seminario ecologia quimica

315La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas

La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas

Csar rodrguEz-saona

Departamento de EntomologaP.E. Marucci Center, 125A Lake Oswego Rd., Chatsworth, NJ 08019

Rutgers UniversityCorreo electrnico: [email protected]

Resumen. En los ltimos 30 aos han surgido grandes avances en el estudio de interacciones tri-trficas entre las plantas, sus herbvoros, y los enemigos naturales (depredadores y parasi-toides) de estos herbvoros. Varios estudios han examinado los efectos de los voltiles emitidos por las plantas en el comportamiento de los enemigos naturales. Estos estudios documentan tambin que, en su mayora, las plantas emiten una mezcla de compuestos orgnicos voltiles, los cuales ayudan a los enemigos naturales a ubicar a su presa u hospedero. Esta mezcla incluye los llamados voltiles de hojas verdes (aldehdos, alcoholes, y sus respectivos acetatos de seis carbonos), monoterpenos, sesquiterpenos y compuestos aromticos. La emisin de estos com-puestos voltiles aumenta drsticamente cuando los herbvoros, particularmente los de hbito alimenticio masticador, se alimentan de las plantas. Por lo tanto, estos compuestos inducidos por la herbivora han sido considerados como una forma de defensa indirecta en las plantas para combatir a los herbvoros mediante la atraccin de sus enemigos naturales. se ha determinado que esta respuesta voltil inducida puede ser especfica, dependiendo de la especie de herbvoros en las plantas, puede ocurrir tanto a nivel local como en forma sistmica, ser de larga duracin, y ocurrir tanto en las partes areas como subterrneas de las plantas. adems, se han descubierto elicitores en el regurgitado de los herbvoros que activan produccin de los voltiles en las plan-tas y se ha determinado la sntesis de novo de varios de estos compuestos como consecuencia al dao por la herbivora, los cuales siguen un patrn de emisin diurna. aun as, los potenciales beneficios de estas interacciones tri-trficas en las plantas y su aplicacin en los sistemas agrcolas permanecen en su mayora desconocidos.

IntroduccinTodos los organismos dentro de un ecosistema estn inter-conectados unos con otros por medio de cadenas alimenticias y redes trficas (Hunter & Price, 1992; Polis & Winemiller, 1996; schmitz, 1998; Polis, 1999; ohgushi, 2005), y la comunicacin

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C. rodrguez-saona. 2012. La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas, 315-342. En: J. C. rojas y E. a. Malo (eds.). Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos. El Colegio de la Frontera sur. Mxico. 446 p.

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entre ellos es facilitada por seales qumicas presentes en el medio ambiente (Vet & dicke, 1992; Karban & Baldwin, 1997; Turlings & Wckers, 2004; ohgushi, 2005; Po-elman et al., 2008). Histricamente, los estudios sobre interacciones inter-especficas entre organismos han involucrado slo dos niveles trficos y se han realizado de una manera independiente (Verkerk, 2004). Por ejemplo, cientficos en el rea de resis-tencia en plantas contra herbvoros han estudiado las interacciones entre el herbvoro y sus plantas hospederas, mientras que cientficos en el rea de control biolgico han investigado el impacto de los enemigos naturales en poblaciones de los herbvoros que sirven como presa u hospedero. Pero a partir de 1980 esto cambi cuando el eclogo y entomlogo Peter Price y sus colaboradores sealaron que cualquier teora entre las relaciones planta-herbvoro debe incluir al tercer nivel trfico (Price et al., 1980). Esto es importante especialmente cuando uno considera que las interacciones entre mltiples organismos pertenecientes a ms de dos niveles trficos son comunes en la naturaleza. desde entonces, han surgido numerosos estudios en interacciones tri-tr-ficas entre plantas, insectos herbvoros, y los enemigos naturales de estos herbvoros (tambin referidos como carnvoros e incluyen depredadores y parasitoides) (Cuadro 1). Estas interacciones ocurren frecuentemente entre organismos sobre y bajo el suelo y son mediadas principalmente por compuestos qumicos en las plantas, los cuales pueden afectar positiva o negativamente a los enemigos naturales de los herbvoros (Masters & Brown, 1997; Van der Putten et al., 2001; Wenke et al., 2010).

ltimamente, eclogos, entomlogos y bilogos en general han enfatizado el estudio de los mecanismos y consecuencias de la induccin de voltiles de plantas en la atraccin de los enemigos naturales de los insectos herbvoros. Muchos de estos es-tudios intentan buscar una nueva estrategia natural, mediante la manipulacin del comportamiento de los enemigos naturales, para el control de plagas agrcolas y por medio de ello reducir el uso de plaguicidas. a partir de ellos es evidente que muchas plantas cuando son atacadas por insectos herbvoros liberan compuestos voltiles que son usados por los enemigos naturales para localizar a su presa u hospedero (Vet & dicke, 1992). debido a que estos compuestos voltiles inducidos pueden beneficiar tanto a las plantas que los producen como a los enemigos naturales de los herbvoros de stas, se les ha clasificado como sinomonas. Esta respuesta inducida en plantas es tambin referida como una defensa indirecta (dicke & sabelis, 1988), porque puede resultar en la disminucin de las poblaciones del herbvoro y por lo tanto, aumentar la capacidad reproductiva o fitness de la planta. sin embargo, aun cuando estas interacciones han sido definidas comnmente como mutualistas, el beneficio en las plantas no ha sido medido suficientemente. Por lo tanto, aun no se sabe si estos compuestos han sido seleccionados para cumplir la funcin especfica de atraer a los insectos carnvoros. Este captulo presenta un resumen de los trabajos recientes sobre la induccin voltil en plantas a causa del dao por insectos herbvoros, su importancia como seal qumica en la atraccin de los insectos benficos como son los depredadores y parasitoides de los insectos herbvoros, y su uso potencial en el manejo integrado de plagas.


Cuadro 1. Lista de publicaciones importantes en el estudio de las interacciones tri-trficas

ao de Publicacin descripcin del Estudio referencia

1980 se indica la importancia y necesidad de estudios tri-trficos

Price et al. (1980)

1986 Los voltiles inducidos por la herbivora en plantas atraen a caros depredadores de los herbvoros

dicke (1986)

1990 Las secreciones orales del herbvoro inducen la liberacin de terpenos en el maz que atraen a sus parasitoides

Turlings et al. (1990)

1992 Los voltiles inducidos por la herbivora son emitidos sistmicamente

Turlings & Tumlinson (1992)

1995 La enzima -glucosidasa, en la secrecin oral del herbvoro, es un elicitor de los compuestos voltiles inducidos

Mattiacci et al. (1995)

1995 El cido jasmnico es una fitohormona que induce la liberacin de voltiles en plantas

Boland et al. (1995)

1997 La volicitina, un cido graso conjugado con un aminocido, es identificado en el regurgito del herbvoro como elicitor de las respuestas voltiles inducidas en plantas

alborn et al. (1997)

1997 Los voltiles inducidos son sintetizados de novo en plantas

Par & Tumlinson (1997)

1998 La atraccin de parasitoides a los compuestos voltiles inducidas en el campo es especfica dependiendo de la especie de herbvoro

de Moraes et al. (1998)

1999 La aplicacin externa del cido jasmnico en plantas de tomate aumenta el parasitismo de larvas del herbvoro en el campo

Thaler (1999)

2001 La emisin de voltiles inducidos en plantas aumenta la atraccin de depredadores y pueden funcionar como una defensa contra herbvoros en la naturaleza

Kessler & Baldwin (2001)

2003 Los enemigos naturales de herbvoros son atrados a trampas cebadas con versiones sintticas de voltiles inducidos en plantas por la herbivora

James (2003)

2005 (E)--cariofileno es emitido por las races de maz a causa de la herbivora y atrae a los nemtodos entomopatgenos

rasmann et al. (2005)


El comportamiento de los enemigos naturales y los voltiles de plantasLos voltiles en plantas desempean una funcin importante como seales de co-municacin en los sistemas tri-trficos incluyendo las interacciones entre la planta hospedera, el herbvoro, y los enemigos natural del herbvoro. Los enemigos naturales de los herbvoros deben seguir cuatro etapas durante el proceso de bsqueda y selec-cin de su presa u hospedero: 1) ubicacin del hbitat del hospedero; 2) localizacin del hospedero; 3) reconocimiento y aceptacin del hospedero; y 4) regulacin del hospedero (Vinson, 1976). El primer paso tomado por los insectos depredadores y parasitoides en la bsqueda de su presa u hospedero, respectivamente, es la ubica-cin del hbitat donde stos se encuentran. Para ello, necesitan seales que puedan

Figura 1. Los compuestos orgnicos voltiles en plantas son inducidos por la herbivora y atraen a los enemigos naturales (depredadores y parasitoides) de los herbvoros. Estas interacciones tri-trficas ocurren sobre el nivel del suelo (en las partes areas de las plantas) (a), as como bajo el suelo (races) (B). La respuesta voltil ocurre tanto a nivel local como a nivel sistmica, es decir, en las partes distales sin dao sufrido por el herbvoro dentro de la misma planta daada. El cido jasmnico y el cido saliclico son dos hormonas de defensa que inducen la produccin de voltiles en plantas.


ser detectables a larga distancia durante su bsqueda (Price et al., 1980; Vinson, 1981), y que indiquen de forma fiable la presencia de la presa u hospedero (Vet et al., 1991; dicke, 1999). Estas seales pueden provenir de compuestos qumicos voltiles emitidos por las plantas infestadas (Figura 1). se conoce si despus del dao por un herbvoro, las plantas emiten compuestos voltiles. Estos compuestos, en la mayora de plantas, son producidos por sus partes vegetativas a niveles bajos. sin embargo, cuando la planta es daada por un insecto herbvoro, los niveles de estos compuestos aumentan drsticamente. Esta seal alerta a los insectos carnvoros de que la planta est siendo consumida por una posible presa u hospedero y, por lo tanto, aumentan el xito de los carnvoros en la bsqueda de su alimento. En muchos casos estas seales son especficas y confiables en cuanto a la informacin que proveen a los insectos car-nvoros. Por lo tanto, existen claras ventajas adaptativas para los insectos carnvoros en poder detectar, distinguir, y responder a los compuestos voltiles inducidos por las plantas, ya que stos les permiten discriminar las plantas daadas de las plantas no daadas dentro del mismo hbitat.

Los voltiles inducidos son ms fiables que los compuestos emitidos constituti-vamente por la planta ya que indican la posible presencia de la presa o el hospedero. Por lo tanto, debido a su alta detectabilidad y fiabilidad, las sinomonas inducidas por el herbvoro cumplen un papel importante como seales de largo alcance durante la bsqueda del hospedero por los enemigos naturales (Vet et al., 1991). Estas caracters-ticas de los voltiles inducidos son importantes en evitar que los enemigos naturales pierdan tiempo y energa buscando a una especie de presa u hospedero incorrecto o una etapa de desarrollo del herbvoro que no es apropiada. Estas sinomonas contienen suficiente informacin para atraer a los enemigos naturales al micro-hbitat cerca de la presa u hospedero, por ejemplo a la planta que est siendo atacada.

una vez localizado el micro-hbitat, otras seales tales como las kairomonas y la visin pueden ser usadas por los enemigos naturales para ubicar a su presa u hos-pedero (Vinson, 1976). Estos incluyen compuestos producidos por el herbvoro o su excremento. Estos compuestos son bastante confiables porque estn estrechamente asociadas con la presa u hospedero (sabelis & van de Baan, 1983; Eller et al., 1988, 1992). sin embargo, en su mayora estas sustancias qumicas no son producidas en grandes cantidades o no son muy voltiles (Vet & dicke, 1992). Comparado con las kairomonas asociadas con el herbvoro, las sinomonas inducidas por la herbivora no son tan especficas pero son emitidas en grandes cantidades y son muy voltiles (Vet & dicke, 1992).

Voltiles inducidos en plantas e interacciones tri-trficasLos primeros estudios en demostrar la habilidad de las plantas en producir voltiles inducidos por el dao del herbvoro y su atraccin a los enemigos naturales fueron realizados con caros y sus depredadores (por ejemplo, dicke & sabelis, 1988; dicke et al., 1990; dicke et al., 1993; Takabayashi & dicke, 1997). dicke & sabelis (1988)


presentaron la primera evidencia de que las plantas emiten una seal en respuesta al dao por el insecto herbvoro y que sta es diferente a las plantas sin dao. En estos estudios, los autores encontraron que el caro depredador, Phytoseiulus persimilis, utiliza seales voltiles emitidas por las hojas infestadas del frijol lima, Phaseolus lunatus, para localizar a su presa, la araita roja, Tetranychus urticae. Estos estudios iniciales refirieron a este fenmeno como un llanto por ayuda (en ingls: cry for help), debido a su potencial beneficio evolutivo en plantas (dicke et al., 1990; dicke & sabelis, 1992). otro sistema ampliamente estudiado es el del maz (Zea mays), el herbvoro Spodoptera exigua y su parasitoide Cotesia marginiventris. Turlings et al. (1991, 1993) demostraron que las plantas de maz producen una respuesta voltil asociada al dao por las larvas del lepidptero y que las hembras del parasitoide ge-neralista, C. marginiventris, aprenden a utilizar estos compuestos para localizar a su hospedero. Evidencias ms recientes muestran que la deposicin de huevecillos por el herbvoro hembra en las plantas tambin puede causar la liberacin de voltiles en plantas que atraen a los parasitoides de huevecillos (Meiners & Hilker, 1997, 2000; Hilker & Meiners, 2002; Hilker et al., 2002; Colazza et al., 2004a). Por ejemplo, el crisomlido Xanthogaleruca luteola al colocar sus huevecillos induce la produccin de voltiles en las hojas de Ulmus minor, los cuales atraen a la avispita Oomyzus ga-llerucae (Meiners & Hilker, 1997, 2000; Wegener et al., 2001).

La respuesta voltil en plantas inducida por el insecto herbvoro es en su mayo-ra diferente a la respuesta al dao artificial (dicke et al., 1990; Turlings et al., 1990; geervliet et al., 1997; de Moraes et al., 1998). Estas repuestas son emitidas no slo en el lugar daado, sino que tambin son emitidas sistmicamente en partes distales sin dao sufrido por el herbvoro dentro de la misma planta (Figura 1) (Turlings & Tumlinson, 1992; dicke et al., 1993; rse et al., 1996). Turlings & Tumlinson (1992) reportaron que la larva de S. exigua induce la emisin de voltiles en los lugares donde ocurri el dao y en aquellos que no han sufrido dao. asimismo, rse et al. (1996) demostraron una respuesta voltil sistmica en el algodn que atrae a los enemigos naturales del herbvoro. En estos momentos se desconoce la seal responsable de la emisin sistmica de los compuestos voltiles en las plantas. sin embargo, se ha demostrado que la respuesta voltil sistmica es diferente a la respuesta sistmica causada por el dao mecnico y por lo tanto, es activada especficamente por el dao causado por el insecto herbvoro.

Luego de los estudios iniciales a fines de los aos 1980 e inicios de los 1990 (Cuadro 1), ha sido confirmada la idea de que los compuestos voltiles inducidos por la herbivora pueden funcionar como un medio de resistencia en las plantas mediante la atraccin de enemigos naturales de los herbvoros. Estudios adicionales han demostrado que esta respuesta inducida por los herbvoros ocurre en ms de 49 especies de plantas pertenecientes a 25 familias, adems de ser inducidas por varios insectos herbvoros con distintos aparatos bucales y modos de alimentacin, y afec-tar a diferentes enemigos naturales (Mumm & dicke, 2010). Los voltiles en plantas son inducidos por insectos masticadores los cuales pueden causar daos mecnicos


severos en las plantas, como son los escarabajos y larvas de lepidpteros (dicke, 1999), picadores-chupadores, los cuales se alimentan del contenido celular de tejidos vegetativos, como son las chinches del campo (rodriguez-saona et al., 2002; Colazza et al., 2004b; Williams et al., 2005), e incluso insectos chupadores que se alimentan del floema, como es el caso de fidos y moscas blancas (zhu & Park, 2005). aunque en muchos casos la respuesta voltil en plantas es diferente particularmente entre los insectos masticadores y los chupadores (Turlings et al., 1998; rodriguez-saona et al., 2003).

Es importante mencionar que los compuestos voltiles inducidos en plantas pueden desempear otras funciones, como por ejemplo: a) el repeler a los herbvoros (dicke, 1986; Bernasconi et al., 1998; de Moraes et al., 2001) y por lo tanto actuar co-mo alomonas; b) proteccin contra microorganismos (nakamura & Hatanaka, 2002; Kishimoto et al., 2005; shiojiri et al., 2006) y el estrs abitico (Loreto & Velikova, 2001; Velikova et al., 2005; dudareva et al., 2006); y c) servir como seales de comu-nicacin entre plantas (Baldwin & schultz, 1983; rhoades, 1983; dolch & Tscharntke, 2000; Karban et al., 2000) o seales de comunicacin dentro de la misma planta (Kar-ban et al., 2006; Heil & silva Bueno, 2007; Frost et al., 2007; rodriguez-saona et al., 2009). debido a sus mltiples funciones dentro del ecosistema, la razn evolutiva de estos compuestos voltiles dentro del contexto de las interacciones tri-trficas no es aun clara (allison & Hare, 2009; dicke & Baldwin, 2010; rodriguez-saona & Frost, 2010; Kessler & Heil, 2010), por lo tanto, son necesarios ms estudios para determinar si la atraccin de enemigos naturales por medio de su emisin contribuye a aumentar la aptitud fsica (fitness) de la planta.

Variabilidad de la sealLa emisin de compuestos orgnicos voltiles es comn en plantas (dicke & Vet, 1999). Las plantas daadas por herbivora pueden producir mezclas de ms de 200 compuestos diferentes (dicke & van Loon, 2000). una de las caractersticas impor-tantes de las mezclas de voltiles inducidos es su variabilidad (dicke, 2000; Turlings & Wckers, 2004). La mezcla de compuestos voltiles puede variar dependiendo del genotipo o cultivar de la planta (Loughrin et al., 1995; gouinguene et al., 2001; Krips et al., 2001; Fritzsche-Hoballah et al., 2002), la edad de la planta (Takabayashi et al., 1994a; Turlings et al., 2002), la parte de la planta (Turlings et al., 1993), y las condi-ciones de crecimiento de la planta (gouinguen & Turlings 2002). La respuesta voltil inducida puede variar segn la especie y la etapa de desarrollo del herbvoro (Taka-bayashi et al., 1995; gouinguen et al., 2003). Takabayashi et al. (1995) encontraron que las plantas de maz atacadas por larvas de Pseudaletia separata producen mayor cantidad de voltiles cuando son consumidas por larvas del primero y cuarto estadio que cuando son consumidas por el quinto estadio larval. El parasitoide Cotesia kariyai parasita larvas pequeas de P. separata, y es atrado slo a las voltiles emitidos por plantas daadas por los primeros estadios larvales.


Considerando la gran variabilidad en la emisin de los voltiles inducidos en plantas, uno puede preguntarse cmo pueden encontrar los parasitoides y depre-dadores a su hospedero o presa en la naturaleza? una de las caractersticas ms importantes de los enemigos naturales, la cual les ayuda a contender contra esta variabilidad, es su capacidad de aprender por asociacin. Esta habilidad permite a los enemigos naturales aprender por experiencia a asociar los voltiles inducidos con la presencia de su presa u hospedero (Lewis & Tumlinson, 1988; Vet & dicke, 1992; Vet et al., 1995; allison & Hare, 2009). El aprendizaje a compuestos voltiles inducidos es adaptativo cuando el ambiente que se habita es impredecible entre generaciones pero predecible durante la vida del organismo o, en general, cuando el individuo encuentra un ambiente que vara de manera regular y predecible (Vet & dicke, 1992). Vet & dicke (1992) listaron tres criterios en el aprendizaje: 1) el aprendizaje puede cambiar mltiples veces mediante la experiencia, 2) lo aprendido se puede olvidar, y 3) el comportamiento cambia gradualmente hasta alcanzar una asntota. La capacidad de aprendizaje de los enemigos naturales est influenciada por la variacin gentica entre individuos (Prevost & Lewis, 1990), su plasticidad fenotpica (Lewis & Tumlinson, 1988; Lewis et al., 1991), y el estado fisiolgico (Takasu & Lewis, 1993). Esta capaci-dad de aprendizaje se piensa que es ms importante en insectos generalistas que en los especialistas (steidle & van Loon, 2003), porque estos ltimos pueden responder a los compuestos voltiles de plantas de manera innata.

Especificidad de la sealotra caracterstica importante de las mezclas de voltiles inducidos en plantas es su especificidad (dicke, 2000; Turlings & Wckers, 2004). La especificidad de ciertos sis-temas tri-trficos permite que los enemigos naturales diferencien las mezclas asocia-das a sus especies presa u hospederas de otras especies no consumibles (dicke, 1994; du et al., 1996; dicke, 1999). de Moraes et al. (1998) demostraron la especificidad de la respuesta voltil en las plantas y que esta informacin especfica es detectada por los parasitoides. Los autores encontraron que el tabaco y el algodn producen distintas mezclas voltiles en respuesta al dao causado por la larva de dos herbvoros cerca-namente relacionados, Heliothis virescens y Helicoverpa zea (de Moraes et al. 1998). La avispita especialista, Cardiochiles nigriceps, explota esta diferencia para ubicar a su hospedero H. virescens. otros ejemplo de esta especificidad incluye los estudios por du et al. (1998) y Powell et al. (1998) en el sistema tri-trfico entre chcharos, el fido del chcharo, Acyrthosiphon pisum, y su parasitoide Aphidius ervi.

sin embargo, otros autores han reportado la falta de especificidad en ciertos sistemas tri-trficos. Por ejemplo, Turlings et al. (1993) encontraron que las avispi-tas C. marginiventris y Microplitis croceipes son atradas a plantas de maz inducidas por secreciones orales de saltamontes, los cuales no son sus hospederos. asimismo, McCall et al. (1993) encontraron que M. croceipes es atrada igualmente a plantas daadas por larvas de su hospedero H. zea as como a plantas daadas por larvas de S. exigua, el cual no es su hospedero.


Interacciones tri-trficas bajo el sueloLas interacciones tri-trficas no slo ocurren sobre el suelo (en las partes areas de las plantas), como ha sido indicado anteriormente, sino tambin ocurren bajo el suelo (en las races de las plantas) (Figura 1). Comparado con las interacciones sobre el suelo, se conoce muy poco sobre cmo interactan los organismos a nivel tri-trfico bajo el suelo y el papel que tienen los compuestos voltiles de las races en estas inte-racciones. Cuando las races de la confera Thuja occidentalis o de la fresa (o frutilla) son atacadas por el picudo Otiorhynchus sulcatus, stas emiten voltiles que atraen a los enemigos naturales del herbvoro, a los nemtodos entomopatgenos Heterorhab-ditis megidis (Boff et al., 2001). sin embargo, el voltil causante de la atraccin no fue identificado. recientemente, se ha encontrado que cuando las larvas del escarabajo Diabrotica virgifera virgifera atacan a las races del maz, stas emiten (E)--cariofi-leno, el cual atrae a nemtodos entomopatgenos (rasmann et al., 2005). similar a las interacciones sobre el suelo, la respuesta voltil bajo el suelo parece ser especfica a la especie de la planta y del herbvoro (rasmann & Turlings, 2008).

El dao del herbvoro en las races puede afectar las interacciones tri-trficas sobre el suelo. Por ejemplo, la herbivora bajo el suelo puede disminuir la atraccin de los parasitoides de herbvoros sobre el suelo (rasmann & Turlings, 2007; soler et al. 2007). rasmann & Turlings (2007) encontraron que las plantas de maz con dao en las races causado por el herbvoro D. virgifera virgifera emiten una mezcla de voltiles diferentes a las plantas sin dao, y los parasitoides sobre el suelo pueden aprender a rechazar estas plantas. En ciertos casos esta respuesta puede ser adap-tativa, ya que el desarrollo de los parasitoides sobre el suelo pueden ser afectados negativamente en plantas con dao en las races por el herbvoro (soler et al., 2005). asimismo, la herbivora sobre el suelo puede influenciar las interacciones tri-trfica bajo el suelo. Por ejemplo, rasmann & Turlings (2007) reportaron que el dao foliar por larvas del herbvoro Spodoptera littoralis afecta negativamente las interacciones tri-trficas entre las races de maz, el herbvoro D. virgifera virgifera, y el nemtodo entomopatgeno H. megidis.

Rutas biosintticasLas plantas producen una mezcla compleja de compuestos voltiles de bajo peso mo-lecular que incluyen los llamados voltiles de hojas verdes (aldehdos, alcoholes, y sus respectivos acetatos), monoterpenos, sesquiterpenos, y compuestos aromticos, entre otros (dudareva et al., 2006; Pichersky et al., 2006), y que son emitidos por las hojas, flores, tallos y races. Excepto por las flores, estos metabolitos en general son emitidos a bajos niveles y son inducidos luego del dao por el herbvoro. Ciertos com-puestos voltiles de origen vegetal son liberados de estructuras internas o externas donde son sintetizados y almacenados (Elzen et al., 1985). Estos compuestos consti-tutivos son frecuentemente acumulados en niveles altos en glndulas especializadas o tricomas (Par & Tumlinson, 1997a,b). Por ejemplo, en algodn (Gossypium hirsu-


tum), la ruptura de glndulas foliares ocasiona la emisin de terpenos almacenados (por ejemplo -pineno, -pineno, (E)--cariofileno, y -humuleno) y de voltiles de hojas verdes. se ha propuesto que un posible mecanismo en la regulacin de los metabolitos almacenados en forma de glucsidos inactivos es que son liberados de los azcares al momento del dao por el herbvoro, y es as como estos compuestos son emitidos (Boland et al., 1992). otros son sintetizados de novo y liberados al momento, horas, o das despus del dao (Par & Tumlinson, 1997a,b). Estos compuestos inclu-yen varios terpenos (linalool, (E)--ocimeno, (E,E)--farneseno, (E,E)--farneseno, dimetil-nonatrieno, y tridecatetraeno), indol, y el acetato de (Z)-3-hexenilo; los cuales son emitidos en un patrn diurno con un pico de emisin en la mitad del da (Lo-ughrin et al., 1994), y coinciden con el periodo mximo de fotosntesis (Takabayashi et al., 1994b). adems, los compuestos inducidos especficamente por el herbvoro pueden ser emitidos por varias horas luego del ataque del dao inicial, pero en general su emisin disminuye una vez que el ataque cesa.

En estudios de marcaje por radioactividad se determin que estos compuestos de novo son sintetizados como una respuesta de la planta al dao por el herbvoro (Par & Tumlinson, 1997a,b). En cmaras conteniendo 13C dixido de carbono, se encontr que los compuestos de novo incorporan 13C cuando las plantas son daadas por larvas de un lepidptero. En algodn, los compuestos terpenoides y el acetato de (Z)-3-hexenilo sintetizados de novo en respuesta al herbvoro son emitidos tambin de manera sistmica en las plantas (rse et al., 1996; Par & Tumlinson, 1997a,b). Mientras que los compuestos almacenados no incorporaron o incorporaron bajos niveles del carbono marcado y slo son emitidos a nivel local. Estudios posteriores de marcaje por radioactividad reportaron que los compuestos de novo son sintetizados sistmicamente en el lugar de emisin y no en el lugar del dao y luego desplazados a otras partes de la planta, que sugiere que una seal interna es movilizada a partes distales en las plantas daadas, e inicia la biosntesis y liberacin de los compuestos voltiles (Par & Tumlinson, 1998). Por lo tanto, la mezcla de compuestos emitidos por el algodn a causa de la herbivora consiste en compuestos constitutivos pasiva-mente emitidos por el dao mecnico a las glndulas de hojas, y aqullos activamente inducidos y que son emitidos durante el fotoperiodo.

Hasta el momento, han sido identificadas tres principales rutas biosintticas en la produccin de los compuestos voltiles en plantas: la ruta de los cidos grasos/li-poxigenasa, la ruta del mevalonato/no mevalonato que da origen a los terpenos, y la ruta del cido shikmico/triptfano (Figura 2) (Par & Tumlinson, 1996; Par & Tumlinson, 1999; arimura et al., 2005; Marn Loaiza & Cspedes, 2007). La ruta biosinttica de los cidos grasos/lipoxigenasa es la responsable de la produccin de los voltiles de hojas verdes (o tambin conocidos como compuestos voltiles C6 debido a que contienen seis carbonos) y la cetona (Z)-jasmona. Estos compuestos voltiles se forman a partir de los cidos grasos poli-insaturados, el cido linoleico (cido (Z,Z)-9,12-octadecadienico) y el cido linolnico (cido (Z,Z,Z)-9,12,15-oc-tadecatrienico). ambos cidos son componentes importantes de las membranas de


las plantas, y son fragmentados por la enzima lipoxigenasa cuando stos son liberados por el dao mecnico en las hojas. En el proceso de conversin a los compuestos voltiles C6, el cido linolnico es oxidado al cido 9- o 13-hidroperoxilinolnico o una mezcla de los dos. Estos son luego fragmentados por la enzima hidroperxido liasa para formar dos compuestos: uno de seis carbonos (Z-3-hexenal) y otro de 12 carbonos (el cido 12-oxo-Z-9-dodecenico). Luego de re-ordenamientos, reduccio-nes, y/o esterificaciones, stos producen los compuestos voltiles C6: (Z)-3-hexenal,

Figura 2. rutas biosintticas involucradas en la sntesis de voltiles en plantas. Han sido identificadas tres principales rutas biosintticas en la produccin de los compuestos voltiles en plantas: la ruta de los cidos grados/lipoxigenasa (1), la ruta del mevalonato/no mevalonato (2) que da origen a los terpenos, y la ruta del cido shikmico/triptfano (3).


(E)-2-hexenal, (Z)-3-hexenol, y acetato de (Z)-3-hexenilo (Par & Tumlinson, 1999). Los compuestos C6 son tpicamente liberados inmediatamente como una repuesta rpida al dao mecnico en las plantas (Turlings & Wckers, 2004).

Los compuestos terpenos (homoterpenos, monoterpenos, y sesquiterpenos) son derivados de dos rutas: la del mevalonato (la cual da origen a los sesquiterpenos) y la del no mevalonato (la cual da origen a los monoterpenos). Entre los homoterpenos (C11 o C16) ms comunes se encuentran el dimetil-nonatrieno y el tridecatetraeno; entre los monoterpenos (C10) estn el -pineno, -pineno, linalool, limoneno, (E)--ocimeno, y el mirceno; y entre los sesquiterpenos (C15) se encuentran el (E,E)--farneseno, (E,E)--farneseno, (E)--cariofileno, y el -humuleno. ambas rutas com-parten como compuesto intermediario el isopentenil pirofosfato (IPP), sin embargo, dependiendo del sitio de sntesis da origen a diferentes terpenos: la sntesis de los monoterpenos ocurre en los plastidios, mientras que la sntesis de los sesquiterpenos ocurre en el citosol. En el caso de los sesquiterpenos, IPP proviene del cido meva-lnico va la ruta del mevalonato. IPP es convertido enzimticamente en el ismero dimetil-alil-pirofosfato, y dos molculas de este ismero se condensan para formar geranil pirofosfato y ste se condensa con otra molcula de IPP para formar farnesil pirofosfato, el precursor de los sesquiterpenos. En el caso de los monoterpenos, IPP es sintetizado va la ruta del no mevalonato gliceraldehdo-3-fosfato/piruvato, donde es convertido a dimetil-alil-pirofosfato, el cual genera por condensacin el geranil piro-fosfato, que es el precursor de los monoterpenos. Como se mencion anteriormente, los terpenos son producidos de novo en plantas daadas por los herbvoros y por lo tanto, es considerada una respuesta especfica a este tipo de dao.

Finalmente, la ruta del cido shikmico/triptfano provee los precursores de la biosntesis de compuestos voltiles aromticos como son el salicilato de metilo, indol y bencenoides. aunque se conoce poco sobre las rutas biosintticas que dan origen a los bencenoides voltiles, stos son producidos a partir de la fenilalanina, la cual es convertida al cido cinmico por la enzima fenil-alanina-amino liasa. Esta ruta da origen tambin al salicilato de metilo, el cual es producido va sntesis del acido saliclico. El indol, un compuesto voltil que contiene nitrgeno, es producido por la ruta del triptfano y es un intermediario en la sntesis de triptfano.

Elicitores y mecanismosComo se indic anteriormente, el dao mecnico ocasiona una respuesta voltil rpida y corta en duracin pero cuando el herbvoro se alimenta de la planta la res-puesta es mayor en intensidad y tiempo. debido a esto, muchos eclogos qumicos especularon que existen elicitores en las secreciones orales o en el regurgitado de los herbvoros que inducen estas respuestas voltiles especficas en las plantas (Turlings et al., 1990, 1993). En un estudio de campo, Bernasconi ockroy et al. (2001) encon-traron mayor nmero de avispas parasticas en trampas colocadas cerca de plantas de maz tratadas con el regurgitado de larvas que en trampas cerca de plantas no


tratadas. El primer elicitor fue derivado del regurgitado de larvas de Pieris brassicae y fue identificado como la enzima hidroltica -glucosidasa (Mattiaci et al., 1995). Estos autores encontraron que -glucosidasa induce voltiles en las hojas del repollo o col (plantas del gnero Brassica). Los autores demostraron que la avispa parastica Cotesia glomerata es igualmente atrada a plantas tratadas con la secrecin oral del herbvoro que a plantas tratadas con -glucosidasa (Matticaci et al., 1995). Es probable que la enzima -glucosidasa libera a los compuestos voltiles de los glucsidos.

Ms recientemente, alborn et al. (1997) identificaron a la volicitina (n-[17-hi-droxylinolenoil]-L-glutamina) como el principal elicitor en la secrecin oral de las larvas de S. exigua. Este compuesto activa la produccin de compuestos voltiles en maz, que es similar a la emitida por plantas daadas por el insecto (alborn et al.,

Figura 3. ruta biosinttica involucrada en la sntesis del cido jasmnico. La volicitina es un elicitor de los voltiles inducidos por la herbivora de plantas que est presente en el regurgito de larvas de lepidpteros.


1997). La mezcla de voltiles inducidos por la volicitina atraen a hembras del parasi-toide C. marginiventris, que atacan a las larvas de S. exigua. La volicitina es un cido graso (el cido linolnico) conjugado con un aminocido (la glutamina). otros cidos grasos-aminocidos conjugados parecidos a la volicitina han sido identificados en larvas de varios lepidpteros (Pohnert et al., 1999; Halitschke et al., 2001; spiteller & Boland, 2003). Par et al. (1998) mediante marcaje con 13C encontraron que la por-cin del cido graso de la volicitina proviene de la planta, mientras que la glutamina proviene del insecto. se desconoce an el porqu el herbvoro produce un compuesto que activa la defensa indirecta en plantas. Es posible que la volicitina cumpla una funcin importante en la digestin de nutrientes en el insecto (Yoshinaga et al., 2008). sin embargo, la volicitina no es activa en todas las plantas. Por ejemplo, las hojas del frijol lima no responden a la volicitina u otros de los cidos grasos-aminocidos con-jugados identificados mediante la emisin de voltiles inducidos (Koch et al., 1999; spiteller et al., 2001). otros elicitores incluyen las inceptinas (schmelz et al., 2007), caeliferinas (alborn et al., 2007), y aquellos asociados con la oviposicin de huevos del herbvoro como son el cianuro de bencilo y bruchinos (oliver et al., 2002; Hilker et al., 2005; Fatouros et al., 2008).

La volicitina y otros cidos grasos-aminocidos conjugados pueden inducir la acumulacin del cido jasmnico en plantas (Halitschke et al., 2001; schmelz et al., 2009). El cido jasmnico es una hormona de plantas derivada del cido linolnico (Figura 3), el cual activa genes asociados a la defensas en plantas contra insectos (Karban & Baldwin, 1997; reymond & Farmer, 1998). La ruta biosinttica del cido jasmnico es la ms importante en la produccin de voltiles inducidos en plantas (Hilker et al., 2002; Kessler et al., 2004). Plantas tratadas con el cido jasmnico o con su derivado voltil, el jasmonato de metilo, inducen la emisin de voltiles en plantas (Hopke et al., 1994; dicke et al., 1999; rodriguez-saona et al., 2001; rodriguez-sao-na et al., 2006). sin embargo, existen algunas diferencias entre la mezcla de voltiles inducidos por el cido jasmnico y el herbvoro (dicke et al., 1999; rodriguez-saona et al., 2006). a nivel de campo, Thaler (1999) encontr que el parasitismo de larvas aumenta en las plantas de tomate tratadas con el cido jasmnico. Este estudio no midi la emisin de voltiles en plantas, pero es posible que el cido jasmnico haya aumentado la produccin de voltiles. Bruinsma et al. (2009) demostraron que, aun cuando stos son producidos en menor cantidad, los voltiles inducidos por el her-bvoro son preferidos por el parasitoide C. glomerata a los voltiles inducidos por el cido jasmnico. El precursor del cido jasmnico, el linolenato de metilo, tambin induce una respuesta voltil en el maz que atrae al parasitoide C. kariyai, aun cuando esta respuesta es diferente a la inducida por el cido jasmnico (ozawa et al., 2008). otro compuesto voltil relacionado con el cido jasmnico, la (Z)-jasmona ha sido tambin identificada como un elicitor potente de voltiles en el frijol, Vicia faba (Birkett et al., 2000).

otras fitohormonas asociadas en la emisin de voltiles inducidos en plantas son el cido saliclico y el etileno (schmelz et al., 2009). El cido saliclico est involucrado


en la resistencia inducida contra insectos y patgenos, y tambin es responsable de la induccin de ciertos voltiles en plantas. En general, la induccin del cido saliclico en plantas es asociada con el dao causado por insectos chupadores y patgenos (Walling, 2000). Tratamiento de plantas con cido saliclico o su derivado voltil el sa-licilato de metilo, puede inducir una respuesta voltil en plantas (ozawa et al., 2000). En el caso de las plantas de frijol lima atacados por T. urticae, la activacin de ambas rutas, la del cido jasmnico y la del cido saliclico, es necesaria para la atraccin de los caros depredadores (dicke et al., 1999). aun cuando el salicilato de metilo es comnmente liberado cuando las plantas son daadas por la herbivora, comparado con la ruta del cido jasmnico, se sabe poco sobre la importancia de la ruta del cido saliclico en la emisin de voltiles inducidos por insectos herbvoros.

Estas hormonas pueden interactuar de forma sinergstica o antagonstica (Wa-lling, 2000). Por ejemplo, el acido saliclico puede inhibir la respuesta de la planta al cido jasmnico y viceversa (Koornneef & Pieterse, 2008). El etileno tambin puede afectar la emisin de voltiles inducidos en plantas. El precursor del etileno, el cido 1-aminociclopropano-1-carboxlico, incrementa la respuesta inducida por el cido jasmnico en el frijol lima y como consecuencia aumenta la atraccin del caro de-predador P. persimilis (Horiuchi et al., 2001). Esta interaccin entre fitohormonas puede manifestarse cuando herbvoros con diferentes aparatos bucales se alimentan de las plantas (rodriguez-saona et al., 2003; rodriguez-saona et al., 2005; Moeyeri et al., 2007; zhang et al., 2009). Esto se debe a que insectos masticadores principalmente inducen la ruta del cido jasmnico, mientras que los insectos chupadores inducen principalmente la ruta del cido saliclico (Walling, 2000). Por ejemplo, rodriguez-saona et al. (2003) encontraron que las plantas de algodn atacadas por la mosca blanca Bemisia tabacci reducen la emisin de voltiles inducidos por las larvas de S. exigua. En las plantas de frijol, la infestacin de B. tabacci redujo la emisin del mo-noterpeno (E)--ocimeno en plantas daadas tambin por caros fitfagos, y atenu la atraccin de los caros depredadores hacia plantas infestadas por su presa (zhang et al., 2009).

Costos y Beneficiosse piensa que la produccin de los voltiles en las plantas tiene un bajo costo fisio-lgico. dicke & sabelis (1989) estimaron un valor productivo en el frijol lima de menos de 0.001% del costo de la produccin de la hoja. asimismo, Hoballah et al. (2004) concluyeron que los costos de produccin de los compuestos voltiles indu-cidos por la herbivora de plantas son compensados por los beneficios otorgados por los enemigos naturales, siempre y cuando stos estn presentes. sin embargo, estos compuestos pueden ocasionar un significativo costo ecolgico. una vez emitidos, los compuestos voltiles pueden ser usados por los insectos que tienen una relacin mutualista con la planta (como son los enemigos naturales de los herbvoros), pero tambin por los insectos antagonistas (como son los mismos herbvoros). Los insectos


herbvoros pueden utilizar estos compuestos para localizar su alimento, individuos del sexo opuesto, o en el caso de las hembras ubicar lugares para la oviposicin (Bernays & Chapman 1994). Varios estudios han demostrado que la emisin de los voltiles inducidos pueden atraer a los insectos herbvoros, incluyendo a palomillas, fidos y escarabajos (Landolt, 1993; Bolter et al., 1997; anderson & alborn, 1999; Halitschke et al., 2008).

Existen conflictos de intereses entre plantas que emiten los compuestos induci-dos, el herbvoro que se alimenta de esta planta, y el enemigo natural de este herbvoro (van der Meijden & Klinkhamer, 2000). Para que las plantas se beneficien, stas deben emitir una seal que sea especfica en atraer al enemigo natural ms eficiente para reducir las poblaciones del herbvoro. de igual manera las plantas deben reducir al mnimo la emisin de voltiles que atraigan al herbvoro y por lo tanto, incurran en un alto costo ecolgico. Por otro lado, el herbvoro alimentndose de la planta debe evitar ser detectado por su enemigo natural, y por lo tanto, en lo posible, debe redu-cir o eliminar la emisin de estos compuestos voltiles en plantas que atraen a sus enemigos naturales. En el caso de los enemigos naturales del herbvoro, stos deben utilizar seales emitidas por las plantas que sean detectables a larga distancia y fiables en cuanto a la presencia de su presa u hospedero.

Pocos estudios han documentado el beneficio de los enemigos naturales a nivel de una mayor aptitud en las plantas. Hasta el momento slo dos estudios han de-mostrado que los parasitoides pueden beneficiar la aptitud de la planta (van Loon et al., 2000; Fritzsche-Hoballah & Turlings, 2001). Estos estudios mostraron que la alimentacin de larvas parasitadas no reduce la capacidad reproductiva en plantas comparado con la alimentacin de larvas no parasitadas. Por ejemplo, van Loon et al. (2000) demostraron que las plantas de Arabidopsis thaliana atacadas por larvas de Pieris rapae producen ms semillas cuando estas larvas son parasitadas por el parasitoide solitario Cotesia rubecula. similarmente, Fritzsche-Hoballah & Turlings (2001) encontraron que las plantas de maz atacadas por S. littoralis parasitadas por C. marginiventris producen ms semillas que plantas atacadas por larvas no parasitadas. sin embargo, en la actualidad, el punto de si estos compuestos voltiles inducidos en plantas han sido seleccionados para la atraccin de enemigos naturales es controver-sial (van der Meijden & Klinkhamer, 2000; Hare, 2002; Kessler & Heil, 2010). Esto debido a que existen estudios en los que las plantas no se benefician de los enemigos naturales. Por ejemplo, hay casos que reportan que el parasitismo de larvas aumenta su consumo en plantas (Byers et al. 1993; smallegange et al. 2008).

Aplicacin en control biolgicoEn los ltimos 10 aos los cientficos han investigado la posibilidad de usar los compuestos voltiles en las plantas para aumentar, conservar, y mejorar la eficiencia de los enemigos naturales en el control biolgico de plagas agrcolas (sabelis et al., 1999; Verkerk, 2004; Khan et al., 2008). La atraccin de los insectos carnvoros a los


compuestos voltiles de las plantas ha sido demostrada ampliamente en numerosos estudios de laboratorio. sin embargo, pocos estudios se han realizado a nivel de cam-po. Por ejemplo, en campos de perales, drukker et al. (1995) encontraron un mayor nmero de depredadores antocridos cerca de los perales infestados con el fitfago Psylla. de igual manera, shimoda et al. (1997) encontraron que el thrips depredador Scolothrips takahashii es atrado en el campo a jaulas conteniendo plantas de frijol lima y caros fitfagos. Las plantas de frijol lima emiten una mezcla de terpenos y salicilato de metilo cuando son atacadas por caros fitfagos (dicke & sabelis, 1988; dicke et al., 1990). no es posible excluir en estos estudios que los depredadores fueron atrados por los herbvoros y no por los voltiles inducidos por las plantas. Luego, en un sistema natural (no agrcola), Kessler & Baldwin (2001) demostraron que la mortalidad de huevos de Manduca sexta por un depredador generalista aumenta en plantas de Nicotiana attenuata tratadas con una mezcla sinttica de (Z)-3-hexenol, linalool, y cis--bergamoteno. Esta respuesta fue similar cuando las plantas fueron tratadas con el jasmonato de metilo (Kessler & Baldwin, 2001).

recientemente ha sido investigado el potencial del uso de compuestos voltiles sintticos para atraer a los enemigos naturales en los campos agrcolas. En campos de lpulo, los estudios de James (2003a,b, 2005) reportaron la atraccin de depreda-dores incluyendo la chinche Geocoris pallens, la mariquita Stethorus punctum picipes, la crisopa Chysopa nigricornis, y srfidos a trampas amarillas pegajosas cebadas con salicilato de metilo. El autor tambin encontr que el mrido depredador Deraeocoris brevis, el antocrido Orius tristicolor, y S. punctum picipes fueron atrados a trampas similares cebadas con el acetato de (Z)-3-hexenilo. En viedos, trampas pegajosas colocadas en campos cebados con salicilato de metilo capturaron mayor nmero de C. nigricornis, S. punctum picipes, D. brevis, O. tristicolor, y otros insectos depredadores que trampas colocadas en campos sin cebos (James & Price, 2004). En estudios simila-res, Yu et al. (2008) demostraron atraccin de la mariquita Coccinella septempunctata hacia trampas pegajosas cebadas con acetato de (Z)-3-hexenilo en campos de algodn. Mientras que trampas cebadas con salicilato de metilo capturaron mayor nmero de la araa Erigonidium graminicolum y el antocrido Orius similis en algodn (Yu et al., 2008) y C. septempunctata en campos de soya (zhu & Park, 2005). reciente-mente, Lee (2010) mostr que trampas cebadas con salicilato de metilo atraen ms crisopas y O. tristicolor que las trampas sin cebo. de igual manera, Mallinger et al. (2011) encontraron que trampas cercanas a los cebos con salicilato de metilo captu-ran nmeros significativos de srfidos y crisopas en campos de soya. sin embargo, no hubo diferencias en trampas colocadas a 1.5 m del cebo. adems, la abundancia de fidos fue menor en campos cebados con el salicilato de metilo. actualmente, cebos con salicilato de metilo son comercialmente producidos con el nombre de PredaLure por agBio Inc. (Westminster, Co). son necesarios estudios complementarios para investigar si la atraccin de los enemigos naturales a campos agrcolas cebados con los voltiles de plantas resulta en una reduccin en las poblaciones del herbvoro o herbvoros, y si esto ayuda a incrementar la cosecha de estos campos.


Conclusiones y futuras direccionesEn estos momentos tenemos suficiente evidencia, ambos a nivel de campo y de labo-ratorio, de que las plantas emiten compuestos orgnicos voltiles que son inducidos mediante la herbivora y que juegan un papel preponderante en la relacin entre la planta hospedera, el fitfago y el depredador o parasitoide. sin embargo, no se ha determinado an de manera concluyente si la emisin de estos compuestos resulta en una mayor capacidad reproductiva de las plantas. Esto es importante cuando uno considera las funciones mltiples que desempean estos compuestos voltiles en plantas. Por lo tanto, es posible que estos compuestos hayan sido seleccionados por otros motivos no relacionados con los enemigos naturales. Futuros estudios debern determinar la importancia comparativa de cada una de las funciones que desempean los compuestos voltiles y su contribucin en aptitud de la planta.

En los ltimos 10 aos ha habido grandes progresos en el rea de biologa molecular. Es posible ahora estudiar los genes que son activados por la herbivora (Voelckel & Baldwin, 2004; de Vos et al., 2005). Es posible tambin manipular estos genes mediante el uso de plantas mutantes para determinar su papel en interacciones entre plantas e insectos herbvoros (Kessler et al., 2004). Estas tcnicas moleculares sern muy tiles en el futuro para entender mejor las interacciones tri-trficas; en particular, la funcin que cumplen en la naturaleza los compuestos voltiles en plan-tas, o sus rutas biosintticas, en la atraccin de los enemigos naturales (e.g. Kappers et al., 2005). Estos estudios ayudarn a determinar si la eliminacin de la emisin de estos compuestos voltiles en plantas (o de sus rutas biosintticas) afectan la aptitud de la plantas mediante una reduccin en la atraccin de los enemigos naturales de los insectos herbvoros. Los estudios moleculares ayudarn tambin a entender mejor las interacciones tri-trficas bajo el suelo y cmo stas afectan a las interacciones tri-tr-ficas sobre el suelo. Mediante un mejor conocimiento de los genes involucrados en la emisin de los voltiles inducidos en plantas, es posible que se desarrollen mediante ingeniera gentica plantas que sean ms atractivas a los enemigos naturales o que emitan una mayor cantidad de voltiles al ser daadas por el herbvoro (como por ejemplo en degenhardt et al. 2009), sin incurrir en un costo ecolgico.

En la naturaleza, las interacciones tri-troficas son muy complejas (dicke et al., 2009). Las plantas son comnmente atacadas por mltiples herbvoros en sus partes areas y subterrneas. Estos herbvoros en su mayora tienen diferentes aparatos buca-les y modos de alimentacin que afectan la repuesta voltil de la planta. Estos insectos herbvoros pueden activar mltiples rutas de defensa simultneamente en las plantas. Futuros estudios debern determinar cmo son integradas estas respuestas contra mltiples herbvoros dentro de un contexto tri-trfico. Para un mejor entendimiento de estas interacciones, los estudios debern incluir diferentes niveles de integracin biolgica (rodriguez-saona et al., 2010). Por ejemplo, estos estudios deben investigar los efectos de mltiples herbvoros en la preferencia y el desarrollo de los herbvoros y sus enemigos naturales, la respuesta en las plantas as como las rutas biosintticas que son activadas, y por ltimo, los genes que son inducidos en las plantas.


Finalmente, las versiones sintticas de los compuestos voltiles de plantas pueden formar parte de una nueva estrategia para el control de plagas agrcolas. sin embargo, estudios recientes han encontrado que los insectos carnvoros son atrados slo a la fuente de emisin (Lee, 2010; Mallinger et al., 2011; rodriguez-saona et al., 2011). si las reas cercanas a la fuente de emisin no contienen a la presa u hospedero, se corre el riesgo de que estos compuestos sintticos en vez de ayudar al carnvoro a localizar al herbvoro ocasionen que estos pierdan su tiempo y energa buscando a su herbvoro en reas donde stos no estn presentes. otro riesgo que se corre es que el carnvoro aprenda a asociar la presencia de los compuestos voltiles con la ausen-cia del herbvoro y que esto afecte negativamente su comportamiento en su futura bsqueda de la presa u hospedero. Estos riesgos deben ser considerados en el futuro cuando se estudien los compuestos sintticos para manipular el comportamiento de depredadores y parasitoides en campos agrcolas.

AgradecimientosMuchas gracias a los editores de este libro por invitarme a escribir este captulo. Mis agradecimientos tambin van dirigidos al dr. Jos davelouis, al Ing. Luis rodriguez Maurer, y a dos revisores annimos por los comentarios en una versin anterior de este captulo, y a robert Holdcraft por las ilustraciones. Este proyecto fue financiado por un programa especial del usda CsrEEs y por fondos Hatch.

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