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G. Camarena-Gutirrez, R. de la Torre-AlmarzResistencia sistmica adquirida en plantas: estado actual

Revista Chapingo. Serie Ciencias Forestales y del Ambiente, vol. 13, nm. 2, julio-diciembre, 2007, pp. 157-162,

Universidad Autnoma ChapingoMxico

Cmo citar? Fascculo completo Ms informacin del artculo Pgina de la revista

Revista Chapingo. Serie Ciencias Forestales ydel Ambiente,ISSN (Versin impresa): 2007-3828rforest@correo.chapingo.mxUniversidad Autnoma ChapingoMxico

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Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente 13(2): 157-162, 2007.Recibido: 8 de febrero, 2006Aceptado: 30 de enero, 2007

RESISTENCIA SISTMICAADQUIRIDA EN PLANTAS:

ESTADO ACTUAL

G. Camarena-Gutirrez1; R. de la Torre-Almarz1FES-IZTACALA-UNAM, Unidad de Morfologa y Funcin.

Avenida de los Barrios Nm. 1, Los Reyes Iztacala,Tlalnepantla, Estado de Mxico C. P. 54090.

Correo e: datura@servidor.unam.mx

RESUMEN

Las plantas hospederas pueden protegerse contra el ataque de patgenos si han sobrevivido a una infeccin inicial por virus,bacterias u hongos patognicos. Se piensa que la primer infeccin, o algn dao, inmuniza a la planta contra infecciones posteriorespor patgenos homlogos. La primera expresin de resistencia inducida por el patgeno es la reaccin contra subsecuentesinfecciones de patgenos, independientemente si son virus, bacterias u hongos. Esta respuesta es llamada resistencia sistmicaadquirida. La resistencia sistmica adquirida se refiere a distintas vas de transduccin de seales que juegan un rol importante enla habilidad de la planta para defenderse contra los patgenos.

PALABRAS CLAVE: respuesta hipersensitiva, cido saliclico, especies reactivas de oxgeno, resistencia inducida.

SYSTEMIC ACQUIRED RESISTANCEIN PLANT: STATE OF ART

SUMMARY

Host plant can be protected against further pathogen attack if they have survived earlier infection by pathogenic viruses, bacteria orfungi. It appears that the first infecting pathogen, or some an injury, immunizes the plant against further infections by homologouspathogens. The first infecting pathogen induced expression of resistance reactions against subsequently infecting pathogens,regardless of whether they are viruses, bacteria or fungi. This response is called systemic acquired resistance. Systemic acquiredresistance refers to distinct signal transduction pathway that plays an important role in the ability of plants to defend them selvesagainst pathogen.

KEY WORDS: hypersensitive response; salicylic acid; reactive oxygen species; induced resistance.

INTRODUCCIN

Si sobreviven a un ataque inicial de patgenos ya seanvirus, hongos o bacterias; las plantas pueden protegersecontra ataques posteriores de ellos. Tambin se puedeadvertir la proteccin despus de un ataque de artrpodosherbvoros, un dao mecnico o despus del contacto conalgunos qumicos (Hammerschmidt, 1993). Se haobservado que el primer patgeno infectante, o algn dao,inmuniza a la planta contra infecciones posteriores porpatgenos homlogos, aun cuando la planta no lleve genesdeterminantes de la resistencia especfica del cultivar.Obviamente, el primer patgeno infectante, o un dao,indujo la expresin de reacciones de resistencia contrasubsecuentes infecciones de patgenos, independien-

temente si son virus, hongos o bacterias. Esta capacidadde las clulas para repeler los ataques subsecuentes, sedispersa a travs de toda la planta. A esta respuesta se lellama resistencia sistmica adquirida (RSA). Tambin seha descubierto otra forma de resistencia inducida porrizobacterias promotoras del crecimiento de la planta (PGPR)denominada resistencia sistmica inducida (RSI). Lasbacterias PGPR mejor caracterizada son las cepas de variasespecies de Pseudomonas que no causan daos visiblesen el sistema de races de las plantas. RSI no causa laacumulacin de protenas relacionadas a la patognesis nicido saliclico, sino que se utilizan las vas reguladas porel cido jasmonico y el etileno (Valland y Goodman, 2004).En este artculo solamente describimos las caractersticasde la respuesta sistmica adquirida y las molculas seal

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Resistencia sistmica...

que induce las respuestas fisiolgicas, bioqumicas ymoleculares en las clulas de las plantas.

Dos caractersticas de RSA son: (1) es efectiva contraun amplio espectro de diferentes patgenos y (2) es a largoplazo. El espectro de patgenos puede variar dependiendode la planta tratada (Moffat, 1992). La fuerza y estabilidadde la resistencia inducida durante varias semanas puedenser influenciadas por factores como las condicionesclimticas y la nutricin. La observacin de que RSA sedispersa en la planta principalmente en direccin apical, yse mueve hacia yemas injertadas, sugiere fuertemente quelas seales que establecen RSA son traslocadas a travsde la planta.

Un requerimiento esencial para la resistencia sistmicaadquirida es que la primera infeccin por un patgeno causeuna lesin necrtica. La necrosis inducida puede ser elresultado de la muerte celular programada despus delreconocimiento del patgeno en una interaccin incompa-tible donde se produjo una respuesta hipersensitiva (RH)o de la muerte celular causada por la accin del patgenoen una interaccin compatible. La secuencia de eventosque permiten la respuesta sistmica comienza localmente;es decir, en las clulas adyacentes a la respuestahipersensitiva se observa el engrosamiento de las paredescelulares por incorporacin de protenas estructurales olignina, deposicin de calosa y la induccin de la sntesisde fitoalexinas (Figura 1).

En las clulas ms distantes o sea las partes noinfectadas de la planta, las primeras reacciones de defensatipo RSA son la sntesis de protenas relacionadas a lapatognesis llamadas protenas PR, las enzimas -1,3glucanasas, endohidrolasas, quitinasas, inhibidores deenzimas como la taumantina, inhibidores de amilasa yproteinasas. Los genes que son inducidos en las infeccionesprimarias por el patgeno, se expresan localmente y tambinsistmicamente en la planta por lo que son llamados genesRSA. Otros genes que tambin gobiernan las reaccionesde defensa no son expresados sistmicamente (Sha yKlessig, 1996).

La va de respuesta a las heridas

Se ha estudiado la va de respuesta a las heridas enel contexto de la resistencia inducida a insectos predadoresen jitomate, tabaco y Arabidopsis. El anlisis de la resisten-cia sistmica adquirida a los insectos herbvoros mostrque es causada por inhibidores de proteinasa sintetizadospor la planta, que bloquean la funcin digestiva de los insec-tos. Las seales responsables de la dispersin de estosinhibidores fueron investigadas cuando se analiz la expre-sin de RSA. En la planta la sustancia responsable, quese transloca apicalmente, fue llamada factor inductor inhibi-dor de proteinasa (PIIF por sus siglas en ingls; Roberts,1992; Ryan, 1992). PIIF es transportado por el floema.

Adems se identificaron las seales intracelulares y sustan-cias reguladoras involucradas en la activacin de un genllamado pin que codifica el inhibidor de proteinasa. Entrelas seales de activacin o sustancias reguladoras se encon-traron al etileno; cido jasmonico y el metil ester de cidojasmonico que es voltil y es liberado de la membranaplasmtica por enzimas lipasas; cido abcisico; y sisteminaque es un polipptido de 18 aminocidos (Farmer y Ryan,1990). Todas estas sustancia pueden ser mensajerossecundarios dentro de una cadena de transduccin deseales que efectan la activacin de las reacciones dedefensa, o estn involucradas en la transduccin de sealesde manera desconocida. (Figura 2)

Las barreras estructurales

En muchas plantas se ha observado de maneracontundente que las paredes celulares se lignifican despusde la infeccin por hongos, bacterias, virus y nematodos.Esta lignificacin de las paredes celulares es uno de losmecanismos importantes de resistencia (Carver et al.,1994;

FIGURA 1. Expresin de la resistencia sistmica adquirida. Losgenes RSA expresan protenas relacionadas a ladefensa (enzimas e inhibidores de defensa) yprotenas relacionadas a la patognesis (PR). Otrosmecanismos de defensa incluyen: deposicin decalosa, engrosamiento de la pared celular y sntesisde fitoalexinas.

RECONOCIMIENTO

Estallido oxidativoEspecies reactivas de oxgeno

Respuesta hipersensitivaMuerte celular programada

Sustancias sealFactores de transcripcin

cido saliclico, etileno, jasmnico

Expresin de mecanismos de defensa pertenecientes a los genes RSA

Expresin de otros mecanismos de defensa

Clulas infectadas y tejido vecino con expresin local de resistencia especfica de raza

Seales sistmicas

Entre ellas cido saliclico, etileno, jasmonato

Tejido de la planta no infectado con la expresin de resistencia sistmica

RECONOCIMIENTO

Estallido oxidativoEspecies reactivas de oxgeno

Respuesta hipersensitivaMuerte celular programada

Sustancias sealFactores de transcripcin

cido saliclico, etileno, jasmnico

Expresin de mecanismos de defensa pertenecientes a los genes RSA

Expresin de otros mecanismos de defensa

Clulas infectadas y tejido vecino con expresin local de resistencia especfica de raza

Seales sistmicas

Entre ellas cido saliclico, etileno, jasmonato

Tejido de la planta no infectado con la expresin de resistencia sistmica

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Mauch-Mani y Slusarenko,1996; Mrschbacher et al., 1990).La lignina se forma por polimerizacin y deshidrogenacinde precursores producidos en la va metablica defenilpropanoides (Vance et al., 1980). El primer paso en estava es la desaminacin de fenilalanina a cido cinmicocatalizado por la enzima fenilalanina amonio liasa (PAL).PAL suministra los precursores de lignina y para variosproductos secundarios derivados de fenilpropanoidesinvolucrados en la resistencia. Son ejemplos las fitoalexinasfuranocoumarina y isoflavonoides en perejil y leguminosas,respectivamente, as como el cido saliclico (AS) (Ward etal., 1991).

Aunque se sabe poco de su papel en RSA, lalignificacin puede contribuir a la resistencia de diferentesmaneras. La incorporacin de lignina en la pared celular lafortalece mecnicamente y la hace ms resistente a ladegradacin por enzimas secretadas por un invasor. Fortificarla pared celular puede aumentar la resistencia de variasmaneras. Para los biotrofos extracelulares como Pseudomo-nas syringae sellar la pared puede impedir el lixiviado decontenidos del citoplasma, reduciendo la disponibilidad denutrientes para los patgenos. Para los necrotrofos comoBotrytis cinerea que hidroliza la pared celular durante elcrecimiento de la hifa, se retrasa la difusin de toxinas yenzimas en las clulas sensibles. Un tipo de fortificacin dela pared celular que ocurre rpidamente en respuesta a lainvasin de hongos es la formacin de papilas que sonheterogneas en composicin y se considera que bloquean

fsicamente la penetracin del hongo. Las papilas de hojasde trigo inoculadas con Botrytis cinerea son altamenteresistentes a la degradacin in vitro por varias especies dehongos (Ride, 1980). En mono y dicotiledneas es bienconocida la formacin de aposiciones (papilas) en el sitiode intento de penetracin como un medio para restringir lapenetracin de hongos en las clulas de la epidermis (Aist,1976).

Despus de la infeccin, la enzima peroxidasa tambinpuede fortalecer la pared celular realizando unionescruzadas de glicoprotenas ricas en hidroxiprolina (Bradleyet al., 1992). Todas estas alteraciones en la estructura dela pared celular despus de la infeccin puede contribuir ala resistencia, ya sea deteniendo el ingreso del patgenodirectamente o disminuyendo el proceso de penetracin,permitiendo que la planta active despus los mecanismosde defensa. Se ha propuesto que la polimerizacin de losprecursores de lignina por radicales libres en el espaciointracelular tambin pueden permitir la lignificacin deestructuras del patgeno. Hammerschmidt y Kuc, (1982)demostraron que el micelio de Colletotrichum lagenarium yCladosporium cucumerinum se lignifica in vitro en presenciade alcohol coniferilo, H2O2 y una preparacin cruda deperoxidasa de plantas inmunizadas.

Condicionamiento

Cuando las plantas son pretratadas con patgenosnecrosantes o inductores sintticos de RSA, las hojasprotegidas sistmicamente reaccionan rpida y mseficientemente a los retos de la infeccin con un patgenovirulento. Este fenmeno es conocido como condiciona-miento o sensibilizacin.

Skipp y Deverall (1973) indujeron resistencia enhipocotilos de frijol, para ello inocularon Colletotrichumlindemuthianum. Estos reaccionaron rpidamente a unasegunda infeccin del mismo patgeno. El tejido querodeaba la RH inicial, no solo fue ms resistente contra elhongo, sino que tambin mostraron necrosis despus deser sometidos a un choque por calor. Un cambio en lasensibilidad de las clulas inducidas permiti una reaccinal calor del medio ambiente, as como una reaccin msrpida a la infeccin del patgeno.

El tiempo de respuesta de defensa tambin cambidespus de un tratamiento inductor en sistemas planta-patgeno pepino-Colletotrichum lagenarium y tomate-Phytophthora infestans. En ambos casos, adems de serresistentes, las plantas inducidas reaccionaron ms rpidoal hongo invasor ( Kovats et al., 1991 y 1991b; Silvermannet al., 1995). Usando precursores de lignina marcados con14C-fenilpropanoides infiltrada en hojas de plantas inducidas-C. Lagenarium. Dean y Kuc (1987) demostraron que el tejidoprotegido incorpora 14C en lignina a tasas mayores y msextensas que los tejidos no protegidos. Esto est de acuerdo

FIGURA 2. Interaccin entre las cascadas de seales de defensaconocidas. En este diagrama, se resume la evidenciabioqumica para las interacciones entre las dosprincipales cascadas de seales. PR-1, protenasrelacionadas a la patognesis-tipo 1. PIN, gen pin.

ATAQUE DELPATGENO

INTERACCINESPECFICA

HERIDAS

Fenilalanina

cidocinmico

cidobenzoico

cido saliclico

PR-1

Fosfolpido

cido linolenico

13-hidroxiperoxillinolenico

12,13 epoxi-octadecanoico

PIN

respuestas de defensa

ATAQUE DELPATGENO

INTERACCINESPECFICA

HERIDAS

Fenilalanina

cidocinmico

cidobenzoico

cido saliclico

PR-1

Fosfolpido

cido linolenico

13-hidroxiperoxillinolenico

12,13 epoxi-octadecanoico

PIN

respuestas de defensa

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a las observaciones de la lignificacin alrededor de los sitiosde intento de penetracin del tubo germinal del hongo(Hammerschmidt y Kuc, 1982).

La seal del cido saliclico

Los patgenos incompatibles ya sea hongos, virus obacterias, provocan la acumulacin de cido saliclico (AS)y de cido benzoico (AB) y sus respectivos glucsidosconjugados, formndose altas concentraciones en lavecindad del sitio de infeccin. Niveles elevados de AStambin pueden inhibir la expresin de genes que soninducidos por heridas bloqueando la biosntesis de cidojasmonico (Farmer et al., 1994).

El cido saliclico se sintetiza por la va delmetabolismo fenilpropanoide desde cido cinamico y cidobenzoico. Se acumula intracelularmente en un receptorespecfico o se une a la enzima catalasa. Normalmente lacatalasa protege a la planta contra el estrs oxidativo ejercidopor las especies reactivas de oxgeno. Sin embargo, estaactividad de la catalasa es bloqueada por la unin del cidosaliclico (Chen et al., 1993). As que, alterando la cantidadde cido saliclico dentro de la clula, se puede regular elnivel de las especies reactivas de oxgeno como el perxidode hidrgeno. Si solamente una pequea cantidad de cidosaliclico est presente en la clula, y poco unido a lacatalasa, su actividad permanece alta, manteniendo el nivelde especies reactivas de oxgeno bajo. Cuando los nivelesde cido saliclico son altos y la actividad de la catalasabaja, el nivel de las especies reactivas de oxgenopermanecen altas liberando la sntesis de protenas-PR. Lasntesis de protenas-PR tambin puede inducirseartificialmente inyectando H2O2 en las hojas de las plantas.El estallido oxidativo que sucede despus de la infeccinpor el patgeno puede tener su efecto ptimo, cuandoaumenta la sntesis del cido saliclico y la actividad de lacatalasa es baja, permitiendo que la expresin de lasprotenas-PR dispare la actividad de las especies reactivasde oxgeno.

RSA tambin puede ser liberada rociando o inyectandoa las plantas cido saliclico, o por tratamiento con H2O2,metil-2,6-cido dicloroisonicotinico (INA), o benzo(1,2,3)thiadiazol-7-cido carbotionico (BTH) (Ward et al.,1991). Estos qumicos no funcionan como antibiticos, msbien parecen inducir en plantas la expresin de la mismarespuesta de resistencia y el mismo conjunto de genes quecuando son inducidos por un patgeno. Esto sugiere queINA y BTH son activadores de RSA, mientras que el H2O2 yel cido saliclico son metabolitos presentes en la plantaque estn involucrados directamente en el establecimientode RSA. Por ejemplo se demostr que una infeccin por elvirus del mosaico del tabaco (TMV) tambin como eltratamiento con cido saliclico o INA libera la sntesis delmismo conjunto de 13 protenas-PR diferentes. Estodemostr que INA es translocado en un da desde las hojas

jvenes superiores hacia las races, liberando la sntesis dequitinasa, es decir una reaccin de defensa contrainfecciones de hongos y bacterias (Ward et al., 1991).

H2O2 como molcula seal

Independientemente de la fuente de las especiesreactivas de oxgeno, actualmente es evidente que el H2O2acta como una seal para inducir un rango de respuestasfisiolgicas, bioqumicas y moleculares dentro de clulas yplantas. Dado que el H2O2 se produce en respuesta a unavariedad de estmulos, es probable que el H2O2 sea unmediador del dilogo entre diferentes vas metablicas, y esuna molcula seal que contribuye al fenmeno de toleranciacruzada, en la cual las plantas expuestas a un estrs ofrecenproteccin hacia otro factor (Bowler y Fluhr, 2000). Porejemplo, la exposicin previa a dosis subletales de ozono oluz UV confieren tolerancia a la infeccin por patgenosvirulentos, y la exposicin al estrs por calor induce latolerancia a un ataque posterior de patgenos (Vallelian-Bindschedler et al., 1998).

El papel bien establecido para el H2O2 es como unamolcula seal durante la respuesta hipersensitiva. Despusdel reconocimiento de un patgeno, la generacin del H2O2produce los enlaces cruzados de las protenas y la unin decompuestos fenlicos en la pared celular y quiz tiene efectomicrobicida (Wu et al., 1995). En soya, el H2O2 induce laexpresin de genes de enzimas relacionadas con la defensacomo la glutation-S-transferasa (GST) y glutation peroxidasa(GPx) (Levine et al., 1994). Tambin se ha demostrado enArabidopsis que se induce la expresin de GST y PAL. GSTcomprende una familia de enzimas involucradas en procesosde detoxificacin celular despus del estrs, incluyendo elestrs oxidativo (Marrs, 1996), la glutation peroxidasadestruye al H2O2 en el ciclo glutation ascorbato (Foyer et al.1997), y PAL o fenilalanina amonio liasa es una enzimainvolucrada en la sntesis de compuestos relacionados a ladefensa.

Aunque el H2O2 es una molcula que difunde, su vidamedia es slo de 1 milisegundo, lo que la excluye de ser laseal mvil que induce las respuestas de defensa en tejidossistmicos. Es necesario un sistema de amplificacin de laseal de H2O2 y se ha propuesto que el cido saliclico juegael papel agonista (Van Camp et al., 1998). Aunque el campode la patognesis indic el camino de las seales de estrsen las plantas, ahora hay un cmulo de evidencias del papelcomo seal de las especies reactivas de oxgeno enrespuestas de defensa al estrs abitico. El pretratamientode plntulas con H2O2 o menadiona, compuestos quegeneran superxido, inducen la tolerancia al fro (Prasad etal., 1994). Plantas regeneradas de explantes nodales depapa tratados con H2O2 son significativamente mstermotolerantes que las plantas control (Lpez- Delgado etal., 1998).

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CONCLUSIN

La resistencia sistmica adquirida tiene un aspectoprctico muy interesante. En agricultura se puede inducir laresistencia sistmica infectando el cultivar para ser protegido,empleando como el primer patgeno una raza avirulenta ovirulenta, pero en cualquier caso la respuesta a la infeccindebe producir una necrosis grande. De manera alternativa,se pueden rociar las plantas ya sea con filtrados de cultivosde bacterias gram-positivas o gram-negativas o an mejor,con uno de los qumicos identificados como seales, comoel cido saliclico. Dado que estas sustancias sondescompuestas biolgicamente y que el espectro depatgenos que pueden ser repelidos es muy amplio, suaplicacin en la liberacin de la respuesta sistmica tieneun buen potencial en la proteccin de las plantas. Lainvestigacin intensa de la respuesta sistmica adquirida,en particular su gentica molecular, pronto mostrar que larespuesta sistmica puede ser aplicada exitosamente, quizcombinada con otras medidas de proteccin. Una molculabien estudiada en el campo es BTH (benzo (1, 2, 3)thiadiazole-7-carbothioic acid S-methyl ester), comparandocultivos de mono y dicotiledneas con resultados alentadores,por lo que todos los interesados en la aplicacin de larespuesta sistmica adquirida se deben remitir a la revisinde Vallard y Goodman, 2004.

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