
I n o r d e r
t o
g r o u p
t h e A c a n t h a r e a
a n d
S t i c h o l o n c h e a
t o g e t h e r
b e c a u s e
o f
t h e i r s p a s m i n - l i k e
myonemes
( 5 8 ) a n d t o
c o n t r a s t
t h e m w i t h t h e
s u b p h y l u m R a d i o l a r i a , a
new
s u b -
p h y l u m ,
S p a s m a r i a ,
i s c r e a t e d .
W i t h i n
t h e A c a n t h a r e a ,
new
s u b c l a s s e s
ar e c r e a t e d
f o r
t h e t wo o r d e r s
w i t h 1 0 d i a m e t r a l
spines ( H o l a c a n t h i a )
a n d
f o r t h e
t h r e e o rd e r s w i t h 2 0 r a d i a l
s p i n e s
( E u a c a n t h i a ) .
H e l i o z o a
T h e
d i v e r s i t y
o f t h e p h y l u m
H e l i o z o a ( 5 9 )
r e q u i r e s
t h a t
t h e y
b e s u b d i v i d e d
i n t o two
c l a s s e s ,
o f w h i c h one
( N u c l e o -
h e l e a
c l .
n o v . )
d i f f e r s
i n
c o n t e n t
f r o m
p r e v i o u s l y d e f i n e d
t a x a .
F o r R e t i c u l o s a ,
t h e new
s u b p h y l a were s u f f i c i e n t l y d i s -
c u s s e d i n a n
e a r l i e r
s e c t i o n . D i a g n o s e s
o f t h es e
new
c l a s s e s
a n d
o r d e r s
are
g i v e n
i n A p p e n d i x
2 .
DISCUSSION
The m a j o r
i n n o v a t i o n s
i n t h e p r e s e n t
paper
a r e t h e f o l l o w -
i n g : ( i )
t h e
more p r e c i s e
d e l i m i t a t i o n
a n d
d i a g n o s e s
o f t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
a n d o f t h e p h y l a
D i n o z o a a n d R h i z o p o d a ,
i n c l u d i n g
t h e
t r a n s f e r
o f C h l o r a r a c h n i o p h y t a
f r o m P r o t o z o a
t o t h e k i n g d o m
C h r o m i s t a ;
( i i ) t h e
c r e a t i o n o f
t h e
s u b k i n g -
d o m A d i c t y o z o a
a n d t h e
b r a n c h
B i k o n t a ;
( i i i ) t h e c r ea t i o n o f
t h e
p a r v k i n g d o m s
C i l i o m y x a ,
N e o s a r c o d i n a ,
Entamoebia,
M y x o z o a ,
a n d
Mesozoa
a n d
t h e s u p e r p h y l u m
Opalomyxa;
( i v )
t h e
c r e a t i o n
o f 2 0
new
p r o t o z o a n
or
a r c h e z o a n
c l a s s e s
( L y r o m o n a d e a
i n t h e
P e r c o l o z o a ;
Colponemea, N o c t i l u c e a ,
a n d
B i l i d i n e a i n t h e
D i n o z o a ;
D i p l o n e m e a , P e t a l o m o n a d e a ,
P e r a n e m e a ,
a n d
A p h a g e a
i n t h e
E u g l e n o z o a ;
Ap i c o m o n -
a d e a , E o g r e g a r i n e a ,
N e o g r e g a r i n e a ,
C o e l o t r o p h e a ,
a nd Eu -
c o c c i d e a i n t h e
A p i c o m p l e x a ;
Trepomonadea
and
R e t o r t a -
m o n a d e a
i n
t h e Metamonada;
M i n i s p o r e a , P l e i s t o p h o r e a ,
a n d D i s p o r e a
i n t h e
M i c r o s p o r i d i a ;
H o l o s e a
i n t h e
Neosar-
c o d i n a ;
a n d
N u c l e o h e l e a
i n
t h e H e l i o z o a ) ;
( v ) t h e c r e a t i o n o f
s e v e n new
protozoan
s u p e r c l a s s e s ,
seven
new s u b p h y l a ,
two
new
i n f r a p h y l a ,
1 2 new
s u b c l a s s e s , 1 1
new
o r d e r s ,
a nd
two
new
f a m i l i e s ;
a n d
( v i )
t h e c r e a t i o n
o f two
new chr om-
i s t a n s u b k i n g d o m s
a n d
t h r e e
new
c h r o m i s t a n
c l a s s e s ( F l a -
v o r e t e a ,
P a t e l l i f e r e a , a n d
P a v l o v e a ) .
F o r m a l
d i a g n o s e s o f a l l
new
c h r o m i s t a n t a x a
a r e g i v e n i n
A p p e n d i x
3 .
T h o u g h 1 8 p r o t o z o a n p h y l a
a r e s u b s t a n t i a l l y
m o r e
t h a n
t h e 7
p h y l a i n t h e
p r o t o z o o l o g i s t s ' l a s t
c l a s s i f i c a t i o n
( 8 9 ) ,
t h e
p r e s e n t
s y s t e m i s m u c h
m o r e c o ns e rv a t i v e t h an t h e
a p p r o x -
i m a t e l y
3 0
p h y l a s u g g e s t e d i n f o r m a l l y
b y
C o r l i s s
( 5 2 ) f o r
t h e
t a x a
h e r e
i n c l u d e d
i n
t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
a n d
I
b e l i e v e
p r e s e n t s a
g o o d
b a l a n c e
b e t w e e n
e x c e s s i v e
l u m p i n g o r
s p l i t t i n g ,
g i v e n o u r
p r e s e n t s t a t e o f
k n o w l e d g e .
T h i s
I
h a v e
a c h i e v e d
p a r t l y
b y e x t e n s i v e
u s e
o f
t h e
c a t e g o r y
o f
s u b p h y -
l u m , o f
w h i c h m y
p r o t i s t
s y s t e m
c o n t a i n s
o v e r
3 0 ( 1 9 i n
k i n g d o m P r o t o z o a , 4
i n k i n g d o m C h r o m i s t a , a n d
4
i n k i n g -
do m A r c h e z o a , w i t h y e t
o t h e r s
i n
P l a n t a e
a n d
F u n g i ) ,
i n
c o n t r a s t
t o
t h a t o f
L e v i n e e t a l . ( 8 9 ) , w h i c h h a d o n l y
t h r e e ,
a n d t h o s e o f
M a r g u l i s e t a l .
( 9 8 )
a n d
C o r l i s s
( 5 2 ) , w h i c h
h a d
n o n e . I
f u l l y a g r e e
w i t h C o r l i s s ( 5 2 ) a nd P a g e ( 1 0 9 ) t h a t t h e
p h y l u m
S a r c o m a s t i g o p h o r a h a d
t o
b e
a b a n d o n e d
b u t d o n o t
t h i n k
i t n e c e s s a r y t o
c r e a t e
a s m a n y n e w p h y l a
a s
i n C o r l i s s ' s
s c h e m e . P e r h a p s n o t a l l o f t h e p r e s e n t
p h y l a
a r e
m o n o p h y l -
e t i c , b u t I
t h i n k
m o s t o f t h e m
w i l l p r o v e
t o
b e .
P r o b a b l y
m o s t
o f
t h e m a r e e v e n h o l o p h y l e t i c ( 3 ) , t h o u g h I
t h i n k
t h a t
P e r c o l o z o a ,
O p a l o z o a , C h o an o z o a , a nd
D i n o z o a
a t
l e a s t
a r e
a l m o s t
c e r t a i n l y
p a r a p h y l e t i c
( 3 8 ) .
I t
s h o u l d
b e
s t r e s s e d
t h a t t h e r e m o v a l o f t h e r e l a t i v e l y
f e w
A r c h e z o a
a n d
p h a g o t r o p h i c c h r o m i s t s f r o m t h e
k i n g d o m
P r o t o z o a
s h o u l d n o t e x c l u d e t h e m f r o m t h e s p h e r e o f
i n t e r -
e s t
o f p r o t o z o o l o g y .
N o b o d y i s b e t t e r
p l a c e d
t o s t u d y t h o s e
i m p o r t a n t
g r o u p s t h a n p r o t o z o o l o g i s t s .
W e
c a n ,
h o w e v e r ,
p e r h a p s g i v e
a new
f o c u s t o p r o t o z o o l o g y b y d e f i n i n g
i t
a s
t h e s t u d y
o f P r o t o z o a ,
A r ch e z o a, a n d p h a g o t r o p h i c
c h r o m -
i s t s , a n d b y
l e a v i n g
a l l
C h l o r o p h y t a
i n t h e p l a n t k i n g d o m
w h e r e
t h e y
b e l o n g .
C o n v e r s e l y ,
c l e a r
r e c o g n i t i o n t h a t
M y -
c e t o z o a a n d
P l a s m o d i o p h o r i d a
a r e P r o t o z o a , n o t
f u n g i ,
s h o u l d
n o t
p r e v e n t
b o t h
m y c o l o g i s t s
a n d
p r o t o z o o l o g i s t s
f r o m
s t u d y i n g t h e m . C l e a r l y d e m a r c a t e d
b o u n d a r i e s f o r
b i o l o g i c a l t a x a a r e
a s
s c i e n t i f i c a l l y
d e s i r a b l e a s t h e y a r e
u n d e s i r a b l e f o r s c i e n t i f i c r e s e a r c h .
T h e
c o n v e n t i o n a l
d i v i s i o n s
b e t w e e n
b o t a n y
a n d
z o o l o g y
p l a y e d n o p a r t i n f o r m u l a t i n g t h e e i g h t - k i n g d o m
s y s t e m ( I
h a v e
a
d e g r e e i n z o o l o g y a n d a p r o f e s s o r s h i p i n
b o t a n y ) .
H o w e v e r , f r o m a n o m e n c l a t u r a l v i e w p o i n t , i t
i s r e m a r k a b l y
c o n v e n i e n t
t h a t
a l m o s t a l l o r g a n i s m s
t r a d i t i o n a l l y
t r e a t e d
u n d e r t h e b o t a n i c a l c o d e f a l l
i n t o t h e k i n g d o m s
P l a n t a e ,
F u n g i ,
a n d
C h r o m i s t a ,
w h e r e a s
t h o s e t r e a t e d u n d e r
t h e
z o o l o g i c a l
c o d e f a l l i n t o t h e k i n g d o m s A n i m a l i a , P r o t o z o a ,
a n d
A r c h e z o a .
I
h a v e p r o p o s e d ,
t h e r e f o r e , t h a t
i n f u t u r e
p r o t i s t m e m b e r s o f
t h e f i r s t t h r e e k i n g d o m s s h o u l d b e
d e s c r i b e d
a c c o r d i n g t o
t h e
r u l e s
o f t h e b o t a n i c a l
c o d e a n d a l l
p r o t i s t s
i n
t h e l a s t t h r e e k i n g d o m s
s h o u l d b e
d e s c r i b e d
a c c o r d i n g
t o
t h e
z o o l o g i c a l
c o d e ( 1 7 ) . F o r t h i s n o m e n c l a t u r a l
p u r p o s e o n l y ,
I h a v e c a l l e d t h e f i r s t
t h r e e
b o t a n i c a l
k i n g d o m s a n d t h e l a s t t h r e e z o o l o g i c a l k i n g d o m s ( 1 7 ) . B u t
t h i s
t e r m i n o l o g y w a s
a n d i s f o r
n o m e n c l a t u r a l
a n d n o t
t a x o n o m i c
p u r p o s e s .
T h e
a d o p t i o n
o f
t h i s
p r o p o s a l
w o u l d
s o l v e m o s t ( b u t
n o t
q u i t e a l l ) o f t h e p r o b l e m s
p o s e d b y t h e
p r e s e n t l y
o v e r l a p p i n g
j u r i s d i c t i o n
o f
t h e
d i s t i n c t l y
d i f f e r e n t
B o t a n i c a l
a n d
Z o o l o g i c a l C o d e s o f
N o m e n c l a t u r e
d i s c u s s e d
r e c e n t l y b y C o r l i s s ( 5 2 a ) : c r e a t i o n o f a s e p ar at e
c o d e o f
n o m e n c l a t u r e
f o r
p r o t i s t s w o u l d p r o b a b l y
c a u s e m o r e p r o b -
l e m s
t h a n i t w o u l d s o l v e . T h e r e i s , h o w e v e r , a c l e a r
n e e d f o r
s o m e
g r e a t e r h a r m o n i z a t i o n o f
t h e
t w o
c o d e s a n d m o r e
e x p l i c i t
r e c o g n i t i o n b y b o t h o f t h e m
o f
t h e s p e c i a l
p r o b l e m s
o f a p p l y i n g t h e m
t o p r o t i s t s . From
a p h y l o g en e t i c p e r s p ec -
t i v e , i t
i s
c l e a r
t h a t
b o t a n y
i s
p o l y p h y l e t i c ,
w h i l e z o o l o g y
i s
p a r a p h y l e t i c .
T h e r e f o r e ,
a c c o r d i n g
t o u l t r a s t r i c t
c l a d i s t s
( 1 1 1 ) ,
n e i t h e r b o t a n y n o r
z o o l o g y
c a n
e v e n e x i s t
H o w e v e r ,
M I C R O B I O L .
R E V .
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 31/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND I T S
PHYLA
9 8 3
I d o n o t s h a r e t h e i r a v e r s i o n t o p a r a p h y l y
a n d
b e l i e v e t h a t
p o l y p h y l e t i c
b o t a n y
a n d p a r a p h y l e t i c p r o t o zo o l o g y b o t h
h a v e
v e r y
b r i g h t f u t u r e s . B u t f o r n o m e n c l a t u r a l
p u r p o s e s ,
e u g l e n o i d s
a n d d i n o f l a g e l l a t e s
s h o u l d i n
f u t u r e b e
t r e a t e d
u n d e r
t h e z o o l o g i c a l
c o d e o n l y :
t h i s
w i l l r e d u c e t h e c o n f u -
s i o n
c a u s e d b y t h e i r c u r r e n t
t r e a t m e n t
u n d e r t w o p a r t i a l l y
c o n t r a d i c t o r y
c o d e s .
I t a l s o
m e a n s
t h a t
we
c a n
r e t a i n
s u c h
w e l l - e s t a b l i s h e d
p r o t o z o o l o g i c a l
n a m e s
a s
P e r a n e m a
D u j a r -
d i n , 1 8 4 1
a n d
E n t o s i p h o n
S t e i n , 1 8 7 8 , w h i c h a r e j u n i o r
homonyms
u n d e r t h e B o t a n i c a l
C o d e ( 8 1 c ) .
T h o u g h
t h e b o u n d a r i e s
o f t h e p r e s e n t k i n g d o m P r o t o z o a
s e e m
a t
p r e s e n t
t o b e r a t h e r w e l l d e f i n e d , i t i s p o s s i b l e t h a t
t h e y
m a y r e q u i r e
r e v i s i o n
i n f u t u r e . T h e
p r o p o s e d
b o u n d -
a r i e s w i t h
t h e
k i n g d o m
F u n g i a n d t h e s u b k i n g d o m ( o r
k i n g d o m )
V i r i d i p l a n t a e
( b o t h i nd i s p u t ab l y m o n o p h y l e t i c
t a x a )
a r e p a r t i c u l a r l y
s h a r p
a n d s o a r e h i g h l y l i k e l y t o b e
s t a b l e . B u t t h e
b o u n d a r i e s
w i t h
t h e
A r c h e z o a , B i l i p h y t a ,
A n i m a l i a ,
a n d C h r o m i s t a ,
t h o u g h
p e r f e c t l y w e l l
d e f i n a b l e ,
a r e s t i l l
o p e n t o
q u e s t i o n
a n d f u t u r e
m i n o r a d j u s t m e n t s , s i n c e
o u r u n d e r s t a n d i n g
o f
d e t a i l e d p h y l o g e n y
a t
t h e i n t e r f a c e
b e t w e e n
t h e s e
t a x a
a n d
P r o t o z o a i s n o t
y e t d e f i n i t i v e .
T h e r e
a r e f o u r p a r t i c u l a r
s o u r c e s
o f
u n c e r t a i n t y .
T h e f i r s t
c o n c e r n s
t h e
b o u n d a r y
w i t h t h e
A r c h e z o a .
A 2 8 S
rRNA t r e e
b a s e d
o n
p a r t i a l
s e q u e n c e s
s h o w s
t r i c h o m o n a d s
a s
b r a n c h i n g
w i t h i n
t h e
m e t a k a r y o t e s
( 7 8 )
a n d
t h e r e f o r e
s u p p o r t s
t h e
i n c l u s i o n
o f
t h e
P a r a b a s a l i a
w i t h i n
t h e
P r o t o z o a
r a t h e r t h a n
t h e A r c h e z o a .
B u t r e c e n t
1 8 S
rRNA t r e e s
( 8 6 a ,
1 2 1 ) h a v e
s u g g e s t e d
t h a t t h e y
b r a n c h
s l i g h t l y m o r e d e e p l y
t h an o t h er
m e t a k a r y o t e s ,
r a i s i n g
a g a i n
t h e q u e s t i o n
o f
w h e t h e r t h e y
b e l o n g
i n
t h e A r c h e z o a ,
a s o r i g i n a l l y p r o p o s e d
( 2 1 ) .
H o w e v e r ,
i n
F i g . 1
t h e y
a p p e a r
t o b r a n c h
j u s t
w i t h i n
t h e
m e t a k a r y o t e s .
C l e a r l y ,
m any m o r e
s e q u e n c e s
a r e
n e e d e d
f o r
P a r a b a s a l i a
( s o
f a r o n l y
o n e i s
a v a i l a b l e ) , P e r c o l o z o a , E u -
g l e n o z o a ,
a n d
M e t a m o n a d a
b e f o r e we
c a n
b e
c o n f i d e n t o f
t h e b r a n c h i n g o r d e r
i n
t h a t p a r t
o f t h e
t r e e , s i n c e t a x a
r e p r e s e n t e d
b y
a s i n g l e s p e c i e s
h a v e s o m e t i m e s
b e e n
p l a c e d
s o m e w h a t
i n c o r r e c t l y
o n
t h e 1 8 S
rRNA t r e e .
I t
i s
a l s o
c l e a r
f r o m o u r
own u n p u b l i s h e d
s t u d i e s t h a t
t h e b r a n c h i n g
o r d e r
i n
t h e
r e g i o n
o f
t h e
1 8 S
rRNA t r e e
b e t w e e n
m e t a m o n a d s
a n d
t h e m y c e t o z o a n
D i c t y o s t e l i u m
i s n o t
v e r y r o b u s t : i t i s
s e n s i t i v e t o c h a n g e s
i n t h e
b a c t e r i a l
o u t g r o u p ( a s L e i p e e t a l .
[ 8 6 a ]
a l s o
s h o w ) ,
t h e
s p e c i e s
c o m p o s i t i o n
o f
t h e t r e e , t h e
w e i g h t i n g o r
m a s k i n g
o f d i f f e r e n t
p a r t s
o f t he s e q u e n c e ,
a n d
t h e a l g o r i t h m
u s e d t o
c a l c u l a t e
t h e t r e e . I t r e m a i n s
t o b e s e e n
w h e t h e r A r c h a m o e b a e
a r e g e n u i n e l y
A r c h e z o a ,
a n d a s d i s -
c u s s e d e a r l i e r ,
we c a n n o t
y e t
e v e n t o t a l l y
r u l e o u t
t h e
p o s s i b i l i t y
t h a t
m i c r o s p o r i d i a
a r e s e c o n d a r i l y
a m i t o c h o n d r i a l
P r o t o z o a r a t h e r
t h a n g e n u i n e
a r c h e z o a .
T h e s e c o n d
a r e a
t h a t c a l l s
f o r m o r e s t u d y i s
t h e
m o n o -
p h y l y
( o r o t h e r w i s e )
o f t h e
C h r o m i s t a ,
w h i c h
w i l l b e
v e r y
h a r d
o r e v e n i m p o s s i b l e
t o
d e m o n s t r a t e b y
t h e rRNA
s e -
q u e n c e
t r e e s i f ,
a s I
h a v e a r g u e d
( 2 3 ,
3 2 , 3 9 ,
4 5 a ) ,
t h e f o u r
p h y l a
d i v e r g e d d u r i n g
t h e
v e r y
o r i g i n o f
t h e
k i n g d o m :
a l t h o u g h t h e C h r o m o b i o t a
a r e
v e r y p r o b a b l y
m o n o p h y l e t i c
( 4 5 a ) ,
a
s p e c i f i c
r e l a t i o n s h i p
b e t w e e n t h e m
a n d
t h e
C r y p t i s t a
a n d C h l o r a r a c h n i o p h y t a
i s
s t i l l
o p e n t o q u e s t i o n
( 3 9 ,
5 4 ,
5 4 a ,
9 3 ) .
I f c h r o m i s t m o n o p h y l y
i s
e v e n t u a l l y
u n a m b i g u o u s l y
r e f u t e d r a t h e r t h a n
c o n f i r m e d
b y
f u t u r e r e s e a r c h ,
t h e n
( a n d
o n l y
t h e n ) I
w o u l d f a v o r
t h e t r a n s f e r o f
t h e p h y l u m
C r y p t i s t a
a n d / o r
C h l o r a r a c h n i o p h y t a
f r o m t h e
C h r o m i s t a
i n t o t h e
P r o t o z o a o r
t h e i r
t r e a t m e n t
a s s e p a r a t e
k i n g d o m s
( 1 6 ) .
Even
i f t h e
c r y p t o m o n a d s
a n d / o r
t h e C h l o r a r a c h n i o p h y t a
w e r e t o
b e r e t u r n e d t o
t h e P r o t o z o a ,
i t
w o u l d
b e i m p o r t a n t
t o
m a i n t a i n
a
c l e a r d i s t i n c t i o n
b e t w e e n
t h e
k i n g d o m s
P r o t o z o a
a n d
C h r o m i s t a
a n d
t o
c o n t i n u e
t o
t h in k o f
C h r o m i s t a a s
b e i n g
a
h i g h e r
k i n g d o m
( l i k e
P l a n t a e ,
F u n g i ,
a n d
A n i m a l i a )
d e r i v e d
f r o m
( a n d t h e r e f o r e e v o l u t i o n a r i l y
c o n t i n u o u s
w i t h ) ,
b u t
n o n e t h e l e s s
h a v i n g e v o l v e d
i n t o
a h i g h e r g r a d e o f
o r g a n i z a t i o n
t h a n ,
t h e k i n g d o m
P r o t o z o a .
T h e t h i r d s o u r c e o f u n c e r t a i n t y i n t h e e i g h t - k i n g d o m
s y s t e m i s w h e t h e r
t h e
k i n g d o m P l a n t a e
i s
m o n o p h y l e t i c .
T h o u g h
I a m
i n c r e a s i n g l y c o n f i d e n t t h a t
c h l o r o p l a s t s
h a d
o n l y
a
s i n g l e o r i g i n
f r o m c y a n o b a c t e r i a ( 3 9 ,
5 4 , 1 0 2 a , 1 3 9 ) ,
i t
i s
p o s s i b l e
t h a t
o n e
o f
t h e
t h r e e
p l a n t
t a x a
V i r i d i p l a n t a e ,
R h o d o p h y t a , a n d G l a u c o p h y t a ( m o s t l i k e l y G l a u c o p h y t a ,
w h i c h a r e u n i q u e among P l a n t a e i n h a v i n g c o r t i c a l a l v e o l i )
ma y
t u r n o u t t o
b e
m o r e c l o s e l y
r e l a t e d
t o
d i n o f l a g e l l a t e s
t h a n
t o R h o d o p h y t a :
t h e r e
m i g h t
t h e n b e
a
c a s e
f o r t r a n s f e r -
r i n g G l a u c o p h y t a t o t h e
P r o t a l v e o l a t a
w i t h i n
t h e
D i n o z o a ,
t h o u g h
I w o u l d
s t i l l
p r e f e r i t s
r e t e n t i o n
i n t h e
P l a n t a e
a s
t h e
b a s a l
g r o u p .
T h e
f o u r t h
s o u r c e
o f
u n c e r t a i n t y
c o n c e r n s
t h e
e x c l u s i o n
o f
M e s o z o a f r o m t h e
a n i m a l
k i n g d o m , w h i c h n e e d s
t o b e
c o n f i r m e d
( o r r e f u t e d ) b y rRNA p h y l o g e n y .
ENVOI
Th e p r e s e n t
c l a s s i f i c a t i o n o f P r o t o z o a
w i l l
u n d o u b t e d l y
r e q u i r e f u r t h e r r e v i s i o n . B u t s i n c e i t
g i v e s
a
much
b e t t e r
t r ea t m en t t h an
d i d t h e
p r e v i o u s
o n e
( 8 9 )
o f
t h e
f a n t a s t i c
c e l l u l a r d i v e r s i t y o f
t h e
z o o f l a g e l l a t e s
( 4 5 )
( h e r e
s p r e a d
a c r o s s 3 7
c l a s s e s i n
t h e k i n g d o m s A r c h e z o a
[ 4
c l a s s e s ] ,
C h r o m i s t a
[ 5 c l a s s e s ] , a n d P r o t o z o a [ 2 8 c l a s s e s ]
r a t h e r t h a n
l u m p e d i n t o
a
s i n g l e
c l a s s ) ,
w i t h i n
w h i c h
m o s t o f t h e
m a j o r
s t e p s
i n e u k a r y o t e c e l l e v o l u t i o n
o c c u r r e d ( 3 8 ) ,
i t much
b e t t e r
r e f l e c t s t h e
c o m p l e x
p h y l o g e n e t i c
h i s t o r y o f
t h e
k i n g -
d o m
t h a n d i d p r e v i o u s
c l a s s i f i c a t i o n s
a n d
t h e r e f o r e w i l l , I
h o p e , b e
m o r e
s t a b l e
t h a n
t h e y h a v e p r o v e d t o b e .
H o w e v e r ,
a b o u t
1 0 0
z o o f l a g e l l a t e
g e n e r a ,
w h i c h
l a ck c h a r a ct e r s
v i s i b l e
i n t h e l i g h t
m i c r o s c o p e t h a t
c a n
c l e a r l y p l a c e
t h e m i n a
p a r t i c u l a r
p h y l u m ,
h a v e n o t
b e e n s t u d i e d b y e l e c t r o n m i c r o s -
c o p y ( 1 1 6 )
a n d
t h e r e f o r e c an no t b e i n c l u d e d
i n t h e p r e s e n t
c l a s s i f i c a t i o n . W h i l e m a n y , p r o b a b l y e v e n m o s t , m ay
p r o v e
e v e n t u a l l y
t o
b e
a s s i g n a b l e
t o
t h e
O p a l o z o a ,
we
c a n n o t a t
p r e s e n t
r u l e
o u t
t h e
p o s s i b i l i t y
t h a t
a d d i t i o n a l
p r o t o z o a n
p h y l a
may o n e d a y
b e
n e e d e d
t o
a c c o m m o d a t e s o m e
o f
t h e m .
A p a r t
f r o m t h es e n eg l e c t ed z o o f l a g e l l a t e s ,
i t
i s i n t h e
f o r m e r
s a r c o d i n e p h y l a , a n d p o s s i b l y
i n
s o m e
o f t h e
s u p r a -
p h y l e t i c
g r o u p i n g s ,
t h a t we
s h o u l d e xp e c t t o s e e t h e m o s t
e x t e n s i v e f u t u r e r e v i s i o n s a s new m o l e c u l a r d at a a cc r u e .
APPENDIX 1 .
DIAGNOSES
OF SUBKINGDOMS, BRANCHES,
INFRAKINGDOMS,
PARVKINGDOMS, SUPERPHYLA,
PHYLA,
SUBPHYLA, AND
INFRAPHYIA OF THE
KINGDOM
PROTOZOA
( N o t e :
T h e s e a r e
d i a g n o s e s ,
n o t
d e s c r i p t i o n s , a n d s o a r e m o s t l y
r e s t r i c t e d t o
t h e c h a r a c t e r s
n e c e s s a r y
t o s e p a r a t e e a c h t a x o n
f r o m
o t h e r s
o f t h e s a m e r a n k t h a t a r e c l a s s i f i e d
t o g e t h e r
i n
t h e
n e x t -
h i g h e r - l e v e l
t a x o n . )
SUBKINGDOM
1 .
ADICTYOZOA
s u b k i n g .
n o v .
P r o t o z o a w i t h o u t
G o l g i d i c t y o s o m e s
P h y l u m 1 . P e r c o l o z o a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 1
U n i c e l l u l a r
p r o t o z o a
l a c k i n g
G ol g i d i ct y o s o me s .
M i t o c h o n -
d r i a
o r ( m o r e
r a r e l y ) h y d r o g e n o s o m e s p r e s e n t . M i t o c h o n d r i a
i f
p r e s e n t
h a v i n g
f l a t ,
o f t e n s o m e w h a t d i s c o i d o r i r r e g u l a r l y v a r i a b l e
c r i s t a e .
H y d r o g e n o s o m e s
u s u a l l y a b s e n t
( p r e s e n t
i n
P s a l t e r i o m o n a s
[ l O a ]
a n d
L y r o m o n a s
[ 1 0 ] o n l y ) .
Name b a s e d
o n
t h e g e n u s P e r c o l o m o n a s F e n c h e l P a t t e r -
s o n ,
1 9 8 6 ( 6 1 ) .
S u b p h y l u m
1 . T e t r a m i t i a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
( 4 3 )
K i n e t i d q u a d r i c i l i a t e ,
b i c i l i a t e , o r a b s e n t . M i t o c h o n d r i a a n d
( p r o b a b l y )
p e r o x i s o m e s
u s u a l l y p r e s e n t : i f a b s e n t ( L y r o m o n a s )
o r
( p o s s i b l y )
d e g e n e r a t e
( P s a l t e r i o m o n a s ) ,
t h e n h y d r o g e n o s o m e s a l -
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 32/42
9 8 4 CAVALIER-SMITH
w a y s p r e s e n t .
C r i s t a e ,
i f
p r e s e n t ,
u s u a l l y d i s c o i d b u t f l e x i b l e .
F l a g e l l a t e s ,
a m o e b o f l a g e l l a t e s ,
o r r a r e l y n o n f l a g e l l a t e a m o e b a e ,
w i t h o n e o r
f o u r
k i n e t i d s .
S u b p h y l u m 2 . P s e u d o c i l i a t a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
( 4 3 )
N u m e r o u s
k i n e t i d s ,
e a c h w i t h a s i n g l e
c i l i u m ;
c e n t r i o l e s
( f o l l o w i n g
H e y w o o d ' s
r e c o m m e n d a t i o n
[ 6 9 a ] ,
I u s e
c e n t r i o l e t o
i n c l u d e
b o t h
b a s a l
b o d i e s a n d
c e n t r i o l e s )
a r r a n g e d i n
l o n g i t u d i n a l
r o w s .
M u l t i n u c l e a t e .
M i t o c h o n d r i a
a n d
( p r o b a b l y )
p e r o x i s o m e s
a l w a y s
p r e s e n t .
R i g i d
d i s c o i d c r i s t a e .
SUBKINGDOM 2 .
DICTYOZOA
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
U n i c e l l u l a r , p l a s m o d i a l , c o l o n i a l ,
o r m u l t i c e l l u l a r
p r o t o z o a p o s -
s e s s i n g
G o l g i
d i c t y o s om es . M i t o c h o nd r i a
t y p i c a l l y p r e s e n t ,
w i t h
v a r i e d c r i s t a l
m o r p h o l o g y ;
i f m i t o c h o n d r i a
a r e
a b s e n t , h y d r o g e n o -
s o m e s
a r e
c o m m o n l y ( b u t
n o t
a l w a y s ) p r e s e n t
i n s t e a d .
BRANCH 1 . P a r a b a s a l i a n e w b r a n c h
U n i c e l l u l a r
f l a g e l l a t e s ( r a r e l y
a n
a m o e b a )
l a c k i n g
m i t o c h o n -
d r i a , p e r o x i s o m e s ,
o r
g l y c o s o m e s ,
b u t
h a v i n g
h y d r o g e n o s o m e s
w i t h
a d o u b l e
e n v e l o p e ;
h i g h l y d e v e l o p e d G o l g i d i c t y o s o m e s
a s s o c i a t e d
w i t h
a c r o s s - s t r i a t e d
c i l i a r y
r o o t
f o r m a
p a r a b a s a l b o d y ;
c l o s e d
m i t o s i s
w i t h
e x o n u c l e a r
s p i n d l e .
R i b o s o m e s 7 0 S .
S p l i c e o s o m a l
a n d
s e l f - s p l i c i n g
i n t r o n s
u n k n o w n .
S o l e
p h y l u m :
P a r a b a s a l i a
H o n i g b e r g ,
1 9 7 3
s t a t .
n o v .
C a v a l i e r -
S m i t h ,
1 9 8 1
D i a g n o s i s
a s
f o r
b r a n c h
P a r a b a s a l i a .
BRANCH 2 .
B i k o n t a
new
b r a n c h
D i c t y o z o a u s u a l l y
w i t h m i t o c h o n dr i a a n d
p e r o x i s o m e s ( i f
m i t o c h o n d r i a
a b s e n t ,
t h e n
h a v i n g
b o t h
m a c r o -
a n d
m i c r o n u c l e i
[ s o m e c i l i a t e s ]
o r e l s e a n
i n t r a n u c l e a r c e n t r o s o m e
[ E n t a m o e b i a ] ) ;
G o l g i d i c t y o s o m e s
n o t a s s o c i a t e d
w i t h
a s t r i a t e d
f i b e r ;
k i n e t i d
u s u a l l y
w i t h
t w o
c e n t r i o l e s ,
s o m e t i m e s w i t h o n e o r
v e r y r a r e l y
t h r e e
o r
f o u r ,
o r
a b s e n t ; c h l o r o p l a s t s ,
i f
p r e s e n t ( E u g l e n i a
a n d
many
D i n o k a r y o t a o n l y ) ,
l o c a t e d
i n
t h e
c y t o s o l
a n d
u s u a l l y
h a v i n g
a n
e n v e l o p e
o f t h r e e m e m b r a n e s .
INFRAKINGDOM 1 .
E u g l e n o z o a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
s t a t . n o v .
U n i c e l l u l a r
D i c t y o z o a
w i t h
d i s c o i d o r
( r a r e l y ) p l a t e - l i k e
f l a t
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e ;
f l a g e l l a t e s
w i t h
o n e
t o t w o
c i l i a
( r a r e l y u p
t o
f o u r ) ,
u s u a l l y
w i t h
p a r a x i a l
r o d s a n d o f t e n
s i m p l e
( n o n t u b u l a r )
h a i r s ;
a
r e g u l a r a r r a y
o f
l o n g i t u d i n a l s u b p e l l i c u l a r m i c r o t u b u l e s ;
e i t h e r
p e r o x i s o m e s
o r
g l y c o s o m e s ( n o t b o t h )
u s u a l l y p r e s e n t ;
t h r e e
a s y m -
m e t r i c
m i c r o t u b u l a r
c i l i a r y r o o t s ;
c l o s e d m i t o s i s
w i t h
e n d o n u c l e a r
s p i n d l e ;
h y d r o g e n o s o m e s
a b s e n t . A l l
n u c l e a r
p r o t e i n - c o d i n g
g e n e s
h a v e
t r a n s - s p l i c i n g
o f
m i n i e x o n s t o
p r e - m R N A s
t o
c r e a t e
m a t u r e
mRNA
( 1 3 4 ;
t h e
p o s s i b l e
e v o l u t i o n a r y
s i g n i f i c a n c e
o f t h e s e
a n d
o t h e r
p e c u l i a r i t i e s
o f l o w e r
e u k a r y o t e
g e n o m e s
a r e d i s c u s s e d i n
r e f e r e n c e
4 1 a ) . C h l o r o p l a s t s ,
i f
p r e s e n t ,
h a v e
c h l o r o p h y l l s
a
a n d
b
a n d
a n
e n v e l o p e
o f t h r e e m e m b r a n e s b u t l a c k
s t a r c h : l o c a t e d i n
t h e
c y t o s o l .
S o l e
p h y l u m : E u g l e n o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
D i a g n o s i s
a s f o r t h e
i n f r a k i n g d o m
E u g l e n o z o a .
S u b p h y l u m
1 .
D i p l o n e m i a
s u b p h .
n o v .
P h a g o t r o p h i c f l a g e l l a t e s
l a c k i n g k i n e t o p l a s t s ;
t w o
e q u a l
c i l i a
w i t h o u t
p a r a x i a l
r o d s
o r
t r a n s i t i o n a l
h e l i x ; p e r o x i s o m e s
a r e
n o t
g l y c o s o m e s ; c h l o r o p l a s t s
a b s e n t ; f e e d i n g a p p a r a t u s
o f
t h e MTR/
p o c k e t
t y p e
a n d
w i t h
v a n e s
a n d t w o
s u p p o r t i n g r o d s ;
p e l l i c u l a r
p l a t e s
a b s e n t ;
p e l l i c u l a r m i c r o t u b u l e s
e v e n l y
s p a c e d ; n o s u r f a c e
r i d g e s
a n d
g r o o v e s ;
p r o n o u n c e d
e u g l e n o i d
m o v e m e n t ; p l a t e - l i k e
m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e .
S u b p h y l u m 2 .
E u g l e n o i d a
B u i t s c h l i ,
1 8 8 4
s t a t .
n o v .
F l a g e l l a t e s
l a c k i n g k i n e t o p l a s t s ;
p h a g o t r o p h i c ,
p h o t o s y n -
t h e t i c ,
o r
o s m o t r o p h i c ;
c h l o r o p l a s t s o r
l e u k o p l a s t s p r es en t o r a b -
s e n t ;
t w o
o r
( v e r y
r a r e l y ) t h r e e o r f o u r
c i l i a w i t h p a r a x i a l
r o d s a n d
n o n t u b u l a r
h a i r s ;
c i l i a
a r i s e
w i t h i n a p e a r - s h a p e d r e s e r v o i r
c o n -
n e c t e d
t o
t h e c e l l s u r f a c e
b y a n a r r o w c a n a l ;
c i l i a e q u a l o r , v e r y
o f t e n ,
o n e
i s r e du c ed a n d
d o e s
n o t e m e r g e
f r o m
t h e
c a n a l ; p e l l i c l e
w i t h
g l y c o p r o t e i n s t r i p s
u n d e r l y i n g
t h e
p l a s m a
m e m b r a n e
a n d
s u b t e n d e d
b y
a s h o r t
row o f
m i c r o t u b u l e s ; s t r i p s
u s u a l l y
f o l d e d
i n t o
a
r i d g e
a n d
g r o o v e
p a t t e r n ; p e r o x i s o m e s a r e n o t
g l y c o s o m e s ;
f e e d i n g a p p a r a t u s
o f t h e
M T R / p o c k e t t y p e ,
o r
c o n s i s t i n g o f
v a n e s
a n d t w o
s u p p o r t i n g r o d s ,
o r
a b s e n t ;
d i s c o i d
m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e ;
e u g l e n o i d
movement
p r e s e n t
o r
a b s e n t .
S u b p h y l u m
3 .
K i n e t o p l a s t a s u b p h .
n o v .
F l a g e l l a t e s w i t h
o n e
o r
m o r e k i n e t o p l a s t s i n t h e m i t o c h o n -
d r i a ; c r i s t a e u s u a l l y d i s c o i d ,
o c c a s i o n a l l y t u b u l a r i n o n e p h a s e
o f
t h e
l i f e
h i s t o r y ;
p e r o x i s o m e s a r e g l y c o s o m e s ;
o n e o r
t w o c i l i a ,
u s u a l l y
w i t h p a r a x i a l r o d s ;
n o n t u b u l a r c i l i a r y h a i r s p r e s e n t
o r a b s e n t ;
f e e d i n g
a p p a r a t u s
o f t h e
M T R / p o c k e t
t y p e
( 1 3 7 ) ;
a
f e e d i n g
a p p a r a t u s
c o n s i s t i n g
o f v a n e s a n d t w o
s u p p o r t i n g
r o d s i s
a b s e n t ;
p h a g o t r o p h i c ,
o r
m i c r o p i n o c y t o t i c ; c h l o r o p l a s t s
a b s e n t ;
e u g l e n o i d
m o v e m e n t a b -
s e n t .
INFRAKINGDOM 2 .
N e o z o a
C a v a l i e r - S m i t h , 1 9 9 3 ( 4 3 )
M i t o c h o n d r i a l c r i s t a e t y p i c a l l y n o n d i s c o i d :
u s u a l l y
t u b u l a r ,
s o m e t i m e s v e s i c u l a r o r
f l a t ;
i f
d i s c o i d ,
t h e n c i l i a a n d
p e l l i c l e
a b s e n t .
N u c l e a r
p r o t e i n - c o d i n g
g e n e s o f t e n w i t h s h o r t
c i s - s p l i c e d s p l i c e o s o -
m a l i n t r o n s ,
n o t t r a n s - s p l i c e d
t o
m i n i e x o n s .
PARVKINGDOM
1 .
CILIOMYXA
p a r v k l g d .
n o v .
F l a g e l l a t e s w i t h o u t c o r t i c a l a l v e o l i o r
s l i m e
m o l d s
w i t h
s t a l k e d
f r u i t i n g b o d i e s ; g l y c o s o m e s a n d
h y d r o g e n o s o m e s
a b s e n t ; c h l o r o -
p l a s t s
a b s e n t ;
m i t o ch o n dr i a w i t h t u b u l a r
o r
n o n d i s c o i d
f l a t
c r i s t a e
i n v a r i a b l y p r e s e n t .
A l m o s t
a l w a y s
f r e e - l i v i n g ;
o c c a s i o n a l l y
p a r a s i t -
i z e
p l a n t s
o r
c o m m e n s a l
i n a n i m a l
g u t s
o r
l u m e n s ;
n e v e r
p a r a s i t e s
o f
a n i m a l t i s s u e s .
SUPERPHYLUM
1 .
O p a l o m y x a
s u p e r p h y l .
n o v .
U n i c e l l u l a r
o r
c o l o n i a l
f l a g e l l a t e s ,
m u l t i c i l i a t e d
c e l l s ,
o r
n o n -
c i l i a t e d
a m o e b a e
o r
p l a s m o d i a
i n
t h e
t r o p h i c p h a s e ;
k i n e t i d
w i t h
o ne , t wo ,
o r f o u r c e n t r i o l e s o r a b s e n t
( D i c t y o s t e l e a
a n d
s o m e
p r o t o s t e l i d s
o n l y ) ;
m i t o c h o n d r i a
w i t h
t u b u l a r
c r i s t a e
o r
v e r y
r a r e l y
i r r e g u l a r l y
f l a t t e n e d
( n o n d i s c o i d ) c r i s t a e ;
p e r o x i s o m e s p r e s e n t ( e x -
c e p t i n P r o t e r o m o n a d i d a
a n d
O p a l i n e a ) ; m i t o s i s c l o s e d
w i t h
e n d o -
n u c l e a r
s p i n d l e ,
o r
s e m i o p e n
o r
( r a r e l y ) o p e n ;
s t a l k e d
a e r i a l
f r u i t i n g
b o d i e s
t y p i c a l l y
p r e s e n t
i f
t r o p h i c
p h a s e
i s
a m o e b o i d o r
p l a s m o d i a l .
P h y l u m
1 .
O p a l o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
19 1 ( 4 4 )
M i t o c h o n d r i a l c r i s t a e
t y p i c a l l y
t u b u l a r
( i f
f l a t t e n e d
[ r a r e l y :
s o l e
k n o w n
e x a m p l e s
J a k o b a
a n d
A n c y r o m o n a s ] ,
t h e n
k i n e t i d
a n i s o k o n t w i t h t w o
c i l i a ,
t h r e e
a s y m m e t r i c m i c r o t u b u l a r r o o t s ,
a n d
l a c k i n g
b o t h
p e r i c i l i a r y
c o l l a r a n d
c r y p t o m o n a d - t y p e d o u b l e - s c r o l l
e j e c t i s o m e s ) ;
c o r t i c a l a l v e o l i
a n d a e r i a l
s p o r e - b e a r i n g
f r u i t i n g
b o d i e s
a b s e n t ;
h a v i n g s i n g l e
k i n e t i d
o f o n e
t o f o u r
c i l i a
( u s u a l l y
t w o )
o r
h a v i n g many
c i l i a ;
c i l i a l a c k
b i p a r t i t e
o r
t r i p a r t i t e r i g i d
s u r f a c e
h a i r s ;
u n i n u c l e a t e ,
o r m u l t i n u c l e a t e
w i t h
e q u i v a l e n t
n o n h e t e r o k a r y o t i c
n u c l e i ; m o s t l y u n i c e l l u l a r
f l a g e l l a t e s ;
r a r e l y
m u l t i c i l i a t e d
o r
o c c a -
s i o n a l l y p l a n t - p a r a s i t i c
m i c r o p l a s m o d i a
w i t h
b i c i l i a t e
s w a r m e r s o r
a n i m a l
s y m b i o n t s
w i t h a c h i t i n - w a l l e d
f i l a m e n t o u s s t a g e a n d b i c i l i a t e
s w a r m e r s .
S u b p h y l u m
1 .
P r o t e r o z o a
C a v a l i e r - S m i t h , 19 1
s t a t . n o v .
e m e n d .
U s u a l l y f r e e - l i v i n g
u n i n u c l e a t e
f l a g e l l a t e s
( r a r e l y
m i c r o p l a s -
m o d i a l
o r
f i l a m e n t o u s
p a r a s i t e s
w i t h
a b i c i l i a t e
s t a g e )
w i t h
o n e o r
m o r e ,
u s u a l l y
t w o ,
c i l i a ;
c e l l s u r f a c e
( u n l i k e
i n
O p a l i n e a )
n o t
e x t e n d e d
a s
n a r r o w f o l d s
s u p p o r t e d
b y
a v e r t i c a l
r o w
o f
m i c r o t u -
b u l e s ,
n o r
w i t h
c o r t i c a l
r i d g e s o f
e u g l e n o i d t y p e ; a x o p o d i a
a b s e n t ;
p e r o x i s o m e s
u s u a l l y
p r e s e n t ( a b s e n t
i n
P r o t e r o m o n a s ) ; m i t o c h o n -
d r i a l
c r i s t a e
t u b u l a r ,
o r
r a r e l y
( o n l y
J a k o b a ) f l a t t e n e d b u t
n o t
d i s c o i d ;
e x t m s o m e s
v a r i o u s , b u t n e v e r
k i n e t o c y s t s .
S u b p h y l u m
2 .
O p a l i n a t a W e n y o n ,
1 9 2 6
s t a t . n o v . e m e n d .
C a v a l i e r -
S m i t h ,
1 9 9 3
U n i n u c l e a t e
f l a g e l l a t e s
w i t h f o u r
c i l i a o r
m u l t i n u c l e a t e c e l l s
w i t h r o w s
o f
m o n o k i n e t i d
c i l i a t h a t
a r e d i v i d e d
l o n g i t u d i n a l l y ; c e l l
s u r f a c e e x t e n d e d
i n t o
n a r r o w
f o l d s ,
e a c h
s u p p o r t e d b y
a
v e r t i c a l
r o w o f
m i c r o t u b u l e s ;
p a r a s i t e s o r
c o m m e n s a l s
o f
t h e
g u t
o f t e r r e s -
t r i a l
v e r t e b r a t e s ;
e x t r u s o m e s
a b s e n t ;
p e r o x i s o m e s
p r o b a b l y
a b s e n t ;
m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e
t u b u l a r a n d
u n b r a n c h e d .
S u b p h y l u m
3 .
K i n e t o m o n a d a
s u b p h .
n o v .
F r e e - l i v i n g
u n i n u c l e a t e f l a g e l l a t e s
w i t h t w o
o r f ou r c i l i a ; w i t h
o r w i t h o u t
a x o p o d i a
c o n t a i n i n g
a n
a x o n e m e o f
m i c r o t u b u l e s ;
a x o p o -
d i a l
a x o n e m e s
n u c l e a t e d
b y
a n
a x o p l a s t
a s s o c i a t e d w i t h t h e
e x c e p -
t i o n a l l y
l o n g c i l i a r y
c e n t r i o l e s ;
e x t r u s o m e s
a r e
k i n e t o c y s t s w i t h
c y l i n d r i c a l
s u b s t r u c t u r e ;
m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e
b r a n c h e d
t u b u l e s
( H e l i o m o n a d i d a
a n d
p r o b a b l y
H i s t i o n a ) o r
f l a t
( A n c y r o m o n a s ) ;
p e r o x i s o m e s p r e s e n t .
S u b p h y l u m
4 .
H e m i m a s t i g o p h o r a
F o i s s n e r ,
B l a t t e r e r
F o i s n e r ,
1 9 8 8 s t a t . n o v .
( 6 2 ,
6 3 )
U n i n u c l e a t e c e l l w i t h
t w o f o l d
r o t a t i o n a l
s y m m e t r y
h a v i n g a
p l i c a t e p e l l i c l e w i t h t w o
l a r g e p e l l i c u l a r p l a t e s ,
a d i s t i n c t e p i p l a s m ,
a n d
s u b p e l l i c u l a r m i c r o t u b u l e s ;
t w o r o w s
o f
i d e n t i c a l
c i l i a
i n t h e
g r o o v e s
b e t w e e n t h e
p l a t e s ;
t e m p o r a r y
c y t o s t o m e
a t a n t e r i o r
p o l e ;
MICROBIOL. REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 33/42
KINGDOM
PROTOZOA AND I T S PHYLA
9 8 5
n u c l e u s
n o t
o b v i o u s l y
a s s o c i a t e d
w i t h o r a t t a c h e d t o t h e c e n t r i o l e s ;
c o m p l e x e x t r u s o m e s
s h a p e d
l i k e a w i n e b o t t l e w i t h
a
n a i l - l i k e
c o m p a r t m e n t e m b e d d e d
i n t h e n e c k ; c e n t r i o l e s e x c e p t i o n a l l y
s h o r t ;
c i l i a r y
t r a n s i t i o n a l
p l a t e a n d
a v e r y
s l e n d e r t r a n s i t i o n a l h e l i x o r
c y l i n d e r ;
t u b u l a r m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e ,
o c c a s i o n a l l y
c o n n e c t i n g
t o a
c a v e r n a .
P h y l u m
2 . M y c e t o z o a
d e
B a r y ,
1 8 7 3
s t a t .
n o v . E n g l e r
P r a n t l , 1 8 8 8
( f i r s t t r e a t e d
a s a
p h y l u m
[ M y x o m y -
c e t e s ]
b y
H a e c k e l ,
1 8 6 6 )
U n i c e l l u l a r
o r p l a s m o d i a l ,
f r e e - l i v i n g , n o n f l a g e l l a t e p h a g -
o t r o p h i c
t r o p h i c p h a s e s ; u n i c e l l u l a r
o r m u l t i c e l l u l a r
a e r i a l f r u i t i n g
b o d i e s
b e a r i n g o n e
t o many s p o r e s
w i t h
c e l l u l o s e
o r
c h i t i n o u s
w a l l s ;
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
t u b u l a r ;
c i l i a ,
n o n e t o f o u r , i n d i s p e r s a l
p h a s e
w i t h o n l y o n e
k i n e t i d
p e r c e l l .
SUPERPHYLUM
2 .
C h o a n o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1 ,
e m e n d .
s t a t .
n o v .
U n i f l a g e l l a t e u n i c e l l u l a r
o r
c o l o n i a l
p r o t o z o a ;
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e w i t h
f l a t t e n e d
n o n d i s c o i d
c r i s t a e ;
c i l i a r y r o o t a s y m m e t r i c
c o n e o r r a d i a l
a r r a y o f s i n g l e m i c r o t u b u l e s .
S o l e
p h y l u m
C h o a n o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1 , e m e n d . 1 9 8 3 .
T r o p h i c c e l l s w i t h
a
s i n g l e
c i l i u m s u r r o u n d e d b y
a c o l l a r
o f
m i c r o v i l l i ( s u p p o r t e d
i n t e r n a l l y
b y a c t i n f i l a m e n t s ) t h a t a r e u s e d
t o
c a t c h
b a c t e r i a
p r i o r
t o t h e i r
p h a g o c y t o s i s . F r e e - l i v i n g . U n i c e l l u l a r o r
m u l t i c e l l u l a r .
PARVKINGDOM
2 .
A l v e o l a t a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
s t a t . n o v .
H a v i n g
c o r t i c a l a l v e o l i
o r
a
l a r g e c o r t i c a l
m e m b r a n e - b o u n d
c i s t e r n a ;
f r e e - l i v i n g
o r p a r a s i t e s
o n p r o t o z o a
o r a n i m a l s .
M i t o c h o n -
d r i a w i t h t u b u l a r
c r i s t a e
a n d p e r o x i s o m e s
u s u a l l y
p r e s e n t ; i n
a n a e r -
o b i c
c i l i a t e s ,
b o t h
a r e
a b s e n t o r
r e p l a c e d
b y
h y d r o g e n o s o m e s .
M i t o s i s
c l o s e d o r
s e m i o p e n ;
s p i n d l e
e n d o -
o r e x o n u c l e a r .
C h l o r o -
p l a s t s
u s u a l l y a b s e n t ; i f
p r e s e n t , h a v e c h l o r o p h y l l s
a a n d c
a n d a n
e n v e l o p e
o f t h r e e
o r
r a r e l y
t w o m e m b r a n e s ;
l o c a t e d
i n c y t o s o l a n d
l a c k
p h y c o b i l i s o m e s .
SUPERPHYLUM
1 . M i o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 7
N u c l e i
h a p l o i d , m o n o m o r p h i c ;
m e i o s i s w i t h
o n l y
o n e
s t e p .
P h y l u m 1 . D i n o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1
F l a g e l l a t e s
w i t h t u b u l a r ,
o f t e n
a m p u l l i f o r m
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e a n d c o r t i c a l
a l v e o l i ; k i n e t i d
w i t h
t w o a n i s o k o n t
c i l i a ; u s u a l l y
o n e ,
r a r e l y s e v e r a l ,
k a r y o m a s t i g o n t s
p e r
c e l l ;
a p i c a l
c o m p l e x
a b -
s e n t ;
u s u a l l y
u n i c e l l s
l a c k i n g
c e l l w a l l s
( b u t ma y h a v e
c e l l u l o s e
p l a t e s
i n s i d e t h e a l v e o l i )
o r r a r e l y
w a l l e d
f i l a m e n t o u s
o r m y c e l i a l
m u l t i c e l l s
w i t h
l i m i t e d
c e l l d i f f e r e n t i a t i o n ;
c h l o r o p h y l l
c - c o n t a i n i n g
c h l o r o p l a s t s
o f t e n
p r e s e n t ,
b u t f r eq u en t ly
a b s e n t ;
m i t o s i s c l o s e d .
S u b p h y l u m
1 .
P r o t a l v e o l a t a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
M i t o t i c
s p i n d l e i n t r a n u c l e a r .
S u b p h y l u m
2 . D i n o f l a g e l l a t a B f i t s c h l i ,
1 8 8 5 s t a t .
n o v . C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
C l o s e d m i t o s i s w i t h
e x t r a n u c l e a r
m i t o t i c s p i n d l e .
P h y l u m
2 . A p i c o m p l e x a
L e v i n e ,
1 9 7 0 e m e n d .
U n i c e l l u l a r
p a r a s i t e s o r p r e d a t o r s
h a v i n g a t
s o m e
l i f e c y c l e
s t a g e
a n
a p i c a l
c o m p l e x ;
a p i c a l
c o m p l e x
o f
p o l a r
r i n g s , r h o p t r i e s ,
m i c r o n e m e s ,
s u b c o r t i c a l
m i c r o t u b u l e s
a n d u s u a l l y
a
c o n o i d ( c o m -
p l e t e
o r
i n c o m p l e t e ) ;
o n e o r
m o r e l a r g e
s u b p l a s m a
m e m b r a n e ,
h i g h l y
c o m p r e s s e d ,
s m o o t h - m e m b r a n e d
c i s t e r n a e
u s u a l l y
p r e s e n t
i n
t h e
c e l l c o r t e x
o f
i n f e c t i v e
s t a g e s ; c i l i a
r a r e l y
p r e s e n t i n t h e
t r o p h i c
p h a s e ,
m o r e u s u a l l y r e s t r i c t e d t o
m a l e
m i c r o g a m e t e s
o r a b s e n t ;
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
t u b u l a r
o r much
r e d u c e d
( o r e v e n a b s e n t ) .
S u b p h y l u m
1 . A p i c o m o n a d a
s u b p h y l .
n o v .
C o n o i d
i n c o m p l e t e ;
p r e d a t o r s
o r
p a r a s i t e s ;
s e x
u n k n o w n ;
two
c i l i a .
S u b p h y l u m
2 . G a m o n t o z o a
s u b p h y l .
n o v .
C o n o i d
a n d
c o n o i d a l
r i n g s c o m p l e t e
o r a b s e n t ; p a r a s i t e s ;
a n i s o g a m o u s
s e x u a l i t y w i t h
n o n t r o p h i c
c e l l s ( m a l e
a n d
f e m a l e
g a m o n t s )
t h a t
g e n e r a t e
d i s s i m i l a r m a l e
a n d f e m a l e
g a m e t e s
( o f t e n
b y
m u l t i p l e f i s s i o n :
g a m o g o n y ) ;
s y n g a m y f o l l o w e d
b y m e i o s i s
a n d
m u l t i p l e
f i s s i o n
( s h i z o g o n y )
t o
g e n e r a t e
i n f e c t i v e
s p o r o z o i t e s
( i . e . ,
s p o r o g o n y ) ;
c i l i a
a b s e n t
o r p r e s e n t o n l y
o n m i c r o g a m e t e s
( o n e ,
t w o ,
o r
t h r e e
p e r
g a m e t e ) .
I n f r a p h y l u m 1 . S p o r o z o a
L e u c k a r t ,
1 8 7 9 s t a t .
n o v .
C e n t r i o l e s w i t h n i n e - s i n g l e t
m i c r o t u b u l e s ;
c e n t r o s o m e
i s
a
c e n t r o c o n e ;
c e n t r i o l e s p r e s e n t
a t s p i n d l e
p o l e s ; m i c r o g a m e t e s
w i t h
o n e , t w o ,
o r t h r e e c i l i a ; c o m p l e t e
c o n o i d
a n d c o n o i d a l
r i n g s
p r e s e n t ;
z y g o t e
i m m e d i a t e l y
f o r m s a
t h i c k w a l l
( o o c y s t
i n
c o c c i d i a ,
z y g o c y s t
o r
s p o r o c y s t
i n g r e g a r i n e s ) ;
c a r b o h y d r a t e
s t o r e d
a s a m y l o p e c t i n
g r a n u l e s ; m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
t u b u l a r
( b r o a d s t r a i g h t
t u b u l e s
o r
a m p u l l a e w i t h a n a r r o w
b a s e a s
i n
D i n o z o a ) ;
e x t r a c e l l u l a r o r
i n t r a c e l l u l a r
p a r a s i t e s
o f a n i m a l s .
I n f r a p h y l u m
2 .
H e m a t o z o a
V i v i e r , 1 9 8 2
s t a t . n o v .
I n t r a c e l l u l a r p a r a s i t e s a l t e r n a t i n g
b e t w e e n
t h e
g u t o f b l o o d -
s u c k i n g
a r t h r o p o d s
( w h e r e s y n g a m y
o c c u r s )
a n d t h e
e r y t h r o c y t e s o f
v e r t e b r a t e s ; m e r o g o n y i n v e r t e b r a t e e r y t h r o c y t e s ;
u n a b l e
t o s t o r e
c a r b o h y d r a t e
a s
a m y l o p e c t i n ;
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
u s u a l l y a b s e n t ;
c e n t r o s o m e s
a r e
n o t
c e n t r o c o n e s ;
c e n t r i o l e s
a b s e n t
f r o m s p i n d l e
p o l e s
( H a e m o s p o r e a )
o r t o t a l l y
a b s e n t
( P i r o p l a s m e a ) ;
i f
p r e s e n t ,
c e n t r i o l e s h a v e t r i p l e t m i c r o t u b u l e s ;
c o n o i d
a n d c o n o i d a l
r i n g s
a b s e n t ;
z y g o t e
i s
m o t i l e
a n d d o e s n o t i m m e d i a t e l y
f o r m
a t h i c k
w a l l ,
b u t
p e n e t r a t e s t h e
g u t
w a l l o f
t h e i n v e r t e b r a t e h o s t ; m i c r o g a m e t e s
w i t h
o n e c i l i u m , o r
n o n e .
SUPERPHYLUM 2 .
H e t e r o k a r y o t a
H i ck s o n, 1 9 03 s t a t . n o v .
N u cl e i d i mo r p h ic ; s e p a r a t e d i p l o i d m i c r o n u c l e i a n d m u l t i p l o i d
( 2 2 )
m ac r o nu c l ei . M ei o s i s
w i t h t w o s e p a r a t e
d i v i s i o n s .
P h y l u m
1 .
C i l i o p h o r a D o f l e i n , 1 9 0 1
s t a t . n o v .
C o p e l a n d , 1 9 5 6
e m e n d .
a u c t . ( = I n f u s o r i a
a u c t . )
N u m e r o u s m o n o - o r
b i c i l i a t e d
k i n e t i d s
a r r a n g e d
i n
l o n g i t u d i -
n a l r o w s
( a s k i n e t i e s ) w i t h
r e s p e c t
t o t h e
t r a n s v e r s e b i n a r y
f i s s i o n
a x i s ; h e t e r o k a r y o t i c , w i t h d i p l o i d m i c r o n u c l e i a n d u s u a l l y m u l t i p l o i d
( 2 2 )
m a c r o n u c l e i ; m i t o s i s c l o s e d w i t h e n d o n u c l e a r s p i n d l e ;
c o r t i c a l
a l v e o l i
u s u a l l y p r e s e n t ; m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e t u b u l a r ,
o f t e n
c u r v e d ;
o c c a s i o n a l l y i n
a n ae r o b e s m i t o ch o n dr i a
a r e
r e p l a c e d
b y
h y d r o g e n o -
s o m e s ( o f t e n
w i t h
a d o u b l e e n v e l o p e ) o r a r e
d e g e n e r a t e
o r a b s e n t .
PARVKINGDOM 3 .
A c t i n o p o d a C a l k i n s , 1 9 0 2 s t a t . n o v .
U n i c e l l u l a r p l a n k t o n i c
o r b en th i c p r o t o z o a w i t h a x o p o d i a b u t
n o c i l i a i n t h e t r o p h i c p h a s e ;
a x o p o d i a l
a x o n e m e s o f r e g u l a r l y
a r r a n g e d m i c r o t u b u l e s ; m i t o c h on d r i a a l w ay s
p r e s e n t ;
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
t u b u l a r , v e s i c u l a r o r
f l a t t e n e d , n e v e r d i s c o i d ; c o r t i c a l a l v e o l i
a b s e n t ; c i l i a t e d d i s p e r s a l
p h a s e , i f p r e s e n t , b i c i l i a t e d ; c h l o r o p l a s t s
a b s e n t .
P h y l u m 1 . H e l io z oa H a e ck e l , 1 8 6 6
s t a t .
n o v . M a r g u l i s ,
1 9 7 4
e m e n d .
C o r l i s s , 1 9 8 4
U s u a l l y p l a n k t o n i c , o f t e n
l a r g e
a n d s p h e r i c a l ,
u n i c e l l u l a r
p h a g o t r o p h s
w i t h
a x o p o d i a w i t h r i g i d
m i c r o t u b u l a r a x o n e m e s ;
a x o n e m a l m i c r o t u b u l e s , u s u a l l y i n h e x a g o n a l a r r a y s ,
s o m e t i m e s
i n
d o u b l e
s p i r a l p a t t e r n s o r
i r r e g u l a r , n e v e r d o d e c ag o na l , n ev e r q u i n -
c u n x ; t r o p h i c p h a s e n o n c i l i a t e ;
many
e n t i r e l y n o n c i l i a t e , s o m e
w i t h
s m a l l
b r i e f c i l i a t e d p h a se s ; m i t o ch o n dr i a l c r i s t a e t u b u l a r o r
f l a t -
t e n e d ; k i n e t o c y s t s o r f u n c t i o n a l l y
s i m i l a r
e x t r u s i v e o r g a n e l l e s u s u -
a l l y
p r e s e n t .
L a c k i n g c e n t r a l c a p s u l e o r
s p a s m i n - l i k e m y o n e m e s ;
s k e l e t o n
s i l i c e o u s ,
o r g a n i c , o r a b s e n t ; d o n o t s e c r e t e s t r o n t i u m
s u l f a t e .
P h y l u m 2 . R a d i o z o a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 7
U s u a l l y
p l a n k t o n i c , o f t e n l a r g e a n d s p h e r i c a l ,
u n i c e l l u l a r
p h a g o t r o p h s w i t h a x o p o d i a
w i t h
r i g i d
m i c r o t u b u l a r a x o n e m e s ;
a xo p o d i a l m i c r o t u b u l es
o f t e n i n d o d e c a g o n a l
a r r a y , o r h e x a g o n a l , o r
a s b r a n c h i n g p a l i s a d e s , n e v e r
s p i r a l ;
c e n t r a l c a p s u l e u s u a l l y ,
b u t
n o t
a l w a y s , p r e s e n t ; i f c e n t r a l c a p s u l e a b s e n t , t h e n p o s s es s i ng
s p a s m i n -
l i k e m y o n e m e s ; m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e t u b u l a r o r f l a t t e n e d ;
l a r g e
t r o p h i c
p h a s e i s
n o t
c i l i a t e d . Some
w i t h s m a l l
b r i e f
b i c i l i a t e d
s t a g e s ;
u s u a l l y a b l e
t o
s e c r e t e s t r o n t i u m
s u l f a t e ( e i t h e r i n
t r o p h i c
c e l l s
o r
i n
s w a r m e r s ) .
S u b p h y l u m
1 . S p a s m a r i a
s u bp h y l . n o v .
S i l i c i o u s s k e l e t o n a b s e n t ; s k e l e t o n ,
i f
p r e s e n t ( a b s e n t
i n
S t i c h o l o n c h e ) , o f s t r o n t i u m s u l f a t e ( c e l e s t i t e ) ; s k e l e t o n s
w i t h 1 0
d i a m e t r a l
o r
2 0 r a d i a l
s p i c u l e s d i v e r g i n g
a c c o r d i n g
t o M u l l e r ' s l a w
( 5 8 ) ;
C a 2 + - s t i m u l a t e d
c o n t r a c t i l e
myonemes
o f 3 - n m
n o n - a c t i n s p a s -
m i n - l i k e
m i c r o f i l a m e n t s p r e s e n t ;
myonemes
e i t h e r
l i n k
s p i c u l e
t i p s
t o
t h e
p e r i p la s mi c c o r t ex ( Ac a nt h a re a ) o r
a r e
a t t a c h e d t o t h e
b a s e s
o f t h e a xo p o di a a n d
a r e u s e d f o r
r o w i n g ( S t i c h o l o n c h e ) ;
a x o p o d i a l
a x o n e m e
m i c r o t u b u l e s i n h e x a g o n a l ,
o r m o r e r a r e l y
d o d e c a g o n a l ,
a r r a y s ;
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e f l a t t e n e d t u b ul e s ( Ac an t h ar i a )
o r
r o u n d e d
t u b u l e s
( S t i c h o l o n c h e a ) .
S u b p h y l u m
2 . R a d i o l a r i a H a e c k e l ,
1 8 8 7
S i l i c i o u s o r m i x e d s i l i c a - o r g a n i c s k e l e t o n u s u a l l y p r e s e n t ;
c y t o p l a s m
d i v i d e d
i n t o e c t o p l a s m
a n d e n d o p l a s m b y a d e n s e c e n t r a l
c a p s u l e s e c r e t e d
e i t h e r
w i t h i n n u m e r o u s a l v e o l i
( i n P o l y c y s t i n e a )
o r
w i t h i n
a
l a r g e c i s t e r n a p e r f o r a t e d
b y
o n e l a r g e
a n d t w o s m a l l p o r e s
( i n
P h a e o d a r e a ) ; s w a r m e r s w i t h
s t r o n t i u m
s u l f a t e
c r y s t a l s
i n v a c u -
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 34/42
9 8 6 CAVALIER-SMITH
o l e ;
a x o p o d i a l
a x o n e m e m i c r o t u b u l e s
a r r a n g e d i n d o d e c a g o n a l
a r r a y s
o r a s
c u r v e d b r a n c h i n g
p a l i s a d e s ;
o b v i o u s
s p a s m i n - l i k e
myonemes
a b s e n t ; m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e t u b u l a r
o r ,
r a r e l y ,
f l a t -
t e n e d .
PARVKINGDOM 4 . N e o s a r c o d i n a
p a r v k i n g d .
n o v .
T r o p h i c s t a g e
l a c k s c i l i a o r a x o p o d i a
a n d u s u a l l y
h a s
f i l o s e ,
l o b o s e ,
o r
r e t i c u l o s e
p s e u d o p o d i a ;
n e a r l y
a l w a y s
f r e e - l i v i n g ;
m i t o -
c h o n d r i a
a l w a y s
p r e s e n t ; c r i s t a e
u s u a l l y
t u b u l a r , r a r e l y f l a t t e n e d
o r
v e s i c u l a r ;
h y d r o g e n o s o m e s a b s e n t ;
c h l o r o p l a s t s
a b s e n t ( e x c e p t
p o s -
s i b l y
i n P a u l i n e l l a ) ; c i l i a t e d s t a g e ,
i f
p r e s e n t ,
b i c i l i a t e d ; c o r t i c a l
a l v e o l i a b s e n t ; a e r i a l f r u i t i n g b o d i e s
u s u a l l y a b s e n t ,
b u t i f
( r a r e l y )
p r e s e n t
t h en w i t h o u t a s t a l k
( C o p r o m y x i d a e )
o r
e l s e m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
f l a t
( F o n t i c u l a ) .
P h y l u m
1 . R e t i c u l o s a
C a r p e n t e r , 1 8 6 2 s t a t .
n o v . e m e n d .
M a i n l y
b e n t h i c ,
m a i n l y
m a r i n e , p h a g o t r o p h i c p r o t o z o a w i t h
a
n o n f l a g e l l a t e t r o p h i c p h a s e h av i ng
f i n e l y g r a n u l a r
o r h y a l i n e
r e t i c u -
l o p o d i a
o r , r a r e l y ,
f i n e l y
p o i nt e d b u t
n o n a n a s t o m o s i n g p s e u d o p o d i a ;
a x o p o d i a
a b s e n t
b u t
r e t i c u l o p o d i a
o f t e n
c o n t a i n i n g i r r e g u l a r l y a r -
r a n g e d
m i c r o t u b u l e s ; g a m e t e s
u s u a l l y
b i c i l i a t e ; m i t o c h o n d r i a l
c r i s -
t a e t u b u l a r ;
c e n t r a l
c a p s u l e , s p a s m i n - l i k e
m y o n e m e s ,
a n d c o r t i c a l
a l v e o l i
a l l a b s e n t .
S u b p h y l u m
1 .
A t h a l a m i a s u b p h y l .
n o v .
N a k e d ,
t e s t a b s e n t .
S u b p h y l u m
2 . F o r a m i n i f e r a
( D ' O r b i g p y ,
1 8 2 6 ) E i c h w a l d ,
1 8 3 0 s t a t .
n o v .
M i k h a l e v i c h , 1 9 8 0
W i t h
a
t e s t ;
t e s t s i n g l e c h a m b e r e d
( c l a s s M o n o t h a l a m e a ) o r
m u l t i c h a m b e r e d ( c l a s s
P o l y t h a l a m e a ) .
P h y l u m
2 . R h i z o p o d a
D u j a r d i n ,
1 8 3 5 s t a t .
n o v .
H a ec k el , 1 8 6 6
e m e n d .
N o n f l a g e l l a t e d ,
u n i c e l l u l a r o r p l a s m o d i a l
p h a g o t r o p h s u s u a l l y
l a c k i n g
a e r i a l
s p o r a n g i a ; u s u a l l y p s e u d o p o d i a ( l o b o p o d i a
o r
f i l o p o -
d i a )
s e r v e f o r
b o t h l o c o m o t i o n
a n d
f e e d i n g ;
m i c r o t u b u l e s
t y p i c a l l y
a b s e n t f r o m
n o n d i v i d i n g t r o p h i c
c e l l s ; d i c t y o s o m e s
a n d
m i t o c h o n -
d r i a i n v a r i a b l y p r e s e n t ;
c r i s t a e
u s u a l l y
t u b u l a r , r a r e l y
v e s i c u l a r
( C r i s t i v e s i c u l a t i a )
o r
d i s c o i d
( C r i s t i d i s c o i d i a ) ;
c o r t i c a l
a l v e o l i , s p a s -
m i n - l i k e
m y o n e m e s ,
a n d c e n t r a l c a p s u l e
a l l
a b s e n t ;
f l a g e l l a t e s t a g e s
( b i c i l i a t e )
r e p o r t e d
o n l y
f o r
T r i c h o s p h a e r i u m ; k i n e t o c y s t s
a n d
o t h e r
e x t r u s o m e s
a b s e n t .
M u l t i c e l l u l a r
f r u i t i n g
b o d i e s
( i f p r e s e n t : C o p r o -
m y x i d a e
a n d F o nt i c u l a o n l y )
d o
n o t d e v e l o p
f r o m a
p l a s m o d i u m
a n d
u s u a l l y
( C o p r o m y x i d a e )
h a v e n o s t a l k .
PARVKINGDOM 5 .
E n t a m o e b i a
p a r v k i ng d . n o v .
A m o e b o i d g u t s y m b i o n t s
o f a n i m a l s ; c i l i a a n d
c e n t r i o l e s
a b s e n t ;
m i t o c h o n d r i a , p e r o x i s o m e s ,
a n d h y d r o g e n o s o m e s
a b s e n t ; d i c t y o -
s o m e s s m a l l o r
p o s s i b l y
s o m e t i m e s
a b s e n t ;
c h l o r o p l a s t s a b s e n t ;
c l o s e d m i t o s i s
w i t h
e n d o n u c l e a r s p i n d l e ; e n d o n u c l e a r c e n t r o s o m e
p r e s e n t o n l y d u r i n g
p r o p h a s e .
P h y l u m
E n t a m o e b i a
p h y l .
n o v .
D i a g n o s i s
a s f o r i n f r a k i n g d o m E n t a m o e b i a .
PARVKINGDOM 6 .
M y x o z o a
Gr a s s6 , 1 9 7 0
e m e n d . s t a t .
n o v .
A m o e b o i d
p a r a s i t e s
o f a ni m a ls w i t h n o c i l i a , n o
a p i c a l c o m p l e x ,
n o
c e n t r a l c a p s u l e ,
a n d
n o
c o r t i c a l
a l v e o l i o r a x o p o d i a . T r o p h i c
p h a s e
u n i c e l l u l a r o r
p l a s m o d i a l .
M i t o c h o nd r i a a l w a y s p r e s e n t ;
c r i s -
t a e
t u b u l a r
t o
i r r e g u l a r ;
h y d r o g e n o s o m e s
a n d c h l o r o p l a s t s a b s e n t .
D i c t y o s o m e s
n o t
a s s o c i a t e d w i t h a s t r i a t e d
f i b e r ;
m u l t i c e l l u l a r
s p o r e s .
P h y l u m
1 .
M y x o s p o r i d i a
B u i t s c h l i ,
1 8 8 1 s t a t . n o v .
G r a s s e ,
1 9 7 0
e m e n d . ( s y n . M y x o z o a G r a s s e ,
1 9 7 0 )
A m o e b o i d
p a r a s i t e s o f a ni ma l s w i t h
n o
t r a c e
o f c i l i a o r
c e n t r i o l e s ;
h a v i n g
s p o r e s o f
m u l t i c e l l u l a r
o r i g i n ,
w i t h
o n e
o r
m o r e
p o l a r
c a p s u l e s a n d s p o r o p l a s m s ; w i t h o n e , t w o ,
o r t h r e e ( r a r e l y
m o r e )
v a l v e s ; m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e
o f i r r e g u l a r ,
o f t e n i n d i s t i n c t ,
c h a r a c t e r .
P h y l u m 2 .
H a p l o s p o r i d i a
C a u l l e r y a n d M e s n i l , 1 8 9 9 s t a t .
n o v .
C o r l i s s ,
1 9 8 4
N o n f l a g e l l a t e d u n i c e l l u l a r p a r a s i t e s o f
i n v e r t e b r a t e s
f o r m i n g
s p o r e s
w i t h o u t
p o l a r
c a p s u l e s a n d h a v i n g n o t r a c e
o f
c i l i a
o r
c e n t r i o l e s ;
h a p l o s p o r o s o m e s
p r e s e n t i n
u n i n u c l e a t e
o r
m u l t i n u c l e a t e
t r o p h i c c e l l s ;
m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e t u b u l a r ; s p o r e s
n o t
made
o f
s e v e r a l
c e l l s e n c l o s e d i n s i d e e a c h o t h e r .
P h y l u m
3 .
P a r a m y x i a C h a t t o n ,
1 9 1 1
s t a t .
n o v .
C e n t r i o l e s
n i n e - s i n g l e t , b u t a p i c a l c o m p l e x
a n d
i n n e r mem-
b r a n e
c o m p l e x
o f t h e
p e l l i c l e
a b s e n t ; s p o r e s
o f s e v e r a l
c e l l s e n c l o s e d
i n s i d e e a c h
o t h e r ; p o l a r
c a p s u l e s a b s e n t ; d e n s e m i c r o n e m e -
o r
h a p l o s p o r o s o m e - l i k e b o d i e s
d i s p e r s e d t h r o u g h o u t t h e c y t o p l a s m .
PARVKINGDOM 7 . M e s o z o a v a n
B en e de n , 1 8 7 7
s t a t . n o v .
M u l t i c e l l s
w i t h d i f f e r e n t i a t i o n b e t w e e n c i l i a t e d e p i t h e l i u m a n d
i n t e r n a l g e r m c e l l s ; c o l l a g e n o u s
c o n n e c t i v e t i s s u e
a b s e n t ;
m i t o c h o n -
d r i a w i t h
t u b u l a r c r i s t a e ; h y d r o g e no s o m e s a n d c h l o r o p l a s t s a b s e n t ;
p a r a s i t e s
o f a n i m a l s . D i c t y o s o m e s
n o t a s s o c i a t e d
w i t h
a
s t r i a t e d
f i b e r .
S o l e
p h y l u m . M e s o z o a
v a n
B e n e d e n , 1 8 7 7
D i a g n o s i s
a s f o r p a r v k i n g d o m
M e s o z o a .
APPENDIX 2 .
DIAGNOSES OF THE NEW
PROTOZOAN
SUPERCLASSES,
C L A S S E S ,
SUBCLASSES,
ORDERS, AND
FAMILIES
D es c r i p t i o ns o f
t h e p r e v i o u s l y e s t a b l i s h e d p r o t o z o a n s u p e r c l a s s e s ,
c l a s s e s ,
a n d o r d e r s c an b e f o u n d i n r e f e r e n c e s
8 3 a n d 8 9 .
1 . P h y l u m
P e r c o l o z o a
S u p e r c l a s s
P e r c o l o m o n a d a
s u p e r c l . n o v .
K i n e t i d w i t h o u t s t r i a t e d
r o o t s .
S u p e r c l a s s S t r i a t o r h i z a s u p e r c l . n o v .
K i n e t i d
w i t h s t r i a t e d
r o o t s .
C l a s s L y r o m o n a d e a
c l .
n o v .
F l a g e l l a t e s
w i t h
t w o p a i r s o f a n t e r i o r c i l i a a s s o c i a t e d w i t h
s t r i a t e d m i c r o t u b u l a r
r o o t s
s i m i l a r t o t h o s e o f S c h i z o p y r e n i d a a n d
w i t h
f o u r
p a r a l l e l c e n t r i o l e s .
E a c h
k i n e t i d
i s
a s s o c i a t e d
w i t h a
g r o o v e
s u p p o r t e d
b y a s i n g l e
b r o a d
a r c- s h ap e d r i b b o n
o f
m i c r o t u -
b u l e s t h a t i s c o a t e d
o n
i t s
c o n c a v e s i d e w i t h a d o u b l e l a y e r
o f
c r y s t a l l i n e m a t e r i a l ; i n c o n t r a s t
t o
o t h e r T e t r a m i t i a ,
b e t w e e n t h e
t w o
e n d s o f t h e a r c
o f t h i s m i c r o t u b u l e - o r g a n i z i n g r i b b o n
i s a u n i q u e
b a n d
o f
m i c r o f i l a m e n t s
g i v i n g t h e w h o l e t h e
a p p e a r a n c e o f a h a r p
o r
l y r e ( h e n c e t h e n a m e
o f
t h e
c l a s s )
( 1 0 , 1 0 a ) . C a t a l a s e
a n d p e r o x i -
s o m e s
a r e a b s e n t ; c y t o c h r o m e o x i d a s e
a b s e n t , m i t o ch o n dr i a a b se n t
( L y r o m o n a s )
o r p o s s i b l y p r e s e n t i n a d e g e n e r a t e
f o r m
t h a t
l a c k s
c r i s t a e ( P s a l t e n i o m o n a s ) . H y d r o g e n o s o m e s
w i t h
a n e n v e l o p e
o f
t w o
m e m b r a n e s
p r e s e n t . C y s t s u n k n o w n .
M i t o s i s
c l o s e d
w i t h a n
i n t r a -
n u c l e a r s p i n d l e .
O r d e r L y r o m o n a di d a
o r d .
n o v .
D i a g n o s i s
a s
f o r
c l a s s
L y r o m o n a d e a .
F a m i l y L y r o m o n a d i d a e
f a m .
n o v .
O n l y o n e
k i n e t i d
a n d
o n e
n u c l e u s
p e r c e l l ;
n o t r a c e
o f
m i t o c h o n d r i a .
T y p e
g e n u s
L y r o m o n a s
g e n .
n o v .
F l a g e l l a t e s
w i t h n o a mo e b o i d p h a s e ;
s i n g l e k i n e t i d w i t h
f o u r c i l i a ; n o t r a c e o f
m i t o c h o n d r i a .
T y p e s p e c i e s L y r o m o n a s
v u l g a n i s ( B r o e r s e t
a l . ) C a v a l i e r -
S m i t h ( o r i g i n a l l y d e s c r i b e d
b y B r o e r s e t a l .
( 1 0 a )
u n d e r
t h e n a m e
P s a l t e r i o m o n a s
v u l g a r i s )
F a m i l y P s a l t e r i o m o n a d i d a e C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3 ( 4 3 )
e m e n d e d
d i a g n o s i s .
F o u r k i n e t i d s , f o u r
n u c l e i , a n d f o u r
g r o o v e s
p e r
c e l l ;
a l s o a
n o n - f l a g e l l a t e a m o e b o i d s t a g e c o n s i s t i n g o f a
l i m a x - t y p e
a m o e b a ;
c r i s t a - l e s s
o r g a n e l l e s
r e s e m b l i n g
d e g e n e r a t e
m i t o c h o n d r i a
o r
s y m -
b i o t i c g r a m - n e g a t i v e
b a c t e r i a p r e s e n t a n d a r e s u r r o u n d e d b y
a
c i s t e r n a o f t h e RER.
T y p e g e n u s P s a l t e n i o m o n a s B r o e r s , S t u m m ,
V o g e l s
a n d
B r u g e r o l l e ,
1 9 9 0
2 .
P h y l u m
E u g l e n o z o a
C l a s s
D i p l o n e m e a
c l .
n o v .
B i f l a g e l l a t e s l a c k i n g p e l l i c u l a r p l a t e s b u t
h a v i n g a f e e d i n g
a p p a r a t u s
c o n t a i n i n g
b o t h a n
M T R - p o c k e t
a n d
f o u r
p l i c a t e
v a n e s
a n d
t w o
s u p p o r t i n g
r o d s . M i t o s i s w i t h n o r m a l c h r o m o s o m e
c o n d e n -
s a t i o n c y c l e , n u c l e o l a r d i s p e r s i o n ,
a n d a n a p h a s e s A a n d
B
( a l l i n
c o n t r a s t t o
E u g l e n o i d a ) .
O r d e r D i p l o n e m i d a
o r d .
n o v .
D i a g n o s i s a s f o r
c l a s s D i p l o n e m e a .
F a mi l y D i p l o n e mi d a e
f a m .
n o v .
D i a g n o s i s
a s f o r D i p l o n e m i d a .
T y p e
g e n u s
D i p l o n e m a
G r i e s s m a n n ,
1 9 1 3 .
C l a s s P e t a l o m o n a d e a
c i .
n o v .
S t r i c t l y b a c t e r i v o r o u s , n o n p h o t o s y n t h e t i c ,
p h a g o t r o p h i c
e u g l e n o i d s
w i t h a n a p l a s t i c p e l l i c l e
( 1 3 7 ) o f
a
f e w l o n g i t u d i n a l l y
a r r a n g e d s t r i p s ;
n e v e r e x h i b i t i n g m e t a b o l y ; f e e d i n g a p p a r a t u s
o f t h e
M T R - p o c k e t t y p e ; s u p p o r t i n g r o d s
a n d
v a n e s
a b s e n t .
M I C ' R O B I O L .
R E V .
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 35/42
KINGDOM PROTOZOA AND
I T S PHYLA
9 8 7
O r d e r
P e t a l o m o n a d i d a
o r d .
n o v.
D i a g n o s i s
a s
f o r c l a s s
P e t a l o m o n a d e a .
T y p e g e n u s
P e t a l o m o n a s
S t e i n ,
1 8 5 9
C l a s s
P e r a n e m e a
c l .
n o v.
P h a g o t r o p h i c e u g l e n o i d s
w i t h
a
p l a s t i c
or
a p l a s t i c
p e l l i c l e
( 1 3 7 ) ;
c h l o r o p l a s t s
a b s e n t ;
m e t a b o l y
a b s e n t
o r
p r e s e n t
t o
v a r y i n g
d e g r e e s ;
f e e d i n g
a p p a r a t u s
w i t h two
s u p p o r t i n g
r o d s
a n d
w i t h v a n e s .
O r d e r
P l o e o t i i d a
o r d . n o v.
A p l a s t i c
p e l l i c l e ;
b a c t e r i v o r o u s ; f e e d i n g
a p p a r a t u s
o f
two
s u p p o r t i n g
r o ds w i th no
i n t e r n a l
m i c r o t u b u l e s a n d
w i t h
p l i c a t e
va nes.
T y p e
g e n u s
P l o e o t i a
D u j a r d i n ,
1 8 4 1
O r d e r
P e r a n e m i d a
o r d .
n o v.
P h a g o t r o p h i c e u g l e n o i d s
a b l e
t o e a t
b a c t e r i a
or
e u k a r y -
o t i c
p r e y ; f e e d i n g
a p p a r a t u s
w i t h
f o u r
n o n p l i c a t e
va n es
a n d
two
s u p p o r t i n g
r o d s
h a v i n g
i n t e r n a l
m i c r o t u b u l e s .
T y p e g e n u s
P e r a n e m a
D u j a r d i n ,
1 8 4 1
C l a s s
A p h a g e a
c l . n o v .
N o n p h a g o t r o p h i c e u g l e n o i d s , o s m o t r o p h i c
or
w i t h
p h o t o -
s y n t h e t i c
c h l o r o p l a s t s ;
v e s t i g i a l
f e e d i n g
a p p a r a t u s ,
i f
p r e s e n t ,
o f
M T R - p o c k e t
t y p e , l a c k i n g
v a n e s o r
s u p p o r t i n g
r o d s .
S u b c l a s s
E u g l e n i a
s u b c l .
n o v.
W i t h
c h l o r o p l a s t s
o r
c o l o r l e s s
p l a s t i d s .
{ O r d e r s
E u t r e p t i d a
L e e d a l e ,
1 9 6 7
( 8 5 )
o r t h o g .
e m e n d . ;
A s t a s i d a
E h r e n b e r g ,
1 8 3 8
( 5 7 )
s t a t . n o v .
[ s y n . E u g l e n i d a ,
E u g l e n a -
l e s
L e e d a l e ,
1 9 6 7
( 8 5 ) ;
i n c l u d i n g
E u g l e n a m o r p h a l e s
L e e d a l e ,
1 9 6 7
( 8 5 ) ]
t y p e g e n u s
A s t a s i a
D u j a r d i n ,
1 8 4 1 }
S u b c l a s s
R h a b d o m o n a d i a
s u b c l . nov.
W i t h o u t
p l a s t i d s .
( S o l e
o r d e r
R h a b d o m o n a d i d a
L e e d a l e ,
1 9 6 7
[ 8 5 ] o r t h o g .
e m e n d . )
3 .
P h y l u m
O p a l o z o a
C l a s s H e t e r o m i t e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3
S u b c l a s s
P h a g o d i n i a
s u b c l .
n o v .
P h a g o t r o p h i c
i n t r a c e l l u l a r
p a r a s i t e s
o f
a l g a e
w h i c h
u n d e r g o
m u l t i p l e
f i s s i o n w i t h i n
s p o r a n g i a ;
c y t o p l a s m i c s t a r c h ;
G o l g i
d i c t y o -
somes
n u m e r o u s ;
extrusomes a n d
p s e u d o p o d i a
a b s e n t ;
c e l l s u n i n u -
c l e a t e ;
z o o s p o r e s
w i t h two
d i v e r g e n t
c i l i a
w i t h a
t r a n s i t i o n a l
h e l i x ;
p e l l i c u l a r
m i c r o t u b u l e s
r e s t r i c t e d
t o
t h e
f o u r
c i l i a r y
r o o t s .
S o l e
o r d e r
P h a g o d i n i i d a
o r d .
n o v.
D i a g n o s i s
as f o r
s u b c l a s s
P h a g o d i n i a .
S o l e
f a m i l y P h a g o d i n i i d a e
f a m .
n o v .
D i a g n o s i s
as
f o r
s u b c l a s s
P h a g o d i n i a .
T y p e g e n u s
P h a g o d i n i u m
K r i s t i a n s e n ,
1 9 9 3
( 8 1 a )
4 .
P h y l u m
D i n o z o a
C l a s s 1 .
C o l p o n e m e a
c l .
n o v.
N o n p h o t o s y n t h e t i c
p h a g o t r o p h i c ,
u n i c e l l u l a r ,
u n i n u c l e a t e
f r e e - l i v i n g
f l a g e l l a t e s
w i t h two
a n i s o k o n t ,
n o t
d i n o k o n t , c i l i a ;
n u c l e i
w i t h
n o r m a l
( n o t
d i n o k a r y o t i c )
c h r o m a t i n ;
c l o s e d
m i t o s i s
w i t h
e n d o n u c l e a r
s p i n d l e .
O r d e r
C o l p o n e m i d a
o r d .
n o v.
C h a r a c t e r s
as
f o r
c l a s s
C o l p o n e m e a ;
extrusomes
t o x i -
c y s t s .
C l a s s 2 .
O x y r r h e a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 7
N o n p h o t o s y n t h e t i c
p h a g o t r o p h i c f l a g e l l a t e s
w i t h two
d i -
n o k o n t
c i l i a
b u t w it h o u t
a s u l c u s o r
c i n g u l u m ;
c l o s e d
m i t o s i s
w i t h
e n d o n u c l e a r
s p i n d l e
a n d
numerous
c e n t r o s o m a l
p l a q u e s ;
c h r o m a t i n
a p p e a r s
o f
t h e
n o r m a l
e u k a r y o t e
t y p e ,
n o t
d i n o k a r y o t i c . T o x i c y s t s
a b s e n t .
S u p e r c l a s s
1 .
S y n d i n a
s u p e r c l .
n o v.
C e n t r i o l e s a t
s p i n d l e p o l e s d u r i n g
d i v i s i o n ;
n o r m a l
h i s t o n e s
p r e s e n t t h r o u g h o u t
l i f e ;
n o n p h o t o s y n t h e t i c
p a r a s i t e s
o f i n v e r t e -
b r a t e s .
S u p e r c l a s s
2 .
H e m i d i n i a
s u p e r c l .
n o v .
H i s t o n e s
p r e s e n t
i n
l a r g e r
t r o p h i c
c e l l s b u t
a b s e n t
i n
s m a l l e r
s w a r m e r s ;
t r o p h i c
c e l l s
l a c k
t h e c a .
C l a s s 1 .
N o c t i l u c e a
H a e c k e l ,
1 8 6 6
s t a t . n o v .
( s y n .
C y s t o -
f l a g e l l a t a ,
H a e c k e l ,
1 8 7 4 ;
R h y n c h o f l a g e l l a t a ,
L a n k e s t e r ,
1 8 8 5 ;
N o c -
t i l u c i p h y c e a e
F e n s o m e e t
a l . ,
1 9 9 3 )
N o n p h o t o s y n t h e t i c f r e e - l i v i n g
p h a g o t r o p h s ;
g i a n t
v a c u o -
l a t e d
t r o p h i c
c e l l s .
C l a s s
2 .
H a p l o z o o i d e a
P o c h e ,
1 9 1 1
( s y n .
B l a s t o d i n i p h y c e a e
F e n s o m e e t
a l . ,
1 9 9 3 )
P a r a s i t i c ,
n o t
h i g h l y
v a c u o l a t e d .
S o l e o r d e r B l a s t o d i n i d a .
S u p e r c l a s s
3 .
D i n o k a r y o t a s u p e r c l . n o v .
T y p i c a l h i s t o n e s
a b s e n t
t h r o u g h o u t
l i f e ;
c o m m o n l y ,
5 OH
u r a c i l
p a r t i a l l y
o r
e n t i r e l y r e p l a c e s
t h y m i n e ;
c e n t r i o l e s n o t
p r e s e n t
a t
s p i n d l e p o l e s ; m u l t i p l e
c y t o p l a s m i c
c h a n n e l s
t h r o u g h
n u c l e u s
d u r i n g
d i v i s i o n ; m o s t l y
f r e e - l i v i n g ,
some
p a r a s i t e s ;
m o s t
f r e q u e n t l y
p h o -
t o t r o p h i c o r
p h a g o p h o t o t r o p h i c ,
b u t
many a p l a s t i d i c
p h a g o t r o p h s .
C l a s s
1 .
P e r i d i n e a
E h r e n b e r g ,
1 8 3 0
s t a t .
n o v .
W e t t s t e i n ,
1 9 0 1
e m e n d .
C h l o r o p l a s t s
when
p r e s e n t
l a c k
p h y c o b i l i n s
a n d h a v e a n
e n v e l o p e o f
t h r e e
membranes
( o r
r a r e l y two
o v e r p a r t o f
t h e i r
s u r f a c e ) . Body
f o r m
v a r i e s ,
n e v e r
d i n o p h y s o i d .
S u b c l a s s 1 .
G y m n o d i n o i d i a
P o c h e ,
1 9 1 3 s t a t . n o v .
W i t h
c i n g u l u m
a n d
s u l c u s ;
numerous c o r t i c a l a l v e o l i
i n
more t h a n s i x l a t i t u d i n a l s e r i e s o r w i t h
a
p e l l i c l e ;
t h e c a l
p l a t e s
w i t h i n
t h e
c o r t i c a l a l v e o l i t o o t h i n
t o
b e d e t e c t a b l e
b y
l i g h t m i c r o s c o p y ,
or
a b s e n t .
S u b c l a s s 2 . P e r i d i n o i d i a
P o c h e ,
1 9 1 3 s t a t . n o v .
W i t h
c i n g u l u m a n d s u l c u s ; c o r t i c a l a l v e o l i
c o n t a i n
t h i c k
t h e c a l
p l a t e s , r e a d i l y
d e t e c t a b l e
b y l i g h t m i c r o s c o p y ,
a n d
a r e
a r r a n g e d i n f i v e o r s i x l o n g i t u d i n a l s e r i e s
( i n c l u d e s a t
l e a s t s o m e
P h y t o d i n i a l e s ) .
S u b c l a s s
3 .
P r o r o c e n t r o i d i a
Lemmermann,
1 8 9 9 s t a t . n o v .
Two
a p i c a l c i l i a , o n e
w i t h
m u l t i p l e
w a v e s ;
t h e c a l
p l a t e s ,
b u t
n o c i n g u l u m
o r
s u l c u s .
S u b c l a s s
4 .
D e s m o c a p s o i d i a
P a s c h e r ,
1 9 1 4 s t a t .
n o v .
Two
a p i c a l
r i b b o n - l i k e
c i l i a ,
b o t h w i t h o u t
m u l t i p l e
w a v e s ;
t h e c a
u n k n o w n .
S u b c l a s s 5 . T h o r a c o s p h a e r o i d i a s u b c l .
n o v .
V e g e t a t i v e
c e l l
c o cc o i d w i t h c a l c a r e o u s
w a l l ;
t h ec a a b -
s e n t
i n
m o t i l e c e l l s . S o l e
g e n u s T h o r a c o s p h a e r a .
C l a s s
2 .
B i l i d i n e a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 3 ( p u b l i s h e d
a s
n o m e n
nudum
i n
r e f e r e n c e
3 8 a n d d e f i n e d
i n r e f e r e n c e
4 1 )
C h l o r o p l a s t s when
p r e s e n t h a v e
p h y c o b i l i p r o t e i n
p i g m e n t s
i n s i d e
t h e
t h y l a k o i d s
a n d
a n
e n v e l o p e
o f t w o
m e m b r a n e s ; i f
p h y c o -
b i l i n - c o n t a i n i n g p l a s t i d s a b s e n t , b o d y f o r m i s d i n o p h y s o i d ,
i . e . ,
w i t h
a
c i n g u l u m , s u l c u s ,
a n d
s a g i t t a l
s u t u r e .
( O r d e r s
D i n o p h y s i d a
P a s c h e r , 1 9 3 1 ;
N a n n o c e r a t o p s i d a
P i e l a n d E v i t t ,
1 9 8 0 )
5 .
P h y l u m A p i c o m p l e x a
C l a s s
A p i c o m o n a d e a
c l .
n o v .
D i a g n o s i s
a s
f o r
s u b p h y l u m
A p i c o m o n a d a .
O r d e r
C o l p o d e l l i d a
o r d . n o v .
( f o r m e r l y
S p i r o m o n a d i d a
K r y l o v
M y l n i k o v , 1 9 8 6
[ 1 0 4 a ] )
F l a g e l l a t e s
w i t h
two
a n i s o k o n t
c i l i a ;
e c t o p a r a s i t i c
o r
e c t o p r e d a t o r y
o n o t h e r
p r o t i s t s ;
h a v i n g
m i c r o n e m e s ,
p e l l i c u l a r
m e m b r a n e s ,
a n d
m i c r o p o r e s
a n d
s u b p e l l i c u l a r
m i c r o t u b u l e s
a s i n
o t h e r
A p i c o m p l e x a ; l a r g e p o s t e r i o r
v a c u o l e
w i t h
d i v e r s e
i n c l u s i o n s ;
w i t h
( 6 3 a )
o r
w i t h o u t
( 1 2 )
a n
a p i c a l
f i x a t i o n
a p p a r a t u s c o n s i s t i n g o f
a n
a p i c a l r i n g
o f
m i c r o t u b u l e s
s i m i l a r t o t h e
s p o r o z o a n c o no i d ; w i t h
( 1 2 )
o r
w i t h o u t
( 6 3 a )
c o n t r a c t i l e
v a c u o l e s ;
w i t h
( 1 2 )
o r w i t h o u t
( 6 3 a )
t r i c h o c y s t s
l i k e t h o s e
o f
d i n o f l a g e l l a t e s .
T y p e g e n u s C o l p o d e l l a
C i e n k o w s k y ,
1 8 6 5
( fo r me r ly m is -
c a l l e d
S p i r o m o n a s
[ s e e
r e f e r e n c e
1 1 6 ] ;
D i n o m o n a s
v o r a x
[ 1 0 4 a ] i s
n o w
r e g a r d e d
a s a
s y n o n y m
f o r
A l p h a m o n a s e d a x ,
w h i c h
i n
t u r n i s
n o w
a s s i g n e d
t o t h e
g e n u s C o l p o d e l l a ,
n o t
A l p h a m o n a s
[ 1 1 6 ] . )
C o l p o d e l l a p e r f o r a n s ( 1 2 )
a n d
C
g o n d e r i ( 6 3 a ) d i f f e r
s o
g r e a t l y
t h a t
t h e y o u g h t
t o b e
p l a c e d
i n
s e p a r a t e g e n e r a
a n d
f a m i l i e s ;
t h i s
i s
n o t
d o n e
h e r e
s i m p l y
b e c a u s e
o f
t h e
n o m e n c l a t u r a l p r o b l e m s
t h a t
w o u l d b e i n v o l v e d . T h e
f a m i l y S p i r o m o n a d i d a e
H o l l a n d e , 1 9 5 2
a l s o must b e
a b a n d o n e d .
S u p e r c l a s s G r eg a ri n ia D u f o u r ,
1 8 2 8 .
G a m o n t s
( e x c e p t
i n
B l a s t o g r e g a n n i a ) p a i r
a n d
s e c r e t e
a
c o m m o n
g a m o n t o c y s t w a l l ;
m a l e a n d f e m a l e
g a m o n t s
b o t h
d i v i d e
t o
p r o d u c e e q u a l - s i z e d
a m o e b o i d
g a m e t e s ;
m a l e
g a m e t e s
w i t h
o n e
c i l i u m ,
f e m a l e
g a m e t e s
h a v e no
c i l i a ; d u r i n g
m i t o s i s
o n e
c e n t r i o l e
p e r c e nt r o co n e; z y g o t e
w a l l
( z y g o c y s t )
i s
a l s o t h e
s p o r o c y s t
w a l l
( i . e . ,
no
i n t e r v e n i n g
s p o r o b l a s t d i v i s i o n s ) ;
p a r a s i t e s
o f
i n v e r t e b r a t e s .
C l a s s
E o g r e g a r i n e a
c l .
n o v .
E x t r a c e l l u l a r
p a r a s i t e s u s u a l l y
w i t h o u t
m e r o g o n y .
( O r d e r s B l a s t o g r e g a r i n i d a
C h a t t o n
V i l l e n e u v e ,
1 9 3 6 ;
A r c h i g r e g a r i n i d a G r a s s e ,
1 9 5 3 ;
E u g r e g a r i n i d a L e g e r ,
1 8 9 9 )
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 36/42
9 8 8
CAVALIER-SMITH
C l a s s
N e o g r e g a r i n e a
ci .
n o v .
I n t r a c e l l u l a r p a r a s i t e s
u s u a l l y w i t h
m e r o g o n y .
( O r d e r N e o g r e g a r i n i d a G r as s e ,
1 9 5 3 )
S u p e r c l a s s C o c ci d i a L e u ck a r t ,
1 8 7 9
s t a t . n o v.
O o g a m o u s
w i t h l a r g e n o n m o t i l e m a c r o g a m e t e s
( f e m a l e
g a m o n t d o e s
n o t d i v i d e )
a n d
s m a l l m i c r o g a m e t e s
w i t h two o r
t h r e e
c i l i a ;
d u r i n g
m i t o s i s
two c e n t r i o l e s
pe r c e n t r o c o n e ;
gamonts
d o
n o t
p a i r
o r
s e c r e t e
a
g a m o n t o c y s t
w a l l .
Z y g o t e
d i r e c t l y
f o r m s
a n
o o c y s t
w h i c h d i v i d e s
i n t o s p o r o b l a s t s ; s p o r o z o i t e s
u s u a l l y e n v e l o p e d b y
a
s p o r o c y s t
w a l l
t h a t i s
e n t i r e l y d i s t i n c t
f r o m t h e e a r l i e r
o o c y s t
w a l l .
C l a s s 1 . C o e l o t r o p h e a c l .
n o v .
E x t r a c e l l u l a r
t r o p h i c
p h a s e
w i t h
no
m e r o g o n y .
( O r d e r C o e l ot r o p h i i d a
V i v i e r , 1 9 8 2 )
C l a s s
2 .
E u c o c c i d e a
c l . n o v.
I n t r a c e l l u l a r
t r o p h i c p h a s e w i t h m e r o g o n y .
( O r d e r s
A d e l e i d a
L e g e r ,
1 9 1 1 ;
E i m e r i i d a
L e g e r ,
1 9 1 1 )
C l a s s
3 .
H a e m o s p o r e a c l .
n o v .
M i c r o g a m e t e s w i t h o n e
c i l i u m ;
gamonts
w i t h o u t a xo p o di a ;
c e n t r i o l e a b s e n t d u r i n g m e r o g o n y ;
s e x u a l
s t a g e s
i n
b l o o d - s u c k i n g
d i p t e r a n f l i e s ;
a f t e r
c r o s s i n g
t h e
g u t
w a l l ,
t he k in et e f o r m s
a
t h i n - w a l l e d
o o c y s t ;
l o c a t e d
w i t h i n a
p a r a s i t o p h o r o u s
v a c u o l e
i n
t h e
h o s t c y t o p l a s m ,
n o t f r e e
i n
t h e
c y t o s o l .
( O r d e r
H a e m o s p o r i d a D a n i l e w s k y ,
1 8 8 5 )
C l a s s 4 .
P i r o p l a s m e a
W e n y o n ,
1 9 2 6
s t a t .
n o v.
L e v i n e ,
1 9 6 1
M i c r o g a m e t e s
w i t h o u t
c i l i a ;
gamonts
w i t h
a n t e r i o r
a n d
p o s t e r i o r
a x o p o d i a
w i t h m i c r o t u b u l a r
a xo n e m e s;
c e n t r i o l e s
t o t a l l y
a b s e n t ; o o c y s t
a b s e n t ;
s e x u a l
s t a g e s ,
when
k n o w n ,
i n
b l o o d - s u c k i n g
t i c k s ;
l o c a t e d
f r e e l y
i n
c y t o s o l
o f h o s t .
O r d e r A n t h e m o s o m i d a
o r d .
n o v.
S e x u a l
s t a g e s
u n k n o w n ; p e l l i c u l a r
m i c r o t u b u l e s
a b s e n t ;
5 t o 3 2
m e r o z o i t e s
f o r m e d
b y
m e r o n t . S o l e
F a m i l y
Anthemosoma-
t i d a e L e v i n e ,
1 9 8 0 .
O r d e r
h x o p l a s m i d a
o r d .
n o v .
S e x u a l
s t a g e s
i n
t i c k s ; p e l l i c u l a r
m i c r o t u b u l e s
p r e s e n t
o r
a b s e n t ;
t wo
o r f o u r
m e r o z o i t e s
f o r m e d
pe r
m e r o n t .
( F a m i l i e s
B a b e s i i d a e
P o c h e , 1 9 1 3 ,
T h e i l e r i i d a e
d u
T o r t ,
1 9 1 8 )
6 .
P h y l u m
H e l i o z o a
C l a s s
1 .
N u c l e o h e l e a
cl . n o v.
H e l i o z o a
w i t h o u t
a c e n t r o p l a s t
or
a x o p l a s t ( e . g . ,
C l a t h -
r u l i n a , A c t i n o p h r y s ,
a n d A c t i n o s p h a e n u m ) ; a x o p o d i a l
m i c r o t u b u l e s
n u c l e a t e
on
t h e n u c l e a r
e n v e l o p e .
C l a s s 2 .
C e n t r o h e l e a
c l .
n o v.
H e l i o z o a
w i t h a centrosome
( c e n t r o p l a s t
o r
a x o p l a s t )
as t h e
a x o p o d i a l
m i c r o t u b u l e n u c l e a t i n g
c e n t e r .
7 .
P h y l u m
R a d i o z o a
C l a s s A c a n t h a r i a
H a e c k e l ,
1 8 8 1
s t a t . n o v.
S u b c l a s s
1 . H o l a c a n t h i a
s u b c l . n o v.
A c a n t h a r i a w i t h
1 0 d i am e t r a l s p i n e s ; a x o p o d i a l m i c r o t u b u -
l a r s k e l e t o n i n
d o d e c a g o n a l a r r a y .
S u b c l a s s
2 .
E u a c a t h a r i a
s u b c l . n o v.
A c a n t h a r i a
w i t h 2 0 r a d i a l
s p i n e s ;
a x o p o d i a l
m i c r o t u b u l a r
s k e l e t o n h e x a g o n a l
o r
i r r e g u l a r .
8 .
P h y l u m
R h i z o p o d a
C l a s s L o b o s e a
C a r p e n t e r ,
1 9 6 1 s t a t . n o v.
e m e n d .
U n i n u c l e a t e ,
o c c a s i o n a l l y
m u l t i n u c l e a t e
( r a r e l y b i n u c l e a t e )
a m o e b a e
o r
r a r e l y p l a s m o d i a ;
p s e u d o p o d i a
l o b o s e ,
s o m e t i m e s
( A c a n t h o p o d i d a )
w i t h f i l o s e s u b p s e u d o p o d i a .
C i l i a a b s e n t ; m i t o -
c h o n d r i a l c r i s t a e t u b u l a r , o f t e n b r a n c h e d ;
s t a l k e d
a e r i a l f r u i t i n g
b o d i e s
a b s e n t ,
b u t
i n
a
f e w
c a s e s
( C o p r o m y x i d a )
a m o e b a e
a g g r e g a t e
t o
f o r m
u n d i f f e r e n t i a t e d m u l t i c e l l u l a r
f r u i t i n g
b o d i e s ;
c i l i a a b s e n t
( e x c e p t
f o r
S c h a u d i n n ' s
1 9 t h c e n t u r y
c l a i m
f o r b i c i l i a t e z o o s p o r e s i n
T n i c h o s p h a e r i u m s i e b o l d i i ) .
O r d e r
C o p r o m y x i d a
o r d .
n o v.
D i a g n o s i s
a s
f o r f a m i l y C o p r o m y x i d a e O l i v e
S t o i a n o -
v i t c h ,
1 9 7 5 .
C l a s s
F i l o s e a
L e i d y ,
1 8 7 9
e m e n d .
Amoebae w i t h
h y a l i n e f i l o p o d i a , o f t e n
b r a n c h i n g , some
t i m e s
a n a s t o m o s i n g ;
u n l i k e i n
A c a n t h o p o d i d a n o t
p r o d u c ed f r o m
l o b o p o d i a ;
c i l i a
a b s e n t ; f r u i t i n g b o d i e s
a b s e n t , e x c e p t i n F o n t i c u l a ;
m i t o c h o n d r i a l c r i s t a e f l a t
( r o u g h l y
d i s c o i d : C r i s t i d i s c o i d i a ) ,
v e s i c u -
l a r
( C r i s t i v e s i c u l o i d i a ) ,
o r t u b u l a r
( T e s t a c e a f i l o s i a ) .
S u b c l a s s
1 .
C r i s t i d i s c o i d i a s u b c l .
n o v .
M i t o c h o n d r i a l c r i s t a e
f l a t , r o u g h l y d i s c o i d ;
t e s t
a b s e n t ;
p h a g o t r o p h i c
o n s m a l l e r
m i c r o o r g a n i s m s .
O r d e r
1 . N u c l e a r i d a o r d . n o v .
S o l i t a r y a m o e b a e
w i t h o u t
f r u i t i n g
b o d i e s .
F a m i l i e s N u c l e a r i i d a e
C a n n
P a g e ,
1 9 7 9 ;
P o m p h o l y x -
o p h y i d a e P a g e ,
1 9 8 7
O r d e r 2 .
F o n t i c u l i d a
o r d . n ov .
Amoebae
w h i c h
a g g r e g a t e
t o
f o r m
s t a l k e d
f r u i t i n g
b o d i e s
b e a r i n g a
s o r u s
w i t h
n u m e r o u s
s p o r e s .
F a m i l y
F o n t i c u l i d a e W o r l e y ,
R a p e r
a n d
H o h l ,
1 9 7 9
S u b c l a s s
2 .
C r i s t i v e s i c u l a t i a P a g e ,
1 9 8 7
s t a t .
n o v .
M i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
v e s i c u l a r ; t e s t a b s e n t ;
f e e d
b y
b o r i n g
h o l e s i n t o a l g a l o r f u n g a l
c e l l
w a l l s .
S o l e o r d e r V a m p y r e l i i d a S t a u r o b o g a t o v
e x
K r y l o v
e t
a l . ,
1 9 8 0
F a m i l i e s V a mp y r e l l i d a e Z op f , 1 8 8 5 ;
A r a c h n u l i d a e P a g e ,
1 9 8 7
S u b c l a s s
3 .
T e s t a c e a f i l o s i a
De
S a e d e l e e r ,
1 9 3 4
D i a g n o s i s a s
s o l e
o r d e r G r o m i i d a ( 8 9 ) .
8 a . N e o s a r c o d i n a
i n c e r t a e
s e d i s
C l a s s H o l o s e a
c l .
n o v .
( G r . h o l o ,
e n t i r e ;
t o
s i g n i f y
t h a t
t h e
c e l l
s u r f a c e
h a s
n o
p r o j e c t i n g p s e u d o p o d s ,
u n l i k e o t h e r
N e o s a r c o -
d i n a )
F r e e - l i v i n g
u n i n u c l e a t e
u n i c e l l s w i t h o u t
c i l i a , c e n t r i o l e s ,
p s e u d o p o d s , o r c h l o r o p l a s t s ;
c o v e r e d
i n
a
r i g i d s c a l y
t e s t
w i t h o u t a n
o p e n i n g ;
m i t o c h o n d r i a l
c r i s t a e
t u b u l a r .
O r d e r L u f f i s p h a e r i d a
o r d . n o v .
D i a g n o s i s
a s
f o r c l a s s H o l o s e a .
S o l e f a m i l y L u f f i s p h a e r i d a e
f a m .
n o v .
S c a l e s
h o l l o w
w i t h a
l a t t i c e d
w a l l ;
b o w l
s h a p e d ,
o f t e n
w i t h a n
a d d i t i o n a l
l o n g
c y c l i n d r i c a l , f u s i f o r m ,
o r
d o m e - s h a p e d
p r o j e c t i o n .
T y p e
a n d
s o l e
g e n u s :
L u f f i s p h a e r a
B e l c h e r S w a l e ,
1 9 7 5 .
F o u r f r e s h w a t e r
( 6 )
a n d
t h r e e m a r i n e
( 1 4 1 b )
s p e c i e s .
9 .
P h y l u m
E n t a m o e b i a
C l a s s E n t a m o e b e a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 9 1
D i a g n o s i s
a s f o r
p h y l u m
E n t a m o e b i a .
O r d e r
E n t a m o e b i d a
o r d .
n o v .
D i a g n o s i s
a s f o r
p h y l u m
E n t a m o e b i a .
APPENDIX
3 .
DIAGNOSES
OF NEW
CHROMIST
TAXA
S u b k i n g d o m
CHLORARACHNIA
s u b r e g n u m
novum
C h l o r o p h y l l
b
i n s t r u c t a ;
s i n e
c h l o r o p h y l l c ;
m e m b r a n a
e x -
t e r n a i n v o l u c r i p e r i p l a s t i d a l i
s i n e
r i b o s o m i s ; c i l i u m
u n i c u m
p o s t e r i u s
p i l o s u m ,
s i n e
m a s t i g o n e m a e
t u b u l a t a e ; c e nt r i o lu m u n i c u m .
W i t h
c h l o r o p h y l l b ; c h l o r o p h y l l
c a b s e n t ;
t h e
o u t e r m o s t
m e m b r a n e
a r o u n d
t h e
c h l o r o p l a s t
l a c k s
r i b o s o m e s o n i t s c y t o s o l i c
f a c e ;
k i n e t i d w i t h a
s i n g l e
c e n t r i o l e a n d a p o s t e r i o r c i l i u m
w i t h f i n e
n o n r i g i d h a i r s .
S u b k i n g d o m
EUCHROMISTA
s u b r e g n u m
novum
L a t i n d i a g n o s i s
a s f o r
k i n g d o m
C h r o m i s t a
C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 1 .
U s u a l l y
w i t h
c h l o r o p h y l l
c l
a n d / o r
c 2
( e x c e p t i o n E u s t i g -
m i s t a ) ;
c h l o r o p h y l l
b
a b s e n t ;
t h e o u t e r m o s t
m e m b r a n e
a r o u n d t h e
c h l o r o p l a s t
h a s
r i b o s o m e s
o n i t s
c y t o s o l i c f a c e ;
c i l i a r y h a i r s r i g i d ,
a n d t u b u l a r ( e x c e p t
i n
G o n i o m o n a s ) .
I n f r a p h y l u m
R a p h i d o i s t a C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6 e m e n d . s t a t .
n o v .
P l a s t i d s
n u m e r o u s o r
a b s e n t ; p e r i c h l o r o p l a s t
RER n e v e r
a t t a c h e d
t o
t h e
n u c l e a r
e n v e l o p e .
S u p e r c l a s s
R a p h i d o m o n a d i a s u p e r c l a s s i s n o v a .
D i a g n o s i s
a s
f o r c l a s s
R a p h i d o m o n a d e a C h a d e f a u d
e x
S i l v a ,
1 9 8 0 ;
k i n e t i d w i t h t w o c i l i a .
R a p h i d o c h l o r i d a e
s u b c l a s s i s n o v a
( e . g . , G o n y o s t o m u m
a n d V ac u o -
l a n a )
S i n e f u c o x a n t h i n .
F u c o x a n t h i n
a b s e n t ; d i a d i n o x a n t h i n t h e
m a j o r c a r o t e n o i d .
R a p h i d o c h r y s i d a e
s u b c l a s s i s n o v a
( e . g . , C h a t t o n e l l a , F i b r o c a p s a ,
H e t e r o s i g m a , O l i s t h o d i s c u s )
F u c o x a n t h i n
i n s t r u c t a .
F u c o x a n t h i n
t h e
m a j o r
c a r o t e n o i d .
S u p e r c l a s s D i c t y o c h i a H a e c k e l ,
1 8 9 4
s t a t . n o v . e m e n d .
K i n e t i d
o f a
s i n g l e
c i l i u m .
M I C R O B I O L . R E V .
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 37/42
KINGDOM
PROTOZOA AND
I T S PHYLA
9 8 9
O i k o m o n a d e a
c l a s s i s
n o v a
S i n g l e
c i l i u m
w i t h o n e
row o f
t u b u l a r
m a s t i g o n e m e s ;
c h l o r o -
p l a s t s , a x o p o d i a ,
a n d s i l i c a
s k e l e t o n
a l l a b s e n t .
S a r c i n o c h r y s i d a e
s u b c l a s s i s n o v a
D i a g n o s i s
a s
f o r
i t s
s o l e
c o n s t i t u e n t
o r d e r ,
S a r c i n o c h r y s i d a l e s
G a y r a l
a n d B i l l a r d , 1 9 7 7
a s
e m e n d e d b y
O ' K e l l y a n d
B i l l a r d ( 1 0 6 a ) .
C h r y s o m e r i d a e
s u b c l a s s i s
n o v a
D i a g n o s i s
a s
f o r
i t s s o l e c o n s t i t u e n t
o r d e r , C h r y s o m e r i d a l e s
O ' K e l l y a n d
B i l l a r d ( 1 0 6 a ) .
F l a v o r e t e a
c l a s s i s
n o v a
( R e t i c u l o s p h a e r a )
M a s t i g o n e m a e
t u b u l a t a e u n i p a r t i t a e , n o n t r i p a r t i t a e .
T u b u l a r
c i l i a r y
h a i r s
u n i p a r t i t e ,
n o t t r i p a r t i t e .
( L .
f l a v u s ,
y e l l o w , a n d r e t e ,
n e t ; a f t e r t h e i r
c o l o r
a n d b o d y
f o r m ) .
R h i z o c h l o r i d a e
s u b c l a s s i s
n o v a ( o r d e r s
C h l o r a mo e b a l e s a nd
R h i z o c h l o r i d a l e s ;
p l u s H e t e r o g l o e a c e a e
a n d M a l l o d e n d r o n )
C e l l u l a e s i n e m u r o .
C e l l s w i t h o u t a
c e l l w a l l : n a k e d o r e m b e d d e d
i n m u c i l a g e .
T y p e s p e c i e s R h i z o c h l o n i s
T r i b o p h y c i d a e
s u b c l a s s i s
n o v a
( o r d e r s
M i s c h o c o c c a l e s
a n d T r i b o n e -
m a t a l e s ; p l u s P l e u r o c h o r i d e l l a
a n d
C h a r a c i d i o p s i s )
C e l l u l a e
m u r i c e l l u l o s i
i n s t r u c t a e .
V e g e t a t i v e
c e l l s
w i t h a
c e l l u l o s e
c e l l
w a l l .
T y p e s p e c i e s
T r i b o n e m a .
I n f r a d i v i s i o n
E u s t i g m i s t a
i n f r a d i v i s i o
n o v a .
D i a g n o s i s
a s f o r c l a s s
E u s t i g m a t o p h y c ea e H i b b e r d
e t
L e e d a l e , 1 9 7 1 .
E u c e n t r i c i d a e
s u b c l a s s i s n o v a .
V a l v a e n o n - c a l y p t r i f o r m e s ;
p e r i p h e r i a
u n i u s v a l v a e f r u s t u l i
p r o c e s s i b u s u n g u i f o r m i b u s
n o n m u n i t a .
V a l v e s
n o t
c a l y p t r i f o r m ;
a n d
v a l v e s l a c k i n g u n g u i f o r m
p r o -
c e s s .
T y p i c a l
c e n t r i c
d i a t o m s
e x c l u d i n g
C o r e t h r o p h y c i d a e
a n d
R h i z o s o l e n i o p h y c i d a e .
R a p h o i d a e
s u b c l a s s i s
n o v a .
R a p h e e t s t e r n u m
p r a e s e n s .
R a p h e a n d
s t e r n u m p r e s e n t .
R a p h i d
p e n n a t e d i a t o m s .
P a t e l l i f e r e a
c l . n o v . ( r e p l a c e s
s u b c l a s s
P r y m n e s i d a e C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6 )
( D e s c r i p t i v e name b a s e d
o n L . p a t e l l a ,
k n e e - c a p , i n
r e f e r e n c e t o
t h e
p a t e l l i f o r m s h a p e o f t h e
s c a l e s ;
a n d f e r o ,
I b e a r )
C i l i a
g l a b r a ,
a e q u a l a v e l
f e r e a e q u a l a :
i n t e g u m e n t u m
s q u a -
marum
p a t e l l i f o r m i s .
C i l i a
e q u a l
o r s u b e q u a l , w i t h o u t
h a i r s .
Body c o v e r e d
i n
p a t e l l i f o r m
s c a l e s .
M i t o t i c c e n t r o s o m e
n o t
a
r h i z o p l a s t .
P a v l o v e a
c l .
n o v . ( r e p l a c e s
s u b c l a s s
P a v l o v i d a e C a v a l i e r - S m i t h ,
1 9 8 6 )
( t y p i f i e d
name b a s e d o n P a v l o v a )
C i l i u m
unum
a n t e r i u s ,
p i l o s u m f r e q u e n s ;
c i l i u m p o s t e r i u s
u n u m ;
s i n e s q u a m a e ;
c e n t r o s o m a
r a d i x
a m o r p h a .
A n i s o k o n t ,
w i t h
t w o v e r y
u n e q u a l c i l i a ,
t h e a n t e r i o r
o n e o f t e n
w i t h
s i m p l e h a i r s
a n d / o r
k n o b b e d h a i r s ; s c a l e s
a b s e n t ;
m i t o t i c
c e n t r o s o m e
i s t h e
a m o r p h o u s
c i l i a r y r o o t
w h i c h i s
t h e r h i z o p l a s t
( c o n n e c t i n g t o
t h e n u c l e u s )
i n i n t e r p h a s e .
ACKNOWLEDGMENTS
I
t h a n k
t h e
C a n a d i a n I n s t i t u t e
f o r
A d v a n c e d R e s e a r c h
f o r a
f e l l o w s h i p
a n d
NSERC
f o r
g r a n t s u p p o r t .
I
t h a n k
T .
C h a p p e l l
f o r t y p i n g ;
E .
C h a o f o r
h e l p w i t h a l i g n m e n t
a n d t h e
f i g u r e s ;
G . M c F a d d e n ,
U . M a i e r , a n d
M .
A . R a g a n f o r
c o m m u n i c a t i n g
s e q u e n c e s
p r i o r t o
p u b l i c a t i o n , a n d
C . F .
B a r d e l e ,
J . 0 . C o r l i s s , a n d
D .
J .
P a t t e r s o n f o r
s t i m u l a t i n g
d i s c u s s i o n
a n d / o r
e n c o u r a g e m e n t .
ADDENDUM
I N PROOF
( i )
A new h e t e r o k o n t a l g a l
c l a s s
( P e l a g o p h y c e a e )
h a s b e e n
d i s c o v e r e d
( l a ) .
I t s
c i l i a r y
c h a r a c t e r s c l e a r l y
p l a c e
i t i n t h e
s u p e r c l a s s
D i c t y o c h i a .
I t s
b i p a r t i t e r e t r o n e m e s
a d d t o t h e
f o rc e o f m y a r g u m e n t
( 4 5 a )
b a s e d o n R e t i c u l o s p h a e r a
t h a t
h e t e r o k o n t
r e t r o n e m e s a r e
n o t i n v a r i a b l y t r i p a r t i t e
a n d t h a t
t h e
b i p a r t i t e n e s s
o f c r y p t o m o n a d
r e t r o n e m e s
i s
n o t
a
g o o d
a r g u m e n t
f o r e x c l u d i n g t h e m
f r o m
t h e k i n g d o m C h r o m i s t a .
( i i ) T h e n e w f l a g e l l a t e g e n u s
C a e c i t e l l u s
( D .
J .
P a t t e r s o n ,
K . N y g a a r d , G . S t e i n b e r g , a n d
C .
M. T u r l e y
J .
M a r . B i o l .
A s s o c . U . K . , 7 3 : 6 7 - 9 5 , 1 9 9 3 ) b e l o n g s i n O p a l o z o a
i n
t h e
c l a s s H e t e r o m i t e a . T h e c u r i o u s
ne w
p r o t i s t M i n i s t e r i a
( P a t t e r s o n e t
a l . , J . M a r .
B i o l .
A s s o c .
U . K . , 1 9 9 3 )
m a y
p o s s i b l y b e l o n g i n t h e s u b c l a s s C r i s t i d i s c o i d i a
o f
t h e r h i z o -
p o d
c l a s s
F i l o s e a .
( i i i ) We
n o w
h a v e e v i d e n c e
f r o m
P C R ,
c l o n i n g ,
a n d
s e q u e n c i n g f o r U6
snRNA
i n t h e m i c r o s p o r i d i a n
Nosema
l o c u s t a e
A .
R o g e r , T . C a v a l i e r - S m i t h ,
a n d W . F .
D o o l i t t l e ,
u n p u b l i s h e d d a t a ) .
REFERENCES
1 . A nd e r s o n, R .
0 .
1 9 8 3 .
R a d i o l a r i a . S p r i n g e r - V e r l a g ,
B e r l i n .
l a . A n d e r s e n ,
R .
A . , G . W .
S a u n d e r s ,
M .
P . P a s k i n d a n d
J .
P .
S e x t o n .
1 9 9 3 . U l t r a s t r u c t u r e a n d 1 8 s rRNA g e ne s e q u e nc e f o r
P e l a g o m o n a s c a l c e o l a t a g e n . e t s p . n o v .
a n d
t h e d e s c r i p t i o n
o f
a
new a l g a l c l a s s , t h e P e l a g o p h y c e a e
c l a s s i s
n o v . J .
P h y c o l .
2 9 : 7 0 1 - 7 1 5 .
2 . A s h k i n , A. , K . S c h u t z e , J . M. D z i e d z i c , U . E u t e ne u er ,
a n d
M.
S ch l iw a. 1 9 9 0. F o r c e g e n e r a t i o n m e a s u r e d
i n
v i v o
b y
a n i n f r a -
r e d l a s e r t r a p . N a t u r e
( L o n d o n )
3 4 8 : 3 4 6 - 3 4 8 .
3 .
A s h l o c k , P . D . 1 9 7 1 .
Monophyly
a n d
a s s o c i a t e d
t e r m s . S y s t .
Z o o l .
2 0 : 6 3 - 6 9 .
3 a . B a k k e r - G r u n w a l d ,
T . ,
a n d
C .
W o s t m a n n .
1 9 9 3 .
Entamoeba
h i s t o l y t i c a
a s a m o d e l f o r t h e p r i m i t i v e e u k a r y o t i c c e l l . P a r a -
s i t o l .
T o d a y 9 : 2 7 - 3 1 .
4 .
B a r d e l e , C . F . , I .
H u t t e n l a u c h , a n d
H .
S c h o p p m a n .
1 9 8 6 . T h e
c i l i a t e
c o r t e x
s t u d i e d
b y
TEM
a n d
SEM c r y o f r a c t u r e
t e c h -
n i q u e s .
S y m p o s i a
B i o l o g i c a
H u n g a r i c a
3 3 : 1 1 5 - 1 2 4 .
5 . B a r k l e y ,
F . A . 1 9 4 9 . Un e s b o z o
d e
c l a s i f i c a t i 6 n
d e l o s o r g a n -
i s m o s .
R e v .
F a c .
N a c .
A g r o n . M e d e l l i n , C o l o m b i a 1 0 : 8 3 - 1 0 3 .
6 .
B e l c h e r ,
J .
H . , a n d E .
M.
F . S wa l e . 1 9 75 . L u f f i s p h a e r a g e n .
n o v . , a n
e n i g m a t i c s c a l y m i c r o - o r g a n i s m . P r o c . R . S o c. L o n -
d o n S e r . B 1 8 8 : 4 9 5 - 4 9 9 .
7 . B h a t t a c h a r y a , D . ,
H . J .
E l w o o d ,
L .
J . G o f f ,
a n d M.
L . S o g i n.
1 9 9 0 . P h y l o g e n y
o f
G r a c i l a r i a
l e m a n e i f o r m i s ( R h o d o p h y t a )
b a s e d
o n s e q u e n c e
a n a l y s i s o f i t s s m al l s u b u ni t r i b o s o m a l RNA
c o d i n g r e g i o n .
J . P h y co l . 2 6: 1 8 1 - 1 8 6 .
8 .
B o w m a n ,
B . H . , J . W . T a y l o r , A . G . B r o w n l e e,
J . L e e ,
S . - D .
L u , a n d
T . J . W h i t e .
1 9 9 2 . M o l e c u l a r e v o l u t i o n o f t h e f u n g i :
r e l a t i o n s h i p
o f
t h e
B a s i d i o m y c e t e s , A s c o m y c e t e s ,
a n d
C h y t r i d i o m y c e t e s .
M o l . B i o l . E v ol . 9 : 2 85 -2 9 6.
9 .
B r e m e r , K . ,
C .
J .
H u m p h r i e s ,
B . D . M i s c h l e r , a n d S . P .
C h u r c h i l l . 1 9 8 9 .
On c l a d i s t i c
r e l a t i o n s h i p s
i n g r e e n p l a n t s .
T a x o n 3 6 : 3 3 9 - 3 4 9 .
1 0 . B r o e r s ,
C . A .
M . , H . H .
M. M e y e r s ,
J .
C . S y m e n s ,
G .
B r u g e r o l l e ,
C . K .
S t u m m , a n d G .
D . V o g e l s . 1 9 9 3 .
S y m b i o t i c
a s s o c i a t i o n o f
P s a l t e r i o m o n a s
v u l g a r i s n .
s p e c .
w i t h
M e t h a n o -
b a c t e r i u m
f o r m i c i c u m .
E u r .
J . P r o t i s t o l . 2 9 : 9 8 - 1 0 5 .
1 0 a . B r o e r s ,
C .
A . M . , C .
K .
S t u m m ,
G .
D . V o g e l s , a n d G .
B r u g e r o l l e .
1 9 9 0 . P s a l t e r i o m o n a s
l a n t e m a
g e n .
n o v . ,
s p .
n o v . ,
a f r e e - l i v i n g
a m o e b o f l a g e l l a t e
i s o l a t e d
f r o m
f r e s h w a t e r a n a e r -
o b i c s e d i m e n t s .
E u r . J . P r o t i s t o l .
2 5 : 3 6 9 - 3 8 0 .
1 1 .
B r u g e r o l l e , G . ,
a n d L . J o y o n .
1 9 7 5 . E t u d e c y t o l o g i q u e u l t r a -
s t r u c t u r a l e
d e s g e n r e s
P r o t e r o m o n a s
e t K a r o t o m o r p h a .
( Z o o m a s t i g o p h o r e a ,
P r o t e r o m o n a d i d a
G r a s s e 1 9 5 2 ) . P r o t i s -
t o l o g i c a
1 1 : 5 3 1 - 5 4 6 .
1 2 .
B r u g e r o l l e ,
G . ,
a n d J . - P . M i g n o t .
1 9 7 9 . O b s e r v a t i o n s s u r
l e
c y c l e l ' u l t r a s t r u c t u r e
e t
l a p o s i t i o n
s y s t d m a t i q u e
d e S p i r o m o -
n a s p e r f o r a n s
( B o d o p e r f o r a n s
H o l l a n d e
1 9 3 8 ) ,
f l a g e l l e
p a r a s i t e
d e
C h i l o m o n a s
p a r a m a e c i u m :
s e s
r e l a t i o n s
a v e c
l e s
d i -
n o f l a g e l l e s
e t
s p o r o z o a i r e s .
P r o t i s t o l o g i c a 1 5 : 1 8 3 - 1 9 6 .
1 3 .
B r u g e r o l l e ,
G . , a n d
J . - P . M i g n o t .
1 9 8 4 . The
c e l l c h a r a c t e r s
o f
t w o h e l i o f l a g e l l a t e s
r e l a t e d
t o
t h e c e n t r o h e l i d i a n
l i n e a g e .
O r i -
g i n s
L i f e 1 3 : 3 0 5 - 3 1 4 .
1 4 .
B r u n s ,
T . D .
1 9 9 1 . F u n g a l m o l e c u l a r
s y s t e m a t i c s .
A n n u .
R e v .
E c o l . S y s t . 2 2 : 5 2 5 - 5 6 4 .
1 5 .
B u t s c h l i , 0 .
1 8 8 5 .
D r . H .
G .
B r o nn ' s K l as s e n
u n d O r d n u n g e n
d e s T h i e r - R e i c h s ,
v o l . 1 . P r o t o z o a .
A b t . I I .
M a s t i g o p h o r a ,
p .
1 0 1 6 . C . F .
W i n t e r , H e i d e l b e r g ,
G e r m a n y .
1 6 .
C a v a l i e r - S m i t h , T .
1 9 7 8 .
The
e v o l u t i o n a r y
o r i g i n a n d
p h y l o g -
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 38/42
9 9 0
CAVALIER-SMITH
e n y o f m i c r o t u b u l es , m i t o t i c s p i n d l e s
a n d e u k a r y o t e f l a g e l l a .
B i o S y s t e m s
1 0 : 9 3 - 1 1 4 .
1 7 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 1 .
E u k a r y o t e
k i n g d o m s :
s e v e n o r n i n e ?
B i o S y s t e m s 1 4 : 4 6 1 - 4 8 1 .
1 7 a . C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 1 .
T h e
o r i g i n a n d e a r l y e v o l u t i o n
o f
t h e
e u k a r y o t i c c e l l , p . 3 3 - 84 . I n M .
J .
C a r l i l e , J . F . C o l l i n s , a n d
B .
E . B . M o s e l e y
( e d . ) , M o l e c u l a r a n d
c e l l u l a r a s p e c t s o f
m i c r o b i a l
e v o l u t i o n .
C a m b r i d g e U n i v e r s i t y
P r e s s ,
C a m b r i d g e .
1 8 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 8 2 . T h e o r i g i n s o f
p l a s t i d s . B i o l .
J .
L i n n .
S o c. 1 7 :2 8 9 -3 0 6.
1 9 . C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 8 2 . T h e
e v o l u t i o n a r y
o r i g i n a n d p h y l o g -
e n y
o f
e u k a r y o t e
f l a g e l l a , p . 4 6 5 - 4 9 3 .
I n
W.
B .
Amos a n d
J . G .
D u c k e t t ( e d . ) ,
P r o k a r y o t i c
a n d
e u k a r y o t i c
f l a g e l l a .
C a m b r i d g e
U n i v e r s i t y
P r e s s ,
C a m b r i d g e .
2 0 .
C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 8 3 . E n d o s y m b i o t i c
o r i g i n o f t h e m i t o -
c h o n d r i a l
e n v e l o p e , p .
2 6 5 - 2 7 9 . I n W .
S c h w e m m l e r
a n d
H . E . A .
S c h e n k
( e d . ) ,
E n d o c y t o b i o l o g y
I I . d e
G r u y t e r ,
B e r -
l i n .
2 1 . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 8 3 .
A
6 - k i n g d o m
c l a s s i f i c a t i o n
a n d
a
u n i f i e d p h y l o g e n y , p . 1 0 2 7 - 1 0 3 4 . I n W.
S c h w e m m l e r
a n d
H . E . A .
S c h e n k
( e d . ) ,
E n d o c y t o b i o l o g y
I I . d e G r u y t e r , B e r l i n .
2 2 .
C a v a l i e r - S m i t h , T .
1 9 8 5 .
C e l l
v o l u m e
a n d t h e e v o l u t i o n
o f
g e n o m e
s i z e , p .
1 0 5 - 1 8 4 . I n T . C a v a l i e r - S m i t h
( e d . ) ,
E v o l u t i o n
o f g e n o m e
s i z e . W i l e y ,
C h i c h e s t e r , E n g l a n d .
2 3 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 8 6 . T h e
k i n g d o m
C h r o m i s t a : o r i g i n a n d
s y s t e m a t i c s ,
p .
3 0 9 - 3 4 7 .
I n
F .
E .
R o u n d
a n d D .
J . Chapman
( e d . ) , P r o g r e s s
i n
p h y c o l o g i c a l r e s e a r c h , v o l . 4 .
B i o p r e s s L t d . ,
B r i s t o l ,
E n g l a n d .
2 4 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 6 .
C i l i a
v e r s u s
u n d u l o p o d i a . B i o s c i e n c e
3 6 : 2 9 3 - 2 9 4 .
2 4 a . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 8 6 . T h e k i n g d o m s o f
o r g a n i s m s .
N a t u r e
( L o n d o n )
3 2 4 : 4 1 6 - 4 1 7 .
2 5 . C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 8 7 . T h e
o r i g i n
o f f u n g i a n d
p s e u d o f u n g i .
S y m p . B r . M y c o l .
S o c . 1 3 : 3 3 9 - 3 5 3 .
2 6 . C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 7 .
T h e
o r i g i n o f c e l l s : a
s y m b i o s i s
b e t w e e n g e n e s , c a t a l y s t s , a n d
m e m b r a n e s .
C o l d S p r i n g
H a r b o r
S y m p . Q u a n t . B i o l .
5 2 : 8 0 5 - 8 2 4 .
2 7 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 7 . T h e o r i g i n o f
e u k a r y o t e
a n d a r c h a e -
b a c t e r i a l c e l l s . A n n . N . Y .
A c a d .
S c i .
5 0 3 : 1 7 - 5 4 .
2 8 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 7 .
T h e s i m u l t a n e o u s
s y m b i o t i c o r i g i n
o f
m i t o c h o n d r i a ,
c h l o r o p l a s t s ,
a n d
m i c r o b o d i e s . A n n .
N . Y .
A c a d . S c i .
5 0 3 : 5 5 - 7 1 .
2 9 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 7 .
G l a u c o p h y c e a e
a n d
t h e o r i g i n
o f
p l a n t s . E v o l .
T r e n d s
P l a n t s
2 : 7 5 - 7 8 .
3 0 . C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 7 .
E u k a y o t e s
w i t h o u t
m i t o c h o n d r i a .
N a t u r e ( L o n d o n )
3 2 6 : 3 3 2 - 3 3 3 .
3 0 a . C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 8 8 . O r i g i n o f t h e
c e l l n u c l e u s .
B i o E s s a y s
9 : 7 2 - 7 8 .
3 1 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 8 8 . S y s t e m s o f
k i n g d o m s ,
p . 1 7 5 - 1 7 9 . I n
M c G r a w - H i l l
1 9 8 9
y e a r b o o k
o f s c i e n c e a n d
t e c h n o l o g y .
M c G r a w - H i l l Book C o . ,
Ne w
Y o r k .
3 2 . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 8 9 .
T h e
k i n g d o m C h r o m i s t a , p .
3 7 9 - 4 0 5 .
I n J . C .
G r e e n , B .
S .
C .
L e a d b e a t e r ,
a n d
W.
C .
D i v e r
( e d . ) ,
T h e c h r o m o p h y t e
a l g a e :
p r o b l e m s
a n d
p e r s p e c t i v e s . C l a r e n -
d o n P r e s s , O x f o r d .
3 3 . C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 9 0 .
T h e s y m b i o t i c
o r i g i n
o f
p e r o x i s o m e s ,
p .
5 1 5 - 5 2 1 . I n P .
N a r d o n ,
V .
G i a n i n a z z i - P e a r s o n , A .
M .
G r e n i e r , L .
M a r g u l i s ,
a n d D . C . S m i t h
( e d . ) ,
E n d o c y t o b i o l o g y
I V . I n s t i t u t N a t i o n a l
d e l a R e c h e r c h e
A g r o n o m i q u e ,
P a r i s .
3 3 a . C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 9 0 .
A u t o g e n o u s
o r i g i n
o f
e u k a r y o t e s b u t
s y m b i o t i c o r i g i n
o f
m e t a k a x y o t e s ,
p .
5 7 1 -5 7 4 . I n P . N a r d o n ,
V .
G i a n i n a z z i - P e a r s o n , A .
M . G r e n i e r , L . M a r g u l i s ,
a n d D .
C .
S m i t h
( e d . ) ,
E n d o c y t o b i o l o g y I V .
I n s t i t u t
N a t i o n a l d e l a R e -
c h e r c h e
A g r o n o m i q u e , P a r i s .
3 4 .
C a v a i i e r - S m i t h ,
T .
1 9 9 0 .
M i c r o o r g a n i s m
m e g a e v o l u t i o n :
i n t e -
g r a t i n g t h e
l i v i n g a n d f o s s i l
e v i d e n c e . R e v .
M i c r o p a l e o n t o l .
3 3 : 1 4 5 - 1 5 4 .
3 5 . C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 9 1 .
E v o l u t i o n o f
p r o k a r y o t i c
a n d
e u k a r y -
o t i c
c e l l s , p .
2 1 7 - 2 7 2 .
I n
G . E . B i t t a r
( e d . ) , F o u n d a t i o n s
o f
m e d i c a l c e l l b i o l o g y , v o l .
1 . J . A .
I . P r e s s ,
G r ee n wi c h , C o nn .
3 6 .
C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 1 .
A r c h a m o e b a e :
t h e a n c e s t r a l
e u k a r y -
o t e s ? B i o S y s t e m s
2 5 : 2 5 - 3 8 .
3 7 .
C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 1 .
C e l l
e v o l u t i o n ,
p . 2 7 1 - 3 0 4 .
I n
S .
Osawa
a n d T . H o n j o
( e d . ) , E v ol u t i o n o f l i f e . S p r i n g e r - V e r l a g ,
T o k y o .
3 8 . C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 9 1 . C e l l
d i v e r s i f i c a t i o n
i n h e t e r o t r o p h i c
f l a g e l l a t e s , p . 1 1 3 - 1 3 1 .
I n
D .
J . P a t t e r s o n a n d J . L a r s e n
( e d . ) ,
T h e
b i o l o g y o f f r e e - l i v i n g
h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s . C l a r e n d o n
P r e s s ,
O x f o r d .
3 8 a . C a v a l i e r - S m i t h ,
T .
1 9 9 1 .
I n t r o n
p h y l o g e n y : a new
h y p o t h e s i s .
T r e n d s
G e n e t .
7 : 1 4 5 - 1 4 8 .
3 9 .
C a v a U l r - S m i t h , T . 1 9 9 2 . T h e
n u m b e r o f s y m b i o t i c
o r i g i n s
o f
o r g a n e l l e s .
B i o S y s t e m s
2 8 : 9 1 - 1 0 6 .
4 0 .
C a v a s e r - S m i t h ,
T .
1 9 9 2 .
O r i g i n o f t h e
c y t o s k e l e t o n ,
p .
7 9 - 1 0 6 .
I n
H . H a r t m a n
a n d
K . M a t s u n o
( e d . ) , T h e o r i g i n a n d e v o l u t i o n
o f t h e c e l l . W o r l d
S c i e n t i f i c
P u b l i s h i n g ,
S i n g a p o r e .
4 0 a . C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 9 2 . O r i g i n s o f
s e c o n d a r y
m e t a b o l i s m , p .
6 4 - 8 7 . I n
D . J . C h a d w i c k a n d J . W h e l a n
( e d . ) ,
S e c o n d a r y
m e t a b o l i t e s : t h e i r f u n c t i o n a n d
e v o l u t i o n . W i l e y ,
C h i c h e s t e r .
4 0 b . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 2 .
B a c t e r i a a n d
e u k a r y o t e s .
N a t u r e
( L o n d o n ) 3 5 6 : 5 2 0 .
4 1 .
C a v a l i e r - S m i t h , T .
1 9 9 3 .
T h e
o r i g i n , l o s s e s
a n d g a i n s o f
c h l o -
r o p l a s t s ,
p .
2 9 1 - 3 4 9 .
I n
R .
A .
L e w i n
( e d . ) ,
O r i g i n s
o f
p l a s t i d s :
s y m b i o g e n e s i s ,
p r o c h l o r o p h y t e s , a n d t h e o r i g i n s o f c h l o r o -
p l a s t s .
C h a p m a n
H a l l , Ne w Y o r k .
4 1 a . C a v a l l e r - S m i t h ,
T . 1 9 9 3 .
E v o l u t i o n
o f
t h e
e u k a r y o t i c
g e n o m e ,
p .
3 3 3 - 3 8 5 .
I n
P . M .
A .
B r o d a , S .
0 .
O l i v e r ,
a n d
P . F . G .
S i m s
( e d . ) ,
T h e
e u k a r y o t i c
g e n o m e .
C a m b r i d g e U n i v e r s i t y
P r e s s ,
C a m b r i d g e .
4 2 .
C a v a l i e r - S m i t h , T . Z o o f l a g e l l a t e
p h y l o g e n y
a n d m e g a e v o l u -
t i o n . S u b m i t t e d
f o r p u b l i c a t i o n .
4 3 .
C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 3 . P e r c o l o z o a
a n d t h e s y m b i o t i c
o r i g i n
o f t h e m e t a k a r y o t e
c e l l ,
p . 3 9 9 - 4 0 6 . I n H .
I s h i k a w a ,
M .
I s h i d a ,
a n d
S . S a t o
( e d . ) ,
E n d o c y t o b i o l o g y V . T u b i n g e n
U n i v e r s i t y
P r e s s ,
T u b i n g e n ,
G e r m a n y .
4 4 .
C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 3 .
T h e p r o t o z o a n
p h y l u m
O p a l o z o a .
J .
E u k a r y o t i c
M i c r o b i o l .
4 0 : 6 0 9 - 6 1 5 .
4 5 .
C a v a l i e r - S m i t h ,
T . 1 9 9 3 .
E v o l u t i o n
a n d
d i v e r s i t y
o f
z o o f l a g e l -
l a t e s . J .
E u k a r y o t i c
M i c r o b i o l . 4 0 : 6 0 3 - 6 0 5 .
4 5 a . C a v a l l e r - S m i t h ,
T .
O r i g i n
a n d
r e l a t i o n s h i p s
o f
H a p t o p h y t a .
I n
J .
C . G r e e n
a n d B .
S .
C .
L e a d b e a t e r
( e d . ) ,
T h e
p r y n e s i o -
p h y t e
a l g a e , i n p r e s s . C l a r e n d o n
P r e s s ,
O x f o r d .
4 5 b . C a v a l l e r - S m i t h ,
T .
E u k a r y o t e s u p e r k i n g d o m s :
A r c h e z o a
a n d
M e t a k a r y o t a . B i o E s s a y s ,
i n p r e s s .
4 6 .
C a v a l i e r - S m i t h , T . , a n d J .
J .
L e e . 1 9 8 5 . P r o t o z o a a s
h o s t s
f o r
e n d o s y m b i o s e s
a n d
t h e
c o n v e r s i o n
o f
s y m b i o n t s
i n t o
o r -
g a n e l l e s .
J .
P r o t o z o o l .
3 2 : 3 7 6 - 3 7 9 ,
3 9 8 - 4 0 3 .
4 6 a . C e d h a g e n ,
T . , a n d
S . M a t t s o n .
1 9 9 2 .
S c h i z o c l a d u s
s u b l i t t o r a l i s
g e n . e t
s p . n . ( P r o t o z o a :
S a r c o d i n a :
S c h i z o c l a d e a
c l a s s i s N . )
f r o m t h e
S c a n d i n a v i a n
s u b l i t t o r a l .
S a r s i a
7 6 : 2 7 9 - 2 8 5 .
4 6 b . C h a n e y , W .
S . , H . S . C h i t t u m n , a n d
R L
S a m e l . 1 9 9 2 .
R i b o s o m e s f r o m t r i c h o m o n a d
p r o t o z o a
h a v e
p r o k a r y o t i c c h a r -
a c t e r i s t i c s .
I n t .
J . B i o c h e m .
2 4 : 1 1 2 5 - 1 1 3 3 .
4 7 .
C h r i s t e n , R,
A .
R a t t o ,
A .
B a r o i n ,
R .
P e r a s s o ,
K L
G .
G r e l l ,
a n d
A .
A d o u t t e . 1 9 9 1 . An
a n a l y s i s o f t h e
o r i g i n o f
m e t a z o a n s ,
u s i n g
c o m p a r i s o n
o f
p a r t i a l s e q u e n c e s o f
t h e 2 8 s RNA r e v e a l s a n
e a r l y e m e r g e n c e o f
t r i p l o b l a s t s .
EMBO
J .
1 0 : . 4 9 9 - 5 0 3 .
4 8 .
C o p e l a n d ,
H . F .
1 9 3 8 .
T h e k i n g d o m s
o f o r g a n i s m s . Q .
R e v .
B i o l .
1 3 : 3 8 3 - 4 2 0 .
4 9 .
C o p e l a n d , H . F . 1 9 4 7 .
P r o g r e s s r e p o r t
o n b a s i c
c l a s s i f i c a t i o n .
Am .
N a t . 8 1 : 3 4 0 - 3 6 1 .
5 0 .
C o p e l a n d , H . F .
1 9 5 6 . T h e
c l a s s i f i c a t i o n o f
l o w e r
o r g a n i s m s .
P a c i f i c
B o o k s ,
P a l o
A l t o ,
C a l i f .
5 1 .
C o r l i s s , J . 0 . 1 9 8 1 .
W h a t a r e t h e t a x o n o m i c
a n d
e v o l u t i o n a r y
r e l a t i o n s h i p s o f
t h e
P r o t o z o a t o t h e
P r o t i s t a ?
B i o S y s t e m s
1 4 : 4 4 5 - 4 5 9 .
5 2 .
C o r l i s s ,
J .
0 . 1 9 8 4 .
T h e k i n g d o m P r o t i s t a
a n d
i t s
4 5 p h y l a .
B i o S y s t e m s
1 7 : 8 7 - 1 2 6 .
5 2 a . C o r l i s s ,
J .
0 . 1 9 9 2 . S h o u l d
t h e r e b e a
s e p a r a t e c o d e o f
n o m e n c l a t u r e
f o r
t h e
p r o t i s t s ?
B i o S y s t e m s
2 8 : 1 - 1 4 .
5 3 .
d e B a r y , A . 1 8 8 7 .
C o m p a r a t i v e
m o r p h o l o g y a n d
b i o l o g y
o f
t h e
f u n g i ,
p i y c e t o z o a
a n d b a c t e r i a .
C l a r e n d o n P r e s s ,
O x f o r d .
5 3 a . D e s p o r t e s , I . , a n d
F . 0 .
P e r i d n s .
1 9 9 0 .
P h y l u m
P a r a m y x e a ,
p .
3 0 - 3 5 .
I n L .
M a r g u l i s , J . 0 . C o r l i s s ,
M . M e l k o n i a n ,
a n d
D .
J .
C h a p m a n
( e d . ) ,
H a n d b o o k
o f
P r o t o c t i s t a .
J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
MICROBIOL.
REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 39/42
KINGDOM
PROTOZOA
AND
I T S PHYLA
9 9 1
5 4 .
D o u g l a s , S . E .
1 9 9 2 . E u k a r y o t e - e u k a r y o t e
e n d o s y m b i o s e s :
i n s i g h t s
f r o m s t u d i e s o f a c r y p t o m o n a d a l g a . B i o S y s t e m s
2 8 : 5 7 - 6 8 .
5 4 a . D o u g l a s , S .
E . ,
C . A . M u r p h y , D .
F .
S p e n c e r , a n d M. W .
G r a y .
1 9 9 1 .
C r y p t o m o n a d
a l g ae a r e e v o l u t i o n a r y c h i m a e r a s o f
t w o
p h y l o g e n e t i c a l l y d i s t i n c t
u n i c e l l u l a r
e u k a r y o t e s . N at u r e ( Lo n -
d o n )
3 5 0 : 1 4 8 - 1 5 1 .
5 5 .
D u c k e t t , J . G .
1 9 8 8 . E l e c t r o n
m i c r o s c o p y i n
s y s t e m a t i c s :
g e n e s i s
a n d
r e v e l a t i o n s ,
p .
2 1 7 - 2 3 3 .
I n D . L .
Hawksworth
( e d . ) , P r o s p e c t s i n s y s t e m a t i c s . C l a r e n d o n
P r e s s ,
O x f o r d .
5 5 a . D y l e w s k i , D .
P . 1 9 9 0 .
P h y l u m
P l a s m o d i o p h o r o m y c o t a ,
p . 3 9 9 -
4 1 6 .
I n L . M a r g u l i s , J . 0 . C o r l i s s ,
M.
M e l k o n i a n , a n d
D . J .
C h a p m a n ( e d . ) ,
H a n d b o o k
o f P r o t o c t i s t a . J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
5 6 .
E d m a n , J . C . , J . A .
K o v a c s ,
H . M a s u r ,
D .
V .
S a n t i ,
H .
J .
E l w o o d ,
a n d M.
L .
S og i n . 1 9 8 8 . R i b o s o m a l
RNA s e q u e n c e
s h o w s
P n e u m o c y s t i s
c a r i n i i t o
b e a
member
o f
t h e
F u n g i .
N a t u r e ( L o n d o n )
3 3 4 : 5 1 9 - 5 2 2 .
5 7 .
E h r e n b e r g ,
C . G . 1 8 3 8 . D i e
I n f u s i o n s t h i e r s c h e n
a l s
v o l l k o m -
m e n e
O r g an i s m e n . V o s s, L e i p z i g ,
G e r m a n y .
5 8 .
F e b v r e , J .
1 9 9 0 .
P h y l u m A c t i n o p o d a : c l a s s
A c a n t h a r i a ,
p .
3 5 3 -3 7 9 . I n L .
M a r g u l i s , J . 0 . C o r l i s s ,
M.
M e l k o n i a n , a n d
D .
J .
C h a p m a n
( e d . ) ,
H a n d b o o k
o f P r o t o c t i s t a . J o n e s B a r t l e t t ,
B o s t o n .
5 9 .
F e b v r e - C h e v a l i e r , C .
1 9 9 0 .
P h y l u m A c t i n o p o d a : c l a s s H e l i o -
z o a ,
p .
3 4 7 - 3 6 2 .
I n
L . M a r g u l i s ,
J .
0 .
C o r l i s s ,
M. M e l k o n i a n ,
a n d
D .
J . Chapman ( e d . ) , Handbook o f P r o t o c t i s t a .
J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
6 0 .
F e n c h e l , T .
1 9 8 7 .
E c o l o g y o f p r o t o z o a . S p r i n g er - V er l a g , B e r -
l i n .
6 1 .
F e n c h e l , T . , a n d
D .
J .
P a t t e r s o n .
1 9 8 6 . P e r c o l o m o n a s
c o s m o -
p o l i t u s ( R u i n e n )
n .
g e n . ,
a n ew
t y p e
o f
f i l t e r f e e d i n g
f l a g e l l a t e
f r o m
m a r i n e
p l a n k t o n .
J . M a r . B i o l . A s s o c .
U .
K .
6 6 : 4 6 5 - 4 8 2 .
6 1 a . F e n s o m e , R . A . ,
F .
J .
R .
T a y l o r , G . N o r r i s , W . A .
S .
S e r g e a n t ,
D .
I . W h a r t o n ,
a n d G .
L . W i ll i a ms .
1 9 9 3 . A c l a s s i f i c a t i o n
o f
l i v i n g a n d
f o s s i l
d i n o f l a g e l l a t e s . M i c r o p a l e o n t o l o g y , S p e c i a l
P u b l i c a t i o n n o . 7 .
6 1 b . F e r a t , J . ,
a n d F .
M i c h e l .
1 9 9 3 .
G r o u p
I I
s e l f - s p l i c i n g
i n t r o n s i n
b a c t e r i a . N a t u r e
( L o n d o n )
3 6 4 : 3 5 8 - 3 6 1 .
6 1 c . F i n l a y ,
M . ,
a n d T .
F e n c h e l .
1 9 8 9 .
H y d r o g e n o s o m e s
i n some
a n a e r o b i c
p r o t o z o a
r e s e m b l e m i t o c h o n d r i a .
FEMS M i c r o b i o l .
L e t t . 6 5 : 3 1 1 - 3 1 4 .
6 1 d . F l a v i n ,
M . ,
a n d
T .
A .
N e r a d .
1 9 9 3 .
R e c l i n o m o n a s
a m e r i c a n a
N . G . , N . S p . ,
a n e w
f r e s h w a t e r h e t e r o t r o p h i c
f l a g e l l a t e .
J .
E u k a r y o t i c M i c r o b i o l .
4 0 : 1 7 2 - 1 7 9 .
6 2 .
F o i s s n e r ,
I . ,
a n d W . F o i s s n e r . 1 9 9 3 . R e v i s i o n
o f
t h e
f a m i l y
S p i r o n e m i d a e
D o f l e i n
( P r o t i s t a ,
H e m i m a s t i g o p h o r a ) ,
w i t h
d e -
s c r i p t i o n
o f t w o
n ew
s p e c i e s ,
S p i r o n e m a
t e r 7 i c o l a N .
S p .
a n d
S t e r e o n e m a
g e i s e n i
N . G. , N . Sp .
J .
E u k a r y o t i c
M i c r o b i o l .
4 0 : 4 2 2 - 4 3 8 .
6 3 .
F o i s s n e r , W . ,
H .
B l a t t e r e r ,
a n d I . F o i s s n e r . 1 9 8 8 .
T h e H e m i -
m a s t i g o p h o r a
( H e m i m a s t i x
a m p h i k i n e t a
n o v .
g e n . ,
n o v .
s p e c . ) ,
a
n e w
p r o t i s t a n p h y l u m
f r o m
G o n d w a n i a n
s o i l s . E u r .
J .
P r o t i s t o l . 2 3 : 3 6 1 - 3 8 3 .
6 3 a . F o i s s n e r , W . ,
a n d
I . F o i s s n e r . 1 9 8 4 .
F i r s t
r e c o r d
o f
a n
e c t o p a r -
a s i t i c
f l a g e l l a t e
on c i l i a t e s : a n
u l t r a s t r u c t u r a l
i n v e s t i g a t i o n
o f
t h e
m o r p h o l o g y
a n d
t h e mode
o f a t t a c h m e n t o f
S p i r o m o n a s
g o n d e n
n o v .
s p e c . ( Z o o m a s t i g o p h o r a , S p i r o m o n a d i d a e )
i n v a d -
i n g
t h e
p e l l i c l e
o f c i l i a t e s
o f t h e
g e n u s C o l p o d a
( C i l i o p h o r a ,
C o l p o d i d a e ) .
P r o t i s t o l o g i c a
2 0 : 6 3 5 - 6 4 8 .
6 3 b . G a l l ,
J . G .
( e d . ) .
1 9 8 6 . M o l e c u l a r
b i o l o g y
o f
c i l i a t e d
p r o t o z o a .
A c a d e m i c
P r e s s ,
I n c . ,
Ne w Y o r k .
6 4 .
G i b b s ,
S .
P . 1 9 7 8 . T h e
c h l o r o p l a s t s
o f
E u g l e n a ma y
h a v e
e v o l v e d
f r o m
s y m b i o t i c
g r e e n a l g a e .
C a n .
J .
B o t .
5 6 : 2 8 8 3 -
2 8 8 9 .
6 4 a . G i b b s ,
S .
P .
1 9 9 3 .
T h e e v o l u t i o n
o f
a l g a l
c h l o r o p l a s t s ,
p .
1 0 7 - 1 2 1 .
I n
R . A . L e w i n
( e d . ) ,
O r i g i n s
o f
p l a s t i d s : s y m b i o g e n -
e s i s ,
p r o c h l o r o p h y t e s ,
a n d
t h e
o r i g i n s
o f
c h l o r o p l a s t s . C h a p -
m a n
H a l l ,
Ne w Y o r k .
6 5 .
G i c q u a u d ,
C . R .
1 9 7 9 .
E t u d e
d e l ' u l t r a s t r u c t u r e
d u
n o y a u
e t d e
l a
m i t o s e
d e E n t a m o e b a
h i s t o l y t i c a .
B i o l .
C e l l .
3 5 : 3 0 5 - 3 1 2 .
6 6 .
G l a u e r t ,
A . M. 1 9 6 2 . A
s u r v e y
o f
e m b e d d i n g
m e d i a f o r
e l e c t r o n
m i c r o s c o p y .
J .
R .
M i c r o s c . S o c . 5 3 :2 69 - 27 7.
6 6 a . G r a y ,
M. W . 1 9 9 2 .
T h e e n d o s y m b i o n t h y p o t h e s i s r e v i s i t e d .
I n t . R e v .
C y t o l .
1 4 1 : 2 3 3 - 3 5 7 .
6 6 b . G r e l l ,
K .
G .
1 9 9 1 .
C o r a l l o m y x a
n i p p o n i c a
n . s p . a n d t h e
p h y l o g e n y
o f
p l a s m o d i a l p r o t i s t s .
A r c h . P r o t i s t e n k d .
1 4 0 : 3 0 7 -
3 2 0 .
6 7 .
H a e c k e l ,
E .
1 8 6 6 .
G e n e r e l l e M o r p h o l o g i e
d e r
O r g a n i s m e n .
R e i m e r ,
B e r l i n .
6 8 .
H a e c k e l ,
E . 1 8 7 6 . T h e
h i s t o r y
o f
c r e a t i o n ,
3 r d
e d .
K e g a n , P a u l ,
T r e n c h
C o . ,
L o n d o n .
6 8 a . H a s e g a w a , M . ,
T .
H a s h i m o t o , J . A d a c h i ,
N .
I w a b e ,
a n d
T .
M i y a t a .
1 9 9 2 .
E a rl y d i v er g e nc es
i n t h e
e v o l u t i o n o f
e u k a r y -
o t e s : a n c i e n t
d i v e r g e n c e
o f E n t a m o e b a t h a t l a c k s m i t o c h o n d r i a
r e v e a l e d
b y p r o t e i n
s e q u e n c e
d a t a . J .
M o l . E v o l . 3 6 : 3 8 0 - 3 8 8 .
6 9 .
H e n n i g ,
W . 1 9 6 6 .
P h y l o g e n e t i c s y s t e m a t i c s . U n i v e r s i t y
o f
I l l i n o i s
P r e s s ,
U r b a n a .
6 9 a . H e y w o o d ,
P . 1 98 7 .
S t r u c t u r e ,
f u n c t i o n
a n d
t e r m i n o l o g y
o f
m i c r o t u b u l e - a n d
m i c r o f i l a m e n t - c o n t a i n i n g s t r u c t u r e s .
C e l l
B i o l .
I n t .
R e p .
1 1 : 8 3 7 - 8 4 7 .
7 0 .
H i b b e r d ,
D .
J .
1 9 8 5 . O b se r v a t i o ns o n
t h e u l t r a s t r u c t u r e o f n e w
s p e c i e s
o f
P s e u d o d e n d r o m o n a s
B o u r r e l l y
( P .
o p e r c i l i f e r a
a n d
P .
i n s i g n i s )
a n d
C y a t h o b o d o
P e t e r s e n a n d H a n s e n
( C .
p e l t a t u s
a n d C .
g e m m a t u s ) ,
P s e u d o d e n d r o m o n a d i d a
o r d . n o v .
A r c h .
P r o t i s t e n k d . 1 2 9 : 3 - 1 1 .
7 1 .
H i b b e r d ,
D .
J . ,
a n d
R .
E . N o r r i s .
1 9 8 4 .
C y t o l o g y
a n d u l t r a -
s t r u c t u r e o f
C h l o r a r a c h n i o n
r e p t a n s ( C h l o r a r a c h n i o p h y t a
d i v i -
s i o
n o v a ,
C h l o r a r a c h n i o p h y c e a e
c l a s s i s
n o v a ) .
J .
P h y c o l .
2 0 :
3 1 0 - 3 3 0 .
7 1 a . H i g g i n s , D . ,
a n d P .
S h a r p .
1 9 8 9 . F a s t a n d s e n s i t i v e
m u l t i p l e
s e q u e n c e
a l i g n m e n t s
on a
m i c r o c o m p u t e r . C o m p u t .
A p p l .
B i o s c i . 5 : 1 5 1 - 1 5 3 .
7 2 .
H o g g ,
J .
1 8 6 0 .
On
t h e d i s t i n c t i o n s o f a
p l a n t
a n d a n
a n i m a l ,
a n d
on a f o u r t h
k i n g d o m
o f
n a t u r e . Ne w
P h i l o s . J .
( E d i n b u r g h )
1 2 ( N . S . ) : 2 1 6 - 2 2 5 .
7 3 .
H o l l a nd e , A . , J . C a c h o n ,
a n d M.
C a c h o n .
1 9 7 0 .
La
s i g n i f i c a t i o n
d e
l a
m e m b r a n e
c a p s u l a i r e
d e s
r a d i o l a i r e s
e t s e s
r a p p o r t s
a v e c
l a
p l a s m a l e m m e
e t
l e s m e m b r a n e s
d u
r e t i c u l u m
e n d o p l a s -
m i q u e . A f f i n i t e s
e n t r e
R a d i o l a i r e s ,
H 6 l i o z o a i r e s
e t
P e r i d i n i e n s .
P r o t i s t o l o g i c a
6 : 3 1 1 - 3 1 8 .
7 4 .
I s h i h a r a , R . ,
a n d
Y .
H a y a s h i .
1 9 6 8 .
Some
p r o p e r t i e s
o f
r i b o -
somes
f r o m
t h e
s p o r o p l a s m
o f Nosema
b o m b y c i s .
J . I n v e r t .
P a t h o l . 1 1 : 3 7 7 - 3 8 5 .
7 5 .
I w a b e ,
N . ,
K .
K u m a ,
M.
H a s e g a w a ,
S .
O s a w a ,
a n d
T .
M i y a t a .
1 9 8 9 .
E v o l u t i o n a r y
r e l a t i o n s h i p
o f
A r c h a e b a c t e r i a ,
E u b a c t e r i a
a n d
E u k a r y o t e s
i n f e r r e d
f r o m
p h y l o g e n e t i c
t r e e s o f
d u p l i c a t e d
g e n e s .
P r o c .
N a t l .
A c a d .
S c i .
USA
8 6 : 9 3 5 5 - 9 3 5 9 .
7 5 a . J a m e s - C l a r k ,
H . 1 8 6 6 . N o t e on t h e I n f u s o r i a
F l a g e l l a t a
a n d t h e
S p o n g i a e
C i l i a t a e .
Am .
J . S c i . 1 : 1 1 3 - 1 1 4 .
7 5 b . J a m e s - C l a r k ,
H .
1 8 6 8 .
On
t h e
S p o n g i a e
C i l i a t a e
a s I n f u s o r i a
F l a g e l l a t a ;
o r
o b s e r v a t i o n s on t h e
s t r u c t u r e ,
a n i m a l i t y ,
a n d
r e l a t i o n s h i p
o f
L e u c o s o l e n i a
b o t r y o i d e s
B o w e r b a n k .
Mem.
B o s t .
S oc . N at . H i s t . 1 : 3 0 5 - 3 4 0 .
7 6 .
J e f f r e y ,
C . 1 9 7 1 .
T h a l l o p h y t e s
a n d
k i n g d o m s - a
c r i t i q u e .
K e w
B u l l .
2 5 : 2 9 1 - 2 9 9 .
7 7 .
J e f f r e y ,
C . 1 9 8 2 .
K i n g d o m s ,
c o d e s a n d c l a s s i f i c a t i o n s . K e w
B u l l . 3 7 : 4 0 3 - 4 1 6 .
7 8 .
J o h n s o n , A . ,
A .
A d o u t t e ,
D . H .
L y n n ,
a n d T . C a v a l i e r - S m i t h .
1 9 9 0 .
P h y l o g e n y
a n d
e v o l u t i o n
o f
P r o t o z o a . Z o o l .
S c i .
7 ( S u p p l . ) : 1 7 8 - 1 8 8 .
7 8 a . J o h n s o n ,
P .
J . ,
C . E .
D ' O l i v e r i r a ,
T . E .
G o r r e l l ,
a n d M.
M u l l e r .
1 9 9 0 .
M o l e c u l a r
a n a l y s i s
o f
t h e
h y d r o g e n o s o m a l
f e r r e d o x i n
o f
t h e a n a e r o b i c
p r o t i s t
T r i c h o m o n a s
v a g i n a l i s .
P r o c . N a t l . A c a d .
S c i .
USA 8 7 : 6 0 9 7 - 6 1 0 1 .
7 8 b . K a r p o v ,
S .
A . 1 9 9 0 .
S y s t e m
o f
P r o t i s t a .
B i o l .
N a u c h . I s s l e d .
I n s t . ,
O m s k ,
R u s s i a .
( I n
R u s si a n w i t h
E n g l i s h
s u m m a r y . )
7 9 .
K a r p o v ,
S .
A . ,
a n d B . F . Z h u k o v .
1 9 8 0 .
R o s t r o m o n a s
a p p l a -
n a t a
g e n .
e t
s p .
n .
( Z o o m a s t i g o p h o r e a , P r o t o z o a ) ,
a
new
r e p r e s e n t a t i v e
o f f r e s h w a t e r f au n a .
Z o o l .
Z h .
5 9 : 1 7 3 3 - 1 7 3 5 .
7 9 a . K e l l e r , G . - A . ,
S .
K r i s a n s ,
S .
J .
G o u l d ,
J .
M.
S o m m e r ,
C .
C .
W a n g ,
W .
S c h l i e b s ,
W .
K u n a u ,
S .
B r o d y ,
a n d
S .
S u b r a m a n i .
1 9 9 1 .
E v o l u t i o n a r y
c o n s e r v a t i o n
o f a
m i c r o b o d y t a r g e t i n g
s i g n a l
t h a t
t a r g e t s p r o t e i n s
t o
p e r o x i s o m e s , g l y o x y s o m e s
a n d
g l y c o s o m e s .
J . C e l l
B i o l .
1 1 4 : 8 9 3 - 9 0 4 .
8 0 .
K i e s ,
L . ,
a n d
B .
P . K r e m e r .
1 9 9 0 .
P h y l u m
G l a u c o c y s t o p h y t a ,
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 40/42
9 9 2
CAVALIER-SMITH
p .
1 5 2 - 1 6 6 . I n
L . M a r g u l i s ,
J . 0 .
C o r l i s s ,
M . M e l k o n i a n ,
a n d
D .
J .
Chapman ( e d . ) ,
H a n d b o o k
o f P r o t o c t i s t a . J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
8 1 .
K i v i c ,
P . A . ,
a n d
P . L .
W a l n e .
1 9 8 4 .
An
e v a l u a t i o n
o f a p o s s i b l e
p h y l o g e n e t i c
r e l a t i o n s h i p
b e t w e e n
t h e
E u g l e n o p h y t a
a n d
K i -
n e t o p l a s t i d a .
O r i g i n s
L i f e
1 3 : 2 6 9 - 2 8 8 .
8 1 a . K r i s t i a n s e n ,
J .
1 9 9 3 . T h e
t n d e n t a t a p a r a s i t e o f
M a l l o m o n a s
t e i l i n g i i
( S y n u r o p h y c e a e ) - a new
d i n o p h y t e ? - o r
w h a t ? A r c h .
P r o t i s t e n k d .
1 4 3 : 1 9 5 - 2 1 4 .
8 1 b . K r y l o v ,
M. V . ,
A . A .
D o b r o v o i s k y ,
I .
V . I s s i ,
V . I .
M i c h a l e v i c h ,
C .
A . P o d l i p a e v ,
V .
V .
R e s h e t n y a k ,
L . I . S e r a v i n ,
V . I .
S t a r o b o g a t o v ,
C .
C .
S h u l m a n ,
a n d A .
V .
Y a n k o v s k y .
1 9 8 0 .
Ne w
a d v a n c e s
i n
t h e
s y s t e m
o f l o w e r o r g a n i s m s .
A c a d .
N a u k . SSSR
Z o o l .
I n s t . T r . 9 4 : 1 2 2 - 1 3 2 .
8 1 c . L a r s e n ,
J . ,
a n d
D .
J .
P a t t e r s o n .
1 9 9 1 . T h e
d i v e r s i t y
o f h e t e r o -
t r o p h i c
e u g l e n i d s ,
p .
2 0 5 - 2 1 7 .
I n
D . J .
P a t t e r s o n
a n d J .
L a r s e n
( e d . ) ,
T h e
b i o l o g y
o f
f r e e - l i v i n g
h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s .
C l a r -
e n d o n
P r e s s ,
O x f o r d .
8 1 d . L a r s s o n ,
R . 1 9 8 6 . U l t r a s t r u c t u r e ,
f u n c t i o n ,
a n d
c l a s s i f i c a t i o n
o f
m i c r o s p o r i d i a .
P r o g .
P r o t i s t o l .
1 : 3 2 5 - 3 9 0 .
8 2 .
L e e , J . J .
1 9 9 0 .
P h y l u m G r a n u l o r e t i c u l o s a
( F o r a m i n i f e r a ) ,
p .
5 2 4 - 5 4 8 .
I n L . M a r g u l i s ,
J .
0 . C o r l i s s , M.
M e l k o n i a n ,
a n d
D .
J .
C h a p m a n
( e d . ) ,
H a n d b o o k
o f
P r o t o c t i s t a . J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
8 3 .
L e e ,
J .
J . ,
S .
H . H u t n er , a n d
E .
C . B o v e e
( e d . ) .
1 9 8 5 . I l l u s t r a t e d
g u i d e
t o t h e
p r o t o z o a .
S o c i e t y o f p r o t o z o o l o g i s t s .
A l l e n
P r e s s ,
L a w r e n c e ,
K a n s .
8 4 . L e e ,
R . , a n d
P .
K u g r e n s .
1 9 9 1 .
K a t a b l e p h a r i s
o v a l i s ,
a c o l o u r -
l e s s f l a g e l l a t e
w i t h i n t e r e s t i n g
c y t o l o g i c a l
c h a r a c t e r i s t i c s . J .
P h y c o l .
2 7 : 5 0 5 - 5 1 3 .
8 4 a . L e e ,
R . ,
a n d
P . K u g r e n s .
1 9 9 2 .
R e l a t i o n s h i p
b e t w e e n
t h e
f l a g e l l a t e s
a n d
t h e
c i l i a t e s . M i c r o b i o l .
R e v . 5 6 : 5 2 9 - 5 4 2 .
8 4 b . L e e ,
R .
E . ,
C . M i l l e r - H u g h e s ,
a n d
P . K u g r e n s .
1 9 9 3 .
U l t r a -
s t r u c t u r e
o f
m i t o s i s a n d
c y t o k i n e s i s
i n t h e c o l o r l e s s
f l a g e l l a t e
K a t a b l e p h a r i s
o v a l i s S k u j a .
J .
E u k a r y o t i c
M i c r o b i o l .
4 0 : 3 7 7 -
3 8 3 .
8 5 .
L e e d a l e ,
G . F .
1 9 6 7 .
E u g l e n o i d f l a g e l l a t e s .
P r e n t i c e - H a l l ,
E n -
g l e w o o d C l i f f s ,
N . J .
8 6 .
L e e d a l e ,
G . F .
1 9 7 4 .
Ho w
m a n y
a r e t h e
k i n g d o m s
o f o r g a n -
i s m s ?
Taxon
3 2 : 2 6 1 - 2 7 0 .
8 6 a . L e i p e ,
D .
L . , J .
H . G u nd e r s o n,
T .
A .
N e r a d ,
a n d
M. L . S o g i n .
1 9 9 3 .
S m a l l s u b u n i t r i b o s o m a l RNA
o f
H e x a m i t a
i n f l a t a
a n d
t h e
q u e s t
f o r t h e
f i r s t
b r a n c h
i n t h e
e u k a r y o t i c
t r e e .
M o l .
B i o c h e m .
P a r a s i t o l .
5 9 : 4 1 - 4 8 .
8 7 . L e n a e r s ,
G . , C . S c h o l i n ,
Y . B h a u d ,
D .
S a i n t - H i l a i r e , a n d
M.
H e r z o g .
1 9 9 1 . A
m o l e c u l a r
p h y l o g e n y o f
d i n o f l a g e l l a t e
p r o t i s t s
( P y r r h o p h y t a )
i n f e r r e d f r o m
t h e
s e q u e n c e
o f 2 4 S rRNA
d i v e r -
g e n t
d o m a i n s
D l a n d
D 8 .
J . M o l .
E v o l .
3 2 : 5 3 - 6 3 .
8 8 .
L e v i n e ,
N .
D .
1 9 8 5 .
P h y l u m
I I .
A p i c o m p l e x a
L e v i n e ,
1 9 7 0 , p .
3 2 2 - 3 7 4 .
I n J . J .
L e e , S .
H .
H u t n e r ,
a n d
E .
C .
B o v e e ( e d . ) ,
I l l u s t r a t e d g u i d e
t o
t h e
p r o t o z o a .
S o c i e t y
o f p r o t o z o o l o g i s t s .
A l l e n P r e s s ,
L a w r e n c e , K an s .
8 9 . L e v i n e ,
N . D . , J . 0 .
C o r l i s s ,
F .
E . G .
C o x ,
G .
D e r o u x , J . G r a i n ,
B . M. H o n i g b e r g ,
G .
F . L e e d a l e , A .
R . L o e b l i c h
I I I , J . L o m ,
D .
L y n n ,
E . G . M e r i n f e l d ,
F . C .
P a g e , G . P o l j a n s k y ,
V . S p r ag u e,
J .
V a v r a ,
a n d
F .
G .
W a l l a c e .
1 9 8 0 . A n e w l y
r e v i s e d c l a s s i f i c a t i o n
o f
t h e
p r o t o z o a .
J . P r o t o z o o l .
2 7 : 3 7 - 5 8 .
9 0 .
L i p s c o m b ,
D .
1 9 9 1 .
B r o a d c l a s s i f i c a t i o n :
t h e k i n g d o m s
a n d t h e
p r o t o z o a ,
p .
8 1 - 1 3 6 .
I n
J .
P .
K r e i e r a n d
J .
R .
B a k e r
( e d . ) ,
P a r a s i t i c
p r o t o z o a ,
2 n d e d . ,
v o l . 1 . A c a d e m i c
P r e s s , I n c . ,
S a n
D i e g o ,
C a l i f .
9 1 .
L o m , J .
1 9 9 0 . P h y l u m
M y x o z o a ,
p . 3 6 -5 1 . I n L .
M a r g u l i s ,
J . 0 .
C o r l i s s ,
M. M e l k o n i a n ,
a n d D . J . C h a p m a n ,
( e d . ) ,
Handbook
o f P r o t o c t i s t a . J o n e s B a r t l e t t ,
B o s t o n .
9 1 a . L u t h e r ,
A .
1 8 9 9 . U e b e r
C h l o r o s a c c u s ,
e i n e n e u e
G a t t u n g
d e r
S u s s w a s s e r a l g e n . B i h a n g
K .
S v e n .
V e t e n s k .
A c a d .
H a n d l i n g a r
2 4 ( 1 1 1 ,
1 3 ) : 1 - 2 2 .
9 2 .
L y n n ,
D . H . ,
a n d E . B . S m a l l .
1 9 9 0 . P h y l u m
C i l i o p h o r a , p .
4 9 8 - 5 2 3 .
I n L .
M a r g u l i s ,
J . 0 .
C o r l i s s ,
M. M e l k o n i a n ,
a n d D .
J .
C h a p m a n
( e d . ) ,
H a n d b o o k
o f
P r o t o c t i s t a . J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
9 2 a . M a i e r ,
U .
G .
1 9 9 2 . T h e f o u r g e n o m e s
o f t h e
a l g a P y r e n o m o n a s
s a l i n a
( C r y p t o p h y t a ) .
B i o S y s t e m s
2 8 : 6 9 - 7 3 .
9 3 .
M a i e r ,
U .
G . , C . J .
B .
H o f i n a n n ,
S .
E s c h b a c h ,
J .
W o l t e r s , a n d
G . L. I g l o i .
1 9 9 1 . D e m o n s t r a t i o n
o f n u c l e o m o r p h - e n c o d e d
e u k a r y o t i c
s m a l l
r i b o s o m a l
RNA i n
c r y p t o m o n a d s .
M o l .
G e n .
G e n e t . 2 3 0 : 1 5 5 - 1 6 0 .
9 4 . M a n o d o n ,
A . , a n d
A . R .
G r o s s m a n .
1 9 9 0 . S e q u e n c e
h o m o l o g y
b e t w e e n l i g h t
h a r v e s t i n g
p o l y p e p t i d e s
o f
p l a n t s
a n d t h e d i a t o m
P h a e o d a c t y l u m
t r i c o r n u t u m ,
p . 5 4 1 - 5 4 4 .
I n M .
B a l t s c h e f f s k y
( e d . ) ,
C u r r e n t
r e s e a r c h
i n
p h o t o s y n t h e s i s ,
v o l .
3 .
K l u w e r ,
D o r d r e c h t ,
T h e
N e t h e r l a n d s .
9 4 a . M a r c h a n t ,
H . J . ,
a n d H . A .
T h o m s e n .
P r y m n e s i o p h y t e s
i n
p o l a r
w a t e r s .
I n J . C .
G r e e n
a n d B .
S .
C .
L e a d b e a t e r
( e d . ) ,
T h e
p r y m n e s i o p h y t e
a l g a e , i n
p r e s s .
C l a r e n d o n P r e s s ,
O x f o r d .
9 5 .
M a r g u l i s ,
L . 1 9 7 1 . W h i t t a k e r ' s
f i v e k i n g d o m s
o f
o r g a n i s m s :
m i n o r
r e v i s i o n s s u g g e s t e d
b y
c o n s i d e r a t i o n s
o f
t h e o r i g i n o f
m i t o s i s .
E v o l u t i o n
2 5 : 2 4 2 - 2 4 5 .
9 6 .
M a r g u l i s ,
L . 1 9 7 4 .
F i v e - k i n g d o m
c l a s s i f i c a t i o n
a n d
t h e o r i g i n
a n d e v o l u t i o n
o f
c e l l s .
E v o l .
B i o l . 7 : 4 5 - 7 8 .
9 7 .
M a r g u l i s , L . 1 9 8 1 .
S y m b i o s i s i n
c e l l e v o l u t i o n .
F r e e m an , S a n
F r a n c i s c o .
9 8 .
M a r g u l i s ,
L . ,
J .
0 . C o r l i s s ,
M.
M e l k o n i a n ,
a n d D . J .
Chapman
( e d . ) .
1 9 9 0 .
H a n d b o o k
o f
P r o t o c t i s t a .
J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s -
t o n .
9 9 .
M a r g u l i s ,
L . , a n d K .
V . S c h w a r t z .
1 9 8 8 .
F i v e
k i n g d o m s , 2 n d
e d . F r e e m a n , Ne w
Y o r k .
9 9 a . M a r v i n - S i k k e m a ,
F .
D . ,
M.
N . K r a a k ,
M.
V e e n h u i s ,
J .
C .
G o t t s c h a l ,
a n d
R . A .
P r i n s . 1 9 9 3 . T h e
h y d r o g e n o s o m a l
e n z y m e
h y d r o g e n a s e
f r o m t h e
a n a e r o b i c
f u n g u s
N e o c a l l i m a s t i x
s p .
L2
i s r e c o g n i z e d
b y
a n t i b o d i e s ,
d i r e c t e d
a g a i n s t t h e
C - t e r m i n a l
m i c r o b o d y
p r o t e i n
t a r g e t i n g
s i g n a l S K L .
E u r .
J . C e l l
B i o l .
6 1 : 8 6 - 9 1 .
9 9 b . M c F a d d e n ,
G . 1 9 9 3 . T h e
o r i g i n o f
t h e c r y p t o m o n a d
c e l l .
A d v .
B o t .
R e s .
3 1 : 1 0 0 - 1 2 1 .
9 9 c . M c F a d d e n ,
G . ,
P .
R .
G i l s o n ,
C . J . B . H o f b n a n n ,
G . J .
A d c o c k ,
a n d
U . - G . M a i e r .
D o u b l e
e n d o s y m b i o s i s
c r e a t e d
p h o t o s y n -
t h e t i c a m o e b a e .
S u b m i t t e d
f o r p u b l i c a t i o n .
9 9 d . M e d l i n ,
L . , H . J .
E l w o o d , S . S t i c k e l ,
a n d
M. L .
S o g i n .
1 9 8 9 .
T h e c h a r a c t e r i z a t i o n
o f
e n z y m a t i c a l l y - a m p l i f i e d
e u k a r y o t i c
1 6 s - l i k e rRNA
c o d i n g
r e g i o n s . G e n e
7 1 : 4 9 1 - 4 9 9 .
1 0 0 .
M e l k o n i a n , M.
1 9 9 0 . P h y l u m
C h l o r o p h y t a :
c l a s s P r a s i n o -
p h y c e a e ,
p .
6 0 0 - 6 0 7 .
I n
L .
M a r g u l i s ,
J .
0 . C o r l i s s , M.
M e l k o -
n i a n , a n d
D . J . C h a p m a n
( e d . ) , H a n d b o o k o f
P r o t o c t i s t a .
J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
1 0 0 a . M o e s t r u p ,
0 . , a n d
R . A .
A n d e r s e n . 1 9 9 1 .
O r g a n i z a t i o n
o f
h e t e r o t r o p h i c
h e t e r o k o n t s , p .
3 3 3 - 3 6 0 . I n
D .
J .
P a t t e r s o n
a n d
J .
L a r s e n ( e d . ) ,
T h e b i o l o g y
o f f r e e - l i v i n g
h e t e r o t r o p h i c
f l a g e l -
l a t e s .
C l a r e n d o n
P r e s s , O x f o r d .
1 0 1 . M 6 h n ,
E . 1 9 8 4 . S y s t e m
u n d P h y l o g e n i e
d e r L e b e w e s e n ,
B a n d
1 .
S c h w e i t z e r b a r t ' s c h e
V e r l a g ,
S t u t t g a r t ,
G e r m a n y .
1 0 2 . M o o r e ,
R . C .
1 9 5 4 . K i n g d o m
o f
o r g a n i s m s n a m e d
P r o t i s t a .
J .
P a l e o n t o l .
2 8 : 5 8 8 - 5 9 8 .
1 0 2 a . M o r d e n ,
C .
W . , C .
F .
D e h w i c h e ,
M.
K u b s e l ,
a n d J .
D . P a l m e r .
1 9 9 2 . G e n e
p h y l o g e n i e s
a n d
t h e
e n d o s y m b i o t i c
o r i g i n o f p l a s -
t i d s .
B i o S y s t e m s
2 8 : 7 5 - 9 0 .
1 0 2 b . M u c h a l ,
U . S . ,
a n d S . D .
S c h w a r t z b a c h .
1 9 9 2 . C h a r a c t e r i z a t i o n
o f
a E u g l e n a
g e n e
e n c o d i n g a p o l y p r o t e i n
p r e c u r s o r
t o
t h e
l i g h t - h a r v e s t i n g
c h l o r o p h y l l
a / b - b i n d i n g
p r o t e i n
o f
p h o t o s y s -
t e m
I I . P l a n t
M o l .
B i o l .
1 8 : 2 8 7 - 2 9 9 .
1 0 3 . M u l l e r ,
M. 1 9 9 2 . E n e r g y
m e t a b o l i s m o f
a n c e s t r a l
e u k a r y o t e s :
a
h y p o t h e s i s b a s e d
o n
t h e
b i o c h e m i s t r y
o f
a m i t o c h o n d r i a t e
p a r -
a s i t i c p r o t i s t s .
B i o S y s t e m s
2 8 : 3 3 - 4 0 .
1 0 3 a . M f l l e r ,
0 . 1 7 8 6 .
A n i m a l c u l a i n f u s o r i a f l u v i a t i l i a
e t
m a r i n a .
H a v n i a e e t
L i p s i a e .
1 0 4 . M y l n i o w v ,
A . P .
1 9 9 0 . C h a r a c t e r i s t i c
f e a t u r e s o f t h e
u l t r a s t r u c -
t u r e
o f
c o l o u r l e s s f l a g e l l a t e
H e t e r o m i t a
s p . C y t o l o g i a
3 2 : 5 6 7 -
5 7 1 .
1 0 4 a . M y l n i k o v ,
A .
P . 1 9 9 1 . T h e
u l t r a s t r u c t u r e
a n d b i o l o g y
o f s o m e
r e p r e s e n t a t i v e s
o f o r d e r
S p i r o m o n a d i d a
( p r o t o z o a ) .
Z o o l . Z h .
7 0 : 5 - 1 5 .
1 0 5 .
O ' K e l l y ,
C .
J .
1 9 9 2 . F l a g e l l a r
a p p a r a t u s
a r c h i t e c t u r e
a n d t h e
p h y l o g e n y
o f
g r e e n
a l g a e : c h l o r o p h y t e s ,
e u g l e n o i d s ,
g l a u -
c o p h y t e s ,
p .
3 1 5 - 3 4 5 .
I n
D .
M e n z e l
( e d . ) ,
C y t o s k e l e t o n
o f t h e
a l g a e .
CRC P r e s s , B o c a R a t o n ,
F l a .
1 0 6 . O ' K e l l y ,
C . J . 1 9 9 3 . T h e
j a k o b i d
f l a g e l l a t e s :
s t r u c t u r a l
f e a t u r e s
MICROBIOL. REV.
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 41/42
KINGDOM PROTOZOA AND
IT S
PHYLA
993
o f
J a k o b a ,
R e c l i n o m o n a s
a n d
H i s t i o n a
a n d
i m p l i c a t i o n s
f o r
t h e
e a r l y
d i v e r s i f i c a t i o n o f
e u k a r y o t e s .
J .
E u k a r y o t i c
M i c r o b i o l .
4 0 : 6 2 7 - 6 3 6 .
1 0 6 a . O ' K e l l y ,
C .
J . , a n d C .
B i l l a r d .
U n p u b l i s h e d .
1 0 7 .
O w e n ,
R . 1 8 5 8 .
P a l a e o n t o l o g y , p . 9 1 - 1 7 6 .
I n
T . S . T r a i l l ( e d . ) ,
E n c y c l o p e d i a B r i t a n n i c a , 8 t h e d . , v o l .
1 7 .
B l a c k , E d i n b u r g h .
1 0 8 .
O w e n ,
R .
1 8 5 9 .
P al a eo n t o lo g y . B la c k ,
E d i n b u r g h .
1 0 9 . P a g e , F . C .
1 9 8 7 . T h e
c l a s s i f i c a t i o n
o f
' n a k e d ' a m o e b a e ( P h y -
l u m
R h i z o p o d a ) . A r c h .
P r o t i s t e n k d .
1 3 3 : 1 9 9 - 2 1 7 .
1 1 0 .
P a g e ,
F . C . , a n d R . L . B la nt o n. 1 9 8 5 . T h e H e t e r o l o b o s e a
( S a r c o d i n a : R h i z o p o d a ) ,
a n ew c l a s s
u n i t i n g
t h e
S c h i z o p y -
r e n i d a a n d t h e A c r a s i d a e ( A c r a s i d a ) .
P r o t i s t o l o g i c a
2 1 : 1 2 1 -
1 3 2 .
1 1 0 a . P a l m e r , J . D .
1 9 9 3 . A
g e n e t i c
r a i n b o w o f
p l a s t i d s .
N a t u r e
( L o n d o n )
3 6 4 : 7 6 2 - 7 6 3 .
1 1 1 . P a t t e r s o n , C . 1 9 8 0 .
C l a d i s t i c s .
B i o l o g i s t
2 7 : 2 3 4 - 2 4 0 .
1 1 2 .
P a t t e r s o n ,
D .
J . 1 9 8 5 .
T h e f i n e
s t r u c t u r e o f
O p a l i n a
r a n a r u m
( f a m i l y O p a l i n i d a e ) ; o p a l i n i d
p h y l o g e n y
a n d
c l a s s i f i c a t i o n .
P r o -
t i s t o l o g i c a 2 1 : 4 1 3 - 4 2 8 .
1 1 3 . P a t t e r s o n , D .
J .
1 9 8 8 . T h e e v o l u t i o n o f P r o t o z o a .
Mem. I n s t .
O s w a l d o C r u z
8 3 ( S u p p l . 1 ) : 5 8 0 - 6 0 0 .
1 1 3 a . P a t t e r s o n ,
D .
J . 1 9 8 9 .
S t r a m e n o p i l e s : c h r o m o p h y t e s
f r o m a
p r o t i s t a n
p e r s p e c t i v e ,
p .
3 5 7 - 3 7 9 .
I n
J . C . G r e e n ,
B . S .
C .
L e a d b e a t e r ,
a n d
W .
C .
D i v e r
( e d . ) ,
T h e
c h r o m o p h y t e
a l g a e :
p r o b l e m s
a n d
p e r s p e c t i v e s .
C l a r e n d o n
P r e s s ,
O x f o r d .
1 1 4 .
P a t t e r s o n ,
D .
J .
1 9 9 0 .
J a k o b a
l i b e r a
( R u i n e n ,
1 9 3 8 ) , a h e t e r o -
t r o p h i c
f l a g e l l a t e
f r o m
d e e p
o c e a n i c
s e d i m e n t s . M a r . B i o l .
A s s o c .
U .
K .
7 0 : 3 8 1 - 3 9 3 .
1 1 4 a . P a t t e r s o n , D .
J .
1 9 9 3 .
T h e c u r r e n t
s t a t u s o f t h e f r e e - l i v i n g
h e t e r o t r o p h i c
f l a g e l l a t e s .
J .
E u k a r y o t i c
M i c r o b i o l . 4 0 : 6 0 6 - 6 0 9 .
1 1 5 . P a t t e r s o n , D . J . ,
a n d
T .
F e n c h e l . 1 9 9 0 .
M a s s i s t e r i a m a r i n a
L a r s e n P a t t e r s o n
1 9 9 0 ,
a
w i d e s p r e a d
a n d a b u n d a n t b a c t e -
r i v o r o u s
p r o t i s t
a s s o c i a t e d
w i t h
m a r i n e
d e t r i t u s . M a r .
E c o l .
P r o g .
S e r .
6 2 : 1 1 - 1 9 .
1 1 5 a . P a t t e r s o n , D . J . , a n d J . L a r s e n
( e d . ) . 1 9 9 1 . T h e
b i o l o g y
o f
f r e e - l i v i n g h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s .
C l a r e n d o n
P r e s s ,
O x f o r d .
1 1 5 b . P a t t e r s o n , D .
J . ,
a n d
M. L .
S o g i n .
1 9 9 2 .
E u k a r y o t e
o r i g i n s
a n d
p r o t i s t a n d i v e r s i t y , p .
1 3 - 4 6 . I n
H . H a r t m a n a n d
K .
M a t s u n o
( e d . ) ,
T h e
o r i g i n
a n d e v o l u t i o n o f t h e c e l l . W o r l d S c i e n t i f i c
P u b l i s h i n g , S i n g a p o r e .
1 1 6 .
P a t t e r s o n ,
D .
J . ,
a n d M.
Z o l f f e l .
1 9 9 1 .
H e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s
o f u n c e r t a i n
t a x o n o m i c
p o s i t i o n ,
p .
4 2 7 - 4 7 6 .
I n
D .
J .
P a t t e r s o n
a n d J . L a r s e n
( e d . ) ,
T h e
b i o l o g y
o f
f r e e - l i v i n g
h e t e r o t r o p h i c
f l a g e l l a t e s .
C l a r e n d o n
P r e s s ,
O x f o r d .
1 1 6 a . P e r k i n s ,
F . 0 .
1 9 8 9 .
P h y l u m H a p l o s p o r i d i a , p .
1 9 - 2 9 .
I n
L .
M a r g u l i s ,
J .
0 .
C o r l i s s ,
M .
M e l k o n i a n ,
a n d D . J .
C h a p m a n
( e d . ) ,
H a n d b o o k o f
P r o t o c t i s t a .
J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
1 1 7 .
P r i t c h a r d ,
A .
1 8 3 4 . T h e
n a t u r a l
h i s t o r y
o f a n i m a l c u l e s :
c o n -
t a i n i n g d e s c r i p t i o n s
o f a l l t h e
known
s p e c i e s
o f
I n f u s o r i a , p .
1 9 6 .
W h i t t a k e r ,
L o n d o n .
1 1 7 a . R a i k o v ,
I . B .
1 9 8 2 .
T h e
p r o t o z o a n
n u c l e u s :
m o r p h o l o g y
a n d
e v o l u t i o n .
S p r i n g e r - V e r l a g ,
V i e n n a .
1 1 7 b . R a i k o v ,
I . B . 1 9 9 2 . U n u s u a l
e x t r u s i v e
o r g a n e l l e s
i n
k a r y o r e l i c -
t i d
c i l i a t e s :
a n
a r g u m e n t
f o r t h e a n c i e n t
o r i g i n
o f t h e
g r o u p .
B i o S y s t e m s
2 8 : 1 9 5 - 2 0 1 .
1 1 7 c . R e m i l l a r d ,
S .
P . ,
E .
Y .
L a i ,
Y . Y .
L e v y ,
a n d C .
F u l t o n .
1 9 9 0 .
D i f f e r e n t i a l
e x p r e s s i o n
o f
a c a l c i n e u r i n
B
g e n e d u r i n g N a e g l e -
n a d i f f e r e n t i a t i o n . J .
C e l l
B i o l .
1 1 1 ( S u p p l . ) : 3 5 5 a .
1 1 8 .
R o t h m a l e r ,
W . 1 9 4 8 . U b e r
d a s n a t u r l i c h e
S y s t e m
d e r
O r g a n i s -
m e n .
B i o l . Z e n t r a l b l .
6 7 : 2 4 2 - 2 5 0 .
1 1 9 .
S a b b a t i n i ,
D .
D . ,
K .
B e n s c h ,
a n d R .
J .
B a r r n e t t .
1 9 6 3 . T h e
p r e s e r v a t i o n
o f
c e l l u l a r
u l t r a s t r u c t u r e
a n d
e n z y m i c
a c t i v i t y b y
a l d e h y d e
f i x a t i o n .
J .
C e l l B i o l . 1 7 : 1 9 - 5 8 .
1 1 9 a . S a f f o ,
M.
1 9 8 1 . T h e
e n i g m a t i c p r o t i s t N e p h r o m y c e s .
B i o S y s -
t e m s
1 4 : 4 8 7 - 4 9 0 .
1 2 0 .
S a i t o u , N . ,
a n d
M. N e i .
1 9 8 7 . T h e
n e i g h b o r - j o i n i n g
m e t h o d :
a
n ew m e t h o d f o r
r e c o n s t r u c t i n g p h y l o g e n e t i c
t r e e s .
M o l . B i o l .
E v o l . 4 : 4 0 6 - 4 2 5 .
1 2 1 .
S c h l e g e l ,
M.
1 9 9 1 . P r o t i s t
e v o l u t i o n
a n d
p h y l o g e n y
a s
d i s -
c e r n e d f r o m s m a l l
s u b u n i t
r i b o s o m a l
RNA
s e q u e n c e c o m p a r -
i s o n s .
E u r .
J .
P r o t i s t o l . 2 7 : 2 0 7 - 2 1 9 .
1 2 2 .
S c h n e p f , E . ,
a n d M.
E l b r a c h t e r .
1 9 8 8 .
C r y p t o p h y c e a n - l i k e
d o u b l e - m e m b r a n e
b o u n d
c h l o r o p l a s t
i n t h e
d i n o f l a g e l l a t e
D i -
n o p h y s i s
E h r e n b . :
e v o l u t i o n a r y ,
p h y l o g e n e t i c
a n d
t o x i c o l o g i -
c a l
i m p l i c a t i o n s .
B o t . M a r .
1 0 1 : 1 9 6 - 2 0 3 .
1 2 3 .
S c h u s t e r ,
F . L . 1 9 9 0 .
P h y l u m
R h i z o p o d a , p .
3 - 1 8 . I n
L .
M a r g u l i s ,
J .
0 .
C o r l i s s ,
M.
M e l k o n i a n ,
a n d
D . J .
C h a p m a n
( e d . ) ,
H a n d b o o k
o f P r o t o c t i s t a .
J o n e s
B a r l e t t ,
B o s t o n .
1 2 3 a . S i b l e y ,
C .
G . ,
a n d
J .
E .
A h i q u i s t .
1 9 9 0 .
P h y l o g e n y
a n d
c l a s s i -
f i c a t i o n
o f
b i r d s :
a
s t u d y
i n m o l e c u l a r
e v o l u t i o n . Y a l e U n i v e r -
s i t y
P r e s s ,
Ne w
H a v e n ,
C o n n .
1 2 3 b . S i t t e ,
P .
1 9 9 3 .
S y m b i o g e n e t i c
e v o l u t i o n o f
c o m p l e x
c e l l s
a n d
c o m p l e x
p l a s t i d s .
E u r .
J .
P r o t i s t o l .
2 9 : 1 3 1 - 1 4 3 .
1 2 3 c . S k u j a ,
H .
1 9 3 9 .
B e i t r a g
zur
A l g e n f l o r a
L e t t l a n d s I I .
A c t a
H o r t i b o t . U n i v .
L a t .
1 V 1 2 : 4 1 - 1 6 9 .
1 2 4 .
S l e i g h ,
M.
A . ,
J .
D .
D o d g e ,
a n d D .
J .
P a t t e r s o n . 1 9 8 4 .
K i n g d o m
P r o t i s t a .
I n R . S . K .
B a r n e s
( e d . ) ,
A
s y n o p t i c
c l a s s i f i c a t i o n
o f
l i v i n g o r g a n i s m s .
B l a c k w e l l ,
O x f o r d .
1 2 5 .
S l u i m a n ,
H .
J .
1 9 8 5 .
A
c l a d i s t i c
e v a l u a t i o n
o f t h e
l o w e r
a n d
h i g h e r
g r e e n p l a n t s ( V i r i d i p l a n t a e ) .
P l a n t
S y s t .
E v o l .
1 4 9 : 2 1 7 -
2 3 2 .
1 2 6 .
S m i t h ,
R . ,
a n d D .
J .
P a t t e r s o n .
1 9 8 6 .
A n a l y s i s
o f h e li o zo a n
i n t e r r e l a t i o n s h i p s :
an
e x a m p l e
o f t h e
p o t e n t i a l s
a n d l i m i t a t i o n s
o f
u l t r a s t r u c t u r a l
a p p r o a c h e s
t o t h e
s t u d y
o f
p r o t i s t a n
p h y l o g -
e n y .
P ro c. R . S o c . L o n d o n S e r .
B
2 2 7 : 3 2 5 - 3 6 6 .
1 2 7 .
S o g i n ,
M. L . 1 9 8 9 . E v o l u t i o n
o f
e u k a r y o t i c m i c r o o r g a n i s m s
a n d
t h e i r
s m a l l
s u b u n i t
r i b o s o m a l RNAs.
Am . Z o o l . 2 9 : 4 8 7 -
4 8 9 .
1 2 8 .
S o g i n ,
M.
L . ,
J .
H .
G u n d e r s o n ,
H .
J .
E l w o o d ,
R .
A .
A l o n s o ,
a n d
D .
A . P e a t t i e . 1 9 8 9 .
P h y l o g e n e t i c m e a n i n g
o f
t h e
k i n g d o m
c o n c e p t :
an u n u su a l r i b o s o ma l
RNA f r o m
G i a r d i a
l a m b l i a .
S c i e n c e 2 4 3 : 7 5 - 7 7 .
1 2 9 .
S p i e g e l ,
F .
1 9 9 0 .
P h y l u m
p l a s m o d i a l
s l i m e
m o u l d s : c l a s s P r o -
t o s t e l i d a ,
p .
4 8 4 - 4 9 7 .
I n L .
M a r g u l i s ,
J .
0 .
C o r l i s s ,
M. M e l k o -
n i a n ,
a n d D .
J .
C h a p m a n ( e d . ) ,
H a n d b o o k o f
P r o t o c t i s t a .
J o n e s
B a r t l e t t ,
B o s t o n .
1 3 0 .
S t a n i e r ,
R . Y . 1 9 7 0 . Some
a s p e c t s
o f t h e
b i o l o g y
o f
c e l l s a n d
t h e i r
p o s s i b l e e v o l u t i o n a r y s i g n i f i c a n c e . S y m p .
S o c .
G e n .
M i c r o b i o l .
2 0 : 1 - 3 8 .
1 3 1 .
S w a n t o n ,
M.
T . ,
J .
M.
H e u m a n n ,
a n d
D . M. P r e s c o t t .
1 9 8 0 .
G e n e - s i z e d
DNA m o l e c u l e s
i n t h e m a c r o n u c l e i
o f
h y p o t r i c h s :
s i z e d i s t r i b u t i o n
a n d a b s e n c e o f
n i c k s . DNA o f
c i l i a t e d
p r o t o -
z oa
V I I I .
C h r o m o s o m a
7 7 : 2 1 7 - 2 2 7 .
1 3 2 .
T a y l o r ,
F .
J .
R . 1 9 7 6 .
F l a g e l l a t e p h y l o g e n y :
a
s t u d y
i n
con-
f l i c t s . J . P r o t o z o o l .
2 3 : 2 8 - 4 0 .
1 3 3 .
T a y l o r ,
F .
J .
R .
1 9 7 8 .
P r o b l e m s
i n
t h e
d e v e l o p m e n t
o f
a n
e x p l i c i t
p h y l o g e n y
o f t h e
l o w e r
e u k a r y o t e s .
B i o S y s t e m s
1 0 : 6 7 -
8 9 .
1 3 4 .
T e s s i e r ,
L . - H . ,
M.
K e l l e r ,
R . L .
C h a n ,
R .
F o u r n i e r ,
J . - H .
W e i l ,
a n d
P .
I m b a u l t .
1 9 9 1 .
S h o r t l e a d e r
s e q u e n c e s m a y
b e
t r a n s -
f e r r e d
f r o m
s m a l l
RNAs
t o
p r e - m a t u r e
mRNAs
b y
t r a n s -
s p l i c i n g
i n
E u g l e n a .
EMBO
J . 1 0 : 2 6 2 1 - 2 6 2 5 .
1 3 5 .
T h e r i o t ,
E . 1 9 8 8 .
A r e v i e w o f S l u i m a n ' s
c l a d i s t i c
c l a s s i f i c a t i o n
o f
g r e e n p l a n t s
w i t h
p a r t i c u l a r
r e f e r e n c e
t o
f l a g e l l a r
d a t a
a n d t o
l a n d
p l a n t o r i g i n s .
T a x o n 3 7 : 9 1 3 - 9 1 9 .
1 3 6 .
T h o m s e n ,
H .
A . ,
K .
R .
B u c k ,
P . A .
B o l t ,
a n d
D .
L .
G a r r i s o n .
1 9 9 1 . F i n e s t r u c t u r e
a n d
b i o l o g y
o f
C r y o t h e c o m o n a s g e n .
n o v .
( P r o t i s t a ,
i n c e r t a e
s e d i s )
f r o m t h e i c e
b i o t a . C a n .
J . Z o o l .
6 9 : 1 0 4 8 - 1 0 7 0 .
1 3 7 .
T r i e m e r ,
R .
E . ,
a n d
M. A .
F a r m e r . 1 9 9 1 .
An u l t r a s t r u c t u r a l
c o m p a r i s o n
o f t h e
m i t o t i c
a p p a r a t u s , f e e d i n g a p p a r a t u s , f l a g e l -
l a r
a p p a r a t u s
a n d
c y t o s k e l e t o n
i n
e u g l e n o i d s
a n d
k i n e t o p l a s -
t i d s .
P r o t o p l a s m a
1 6 4 : 9 1 - 1 0 4 .
1 3 7 a . T r i e m e r ,
R .
E . ,
a n d M. A . F a r m e r .
1 9 9 1 . T h e u l t r a s t r u c t u r a l
o r g a n i z a t i o n
o f t h e
h e t e r o t r o p h i c e u g l e n i d s
a n d
i t s e v o l u t i o n -
a r y
i m p l i c a t i o n s ,
p .
1 8 3 - 2 0 4 .
I n D .
J .
P a t t e r s o n
a n d
J .
L a r s e n
( e d . ) ,
T h e
b i o l o g y
o f
f r e e - l i v i n g h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e s .
C l a r -
e n d o n
P r e s s ,
O x f o r d .
1 3 8 .
T r i e m e r ,
R .
E . ,
a n d
D .
W . O t t .
1 9 9 0 . U l t r a s t r u c t u r e
o f
D i p l o n e m a
a m b u l a t o r
L a r s e n
P a t t e r s o n
( E u g l e n o z o a )
a n d
i t s
r e l a t i o n s h i p
t o
I s o n e m a .
E u r .
J .
P r o t i s t o l .
2 5 : 3 1 6 - 3 2 0 .
1 3 9 .
T u r n e r , S . ,
T .
B u r g e r - W i e r s m a ,
S .
J .
G i o v a n n o n i ,
L . R .
M u r ,
a n d N .
R . P a c e .
1 9 8 9 . T h e
r e l a t i o n s h i p
o f a
p r o c h l o r o p h y t e
P r o c h l o r o t h r i x
h o l l a n d i c a
t o
g r e e n c h l o r o p l a s t s .
N a t u r e
( L o n -
d o n )
3 3 7 : 3 8 0 - 3 8 2 .
1 3 9 a . V i s c o g l i o s i ,
E . ,
H .
P h i l i p p e ,
A .
B a r o i n ,
R .
P e r a s s o ,
a n d
G .
V O L .
5 7 ,
1 9 9 3
8/10/2019 protozoa phylogeny
http://slidepdf.com/reader/full/protozoa-phylogeny 42/42
9 9 4 CAVALIER-SMITH
B r u g e r o l l e . 1 9 9 3 . P h y l o g e n y
o f
t r i c h o m o n a d s
b a s ed o n
p a r t i a l
s e q u e n c e s o f
l a r g e s u b u n i t
rRNA
a n d
o n
c l a d i s t i c
a n a l y s i s
o f
m o r p h o l o g i c a l
d a t a .
J . E u k a r y o t i c
M i c r o b i o l .
4 0 : 4 1 1 - 4 2 1 .
1 4 0 .
V i v i e r , E . ,
a n d
I . D e s p o r t e s .
1 9 9 0 . P h y l u m A p i c o m p l e x a , p .
5 4 9 - 5 7 7 .
I n
L . M ar g u l i s, J .
0 . C o r l i s s , M. M e l k o n i a n ,
a n d
D . J .
Chapman ( e d . ) , H a n d b o o k o f
P r o t o c t i s t a .
J o n e s B a r t l e t t ,
B o s t o n .
1 4 1 .
V 0 r s ,
N .
1 9 8 8 .
D i s c o c e l i s s a l e u t a
g e n .
n o v .
e t
s p .
n o v .
( P r o t i s t a
i n c e r t a e s e d i s ) - a
n ew
h e t e r o t r o p h i c
m a r i n e
f l a g e l l a t e . E u r . J .
P r o t i s t o l . 2 3 : 2 9 7 - 3 0 8 .
1 4 1 a . V 0 r s ,
N .
1 9 9 2 .
U l t r a s t r u c t u r e
a n d
a u t e c o l o g y
o f t h e m a r i n e
h e t e r o t r o p h i c f l a g e l l a t e
L e u c o c r y p t o s
m a n n a
( B r a e r u d )
B u t c h e r 1 9 6 7
( K a t a b l e p h a r i d a c e a e / K a t a b l e p h a r i d a e ) ,
w i t h a
d i s c u s s i o n o f
t h e
g e n e r a
L e u c o c r y p t o s a n d
K a t a b l e p h a r i s l
K a t h a b l e p h a r i s .
E u r . J .
P r o t i s t o l .
2 8 : 3 6 9 - 3 8 9 .
1 4 1 b .V 0r s , N .
1 9 9 3 .
M a r i n e
h e t e r o t r o p h i c a m o e b a e , f l a g e l l a t e s a n d
h e l i o z o a
f r o m B e l i z e
( C e n t r a l
A m e r i c a ) a n d T e n e r i f e ( C a n a r y
I s l a n d s ) ,
w i t h
d e s c r i p t i o n s
o f
new
s p e c i e s ,
L u f f i s p h a e r a b u l b -
o c h a e t e
N .
S p . ,
L .
l o n g i h a s t i s N .
S p . , L .
t u m f o r m i s
N .
S p .
a n d P a u l i n e l l a i n t e r m e d i a N .
S p . J . E u k a r y o t i c
M i c r o b i o l .
4 0 : 2 7 2 - 2 8 7 .
1 4 1 c . V o s s b r i n c k ,
C .
R . ,
a n d P .
D i M a r i a .
P e r s o n a l c o m m u n i c a t i o n .
1 4 2 . V o s s b r i n c k , C .
R . ,
J .
V . M a d d o x , S .
F r i e d m a n ,
B .
A .
D e b r u n -
n e r - V o s s b r i n c k ,
a n d C . R . W o e s e .
1 9 8 7 .
R i b o s o m a l
RNA
s e q u e n c e
s u g g e s t s
t h a t
m i c r o s p o r i d i a
a r e
e x t r e m e l y
a n c i e n t
e u k a r y o t e s .
N a t u r e
( L o n d o n )
3 2 6 : 4 1 1 - 4 1 4 .
1 4 3 .
V o s s b r i n c k ,
C . R . ,
a n d C . R .
W o e s e .
1 9 8 6 .
E u k a r y o t i c r i b o -
s o m e s
t h a t
l a c k a 5 . 8 s RNA. N a t u r e ( L o n d o n ) 3 2 0 : 2 8 7 - 2 8 8 .
1 4 3 a . W a i n w r i g h t ,
P .
O . ,
G . H i n k l e , M.
L .
S o g i n , a n d
S .
K .
S t i c k e l .
1 9 9 3 .
M o n o p h y l e t i c o r i g i n s
o f
t h e
M e t a z o a : a n
e v o l u t i o n a r y
l i n k w i t h
F u n g i .
S c i e n c e 2 6 0 : 3 4 0 - 3 4 2 .
1 4 4 .
W e s t , G .
S . ,
a n d F . E .
F r i t s c h .
1 9 3 2 . A t r e a t i s e
o n t h e
B r i t i s h
f r e s h w a t e r
a l g a e . C a m b r i d g e U n i v e r s i t y
P r e s s , C a m b r i d g e .
1 4 4 a . W h a t l e y , J . M . , P . J o h n , a n d
F .
R . W h a t l e y.
1 9 7 9 . From
e x t r a c e l l u l a r
t o i n t r a c e l l u l a r : t h e e s t a b l i s h m e n t
o f m i t o c h o n -
d r i a a n d c h l o r o p l a s t s . P r o c . R .
S o c .
L o n d o n S e r .
B
2 0 4 : 1 6 5 -
1 8 7 .
1 4 5 . W h i s l e r , H . C . 1 9 9 0 . I n c e r t a e s e d i s :
E l l o b i o p s i d a , p .
7 1 5 - 7 1 9 .
I n L . M a r g u l i s , J .
0 . C o r l i s s ,
M.
M e l k o n i a n ,
a n d D . J .
Chapman
( e d . ) ,
H a n d b o o k o f P r o t o c t i s t a . J o n e s B a r t l e t t ,
B o s t o n .
1 4 6 . W h i t t a k e r , R . H .
1 9 5 9 .
On t h e
b r o a d c l a s s i f i c a t i o n
o f
o r g a n -
i s m s . Q . R e v . B i o l . 3 4 : 2 1 0 - 2 2 6 .
1 4 7 . W h i t t a k e r , R . H .
1 9 6 9 . Ne w c o n c e p t s
o f
k i n g d o m s o f o r g a n -
i s m s . S c i e n c e
1 6 3 : 1 5 0 - 1 6 0 .
1 4 8 . W i l h e l m , C .
1 9 8 7 . T h e e x i s t e n c e
o f
c h l o r o p h y l l c i n t h e
c h l
b - c o n t a i n i n g ,
l i g h t - h a r v e s t i n g
c o m p l e x o f
t h e
g r e e n a l g a
M a n t o n i e l l a s q u a m a t a ( P r a s i n o p h y c e a e ) .
B o t . A c t a 1 0 1 : 7 -
1 0 .
1 4 8 a . W i l l i a m s o n ,
D . H .
1 9 9 3 .
M i cr o b i al m i t o ch o n dr i a l genomes-
w i n d o w s
o n o t h e r
w o r l d s , p .
7 3 - 1 0 6 .
I n P .
M.
A .
B r o d a , S . G .
O l i v e r ,
a n d
P . F .
G . S i m s
( e d . ) ,
T h e
e u k a r y o t i c g e n o m e .
C a m b r i d g e U n i v e r s i t y P r e s s , C a m b r i d g e .
1 4 8 b . W i l l i a m s o n ,
D .
H .
P e r s o n a l
c o m m u n i c a t i o n .
1 4 9 . W o e s e , C .
R . , a n d G . F o x . 1 9 7 7 .
T h e
c o n c e p t
o f
c e l l u l a r
e v o l u t i o n . J .
M o l .
E v o l .
1 0 : 1 - 6 .
1 4 9 a . W o e s e , C .
R . , 0 .
K a n d l e r ,
a n d M.
L . W h ee l i s.
1 9 9 0 . T o w a r d s
a
n a t u r a l
s y s t e m
o f
o r ga ni s ms : p r o p o s a l
f o r
t h e
d o m a i n s
A r c h a e a ,
B a c t e r i a ,
a n d
E u c a r y a .
P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA
8 7 : 4 5 7 6 - 4 5 7 9 .
1 5 0 .
W o l f , K . ,
a n d M. E .
M a r k i w .
1 9 8 4 .
B i o l o g y
c o n t r a v e n e s
t a x o n o m y
i n t h e
M y x o z o a :
n ew
d i s c o v e r i e s
s h o w
a l t e r n a t i o n
o f i n v e r t e b r a t e
a n d
v e r t e b r a t e h o s t s . S c i e n c e 2 2 5 : 1 4 4 9 - 1 4 5 2 .
1 5 1 . W o l t e r s , J .
1 9 9 1 . T h e
t r o u b l e s o m e
p a r a s i t e s - m o l e c u l a r a n d
m o r p h o l o g i c a l e v i d e n c e
t h a t
A p i c o m p l e x a
b e l o n g
t o t h e d i -
n o f l a g e l l a t e - c i l i a t e c l a d e . B i o S y s t e m s 2 5 : 7 5 - 8 3 .
M I CR O BI O L. R E V .