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1 REVISTA BIOINVASIONES Revista de invasiones biológicas de América Latina y el Caribe Volumen 1- Año: 2016 http://bioinvasiones.org/

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REVISTA BIOINVASIONES

Revista de invasiones biológicas de América

Latina y el Caribe

Volumen 1- Año: 2016

http://bioinvasiones.org/

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BIOINVASIONES

Bioinvasiones publica artículos científicos y revisiones sobre invasiones biológicas en

todo tipo de especies y reportes sobre nuevas introducciones e invasiones recientes, en

todo tipo de ecosistemas en América Latina y el Caribe. Nos interesa también publicar

propuestas sobre prevención, control o políticas para el manejo de invasiones en

América Latina y el Caribe. Recibimos también propuestas para publicar números

especiales como resultados de simposios, talleres, cursos y grupos de trabajo.

BioInvasiones es la continuación del Boletín de la Red Latinoamericana para el Estudio

de Especies Invasoras; este Boletín fue publicado entre los años 2011 y 2014.

BioInvasiones estará disponible solo en versión digital. Nuestros artículos estarán

disponibles en internet en la página web www.bioinvasiones.org

Comité editorial

Ramiro Bustamante

Ileana Herrera

Philip Hulme

Martín Núñez

Aníbal Pauchard

Daniel Simberloff

En la fotografía de la primera página, se muestra a la chinita harlequín,

Harmonia axyridis (Tomada por Bernardo Segura).

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BIOINVASIONES

CONTENIDO

HACIA UN MEJOR CONOCIMIENTO DE LAS PLANTAS INVASORAS EN

LATINOAMERICA: MANUAL DE PLANTAS INVASORAS DE SUDAMÉRICA

RAMIRO O. BUSTAMANTE, ILEANA HERRERA, ESTEFANY GONCALVES &

ANIBAL PAUCHARD…………………………………………………………..…….4

DIEZ CRITERIOS CLAVES A CONSIDERAR PARA ORIENTAR EL FUTURO

DE LAS INVASIONES BIOLÓGICAS EN SUDAMÉRICA.

GUSTAVO BIZAMA…………………………………….……………………..…….6

¿QUÉ SABEMOS DE LA PREVENCIÓN, CONTROL Y ERRADICACIÓN DE

ESPECIES INVASORAS EN MÉXICO? BETSABÉ RUIZ-GUERRA Y NOÉ

VELÁZQUEZ-ROSAS …………………………………………………………..…….12

LISTADO DE ESPECIES INVASORAS CON POTENCIAL PARA ACCIONES

DE COMPENSACIÓN EQUIVALENTE DE BIODIVERSIDAD EN EL CONO

SUR DE SUDAMÉRICA MILÉN DUARTE M. & CLAUDIA

SILVA…………………………………………………………………………………32

POLÍTICAS, DIFICULDADES E DESAFIOS PARA O CONTROLE E A

ERRADICAÇÃO DE ESPÉCIES EXÓTICAS INVASORAS EM AÇÕES DE

RESTAURAÇÃO AMBIENTAL NA MATA ATLÂNTICA, BRASIL

SILVIA RENATE ZILLER & LUIZ PAULO PINTO…………..………….................58

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4

BIOINVASIONES

HACIA UN MEJOR CONOCIMIENTO DE LAS PLANTAS INVASORAS EN

LATINOAMERICA: UN MANUAL DE PLANTAS INVASORAS

BEYOND A BETTER COMPREHENSION OF INVASIVE PLANTS IN

LATINOALMERICA: A MANUAL OF INVASIVE PLANTS

RAMIRO O. BUSTAMANTE1, ILEANA HERRERA2, ESTEFANY GONCALVES1 &

ANIBAL PAUCHARD3

1Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Instituto de Ecología y Biodiversidad 2Universidad de Especialidades Espíritu Santo, Guayaquil, Ecuador

3Universidad de Concepción, Chile. E-mail: [email protected] Existe consenso en la sociedad que las

invasiones biológicas son un fenómeno

global (Sala et al. 2000) y constituyen

una amenaza a la biodiversidad

(Lockwood et al. 2007). No obstante su

importancia, los estudios en esta área,

tienen un fuerte sesgo geográfico. De

hecho, la mayor cantidad de

investigaciones de invasiones en plantas

y animales se han realizado en el

hemisferio Norte o en Australia y

Nueva Zelanda.

América del Sur y el Caribe también

han sufrido el efecto de las invasiones

biológicas (Pauchard et al. 2011). Este

efecto continental puede ser importante

dado que varios hotspots de

biodiversidad se encuentran ubicados en

este continente así como que cinco de

los siete países megadiversos

identificados a nivel planetario. Sin

embargo, el conocimiento de las

especies que han invadido, los factores

que facilitan este proceso, así como las

consecuencias ecológicas de esta

amenaza global, es aún incipiente

respecto de lo que se sabe en otras

regiones (Núñez & Pauchard 2010). De

hecho, en la mayoría de los países de

esta región, aún se están construyendo

las listas de especies y existen muchos

casos con problemas de identificación,

lo cual implica que no es posible certeza

sobre cuáles especies han llegado a los

países de América del Sur y el Caribe

(Arroyo et al. 2000). Debido a que

muchas invasiones de plantas traspasan

las fronteras administrativas, es

fundamental establecer colaboraciones

entre países y, entre otras cosas,

compartir experiencias para avanzar

más rápido en el conocimiento de este

fenómeno global, y poder así, entregar

información clave que permita hacer

una gestión ambiental efectiva.

El año 2016, se publicó por primera vez

un Manual que ilustra las especies de

plantas invasoras más relevantes de

Sudamérica (Herrera et al. 2016). El

objetivo de este Manual es ayudar a la

identificación de las especies de plantas

invasoras más comunes en nuestro

continente. En términos generales, este

Manual incluye 43 especies que ocupan

regiones tropicales y templadas de

nuestro continente. El libro está

estructurado en base en fichas que

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resumen de manera simple los aspectos

más básicos para la identificación de las

especies y su historia natural. Cada

ficha muestra una descripción de los

caracteres diagnósticos y ecológicos de

la especie, fotografías de cada especie, y

se enfatiza en cada caso los impactos y

los procedimientos que se han usado

para su manejo y control.

Un aspecto interesante de este Manual

es que la mayoría de las fichas del

Manual fueron construidas por

estudiantes de postgrado de diferentes

países de Latinoamérica, quienes se

juntaron en un curso “Trends in the

ecology of plant invasions” organizado

por la Universidad de Concepción, la

Universidad de Chile y el Instituto de

Ecología y Biodiversidad (Chile)

durante el mes de Abril 2014 en

Malalcahuello (Chile). Los estudiantes

graduados han colaborado activamente

en la elaboración de este trabajo,

satisfaciendo así la necesidad de

establecer redes de colaboración entre

científicos jóvenes, para ganar una

mayor comprensión de las plantas

invasoras de nuestro continente.

Un aspecto novedoso de este Manual es

que la distribución de cada especie está

representada por un modelo de

distribución geográfica potencial

construido con la información que

existe de estas especies a nivel mundial.

Mayores detalles de cómo fueron

hechos así como sus alcances teóricos y

de aplicación se discuten en el Manual.

La construcción de este Manual puede

ser el primer paso para avanzar hacia

otros manuales ilustyrando la presencia

de otras especies invasoras en nuestro

continente: animales terrestres, marinos

e incluso microorganismos. Esperamos

que este Manual sea de utilidad para

estudiantes, profesores, profesionales y

gestores de la biodiversidad, así como

también para no profesionales

simplemente interesadas en el

conocimiento de estas plantas en

nuestro continente.

Referencias bibliográficas

Arroyo, M. T. K. Marticorena, C.

Matthei, O. & Cavieres, L. in Invasive Species in a Changing World (eds. Mooney, H. A. & Hobbs, R. J.) 385–

421 (Island Press, 2000).

Lockwood, J. L. Invasion ecology. (Blackwell Pub, 2007)

Nuñez, M. A. & Pauchard, A. Biological invasions in developing and

developed countries: does one model fit all? Biol. Invasions 12, 707–714 (2010).

Pauchard A, Quiroz C, García R, Anderson CH, Kalin Arroyo M. 2011.

Invasiones biológicas en América

Latina y el Caribe: tendencias en investigación para la conservación, en Conservación Bilógica: Perspectivas

desde América Latina. Simonetti J, Dirzo R. Editorial Universitaria,

Santiago Chile. pag 79- 94. Shigesada, N. & Kawasaki, K.

Biological invasions: theory and practice. (Oxford University Press, UK,

1997).

Williamson, M. H. & Fitter, A. The characters of successful invaders. Biol. Conserv. 78, 163–170 (1996).

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BIOINVASIONES

DIEZ CRITERIOS CLAVES A CONSIDERAR PARA ORIENTAR EL FUTURO

DE LAS INVASIONES BIOLÓGICAS EN SUDAMÉRICA.

TEN KEY CRITERIA TO ORIENT THE FUTURE OF BIOLOGICAL

INVASIONS IN SOUTH AMERICA.

GUSTAVO BIZAMA1,

1Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Instituto de Ecología y Biodiversidad.

E-mail: [email protected]

Si bien en la última década existen

notorios avances acerca de los estudios

relacionados con las invasiones

biológicas, el objetivo de este

comentario es considerar 10 puntos

claves que podrían orientar de mejor

manera el futuro de las investigaciones

en las invasiones biológicas en

Sudamérica.

El primer punto a considerar 1) es la

falta de colectas existente sobre

especies invasoras en los museos y

herbarios, si bien es entendible que el

énfasis siempre ha sido colectar

especies nativas, el mundo está

cambiando y de manera rápida y

notable, producto de la globalización; es

por esta misma razón que es

imprescindible contar con muestreos

que nos permitan obtener bases de datos

sobre especies exóticas, y así poder

comprender el proceso de invasión y

posteriormente sus impactos; “no

podemos saber para dónde vamos, sin

saber qué es lo que hay”. Asimismo,

todas las bases de datos de herbarios y

museos deberían ser de libre acceso en

línea; sobre este punto hay algunos

ejemplos exitosos en Sudamérica, como

es el caso de speciesLink

http://splink.cria.org.br/ en Brasil.

El punto número 2) se relaciona con la

llamada ciencia ciudadana, cada vez

más necesaria en la colecta de datos

(Pocock et al. 2015). Este enfoque sobre

la colaboración de la ciudadanía ha sido

un gran aporte en otros países y ya ha

sido utilizado en Chile, para el caso del

reconocido coccinelido invasor

Harmonia axyiridis con excelentes

resultados, tanto en número de registros

y obtención de la abundancia (Grez et

al. 2016, Grez & Zaviezo, 2015).

Además, la llamada ciencia ciudadana

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utiliza las redes sociales y facilita la

colaboración entre las personas

(http://www.chinita-arlequin.uchile.cl/),

y en segundo lugar se disminuyen los

costos de muestreo, por lo tanto sería

una excelente herramienta para

incorporar de manera masiva en

Sudamérica.

El tercer punto 3) es tener una mayor

atención sobre especies invasoras que

tenemos en común entre los países

vecinos; si bien existe información

documentada sobre la invasión

compartida de ocho mamíferos entre

Chile y Argentina (Jaksic et al. 2002),

se debería tener un conocimiento más

amplio y acabado, cabe recordar que las

especies que invaden no respetan

límites fronterizos, por lo tanto debería

ser una tarea en conjunto entre los

países vecinos combatir las invasiones,

de tal manera de poder dividir costos

económicos que implicaría su control

(ejemplo combate de la invasión del

castor entre chile y argentina, invasión

del caracol gigante africano en Brasil y

Argentina, el conejo en Chile,

Argentina y Perú, por nombrar

algunos). Asimismo si existen especies

invasoras que son solo controladas en

un país y no en otros países vecinos que

también son invadidos los esfuerzos y

costos serían en vano. Por otra parte

tener una visión más amplia y

cooperativa entre países vecinos acerca

de las medidas que han sido tomadas,

sobre experiencias que pudiesen dar

buenos resultados, podrán ser

consideradas para ser replicadas en los

diferentes países.

Un cuarto punto 4) es el estudio de

especies con importancia económica,

descuidando especies que podrían

generan un mayor impacto. En este

punto existen muchos ejemplos, uno de

ellos es el caso del dinoflagelado

(Didymosphenia geminata) que invade

los ríos del sur de Chile y si bien es un

espécimen interesante de estudiar, es

probable que el énfasis en un gran gasto

de recursos tenga más que ver con el

impacto en la empresa turistica que con

su relavancia ecologica, dado que sus

masas gelatinosas perjudican el paisaje

y la pesca. Por otra parte la mayoría de

los esfuerzos de control o erradicación

de plagas se concentran en cultivos

exóticos que presentan importancia

económica; evidentemente debería

existir un equilibrio y controlar especies

invasoras que causan impactos

perjudiciales sobre la biota nativa.

Un quinto punto 5) es una actualización

sobre el número de especies exóticas

presentes en los diferentes países que

componen Sudamérica. De hecho, para

desconocimiento de muchos, es

probable que Chile haya sido el primer

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país en Sudamérica en mostrar interés

por “examinar el cambio que la fauna

chilena ha experimentado por el

hombre” creando el primer listado

“sobre los animales introducidos en

Chile desde su conquista por los

españoles” Rodulfo Philippi (1885). No

obstante, actualmente sólo en lo que a

plantas introducidas se refiere desde el

año 2000 se sabe que son alrededor de

743 (Arroyo el at. 2000), entonces

después de 16 años ¿se sigue

manteniendo esta mismo cantidad?, la

respuesta es un rotundo no! en este

mismo contexto, la importancia de las

actualizaciones de un listado de

especies exóticas es de vital

importancia; un ejemplo de ello es

observar lo que ha sucedido con las

reservas o parques nacionales donde

aun cuando las proporciones de especies

nativas son mayores dentro de los

parques que fuera de ellos (Jiménez et

al. 2013), este patrón pudo haber

cambiado con el paso de los años,

debido a la existencia de un aumento

relevante en el número de visitantes.

Una muestra de ello es lo que sucede en

la reserva del Cabo de Hornos,

considerada prístina y ausente de

plantas exóticas hace más de una

década, donde precisamente Rozzi et al.

(2004) se anticipa señalando “que es

esperable que el número y abundancia

de especies de plantas exóticas crezcan

en el futuro con la construcción de

mayores redes camineras e

infraestructura hotelera y de otro tipo en

la Isla Navarino”; será necesario

entonces realizar monitoreos

permanentes que permitan saber la

situación actual y poder establecer

futuras medidas de control y/o

mitigación.

En este contexto, el punto número 6)

tiene relación con el punto anterior:

tomar medidas con respecto al hombre

como vector de invasiones; se sabe que

existen una serie de vectores que

podrían aumentar las probabilidades que

una especie se establezca (Carlton

1996), pero también el hombre puede

dispersar semillas a grandes distancias

(13 km aproximadamente) (Auffret &

Cousins 2013); por lo tanto, se debería

tomar medidas de bioseguridad

apropiadas al ingreso de parques y

reservas (Hall 2015), de tal manera que

los turistas no ingresen semillas en los

zapatos o su ropa y actúen como un

potencial vector de invasión.

El séptimo punto a destacar 7), es la

falta de interacción entre el mundo

científico (“los expertos”) y los

organismos públicos que toman las

decisiones; un ejemplo de esto es la

relación de los grandes incendios

forestales acontecidos recientemente en

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Chile con las plantaciones, que aún

cuando se sabe sobre la alta combustión

del eucalipto y pinos, actualmente no

existen protocolos con respecto a su

potencial invasor, incluso existen

subsidios públicos para estimular el

establecimiento de más plantaciones

(Pauchard et al. 2010). Esto último, sin

mencionar la pérdida de biodiversidad

existente, principalmente la que ocurre

con el reemplazo del bosque nativo por

plantaciones forestales, como bien

menciona Miranda et al. (2016). Es por

esta razón que se debe enfatizar una

interacción entre los organismos

públicos y los científicos de tal manera

de poder desarrollar programas y

legislación focalizados en las invasiones

biológicas.

El octavo punto 8) tiene relación con la

difusión; siempre se tiende a enfatizar

sobre el método científico pero nos

olvidamos de lo importante que es

comunicar estos conocimientos no sólo

a la comunidad científica, sino que

también a la ciudadanía, más aún

cuando las invasiones biológicas

resultan ser una amenaza de gran

importancia económica y de interés

público.

El punto número 9) tiene relación con la

importancia de aplicar estudios de

evaluación de riesgo de las invasiones

biológicas; esto resulta de vital

importancia ya que se podría orientar de

mejor manera las tomas de decisiones y

el asesoramiento de las futuras políticas

públicas. Los impactos generados por

las invasiones generan perdida de la

biodiversidad y costos importantes en el

bienestar humano, donde uno de los

más impactado es la producción de

cultivos; para tener una conciencia de

estos costos, las pérdidas causadas por

las especies introducidas de plantas,

animales y microorganismos ascienden

alrededor de 55.000 millones a 248.000

millones de dólares anuales en la

agricultura mundial (Bright, 1999). Por

ejemplo en el caso de Nueva Zelandia

se estima que los costos asociados a las

invasiones biológicas corresponden

aproximadamente al 1% del PIB

(Bertram 1999).

El último punto 10) es necesario

considerar que existen dos posibles

escenarios i) es aquel pesimista donde

las especies lograrían el equilibrio con

respecto al rango invadido, y sólo serían

frenadas por diferentes limitantes como

aquellas geográficas, depredación y

cambio de uso de suelo. El segundo

escenario ii) sería aquel que es

optimista, donde es posible aplicar el

conocimiento adquirido sobre las

experiencias de las regiones que han

sido más invadidas en el mundo; esto

debido a que Sudamérica presenta una

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historia de invasiones relativamente

reciente en comparación en lo

acontecido en otros continentes,

(Europa, Australia, Nueva Zelandia

entre otros), donde ya se tiene

experiencia sobre protocolos de

bioseguridad. No obstante, cabe resaltar

que es muy probable que exista una

mirada totalmente diferente a la hora de

prevenir las invasiones biológicas;

mientras en aquellos países donde la

invasiones han ocurrido desde hace

mucho tiempo, los científicos presentan

un mayor énfasis en las etapas de

expansión e impacto. Contrario a lo que

sucede en Sudamérica, donde en general

las invasiones son más recientes,

debería existir un mayor interés por

prevenir; en este sentido, identificar a

los vectores y focalizarse sobre las

etapas iniciales de la invasión

(introducción, colonización y

establecimiento de las especies

invasoras). Por último, resultará vital la

colaboración entre autoridades públicas,

los privados y los científicos, para

tomar las mejores decisiones y así poder

enfrentar de mejor manera el futuro de

las invasiones biológicas en

Sudamérica.

Referencias bibliográficas

Auffret, A. G.. & Cousins, S. A. 2013.

Humans as long-distance dispersers of

rural plant communities. PloS One, 8: 1-

7.

Bertram, G. 1999. The impact of

introduced pests on the New Zealand

economy, Pests and Weeds a blueprint

of action. Report, New Zealand

Conservation Authority, 45-71.

Bright, C.1999. Invasive species:

pathogens of globalization. Foreign Policy, 51–64.

J.T. Carlton .1996. Biological invasions and cryptogenic species, Ecology, 77:

1653–1655.

Hall, C. M .2015. Tourism and biological exchange and invasions: a missing dimension in sustainable

tourism?, Tourism Recreation Research, 40:1, 81-94 pág.

Arroyo, M. T. K. Marticorena, C. Matthei, O. & Cavieres, L. in Invasive

Species in a Changing World (eds. Mooney, H. A. & Hobbs, R. J.) 385–

421 (Island Press, 2000). Grez AA, Zaviezo T, Roy HE, Brown

PMJ, Bizama G. 2016. Rapid spread of Harmonia axyridis in Chile and its

effects on local coccinellid biodiversity. Diversity and Distributions 22:982–994.

Grez, A.A. & Zaviezo, T. 2015. Chinita

arlequ_ın: Harmonia axyridis en Chile Available at: www.chinita-arlequin.uchile.cl (accessed 6 October

2015).

F.M. Jaksic, J.A. Iriarte, J.E Jiménez, D.R. Martínez. 2002. Invaders without

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frontiers: cross-border invasions of

exotic mammals Biological Invasions, 4:157–173.

A. Miranda, A. Altamirano, L. Cayuela, A. Lara, M. González. 2017. Native

forest loss in the Chilean biodiversity hotspot: revealing the evidence. Reg.

Environ. Change, 17, 285–297. Pauchard, A.. M. Nuñez, E. Raffaele,

R.O. Bustamante, N. Ledgard, M.A. Relva & D. Simberloff . 2010.

Introduced conifer invasión in South America: an update. Frontiers of Biogeography 2: 34-36 pág.

PHILIPPI RA .1885. sobre los animales

introducidos en Chile desde su conquista por los españoles, por el

doctor don Rodulfo A. Philippi. Anales de la Universidad de Chile. 19 pág.

Pocock, M.J.O.. Roy, H.E.. Preston, C.D. & Roy, D.B. 2015. The Biological

Records Centre: a pioneer of citizen science. Biological Journal of the Linnean Society, 115, 475–493 pág.

R. Rozzi, R. Charlin, S. Ippi, O.

Dollenz. 2004. Cabo de Hornos: un parque nacional libre de especies exóticas en el confín de América.

Anales del Instituto de la Patagonia, Serie Ciencias Naturales, 55–6 pág.

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12

BIOINVASIONES

¿QUÉ SABEMOS DE LA PREVENCIÓN, CONTROL Y ERRADICACIÓN DE

ESPECIES INVASORAS EN MÉXICO?

WHAT DO WE KNOW ABOUT THE CONTROL AND ERRADICATION OF

INVASIVE SPECIES IN MEXICO?

BETSABÉ RUIZ-GUERRA1 Y NOÉ VELÁZQUEZ-ROSAS2

1 Instituto de Ecología A.C. Red de Biología Evolutiva. Carretera antigua a Coatepec

351, El Haya, 91070, Xalapa, Veracruz, México.

2 Centro de Investigaciones Tropicales, Universidad Veracruzana. Ex Hacienda Lucas

Martín, Privada de Araucarias s/n, Col. Periodistas, C.P 91019, Xalapa, Veracruz. E-

mail: [email protected]

Resumen

En este trabajo revisamos el estado del

arte en materia de prevención, control y

erradicación de especies invasoras en

México. Presentamos un marco

histórico general y discutimos los

principales avances y retos a futuro. El

inventario nacional de especies

invasoras es uno de los resultados más

relevantes, así como la definición de los

lineamientos para los análisis de riesgo.

Además se está desarrollando el marco

político y legal para el manejo de las

especies invasoras. Sin embargo, los

trabajos sobre prevención, control y

erradicación de especies invasoras aun

son muy limitados. Las instancias

gubernamentales, académicas y

organizaciones no gubernamentales han

sido los principales impulsores para la

generación de investigación, manejo y

desarrollo de políticas públicas. Para

enfrentar este reto ambiental es

necesario el trabajo inter, multi y

transdiciplinario para entender la

ecología de las invasiones y sus

impactos en distintos sectores como el

ambiental, social y económico.

Palabras clave: invasiones biológicas, especies exóticas, sistemas insulares,

erradicación, Estrategia Nacional de Especies Invasoras.

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Introducción

Las invasiones biológicas en los

ecosistemas naturales representan una

de las principales amenazas a la

biodiversidad y son uno de los

componentes más importantes del

cambio ambiental global (Vitousek

1997; Millennium Ecosystem

Assessment 2005). Las especies

invasoras tienen consecuencias en

diferentes niveles de organización, que

van desde genes hasta ecosistemas

(Millennium Ecosystem Assessment

2005). Además de los impactos

biológicos, la introducción de especies

invasoras puede causar impactos

sociales, a la salud y a la economía

mermando el bienestar humano (Holm

et al. 1997; Aguirre-Muñoz et al. 2009).

Por sus enormes implicaciones las

invasiones biológicas se han convertido

en un tema prioritario en diversos países

de primer mundo (Gardener et al. 2012).

Para el caso de Latinoamérica los

estudios de los efectos de las especies

invasoras sobre la biodiversidad y

procesos ecosistémicos es muy limitada

(Gardener et al. 2012). En el caso

particular de México, en los últimos

años el interés por parte del sector

gubernamental y académico hacia este

problema se ha incrementado; sin

embargo, la información sobre las

especies invasoras y sus repercusiones

se encuentra en etapas iniciales

(Aguirre-Muñoz y Mendoza 2009).

Debido a los impactos negativos

de las especies invasoras, la prevención,

detección temprana, manejo, control,

erradicación, regulación, legislación, así

como la investigación en términos

ecológicos se ha convertido en una

prioridad nacional (March Mifsut &

Martínez Jiménez 2007). En México,

los estudios y acciones han sido

dirigidos principalmente a especies

invasoras que causan daños económicos

en las actividades agrícolas y pecuarias;

mientras que el conocimiento de los

impactos ambientales, sociales y

económicos no se han valorado en toda

su dimensión (Aguirre-Muñoz et al.

2016). El presente trabajo tiene como

objetivo hacer una revisión bibliográfica

de los avances que se han logrado en

materia de prevención, control y

erradicación de especies invasoras en

México en los últimos 20 años.

Marco histórico sobre las especies invasoras

Los esfuerzos encaminados a prevenir,

controlar y erradicar las especies

invasoras en México se han realizado a

través de una serie de acciones y

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14

eventos a nivel nacional e internacional

que iniciaron formalmente en 1993, con

la firma del Tratado de Libre Comercio

de América del Norte (TLC). En el cual,

México formó parte del tratado de

Cooperación Ambiental de

Norteamérica (NAAEC, por sus siglas

en inglés) y se integra en la Comisión

de la Cooperación Ambiental (CCA), en

donde el tema de las especies exóticas

toma relevancia para hacer frente a las

restricciones sanitarias y fitosanitarias

del TLC, así como para enfrentar los

problemas de las especies invasoras

acuáticas en la región. De 2003 a 2005

la CCA creó el grupo de trabajo para la

Conservación de la Biodiversidad

(GTCB), el cual estableció las

principales directrices para estandarizar

los procesos de evaluación de riesgo de

la biodiversidad para la toma de

decisiones (March Mifsut & Martínez

Jiménez 2007).

En el 2005, la Comisión

Nacional para el Conocimiento y Uso

de la Biodiversidad (CONABIO) asume

la responsabilidad para crear un grupo

de trabajo sobre especies invasoras. A

partir de entonces se han realizado una

serie de acciones que incluyen,

congresos, foros nacionales e

internacionales, cursos, talleres y

convocatorias para el estudio de esta

problemática en México. A la par se han

firmado diversos acuerdos

internacionales cuyo objetivo principal

es la conservación de la biodiversidad a

través del desarrollo de investigación,

un marco legal internacional, así como

la elaboración de estrategias para la

prevención, mitigación, control y

erradicación de especies invasoras.

Entre éstos acuerdos destacan el

Convenio de Diversidad Biológica, el

Convenio Internacional para el Control

y la Gestión de aguas de lastre y los

sedimentos de buques en 2004, la

Convención Ramsar sobre los

Humedales, el Acuerdo sobre la

Aplicación de Medidas Sanitarias y

Fitosanitarias (SPS Agreement) de la

Organización Mundial del Comercio

(WTO 2012) entre otros. México

también es miembro de la organización

Norteamericana de protección a las

plantas (NAPPO) que establece

estándares fitosanitarios para la

importación y exportación de plantas

(Mendoza et al. 2014). En 2010 se

publica la Estrategia Nacional sobre

Especies Invasoras en México,

Prevención Control y Erradicación

(Comité Asesor sobre Especies

Invasoras en México 2010), cuya meta

es lograr que en el año 2020 se cuente

con un sistema eficiente de prevención,

detección y respuesta temprana, así

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15

como instrumentos que operen dentro

de un marco legal congruente y

conforme a las necesidades nacionales

(Comité Asesor sobre Especies

Invasoras en México 2010). La

estrategia propone tres grandes

objetivos estratégicos: “1.- Prevenir,

detectar y reducir el riesgo de

introducción, establecimiento y

dispersión de especies invasoras. 2.-

Establecer programas de control y

erradicación de poblaciones de especies

exóticas invasoras destinados a

minimizar o eliminar sus impactos

negativos y favorecer la restauración y

conservación de los ecosistemas. 3.-

Informar oportuna y eficazmente a la

sociedad para desarrollar acciones

estratégicas transversales” (CONABIO

2014). Para el 2020 se plantean las

siguientes metas: i) la identificación y

priorización de las especies exóticas

invasoras y sus vías de introducción, ii)

el control o erradicación de las especies

prioritarias y iii) el establecimiento de

medidas para gestionar las vías de

introducción a fin de evitar su

introducción y establecimiento

(CONABIO 2014). Estos antecedentes

hacen evidente que el trabajo realizado

durante las últimas dos décadas en

México sobre especies invasoras ha

colocado éste tema como una prioridad

nacional, desarrollando mecanismos e

instituciones que ayuden a enfrentar

esta problemática y sirvan para mitigar

los efectos negativos en la

biodiversidad, cumpliendo de esta

manera con las obligaciones adquiridas

en los convenios internacionales para la

conservación de la biodiversidad.

¿Qué se ha hecho?

Actualmente el Sistema Nacional sobre

Especies Invasoras de la CONABIO ha

identificado 1 957 especies exóticas,

que incluyen especies exóticas

introducidas (956), exóticas no

introducidas que representan un riesgo

para el país (143), exóticas cuyo estatus

de presencia se desconoce (549) y

algunas nativas translocadas que tienen

comportamiento invasivo (309). Se

cuenta con registros para 385 de estas

especies en el país y con fichas de

análisis de riesgo para 461 especies

(CONABIO 2014).

Para conocer los avances en el

estudio de las especies invasoras en

México, se realizó una búsqueda

bibliográfica y se revisaron todos los

trabajos publicados desde 1995 a 2016

en el buscador Web of Sciences con las

siguientes palabras clave: biological

invasions and Mexico, exotic species

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16

and Mexico, biological invasions and

eradication, y biological invasions and

islands. Además se revisaron los

informes técnicos de proyectos

apoyados o realizados por la CONABIO

y la Comisión Nacional de Áreas

Naturales Protegidas (CONANP) así

como artículos de divulgación. Los

resultados de ésta revisión muestran que

durante el periodo analizado se

publicaron 45 artículos indexados, en 41

revistas nacionales e internacionales,

entre las que sobresalen debido a la

cantidad de artículos publicados:

Biological Invasions (10), Revista

Mexicana de Biodiversidad (7),

Conservation Biology (4), Botanical

Sciences (3) y Diversity and

Distributions (2). Es importante señalar

que algunos artículos fueron publicados

en revistas con un enfoque social como

Human Ecology y Landscape and

Urban Planing. Esto muestra que el

análisis de las especies invasoras tiene

un enfoque interdisciplinario y que no

debe considerarse solo el aspecto

ecológico, aunque estos enfoques más

holísticos son todavía incipientes en los

estudios de caso en México. Las

publicaciones referentes a especies

invasoras crecen a partir de 1998 y

logran su mayor frecuencia en el 2010 y

2015. Estos estudios se realizaron en

ecosistemas terrestres (bosques

templados, matorral xerófilo y bosques

secos), insulares, acuáticos (arrecifes

coralinos, lagunas, oasis en desiertos) y

ecosistemas costeros (humedales), así

como en plantaciones y paisajes

suburbanos. Entre estos destacan por el

número de publicaciones los sistemas

acuáticos, los desiertos, el matorral

xerófilo y humedales (Figura 1).

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17

Figura 1. Porcentaje de estudios de especies invasoras en México por ecosistema.

Los estudios se realizaron en 20

estados de México, lo que representa el

62% del total de las entidades

federativas, de éstos destacan por el

número de publicaciones los estados de

Baja California (12), Sonora (10) y

Veracruz (7) (Figura 2). Además se han

realizado proyectos de erradicación en

37 islas (Aguirre-Muñoz et al. 2016). El

60% del total de estudios revisados

fueron realizados con animales (ej.

carpa común, pez león y borrego entre

otros); mientras que, el 30% evaluó las

consecuencias y/o la restauración de

sitios con plantas invasoras. En el caso

de las plantas, los estudios con pastos

invasores fueron los más frecuentes

(62%), seguidos por los realizados con,

Tamarix y Thypha (Tabla 1). Además,

destaca el caso de pasto buffel

(Cenchrus ciliaris), especie originaria

del sureste de Asia y del Este de África,

que fue introducida en México en los

años 30´s para mejorar los forrajes de

las zonas de pastoreo, actualmente

cubren más del 8% de la superficie total

del estado de Sonora (Arriaga et al.

2004).

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18

Estudios de Especies Invasoras

0

1 ó 2

3 a 6

< 10

< 20

-115 -110 -105 -100 -95 -90

10

15

20

25

30

35

Figura 2. Porcentaje de estudios de especies invasoras por entidad federativa.

Tabla 1. Especies y familias de plantas y animales publicados en artículos indexados de 1995 a

2016 en México. El subíndice indica la referencia.

Especies Nombre común

Plantas

Arundo donax45

(Poaceae) Caña común, caña brava

Atriplex semicaccata2 (Chenopodiaceae) Morenita rastrera, romerillo

Brassica tournefortii2,44

(Brassicaceae) Mostaza asiática, mostaza africana

Bromus rubens2 (Poaceae) Espiguilla, espiguilla de burro,

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19

plumerillo rojo

Cenchrus ciliaris 7,8,9,10,11,12,13

(Poaceae) Zacate buffel

Centaurea melitensis2 (Asteraceae) Abre puños

Cynodon dactylon2 (Poaceae) Zacate bermuda

Cryptostegia grandiflora15

(Apocynaceae) Bejuco de goma, caucho de la India,

estrella del norte

Echinochloa pyramidalis3,4

(Poaceae) Zacate alemán

Eragostris superba5 (Poaceae) Garrapata

Eragostris lehmanniana5 (Poaceae) Amor seco africano

Kalanchoe draigremontana42

(Crassulaceae) Aranto, Espinazo del diablo

Kalanchoe pinnata6(Crassulaceae) Bruja, flor de aire, belladona, maravilla

Phymatosorus grosus1 (Polypodiaceae) Helecho monarca

Ricinus communis45

(Euphorbiaceae) Ricino, higuerilla

Salsoa tragus2(Chenopodiaceae) Cardo ruso

Schismus barbatus2 (Poaceae)

Pasto del mediterráneo

Schismus arabicus44

(Poaceae) Schismus árabe

Tamarix ramosissima2 (Tamaricaceae) Pino salado

Typha domingensis14

(Thyphaceae) Tule, masa de agua, cola de gato

Hongos

Batrachochytrium dendrobatidis24

(Incertae sedis) Hongo quítrido de los anfibios

Animales

Apis mellifera scutella16,17

(Apidae) Abeja africana

Cactoblastis cactorum47

(Pyralidae) Palomilla del nopal

Creaseria morleyi20

(Palaemonidae) Camarón de corral

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20

Ctenopharingodon idella45

(Cyprinidae) Carpa herbívora, carpa china

Cyprinus carpio 33,34,35,45

(Cyprinidae) Carpa común o carpa europea

Digitonthophagus gazella22

(Scarabaeidae) Escarabajo

Drosophila suzukii29

(Drosophilidae) Drosophila de alas manchadas

Euoniticellus intermedius22

(Scarabaeidae) Escarabajo

Felis catus23

(Felidae) Gato domestico

Ictarus punctatus43

(Ictalirudae) Bagre de canal

Lithobates catesbeianus41

(Ranidae) Rana toro

Micropterus salmomoides43

(Centrarchidae) Lobina

Myopsitta monachus18

(Psittacidae) Cotorra monje

Mytilopsis adamsi30

(Dreissenidae) Falso mejillón

Neoergasilus japonicus21

(Ergasilidae) Copepodo parásito

Oreochromis spp45

(Cichlidae) Tilapia

Orechromis niloticus35

(Cichlidae) Tilapia del Nilo

Oncorhynchus mykiss43

(Salmonidae) Trucha arcoíris

Ovis aries31,32

(Bovidae) Borrego

Passer domesticus19

(Passeridae) Gorrión común

Poecilla reticulata33

(Poeciliidae) Guppy, pez millón

Pomacea caniculata39

(Ampullariidae) Caracol manzana o ampularia

Procambarus clarkii36

(Cambaridae) Cangrejo de rio o cangrejo rojo

Pterois volitans26,27,28

(Scorpaeniformes) Pez león

Pterygoplichthys pardalis37

(Loricarioidea) Pleco

Solenopsis invicta25

(Formicidae) Hormiga de fuego

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21

Sparus aurata38

(Sparidae) Dorada

Sus scrofa40

(Suidae) Jabalí

Tilapia cf. Zilli33

(Cichlidae) Tilapia

Xiphophorus hellerii33

(Poeciliidae) Cola de espada, espada, sable

Zaprionus indianus29

(Drosophilidae) Mosca

1Tejero-Díez y Torres-Díaz 2012.,

2Palma-Ordaz y Delgadillo-Rodríguez 2014.,

3López-Rosas

et al. 2015., 4López-Rosas, H y P. Moreno-Casasola 2015.,

5Reyes et al. 2015.,

6González de

León et al. 2016., 7Franklin y Molina-Freaner 2010.,

8 Brener 2010.,

9De la Barrera

2008.,10

Arriaga et al. 2004.,11

Tinoco-Ojanguren et al. 2016.,12

Ortega-S et al. 2013, 13

Lyons et

al. 2013.,14

Hall 2009., 16

Guzmán-Novoa et al. 2011., 17

Kraus et al. 2007., 18

Mac Gregor-Fors et

al. 2013.,19

Mac Gregor-Fors et al. 2009., 20

Botello y Álvarez 2010., 21

Suárez-Morales et al.

2010., 22

Montes de Oca y Halffter 1998., Rodríguez et al. 2006.,24

Luja et al. 2012. 25

Quezada-

Martínez et al. 2011., 26

Rodríguez-Cortés et al. 2015.,27

Dhal y Patterson 2014., 28

López-Gómez

et al. 2013., 29

Lasa y Tadeo 2015., 30

Salgado-Barragán y Toledano-Granados 2006., 31

Walter y

Levin 2007., 32

Ortíz-Alcaraz et al. 2016., 33

Soler y Ruiz-Campos 2013., 34

Wakida-Kusunoki y

Amador-del-Angel 2011., 35

Zambrano et al. 2010., 36

Hernández et al. 2008., 37

Wakida-

Kusunoki et al. 2007., 38

Balart et al. 2009., 39

Campos et al. 2013., 40

Breceda et al. 2009., 41

Luja

y Rodríguez-Estrella 2010., 42

Guerra-García et al. 2015., 43

Ibañez et al. 2011., 44

Sánchez-Flores

2007., 45

Domínguez-Domínguez et al. 2006., 46

Suárez-Morales et al. 2010., 47

Andraca-Gómez et

al. 2015.

Los principales temas abordados

fueron registros de las especies

invasoras, análisis demográficos, la

modelación de la distribución actual y

potencial de la especie, consecuencias

ecológicas y genéticas de las especies

invasoras sobre la dinámica de los

ecosistemas invadidos, revisiones sobre

la expansión geográfica de las especies

invasoras y en menor proporción

estudios sobre el control, erradicación,

análisis de riesgo y revisiones sobre las

vías de introducción a México.

Por otra parte, la CONANP

realizó un listado y mapas de

distribución de especies invasoras en

ANPs. En materia de control y

erradicación, la CONANP en

colaboración con dependencias

nacionales e internacionales ha

realizado diversos programas entre los

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22

que destacan: la eliminación del pino

salado (Tamarix aphylla) y gato feral

(Felis catus) en la Reserva de la

Biosfera Isla de Guadalupe, control del

perro feral (Canis familiaris) y

erradicación de ciprés (Cupressus sp.)

en el Parque Nacional Cañón del

Sumidero, prevención y control del pez

león (Pterois volitans) en la Península

de Yucatán y el Caribe Mexicano

(CONANP 2011). En 2009 se concluye

el programa de erradicación de la

palomilla del nopal (Cactoblastis

cactorum) en Isla Mujeres e Isla Contoy

(Peréz & Golubov 2008). El mayor

éxito de los programas de erradicación

se ha registrado en los sistemas

insulares, liderados por el Grupo de

Conservación y Ecología de Islas

(GECI), quienes han erradicado 58

poblaciones de mamíferos exóticos

establecidos en 37 islas del Pacífico

mexicano, Golfo de California, Golfo

de México y Caribe Mexicano.

Actualmente se está trabajando en la

erradicación de 82 poblaciones de

mamíferos en 34 islas más (Aguirre-

Muñoz 2016, Aguirre-Muñoz et al.

2009). Las técnicas de erradicación

incluyeron trampeo, cacería, dispersión

de carnadas y venenos ad hoc con un

costo de 188 dólares americanos por

hectárea y con un promedio 35 000

dólares americanos invertidos por

especie endémica (Aguirre-Muñoz et al.

2009). Estas acciones han derivado en

la recuperación de comunidades

vegetales y de vertebrados nativos

(Aguirre-Muñoz et al. 2016).

En materia legal en 2010, la Ley

General de Equilibrio Ecológico y la

Protección al Ambiente (LGEEPA)

incorporó la definición de especie

exótica invasora, y se establece la

prohibición de su liberación o

introducción en los ecosistemas

naturales, así como su movimiento

dentro del territorio nacional (Mendoza

et al. 2014). Además se publicaron listas

de especies invasoras y acuerdos

relativos a la prevención de la

introducción de especies exóticas

invasoras al país. Se desarrolló un

método de evaluación rápida de

invasividad, el cual consta de 10

criterios que califican cuestiones como

su riesgo de introducción,

establecimiento y dispersión, así como

los impactos que puede ocasionar

(CONABIO 2014, Golubov et al. 2014).

Aunado a esto se integró el sistema de

información sobre especies invasoras

(SIEI), cuya función es recopilar

información sobre la situación de las

especies invasoras en México (González

et al. 2014).

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23

Además de éstas acciones se han

publicado diversos libros

especializados: Especies acuáticas

Invasoras en México (Mendoza &

Koleff 2014), Especies Invasoras del

Alto Impacto para la Biodiversidad,

Prioridades en México (March Mifsut y

Martínez Jiménez 2008) y protocolos

para la erradicación de cinco especies

(Tamrix ramosissima, Tamarix aphylla,

Hemichromis guttatus, Arundo donax,

Oreochromis aureus; CONANP 2015).

En materia de divulgación el trabajo ha

sido muy incipiente, solo se pudieron

registrar cinco artículos, en donde se

exponen los riesgos que representan las

especies invasoras.

Avances y metas a futuro

Hasta la fecha se ha avanzado de

manera notable en el inventario de las

especies exóticas terrestres y acuáticas

presentes en el territorio mexicano. Se

ha definido los lineamientos para los

análisis de riesgo. Se está trabajando en

el marco político y legal para la

prevención y el control de la

introducción de especies invasoras y se

han identificado las especies prioritarias

en Áreas Naturales Protegidas (Conabio

2014). Sin embargo, estos avances solo

cubren el primer objetivo de la

estrategia nacional, mientras que el

trabajo para el control y erradicación de

las especies invasoras aún es muy

limitado. Actualmente no se sabe con

certeza cuántas especies exóticas

invasoras están establecidas en México,

cuál es su distribución, tamaños

poblacionales y sus consecuencias sobre

los ecosistemas (Comité Asesor sobre

Especies Invasoras en México 2010).

Por otra parte, en el caso de las especies

de plantas prioritarias solo se han

realizado estudios en 6 (Cenchrus

ciliaris, Brassica tournefortii, Bromus

rubens, Centaurea melitensis,

Eragostris lehmania y Tamarix

ramosissima) de las 23 especies

reportadas por SEMARNAT (March

Mifsut & Martínez Jiménez 2007), de

las cuales la mayoría son con Cenchrus

ciliaris. El resto de familias han sido

poco estudiadas, a pesar del gran

número de plantas invasoras registradas

en el país. En el caso de los animales

destacan los mamíferos en islas y en

sistemas acuáticos los peces como los

plecos (Hypostomus plecostomus),

debido principalmente a las pérdidas

económicas que estos generan en las

pesquerías nacionales (Mendoza et al.

2007). En general, esto hace evidente la

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24

necesidad de aumentar los esfuerzos

para el estudio de aspectos básicos de la

ecología de las especies invasoras, con

el propósito de generar estrategias de

control y erradicación.

Otros retos que requieren de particular

atención son la identificación de vías de

invasión, en la normativa restringir el

movimiento de especies nativas dentro

del territorio nacional para evitar que se

vuelvan invasoras o que hibridicen con

especies nativas. Así como el desarrollo

de protocolos de prevención, control y

erradicación de especies invasoras en

sistemas continentales. Otras áreas de

estudio poco exploradas son la de los

efectos sinérgicos que puede haber entre

especies invasoras y otros componentes

del cambio global ambiental (e. g.

cambio climático, fragmentación del

hábitat, etc), así como el de las

consecuencias económico-sociales de

las especies invasoras. Por último, es

importante destacar que el control y

erradicación de especies invasoras

requiere trabajo inter, multi y

transdisiplinario para lograr los

objetivos establecidos en la estrategia

nacional. En particular, el desarrollo de

estrategias de difusión sobre el

problema de las especies invasoras

dirigidos a la sociedad, así como la

formación de recursos humanos

especializados en esta área para evitar

nuevas introducciones (Mendoza et al.

2014).

Agradecimientos

Agradecemos a los revisores del manuscrito por sus valiosos comentarios y sugerencias.

S. González de León elaboró el mapa de estudios en México.

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32

BIOINVASIONES

LISTADO DE ESPECIES INVASORAS CON POTENCIAL PARA ACCIONES

DE COMPENSACIÓN EQUIVALENTE DE BIODIVERSIDAD EN EL CONO

SUR DE SUDAMÉRICA

LIST OF INVASIVE SPECIES WITH POTENTIAL FOR EQUIVALENT

COMPENSATION ACTIONS OF BIODIVERSITY IN THE SOUTH CONE

SOUTHAMERICA

MILÉN DUARTE M1,2. & CLAUDIA SILVA3

1Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, 2Instituto de Ecología y Biodiversidad

3Wildlife Conservation Society, Chile. E-mail: [email protected]

Resumen

Las compensaciones por biodiversidad,

son un instrumento de gestión para la

conservación que busca compensar los

impactos generados por la actividad

humana sobre la biodiversidad. El

presente trabajo tiene como objetivo

listar especies invasoras de animales y

plantas para las cuales su control tenga

el potencial de ser usado para

compensar actividades que generan

daños en la biodiversidad en

Sudamérica. Fueron encontradas 38

especies potenciales a ser usadas en

compensaciones, de las cuales un 84 por

ciento pueden ser controladas por

métodos manuales, mientras que las

demás tienen controles culturales,

químicos y/o biológicos. Más de la

mitad de estas especies generan alto

impacto sobre la diversidad biológica,

por tanto su uso en gestión para la

conservación es clave para controlar el

deterioro de la biodiversidad en la

región.

Introducción

La pérdida de biodiversidad a nivel

mundial, se atribuye a la perdida de

hábitat, contaminación, introducción de

especies exóticas, cambio climático y

sobre-explotación de recursos. Esto,

principalmente por la intensificación de

las actividades extractivas y productivas

generadas por las grandes cadenas de

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33

producción a nivel mundial. Para

manejar impactos desde quienes los

generan, existe una jerarquía de

medidas de mitigación compuestas de

prevención, minimización y

compensación equivalente de

biodiversidad (Figura 1).

Figura 1. Cadena de pasos para la jerarquía de mitigación de impactos (modificado de

Aiama et al. 2015)

La compensación equivalente de

biodiversidad (en inglés biodiversity

offset), es un instrumento de gestión

ambiental compuesto de medidas

diseñadas para abordar los impactos de

proyectos de desarrollo productivo

sobre la biodiversidad, y que tiene como

objetivo que, como resultado del

balance entre impactos y medidas de

gestión, se produzca al menos una

Pérdida Neta Cero de biodiversidad o

incluso una ganancia neta, con respecto

a la composición de especies, estructura

de hábitat, función de ecosistemas y uso

de las personas o valores culturales

asociados a biodiversidad (BBOP,

2012). Este instrumento, de ser bien

aplicado, puede disminuir la pérdida de

biodiversidad, disminuyendo la pérdida

de hábitat o minimizando los impactos

generados sobre los ecosistemas, hábitat

y especies (Quétier F & Lavorel S.

2011). La noción de equivalencia en la

compensación, hace referencia a que los

impactos y las medidas de

compensación a ejecutar sean

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34

comparables en términos del

componente de la biodiversidad en

cuestión (es decir, una especie, tipo de

hábitat, ecosistema, etc) y la magnitud

de las pérdidas generadas por el impacto

y las ganancias generadas por la

compensación (BBOP 2012, Gardner et

al. 2013). En Latinoamérica, países

como México, Colombia, Perú y Brasil

tienen regulaciones específicas que

requieren este tipo de compensaciones

(Villaroya et al. 2014), mientras que

otros países tienen o están desarrollando

regulaciones que permiten su uso

(Gelcich et al. 2016, TBC 2016).

Dentro de los factores de pérdida de

biodiversidad , las especies invasoras se

consideran uno de los precursores más

importantes (Sala et al. 2002), ya que

éstas compiten por hábitat y recursos, y

además , impactan por depredación a las

especies nativas y endémicas. En

consecuencia, el control o erradicación

de especies exóticas y dañinas son

acciones deseables para generar

beneficios a la biodiversidad, y por lo

tanto, el control de estas especies puede

constituir acciones de compensación

equivalente de biodiversidad, al

contribuir a mejorar la calidad de

ecosistemas nativos degradados (Norton

& Warburton 2014, Holmes et al.

2016).

El control dice relación con manejar y

controlar las poblaciones de especies

invasoras mediante acciones que

disminuyan las poblaciones y limiten su

espacio de ocupación (Norton &

Warburton 2014). Para ello, es

necesario generar planes de acción que

sean realizables técnicamente,

adaptables a cambios en las tácticas o

estrategias de producción, con

conocimiento ecológico de las especies,

y financiamiento que permita dar

continuidad a los planes(Norton &

Warburton 2014). Por otra parte, la

erradicación de especies invasoras ha

sido mejor documentada para el caso de

invasiones en islas, esto principalmente

por los limites naturales de movilidad

las especies de animales y dispersión de

plantas durante la aplicación de las

acciones de manejo (Holmes et al.

2015).

La biodiversidad de Sudamérica ha sido

también afectada por las invasiones

biológicas (Pauchard et al. 2011,

Gardener et al. 2012), sin embargo el

desconocimiento de las especies

invasoras y la falta de medidas

concretas para su manejo, son hoy una

tarea pendiente (Núñez & Pauchard

2010).

Uno de los desafíos para que el manejo

de especies invasoras pueda ser

aplicado en esquemas de compensación

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35

equivalente es que éste sea

técnicamente factible (Norton &

Warburton 2014). Existen numerosos

estudios sobre especies invasoras de

animales y plantas en Sudamérica

(Pauchard et al. 2011). las que pueden

ser utilizadas como foco para

compensar biodiversidad mediante su

erradicación o control (Tabla 1).

Conectar compensaciones de

biodiversidad con manejo de especies

invasoras podría ser un punto de

inflexión interesante para la

problemática de las invasiones

biológicas en América del Sur. Por lo

tanto, el objetivo de este trabajo es

explorar el potencial de trabajar con

especies invasoras en compensaciones

por biodiversidad. Para ello, se propone

un listado de especies identificadas

como invasoras en Sudamérica, y de las

cuales se conoce algún método de

control.

Metodología

Para generar un listado de especies

invasoras como potenciales para

compensación, se realizó una búsqueda

exhaustiva de especies de plantas y

animales invasoras de Sudamérica en

los buscadores y fuentes de ISI Web of

Science, libros de divulgación para

Sudamérica; y como filtros de búsqueda

en español "especie invasora" y

"Sudamérica" o "América del Sur" o

"Cono sur", tanto en inglés (i.e. South

America, “invasive specie” , “Alien

specie”) . No fueron incluidas islas

oceánicas en el análisis. Luego, el

listado fue filtrado con aquellas especies

de las cuales se tiene conocimiento de

algún método de control biológico

efectivo.

Por otra parte, con la finalidad de

priorizar entre el listado de especies

invasoras, se evaluó el impacto sobre la

biodiversidad de cada especie. Para ello

se utilizaron los criterios distribución de

la invasión(número de países donde

invade), evaluación en el listado de “las

100 especies más invasoras del

mundo”(UICN 2000) e impacto sobre la

biodiversidad conocido hasta la fecha.

De este modo, se construyó una

clasificación de impactos: Alto (listado

UICN 2000 y/o invasión en más de

cuatro países y/o impactos conocidos

como extensivos sobre otras especies o

servicios ecosistémicos), Medio

(invasión en más de dos países) y

Bajo(invasión en solo un país).

Resultados

Se listaron 31 especies de plantas y 7

especies de animales, todas invasoras en

algún país de Sudamérica (Tabla 1). Del

total de especies listadas, 26 especies de

plantas y 6 de animales pueden ser

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36

controladas mediante métodos

manuales; 2 especies de animales y 5 de

animales por métodos de control

culturales; 20 especies de plantas por

métodos químicos; y 4 especies de

plantas y una especie de animal por

métodos biológicos. En cuento a los

impactos sobre la biodiversidad 22

especies que tienen alto impacto sobre

la biodiversidad, 13 especies fueron

clasificadas como de medio impacto y

dos especies con impacto medio.

Tabla 1. Listado de especies invasoras

de plantas y animales, con potencial de

ser utilizadas para compensación por

biodiversidad.

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37

Especie invasora

Donde invade Impacto sobre la

biodiversidad

Método de control Bibliografía específica Mecánico Cultural Químico Biológico

Plantas

Salsola kali

(cardo ruso) Argentina y Chile Medio

Si, arar los

sitios infestados.

Si, quema en

otoño. Si, herbicidas

Ayres D et al.

2009, Chinnock R (2010)

Conium maculatum

(cicuta)

Chile, Argentina, Brasil, Uruguay

Alto Si, remoción manual.

Castells E et al.

(2005), Fuentes N et al.( 2013),

Panter K et al. (1988)

Centaurea solstitialis

(Abrepuño)

Chile, Argentina,

Uruguay Alto

Si, supresión

de semillas.

Si, quemas, pastoreo y siembra de

especies competitivas.

Si, herbicida clopiralid y

picloram.

Si, Eustenopus villosus y

Chaetorellia succinea

Maddox DM et al. (1985),

Larson LL y Sheley RL

(1994), DiTomaso JM (2001), Hierro

JL Y col (2006)

Cirsium vulgare

(cardo negro)

Argentina, Brasil, Bolivia, Chile, Colombia, Ecuador,

Paraguay, Perú y Uruguay

Alto

Si, manual.

Cortar la roseta o el

tallo para evitar floración.

Si, herbicida

sobre la rosera.

Si, mosca toro del cardo (Urophora

stylata)

Bruzzese E(1996),

Bullock J y col (1994), Forcella

F y Randall JM (1994), Michaux

B(1989), Quiroz

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38

et al. (2009)

Taraxacum

officinale (diente de león)

Chile, Venezuela,

Ecuador y Argentina Medio

Si, manual con

raiz incluída.

Si, herbicidas y

bioherbicidas.

Cavieres et al.

(2005)

Echium vulgare (lengua de

vaca)

Chile y Argentina Medio

Si,

revegetación en zonas con

la planta para generar sombra.

Si, Metsulfuron y

Clorsulfuron.

Carvallo GO et

al. (2013)

Convulvulus arvensis

(correhuela)

Argentina, Bolivia, Brasil, Chile, Perú y

Uruguay.

Alto Sí, pero requiere un

plan integral.

Si, herbicidas 2, 4-D, MCPA

y dicamba.

Quiroz et al. (2009)

Ricinus communis (higuerilla)

Venezuela, Brasil, Ecuador(Galápagos) y Chile.

Alto Sí, remoción manual de plántulas.

Si, herbicida Picloram +2.4D.

Sujatha et al. (2008)

Acacia dealbata

(aromo)

Chile, Argentina,

Bolivia, Uruguay y Brasil.

Alto Sí, remoción

manual.

Fuentes-Ramirez A et al.

(2010), Fuentes-Ramirez A et al. (2011)

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39

Genista

monspessulana (retamilla)

Chile, Argentina, Colombia)

Medio

Sí, remoción de plántulas y

adultos, y quema

controlada.

Si, herbicidas.

Si, Arytainilla hakani, Lepidapion

argentatum y Chyliza

leptogaster.

Gómez P y

col(2012), Pauchard et al. (2008).

Gleditsia

triacanthos (acacia negra)

Argentina y Uruguay Medio Sí, manual. Leggieri L

(2010)

Robinia

pseudoacacia (acacio)

Chile y Argentina Medio Sí, mediante

quema.

Si, herbicidas

con glifosato 6,25%

Akamatsu F et

al. (2014), Castro-Díez P et

al. (2014), Sabo AE (2000), Boring L y

Swank W(1984)

Ulex europaeus

(espino amarillo)

Argentina, Chile,

Brasil, Colombia, Bolivia, Ecuador y Uruguay.

Alto

Sí, revegetación

en zonas colindantes para evitar el

paso de luz.

Si, herbicidas.

Clements DR et al. (2001),

Gaynor D y MacCarter L

(1981)

Azadirachta indica (neem)

Colombia, Brasil, Bolivia y Venezuela

Alto Si, herbicidas como triclopir.

Mohali S et al. (2002), Nisbet

AJ (2000), Moro MF et al.

(2013), Schmutterer H (1990)

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40

Ligustrum

lucidum (ligustro)

Argentina, Uruguay y Bolivia.

Alto

Sí, extracción

renovales desde la raíz.

Hoyos LE et al. (2010)

Eschscholzia

californica (dedal de oro)

Chile y Argentina Medio

Si, herbicida

pendimethalin y DCPA

Leger EA y Rice KJ (2003,

2007), Peña-Gómez FT et al. 2014

Pinus contorta (pino contorta)

Chile, Argentina, Perú y Bolivia

Alto

Sí, revegetación

en zonas colindantes

para evitar el paso de luz.

Peña et al.

(2008), Richardson DM

y Rejmánek M (2004), Langdon B et

al. (2010), Ledgard N

(2001)

Pinus elliottii (pino

americano)

Argentina, Brasil y

Chile Alto

Sí, manual con corta de tronco, y

quema controlada.

De Abreu RC y Duringan G (2011),

Richardson DM et al. (1994).

Digitalis purpurea (

campanilla)

Chile y Colombia Medio Sí, manualmente.

Castro et al.

(2005), Dietzch AC et al.

(2011), Willis AJ et al. (2000)

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41

Panicum

maximum (pasto de guinea)

Argentina, Bolivia, Brasil, Colombia,

Ecuador, Perú, Uruguay y

Venezuela.

Alto Si, glisofato.

Si, hongos como Gigantea

drechslera, Exserohilum rostratum, y E.

longirostratum.

Chandramohan

S et al. (2002), Stricker KB et al. (2016)

Pennisetum

purpureum (pasto elefante)

Brasil, Chile,

Colombia, Paraguay, Perú Y Venezuela.

Alto

Sí, remoción manual con

rizomas y quema controlada.

Si, pero luego

de la remoción mecánica.

Van de Wouw et al. (1999),

Gordon DR et al. (2011)Nava CJJ et al. (2013)

Rumex acetosella (lengua de

vaca)

Chile, Argentina, Venezuela y Ecuador.

Alto Si, dicamba y triclopyr

Yurkonis KA et

al. (2005), Pauchard A y

Alaback PB (2004)

Pyracantha

angustifolia (crataegus)

Argentina Bajo Sí, manual para plántulas.

Si, pero luego de la remoción

mecánica, triclopyr o

glifosato.

Giantomasi A et al. (2008),

Tecco PA y col (2006), Tecco

PA et al. (2007)

Rosa

rubiginosa (rosa mosqueta)

Argentina, Chile y

Perú. Medio Sí, manual.

Cavallero L y

Raffaele E (2010),

Rejmánek M y Richardson DM (2013),

Zimmermann H

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42

et al. (2011)

Rubus niveus

(mora) Ecuador y Bolivia. Medio

Sí, manual

para plántulas.

Si, herbicidas

con control permanente

Gardener MR et

al. (2010), Richardson DM

y Rejmánek M (2011), Renteria JL et al. (2012a

y b)

Rubus

ulmifolius (zarzamora)

Argentina y Chile. Alto

Si, glifosato

junto a control mecánico.

Dirnböck T et

al. (2003), Richardson DM

y Rejmánek M (2011), Giorgis MA et al.

(2011)

Cinchona pubescens (cascarilla)

Ecuador (Galápagos) Alto

Sí, manual

junto con control

químico.

Si, picloram y metsulfuron.

Ehrenfeld JG y Scott N (2001),

Buddenhagen CE et al. (2004), Jäger H y

Kowarik I (2010).

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43

Salix rubens (mimbre negro)

Argentina y Chile. Medio

Sí, mecánico y

químico juntos.

Adair R et al. (2006),

Richardson DM y Rejmánek M

(2011)

Verbascum

thapsus (verbasco)

Argetina y Chile. Medio

Sí, manual

desde el rizoma.

Si, pero desde

la roseta basal glyphosate y sulfometuron.

Parker IM et al. (2003), Alba C

et al. (2011), Alba C y Hufbauer R

(2012)

Tamarix spp

(tamarisco) Argentina Alto

Sí, remoción

completa del individuo.

Zavaleta ES et al. (2001),

Harms RS y Hiebert RD (2006).

Animales

Lepus europaeus Liebre común

Perú, Chile, Argentina, Paraguay, Brasil, Bolivia.

Alto Sí, caza y trampeo.

Bonino N et al. (2010), Merino

ML et al. (2009), Novillo A y Ojeda RA

(2008), Iriarte JA et al.(2005)

Oryctolagus cuniculus

Conejo común

Chile y Argentina. Alto Sí, caza y

trampeo.

Si, puede ser usado como

alimento

Si, mixomatosis(virus

de enfermedad hemorrágica con

Lowe S et al. (2000), Novillo

A y Ojeda RA (2008)

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pulgas como vectores)

Castor

canadensis Castor

Chile y Argentina Alto Sí, caza y trampeo.

Si, puede ser usado como

alimento y para

vestimenta

Anderson CB et al. (2009),

Anderson CB et al. (2006), Skewes O et al.

(2006), Anderson CB y

Rosemond AD (2007), Pastur GM et al.

(2006)

Xenopus laevis

Rana africana Chile Bajo

Sí, caza y

trampeo

Si, puede ser

usado como alimento

Lobos G y Measey G J

(2002), Lobos G et al. (2013).

Mustela vison Visón

Chile y Argentina Medio Sí, caza y trampeo

Ibarra JT et al. (2009), Valenzuela AE

et al. (2013)

Sus scrofa Jabalí

Galápagos, Chile y Argentina

Alto Sí, caza y trampeo

Si, puede ser usado como

alimento

Cuevas MF et

al. (2010), Merino ML et al. (2009),

Iriarte JA et al.(2005)

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Cervus elaphus

Ciervo Europeo Chile y Argentina Alto Sí, caza

Si, es usado como trofeo

de caza.

Merino ML et al. (2009),

Novillo A y Ojeda RA

(2008), Speziale KL et al. (2012), Iriarte

JA et al.(2005)

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46

Discusión

Las especies invasoras son una de las

mayores amenazas para la conservación

de la biodiversidad, al ser uno de los

principales promotores del cambio

global, afectando en distintos niveles de

la jerarquía ecológica (Parker et al.

2013). Por otra parte, las invasiones

biológicas son hoy un problema que

afecta no solo a la biodiversidad, sino

que también, a actividades humanas

fundamentales como la agricultura

mediante la modificación de los suelos

(Ehrenfeld JG & Scott N. 2001) y

efectos negativos en la economía, como

por ejemplo en Estados Unidos, donde

se han calculado pérdidas de unos

US$120 billones al año (Pimentel D et

al. 2005). Por lo que es necesaria la

implementación de políticas que

busquen disminuir o eliminar el impacto

generado por ellas. En nuestra revisión,

se encontraron 38 especies potenciales.

Entre ellas destacan aquellas 22

especies que tienen alto impacto sobre

la biodiversidad alojadas en más de 4

países: cinco animales y 17 plantas.

Luego, 13 especies fueron clasificadas

como de medio impacto habitando en al

menos dos países, entre ellas una

especie animal. Finalmente, una especie

de planta y una animal fueron

clasificadas como de impacto bajo ya

que se distribuían solo en un país como

invasoras. Si bien las especies listadas

se encuentran en un número acotado de

países, eso no significa que no puedan

invadir nuevos sitios, puesto que los

procesos de invasión son dinámicos, y

es difícil predecir cuando estos procesos

alcanzan su equilibrio, pudiendo incluso

ocupar regiones climáticas distintas a

las nativas (Goncalvez et al. 2014).

Al momento de decidir cómo

compensar impactos generados por

actividades humanas sobre los

ecosistemas, existen distintas

estrategias, las cuales pueden agruparse

en compensaciones que evitan pérdidas

de áreas de alto valor de conservación y

compensaciones focalizadas en la

restauración de ecosistemas degradados

(ICMM-IUCN 2012). En ambas

modalidades, el control o erradicación

de especies invasoras es una actividad

factible de implementar para generar

mejoras en la condición ecosistémica.

Algunas metodologías de cuantificación

de impactos y compensaciones ya

incorporan atributos específicos de

especies invasoras dentro de la

caracterización de la condición de

ecosistemas terrestres o dulceacuícolas

(e.g. Faber-Langdoen et al. 2008,

Gibbons & Freundenberger 2006). No

obstante, para que el manejo de especies

invasoras sea considerado dentro de las

medidas de compensación de

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biodiversidad, se deben tomar una serie

de factores en consideración, entre

ellos, que las técnicas de control a

aplicar no signifiquen impactos

colaterales para el resto de la

biodiversidad presente, qué sea factible

reducir la densidad de la especie

invasora a niveles que deriven en

beneficios significativos para el

ecosistema, y que existan garantías de

que el control o sus efectos serán

mantenidos en el largo plazo (Norton &

Warburton 2014). Nuestra revisión

muestra especies invasoras que son

potenciales focos de erradicación como

compensación ya que existe bibliografía

que avala técnicas de control efectivo a

través de experiencias previas. En

relación al método de control de las

especies, la mayoría de las plantas

pueden ser controladas por métodos

manuales (26 de 31 especies), como la

remoción o quema. Las que no pueden

ser controladas por estos métodos,

pueden serlo por métodos químicos

(herbicidas, glisofato, entre otros) o

biológicos. Los animales invasores

pueden ser capturados o cazados. La

caza puede ser también usada como

método cultural, en tanto en varios

países esta práctica representa un hito

local, como por ejemplo la caza de

jabalí en Argentina (Novillo A & Ojeda

RA 2008)Cómo método biológico para

el control de animales invasores, se

registra el caso del Oryctolagus

cuniculus (Conejo común) el que puede

ser infectado con mixopatosis, sin

embargo los métodos biológicos son

acotados en tanto los daños colaterales

son poco conocidos.

La articulación del manejo de especies

exóticas invasoras y las compensaciones

equivalentes de biodiversidad tiene

beneficios tanto para la biodiversidad

como para la economía. Es por eso una

oportunidad para los tomadores de

decisiones, y esperamos que este listado

sea un impulso para avanzar en esta

área de la conservación.

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BIOINVASIONES

POLÍTICAS, DIFICULDADES E DESAFIOS PARA O CONTROLE E A

ERRADICAÇÃO DE ESPÉCIES EXÓTICAS INVASORAS EM AÇÕES DE

RESTAURAÇÃO AMBIENTAL NA MATA ATLÂNTICA, BRASIL

SÍLVIA RENATE ZILLER1 &LUIZ PAULO PINTO2

1 Instituto Hórus de Desenvolvimento e Conservação Ambiental, Eng. Florestal, M.Sc.

Dr. Conservação da Natureza, [email protected]

2 Conservação e Manejo de Vida Silvestre, [email protected]

Resumo

A Mata Atlântica é uma das regiões

com maior diversidade biológica e

endemismos do mundo, reconhecida

como uma prioridade global para a

conservação da biodiversidade. O

bioma retém apenas cerca de 12% da

cobertura florestal original, o que exige

ações integradas em larga escala para

recuperar e proteger a floresta e seus

ecossistemas associados remanescentes.

A erradicação e o controle de espécies

exóticas invasoras é uma das estratégias

fundamentais para aumentar a eficiência

da restauração ambiental, assegurar a

conservação da biodiversidade em

longo prazo na Mata Atlântica e reduzir

a pressão sobre espécies nativas

ameaçadas de extinção. Para alcançar

esse objetivo é preciso colocar em

prática o manejo de espécies exóticas

invasoras através do desenvolvimento

de capacidades técnicas, do

aperfeiçoamento da legislação

ambiental específica com segurança

jurídica e aportar investimentos

financeiros.

Palavras chave: Mata Atlântica;

Corredor Central da Mata Atlântica;

espécies exóticas invasoras; restauração

ecológica; biodiversidade.

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Resumen

El Bosque Atlántico es una de las

regiones de más alta diversidad

biológica y de endemismos en el

mundo. En el bioma restan sólo cerca de

12% de la cobertura original de bosque,

lo que exige acciones integradas en

grande escala para recuperar y proteger

el bosque y los ecosistemas asociados

remanentes. La erradicación y el control

de especies exóticas invasoras son

acciones fundamentales para aumentar

la eficiencia de la restauración

ambiental, asegurar la conservación de

la diversidad biológica en largo plazo y

reducir la presión sobre las especies

nativas amenazadas de extinción. Para

alcanzar ese objetivo es necesario poner

en práctica el manejo de especies

exóticas invasoras a través del

desarrollo de capacidad técnica y de

mejorías en regulaciones ambientales,

así como asegurar la seguridad jurídica

e el aporte de inversiones financieras.

Palavras clave: Bosque Atlántico;

Corredor Central da Mata Atlântica;

especies exóticas invasoras;

restauración ecológica; biodiversidad.

Introdução

A Mata Atlântica é amplamente

reconhecida como uma das regiões de

maior diversidade biológica e

endemismos do mundo, sendo

considerada uma das prioridades globais

para a conservação da biodiversidade

(Myers et al. 2000; Pinto et al. 2012).

Ao mesmo tempo, foi a base da

consolidação e da formação histórica do

Brasil, passando por vários ciclos de

conversão de florestas naturais para

outros usos da terra que resultaram em

paisagens antropizadas (Dean, 1997).

Estimativas indicam que restam

somente entre 11,4% e 16% da

cobertura florestal original (Ribeiro et

al. 2009), o que exigirá ações em larga

escala e integradas para proteger e

manejar as florestas remanescentes e

resgatar áreas desmatadas e degradadas.

Espécies exóticas invasoras são uma das

principais causas atuais de perda de

biodiversidade, com consequências

sociais e econômicas em todo o mundo

(Mooney & Hobbs, 2000; Gurevitch &

Padilla, 2004; Clavero & García-

Berthou, 2005). O manejo dessas

espécies é um aspecto fundamental da

restauração ambiental (Cornish &

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Burgin, 2005; Brancalion et al. 2015). A

importância do tema foi reconhecida

pela CDB nas chamadas “Metas de

Aichi”, que fazem parte do plano

estratégico para 2020, estabelecido na

Conferência das Partes realizado em

Nagoia, no Japão (COP-10), em outubro

de 2010. A Meta 9 trata de medidas de

prevenção, erradicação e controle de

espécies exóticas invasoras que devem

ser colocadas em prática pelos países

signatários da Convenção.

Nesse contexto, a restauração ambiental

é um elemento essencial nas estratégias

de conservação da Mata Atlântica,

assim como do resgate dos serviços

ambientais, na adequação de

propriedades rurais e no estímulo ao

crescimento de uma economia baseada

na cadeia produtiva da restauração

ambiental (Mesquita et al. 2010;

Calmon et al. 2011; Brancalion et al,

2012). A avaliação do Pacto pela

Restauração da Mata Atlântica,

movimento multissetorial em operação

no bioma desde 2009, indica que

existem pelo menos 17 milhões de

hectares para ações de restauração

ambiental na Mata Atlântica. Esse

número leva em consideração as

exigências da Lei sobre a Proteção da

Vegetação Nativa (“Novo Código

Florestal Brasileiro”, Lei nº 12.651, de

25 de maio de 2012), a importância da

biodiversidade e a conectividade da

paisagem, sem necessidade de interferir

em áreas de alta aptidão agrícola

(Calmon et al. 2011).

O tema se tornou ainda mais importante

a partir do compromisso internacional

assumido pelo Brasil na Convenção

sobre Diversidade Biológica (CDB) de,

pelo menos, recuperar 15% dos

ecossistemas degradados no país. Mas,

para manter um bioma tão complexo e

biodiverso como a Mata Atlântica,

talvez seja necessário restaurar áreas

além dessa meta estabelecida pela CDB.

Análises recentes sobre a estrutura de

comunidades de aves, anfíbios e

mamíferos na Mata Atlântica indicam

que a integridade das comunidades

desses três grupos é mantida até o limiar

de cerca de 30% de cobertura florestal

em um dado território (Banks-Leite et

al. 2014). Portanto, seria necessário,

praticamente, duplicar a cobertura

florestal atual da Mata Atlântica para

garantir a conservação da

biodiversidade em longo prazo.

Para alcançar esse novo patamar, é

preciso aumentar a eficiência dos

trabalhos de restauração ambiental,

ampliando o ferramental em uso,

provendo capacitação técnica,

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61

facilitando processos de autorização e

assegurando que os investimentos feitos

revertam em projetos de sucesso, com

boa resiliência, e que dispensem

intervenções de manutenção a partir de

um ou dois anos de tratos culturais.

Apesar de abrigar os principais centros

de restauração ambiental do país, com

décadas de experiências e ações

realizadas (Rodrigues et al. 2009a), a

restauração da Mata Atlântica constitui

um grande desafio, visto que as

estratégias e intervenções necessárias

esbarram em dificuldades técnicas,

legais e econômicas em um ambiente

sob forte pressão antrópica.

Nesse artigo é apresentada uma

avaliação da situação da restauração

ambiental em um contexto de

ocorrência de espécies exóticas

invasoras na Mata Atlântica brasileira,

tendo como referência o Corredor

Central da Mata Atlântica (CCMA),

região chave e um dos centros de

endemismo do bioma. Para a avaliação

da situação de ocorrências e desafios

relacionados ao controle de espécies

exóticas invasoras na região foram

realizadas visitas de campo e entrevistas

com atores chave no ano de 2011.

Restauração Ambiental e Espécies Exóticas Invasoras no Corredor Central da

Mata Atlântica

O Corredor Central da Mata Atlântica

representa um exemplo das contradições

e necessidades de uma agenda integrada

de restauração ambiental e controle de

espécies exóticas invasoras. Cobrindo

mais de 12 milhões de hectares de áreas

com alta diversidade biológica no sul da

Bahia e o estado do Espírito Santo,

entre o Nordeste e Sudeste do Brasil, o

CCMA é uma região chave para a

conservação da biodiversidade do

bioma e foi selecionado pelo Ministério

do Meio Ambiente para uma

experiência de planejamento e

conservação em larga escala na país

(Ayres et al. 2005; MMA, CI &

Fundação SOS Mata Atlântica, 2006;

Martini et al. 2007).

A situação de perda florestal no CCMA

segue o padrão do bioma. A região tem

menos de 17% da cobertura florestal

original (Ribeiro et al. 2009) e a

fragmentação é acentuada, com mais de

98% dos remanescentes em áreas

menores ou iguais a 100 hectares (Pinto

et al. 2006). A planta mais comumente

encontrada no CCMA como obstáculo à

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regeneração natural e recuperação

ambiental é a braquiária (Urochloa

decumbens e outras do gênero), que

aumenta as dificuldades e os custos

operacionais. Outras espécies exóticas

invasoras comuns na região são:

dendê (Elaeis guineensis), nativo da

África Ocidental, extremamente

frequente nas formações florestais

do sul da Bahia, estabelecendo áreas

de total dominância (Figura 1);

acácia (Acacia mangium), nativa da

Austrália, de reprodução precoce e

disseminação por aves, agressiva

invasora de restingas, áreas abertas e

pouco sombreadas;

jaqueira (Artocarpus heterophyllus),

nativa da Ásia, invasora de

formações florestais e, como o

dendê, bastante dominante,

possivelmente por alelopatia,

impedindo a permanência e a

regeneração de espécies nativas

(Figura 1);

leucena (Leucaena leucocephala), nativa da América Central, introduzida como

forrageira, podendo ser bastante dominante e atrapalhar a regeneração e a sucessão

natural de espécies nativas;

sansão-do-campo ou sabiá (Mimosa caesalpiniifolia), nativo da Caatinga no

nordeste do Brasil, utilizado para cerca-viva, invasor em restingas e outras áreas

pouco sombreadas.

a. Técnicas de restauração

Entre as técnicas comumente adotadas

em projetos de restauração ambiental

executados em áreas de vegetação

nativa estão a nucleação, o adensamento

e o enriquecimento, utilizando-se

espécies de vários grupos ecológicos

que se propagam a partir da implantação

inicial. Em áreas dominadas por

gramíneas africanas como braquiária

(Urochloa spp.), capim-elefante

(Pennisetum spp.) ou capim-colonião

(Megathyrsus maximus), essas técnicas

são limitadas porque as mesmas

impedem a regeneração de outras

espécies. Nesses casos é preciso gerar

uma cobertura densa de copas, usando

espaçamentos pequenos de plantio para

maximizar o sombreamento das

gramíneas e facilitar a sua exclusão

(Brancalion et al. 2015; Rosas et al.

2015; Standish, 2002).

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Essa abordagem de plantios em alta

densidade pode implicar o uso de 3.500

a 5.000 mudas por hectare ou mais,

contra apenas 1.500 a 1.800 mudas em

ambientes sem invasão biológica,

número previsto para uso em alguns dos

projetos avaliados no CCMA. As áreas

invadidas por gramíneas exóticas

requerem manutenção intensiva, feita

em geral por roçadas mecânicas

frequentes, para evitar que as mudas

plantadas sejam sufocadas pelas

gramíneas exóticas, aumentando ainda

mais os custos, que pode ser

multiplicado por 2 a 3 vezes em relação

a projetos em áreas sem gramíneas

africanas.

Figura 1. (a) subosque de uma floresta no sul da Bahia, Brasil, com regeneração exclusiva de dendê, Elaeis guineenses; (b) subosque de floresta com regeneração

exclusiva de jaqueira, Artocarpus heterophyllus (Fotos: Sílvia Ziller, Instituto Hórus).

Embora ideal, a exigência pelo uso de

um número elevado de espécies nativas

para fins de restauração ambiental pode

dificultar ainda mais o alcance dos

resultados estipulados em projetos. A

grande parte dos viveiros comerciais

não está preparada para atender projetos

de restauração ambiental, como

observado para a rede de viveiros do

CCMA (IBio, 2007), pois apresentam

problemas de planejamento, gestão e

domínio técnico da produção de mudas

e sementes. É comum que os viveiros

não disponham de espécies pioneiras

nem arbustivas, produzam espécies

exóticas e exóticas invasoras e não

trabalhem com uma diversidade elevada

de espécies da flora nativa, oferecendo

poucas opções viáveis a projetos de

restauração ambiental.

Em consequência da falta de

alternativas oferecida por muitos

viveiros, o uso de espécies nativas que

não são as mais adequadas e pouco

adaptadas para o contexto de áreas

degradadas leva a elevados percentuais

de mortandade das mudas, aumentando

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novamente os custos pela necessidade

de reposição ao mesmo tempo que

reduzem a viabilidade de manutenção

dos plantios em projetos de curto prazo.

A ineficácia de algumas espécies

nativas num meio de alta competição

pode, por exemplo, comprometer o

potencial de sombreamento e não evitar

a ocupação de gramíneas exóticas

agressivas (Brancalion et al. 2009a). Se

a reposição não é feita, ou se é feita com

espécies que não vão suportar o

ambiente de plantio, ou se o projeto

termina sem manutenção suficiente,

ficam formadas clareiras com gramíneas

africanas que seguem impedindo a

restauração das áreas alvo, ainda que

possa haver árvores eventuais em

crescimento. Ainda assim, a

regeneração não continua de forma

espontânea, sem manutenção

continuada.

Plantios de restauração ambiental em

nucleação ou em linhas/faixas, que

visam criar sombreamento mais denso

em alguns pontos sem cobrir toda a área

a ser restaurada, tendem a não se

expandir em meio a contextos de

dominância de gramíneas africanas

(Figura 2). Essas áreas podem ficar

estagnadas apesar do enriquecimento

com espécies arbóreas e fracassar no

processo de restauração ambiental,

como observado em alguns projetos no

CCMA. Para agregar à dificuldade de

eliminação das plantas invasoras,

projetos de restauração ambiental são

muitas vezes desenhados para execução

em um período de um a dois anos em

função de limitações de financiamento.

Esse tempo pode ser suficiente para a

realização de plantios extensos, porém

na presença de gramíneas exóticas

invasoras tende a ser insuficiente para

prover a manutenção necessária, em

especial se as técnicas empregadas para

o controle das gramíneas não forem

efetivas. A roçada mecânica raramente

consegue ser mais do que um paliativo,

pois não é suficiente para fazer cessar o

efeito alelopático (Barbosa et al. 2008;

Rodrigues et al. 2012; Souza et al.

2006) e de competição da braquiária e

de outras invasoras. Para ativar a

regeneração natural ou a germinação do

banco de sementes de espécies nativas é

preciso eliminar essas plantas de modo

a fazer cessar esses efeitos.

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Figura 2. (a) sítio de restauração florestal realizado em linhas em área dominada por braquiária, no sul da Bahia, Brasil; (b) área dominada por braquiária Urochloa

decumbens impedindo a regeneração natural, Parque Nacional do Descobrimento, Bahia, Brasil (Foto: Sílvia Ziller, Instituto Hórus).

Como as braquiárias se recuperam da

roçada e voltam a produzir sementes em

30 dias ou menos, os projetos deveriam

programar roçadas mecânicas a cada 20-

25 dias na época de chuvas ou,

dependendo das condições climáticas

locais e da velocidade de recuperação e

produção de sementes das gramíneas

exóticas, de forma contínua. Esse é um

grande limitante, tanto em função dos

custos envolvidos quanto da logística

necessária. A dominância e o vigor da

braquiária e de outras espécies exóticas

invasoras podem ser observados no

CCMA e em diversas áreas no Brasil,

mesmo após anos de roçada mecânica

frequente.

b. Controle químico: usos e precauções

Face a essas situações bastante

concretas, é preciso reconhecer a

necessidade de controle químico para

aumentar a eficiência de trabalhos de

restauração ambiental, em especial

quando envolvem espécies exóticas

invasoras (Brancalion et al. 2015; Tu et

al. 2001). Afora exceções onde se

consegue vencer as gramíneas africanas

pelo sombreamento em ecossistemas

florestais com uso principalmente de

espécies pioneiras, assim como pela

manutenção em médio prazo, observa-

se com maior frequência a permanência

de gramíneas em áreas em restauração.

O controle químico proporciona

vantagens como a redução dos custos

em função do menor número de

intervenções necessárias, que se

reduzem a uma, duas ou três ao ano

contra 10 ou mais em caso de roçada

mecânica. Além disso, em função de

eliminar as plantas vivas, faz cessar o

efeito alelopático e a competição,

ativando, por consequência, a

germinação e a colonização por espécies

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nativas cujo sombreamento

gradativamente reduz o vigor das

invasoras. Há casos em que apenas uma

intervenção é necessária para permitir a

formação de capoeirinhas que superam

a braquiária e então passam a evoluir

para estágios florestais naturais sem

maiores necessidades de intervenção

(Projeto de Restauração Ambiental da

Fazenda Arraial, Paraná, Norske-

Skog/Poyry 2010-2013).

É compreensível que haja, inicialmente,

algum mal-estar no tocante ao uso de

herbicidas com fins de restauração

ambiental. O histórico de promoção, a

falta de critério técnico e o uso

indiscriminado desses produtos para a

produção agrícola tem gerado conflitos

de ordem social e ambiental. É preciso

lembrar que as pessoas costumavam

lavar embalagens de agrotóxicos nos

rios, realizam aplicações sem

equipamentos de proteção individual

(EPI) e muitas vezes praticam doses

mais elevadas do que o necessário por

má orientação. O uso tópico de

herbicidas em tocos de árvores cortadas,

para impedir rebrote, assim como a

aspersão de gramíneas, são técnicas

importantes para viabilizar a restauração

ambiental. Para que isso seja viável sem

gerar impactos indesejáveis, a aplicação

deve ser feita por pessoal capacitado e

seguir todas as normas de segurança

pessoal e ambiental, assim como

respeitar condições climáticas e

ambientais adequadas. Também é

essencial fazer distinção entre os muitos

herbicidas disponíveis no mercado e

evitar o uso de produtos de alta

persistência ambiental, exsudação por

raízes de plantas e alta mobilidade no

solo.

Além de haver avanços em relação a

essas questões – embora, infelizmente,

as pessoas tendam ainda a pecar

especialmente no que diz respeito ao

uso de EPI – há também uma melhora

tecnológica importante, com produtos

menos agressivos ambientalmente, sem

exsudação por raízes e de degradação

rápida, em geral com meia-vida de 20 a

45 dias. É o caso dos princípios ativos

triclopir e glifosato, mundialmente mais

usados para controle de plantas exóticas

invasoras (Sheley & Petroff, 1999; Tu

et al. 2001). Quando esses produtos são

aplicados em tocos de árvores invasoras

cortadas, sua degradação é muitas vezes

mais rápida do que a degradação do

toco em si, estabelecendo-se uma forma

segura de trabalho com o produto

isolado no toco em decomposição.

No contexto da restauração ambiental,

que requer o controle de espécies

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exóticas invasoras, a aplicação de

herbicidas deve ser considerada na

condução dos trabalhos no campo

(Gonçalves et al. 2003; Rodrigues et al.

2009b; Martins, 2011; Brancalion et al.

2015). De forma análoga, motosserras

podem ser usadas de forma adequada e

trazer benefícios, assim como gerar

impactos negativos. É preciso ressaltar

que a decisão de não implantar o

controle efetivo de espécies exóticas

invasoras tem consequências negativas,

pois equivale a permitir sua expansão e

o gradativo aumento de áreas

impactadas (Flory & Clay, 2010a; Flory

& Clay, 2010b).

Assim sendo, a pior decisão de manejo

é por não fazer nada, ou por não

permitir que algo seja feito. Isso ocorre

quando há falta de clareza, de base

técnica ou simplesmente de referência

nos órgãos responsáveis. Estudos têm

buscado ampliar o conhecimento e

analisar a aplicação e os efeitos dos

herbicidas na restauração ambiental no

Brasil (Flórido-Garcia, 2015;

Brancalion et al. 2009b; Martins, 2011),

o que virá a agregar à comprovação da

adequação e viabilidade de uso desses

produtos.

A necessidade desse conhecimento e

sua disseminação é premente para a boa

prática no campo. Num dos projetos

protocolados para licenciamento

ambiental no CCMA, no estado da

Bahia, houve permissão para o controle

de árvores de Eucalyptus e Pinus em

áreas de preservação permanente e

reservas legais – áreas destinadas à

proteção ambiental conforme o Código

Florestal Brasileiro –, mas a permissão

para Acacia mangium, presente nas

mesmas áreas, foi negada. Também foi

negada permissão para o uso de controle

químico nas áreas de preservação

permanente, ainda que se saiba que de

nada adianta apenas cortar eucaliptos ou

acácias, pois ambas as espécies

rebrotam de forma vigorosa, apenas

aumentando o trabalho a ser feito ao

longo do tempo.

Essa falta de coerência denota o

desconhecimento do assunto ou a falta

de referência num âmbito mais amplo,

tanto pela importância da medida de

controle quanto à perda de oportunidade

de cobrir uma área e permitir que uma

de três espécies dê continuidade ao

processo de invasão. Obviamente o

custo e o esforço para repetir o processo

são dobrados, o que gera desestímulo

com relação à ação em si.

c. Lacunas de informação sobre

espécies exóticas invasoras

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A escassez de listas oficiais de

referência para espécies exóticas

invasoras no Brasil e a deficiência de

formação técnica generalizada no

assunto específico cria condições de

insegurança para os técnicos em todos

os âmbitos, desde os responsáveis pela

emissão de autorizações até os

responsáveis por projetos de restauração

ambiental no campo. Num contexto de

múltiplas interpretações e poucas

referências legais, aqueles que se

sentem inseguros tendem a não correr

riscos e evitar a emissão de

autorizações, o que gera um impacto

altamente negativo nos esforços de

restauração ambiental em curso.

A consequência dessa realidade é

comumente constatada pela constante

presença de espécies exóticas invasoras

em unidades de conservação no CCMA

e também em outras áreas (Ziller &

Dechoum, 2013; Sampaio & Schmidt,

2013). Embora já exista a percepção de

sua presença, existem muitas dúvidas

sobre o potencial impacto ou sobre o

processo de invasão em si. O processo

inicial tende a ser lento e pouco visível,

enquanto que áreas totalmente

dominadas por uma ou mais espécies

exóticas invasoras têm mais baixa

viabilidade de erradicação ou controle

efetivo. De qualquer maneira, seja qual

for a situação, existem dúvidas sobre os

métodos de manejo que devem ser

empregados.

A falta de clareza sobre a legislação

vigente é um problema comum e um

fator preocupante por manter as pessoas

em estado de espera, com receio de

implicações legais, ao invés de

dedicadas à ação. Em função disso,

muitas oportunidades de ação concreta

em situações de invasão biológica em

fase inicial estão sendo perdidas. Ações

de controle que, nessa fase, podem levar

à erradicação de populações de espécies

invasoras, conter seu avanço ou limitar-

se a intervenções periódicas rápidas e de

baixo custo irão, com o passar do

tempo, tornar-se onerosas em tempo e

recursos. As oportunidades de controle

de focos iniciais e de populações

pequenas de espécies exóticas estão

sendo deixadas de lado devido a

dúvidas sobre a necessidade, a

viabilidade, a forma de manejo e o

respaldo legal a essas ações.

Políticas Relativas a Espécies

Exóticas Invasoras e à Restauração

Ambiental

O Decreto 2.519, de 16 de março

de1998, promulga a Convenção sobre a

Diversidade Biológica (CDB) no Brasil,

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incluindo no seu Artigo 8, item h, o

compromisso de prevenir a introdução,

e controlar ou erradicar espécies

exóticas no país. Em consonância com o

Decreto acima citado, a Comissão

Nacional de Meio Ambiente –

CONABIO – publicou, em outubro de

2009, a Estratégia Nacional para

Espécies Exóticas Invasoras através da

Resolução no. 5.

Entre diversos componentes da

Resolução no. 5 do CONAMA constam

medidas de prevenção à introdução de

espécies e ações de controle e

erradicação, além do estabelecimento de

marcos legais regulatórios, que incluem

a publicação de uma lista oficial de

espécies exóticas para o país. Outros

marcos legais importantes sobre esse

tema no Brasil são:

Resolução CONAMA no. 429/2011,

que dispõe sobre a metodologia de

recuperação das Áreas de

Preservação Permanente - APP e

reconhece como ação de interesse

social o controle de espécies

exóticas invasoras nessas áreas;

Lei Federal no. 11.428/2006, que

dispõe sobre a utilização e proteção

da vegetação nativa do Bioma Mata

Atlântica, considera de interesse

social as atividades imprescindíveis

à proteção da integridade da

vegetação nativa, e dentre essas, a

erradicação de espécies exóticas

invasoras;

Lei no. 9.985/2000 do Sistema

Nacional de Unidades de

Conservação, que proíbe a

introdução de espécies exóticas em

unidades de conservação;

Lei no. 9.605/1998 de Crimes

Ambientais, regulamentada pelo

Decreto no. 6.514/2008, que prevê

penalidades para a introdução ilegal

de espécies no país e para a

disseminação de espécies exóticas

invasoras que ameacem outras

espécies, habitats ou ecossistemas

(Artigo 61).

O reconhecimento legal da importância

da prevenção e do controle de espécies

exóticas invasoras, inclusive em áreas

legalmente protegidas, como áreas de

preservação permanente e unidades de

conservação, está retratado nessa

legislação. Assim sendo, não deveria

haver motivo para a negação de

autorizações para controle dessas

espécies em projetos de restauração

ambiental e iniciativas análogas. Se isso

continua acontecendo, a dificuldade está

no conhecimento dos marcos legais, das

espécies exóticas invasoras ou no

possível uso de controle químico?

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A Base de Dados Nacional de Espécies

Exóticas Invasoras gerenciada pelo

Instituto Hórus de Desenvolvimento e

Conservação Ambiental mantém o

registro das espécies já reconhecidas

como invasoras no Brasil

(http://i3n.institutohorus.org.br/www).

As agências ambientais dos estados do

Paraná, de Santa Catarina e do Rio

Grande do Sul promulgaram listas

oficiais para referência estadual em

2007, 2012 e 2013, respectivamente. O

estado de São Paulo publicou uma lista

bastante restrita, o Espírito Santo

mantém uma lista online para referência

a atividades de restauração ambiental e

o Rio de Janeiro tem uma lista

elaborada e validada por um grande

grupo de profissionais e cientistas da

área ambiental, porém não publicada

oficialmente.

Muitas outras bases de dados estão

online em nível global para dirimir a

grande parte das dúvidas sobre a

capacidade invasora de espécies

exóticas, como a Base Global

coordenada pelo Grupo Especialista em

Espécies Invasoras da União

Internacional para a Conservação da

Natureza (ISSG/IUCN), o Compêndio

Global de Espécies Invasoras da CABI,

organização internacional de base no

Reino Unido dedicada a assuntos de

agricultura e biodiversidade, o

Compêndio Global de Plantas

Invasoras, da Austrália e diversas bases

de dados nacionais na América Latina

(Rede IABIN – I3N).

Há uma noção generalizada e infundada

de que existe no Brasil uma lei que

proíbe o uso de herbicidas em áreas

legalmente protegidas. A Portaria no. 14

publicada pelo Instituto Brasileiro dos

Recursos Naturais Renováveis

(IBAMA), em 26 de maio de 2010,

renovado como Instrução Normativa no.

7, em 2 de julho de 2012, permitiu a

utilização, em caráter emergencial, de

herbicidas à base de triclopir ester

butoxi etílico, imazapir e glifosato em

unidades de conservação. Essas normas

foram publicadas com vistas a viabilizar

a realização de testes de eficácia no

processo de registro definitivo dos

respectivos produtos no IBAMA, para

fins não agrícolas. Em abril de 2016 foi

aprovado o registro definitivo de Garlon

NA, à base de triclopir, para uso não

agrícola. Essa aprovação deixa clara,

por fim, a legalidade de uso desse

produto para fins de controle de plantas

exóticas invasoras em ambientes

naturais, independentemente de sua

classificação como área sob proteção

legal.

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Com esse registro consolidado, não

deve haver mais motivos para

postergar-se o controle de espécies

exóticas invasoras em áreas destinadas à

restauração ambiental ou em áreas

legalmente protegidas. Talvez a questão

maior continue sendo a veiculação de

informações adequadas.

Conclusões

Dados os esforços consideráveis em

andamento para a restauração de áreas

degradadas na Mata Atlântica, é

importante que estejam claras as

lacunas e as demandas de

responsabilidade técnica com vistas a

facilitar o alcance de metas

estabelecidas em programas e projetos

dessa natureza.

Conforme exposto, o problema mais

frequente tem sido a dificuldade de

vencer a dominância de braquiária e,

eventualmente, de outras gramíneas

africanas em áreas degradadas. Outras

espécies exóticas invasoras têm sido

negligenciadas, em especial em

ambientes florestais, como o dendê e a

jaqueira na região do CCMA. Nesse

contexto, algumas ações e medidas

importantes podem e devem ser

aperfeiçoadas e aplicadas. São elas:

promover a realização de seminários

técnicos específicos sobre

restauração ambiental, envolvendo

as agências ambientais municipais,

estaduais e federais, para ampliar o

conhecimento sobre o tema, buscar

consenso e diminuir os obstáculos à

restauração da Mata Atlântica;

proporcionar segurança e respaldo

legal para os técnicos atuarem na

restauração ambiental que envolve o

controle de espécies exóticas

invasoras, utilizando os métodos

mais adequados a partir de

embasamento técnico-científico,

inclusive o uso de controle químico;

ampliar os investimentos na

formação de pessoal qualificado no

manejo e na aplicação de medidas

de prevenção à introdução e à

disseminação de espécies exóticas;

estimular viveiros de produção de

mudas a incluir em seu plantel

espécies adequadas para fins de

restauração ambiental, assim como

cessar a produção de espécies

exóticas invasoras para fins não

produtivos;

definir listas de espécies nativas

adequadas a distintos ecossistemas e

condições ambientais para fins de

restauração, para referência em

viveiros e projetos;

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estimular o plantio de espécies

nativas em propriedades rurais para

fins de uso econômico, criando-se

alternativas para a recomposição de

reservas legais e evitando o uso de

espécies exóticas invasoras como

Acacia mangium, Leucanea

leucocephala e outras exóticas

invasoras;

publicar e revisar periodicamente

listas oficiais de espécies exóticas

invasoras, para que haja clareza e

referência específica para as

espécies utilizadas em programas e

projetos técnicos, licenciamento

ambiental, etc.

São inúmeros os desafios para a

ampliação e consolidação da

restauração ambiental como mecanismo

concreto de conservação da

biodiversidade e resgate de serviços

ambientais, tão essenciais para as

demandas da sociedade. No Brasil,

sobretudo, esse tema tem importância

crescente nas discussões para a

construção da Política Nacional de

Restauração da Vegetação Nativa

(PLANAVEG), na implementação do

novo Código Florestal Brasileiro, no

Pacto pela Restauração da Mata

Atlântica e nos compromissos

assumidos em acordos nacionais e

internacionais para a proteção da

biodiversidade e adaptação a mudanças

climáticas. A agenda do manejo de

espécies exóticas invasoras precisa,

cada vez mais, ser conhecida e

amparada no melhor conhecimento

técnico-científico, assim como integrada

à agenda da restauração ambiental e da

conservação da biodiversidade no

Brasil.

Agradecimentos

Esse trabalho foi financiado pela ONG Conservação Internacional em parceria com a

empresa Kimberly-Clark. Agradecemos também o apoio e informações de técnicos das

ONGs (Instituto Floresta Viva, Instituto BioAtlântica-IBio, Instituto de Estudos Sócio-

ambientais do Sul da Bahia-IESB, Organização de Conservação de Terras do Baixo Sul

da Bahia-OCT, The Nature Conservancy do Brasil), das empresas de papel e celulose

(Fibria, Veracel, Suzano), do Instituto Chico Mendes de Conservação da

Biodiversidade-ICMBio, do Instituto de Defesa Agropecuária e Florestal-IDAF e

Instituto Estadual de Meio Ambiente e Recursos Hídricos-IEMA do estado do Espírito

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