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UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ

CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS

DEPARTAMENTO DE FITOTECNIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGRONOMIA/FITOTECNIA

DOMINGOS FERREIRA DE MÉLO NETO

ANÁLISE PROTEÔMICA DE SEMENTES EM DESENVOLVIMENTO DE AÇAÍ

(Euterpe oleracea Mart.)

FORTALEZA

2018




Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Agronomia/Fitotecnia da UFC,

como parte dos requisitos para obtenção do

título de Mestre em Agronomia/Fitotecnia.

Área de concentração: Fisiologia, Bioquímica

e Biotecnologia Vegetal.

Orientador: Prof. Francisco de Assis de Paiva

Campos

Coorientador: Prof. Fábio César Sousa

Nogueira

FORTALEZA

2018




Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Agronomia/Fitotecnia da UFC,

como parte dos requisitos para obtenção do

título de Mestre em Agronomia/Fitotecnia.

Área de concentração: Fisiologia, Bioquímica

e Biotecnologia Vegetal.

Aprovada em: 29/03/ 2018.

BANCA EXAMINADORA

_____________________________________________

Prof. Francisco de Assis de Paiva Campos (Orientador)

Departamento de Bioquímica e Biologia Molecular

Universidade Federal do Ceará (UFC)

_____________________________________________

Prof. Fábio César Sousa Nogueira (Coorientador)

Instituto de Química (IQ)

Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ)

_____________________________________________

Dra. Emanoella Lima Soares

Plant Genetics Department

University of Liège, Belgium

Aos meus pais, Vanaldi e Lourinaldo, a minha

irmã Alaídes Priscila, e a minha avó Alaíde!

AGRADECIMENTOS

À Deus pela Vida.

Ao professor Francisco A. P. Campos pela oportunidade de realizar esse curso

de mestrado sob sua orientação, pelos ensinamentos, treinamento e confiança.

Ao professor Fábio C. S. Nogueira pela disponibilidade em participar da

avaliação desse trabalho e, sobretudo pelo treinamento em espectrometria de massas e

proteômica.

A Dra Emanoella L. Soares (Manu) pela disponibilidade em participar da

avaliação desse trabalho, como também pelas orientações e ajuda na definição e coleta dos

frutos utilizados nesse estudo.

Ao professor Gilberto B. Domont pela receptividade e por todo entusiasmo com

a proteômica.

À professora Rosilene Mesquita pelas contribuições no projeto de qualificação.

Ao Fabiano pelas contribuições no projeto de qualificação e revisão dos textos

dessa dissertação, além da amizade.

Aos integrantes do Laboratório de Biologia Molecular de Plantas, João, Magda,

Jessica, Thais e Evanildo, pelo companheirismo e ajuda no processamento do material

vegetal.

Ao Moab, meu amigo desde a graduação, o qual tive a honra de compartilhar

praticamente todos os momentos ao longo desse curso de mestrado.

Ao Roberto, por ter sido desde o início bastante atencioso, tanto nas orientações

laboratorias, como pela ajuda nas disciplinas e, sobretudo, pela amizade construída.

A Raquel por ter sido uma verdadeira guia nos experimentos na Unidade

Proteômica.

Ao Daniel, também meu amigo desde a gradução, um cara que admiro muito.

Ao Sr. Erivan pela ajuda na coleta dos frutos.

Ao pessoal dos laboratórios de Defesa de Plantas e Toxinas Vegetais da UFC,

Lucas, Helen, Thiago, Del e Raissa pela ajuda na liofilização dos frutos.

Ao pessoal do Laboratório de Fisiologia Vegetal da UFC, Ana Carla, Fabrício e

Elieser, por também ajudarem na liofilização dos frutos e fornecerem inibidor de protease.

Aos integrantes da Unidade Proteômica do Instituto de Química da UFRJ, Prof.

Magno, Natália, Larissa, Vinícius, Yara, Michely, Mariana, Isis, Liege, Simone, Lidiane,

Renata, Ana Beatriz, Rafael, em especial a Erika.

Aos professores do curso de Pós-Graduação em Agronomia/Fitotecnia.

Aos meus pais, Vanaldi e Lourinaldo, e a minha irmã Alaídes, por todo amor,

carinho, confiança e, sobretudo pela base educacional que me deram.

À minha namorada Aisla pelo amor, carinho, paciência e palavras de conforto nos

momentos mais difíceis desse curso.

Aos órgãos e instituições financiadores dessa pesquisa: CNPq, UFC e UFRJ

A todos que de alguma maneira contribuíram na realização desse trabalho.

RESUMO

O açaí (Euterpe oleracea Mart) pertence à família Arecaceae e sua importância econômica

está centrada basicamente na colheita do fruto para produção de polpa. Nos últimos anos, a

demanda pela polpa de açaí aumentou de forma significativa, em função principalmente do

apelo funcional. No entanto, a maior parte da colheita corresponde à semente (caroço),

normalmente descartada como resíduo durante o processo produtivo, não havendo, pois,

alternativas viáveis para o seu aproveitamento em larga escala. Diante desse problema,

entende-se que estudos básicos, possam fornecer subsídios capazes de melhor direcionar sua

utilização. Nessa perspectiva, realizou-se uma análise proteômica livre de marcação de

sementes de E. oleracea em quatro estádios de desenvolvimento, designados E3, E6, E9 e

E11, o que resultou na identificação de 758, 897, 285 e 69 proteínas, respectivamente, e um

total de 1.080 proteínas. A categorização funcional dessas proteínas nos mostrou que a

maioria integra as classes de metabolismo de carboidrato, metabolismo de aminoácidos,

síntese de proteínas, parede celular, metabolismo secundário, metabolismo de lipídeos,

transportadores e metabolismo de EROS. Já, na quantificação relativa, realizada com base na

intensidade do íon precursor, foram identificadas 21, 43, 14, 37, 14 e 3 proteínas

diferencialmente expressas pelo teste t (p ˂ 0,05), nos contrastes E6/E3, E9/E3, E11/E3,

E9/E6, E11/E6 e E11/E9, respectivamente. As proteínas com padrão de expressão semelhante

foram agrupadas em seis grupos distintos. A abundância relativa das enzimas sacarose sintase,

UTP-glucose-1-fosfato-uridilitransferase, α-galactosidase, manose-1-fosfato-

guanililtranferase e peroxidase 72 foi aumentada no E6, sugerindo que nessa fase do

desenvolvimento, ocorrem simultaneamente os processos de deposição e modificação dos

polissacarídeos da parede celular e, indica a formação de polissacarídeos a base de manose,

que devem constituir a fração hemicelulósica. Proteínas de reserva do tipo globulina 63 KDa

e globulina 7S foram acumuladas até a maturidade, a partir do E6. Essa análise proteômica de

sementes em desenvolvimento de açaí, focou alguns aspectos da formação das paredes

celulares, ja que essas são o principal repositório de substâncias de reserva nas sementes dessa

espécie, como também, trata das principais proteínas de armazenamento, de modo a fornecer

conhecimento básico que ajude a melhor direcionar a utilização da semente de açaí.

Palavras-chave: Euterpe oleracea. Formação de semente. Paredes celulares. Proteínas de

armazenamento. Proteoma.

ABSTRACT

Açaí (Euterpe oleracea Mart) belongs to the family Arecaceae and its economic importance is

centered mainly on fruit harvesting for pulp production. In recent years, the demand for açaí

pulp increased significantly, mainly due to the functional appeal. However, most of the

harvest corresponds to the seed, normally discarded as waste during the production process,

once there are no viable alternatives for its use on a large scale. Considering such problem, it

is understood that basic studies, can provide subsidies capable of improving seed use. In this

perspective, a label-free proteomic analysis of E. oleracea seed was carried out at four

developmental stages, designated E3, E6, E9 and E11, which resulted in the identification of

758, 897, 285 and 69 proteins respectively, and a total of 1,080 proteins. The functional

categorization of these proteins, showed that most of them integrated the classes of

carbohydrate metabolism, amino acid metabolism, protein synthesis, cell wall, secondary

metabolism, lipid metabolism, transporters and EROS metabolism. Already, in the relative

quantification using precursor ion intensity, 21, 43, 14, 37, 14 and 3 proteins were identified

as differentially expressed by the test t (p ˂ 0,05), in the contrasts E6/E3, E9/E3, E11/E3, E9/E6,

E11/E6 and E11/E9, respectively. Proteins with similar expression pattern were grouped into

six distinct groups. The relative abundance of the enzymes sucrose synthase, UTP-glucose-1-

phosphate-uridyl transferase, α-galactosidase, mannose-1-phosphate guanyliltranferase and

peroxidase 72 was increased at E6, suggesting that at this developmental stage both

deposition and modification of cell wall polysaccharides and indicates the formation of

polysaccharides based on mannose, which should constitute the hemicellulosic fraction.

Storage proteins type 63 KDa globulin like protein and 7S globulin were accumulated in seed

until maturity starting at E6. These proteomic analysis the seed in development of açaí,

focusing on some aspects of cell wall formation, since it is the main repository of reserve

substances in the seeds of this species, as well as the main storage proteins, in order to

provide basic knowledge that helps to better target the use of the acai seed.

Key words: Euterpe oleracea. Seed formation. Storage proteins. Cell wall. Proteome.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Euterpe oleracea Mart. (açaí do Pará). A - Imagem da palmeira multicaule

E. oleracea Mart. B – Inflorescência tipo raque de E. oleracea localizada

abaixo das folhas e com frutos maduros de coloração roxo púrpura. C –

Fruto e semente de E. oleracea em corte transversal ....................................

16

Figura 2 - Importância econômica do açaí (Euterpe oleracea Mart.) no Brasil. A -

Produção histórica anual de açaí no Brasil (toneladas de frutos colhidos). B -

Receita histórica anual no Brasil (reais ao ano). C - Preço anual do quilo de

açaí no Brasil (reais por quilo). D - Número de publicações por ano com

açaí cadastradas no web of science................................................................

17

Figura 3 - Modelo geral do ganho de massa de sementes durante o desenvolvimento .... 18

Figura 4 - Anatomia do desenvolvimento do embrião em Euterpe oleracea Mart. A -

Zigoto polarizado com celular apical menor e célula basal maior. B -

Evidência do proembrião com 19 células. C - Embrião em transição do

estádio de coração lateral para torpedo. D - Embrião maduro. Adaptado de

Pereira, 2017 ................................................................................................

20

Figura 5 - Anatomia do desenvolvimento do endosperma em Euterpe oleracea Mart. A

- Estádio inicial do desenvolvimento do endosperma, evidenciando a

presença de núcleos livres adjacentes ao tegumento. B - Início da

celularização do endosperma. C- Endosperma maduro. Adaptado de Pereira,

2017 .............................................................................................................

21

Figura 6 - Estrutura dos principais polissacarídeos de reserva de parede celular. A -

(galacto)manano. B - Xiloglucano. C - Galactano. Adaptado de Buckeridge

et al., 2000 ...................................................................................................

23

Figura 7 - Representação esquemática da rota de biossíntese de ácidos graxos e

montagem de triacilgliceróis em plantas. (BAUD e LEPINIEC, 2010) .........

27

Figura 8 - Comparação do número de estudos proteômicos entre diferentes plantas

cultivadas com base em uma pesquisa no PubMed (em 23 de setembro de

2014) ............................................................................................................

29

Figura 9 - Aspectos morfológicos dos frutos de açaí em desenvolvimento,

evidenciando mudanças no tamanho, coloração do pericarpo e do

endosperma .................................................................................................

32

Figura 10 - Perfil eletroforético de proteínas totais extraídas da semente de açaí

(Euterpe oleracea Mart.) em quatro estádios de desenvolvimento ...............

37

Figura 11 - Perfis cromatográficos de proteínas totais extraídas da semente de açaí

(Euterpe oleracea Mart.) em quatro estádios de desenvolvimento ...............

38

Figura 12 - Espectros de massa ilustrativos. A - Espectro de MS1. B – Espectro de

fragmentação (MS2) ....................................................................................

38

Figura 13 - Diagrama de Venn das proteínas identificadas nos diferentes estádios de

desenvolvimento da semente de açaí (Euterpe oleracea Mart.) .....................

39

Figura 14 - Classificação funcional de todas as proteínas identificadas na semente de

açaí (Euterpe oleeracea Mart.) em desenvolvimento ....................................

41

Figura 15 - Subcategorização das proteínas da classe ‘Metabolismo de Aminoácidos’

identificadas na semente de açaí (Euterpe oleracea Mart.) em

desenvolvimento ..........................................................................................

42

Figura 16 - Subcategorização das proteínas da classe ‘Metabolismo de Carboidratos’



42

Figura 17 - Subcategorização das proteínas da classe ‘Metabolismo de Lipídeos’



43

Figura 18 - Subcategorização das proteínas da classe ‘Metabolismo Secundário’



43

Figura 19 - Classificação funcional das proteínas identificadas em cada estádio de

desenvolvimento da semente de açaí (Euterpe oleeracea Mart.) ...................

44

Figura 20 - Quantificação relativa livre de marcação baseado na extração do

cromatograma de íons (XIC) de proteínas identificadas na semente de açaí

(Euterpe oleracea Mart.) em desenvolvimento utilizando o teste t ...............

46

Figura 21 - Análise do agrupamento (clusters) das proteínas identificadas na semente de

açaí (Euterpe oleracea Mar.) em desenvolvimento .......................................

48

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Características morfológicas dos frutos e das sementes de açaí

(Euterpe oleracea Mart.) de acordo com o estádio de

desenvolvimento...........................................................................

31

Tabela 2 - Proteínas envolvidas com a síntese e modificação da parede

celular, identificadas durante o desenvolvimento da semente de

açaí (Euterpe oleracea Mart.) .....................................................

51

Tabela 3 - Proteínas de reserva identificadas durante o desenvolvimento da

semente de açaí (Euterpe oleracea Mart.) ...................................

55

Tabela suplementar 1 - Proteínas totais identificadas na semente de açaí (Euterpe

oleracea Mart.) em diferentes estádios de desenvolvimento .......

62

Tabela suplementar 2 - Proteínas identificadas na semente de açaí em desenvolvimento

com expressão diferencial entre os estádios E3 e E6 .................

102


com expressão diferencial entre os estádios E3 e E9 ..................

103


com expressão diferencial entre os estádios E3 e E11 ...............

105


com expressão diferencial entre os estádios E6 e E9 .................

106



108



109

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO……………………………………………………………………….......... 13

2 CONTEXTUALIZAÇÃO TEÓRICA…………………………………………………........ 15

2.1 Euterpe oleracea Mart…………………………………………………………………….... 15

2.2 Formação da semente………………………………………………………………………. 17

2.2.1 Desenvolvimento do embrião………………………………………………………………. 19

2.2.2 Desenvolvimento do endosperma…………………………………………………………... 20

2.2.3 Desenvolvimento da testa…………………………………………………………………... 21

2.3 Polissacarídeos de reserva de parede celular.......................................................................... 22

2.4 Proteínas de reserva em sementes.......................................................................................... 24

2.5 Lipídeos de armazenamento em semente............................................................................... 25

2.6 Espectrometria de massas e proteômica Shotgun................................................................... 28

3 OBJETIVOS........................................................................................................................... 30

3.1 Objetivo geral......................................................................................................................... 30

3.2 Objetivos específicos.............................................................................................................. 30

4 MATERIAL E MÉTODOS................................................................................................... 31

4.1 Material Vegetal..................................................................................................................... 31

4.2 Extração das proteínas e 1D-SDS-PAGE............................................................................... 32

4.3 Preparo das amostras para MS............................................................................................... 33

4.4 Análise por LC-MS/MS dos peptídeos.................................................................................. 34

4.5 Análise dos dados................................................................................................................... 34

5 RESULTADOS E DISCUSSÃO........................................................................................... 37

5.1 Identificações......................................................................................................................... 37

5.2 Categorização funcional......................................................................................................... 39

5.3 Proteínas diferencialmente expressas..................................................................................... 45

5.3.1 Proteínas relacionadas à formação da parede celular.......................................................... 49

5.3.2 Proteínas de reserva............................................................................................................... 54

6 CONCLUSÃO....................................................................................................................... 56

REFERÊNCIAS..................................................................................................................... 57

APÊNDICE A – PROTEÍNAS TOTAIS IDENTIFICADAS NA SEMENTE DE Euterpe

oleracea Mart. EM DESENVOLVIMENTO........................................................................

62

APÊNDICE B – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS

ESTÁDIOS DE DESENVOLVIMENTO E3 E E6...............................................................

102

APÊNDICE C – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS


103

APÊNDICE D – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS

ESTÁDIOS DE DESENVOLVIMENTO E3 E E11.............................................................

105

APÊNDICE E – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS


106

APÊNDICE F – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS


108

APÊNDICE G – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS


109

13

1 INTRODUÇÃO

A importância econômica do açaí (Euterpe oleracea Mart.) está concentrada na

colheita do fruto para produção de polpa, a qual tem ganhado espaço no mercado por

apresentar importantes aspectos nutricionais que o caracterizam como alimento funcional. A

intensificação na demanda e consumo de açaí nos últimos anos vem sendo acompanhada pelo

crescente número de estudos que buscam estabelecer as bases funcionais do fruto na dieta

humana. Dentre os principais compostos bioativos encontrados no fruto de açaí tem-se ácidos

graxos insaturados, antocianinas, outros flavonóides, vitaminas, minerais e fibras alimentares

(SCHAUSS et al., 2006a; SCHAUSS et al., 2006b; LUO et al., 2012; DUPUREUR et al.,

2012; DIAS et al., 2013; SMITH et al., 2012a; SMITH et al., 2012b).

Um grande problema associado à cadeia produtiva de polpa de açaí, diz respeito à

elevada geração de resíduos, visto que, a fração da colheita destinada à produção de polpa é

muito baixa. Cerca de 85-90% do diâmetro do fruto, e até 90% do peso corresponde a

semente (caroço), normalmente descartada como resíduo durante o processo de produção. A

elevada produção de resíduos, estimada em aproximadamente 300 toneladas de sementes

diárias na cidade de Belém-PA, umas das principais cidades produtoras de polpa de açaí

(MARTINS et al., 2009), é preocupante, em virtude de serem incipientes as alternativas

tecnológicas para seu aproveitamento. Uma pequena parte desse material é utilizada na

alimentação de suínos ou deixada no solo e usada como fertilizantes em plantações

(RODRIGUEZ et al., 2006). Sabe-se, porém, que o tecido de reserva na semente de açaí é o

endosperma e as principais substâncias armazenadas são polissacarídeos, sobretudo

hemiceluloses, depositadas em paredes celulares espessadas (PAULA, 1975). Nesse cenário,

algumas propostas de utilização da semente têm sido lançadas, como para a produção de

etanol de segunda geração, em razão do alto teor de carboidratos, alto poder calorífico e baixa

quantidade de cinzas (OLIVEIRA et al., 2015; RAMBO; SCHMIDT; FERREIRA, 2015), e

para servir de ingrediente em alimentos extrusados para cães em substituição à fibra de cana

de açúcar (FELSSNER et al., 2015).

Apesar disso, estudos básicos aprofundados da semente de açaí que embasem

pesquisas com enfoque biotecnológico são ainda escassos. Há na literatura alguns trabalhos de

cunho anatômico e histoquímico da semente de açaí, seja ela madura ou em desenvolvimento.

Paula (1975) trás as primeiras informações a respeito da anatomia da semente de Euterpe

oleracea Mart., em que foi evidenciada várias camadas celulares e a presença de substâncias

de reserva não especificadas compondo o tegumento, e projeções desse tecido em direção ao

14

endosperma, como também a presença de corpos proteicos e lipídicos, além de paredes

bastante espessas ricas em hemicelulose no endosperma. No trabalho desenvolvido por

Pereira (2017) foi detalhado o processo de embriogênese, onde verificou-se, no tegumento, a

presença de compostos fenólicos e uma diminuição no número de camadas celulares ao longo

do desenvolvimento, foi notada a presença de substâncias pécticas no endosperma maduro,

como também a constatação de modificações químicas ocorridas nas paredes desse tecido à

medida que os polissacarídeos são depositados.

Nesse trabalho foi realizada uma análise proteômica shotgun quantitativa livre de

marcação de sementes de E. oleracea em quatro estádios de desenvolvimento. Espera-se

assim, contribuir com o entendimento dos processos celulares que governam o

desenvolvimento da semente de E. oleracea, a fim de dispor conhecimento básico da biologia

celular desse material, de maneira a basear estudos biotecnológicos voltados a essa espécie.

15

2 CONTEXTUALIZAÇÃO TEÓRICA

2.1 Euterpe oleracea Mart.

Euterpe oleracea Mart. é uma palmeira multicaule pertencente da família

Arecaceae, que na maturidade tem uma altura de 3-20 m e as estirpes apresentam diâmetro de

7 a 18 cm (Figura 1A); as inflorescência são do tipo raque e estão posicionadas abaixo das

folhas (Figura 1B; HENDERSON, 1995). A semente de E. oleracea é composta de um

embrião pequeno, em formato cônico e posicionado lateralmente; endosperma volumoso e

rígido, que na fase jovem, suas células apresentam paredes celulares finas pectocelulósicas, e

na maturidade essas paredes são espessadas, ricas em hemicelulose, constituindo a principal

composto de reserva; bitegumentada, em que os tegumentos emmitem projeções no

endosperma (Figura 1C; PEREIRA, 2017; PAULA, 1975).

A importância econômica dessa espécie está centrada basicamente na colheita do

fruto para produção de polpa. Nos últimos anos essa atividade tem se destacado no cenário

nacional, havendo um aumento significativo na produção, na ordem 75%, se comparada à

produção média de 2002 a 2010 com a de 2011 a 2016 (Figura 2A). A receita anual e o preço

do produto têm mostrado um aumento constante ao longo dos últimos 13 anos (Figura 2B e

2C), revelando esse importante papel sócio-econômico dessa espécie (IBGE, 2016).

A presença de compostos bioativos no fruto e consequentemente na polpa, tem

colocado o açaí como importante alimento funcional. Essa é, sem dúvida, a principal razão

que justifica a ascensão desse mercado. Tal fato vem sendo sustentado pelo crescente número

de publicações com E. oleracea (Figura 2D), entre as quais, a grande maioria comprova a

presença desses compostos e de suas benfeitorias a saúde humana.

Ao longo do processo de produção da polpa de açaí, é gerada uma enorme

quantidade de resíduo, devido a 90% do volume de colheita ser descartado por corresponder a

semente. Isso constitui um enorme problema, pela inexistência de tecnologias viáveis para o

seu aproveitamento. Alguns esforços nesse sentido tem começado surgir. Rambo et al.,

(2015), na perspectiva de utilizar a biomassa das sementes de açaí para produção de

combustíveis, evidenciou que a fração de carboidrato nas sementes de açaí corresponde a

67,7%, sendo que 90% dessa fração equivale a manose, aliado ao alto poder calorífico,

calculado em 18.60 MJ kg-1

. Dessa maneira, a semente de açaí apresenta-se apta a

gaseificação e produção de combustíveis líquidos, bem como para biocombustíveis de

segunda geração. Gonçalves Junior et al., (2016) demonstraram que a semente de açaí pode

16

atuar como biossorvente e reabilitar águas contaminadas com cobre e zinco. Enquanto

Felssner (2016) evidenciou a possibilidade de incluir a semente de açaí como ingrediente em

alimentos extrusados para cães adultos. Contudo, nenhum desses estudos tem mostrado ser

efetivo na capacidade de utilização dessa matéria-prima, de modo que esta não seja mais um

problema. Entende- se, porém, que estudos básicos, como uma análise proteômica de

sementes da espécie durante o desenvolvimento, possam fornecer subsídios capazes de

melhor direcionar sua utilização.

Figura 1 - Euterpe oleracea Mart. A - Imagem da palmeira multicaule E. oleracea

Mart. B – Inflorescência tipo raque de E. oleracea localizada abaixo das folhas e com

frutos maduros de coloração roxo púrpura. C – Fruto e semente de E. oleracea em

corte transversal. Em (embrião); En (endosperma); * (tegumento com projeções no

endosperma); ** (pericarpo)

17

Figura 2 - Importância econômica do açaí (Euterpe oleracea Mart.) no Brasil. A- Produção histórica

anual de açaí no Brasil (toneladas de frutos colhidos). B- Receita histórica anual no Brasil (reais ao

ano). C- Preço anual do quilo de açaí no Brasil (reais por quilo). D- Número de publicações por ano

com açaí cadastradas no web of science. As figuras 5A, 5B e 5C foram elaboradas com dados do

IBGE e, a figura 2D com dados do web of science

Fonte: IBGE (www.ibge.gov.br) e Web of Science (www.webofknowledge.com)

2.2 Formação da semente

Por ocasião da polinização, o grão de pólen germina e a célula vegetativa guia o

crescimento do tubo polínico pelo estilete até alcançar o saco embrionário pela da micrópila.

Uma vez alcançado o saco embrionário, o tubo polínico penetra uma das sinérgidas e

descarrega os núcleos generativos. Um dos núcleos é direcionado à fertilizar a oosfera e o

outro aos núcleos polares, fenômeno conhecido como dupla fertilização, pelo qual dar-se o

início do desenvolvimento da semente (CHEUNG et al., 2010).

A singamia (fertilização da oosfera por um dos núcleos generativos) origina o

zigoto, que pelo processo de embriogênese formará o embrião, o qual consta na maturidade de

dois polos contendo células meristemáticas: o prómeristema radicular, que formará o sistema

radicular da planta e o promeristema da parte aérea. O segundo núcleo generativo irá se juntar

aos núcleos polares originando um núcleo triplóide que, ao sofrer divisões sucessivas dará

origem ao endosperma, um tecido via de regra triplóide. Embrião e endosperma formam os

tecidos filiais da semente. Na semente madura, endosperma ou cotilédone (s) servem como

tecidos de armazenamento das reservas (proteínas, lipídeos ou carboidratos) que irão sustentar

o crescimento e desenvolvimento da plântula. Adicionalmente, os tegumentos do óvulo

sofrem diferenciação para dar origem aos envoltórios da semente, também conhecidos como

18

tecidos maternais, processo que ocorre concomitantemente a ocorre a formação do embrião e

do endosperma.

O desenvolvimento das sementes é representado graficamente por três fases

sobrepostas: a fase lag, caracterizada por elevada absorção de sacarose, que é rapidamente

convertida em hexoses, alta taxa de divisão celular e pouco ganho de massa – é nessa fase que

os diferentes tipos de tecidos são especificados e estabelecidos; a fase de enchimento, em que

há aumento linear da massa e volume, associada a expansão celular, acúmulo de compostos e

eventos de endorreduplicação nos tecidos de armazenamento; e uma fase final, marcada pela

redução da massa relacionada à desidratação, que culmina na maturidade fisiológica (Figura

3; ENGLI, 2006).

Figura 3 - Modelo geral do ganho de massa de sementes

durante o desenvolvimento

Fonte: Elaborado pelo autor.

A alta taxa de divisão celular experimentada pela semente no início do

desenvolvimento coincide com a atividade das proteínas quinases serina/treonina

heterodiméricas (CDK/ciclina) as quais controlam o progresso do ciclo celular através da

expressão diferencial entre as fases do ciclo. Esses heterodímeros são formados por uma

unidade catalítica chamada quinase dependente de ciclina (CDK), e uma subunidade

regulatória, a ciclina (VAN LEENE et al., 2011). Esses complexos fosforilam outras

proteínas causando grande reorganização do citoesqueleto e do sistema de endomembranas.

Sua regulação se dá em vários níveis, incluindo seu próprio estado de regulação, ligação a

inibidores, síntese da ciclina específica e proteólise mediada pelo sistema ubiquitina-

19

proteassoma (INZÉ e DE VEYLDER, 2006).

2.2.1 Desenvolvimento do embrião

Após a fertilização da oosfera tem-se o início do desenvolvimento do embrião,

processo conhecido por embriogênese. A primeira divisão assimétrica do zigoto estabelece a

polaridade, a qual produz uma célula basal grande e vacuolada precursora do suspensor, e

uma célula apical menor de citoplasma denso que precede o proembrião (Figura 4A). Até o

estádio de embrião globular, muitos aspectos do desenvolvimento embrionário em

monocotiledôneas e dicotiledôneas são conservados (LAU et al., 2012). Apesar disso, o

alongamento e crescimento do zigoto em monocotiledôneas não ocorre, o que indica uma

regulação diferencial no estabelecimento da polaridade nesses dois grupos de plantas (SATO

et al., 2010).

A especificação da polaridade apical/basal é crítica para definir a estrutura na qual

as células vão se diferenciar de acordo com a posição, dando assim origem ao promeristema

da parte aérea, normalmente ladeado pelo cotilédone (s), ligado ao promeristema da radicular

por meio do hipocótilo, a protoderme, a hipófise e o suspensor (LAU et al., 2012) (Figura

4C). Estudos recentes conseguiram identificar mecanismos moleculares que regulam esse

padrão de formação. Genes da família WOX marcam o destino celular ao longo do eixo

apical/basal e o transporte polar de auxina, mediado por PIN são dois principais mecanismos

conservados em dicotiledôneas (ZHAO et al., 2017). O gene AtZYG1 codifica a subunidade

11 (ACP 11) do complexo promotor da anáfase, uma ubiquitina ligase E3, conhecida por ter

ciclinas como alvo (PETERS, 2006). NtDRP codifica uma proteínas relacionada com

dinamina, envolvida na reorganização do citoesqueto. A redução da sua expressão provoca a

orientação incorreta das divisões e forma um embrião aparentemente sem suspensor (ZHAO

et al., 2016).

Ao final do desenvolvimento, o embrião passa por grandes mudanças fisiológicas

que incluem armazenamento de reservas, principalmente em dicotiledôneas, e adquire

mecanismos de defesa como tolerância a dessecação e dormência (Figura 4D).

20

Figura 4 - Anatomia do desenvolvimento do embrião em Euterpe oleracea Mart. A- Zigoto polarizado

com celular apical menor e célula basal maior. B- Evidência do proembrião com 19 células. C- Embrião

em transição do estádio de coração lateral para torpedo. D- Embrião maduro. BC, Base Cotiledonar; CP,

Cordões de Procâmbios; CS, Cotilédone Superior; E, Endosperma; Em, Embrião; M, Micrópila; MA,

Meristema apical; MR, Meristema Radicular; PrEm, Pró-embrião; RD, Região Distal; RP, Região

Proximal; S, Suspensor

Fonte: Adaptado de Pereira, 2017.

2.2.2 Desenvolvimento do endosperma

O desenvolvimento do endosperma do tipo nuclear, é o padrão comumente

encontrado nas Angiospermas, e no que tange aos seus primeiros estádios até a celularização,

é altamente conservado em monocotiledôneas e dicotiledôneas (BECRAFT e GUTIERREZ-

MARCOS, 2012). Nesse padrão de desenvolvimento, o núcleo primário do endosperma,

oriundo da fertilização de uma das células gaméticas masculina com a célula média, sofre

várias divisões nucleares formando um endosperma cenocítico (Figura 5A; OLSEN, 2004). O

início da celularização dár-se pela deposição anticlinal de parede celular nas periferias da

célula envolvendo núcleos individuais, formando alvéolos, seguido pela deposição periclinal

de parede e divisões celulares periclinais, sentido ao centro da célula e ocupando o espaço do

vacúolo central (Figura 5B). Completada a celularização, em espécies endospermáticas, o

endosperma persiste, passa por uma fase de expansão celular, seguido de maturação,

desidratação e latência (DANTE et al., 2014).

O endosperma exerce diversas funções durante o desenvolvimento da semente,

como também no processo germinativo e estabelecimento da plântula. Nas monocotiledôneas

sua principal função está concentrada no acúmulo de reservas, a exemplo do endosperma de

gramíneas, como o milho (Zea mays) e o arroz (Oryza sativa) que concentram amido, de

aspargo (Asparagus officinalis) e de palmeiras como

E. oleraceae, que reservam sobretudo polissacarídeos da matriz nas paredes

celulares espessadas (Figura 5C). A biossíntese desses compostos ocorre no lúmen do

21

aparelho de golgi pela ação de glicosiltransferases, que catalisam a transferência de um

resíduo de açúcar de um açúcar-nucleotídeo para um aceptor específico. A ação das

glicosiltranferases depende da atividade de enzimas no citosol que sintetizam os açúcar-

nucleotídeos e de transportadores, que realizam o transporte destes para o lúmen das cicternas

do golgi onde são polimerizados (DRIOUICH et al., 2012). Finalizada a biossíntese, os

polissacarídeos são contidos em vesículas e secretados para o espaço extracelular onde são

montados segundo a orientação das microfibrilas de celulose.

Figura 5 - Anatomia do desenvolvimento do endosperma em Euterpe oleracea Mart. A- Estádio inicial

do desenvolvimento do endosperma, evidenciando a presença de núcleos livres adjacentes ao

tegumento. B- Início da celularização do endosperma (**) metafase. C- Endosperma maduro,

evidenciando as paredes celulares espessadas e campos de pontoações de plasmodesmas (ponta da seta

preta). EnN, Endosperma Nuclear, T-tegumento

Fonte: Adaptado de Pereira, 2017.

2.2.3 Desenvolvimento da testa

O(s) revestimento(s) da semente é originário do desenvolvimento do

integumento(s) do óvulo que encerra o nucelo, tendo início após a dupla fertilização e

seguindo estádios de divisão celular, alongamento, diferenciação e morte celular programada,

coordenado com o desenvolvimento do embrião e do endosperma (HAUGHN;

CHAUDHURY, 2005). Tal fato foi comprovado pela interrupção do alongamento das células

do revestimento por meio da mutação do fator de transcrição transparent testa glabra 2 (ttg2)

que provocou redução do endosperma e consequentemente da semente (GARCIA et al.,

2005).

No início do desenvolvimento da semente, os integumentos apresentam

importante papel de transferir os nutrientes alocados da planta-mãe, pois os sistemas

vasculares diferenciados ocorrem apenas nos tecidos maternais (RADCHUK e BORISJUK,

2014). À medida que o desenvolvimento da semente progride é notado uma redução no

número de camadas celulares no integumento, algo semelhante a morte celular programada,

juntamente com o acúmulo de substâncias, provavelmente produtos do metabolismo

22

secundário. Por fim, na maturidade, a testa torna-se uma barreira protetora ao embrião, pode

conferir dormência e desenvolver estruturas que auxiliam na dispersão.

2.3 Polissacarídeos de reserva de parede celular

Os modelos de parede celular à representam em termos básicos de três domínios

distintos (celulose-hemicelulose, pectinas e proteínas), em que as microfibrilas de celulose são

envolvidas e interligadas por hemiceluloses, e estas estão incluídas numa matriz cimentante

contendo pectina e proteínas (CARPITA e GIBEAUT, 1993). Os polissacarídeos de reserva da

parede celular (PSPC) são classificados em três grupos distintos: mananos, xiloglucanos e

(arabino)galactanos (Figura 6; BUCKERIDGE, 2010), e podem ser entendidos como variação

do modelo básico, onde um domínio é depositado em maior quantidade em relação ao outro.

Supõe-se que a deposição dos PSPC seja derivada do metabolismo de biossíntese da parede

primária, o que permite propor uma redução na síntese de celulose ou uma intensificação na

síntese de hemicelulose.

Os mananos são subdivididos em mananos puros, galactomananos e

glucomananos (MEIER e REID, 1982; BUCKERIDGE et al., 2000). Os mananos puros são

constituídos por mais de 90% de manose, em que os resíduos manosil estão unidos por

ligação β-1,4-glicosídica. Esses polissacarídeos são encontrados no endosperma das sementes

de Phoenix dactylifera e Phytelephas macrocarpa (monocotiledôneas) e Coffea arábica

(dicotiledônea) (REID, 1985). Quando a cadeia principal contem também resíduos de glicose,

o polissacarídeo é chamado glucomanano. Tanto mananos puros, quanto glucomananos

podem possuir ramificações por resíduos de galactose, ligados a cadeia principal por ligação

α-1,6 (Figura 6A). Quando a proporção de ramificação ultrapassa 10%, o polímero passa a ser

chamado de galactomanano. Esses polissacarídeos são sintetizados por manosiltransferases

dependentes de GDP-manose e por galactosiltransferases dependentes de UDP-galactose. Em

espécies com alto grau de ramificação M/G=1,1 (proporção manose/galactose) como

Cyamopsis tetragonolobus, essa proporção é determinada na síntese, enquanto nas sementes

de Senna occidentalis (M/G=2,3-3,2), o galactomanano sintetizado sofre edição pós-síntese

por α- galactosidase (BUCKERIDGE, 2010).

Os xiloglucanos de sementes apresentam uma cadeia principal de β-D-(1→4)-

glucano ramificada com ligações α-(1→6) por resíduos de D-xilopiranosídeos ou β-D-

galactopiranosídeo-(1→2)-D-xilopiranosídeos (Figura 6B). Há uma enorme semelhança entre

os xiloglucanos de reserva nas sementes, com os xiloglucanos estruturais de paredes

23

primárias, a diferença está na presença de um resíduo fucosil terminais ligado por [-L-(1→2)]

nos grupos β-Dgalactosídeos. Foi proposta uma nomenclatura para os blocos estruturais dos

xiloglucanos com base na cadeia principal (FRY et al., 1993). Glicoses não substituídas são

denomicadas G; Glicoses ramificadas por xilose são denominadas X, e se há galactose ligada

à xilose, o trissacarídeo é denominado L.

Figura 6 - Estrutura dos principais polissacarídeos de reserva de parede celular. A- (galacto)manano. B-

Xiloglucano. C- Galactano

Fonte: Adaptado de Buckeridge et al., 2000.

Em relação aos galactanos, com cadeia principal β-(1→4)-D-galactano, estes

ocorrem de dois tipos: um formado por ligações β-(1→3),(1→6) com algumas ligações β-

(1→4) e o outro, mais frequente, é composto por ligações β-(1→4) com ramificações de L-

arabinofuranose a cada 16-21 resíduos da cadeia principal (Figura 4C). Esses polissacarídeos

de reserva de parede celular são encontrados nas sementes de lupino (AL-KAISEY e WILKIE,

1992).

Ainda não se sabe ao certo o principal polissacarídeo de reserva de parede celular

que predomina em E. oleracea, no entanto, pela proximidade com P. dactylifera, junto a

dureza da semente, mais a quantidade tão alta de manose encontrada no trabalho de Rambo et

24

al., (2015), é possível que estes polissacarídeos sejam próximos a mananos puros.

2.4 Proteínas de reserva em sementes

As proteínas de armazenamento em sementes (PAS) possuem duas características

especiais: se acumulam em quantidades maciças primeiramente e suas características

singulares de agregação permitem dessecação eficiente durante a maturação e reidratação da

semente durante a germinação (GALILI, 2004). Essas proteínas se acumulam em vacúolos de

armazenamento ou corpos proteicos derivados do retículo endoplasmático. Todas PAS

incluem um peptídeo sinal no N-terminal que medeia a translocação através das membranas

do RE para o lume durante a síntese em polissomos ligados a membrana. O peptídeo é

clivado, a PAS é glicosilada, sofre dobramento por chaperonas e depois é transportada para o

compartimento apropriado (IBL e STOGER, 2012).

As sementes sintetizam três classes principais de proteínas de armazenamento:

prolaminas, albuminas e globulinas (SHEWRY et al.,1995; GALILI 2004). As albuminas 2S

são proteínas globulares compactas sintetizadas como precursores únicos que são clivados

proteolicamente, e estão amplamente distribuídas em sementes de dicotiledôneas. As

prolaminas são restritas a gramíneas e são os principais componentes protéicos da maioria dos

grãos de cereais. As globulinas são encontradas tanto em monocotiledôneas como em

ditotiledôneas, como tambem em esporos de samambaias. Elas estão separadas em dois

grupos: as 7S vicilin-type e as 11S legumim-type. As globulinas 11S são especialmente

encontradas em leguminosas e não são glicosiladas, enquanto as globulinas 7S são

tipicamente triméricas e sofrem processamento pós- traducional por proteólise e glicosilação.

Albuminas e globulinas são em sua maioria transportadas como proteínas solúveis

do retículo passando pelo Complexo de Golgi para o vacúolo de armazenamento, ao contrário

das prolaminas, que se agregam no retículo e são depositadas em corpos protéicos (SHEWRY

et al., 1995; GALILI, 2004). Fato interessante é que a composição e o tamanho dos corpos

proteícos depende da posição deste no endosperma e estádio de maturidade celular

((LENDING e LARKINS, 1989).

25

2.5 Lipídeos de armazenamento em semente

Nas sementes, os lipídeos são armazenados na forma de triacilgliceróis – ésteres

de glicerol em que ácidos graxos são esterificados em cada um dos três grupos hidroxila do

glicerol. Essa é a forma mais eficiente de armazenamento de energia em sementes, pois os

carbonos nos ácidos graxos encontram-se altamente reduzidos, de tal maneira que sua a

oxidação libera duas vezes mais energia que a oxidação de carboidratos e proteínas

(GRAHAM, 2008). Alguns ácidos graxos comumente encontrados em triacilgliceróis também

estão presentes nos lipídeos de membrana, como o palmitato (16:0), estearato (18:0), oleato

(18:1), linoleato (18:2) e α-linoleato (18:3) (VOELKER e KINNEY , 2001).

A sacarose é a principal forma de carbono assimilado fotossinteticamente

translocado pela planta. Ao ser descarregada no órgão dreno – aqui tratamos de sementes, a

sacarose é clivada e as hexoses fosfatos podem ser metabolizadas pela glicólise ou pela via

das pentoses fosfato. A via glicolítica dispõem dois importantes intermediários para a síntese

dos triacilgliceróis: primeiro, a conversão de dehidroxiacetona à glicerol-3-fosfato, pela

glicerol-3-fosfato desidrogenase prover o esqueleto básico de glicerol necessário para

biossíntese de triacilglicerol; segundo, a descarboxilação oxidativa do piruvato nos platídeos

produz acetil-Coa, utilizado para síntese de novo de ácidos graxos (BAUD e LEPINIEC,

2010) . A via das pentoses fosfatos dispõe ribulose-5-bifosfato, que por ação da hexoquinase

produz ribulose-1,5- bifosfato, com subsequente carboxilação pela Rubisco para produzir 3-

fosfoglicerato (SCHWENDER et al., 2004), que pode ser metabolizado a piruvato, e em

seguida a ácidos graxos via acetil-CoA.

A formação de malonil-Coa a partir de acetil-CoA pela acetil-CoA carboxilase é o

primeiro passo comprometido com a síntese dos ácidos graxos nos plastídeos (Figura 7;

HARWOOD, 1996). O malonil é transferido de CoA para um cofator chamado proteína

carreadora de acil (ACP) por ação da acil-S´maloniltransferase. A síntese dos ácidos graxos se

dá por um complexo constituído por enzimas monofuncionais chamado ácido graxo sintase

(AGS). O tioéster-malonil sofre uma série de reações de condensação com acetil-CoA, depois

com o aceptor acil-ACP. A reação inicial de condensação é catalisada por 3-cetoacil-ACP-

sintase tipo III (KASIII), e produz 4:0- ACP. As próximas etapas de condensação (até 16:0-

ACP) são catalisadas por isoformas de KASI/KASB e KASI/KASA finaliza o alongamento

para 18:0-ACP (PIDKOWITCH et al., 2007). Reações adicionais para obter ácidos graxos

saturados são catilisados por 3-cetoacetil-ACP redutase (KAR), 3-hidroxi-acil-ACP

desidratase e enoyl-ACP redutase (ENR) (MOU et al., 2000). Após a sua síntese, grupos acil

26

são hidrolisados por acil-ACP tioesterases (FATA ou FATB) que liberam ácidos graxos livres

(SALAS e OHLROGGE, 2002).

A montagem dos triacilgliceróies (G3P) ocorre no retículo endoplamático e utiliza

glicerol-3-fosfato (G3P) e acil-CoA como substratos primários (Figura 7). Os acyl-CoA,

fornecidos diretamente da síntese de novo de ácidos graxos e de outras fontes, são usados para

acilações sequenciais sn-1 e sn-2 de G3P. A primeira reação de acilação é catalisada por uma

glicerol-3-fosfato aciltransferase (GPAT) e produz ácido lisofosfatídico (LPA), que por sua

vez é acilado por uma aciltransferase de ácido lisofosfatídico (LPAAT) para produzir o

metabólito central ácido fosfatídico (PA). PA é então convertido em 1,2- sn-diacilglicerol

(DAG) pela ação da fosfatase de PA (PAP) (BAUD e LEPINIEC, 2010). Pela via de Kennedy

(KENNEDY, 1961), um terceiro ácido graxo é transferido para a posição livre sn-3 de DAG

pela 1,2-sn-diacilglicerol aciltransferase (DGAT).

27

Figura 7 - Representação esquemática da rota de biossíntese de ácidos graxos

e montagem de triacilgliceróis em plantas. Os ácidos graxos são sintetizados

nos plastídeos, a partir de acetil-Coa, e transportados para o citosol na forma de

acil- Coa. Os esqueletos de glicerol são derivados de dihidroxiacetona fosfato

citosólico, pela ação da enzima glicerol-3-fosfato-desidrogenase. A montagem

do triacilglicerol ocorre no retículo endoplasmático, através das enzimas da via

de Kennedy

Fonte: Adaptado de Baud e Lepiniec, 2010.

28

2.6 Espectrometria de massas e proteômica Shotgun

Atualmente, a espectrometria de massas (MS) é a ferramenta mais poderosa para

identificar, quantificar e caracterizar proteínas. Tendo em vista que as proteínas em conjunto,

são responsáveis por catalisar e controlar todos os processos celulares, a MS é a técnica capaz

de identificar de maneira conclusiva e quantificar com precisão, um grande número de

proteínas presentes em amostras complexas (SAVARYN; TOBY; KELLEHER, 2016). Na

realidade, uma mistura complexa de proteínas é caracterizada pela análise dos seus peptídeos,

gerados por hidrólise numa etapa de digestão, utilizando uma protease que cliva a cadeia

polipeptídica em pontos específicos. Esse tipo de abordagem é chamado de proteômica

Shotgun (WOLTERS; WASHBURN; YATES, 2001).

Os sistemas atuais de espectrometria de massas são acoplados online a um nano

cromatógrafo HPLC, em que a mistura complexa de peptídeos é primeiramente fracionada por

cromatografia líquida, antes de ingressar no espectrômetro de massas. O tipo de cromatografia

líquida normalmente empregada é em fase reversa, composta por uma fase estacionária

contendo grupos apolares ligados a sílica, malha C18, por exemplo, e uma fase móvel baseada

em soluções aquosas, contendo solvente orgânico miscível em água - acetonitrila, por

exemplo (LANÇAS, 2010). Nesse modo de cromatografia, os peptídeos são eluídos por

ordem de hidrofobicidade, em que os peptídeos mais hidrofílicos eluem primeiro.

À medida que eluem da coluna, os peptídeos são ionizados, por Eletrospray

(WILM e MANN, 1996) ou MALDI (HILLENKAMP e KARAS, 1990) e conduzidos ao

espectrômetro de massas por um capilar de transferência. Um espectômetro de massas típico

consiste de três partes principais: uma fonte de ionização, um ou mais analisadores de massas,

e um detector. Basicamente, os diversos modelos de espectômetros de massas diferenciam

entre si em relação aos seus analisadores, mas todos são capazes de separar os diferentes íons

peptídeos de acordo com a relação massa/carga (m/z), haja vista que essa relação é

responsável pelo comportamento diferencial de cada um, quando submetidos a campos

elétricos no interior do analisador. Quando se deseja a estrutura de determinado peptídeo, as

formas iônicas são selecionadas e fragmentadas, para obtenção de espectros MS2, técnica

conhecida como espectrometria de massa em série ou MS/MS.

A identificação dos peptídeos é realizada ao confrontar os espectros de massa

experimentais dos peptídeos fragmentados, com espectros de massa teóricos de fragmentos

gerados pela digestão e fragmentação in silico de proteínas de um banco de dados. A

inferência é feita pela atribuição de sequências de peptídeos únicos à proteínas

29

correspondentes (ZHANG et al., 2013) Esse tipo de experimento permite a identificação e

quantificação, com elevada precisão e acurácia, de milhares de proteínas, em um espaço curto

de tempo.

Nenhum experimento dessa natureza foi realizado com qualquer tecido de E.

oleracea, portanto, esse estudo é pioneiro. Até o momento, estudos proteômicos pelos

diversos métodos disponíveis, são escassos em plantas da Família Arecaceae (Figura 8;

CHAKRABORTY et al., 2015).

Figura 8 - Comparação do número de estudos proteômicos entre diferentes

plantas cultivadas com base em uma pesquisa no PubMed (em 23 de

setembro de 2014)

Fonte: Chakraborty et al., 2015.

30

3 OBJETIVOS

3.1 Objetivo geral

Estudar a dinâmica do proteoma de sementes em desenvolvimento de E. oleracea.

3.2 Objetivos específicos

Comparar o proteoma de quatro estádios de desenvolvimento de sementes de E.

oleracea;

Determinar o padrão de deposição de proteínas relacionadas com a síntese e

modificação da parede celular ao longo do desenvolvimento das sementes.

Determinar o padrão de deposição de proteínas de reserva e de proteínas relacionadas

com a síntese e deposição de carboidratos e lipídeos;

31

4 MATERIAL E MÉTODOS

4.1 Material Vegetal

As sementes utilizadas nesse estudo foram provenientes de plantas presentes em

propriedade particular, no município de Taíba-CE. Foram coletados frutos em quatro estádios

de desenvolvimento, designados de E3, E6, E9 e 11, de acordo com as características

morfológicas descritas na Tabela 1, e ilustradas na Figura 9. Para cada estádio de

desenvolvimento foram coletadas três replicatas biológicas, em que uma replicata

correspondeu a uma planta-matriz.

Tabela 1 - Características morfológicas de frutos e sementes de açaí (Euterpe oleracea Mart.) de acordo com o

estádio de desenvolvimento

Estádio de desenvolvimento

Características

E3 Frutos com diâmetro de 6,2 mm, pericarpo verde

brilhoso e semente com endosperma nuclear.


brilhoso e semente com endosperma celular com

paredes celulares delgadas.


opaco devido a presença de uma camada de cera, e

endosperma celular com paredes espessadas.

E11

Frutos com diâmetro e endosperma semelhantes ao

estádio anterior, contudo apresentam o pericarpo

completamente roxo.

Fonte: Dados da pesquisa.

32

Figura 9 - Aspectos morfológicos dos frutos de açaí em desenvolvimento,

evidenciando mudanças no tamanho, coloração do pericarpo e do endosperma

4 mm

Fonte: Dados da pesquisa

Após a coleta, o material vegetal foi transportado para o Laboratório de Biologia

Molecular de Plantas, do Departamento de Bioquímica e Biologia Molecular, da Universidade

Federal do Ceará, lavado em água corrente, seco ao ar e liofilizado. Quando secos, as

sementes inteiras foram isoladas do pericarpo com auxílio de espátulas e lupa, trituradas com

martelo, moídas, transferidas para erlenmeyer de 250 ml e, deslipidadas por meio de três

lavagens com acetona. As trocas de acetona ocorreram à cada 12 horas, e durante esse tempo

as amostras permaneciam sob agitação em mesa agitadora. Após desllipidação, as amostras

foram novamente passadas no moinho, em que apenas a fração bem fina aderida a tampa era

coletada, transferida para tudos falcon de 15 ml, e armazenadas à -20 ºC.

4.2 Extração das proteínas e 1D-SDS-PAGE

A extração das proteínas se deu conforme o método descrito por Hurkman e

Tanaka (1986). Foram tomados 80 mg do pó fino de cada replicata biológica, e a este

adicionado 1.600 µl de tampão de extração (tris-HCl 500 mM, EDTA 50 mM, sacarose 700

mM, KCl 100 mM, β- mercaptoetanol 2% e fenilmetilsulfonilfluorido 1 mM, pH 8,0). Essa

mistura foi homogeneizada em vortéx e incubada por 10 minutos sob agitação vigorosa à 4

ºC. A seguir, foram acrescentados 1.600 µl de fenol saturado, a mistura foi homogeneizada

em vortéx, permaneceu por 10 minutos sob agitação vigorosa à temperatura ambiente e

33

centrifugada durante 10 minutos a 5.500 x g e 4 ºC (“1”). A fase fenólica foi coletada

cuidadosamente, transferida para outro microtubo, a qual foi adicionada 1.600 µl de tampão

de extração, permaneceu sob agitação em vortéx por 3 minutos e centrifugada como em “1”.

A fase fenólica foi novamente coletada, repartida entre dois novos microtubos, e mantida

overnight com 4 vezes a solução de precipitação (acetato de amônio 0,1 M preparada em

metanol gelado) à -20 ºC. O material foi centrifugado nas condições de “1”, o sobrenadante

descartado e ao precitado adicionou- se 1 mL da solução de precipitação, seguindo-se com

agitação vigorosa, nova centrifugação e descarte do sobrenadante. Esse procedimento foi

repetido três vezes, e por fim o material sofreu uma última lavagem com 1 mL acetona gelada

e o precipitado foi seco em Speed Vacuum (Eppendorf).

Um dos tubos de cada replicata biológica contendo as proteínas foi utilizado para

análise do padrão eletroforético. As proteínas foram solubilizadas em 50 µl de uréia 7 M /

tiuréia 2 M e quantificadas pelo método de Bradford. Foram tomadas alíquotas

correspondentes a 20 µg de cada amostra e submetidas a análise 1D-SDS- PAGE, seguindo as

condições descritas por Shah, (2014).

4.3 Preparo das amostras para MS

As amostras de proteínas contidas no segundo tubo foram solubilizadas em 50 µl

de uréia 7 M / tiuréia 2 M e quantificadas pelo ensaio de Qubit (Invitrogen). Uma alíquota

correspondente à 40 µg de proteína foi retirada, reduzida com DTT 10 mM por 1 hora à 30

°C e, alquilada com iodoacetoamida (IAA) 40 mM por 30 minutos à temperatura ambiente e

protegido da luz. Em seguida a concentração de uréia foi diluída e o pH da solução elevado à

8, utilizando bicarbonato de amônio 50 mM na proporção 1:9 (amostra : bicarbonato de

amônio). Posteriormente, as proteínas foram digeridas com tripsina (Promega, Madison, WI,

EUA) por 18 horas à 37 ºC, obedecendo a proporção 1:50 (1 µg de tripsina, para cada 50 µg

de proteínas). A parada da reação da tripsina ocorreu pela adição de TFA 10%, até que o pH

da solução estivesse em torno de 2.

Os peptídeos trípticos foram desalinizados em coluna construída manualmente em

ponteiras p200, a qual continha resina C18 poro R2 preparada em acetonitrila (ACN). Após a

confecção, as colunas foram equilibradas percolando 100 µl de ACN 100% e 300 µl de ácido

trifluoroacético (TFA) 0,1% (3 vezes de 100 µl). As amostras de peptídeos foram passadas

por três vezes na coluna, lavadas três vezes com 100 µl de TFA 0,1%, e eluídas em dois

passos sucessivos utilizando primeiramente 50 µl de uma solução contendo TFA 0,1% e 50%

34

de ACN, e por fim pela aplicação de 50 µl de uma solução contendo TFA 0,1% e 70% de

ACN. Em seguida, os peptídeos foram secos em Speed Vac (CHRIST – RVC 2-25 CD plus),

ressuspensos em 15 µl de ácido fórmico 0,1%, e quantificados pelo ensaio de Qubit

(Invitrogen).

4.4 Análise por LC-MS/MS dos peptídeos

Uma alíquota referente a 2 µg de peptídeos de cada replicata biológica foi

retirada, diluída com ácido fórmico 0,1% para uma concentração final de 0,5 µg/µl e injetada

num sistema nano LC-EASY II (Proxeon Biosystems ) acoplado online a um espectrômetro

de massas ESI-LTQ Orbitrap Velos (Thermo Fisher Scientific). Os peptídeos eram carregados

inicialmente por uma pré-coluna (100 μm × ~2 cm, ReproSil-Pur C18-AQ, resina de 3 μm;

Dr. Maisch, Germany) e na sequência por uma coluna (75 µm x 20 cm) preenchida com a

mesma resina e eluídos utilizando um gradiente de 5-35% da fase B durante 160 minutos, 35-

95% de B por 8 minutos e, finalizando com 95% da fase B por 12 minutos. Compunham a

fase A, 95% de água, 5% de acetonitrila e 0,1% de ácido fórmico e, a fase B, 5% de água,

95% de acetonitrila e 0,1% de ácido fórmico. Após cada corrida a coluna era reequilibrada.

Ao eluírem da coluna, os peptídeos eram ionizados por eletronebulização (Electrospray

Ionization, ESI) e tinham então suas massas/carga (m/z) analisadas pelo LTQ Orbitrap Velos

(Thermo Fisher Scientific). Os espectros MS1 foram adquiridos em modo positivo, e os

espectros MS/MS por data dependent automatic (DDA). Cada evento de full scan

compreendeu um intervalo de 350-1800 m/z, resolução de 60.000 FWHM (para m/z 400)

e intensidade mínima de 1x104. Para obtenção dos MS2, os dez íons mais intensos eram

selecionados e fragmentados usando dissociação por colisão de alta energia (HDC) com

energia de colisão normalizada de 35 V, janela de isolamento de 2 m/z e exclusão dinâmica de

45 s. Para cada replicada biológica foram realizadas três análises nessas condições, de modo a

garantir a reprodutibilidade e confiabilidade dos dados.

4.5 Análise dos dados

Os dados brutos, correspondentes aos espectros m/z de MS1 e MS2 dos peptídeos,

foram salvos em arquivos raw e visualizados através do Xcalibur 2.1 (Thermo Fisher

Scientific). O banco de dados de proteínas, contra o qual foram realizadas as buscas foi

constituído por todas as sequências de proteínas da Família Arecaceae presentes no National

35

Center for Biotechnology Information (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/protein), mais o

proteoma de Arabidopsis thaliana baixado do UniProt

(http://www.uniprot.org/uniprot/?query=Arabidopsis+thaliana&sort=score), ambos em

Novembro de 2017, além de sequências de contaminantes comumente encontrados em

experimentos baseados em espectrometria de massas.

A primeira busca foi no solftware Proteome Discoverer 2.1 (Thermo Fisher

Scientific) utilizando os seguintes parâmetros: hidrólise tríptica, duas clivagens perdidas,

comprimento mínimo dos peptídeos de 6, tolerância de massa do íon precursor e íons

fragmento de 10 e 0,1 ppm, respectivamente, oxidação da metionina como modificação

variável e carbamidometilação de cisteína como modificação fixa e validação dos PSM por

Target Decoy. Após a busca, as proteínas foram filtradas, sendo consideradas para as análises

subsequentes apenas as master protein identificadas com taxa de descoberta falsa (FDR) ≤

1%, por pelo menos um peptídeo único, presentes em pelo menos duas replicatas técnicas

para incluírem a replicata biológica e presentes em pelo menos duas replicatas biológicas para

comporem o estádio de desenvolvimento. Essas proteínas foram utilizadas para as abordagens

qualitativas, que constaram do agrupamento pelo diagrama de Venn e categorização

funcional, nas seguintes categorias: metabolismo de aminoácidos (MA), metabolismo de

carboidratos (MC), proteínas de parede celular (PC), citoesqueleto (CT), fotossíntese e

fixação de carbono (FS), metabolismo de lipídeos (ML), metabolismo de nucleotídeos (MN),

peptidases e inibidores (PI), chaperonas, heat shock e proteínas relacionadas (CH),

ubiquitinização e proteassoma (UP), síntese de proteínas (SP), metabolismo de EROS,

metabolismo secundário (MS), proteínas de reserva (PR), fatores de transcrição (FT),

transporte (T), tráfego de vesículas (TV), não caracterizadas (NC) e outras (OT), em que essa

última, foi composta por proteínas que não se enquadraram em nenhuma das demais classes.

A classificação foi realizada manualmente com base no Kegg pathway

(http://www.genome.jp/kegg/pathway.html) e na descrição funcional da proteína no UniProt

(http://www.uniprot.org/). As categorias MA, MC, ML e MS foram divididas em

subcategorias e, três BLAST locais foram efetuados: um contra todas as sequências de

proteínas revisadas de Arabidopsis thaliana depositadas no UniProt, para identificação das

proteínas não caracterizadas, outro contra a base de dados MEROPS (RAWLINGS et al.,

2014) para identificação de peptidases e inibidores, e um último contra a base dados

WallProtDB (CLEMENTE e JAMET, 2015) para identificações de proteínas de parede

celular.

A segunda busca deu-se no PatternLab 4.0 (CARVALHO et al., 2016) contra o

https://www.ncbi.nlm.nih.gov/protein

http://www.uniprot.org/uniprot/?query=Arabidopsis%2Bthaliana&sort=score

http://www.genome.jp/kegg/pathway.html

http://www.uniprot.org/

36

mesmo banco de dados especificado acima, obedecendo os seguintes parâmetros: tolerância

de massa do precursor de 40 ppm, hidrólise tríptica semi-específica, duas clivagens perdidas,

oxidação da metionina como modificação variável e carbamidometilação de cisteína como

modificação fixa, com intervalo de massa de 550- 5000 m/z. Os arquivos SQT gerados,

contendo todas as proteínas identificadas, foram submetidos ao módulo ‘Search Engine

Processor (SEPro – for PSM)’ para cálculo do FDR e filtragem estatística. As proteínas

filtradas foram salvas em arquivos SEPro e submetidas a análise quantitativa pelo método

baseado no cromatograma extraído de íons (XIC), o qual deduz a quantidade de proteína a

partir das médias das áresas sob a curva dos picos cromatográficos, em resposta à m/z dos

peptídeos. Consideraram-se para esta quantificação apenas as proteínas identificadas por pelo

menos dois peptídeos únicos. As proteínas diferencialmente expressas foram identificadas

através de comparações pelo teste-t usando o módulo TFold do PatterLab 4.0, com q-value de

0,05 e F de 1%, e o módulo TrensQuest do PatterLab 4.0 foi usado para agrupar as proteínas

que apresentaram perfis de expressão semelhantes.

37

5 RESULTADOS E DISCUSSÃO

5.1 Identificações

Os perfis eletroforético e cromatográfico das proteínas extraídas da semente de

açaí nos quatro estádios de desenvolvimento são mostrados nas figuras 10 e 11,

respectivamente. Na figura 12 é ilustrado um espectro de massa de MS1 e o seu espectro de

fragmentação correspondente (MS2).

Foram identificadas 1.080 proteínas na semente de açaí em desenvolvimento,

levando em conta todos os critérios de filtro mencionados acima (Apêndice A - Tabela

suplementar 1). Dessas, 758, 897, 285 e 69 estavam presentes nos estádios E3, E6, E9 e E11,

respectivamente. Entre essas proteínas, 121 estiveram presentes exclusivamente no estádio

E3, 223 no estádio E6, 38 no estádio E9 e 8 no estádio E11; 440 foram comuns aos estádio E3

e E6, 35 aos estádios E6 e E9 e 14 aos estádios E9 e E11; 152 foram comuns aos estádios E3,

E6 e E9, e 40 proteínas foram identificadas em todos os estádios de desenvolvimento

estudados (Figura 13). É notado que cerca de 72% das proteínas identificadas estão

concentradas nos dois primeiros estádios de desenvolvimento (E3 e E6), o que reflete a

intensa atividade metabólica pela qual passa a semente no início da sua formação, em razão

principalmente da elevada taxa de divisão celular, e ao fato que nesses estádios de

desenvolvimento muitas das proteínas expressas nos tecidso apresentam abundância

semelhante, ao contrário dos estádios tardios de desenvolvimento, que poucos grupos de

proteínas, por exmplo proteínas de reserva, são muito abundantes, o que reduz a probalidade

de proteínas menos abundantes serem identificadas.

Figura 10 – Perfil eletroforético de proteínas da semente de açaí (Euterpe oleracea Mart.) em quatro

estádios de desenvolvimento. A – Perfil eletroforético de proteínas da replicata biológica 1. B – Perfil

eletroforético de proteínas da replicata biológica 2. M, marcador molecular


38

Figura 11 – Perfis cromatográficos de proteínas da semente de açaí (Euterpe oleracea Mart.) em

quatro estádios de desenvolvimento, fracionadas em coluna de fase reversa C18, utilizando um

fluxo de 200 nl/min durante 180 minutos. A – Perfil cromatográfico das proteínas do estádio E3.

B - Perfil cromatográfico das proteínas do estádio E6. C - Perfil cromatográfico das proteínas do

estádio E9. D - Perfil cromatográfico das proteínas do estádio E11


Figura 12 – Espectros de massa ilustrativos. A - Espectro de MS1. B – Espectro

de fragmentação (MS2).


A

B

A C

B D

39

Figura 13. Diagrama de Venn representando as proteínas identificadas nos

diferentes estádios de desenvolvimento da semente de açaí (Euterpe oleracea

Mart.).


5.2 Categorização funcional

As 1.080 proteínas identificadas foram classificadas em 19 classes (Figura 14). As

classes, metabolismo de carboidratos (MC), síntese de proteínas (SP), metabolismo de

aminoácidos (MA), parede celular (PC), metabolismo secundário (MS), metabolismo de

lipídeos (ML), transportadores (T), metabolismo de EROS (EROS) e chaperonas, heat schock

e proteínas relacionadas (CH), foram as que apresentaram maior representatividade, com 163,

107, 95, 86, 89, 70, 60, 57 e 50 proteínas, respectivamente. É importante salientar que

algumas proteínas foram classificadas em mais de uma classe funcional, dado o fato que

compartilham mais de uma via metabólica (Figura 14).

Dentre as proteínas classificadas em MA, a maioria está envolvida na biossíntese

da arginina, fenilalanina, tirosina e triptofano, e relacionadas com os metabolismos de alanina,

aspartato, glutamato, cisteína, metionina, glicina, serina e treonina (Figura 15). As proteínas

do MC estão envolvidas a maior parte com as vias da glicólise, gliconeogênese, rota oxidativa

das pentoses fosfatos, e com o metabolismo da galactose e sacarose. As demais se distribuem

entre o ciclo do ácido cítrico e o metabolismo de frutose, manose, piruvato, glioxilato e

dicarboxilato (Figura 16). Já as proteínas do ML, estão concentradas na biossíntese,

40

alongamento e degradação de ácidos graxos, e com o metabolismo de glicerolipídeos e

esfingolipídeos (Figura 17). Enquanto as proteínas do MS integram basicamente as rotas

biossintéticas de fenilpropanóides e flavonóides (Figura 18).

Ao longo do desenvolvimento da semente é notada uma queda na proporção de

proteínas ligadas ao metabolismo de aminoácidos, síntese e dobramento de proteínas, ao

contrário do que ocorre com a proporção de proteínas da parede celular, de reserva e do

metabolismo de EROS (Figura 19). A proporção de proteínas das classes de transporte,

citoesqueleto e tráfego de vesículas é mais alta no estádio E6, ao passo que reduz bastante na

semente madura (E11). Esse é um comportamento normal durante o desenvolvimento de

sementes, em decorrência do estado de quiescência atingido na semente madura, refletindo no

pequeno número de proteínas identificadas.

https://scholar.google.com.br/scholar?hl=pt-BR&as_sdt=0%2C5&as_ylo=2000&as_yhi=2018&q=quiesc%C3%AAncia

41

Figura 14. Classificação funcional de proteínas identificadas na semente de açaí (Euterpe oleeracea Mart.) em desenvolvimento, realizada manualmente com base no

Kegg pathway (http://www.genome.jp/kegg/pathway.html) e na descrição funcional disponível no UniProt (http://www.uniprot.org/).


0

50

100

150

200

250

Núm

ero d

e pro

teín

as

Classes funcionais



42

Figura 15. Subcategorização das proteínas da classe ‘Metabolismo de Aminoácidos’ identificadas na semente de

açaí (Euterpe oleracea Mart.) em desenvolvimento, realizada manualmente com base no Kegg pathway

(http://www.genome.jp/kegg/pathway.html) e na descrição funcional disponível no UniProt

(http://www.uniprot.org/)


Figura 16. Subcategorização das proteínas da classe ‘Metabolismo de Carboidratos’ identificadas na semente

de açaí (Euterpe oleracea Mart.) em desenvolvimento, realizada manualmente com base no Kegg pathway




0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22

Biossíntese de arginina

Biossíntese de fenilalanina, tirosina triptofano

Biossíntese de lisina

Biossíntese de valina, leucina e isoleucina

Degradação de lisina

Degradação de valina, leucina e isoleucina

Metabolismo de alanina, aspartato e glutamato

Metabolismo de cisteina e metionina

Metabolismo de fenilalanina

Metabolismo de glicina, serina e treonina

Metabolismo de tirosina

Metabolismo de triptofano

Número de proteínas

Sub

cate

go

rias

do

met

abo

lism

o d

e

amin

oác

ido

s

0 10 20 30 40 50 60 70

Glicólise e Gliconeogênese

Cíclo do ácido cítrico

Via das pentoses fosfato

Metabolismo de frutose e manose

Metabolismo de galactose e sacarose

Metabolismo de piruvato, glioxilato e

dicarboxilato

Proteínas relacionadas com metabolismo de

carboidrato


Sub

clas

ses

do

met

abo

lism

o d

e ca

rbo

idra

tos





43

Figura 17. Subcategorização das proteínas da classe ‘Metabolismo de Lipídeos’ identificadas na semente de





Figura 18. Subcategorização das proteínas da classe ‘Metabolismo Secundário’ identificadas na semente de





0 5 10 15 20 25

Biossíntese e alongamento de ácidos graxos

Degração de ácidos graxos

Metabolismo de glicerolipídeos e

esfingolipídeos

Metabolismo de glicerofosfolipídeos

Metabolismo do ácido araquidônico

Metabolismo do ácido linoleico e do ácido alfa-

linoleico

Biossíntese de esteróis e hormônios esteróis

Proteínas relacionadas ao metabolismo de

ácidos graxos


Sub

cate

go

rias

das

pro

teín

as d

o m

etab

oli

smo

de

lip

ídeo

s

0 5 10 15 20 25 30

Biossíntese das unidades básicas dos terpenos

Biossíntese de sesquiterpenos e triterpenos

biossíntese de zeatina

Biossíntese de flavonóides

Biossíntese de isoflavonóides

Biossíntese de antocianinas

Biossíntese de fenilpropanóides

Biossíntese de alcalóides de isoquinolina

Biossíntese de alcalóides indol

Biossíntese de tropane, piperidinas e …

Biossíntese de gligosinolatos

Biossíntese de carotenóides

Outras enzimas do metabolismo secundário


Sub

cate

go

rias

das

pro

teín

as d

o m

etab

oli

smo

secu

nd

ário





44

Figura 19. Classificação funcional das proteínas identificadas em cada estádio de desenvolvimento da semente de açaí (Euterpe oleeracea Mart.), realizada

manualmente com base no Kegg pathway (http://www.genome.jp/kegg/pathway.html) e na descrição funcional disponível no UniProt (http://www.uniprot.org/).

Fonte: Dados da Pesquisa.

0

5

10

15

20

25

30

Po

rcen

tagem

(%

)

Classes funcionais

E3

E6

E9

E11



45

5.3 Proteínas diferencialmente expressas

As proteínas diferencialmente expressas foram identificadas usando o módulo

TFold do PatternLab 4.0, que utiliza um estimador FDR teórico para maximizar as

identificações que satisfaçam o valor de corte do fold change que varia com P valor do teste t.

A quantificação relativa se deu pelas seis comparações possíveis entre os quatro estádios de

desenvolvimento estudados (Figura 20). Foram diferencialmente expressas 21, 43, 14, 37, 14

e 3 proteínas nas comparações E6/E3, E9/E3, E11/E3, E9/E6 e E11/E9, respectivamente

(Apêndices B, C, D, E, F e G - Tabelas suplementares 2, 3, 4, 5, 6 e 7, respectivamente).

As proteínas com padrão de abundância semelhante foram agrupadas em seis

grupos distintos (Figura 21). Proteínas envolvidas no metabolismo primário como, por

exemplo, subunidades do ribossomo, chaperonas, fatores de alongamento, tRNAs- ligase,

algumas proteínas do metabolismo de EROS, de carboidratos e lipídeos, e alguns

transportadores, foram agrupadas nos grupos A, B, C e D (Figuras 21A, 21B, 21C e 21C). As

proteínas de armazenamento, algumas enzimas envolvidas na modificação dos polissacarídeos

da parede celular e algumas peptidases de parede celular, foram agrupadas nos grupos E e F

(Figuras 21E e 21F).

46

A B

Figura 20. Quantificação relativa livre de marcação baseado na extração do cromatograma de íons (XIC) para proteínas identificadas na

semente de açaí (Euterpe oleracea Mart.) em desenvolvimento utilizando o teste t. A – comparação entre os estádios E3 e E6. B –

comparação entre os estádios E3 e E9. C – comparação entre os estádios E3 e E11. D – comparação entre os estádios E6 e E9. E –

comparação entre os estádios E6 e E11. F – comparação entre os estádios E9 e E11. Pontos verdes indicam proteínas que satisfazem o valor

de corte de fold-change, mas não satisfazem o valor de α. Pontos em laranja indicam proteínas que satisfazem os valores de corte de fold-

change e α, mas, no entanto, são pouco expressas e assim podem ter a quantificação comprometida. Os pontos azuis indicam as proteínas

que satisfazem ambos os valores de corte de fold-change e α

47


C D

E F

48

Figura 21. Análise do agrupamento das proteínas identificadas na semente de açaí (Euterpe oleracea

Mar.) em desenvolvimento. As proteínas com padrão de abundância semelhante foram agrupadas em seis

grupos distintos. O eixo x representa os estádios de desenvolvimento, E3, E6, E9 e E11. O eixo y

representa a intensidade de sinal. Foi possível agrupar nos grupos A, B, C, D, E e F, a quantidade de 98,

91, 70, 19, 8 e 8 proteínas, respectivamente.


E3 E6 E9 E11 E3 E6 E9 E11

Estádios de desenvolvimento

49

5.3.1 Proteínas relacionadas à formação da parede celular

No presente estudo, 86 proteínas foram classificadas como envolvidas na síntese

ou modificação da parede celular. Dessas, 8, 21 e 6 foram expressas exclusivamente nos

estádios E3, E6 e E9, respectivamente (Tabela 2). A identificação de beta- frutofuranosidase,

também conhecida como invertase, que cliva sacarose produzindo glicose e frutose,

exclusivamente no início do desenvolvimento (E3), reflete a maior necessidade de carbono e

energia para síntese proteica e divisões nucleares, em detrimento a formação de parede

celular. A expressão do gene de uma invertase de parede celular (GhCWIN1), durante o

desenvolvimento de sementes de algodão, foi elevado 5 dias após a polinização (DAP) e

indetectável aos 10 DAP no endosperma, além do trancrito ter sido detectado apenas na fase

em que o endosperma apresenta apenas núcleos livres, e não no endosperma em fase de

celularização, indicando que a invertase tem papel principal na clivagem de sacarose no

endosperma cenocítico, e não na formação de paredes celulares (WANG e RUAN, 2012). As

enzimas endo-1,3;1,4-beta-glucanase, pectinesterase e poligalacturonase também só foram

detectadas no E3, o que permite inferir que nesse estádio de desenvolvimento, já há indícios

da presença de paredes celulares, a partir de polissacarídeos não celulósicos, mas sim pela

deposição de pectinas e glucanos de ligação mista. Essas proteínas provocam modificações

nos polissacarídeos da matriz após a sua secreção, o que favorece o afrouxamento controlado

da parede e permite o crescimento celular (THOMAS et al., 2000; PEAUCELLE et al.,

2008).

Dentre as proteínas expressas unicamente no E6, estão, por exemplo, celulose

sintase, envolvidas na síntese das microfibrilas de celulose. Também foi detectada a presença

de endoglucanase, que quebra ligações no interior das cadeias de celulose, e das peroxidases

3, 60 e P7, todas peroxidases classe III, associadas com afrouxamento e endurecimento da

parede celular (FRANCOZ et al., 2015). Esses resultados sugerem o início do espessamento

das paredes celulares da semente, processo que ocorre simultâneo a expansão das células. O

relaxamento da parede, seguido do aumento da pressão de turgor pela absorção de água,

permite à célula crescer, enquanto os materiais da parede são depositados concomitantemente,

a fim de evitar lise celular (WOLF, HÉMATY, HÖFTE, 2012).

Em E9, sugere-se ainda que esteja ocorrendo deposição de polissacarídeos da

matriz, devido a presença de manose-6-fosfato isomerase, enzima que produz D-manose-6-

fosfato a partir de D-frutose-6-fosfato, envolvida na rota de biossíntese de GDP-manose, e de

UDP-glicose-6-desidrogenase, enzima relacionada com a biossíntese de UDP-ácido

50

glucorônico, principal açúcar-nucleotídeo requerido na síntese de pectinas. Foi também

detectado a ocorrência de um inibidor de poligalacturonase, o que permite afirmar uma

redução no processo de modificação dos polissacarídeos pécticos.

A análise quantitativa permitiu detectar a expressão diferencial de algumas

proteínas relacionadas com a formação da parede celular. No contraste envolvendo os estádios

E3 e E6, a abundância relativa de sacarose sintase, UTP-glucose-1-fosfato uridilitransferase e

α-galactosidase foi aumentada no E6. Já, nos contrastes E9/E3 e E9/E6, essas mesmas

proteínas apresentaram uma expressão diminuída no estádio E9. Mesmo não sendo detectada

pela análise de TFold, a enzima manose-1-fosfato guanililtransferase apresentou

comportamento semelhante, o que permitiu enquadrá-la no cluster B pela análise de

TrendQuest.

Cabe afirmar, diante desses resultados, que durante o estádio E6 ocorre uma maior

necessidade de açucares-nucleotídeos, sobretudo UDP-glucose e GDP-manose, para

biossíntese dos polissacarídeos da parede celular e, confirma a estreita relação entre a

atividade da sacarose sintase com a formação das paredes celulares (FUJII; HAYASHI;

MIZUNO, 2010). É provável, que a fração hemicelulósica das paredes do endosperma da

semente de E. oleracea seja composta grande parte por galactomananos, com baixo grau de

ramificação por resíduos de galactose. Durante a biossíntese desses polissacarídeos, o

esqueleto principal de manose, unido por ligação β-1,4, recebe ramificações de galactose em

ligação α-1,6. Após a secreção desses polímeros, os resíduos de galactose são clivados por

atividade da α-galactosidase (EDWARDS, et al, 1992; BUCKERIDGE et al., 2000). Esses

resultados, podem explicar a elevada quantidade de manose encontrada por Rambo et al.,

(2015) na semente madura de E. oleracea, que chega a ser 90% de todos os carboidratos e, o

restante se distribui entre glicose, xilose e galactose.

Foi detectada expressão diferencial na atividade de peroxidases 72. O padrão de

expressão dessas proteínas é representado pelos cluster A e B, onde verifica-se uma alta

atividade no início do desenvolvimento da semente, seguida de queda acentuada nos estádios

subsequentes (Figura 18). Já é comprovado o envolvimento dessas proteínas no afrouxamento

da parede e crescimento celular, fato que se dá pela produção de EROS no apoplasto, os quais

atuam como agentes oxidantes sobre os polissacarídeos da parede celular (KÄRKÖNEN e

KUCHITSU, 2015). Müller et al., (2009) forneceram evidências que a produção de radicais

hidroxila (-OH) no apoplasto, provoca a cisão in vivo de polissacarídeos específico da parede

celular em coleóptilos de milho, bem como na radícula e endosperma de sementes de agrião

durante a germinação.

51

A abundância relativa de carboxipeptidase serínica foi aumentada em mais de 300

vezes do estádio E6 para estádio E9, ao passo que foi regulada pra baixo do estádio E9 para o

E11. Esse resultado corrobora com a diminuição na expressão de proteínas que provocam

modificações na parede celular e com o cessamento do processo de expansão celular no

estádio E9, já que no referido estádio, a semente já atingiu diâmetro máximo. Muitas

proteases foram identificadas na parede celular de A. thaliana (11,2%), porém a função delas

ainda é incerta. É possível que essas proteínas estejam envolvidas no turnover e maturação de

proteínas, ou na liberação de peptídeos biologicamente ativos. É assumido, que a protease

serínica AtSBT1.7 contribui para a degradação de proteínas modificadoras da parede celular.

Tabela 2. Proteínas envolvidas com a síntese e modificação da parede celular, identificadas durante o

desenvolvimento da semente de açaí (Euterpe oleracea Mart.)

Proteína ID Descrição Estádio de

desenvolvimento

Q9LV33 Beta-glucosidase 44 OS=Arabidopsis thaliana

GN=BGLU44 PE=2 SV=1

E3:E6

XP_008781942.1 2-dehydro-3-deoxyphosphooctonate aldolase

[Phoenix dactylifera]

E6

XP_008800438.1 alpha-galactosidase [Phoenix dactylifera] E9

XP_010910002.1 alpha-galactosidase 1 [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_008800433.1 alpha-galactosidase 1, partial [Phoenix dactylifera] E3:E6:E9

XP_010909866.1 alpha-galactosidase isoform X1 [Elaeis guineensis] E9:E9

XP_017702477.1 alpha-glucosidase 2 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3:E6

XP_010929675.1 alpha-mannosidase At3g26720 [Elaeis guineensis] E9

XP_010926983.1 aspartyl protease AED3-like [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_008803347.2 aspartyl protease AED3-like [Phoenix dactylifera] E3:E6

XP_010932629.1 aspartyl protease family protein 2-like [Elaeis

guineensis]

E3

XP_010928895.1 aspartyl protease family protein At5g10770-like

[Elaeis guineensis]

E3:E6

XP_010933713.1 beta-fructofuranosidase 1 [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_008787011.1 beta-fructofuranosidase 1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_008791517.1 beta-galactosidase 6 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3:E6

XP_008799556.1 bifunctional UDP-glucose 4-epimerase and UDP-

xylose 4-epimerase 1 [Phoenix dactylifera]

E6

XP_019711054.1 bifunctional UDP-glucose 4-epimerase and UDP-

xylose 4-epimerase 1 isoform X1 [Elaeis guineensis]

E3:E6

XP_008812110.1 chitinase 3-like [Phoenix dactylifera] E9:E11

XP_008786131.1 dolichyl-diphosphooligosaccharide--protein

glycosyltransferase 48 kDa subunit [Phoenix

dactylifera]

E3:E6

XP_010905246.1 endo-1,3;1,4-beta-D-glucanase [Elaeis guineensis] E3:E6:E9

XP_010909270.1 endo-1,3;1,4-beta-D-glucanase [Elaeis guineensis] E3

XP_008803421.1 endoglucanase 10-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010941263.1 endoglucanase 24 [Elaeis guineensis] E6

52

XP_010912816.1 extensin-2-like [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_010917919.1 fasciclin-like arabinogalactan protein 16 [Elaeis

guineensis]

E6

XP_008809269.1 galactokinase isoform X3 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010932849.1 GDP-mannose 3,5-epimerase 2 [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_010941001.1 GDP-mannose 4,6 dehydratase 1-like [Elaeis

guineensis]

E3:E6

XP_008811756.1 glucan endo-1,3-beta-glucosidase-like [Phoenix

dactylifera]

E9:E11

XP_008796301.1 glucan endo-1,3-beta-glucosidase-like [Phoenix

dactylifera]

E9:E11

XP_008784548.2 LOW QUALITY PROTEIN: beta-xylosidase/alpha-

L-arabinofuranosidase 2-like [Phoenix dactylifera]

E3:E6

XP_010939020.1 LOW QUALITY PROTEIN: galactomannan

galactosyltransferase 1-like [Elaeis guineensis]

E6:E9

XP_008801944.1 LOW QUALITY PROTEIN: probable glucan 1,3-

alpha-glucosidase [Phoenix dactylifera]

E6

XP_010916406.1 mannose-6-phosphate isomerase 2 [Elaeis guineensis] E9

XP_010906622.1 monocopper oxidase-like protein SKU5 [Elaeis

guineensis]

E3

XP_010942974.1 pectin acetylesterase 8 [Elaeis guineensis] E6

XP_017701496.1 pectin acetylesterase 8-like isoform X2 [Phoenix

dactylifera]

E3:E6

XP_010939846.1 pectinesterase-like [Elaeis guineensis] E3

XP_008785855.1 peroxidase 12 [Phoenix dactylifera] E3:E6

XP_010912023.1 peroxidase 12-like, partial [Elaeis guineensis] E3:E6:E9:E11

XP_010937384.2 peroxidase 17 [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_010914386.1 peroxidase 3 [Elaeis guineensis] E6

XP_010922691.1 peroxidase 4 [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_008782624.1 peroxidase 4-like [Phoenix dactylifera] E3:E6

XP_008792666.1 peroxidase 51-like [Phoenix dactylifera] E3:E6

XP_008784739.1 peroxidase 60 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010924103.1 peroxidase 72 [Elaeis guineensis] E3:E6:E9

XP_008792878.1 peroxidase 72-like [Phoenix dactylifera] E3:E6:E9:E11

XP_010915489.1 peroxidase P7 [Elaeis guineensis] E6

XP_008806840.1 phosphomannomutase [Phoenix dactylifera] E6:E9

XP_008785062.1 phosphomannomutase/phosphoglucomutase-like

isoform X1 [Phoenix dactylifera]

E3:E6

XP_010928441.1 polygalacturonase inhibitor-like [Elaeis guineensis] E9

XP_008792060.1 probable cellulose synthase A catalytic subunit 1

[UDP-forming] [Phoenix dactylifera]

E6

XP_008796456.1 probable cellulose synthase A catalytic subunit 5

[UDP-forming] [Phoenix dactylifera]

E6

XP_019706467.1 probable mannose-1-phosphate guanylyltransferase 1

[Elaeis guineensis]

E6

XP_008785521.1 probable mannose-1-phosphate guanylyltransferase 1


E6

XP_010930630.1 probable pectinesterase/pectinesterase inhibitor 51

[Elaeis guineensis]

E3:E6

XP_008786544.1 probable pectinesterase/pectinesterase inhibitor 51


E3:E6

53

XP_008810119.1 probable polygalacturonase isoform X1 [Phoenix

dactylifera]

E3

XP_008794777.1 probable polygalacturonase isoform X1 [Phoenix

dactylifera]

E3:E6

XP_010938742.1 serine carboxypeptidase II-3-like [Elaeis guineensis] E3:E6



XP_008783276.1 serine carboxypeptidase II-3-like [Phoenix

dactylifera]

E9:E11

XP_010906753.1 serine carboxypeptidase-like [Elaeis guineensis] E9

XP_019711047.1 serine carboxypeptidase-like 51 isoform X4 [Elaeis

guineensis]

E9:E11

XP_010939822.1 subtilisin-like protease SBT1.7 [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_010912031.1 subtilisin-like protease SBT1.9 [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_008785865.1 subtilisin-like protease SBT1.9 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010911877.1 subtilisin-like protease SBT3.9 [Elaeis guineensis] E3:E6:E9

XP_008810184.1 subtilisin-like protease SBT5.3 [Phoenix dactylifera] E3:E6

XP_010924680.1 trifunctional UDP-glucose 4,6-dehydratase/UDP-4-

keto-6-deoxy-D-glucose 3,5-epimerase/UDP-4-keto-

L-rhamnose-reductase RHM3 [Elaeis guineensis]

E3:E6:E9

XP_010939210.1 UDP-arabinopyranose mutase 1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008793157.1 UDP-glucose 4-epimerase GEPI48 [Phoenix

dactylifera]

E3:E6:E9

XP_010923592.1 UDP-glucose 6-dehydrogenase 4 [Elaeis guineensis] E3:E6:E9

XP_008775633.1 UDP-glucose 6-dehydrogenase 5 [Phoenix

dactylifera]

E9

XP_010939287.1 UDP-glucose 6-dehydrogenase 5-like [Elaeis

guineensis]

E6

XP_010907071.1 UDP-glucuronic acid decarboxylase 6 [Elaeis

guineensis]

E6

XP_010917875.1 uncharacterized protein LOC105042391 [Elaeis

guineensis] (Q8W112 Beta-D-glucan exohydrolase-

like protein)

E3:E6

XP_010927269.2 uncharacterized protein LOC105049343, partial

[Elaeis guineensis] (Q9LU40 Mannan synthesis

related protein 1)

E3:E6

XP_010935335.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase [Elaeis

guineensis]

E3:E6:E9

XP_008804801.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase


E3:E6:E9

XP_008796227.1 xylose isomerase isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3:E6

A0A1I9LN83 Rhamnose biosynthesis 3 OS=Arabidopsis thaliana

GN=RHM3 PE=4 SV=1

E6

Q9FM01 UDP-glucose 6-dehydrogenase 4 OS=Arabidopsis

thaliana GN=UGD4 PE=1 SV=1

E6

54

5.3.2 Proteínas de reserva

Foram classificadas no total, 15 proteínas de reserva. Apenas duas dessas, foram

identificadas em um único estádio, uma no E3 e outra no E11 (Tabela 3). As proteínas de

reserva vegetativa identificadas (bark storage protein A) foram expressas apenas no início do

desenvolvimento, sendo que uma delas ocorreu apenas em E3 e a outra em E3 e E6. É

provável que esta seja uma proteína de reserva transitória presente no tegumento da semente.

À medida que a semente se desenvolve, é notada uma redução no número de estratos celulares

que compõe o tegumento (PEREIRA, 2017). Durante esse processo, há uma realocação de

nutrientes para as células adjacentes e os aminoácidos liberados durante a morte celular são

utilizados, provavelmente para a síntese dessas proteínas, as quais são utilizadas no decorrer

do desenvolvimento.

A globulina 11S de armazenamento em sementes, também só foi detectada no

início do desenvolvimento (E3 e E6). Essas são proteínas de armazenamento principalmente

em muitas dicotildôneas, mas ocorrem também em cereais. Elas são sintetizadas como

proteínas precursoras, que após a formação das pontes dissulfeto sofrem clivagem proteolítca

e não são glicosiladas (IBI e STOGER, 2012).

As únicas proteínas de reserva diferencialmente expressas foram a globulina 7S e

a tipo globulina de 63 KDa (XP_008775109.1). Ambas iniciaram a deposição no início do

desenvolvimento e foram acumuladas até a maturidade da semente. No contraste E11/E6, a

expressão da globulina 7S foi 110 vezes maior no estádio E11 em relação ao E6, enquanto a

abundância da proteína tipo globulina de 63 KDa aumentou em ~24 vezes. As proteínas de

reserva tipo vicilinas de armazenamento em sementes (XP_010905079.1; XP_008782665.1)

são globulinas depositadas apenas ao final do desenvolvimento da semente de E. oleracea, e

não foi detectada expressão diferencial dessas proteínas.

As proteínas de reserva pertencentes a classe das globulinas, são conhecidamente

presentes em monocotiledôneas, já sendo bem documentada sua ocorrência em cereais como

o arroz. Exclusivamente as globulinas 7S, são proteínas triméricas que sofrem mudanças pós-

traducionais significativas, dentre elas, glicosilação e proteólise (KAWAKATSU, et al.,

2010). Fato interessante ocorreu pela identificação em E9 de uma aquaporina TIP-3. Essas

proteínas funcionam como canais eficientes no transporte de água e ocorrem

predominantemente no tonoplasto da célula. Ainda não está claro, mas essas aquaporinas

podem atuar na retirada de água dos vacúolos para o citosol, durante o preenchimento deste

55

com proteínas de reserva (OBROUCHEVA e SIN’KEVICH, 2010).

Tabela 3. Proteínas de reserva identificadas durante o desenvolvimento da semente de açaí (Euterpe

oleracea Mart.)

Proteína ID Descrição Estádio de

desenvolvimento

XP_010914864.1 embryo-specific protein ATS3B [Elaeis guineensis] E3:E6:E9

ACF06462.1 24 kDa seed maturation protein [Elaeis guineensis] E3:E6:E9

AAK28402.1 7S globulin [Elaeis guineensis] E6:E9:E11

XP_008794577.1 11S globulin seed storage protein 2-like [Phoenix

dactylifera]

E3:E6

XP_010911186.2 63 kDa globulin-like protein [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_008775109.1 63 kDa globulin-like protein [Phoenix dactylifera] E3:E6:E9:E11

XP_010915872.1 bark storage protein A [Elaeis guineensis] E3

XP_008783246.1 bark storage protein A [Phoenix dactylifera] E3:E6

XP_019706174.1 LOW QUALITY PROTEIN: vicilin-like seed storage

protein At2g28490 [Elaeis guineensis]

E9:E11

XP_010918389.1 osmotin-like protein [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_010921290.1 ricin B-like lectin R40G3 [Elaeis guineensis] E3:E6

XP_010905079.1 vicilin-like seed storage protein At2g18540 [Elaeis

guineensis]

E9:E11

XP_008782665.1 vicilin-like seed storage protein At2g28490 [Phoenix

dactylifera]

E11

56

6 CONCLUSÃO

A análise proteômica apresentada é a primeira realizada do desenvolvimento de

sementes de E. oleracea. A classificação funcional mostrou que a maioria das proteínas

identificadas está envolvida no metabolismo de carboidrato, metabolismo de aminoácidos e

síntese de proteínas, metabolismo secundário, e com a síntese e modificação da parede

celular. A análise das proteínas exclusivas e diferencialmente expressas demonstrou, que

predomina polissacarídeos a base de manose na fração hemicelulósica, aos quais se propõe

haver adição de ramificações com galactose durante a síntese, e após a deposição são clivados

por α-galactosidase. Ao longo do desenvolvimento, as paredes celulares sofrem modificações,

causadas por hidrolases, peroxidases e peptidases. Foi demonstrado também que as principais

proteínas de reserva são da classe das globulinas, sendo que algumas delas ocorrem apenas no

início do desenvolvimento, por exemplo, a globulina 11S. Outras, como globulina 7S e a tipo

globulina de 63 KDa, são acumuladas do início ao final do desenvolvimento, enquanto as

vicilinas são depositadas tardiamente, já próximo a maturidade da semente.

57

REFERÊNCIAS

AL-KAISEY, Mahdi Thumad; WILKIE, Kenneth C. B. The polysaccharides of agricultural

lupin seeds. Carbohydrate Research, v. 227, p. 147-161, 1992.

BAUD, Sébastien; LEPINIEC, Loïc. Physiological and developmental regulation of seed oil

production. Progress in lipid research, v. 49, n. 3, p. 235-249, 2010.

BECRAFT, Philip W.; GUTIERREZ‐MARCOS, Jose. Endosperm development: dynamic

processes and cellular innovations underlying sibling altruism. Wiley Interdisciplinary

Reviews: Developmental Biology, v. 1, n. 4, p. 579-593, 2012.

BUCKERIDGE, Marcos Silveira et al. Polissacarídeos de reserva de parede celular em

sementes. Estrutura, metabolismo, funções e aspectos ecológicos. Revista Brasileira de

Fisiologia Vegetal, v. 12, n. esp, p. 137, 2000.

BUCKERIDGE, Marcos Silveira. Seed cell wall storage polysaccharides: models to

understand cell wall biosynthesis and degradation. Plant Physiology, v. 154, n. 3, p. 1017-

1023, 2010.

CARPITA, Nicholas C.; GIBEAUT, David M. Structural models of primary cell walls in

flowering plants: consistency of molecular structure with the physical properties of the walls

during growth. The Plant Journal, v. 3, n. 1, p. 1-30, 1993.

CARVALHO, Paulo C. et al. Integrated analysis of shotgun proteomic data with PatternLab

for proteomics 4.0. Nature protocols, v. 11, n. 1, p. 102, 2016.

CHAKRABORTY, Subhra et al. Proteomics of important food crops in the Asia Oceania

Region: current status and future perspectives. Journal of proteome research, v. 14, n. 7, p.

2723-2744, 2015.

CHEUNG, A. Y. et al. The pollen tube journey in the pistil and imaging the in vivo process

by two-photon microscopy. Journal of Experimental Botany, v. 61, n. 7, p. 1907–1915,

2010.

DANTE, Ricardo A. et al. Cyclin-dependent kinase complexes in developing maize

endosperm: evidence for differential expression and functional specialization. Planta, v. 239,

n. 2, p. 493-509, 2014.

DIAS, Aécio L.S. et al. Development and validation of an UHPLC-LTQ-Orbitrap MS method

for non-anthocyanin flavonoids quantification in Euterpe oleracea juice. Analytical and

bioanalytical chemistry, v. 405, n. 28, p. 9235-9249, 2013.

DUPUREUR, Cynthia et al. ORAC values and anthocyanin content of Brazilian and Floridian

Açaí (Euterpe Oleraceae Mart.). The Natural Products Journal, v. 2, n. 2, p. 99-103, 2012.

EDWARDS, Mary et al. Control of mannose/galactose ratio during galactomannan formation

in developing legume seeds. Planta, v. 187, n. 1, p. 67-74, 1992.

58

EGLI, D. B. The role of seed in the determination of yield of grain crops. Australian Journal

of Agricultural Research, v. 57, n. 12, p. 1237-1247, 2006.

FRANCOZ, Edith et al. Roles of cell wall peroxidases in plant development.

Phytochemistry, v. 112, p. 15-21, 2015.

FRY, Stephen C. et al. An unambiguous nomenclature for xyloglucan‐derived

oligosaccharides. Physiologia Plantarum, v. 89, n. 1, p. 1-3, 1993.

FUJII, Satoshi; HAYASHI, Takahisa; MIZUNO, Koichi. Sucrose synthase is an integral

component of the cellulose synthesis machinery. Plant and cell physiology, v. 51, n. 2, p.

294-301, 2010.

GALILI, Gad. ER-derived compartments are formed by highly regulated processes and have

special functions in plants. Plant Physiology, v. 136, p. 3411 -3413 2004.

GARCIA, Damien; GERALD, Jonathan N. Fitz; BERGER, Frédéric. Maternal control of

integument cell elongation and zygotic control of endosperm growth are coordinated to

determine seed size in Arabidopsis. The Plant Cell, v. 17, n. 1, p. 52-60, 2005.

GRAHAM, Ian A. Seed storage oil mobilization. Annu. Rev. Plant Biol., v. 59, p. 115- 142,

2008.

HARWOOD, John L. Recent advances in the biosynthesis of plant fatty acids. Biochimica et

Biophysica Acta (BBA)-Lipids and Lipid Metabolism, v. 1301, n. 1-2, p. 7-56, 1996.

HAUGHN, George; CHAUDHURY, Abed. Genetic analysis of seed coat development in

Arabidopsis. Trends in plant science, v. 10, n. 10, p. 472-477, 2005.

HILLENKAMP, Franz; KARAS, Michael. Mass spectrometry of peptides and proteins by

matrix-assisted ultraviolet laser desorption/ionization. In: Methods in enzymology.

Academic Press, p. 280-295, 1990.

HURKMAN, William J.; TANAKA, Charlene K. Solubilization of plant membrane proteins

for analysis by two-dimensional gel electrophoresis. Plant physiology, v. 81, n. 3, p. 802-

806, 1986.

IBL, Verena; STOGER, Eva. The formation, function and fate of protein storage

compartments in seeds. Protoplasma, v. 249, n. 2, p. 379-392, 2012.

INZÉ, Dirk; DE VEYLDER, Lieven. Cell cycle regulation in plant development. Annu. Rev.

Genet., v. 40, p. 77-105, 2006.

KÄRKÖNEN, Anna; KUCHITSU, Kazuyuki. Reactive oxygen species in cell wall

metabolism and development in plants. Phytochemistry, v. 112, p. 22-32, 2015.

KENNEDY, Eugene P. Biosynthesis of complex lipids. In: Fed. Proc. p. 934-940, 1961.

59

KAWAKATSU, Taiji et al. Reducing rice seed storage protein accumulation leads to changes

in nutrient quality and storage organelle formation. Plant Physiology, v. 154, n. 4, p. 1842-

1854, 2010.

LANÇAS, Fernando M. Cromatografia Líquida com Interação Hidrofílica (HILIC).

Scientia Chromatographica, v. 2, n. 1, p. 49-57, 2010.

LAU, Steffen et al. Early embryogenesis in flowering plants: setting up the basic body

pattern. Annual review of plant biology, v. 63, p. 483-506, 2012.

LENDING, Craig R.; LARKINS, Brian A. Changes in the zein composition of protein bodies

during maize endosperm development. The Plant Cell, v. 1, n. 10, p. 1011-1023, 1989.

LUO, Rensheng et al. Distinguishing components in Brazilian açaí (Euterpe oleraceae Mart.)

and in products obtained in the USA by using NMR. The Natural Products Journal, v. 2, n.

2, p. 86-94, 2012.

MARTINS, Maria Alice; MATTOSO, Luiz Henrique Capparelli; PESSOA, José Dalton Cruz.

Comportamento térmico e caracterização morfológica das fibras de mesocarpo e caroço do

açaí (Euterpe oleracea Mart.) Thermogravimetric evaluation of açaí fruit (Euterpe oleracea

Mart.) agro industry waste. Revista Brasileira de Fruticultura, v. 31, n. 4, p. 1150-1157,

2009.

MEIER, H.; REID, J. S. G. Reserve polysaccharides other than starch in higher plants. In:

LOEWUS, F. A.; TANNER, W. Plant carbohydrates I: Intracellular Carbohydrates. New

York: Springer, 1982, p. 418-471.

MOU, Zhonglin et al. Deficiency in fatty acid synthase leads to premature cell death and

dramatic alterations in plant morphology. The Plant Cell, v. 12, n. 3, p. 405-417, 2000.

MÜLLER, Kerstin et al. In vivo cell wall loosening by hydroxyl radicals during cress seed

germination and elongation growth. Plant Physiology, v. 150, n. 4, p. 1855-1865, 2009.

OBROUCHEVA, N. V.; SIN’KEVICH, I. A. Aquaporins and cell growth. Russian Journal

of Plant Physiology, v. 57, n. 2, p. 153-165, 2010.

OLIVEIRA, Johnatt. A. R. et al. Evaluation of alkaline delignification (NaOH) of açaí seeds

(Euterpe oleracea) treated with H2SO4 dilute and effect on enzymatic hydrolysis. Chemical

Engineering Transactions, v. 43, p. 499-504, 2015.

OLSEN, Odd-Arne. Nuclear endosperm development in cereals and Arabidopsis thaliana.

The Plant Cell, v. 16, n. suppl 1, p. S214-S227, 2004.

PAULA, José Elias de. Anatomia de Euterpe oleracea Mart.(Palmae da Amazônia).

Acta Amazônica, v. 5, n. 3, p. 265-278, 1975.

PEAUCELLE, Alexis et al. Arabidopsis phyllotaxis is controlled by the methyl- esterification

status of cell-wall pectins. Current Biology, v. 18, n. 24, p. 1943-1948, 2008.

60

PEREIRA, João Alves Ferreira. Morfoanatomia e Histoquímica de Sementes em

Desenvolvimento de Euterpe Oleracea Mart. (Arecaceae). 2017. 68 p. Dissertação

(Mestrado em Agronomia/Fitotecnia). Universidade Federal do Ceará. Fortaleza, 2017.

PETERS, Jan-Michael. The anaphase promoting complex/cyclosome: a machine designed to

destroy. Nature reviews Molecular cell biology, v. 7, n. 9, p. 644, 2006.

PIDKOWICH, Mark S. et al. Modulating seed β-ketoacyl-acyl carrier protein synthase II

level converts the composition of a temperate seed oil to that of a palm-like tropical oil.

Proceedings of the National Academy of Sciences, v. 104, n. 11, p. 4742-4747, 2007.

RADCHUK, Volodymyr; BORISJUK, Ljudmilla. Physical, metabolic and developmental

functions of the seed coat. Frontiers in plant science, v. 5, p. 510, 2014.

RAMBO, M. K. D.; SCHMIDT, F. L.; FERREIRA, M. M. C. Analysis of the

lignocellulosic components of biomass residues for biorefinery opportunities. Talanta, v.

144, p. 696-703, 2015.

RAWLINGS, N. D. et al. MEROPS: the database of proteolytic enzymes, their substrates and

inhibitors. Nucleic Acids Res, 42, D503-D509, 2014.

REID, J.S.G. Structure and function in legumeseed polysaccharides. In: BRETT, C.;

HILLMAN, J. R. (Ed.) Biochemistry of the plant cell walls. Cambridge: Cambridge

University Press, 1985. p.259-268.

RODRIGUES, Roberta B. et al. Total oxidant scavenging capacity of Euterpe oleracea

Mart.(açaí) seeds and identification of their polyphenolic compounds. Journal of

agricultural and food chemistry, v. 54, n. 12, p. 4162-4167, 2006.

SALAS, Joaquín J.; OHLROGGE, John B. Characterization of substrate specificity of plant

FatA and FatB acyl-ACP thioesterases. Archives of Biochemistry and Biophysics, v. 403, n.

1, p. 25-34, 2002.

SAN CLEMENTE, Hélène; JAMET, Elisabeth. WallProtDB, a database resource for plant

cell wall proteomics. Plant Methods, v. 11, n. 1, p. 2, 2015.

SATO, Akiko; TOYOOKA, Kiminori; OKAMOTO, Takashi. Asymmetric cell division of

rice zygotes located in embryo sac and produced by in vitro fertilization. Sexual plant

reproduction, v. 23, n. 3, p. 211-217, 2010.

SCHAUSS, Alexander G. et al. Antioxidant capacity and other bioactivities of the freeze-

dried Amazonian palm berry, Euterpe oleraceae mart.(acai). Journal of Agricultural and

Food Chemistry, v. 54, n. 22, p. 8604-8610, 2006a.

SCHAUSS, Alexander G. et al. Phytochemical and nutrient composition of the freeze- dried

Amazonian palm berry, Euterpe oleraceae Mart.(Acai). Journal of agricultural and food

chemistry, v. 54, n. 22, p. 8598-8603, 2006b.

SCHWENDER, Jörg et al. Rubisco without the Calvin cycle improves the carbon efficiency

of developing green seeds. Nature, v. 432, n. 7018, p. 779, 2004.

61

SHEWRY, Peter R.; NAPIER, Johnathan A.; TATHAM, Arthur S. Seed storage proteins:

structures and biosynthesis. The plant cell, v. 7, n. 7, p. 945, 1995.

SMITH, Robert et al. Insoluble Solids in Brazilian and Floridian Açaí (Euterpe oleraceae

Mart.). The Natural Products Journal, v. 2, n. 2, p. 95-98, 2012a.

SMITH, Robert et al. Proposed benchmark methods for analyzing Açaí (Euterpe oleraceae

Mart.). The Natural Products Journal, v. 2, n. 2, p. 76-85, 2012b.

THOMAS, Bruce R. et al. Endo-1, 3; 1, 4-β-glucanase from coleoptiles of rice and maize:

role in the regulation of plant growth. International journal of biological macromolecules,

v. 27, n. 2, p. 145-149, 2000.

VAN LEENE, Jelle et al. A kaleidoscopic view of the Arabidopsis core cell cycle

interactome. Trends in plant science, v. 16, n. 3, p. 141-150, 2011.

VOELKER, Toni; KINNEY, Anthony J. Variations in the biosynthesis of seed-storage lipids.

Annual review of plant biology, v. 52, n. 1, p. 335-361, 2001.

WANG, Lu; RUAN, Yong-Ling. New insights into roles of cell wall invertase in early seed

development revealed by comprehensive spatial and temporal expression patterns of

GhCWIN1 in cotton. Plant physiology, p. pp. 112.203893, 2012.

WOLF, Sebastian; HÉMATY, Kian; HÖFTE, Herman. Growth control and cell wall signaling

in plants. Annual review of plant biology, v. 63, p. 381-407, 2012.

ZHAO, Jing et al. NtDRP is necessary for accurate zygotic division orientation and

differentiation of basal cell lineage toward suspensor formation. New Phytologist, v. 212, n.

3, p. 598-612, 2016.

WOLTERS, Dirk A.; WASHBURN, Michael P.; YATES, John R. An automated

multidimensional protein identification technology for shotgun proteomics. Analytical

chemistry, v. 73, n. 23, p. 5683-5690, 2001.

SAVARYN, John P.; TOBY, Timothy K.; KELLEHER, Neil L. A researcher's guide to mass

spectrometry‐based proteomics. Proteomics, v. 16, n. 18, p. 2435-2443, 2016.

WILM, Matthias; MANN, Matthias. Analytical properties of the nanoelectrospray ion source.

Analytical chemistry, v. 68, n. 1, p. 1-8, 1996.

ZHANG, Yaoyang et al. Protein analysis by shotgun/bottom-up proteomics. Chemical

reviews, v. 113, n. 4, p. 2343-2394, 2013.

62

APÊNDICE A – PROTEÍNAS TOTAIS IDENTIFICADAS NA SEMENTE DE Euterpe oleracea Mart. EM DESENVOLVIMENTO

Tabela Suplementar 1 - Proteínas totais identificadas na semente de açaí (Euterpe oleracea Mart.) em diferentes estádios de desenvolvimento. Essas

identificações foram realizadas no Proteome Discoverer 2.1, sendo consideradas apenas as master protein, com baixa taxa de descoberta falsa e identificadas

por pelo menos um peptídeo único, além de estarem presentes em pelo menos duas replicatas técnicas e duas replicatas biológicas. A descrição entre

parênteses nas proteínas não caracterizadas, refere-se a proteína homóloga em Arabidopsis Thaliana, pela análise de BLAST

Proteína ID Descrição Estádios de

desenvolvimento

ACF06462.1 24 kDa seed maturation protein [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

O48844 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 1 homolog A OS=Arabidopsis thaliana GN=RPN2A PE=1

SV=1

E6

P49201 40S ribosomal protein S23-2 OS=Arabidopsis thaliana GN=RPS23B PE=2 SV=2 E3 E6

ACF06530.1 40S ribosomal protein S5 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

F4J4W3 40S ribosomal protein SA OS=Arabidopsis thaliana GN=RPSAb PE=1 SV=1 E3 E6

P42794 60S ribosomal protein L11-2 OS=Arabidopsis thaliana GN=RPL11B PE=2 SV=2 E3 E6 E9

P49690 60S ribosomal protein L23 OS=Arabidopsis thaliana GN=RPL23A PE=2 SV=3 E3 E6

ACF06504.1 60S ribosomal protein L28 [Elaeis guineensis] E6

AAK28402.1 7S globulin [Elaeis guineensis] E6 E9 E11

AKF00446.1 acetyl-CoA carboxylase carboxyltransferase beta subunit (chloroplast) [Reinhardtia latisecta] E6

P53494 Actin-4 OS=Arabidopsis thaliana GN=ACT4 PE=1 SV=1 E3 E6 E9

P53492 Actin-7 OS=Arabidopsis thaliana GN=ACT7 PE=1 SV=1 E6

Q9FK35 Adenylate kinase 3 OS=Arabidopsis thaliana GN=ADK2 PE=1 SV=1 E3 E6

Q9SU63 Aldehyde dehydrogenase family 2 member B4, mitochondrial OS=Arabidopsis thaliana GN=ALDH2B4

PE=2 SV=1

E3 E6 E9

ACF06507.1 aldose 1-epimerase-like protein [Elaeis guineensis] E6 E9

AAT76902.1 asparagine synthase-related protein [Elaeis guineensis] E3 E6

P46645 Aspartate aminotransferase, cytoplasmic isozyme 1 OS=Arabidopsis thaliana GN=ASP2 PE=1 SV=2 E3 E6 E9

P92549 ATP synthase subunit alpha, mitochondrial OS=Arabidopsis thaliana GN=ATPA PE=1 SV=2 E3 E6

YP_009315990.1 ATPase subunit 1 (mitochondrion) [Cocos nucifera] E3 E6 E9

63

Q9LV33 Beta-glucosidase 44 OS=Arabidopsis thaliana GN=BGLU44 PE=2 SV=1 E3 E6

NP_001290488.1 biotin carboxylase 2, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

ACF06592.1 breast adenocarcinoma marker-like [Elaeis guineensis] E3

A0A1I9LPJ2 Calmodulin 7 OS=Arabidopsis thaliana GN=CAM7 PE=4 SV=1 E3 E6 E9

AFS65099.1 catalase 2 [Elaeis guineensis] E9

ACQ41836.1 chalcone-flavanone isomerase [Elaeis oleifera] E6

ABR19827.1 cysteine proteinase [Elaeis guineensis] E3 E6

ACF06471.1 cytoplasmic ribosomal protein S15a [Elaeis guineensis] E3 E6

ACF06591.1 cytosolic ascorbate peroxidase [Elaeis guineensis] E3

ACF06454.1 eukaryotic translation initiation factor 5A isoform IV [Elaeis guineensis] E6

Q5XV31 FRIGIDA-like protein 5 OS=Arabidopsis thaliana GN=FRL5 PE=2 SV=1 E6 E9

P34795 Glucose-6-phosphate isomerase, cytosolic OS=Arabidopsis thaliana GN=PGIC PE=1 SV=1 E3 E6 E9 E11

Q9LVI8 Glutamine synthetase cytosolic isozyme 1-3 OS=Arabidopsis thaliana GN=GLN1-3 PE=1 SV=1 E3 E6

Q9FMD9 Glutamine synthetase cytosolic isozyme 1-4 OS=Arabidopsis thaliana GN=GLN1-4 PE=1 SV=1 E3 E6

AIC33066.1 glutathione s-transferase [Elaeis guineensis] E6

P46422 Glutathione S-transferase F2 OS=Arabidopsis thaliana GN=GSTF2 PE=1 SV=3 E3 E6 E9

F4IA73 Glutathione S-transferase U21 OS=Arabidopsis thaliana GN=GSTU21 PE=3 SV=1 E6 E9

AIC33067.1 glycine-rich RNA-binding protein [Elaeis guineensis] E3 E6

Q9S9N1 Heat shock 70 kDa protein 5 OS=Arabidopsis thaliana GN=HSP70-5 PE=2 SV=1 E3 E6 E9 E11

B3H683 Heat shock protein 70 (Hsp 70) family protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At4g32208 PE=4 SV=1 E9

O23628 Histone H2A variant 1 OS=Arabidopsis thaliana GN=H2AV PE=1 SV=1 E3 E6 E11

A8MRL0 Histone superfamily protein OS=Arabidopsis thaliana GN=H3.3 PE=3 SV=1 E3 E6 E9 E11

ACF06524.1 immunophilin [Elaeis guineensis] E9

A0A1P8BDP7 Kinesin like protein for actin based chloroplast movement 2 OS=Arabidopsis thaliana GN=KAC2 PE=1

SV=1

E9

ACF06567.1 kinetochore protein [Elaeis guineensis] E3 E6

Q05431 L-ascorbate peroxidase 1, cytosolic OS=Arabidopsis thaliana GN=APX1 PE=1 SV=2 E6

YP_005090392.1 maturase (mitochondrion) [Phoenix dactylifera] E9 E11

Q9MA88 Mitochondrial Rho GTPase 3 OS=Arabidopsis thaliana GN=MIRO3 PE=2 SV=1 E9

64

P93306 NADH dehydrogenase [ubiquinone] iron-sulfur protein 2 OS=Arabidopsis thaliana GN=NAD7 PE=1 SV=2 E3

Q95748 NADH dehydrogenase [ubiquinone] iron-sulfur protein 3 OS=Arabidopsis thaliana GN=NAD9 PE=1 SV=2 E3 E6

Q9XGZ0 NADP-dependent malic enzyme 3 OS=Arabidopsis thaliana GN=NADP-ME3 PE=1 SV=1 E9

Q9S818 Naringenin,2-oxoglutarate 3-dioxygenase OS=Arabidopsis thaliana GN=F3H PE=1 SV=1 E3 E6 E9

Q9ZST4 Nitrogen regulatory protein P-II homolog OS=Arabidopsis thaliana GN=GLB1 PE=1 SV=1 E9

AKC03650.1 phenylalanine ammonia lyase 5 [Elaeis guineensis] E6

Q84VW9 Phosphoenolpyruvate carboxylase 3 OS=Arabidopsis thaliana GN=PPC3 PE=1 SV=2 E6

AHN53202.1 phospholipase D alpha 1-like protein [Cocos nucifera] E3 E6

AAZ50619.1 poliphenol oxidase, partial [Euterpe edulis] E3 E6 E9

AAZ76353.1 poliphenol oxidase, partial [Euterpe oleracea] E3 E6 E9

XP_010922051.1 10 kDa chaperonin, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008794577.1 11S globulin seed storage protein 2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008792458.1 14 kDa zinc-binding protein [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010939692.1 14-3-3 protein 6 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008790917.1 14-3-3 protein 6 [Phoenix dactylifera] E3

XP_008781204.1 14-3-3-like protein [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008775117.1 14-3-3-like protein [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008812074.1 14-3-3-like protein D isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008793010.1 14-3-3-like protein D isoform X2 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010923604.1 14-3-3-like protein GF14 iota [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010932602.1 14-3-3-like protein isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010915173.1 17.3 kDa class II heat shock protein-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019708948.1 2,3-bisphosphoglycerate-independent phosphoglycerate mutase [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010921245.2 2,3-bisphosphoglycerate-independent phosphoglycerate mutase [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008804639.1 2,3-bisphosphoglycerate-independent phosphoglycerate mutase [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008788039.1 2,3-bisphosphoglycerate-independent phosphoglycerate mutase-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_017700467.1 2,3-dimethylmalate lyase [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010932378.1 20 kDa chaperonin, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010917439.1 20 kDa chaperonin, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

65

XP_008794325.1 26S protease regulatory subunit 6A homolog [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008788111.1 26S protease regulatory subunit 6B homolog [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008780884.1 26S protease regulatory subunit 7A [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010925261.1 26S protease regulatory subunit 8 homolog A [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008792808.1 26S protease regulatory subunit S10B homolog B [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008781721.1 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 1 homolog A-like isoform X3 [Phoenix dactylifera] E6

XP_019709030.1 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 11 homolog [Elaeis guineensis] E3

XP_010917141.1 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 11 homolog [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008791916.1 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 11 homolog [Phoenix dactylifera] E3

XP_010912891.1 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 6 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008785408.1 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 7 homolog A isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008802342.2 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 8 homolog A [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010928641.1 26S proteasome regulatory subunit 4 homolog A [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019703576.1 2-alkenal reductase (NADP(+)-dependent)-like isoform X2 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008799686.1 2-Cys peroxiredoxin BAS1, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_008781942.1 2-dehydro-3-deoxyphosphooctonate aldolase [Phoenix dactylifera] E6

XP_008800924.1 2-hydroxyacyl-CoA lyase-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008786904.1 2-isopropylmalate synthase A-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010922391.1 2-oxoglutarate dehydrogenase, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010920685.1 2-oxoglutarate dehydrogenase, mitochondrial-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008810553.1 3-hydroxybutyryl-CoA dehydrogenase [Phoenix dactylifera] E6

XP_010924378.1 3-hydroxyisobutyryl-CoA hydrolase-like protein 5 [Elaeis guineensis] E3

XP_008798297.1 3-hydroxyisobutyryl-CoA hydrolase-like protein 5 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010918065.1 3-isopropylmalate dehydratase large subunit, chloroplastic [Elaeis guineensis] E6

XP_010940650.1 3-ketoacyl-CoA thiolase 2, peroxisomal [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008792222.1 3-oxoacyl-[acyl-carrier-protein] reductase 4 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008784350.1 3-oxoacyl-[acyl-carrier-protein] synthase II, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E9

XP_008790634.1 3-oxo-Delta(4,5)-steroid 5-beta-reductase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008813028.1 3-phosphoshikimate 1-carboxyvinyltransferase 2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

66

XP_010941044.1 3-phosphoshikimate 1-carboxyvinyltransferase 2 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010912028.1 40S ribosomal protein S10-1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008781468.1 40S ribosomal protein S10-1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008813136.1 40S ribosomal protein S11-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008776674.1 40S ribosomal protein S11-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008799099.1 40S ribosomal protein S12 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010941042.1 40S ribosomal protein S13 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008778062.1 40S ribosomal protein S14 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010916937.1 40S ribosomal protein S16-like [Elaeis guineensis] E3

XP_008783554.1 40S ribosomal protein S17-like [Phoenix dactylifera] E3 E6


XP_010907667.1 40S ribosomal protein S19 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_008813027.1 40S ribosomal protein S20-2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010906118.1 40S ribosomal protein S2-2-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010937193.1 40S ribosomal protein S2-3-like [Elaeis guineensis] E3 E6





XP_008797588.1 40S ribosomal protein S3-2 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010932432.1 40S ribosomal protein S3-3 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010942777.1 40S ribosomal protein S3a [Elaeis guineensis] E3 E6 E9


XP_010907826.1 40S ribosomal protein S4-3 [Elaeis guineensis] E3


XP_010905161.1 40S ribosomal protein S8 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008792950.1 40S ribosomal protein S8 [Phoenix dactylifera] E3



67

XP_010906493.1 4-hydroxy-3-methylbut-2-en-1-yl diphosphate synthase (ferredoxin), chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010908721.1 5-methyltetrahydropteroyltriglutamate--homocysteine methyltransferase 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010932648.1 5-methyltetrahydropteroyltriglutamate--homocysteine methyltransferase 2-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010940835.1 60S acidic ribosomal protein P1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008783987.1 60S acidic ribosomal protein P2B-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010921740.1 60S ribosomal protein L10a-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010920408.1 60S ribosomal protein L12 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010937601.1 60S ribosomal protein L13a-2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010914484.1 60S ribosomal protein L18-3 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_008795778.1 60S ribosomal protein L19-3 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008775688.1 60S ribosomal protein L19-3-like [Phoenix dactylifera] E3 E6



XP_010914459.1 60S ribosomal protein L22-2 [Elaeis guineensis] E6


XP_008797929.1 60S ribosomal protein L23A-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008787994.1 60S ribosomal protein L24-like [Phoenix dactylifera] E6


XP_008783218.1 60S ribosomal protein L27-3-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008797876.1 60S ribosomal protein L28-2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010912447.1 60S ribosomal protein L3 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008785845.1 60S ribosomal protein L3 [Phoenix dactylifera] E6

XP_008792450.1 60S ribosomal protein L30-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008784145.1 60S ribosomal protein L34 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010927256.1 60S ribosomal protein L35a-1, partial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008791818.1 60S ribosomal protein L5-like [Phoenix dactylifera] E3 E6




68

XP_008790737.1 60S ribosomal protein L7a-1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008804082.1 60S ribosomal protein L7a-1-like [Phoenix dactylifera] E6


XP_010919070.1 60S ribosomal protein L9 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010911186.2 63 kDa globulin-like protein [Elaeis guineensis] E9 E11

XP_008775109.1 63 kDa globulin-like protein [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_010920025.1 6-phosphogluconate dehydrogenase, decarboxylating 1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008811378.1 6-phosphogluconate dehydrogenase, decarboxylating 1, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E9

XP_010933405.1 6-phosphogluconate dehydrogenase, decarboxylating 1-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008803614.1 6-phosphogluconate dehydrogenase, decarboxylating 1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010905156.1 70 kDa peptidyl-prolyl isomerase [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008801484.1 ABC transporter E family member 2 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010940435.2 ABC transporter F family member 3 [Elaeis guineensis] E6

XP_010942604.1 acetyl-CoA acetyltransferase, cytosolic 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008811277.1 acetyl-CoA acetyltransferase, cytosolic 1-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008782420.1 acetyl-CoA acetyltransferase, cytosolic 1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010916915.1 acetyl-CoA carboxylase 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008803741.1 acetyl-CoA carboxylase 1-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008806855.1 acetyl-coenzyme A carboxylase carboxyl transferase subunit alpha, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_008812479.1 acetyl-coenzyme A synthetase, chloroplastic/glyoxysomal-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010933487.1 acetylornithine deacetylase isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010943467.1 aconitate hydratase, cytoplasmic-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008800034.1 aconitate hydratase, cytoplasmic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008780415.1 actin, muscle, partial [Phoenix dactylifera] E3 E6 E11

XP_008776351.1 actin-101 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008788993.1 actin-101-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010941107.1 actin-2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008809027.1 actin-2 [Phoenix dactylifera] E6 E9

XP_008793942.1 actin-2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

69

XP_010937681.1 actin-depolymerizing factor 7 [Elaeis guineensis] E6

XP_010920670.1 actin-depolymerizing factor 7 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010909358.1 actin-depolymerizing factor 7 [Elaeis guineensis] E6

XP_010911881.1 acyl transferase 5-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010915023.1 acyl transferase 9-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010940803.1 acyl-CoA-binding protein [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008775605.1 acyl-CoA-binding protein [Phoenix dactylifera] E3

XP_010916040.1 acyl-coenzyme A oxidase 3, peroxisomal-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010920826.1 acyl-coenzyme A oxidase 4, peroxisomal [Elaeis guineensis] E3

XP_010908727.1 acyl-coenzyme A thioesterase 9, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008792565.1 adenine phosphoribosyltransferase 1-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_008791576.1 adenosine kinase 2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008783799.1 adenylate kinase 4 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010906765.1 adenylosuccinate synthetase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008798767.1 ADP,ATP carrier protein 1, mitochondrial-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008782907.1 ADP,ATP carrier protein 1, mitochondrial-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008789694.2 ADP-ribosylation factor 1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_008802289.1 ADP-ribosylation factor-like protein 8B isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008783332.1 alanine aminotransferase 2 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010939848.1 alanine aminotransferase 2 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008800517.1 alanine aminotransferase 2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008780830.1 alanine--glyoxylate aminotransferase 2 homolog 1, mitochondrial [Phoenix dactylifera] E6

XP_010927937.1 alanine--tRNA ligase-like [Elaeis guineensis] E6

XP_008786546.1 alcohol dehydrogenase 1 [Phoenix dactylifera] E3 E9

XP_008795241.1 alcohol dehydrogenase 3 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008795240.1 alcohol dehydrogenase 3-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010936050.1 alcohol dehydrogenase class-3 [Elaeis guineensis] E6

XP_008797217.1 alcohol dehydrogenase-like 6 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010913576.1 aldehyde dehydrogenase family 2 member B7, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

70

XP_010928601.1 aldehyde dehydrogenase family 2 member B7, mitochondrial-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010926163.1 aldehyde dehydrogenase family 2 member C4 [Elaeis guineensis] E3

XP_010917487.1 aldehyde dehydrogenase family 7 member A1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010916944.1 allene oxide cyclase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008800438.1 alpha-galactosidase [Phoenix dactylifera] E9

XP_010910002.1 alpha-galactosidase 1 [Elaeis guineensis] E3

XP_008800433.1 alpha-galactosidase 1, partial [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010909866.1 alpha-galactosidase isoform X1 [Elaeis guineensis] E9 E11

XP_017702477.1 alpha-glucosidase 2 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010929675.1 alpha-mannosidase At3g26720 [Elaeis guineensis] E9

XP_008788874.1 alpha-soluble NSF attachment protein-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010915175.1 aminopeptidase M1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008808926.1 aminopeptidase M1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008803521.1 anamorsin homolog [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010909790.1 ankyrin repeat domain-containing protein 2A [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010939631.1 annexin D1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010916888.1 annexin D1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008794526.1 annexin D1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_008790831.1 annexin D1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008782135.1 annexin D2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010931989.1 annexin-like protein RJ4 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010914121.1 anthocyanidin 3-O-glucosyltransferase 7-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010909266.1 anthocyanidin 3-O-glucosyltransferase-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008778425.1 anthocyanidin reductase [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008791180.1 AP-1 complex subunit mu-2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008778354.1 apoptosis inhibitor 5-like protein API5 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008791536.1 aquaporin PIP2-4-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008800430.1 aquaporin TIP3-1-like [Phoenix dactylifera] E9

XP_017697383.1 arginase 1, mitochondrial [Phoenix dactylifera] E3 E6

71

XP_010937859.1 arginine--tRNA ligase, cytoplasmic isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010921956.1 asparagine--tRNA ligase, cytoplasmic 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008784801.1 aspartate aminotransferase, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_010920378.1 aspartate aminotransferase, cytoplasmic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008789337.1 aspartate aminotransferase, cytoplasmic [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010925610.2 aspartate aminotransferase, mitochondrial [Elaeis guineensis] E6

XP_008808992.1 aspartate aminotransferase-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010929419.1 aspartate--tRNA ligase 2, cytoplasmic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008801441.1 aspartate--tRNA ligase 2, cytoplasmic-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010926197.1 aspartic proteinase oryzasin-1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010926983.1 aspartyl protease AED3-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008803347.2 aspartyl protease AED3-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010932629.1 aspartyl protease family protein 2-like [Elaeis guineensis] E3

XP_010928895.1 aspartyl protease family protein At5g10770-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010932105.1 AT-hook motif nuclear-localized protein 10 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010934545.1 AT-hook motif nuclear-localized protein 1-like [Elaeis guineensis] E3

XP_010926076.1 ATP synthase subunit beta, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008787621.1 ATP synthase subunit beta, mitochondrial-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008793472.1 ATP synthase subunit d, mitochondrial [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008813607.1 ATP synthase subunit gamma, mitochondrial-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010940031.1 ATP synthase subunit O, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008787944.1 ATP synthase subunit O, mitochondrial [Phoenix dactylifera] E6

XP_010937229.1 ATPase 10, plasma membrane-type isoform X1 [Elaeis guineensis] E3

XP_008807876.1 ATPase 11, plasma membrane-type [Phoenix dactylifera] E6

XP_010941487.1 ATP-citrate synthase alpha chain protein 3 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010921453.2 ATP-citrate synthase beta chain protein 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008781146.1 ATP-citrate synthase beta chain protein 1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010942916.1 ATP-dependent 6-phosphofructokinase 2-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010914787.1 ATP-dependent 6-phosphofructokinase 3 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

72

XP_008798601.1 ATP-dependent 6-phosphofructokinase 3-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008791045.1 ATP-dependent Clp protease ATP-binding subunit ClpA homolog CD4B, chloroplastic [Phoenix

dactylifera]

E3

XP_010906615.1 BAG family molecular chaperone regulator 7 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010915872.1 bark storage protein A [Elaeis guineensis] E3

XP_008783246.1 bark storage protein A [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010908810.1 basic transcription factor 3 isoform X2 [Elaeis guineensis] E3

XP_008789499.1 beta-adaptin-like protein C [Phoenix dactylifera] E6

XP_010933713.1 beta-fructofuranosidase 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008787011.1 beta-fructofuranosidase 1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_008791517.1 beta-galactosidase 6 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010913436.1 betaine aldehyde dehydrogenase 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008798034.1 betaine aldehyde dehydrogenase 2-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010933708.1 beta-ureidopropionase isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010914406.1 bifunctional 3-dehydroquinate dehydratase/shikimate dehydrogenase, chloroplastic isoform X1 [Elaeis

guineensis]

E3 E6

XP_008813741.1 bifunctional 3-dehydroquinate dehydratase/shikimate dehydrogenase, chloroplastic isoform X1 [Phoenix

dactylifera]

E6

XP_008783401.1 bifunctional aspartate aminotransferase and glutamate/aspartate-prephenate aminotransferase-like [Phoenix

dactylifera]

E3 E6

XP_008809314.1 bifunctional aspartate aminotransferase and glutamate/aspartate-prephenate aminotransferase-like isoform

X1 [Phoenix dactylifera]

E6

XP_010918400.1 bifunctional nitrilase/nitrile hydratase NIT4B [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_017697763.1 bifunctional nitrilase/nitrile hydratase NIT4-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008799556.1 bifunctional UDP-glucose 4-epimerase and UDP-xylose 4-epimerase 1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_019711054.1 bifunctional UDP-glucose 4-epimerase and UDP-xylose 4-epimerase 1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010934914.1 caffeic acid 3-O-methyltransferase [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_008793869.1 caffeoyl-CoA O-methyltransferase-like [Phoenix dactylifera] E9

XP_008776807.1 calcium-dependent protein kinase 28-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E9

73

XP_010942328.1 calnexin homolog [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010929516.1 calnexin homolog [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008797088.1 calnexin homolog [Phoenix dactylifera] E6

XP_017701549.1 calreticulin-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_008783590.1 carboxylesterase 1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010912602.1 carboxyvinyl-carboxyphosphonate phosphorylmutase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E6

XP_010924972.1 casein kinase 1-like protein 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010941422.1 catalase isozyme B [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008812256.1 catalase isozyme B [Phoenix dactylifera] E3

XP_010909683.1 CBS domain-containing protein CBSX3, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010940629.1 cell division cycle protein 48 homolog [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010935717.1 cell division cycle protein 48 homolog [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_008800539.1 cell division cycle protein 48 homolog [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008797107.1 chalcone synthase 1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010942344.1 chalcone synthase 1-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010929491.1 chalcone synthase 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008804619.1 chaperone protein ClpB1-like [Phoenix dactylifera] E11

XP_010933209.1 chaperonin CPN60-2, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010918836.1 chaperonin CPN60-2, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008812110.1 chitinase 3-like [Phoenix dactylifera] E9 E11

XP_010938904.1 chorismate mutase 3, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010934353.2 chorismate synthase 2, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008785294.1 chorismate synthase 2, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_008775253.1 chromatin assembly factor 1 subunit A-B [Phoenix dactylifera] E6

XP_010913861.1 cinnamoyl-CoA reductase 1-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010905793.1 cinnamoyl-CoA reductase 2-like [Elaeis guineensis] E9

XP_008812537.1 citrate synthase, glyoxysomal [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010928810.1 citrate synthase, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010922576.1 clathrin heavy chain 1 [Elaeis guineensis] E6 E9

74

XP_008805151.1 clathrin heavy chain 1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_008805008.1 clathrin heavy chain 1-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008785371.1 clathrin light chain 2 [Phoenix dactylifera] E3

XP_008809402.1 clathrin light chain 2-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008802787.1 coatomer subunit alpha-1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010929322.1 coatomer subunit beta-1 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010921576.1 coatomer subunit beta'-1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_008786188.1 coatomer subunit beta'-1-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010942029.1 coatomer subunit gamma-2 isoform X2 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010924233.1 conserved oligomeric Golgi complex subunit 5 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008783994.1 copper transport protein ATX1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010912254.1 copper transport protein ATX1-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008782139.1 copper-transporting ATPase PAA1, chloroplastic-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_008793440.1 crocetin glucosyltransferase, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010936278.1 cyclase-associated protein 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010909027.1 cysteine proteinase inhibitor 6 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019710366.1 cysteine proteinase inhibitor-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008797336.1 cysteine synthase [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008800744.1 cysteine synthase-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010912953.1 cytochrome b5 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010923367.1 cytochrome b-c1 complex subunit 7-2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010929694.1 cytochrome b-c1 complex subunit Rieske-4, mitochondrial-like [Elaeis guineensis] E3

XP_010919889.1 cytochrome c oxidase subunit 5b-2, mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010940366.1 cytochrome c1-2, heme protein, mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019702652.1 cytokinin dehydrogenase 3-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010928633.1 D-3-phosphoglycerate dehydrogenase 1, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008796753.1 D-3-phosphoglycerate dehydrogenase 3, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010912635.1 DAG protein, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008782229.1 DAZ-associated protein 1 [Phoenix dactylifera] E3

75

XP_008805785.1 DEAD-box ATP-dependent RNA helicase 20 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008796685.1 DEAD-box ATP-dependent RNA helicase 37-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008806602.1 DEAD-box ATP-dependent RNA helicase 56 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010905111.1 DEAD-box ATP-dependent RNA helicase 8-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008779052.1 delta(24)-sterol reductase-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_019711227.1 delta-aminolevulinic acid dehydratase, chloroplastic isoform X2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010926084.1 dihydroflavonol 4-reductase [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010914695.1 dihydrolipoyl dehydrogenase 1, mitochondrial-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_017701550.1 dihydrolipoyl dehydrogenase 2, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010941493.1 dihydrolipoyl dehydrogenase, mitochondrial-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010934604.1 dihydrolipoyllysine-residue acetyltransferase component 2 of pyruvate dehydrogenase complex,

mitochondrial [Elaeis guineensis]

E6


mitochondrial-like [Phoenix dactylifera]

E3


chloroplastic [Elaeis guineensis]

E6 E9

XP_010943742.1 dihydrolipoyllysine-residue succinyltransferase component of 2-oxoglutarate dehydrogenase complex 1,

mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis]

E3

XP_008778852.1 dihydroxy-acid dehydratase, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E6

XP_010942530.1 DNA damage-inducible protein 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010909258.1 DNA repair RAD52-like protein 2, chloroplastic [Elaeis guineensis] E6

XP_008784797.1 DNA replication licensing factor MCM5 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010924095.1 DNA-damage-repair/toleration protein DRT102-like [Elaeis guineensis] E3

XP_010907982.1 dnaJ protein homolog [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008786131.1 dolichyl-diphosphooligosaccharide--protein glycosyltransferase 48 kDa subunit [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010943947.1 dormancy-associated protein 1 [Elaeis guineensis] E3

XP_008779526.1 dynamin-2A-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010933528.1 dynamin-related protein 1E [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008794571.1 dynamin-related protein 3A-like [Phoenix dactylifera] E3

76

XP_010918171.1 dynamin-related protein 5A [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010918511.1 elicitor-responsive protein 3 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010937512.1 elongation factor 1-alpha [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019705855.1 elongation factor 1-alpha isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008783722.2 elongation factor 1-alpha isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010921862.1 elongation factor 1-beta [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010942755.1 elongation factor 1-delta 1-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010928857.1 elongation factor 1-gamma 2 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008789739.1 elongation factor 1-gamma 2 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010915202.1 elongation factor 2 [Elaeis guineensis] E6

XP_010924672.1 elongation factor 2-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010938792.1 elongation factor Tu, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010912957.2 elongation factor TuA, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010914864.1 embryo-specific protein ATS3B [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010909270.1 endo-1,3;1,4-beta-D-glucanase [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010905246.1 endo-1,3;1,4-beta-D-glucanase [Elaeis guineensis] E3

XP_008803421.1 endoglucanase 10-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010941263.1 endoglucanase 24 [Elaeis guineensis] E6

XP_010935079.1 endoplasmin homolog [Elaeis guineensis] E3

XP_008782057.1 enolase 1, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E3

XP_010907928.1 enolase-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_008778664.1 enolase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010928434.1 enoyl-[acyl-carrier-protein] reductase [NADH] 1, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3

XP_008799197.1 enoyl-[acyl-carrier-protein] reductase [NADH] 1, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010937887.1 ERBB-3 BINDING PROTEIN 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010936489.2 erlin-2-B [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010927213.1 eukaryotic initiation factor 4A-2 [Elaeis guineensis] E3

XP_010905020.1 eukaryotic translation initiation factor [Elaeis guineensis] E3

XP_008791821.1 eukaryotic translation initiation factor 2 subunit 3, X-linked-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

77

XP_010917533.1 eukaryotic translation initiation factor 2 subunit alpha homolog [Elaeis guineensis] E6

XP_010921978.1 eukaryotic translation initiation factor 3 subunit A [Elaeis guineensis] E6

XP_019709346.1 eukaryotic translation initiation factor 3 subunit B [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010931576.1 eukaryotic translation initiation factor 3 subunit E [Elaeis guineensis] E6

XP_010923102.1 eukaryotic translation initiation factor 3 subunit F isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010926275.1 eukaryotic translation initiation factor 3 subunit I [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010937703.1 eukaryotic translation initiation factor 3 subunit M [Elaeis guineensis] E6

XP_008790090.1 eukaryotic translation initiation factor 5A-2 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010912816.1 extensin-2-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008783578.1 FAM10 family protein At4g22670 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008779635.1 FAM10 family protein At4g22670-like, partial [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010924497.1 far upstream element-binding protein 1 [Elaeis guineensis] E3

XP_010917919.1 fasciclin-like arabinogalactan protein 16 [Elaeis guineensis] E6

XP_008789433.1 fibrous sheath CABYR-binding protein-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_008794656.1 FK506-binding protein 2-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010936313.1 flavonoid 3'-monooxygenase-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008788821.1 flowering time control protein FCA-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010932479.1 formate--tetrahydrofolate ligase [Elaeis guineensis] E3

XP_010909223.1 fructokinase-1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008800140.1 fructokinase-1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010926082.1 fructose-bisphosphate aldolase 1, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010927580.1 fructose-bisphosphate aldolase 1, cytoplasmic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010912239.1 fructose-bisphosphate aldolase 1, cytoplasmic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010932289.1 fructose-bisphosphate aldolase 1, cytoplasmic-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008799938.1 fructose-bisphosphate aldolase cytoplasmic isozyme-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008775192.1 fructose-bisphosphate aldolase cytoplasmic isozyme-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_008790868.1 fumarate hydratase 1, mitochondrial-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010913971.1 fumarylacetoacetase [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008809269.1 galactokinase isoform X3 [Phoenix dactylifera] E6

78

XP_010931534.1 gamma carbonic anhydrase 1, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3

XP_008798241.1 gamma-aminobutyrate transaminase 1, mitochondrial, partial [Phoenix dactylifera] E6

XP_010932849.1 GDP-mannose 3,5-epimerase 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010941001.1 GDP-mannose 4,6 dehydratase 1-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010929635.1 GEM-like protein 5 [Elaeis guineensis] E6

XP_008787982.1 germin-like protein 2-4 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010909621.1 germin-like protein 5-1 [Elaeis guineensis] E11

XP_008811756.1 glucan endo-1,3-beta-glucosidase-like [Phoenix dactylifera] E9 E11

XP_008796301.1 glucan endo-1,3-beta-glucosidase-like [Phoenix dactylifera] E9 E11

XP_010930044.1 glucose-6-phosphate 1-dehydrogenase, cytoplasmic isoform isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010939741.1 glucose-6-phosphate isomerase 1, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008811018.1 glucose-6-phosphate isomerase 1, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E6

XP_008783475.1 glucose-6-phosphate isomerase, cytosolic [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010940056.1 glutamate dehydrogenase 1, mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008786199.1 glutamate dehydrogenase 2 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_008777070.1 glutamate-1-semialdehyde 2,1-aminomutase, chloroplastic isoform X1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010909363.1 glutamine synthetase nodule isozyme [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010935533.1 glutamine synthetase nodule isozyme-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008795989.1 glutamine--tRNA ligase [Phoenix dactylifera] E3

XP_010940165.1 glutaredoxin [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008789436.1 glutathione reductase, cytosolic [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010938431.1 glutathione S-transferase 3 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008789932.1 glutathione S-transferase 3 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010920727.1 glutathione S-transferase DHAR2 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010940257.1 glutathione S-transferase F12 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_017695917.1 glutathione S-transferase zeta class-like isoform X2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010930058.1 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 2, cytosolic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010911739.2 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 2, cytosolic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008799964.1 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 3, cytosolic [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

79

XP_008809607.1 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase GAPCP2, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010910405.1 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase, cytosolic [Elaeis guineensis] E6 E9 E11

XP_010925018.1 glycine dehydrogenase (decarboxylating), mitochondrial [Elaeis guineensis] E6

XP_010941294.1 glycine-rich protein 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019710132.1 glycine-rich RNA-binding protein 3, mitochondrial isoform X3 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008785687.1 glycine-rich RNA-binding protein GRP2A-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008794003.1 glycine-rich RNA-binding protein RZ1C isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010927793.1 glycine--tRNA ligase, mitochondrial 1-like [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010909743.1 glycine--tRNA ligase, mitochondrial 1-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008792100.1 GTP-binding nuclear protein Ran1B-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010918870.1 GTP-binding nuclear protein Ran-A1 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_008797462.1 GTP-binding protein SAR1A-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_010919741.1 GTP-binding protein YPTM2 [Elaeis guineensis] E6

XP_010926201.1 guanine nucleotide-binding protein subunit beta-like protein A [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010924141.1 guanine nucleotide-binding protein subunit beta-like protein A [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010923802.1 guanine nucleotide-binding protein subunit beta-like protein A [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008812615.1 guanine nucleotide-binding protein subunit beta-like protein A [Phoenix dactylifera] E6

XP_010907542.1 guanosine nucleotide diphosphate dissociation inhibitor 2 [Elaeis guineensis] E3

XP_010925584.1 heat shock 70 kDa protein 14-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010925328.1 heat shock 70 kDa protein 14-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010915054.1 heat shock 70 kDa protein 14-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008793460.1 heat shock 70 kDa protein 14-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_019709302.1 heat shock 70 kDa protein, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008791620.1 heat shock 70 kDa protein, mitochondrial [Phoenix dactylifera] E3

XP_017701887.1 heat shock 70 kDa protein, mitochondrial-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010929169.1 heat shock 70 kDa protein-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_008784530.1 heat shock cognate 70 kDa protein 2 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010937646.1 heat shock cognate 70 kDa protein 2-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010913595.1 heat shock factor-binding protein 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

80

XP_010928158.1 heat shock protein 81-1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010913224.1 heat shock protein 81-1-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010941080.1 heat shock protein 83 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008801780.1 heat shock protein 83 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010943343.1 heat shock protein 90-5, chloroplastic [Elaeis guineensis] E6

XP_010905224.1 heat shock protein 90-6, mitochondrial [Elaeis guineensis] E6

XP_010928065.1 heterogeneous nuclear ribonucleoprotein 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008797745.1 heterogeneous nuclear ribonucleoprotein 1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008783019.1 heterogeneous nuclear ribonucleoprotein 1-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_010929040.1 heterogeneous nuclear ribonucleoprotein A1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008778614.1 hexokinase-2-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008777840.1 histidine--tRNA ligase, cytoplasmic [Phoenix dactylifera] E6

XP_010909326.1 histidine--tRNA ligase, cytoplasmic isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010906039.1 histone H1-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_017696251.1 histone H1-like [Phoenix dactylifera] E6 E9

XP_010942329.1 histone H2A.1-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010937685.1 histone H2A-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010914368.1 histone H2AX-like [Elaeis guineensis] E11

XP_008807740.1 histone H2B.11-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010922405.2 histone H2B-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E11

XP_010928463.1 histone H3.2 [Elaeis guineensis] E6

XP_010916783.1 histone H3-like centromeric protein CSE4 [Elaeis guineensis] E11

XP_008808353.1 histone H4-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_010933724.1 hsp70-Hsp90 organizing protein [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008791693.1 hsp70-Hsp90 organizing protein-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010925359.1 hypersensitive-induced response protein 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010924947.1 IAA-amino acid hydrolase ILR1-like 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010931697.1 importin subunit alpha-1b [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008797160.1 importin subunit alpha-1b-like [Phoenix dactylifera] E6

81

XP_010920995.1 importin subunit beta-1-like [Elaeis guineensis] E6

XP_008777010.1 importin subunit beta-1-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010919949.1 inosine-5'-monophosphate dehydrogenase [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_017699931.1 isocitrate dehydrogenase [NAD] regulatory subunit 1, mitochondrial-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010913457.1 isocitrate dehydrogenase [NADP] [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010924866.1 isocitrate dehydrogenase [NADP] isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008803215.1 isocitrate lyase [Phoenix dactylifera] E9

XP_010911620.1 isoflavone reductase-like protein [Elaeis guineensis] E9

XP_008784914.1 isoflavone reductase-like protein [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010937822.1 isovaleryl-CoA dehydrogenase, mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010913236.1 ketol-acid reductoisomerase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010922383.1 KH domain-containing protein At4g18375 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010916373.1 KH domain-containing protein HEN4 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010943402.1 lactoylglutathione lyase [Elaeis guineensis] E3

XP_008776621.1 lactoylglutathione lyase [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_010922498.1 L-ascorbate peroxidase, cytosolic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010917736.1 late embryogenesis abundant protein D-34-like [Elaeis guineensis] E9

XP_010942088.1 leucine aminopeptidase 2, chloroplastic-like [Elaeis guineensis] E9 E11

XP_008794352.1 leucine aminopeptidase 2, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008788336.1 leucine--tRNA ligase, cytoplasmic [Phoenix dactylifera] E6

XP_010934075.1 leucoanthocyanidin dioxygenase-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010909855.1 leucoanthocyanidin dioxygenase-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008776918.1 leucoanthocyanidin dioxygenase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_019706256.1 leukotriene A-4 hydrolase homolog isoform X4 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008790391.1 L-galactose dehydrogenase [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010910559.1 long chain acyl-CoA synthetase 4 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008776844.1 long chain acyl-CoA synthetase 4-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010930884.1 long chain acyl-CoA synthetase 9, chloroplastic [Elaeis guineensis] E6

82

XP_010938082.1 LOW QUALITY PROTEIN: 2,3-bisphosphoglycerate-independent phosphoglycerate mutase-like [Elaeis

guineensis]

E6

XP_019703718.1 LOW QUALITY PROTEIN: 2-Cys peroxiredoxin BAS1, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010919697.1 LOW QUALITY PROTEIN: 3-isopropylmalate dehydratase small subunit 3-like [Elaeis guineensis] E3

XP_008811659.1 LOW QUALITY PROTEIN: 40S ribosomal protein S3a-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010905239.2 LOW QUALITY PROTEIN: 4-coumarate--CoA ligase-like 4 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008805334.1 LOW QUALITY PROTEIN: 6-phosphogluconate dehydrogenase, decarboxylating 1, chloroplastic-like


E3 E6 E9

XP_019709695.1 LOW QUALITY PROTEIN: acetyl-coenzyme A carboxylase carboxyl transferase subunit alpha,

chloroplastic [Elaeis guineensis]

E6

XP_010918463.1 LOW QUALITY PROTEIN: ALG-2 interacting protein X [Elaeis guineensis] E3

XP_008795562.2 LOW QUALITY PROTEIN: annexin D2 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_008784548.2 LOW QUALITY PROTEIN: beta-xylosidase/alpha-L-arabinofuranosidase 2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008813284.2 LOW QUALITY PROTEIN: coatomer subunit delta-2-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_017701852.1 LOW QUALITY PROTEIN: elongation factor 2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010936744.2 LOW QUALITY PROTEIN: formate dehydrogenase, mitochondrial [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010939020.1 LOW QUALITY PROTEIN: galactomannan galactosyltransferase 1-like [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_008811978.1 LOW QUALITY PROTEIN: guanine nucleotide-binding protein subunit beta-like protein A [Phoenix

dactylifera]

E3 E6

XP_008802561.1 LOW QUALITY PROTEIN: katanin p80 WD40 repeat-containing subunit B1 homolog [Phoenix

dactylifera]

E3 E6

XP_010936526.1 LOW QUALITY PROTEIN: MFP1 attachment factor 1-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008801944.1 LOW QUALITY PROTEIN: probable glucan 1,3-alpha-glucosidase [Phoenix dactylifera] E6

XP_008781294.1 LOW QUALITY PROTEIN: probable inactive receptor kinase At1g48480 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010939148.1 LOW QUALITY PROTEIN: probable mitochondrial-processing peptidase subunit beta, mitochondrial

[Elaeis guineensis]

E3 E6

XP_010917444.1 LOW QUALITY PROTEIN: probable nucleoredoxin 1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010926497.1 LOW QUALITY PROTEIN: protein ASPARTIC PROTEASE IN GUARD CELL 1 [Elaeis guineensis] E3 E9

XP_019708779.1 LOW QUALITY PROTEIN: protein transport protein SEC31 homolog B-like [Elaeis guineensis] E3 E6

83

XP_008798256.1 LOW QUALITY PROTEIN: putative 3,4-dihydroxy-2-butanone kinase [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010934067.2 LOW QUALITY PROTEIN: putative vesicle-associated membrane protein 726 [Elaeis guineensis] E6

XP_010940832.1 LOW QUALITY PROTEIN: pyruvate dehydrogenase E1 component subunit alpha-3, chloroplastic [Elaeis

guineensis]

E6 E9

XP_008792217.1 LOW QUALITY PROTEIN: stromal 70 kDa heat shock-related protein, chloroplastic-like [Phoenix

dactylifera]

E3 E6

XP_010938368.1 LOW QUALITY PROTEIN: sucrose synthase 4 [Elaeis guineensis] E6

XP_010932644.1 LOW QUALITY PROTEIN: thaumatin-like protein [Elaeis guineensis] E6

XP_019704452.1 LOW QUALITY PROTEIN: uncharacterized protein LOC105041010 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008807874.1 LOW QUALITY PROTEIN: vacuolar protein sorting-associated protein 35B-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_019706174.1 LOW QUALITY PROTEIN: vicilin-like seed storage protein At2g28490 [Elaeis guineensis] E9 E11

XP_008796612.1 low-temperature-induced cysteine proteinase [Phoenix dactylifera] E6

XP_008796727.1 luminal-binding protein 5 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_019705677.1 luminal-binding protein isoform X1 [Elaeis guineensis] E3

XP_008799734.2 lysosomal Pro-X carboxypeptidase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008776280.1 macrophage migration inhibitory factor homolog [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008804147.1 macrophage migration inhibitory factor homolog isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010908080.1 MADS-box transcription factor 21 [Elaeis guineensis] E3

XP_010920478.1 malate dehydrogenase [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008806009.1 malate dehydrogenase, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_010935901.1 malate dehydrogenase, cytoplasmic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008787238.1 malate dehydrogenase, glyoxysomal-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010915605.1 malate dehydrogenase, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008805887.1 malate dehydrogenase, mitochondrial-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008789317.1 malonate--CoA ligase-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010916406.1 mannose-6-phosphate isomerase 2 [Elaeis guineensis] E9

XP_019709203.1 MDIS1-interacting receptor like kinase 2-like [Elaeis guineensis] E9

XP_008779265.1 mediator of RNA polymerase II transcription subunit 36a-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010909477.1 membrane steroid-binding protein 1-like [Elaeis guineensis] E6 E9

84

XP_010926867.1 metacaspase-5-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010917954.1 methyl-CpG-binding domain-containing protein 11 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010907984.1 methyl-CpG-binding domain-containing protein 11 [Elaeis guineensis] E3

XP_008788019.1 methylenetetrahydrofolate reductase 1-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010933526.1 methylmalonate-semialdehyde dehydrogenase [acylating], mitochondrial [Elaeis guineensis] E3

XP_010925620.1 mitochondrial dicarboxylate/tricarboxylate transporter DTC [Elaeis guineensis] E3

XP_010943680.1 mitochondrial import receptor subunit TOM40-1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010932447.1 mitochondrial outer membrane protein porin 1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010938962.1 mitochondrial outer membrane protein porin 5 [Elaeis guineensis] E3

XP_008805677.1 mitochondrial outer membrane protein porin 5-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_010943098.1 mitochondrial phosphate carrier protein 3, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008790947.1 mitochondrial Rho GTPase 1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010914811.1 mitochondrial-processing peptidase subunit alpha [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010906622.1 monocopper oxidase-like protein SKU5 [Elaeis guineensis] E3

XP_010943716.1 monodehydroascorbate reductase [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010941081.1 monodehydroascorbate reductase 5, mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis] E3

XP_008792084.1 monothiol glutaredoxin-S4, mitochondrial isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010942336.1 multiple organellar RNA editing factor 8, chloroplastic/mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010927081.1 myosin-9-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010941646.1 myosin-9-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008810245.1 NAD(P)H dehydrogenase (quinone) FQR1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010938926.1 NADH--cytochrome b5 reductase 1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008792068.1 NADH-cytochrome b5 reductase-like protein [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008799641.1 NADP-dependent glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008794414.1 NADP-dependent glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010915357.1 NADP-dependent malic enzyme isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010940993.1 naringenin,2-oxoglutarate 3-dioxygenase [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008791262.1 naringenin,2-oxoglutarate 3-dioxygenase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008777191.1 naringenin,2-oxoglutarate 3-dioxygenase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

85

XP_010921860.1 nascent polypeptide-associated complex subunit alpha-like protein 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010929535.1 nascent polypeptide-associated complex subunit beta [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010936229.1 NHP2-like protein 1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010920972.1 nitrilase-like protein 2 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008797604.1 nitrile-specifier protein 5 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010942272.1 nitrile-specifier protein 5 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010921387.1 nitrogen regulatory protein P-II homolog isoform X1 [Elaeis guineensis] E9

XP_010933580.1 nucleoside diphosphate kinase B [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008786176.1 nucleoside diphosphate kinase B [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010926935.1 obg-like ATPase 1 [Elaeis guineensis] E6

XP_017697655.1 oleosin 16 kDa-like [Phoenix dactylifera] E9

XP_010936967.1 omega-amidase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010940102.1 ornithine carbamoyltransferase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3

XP_010918389.1 osmotin-like protein [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010937599.1 oxysterol-binding protein-related protein 3C isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_019710734.1 pantothenate kinase 2 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010926887.1 patellin-4 [Elaeis guineensis] E3

XP_008804155.1 patellin-6-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010910747.1 pathogenesis-related protein 1 [Elaeis guineensis] E11

XP_010942974.1 pectin acetylesterase 8 [Elaeis guineensis] E6

XP_017701496.1 pectin acetylesterase 8-like isoform X2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010939846.1 pectinesterase-like [Elaeis guineensis] E3

XP_008789985.1 peptide-N4-(N-acetyl-beta-glucosaminyl)asparagine amidase A-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_010941286.1 peptidyl-prolyl cis-trans isomerase CYP19-1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010933259.1 peptidyl-prolyl cis-trans isomerase CYP20-1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_008813527.1 perakine reductase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008785855.1 peroxidase 12 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010912023.1 peroxidase 12-like, partial [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010937384.2 peroxidase 17 [Elaeis guineensis] E3 E6

86

XP_010914386.1 peroxidase 3 [Elaeis guineensis] E6

XP_010922691.1 peroxidase 4 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008782624.1 peroxidase 4-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008792666.1 peroxidase 51-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008784739.1 peroxidase 60 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010924103.1 peroxidase 72 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008792878.1 peroxidase 72-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_010915489.1 peroxidase P7 [Elaeis guineensis] E6

XP_010912227.1 peroxiredoxin-2E-1, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3

XP_008797052.1 peroxiredoxin-2F, mitochondrial [Phoenix dactylifera] E3

XP_010941056.1 peroxisomal acyl-coenzyme A oxidase 1 [Elaeis guineensis] E3

XP_010925875.1 peroxisomal fatty acid beta-oxidation multifunctional protein [Elaeis guineensis] E6

XP_008810214.1 peroxisomal fatty acid beta-oxidation multifunctional protein MFP2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010915852.1 peroxisomal fatty acid beta-oxidation multifunctional protein-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008775812.1 peroxisomal fatty acid beta-oxidation multifunctional protein-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010920301.1 peroxygenase [Elaeis guineensis] E6 E9 E11

XP_010934327.1 phenylalanine ammonia-lyase-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008791928.1 phenylalanine ammonia-lyase-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008785254.1 phenylalanine ammonia-lyase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010927091.1 phosphatase IMPL1, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3

XP_010937394.1 phospho-2-dehydro-3-deoxyheptonate aldolase 1, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008790911.1 phospho-2-dehydro-3-deoxyheptonate aldolase 1, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_008782163.1 phospho-2-dehydro-3-deoxyheptonate aldolase 2, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_010924612.2 phosphoenolpyruvate carboxylase 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019703961.1 phosphoenolpyruvate phosphatase isoform X1 [Elaeis guineensis] E9

XP_010926112.1 phosphoglucomutase, cytoplasmic 2 [Elaeis guineensis] E6

XP_010917497.1 phosphoglucomutase, cytoplasmic 2 [Elaeis guineensis] E9

XP_008775517.1 phosphoglucomutase, cytoplasmic 2 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_017696421.1 phosphoglucomutase, cytoplasmic 2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

87

XP_010936568.1 phosphoglycerate kinase 3, cytosolic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010941660.1 phosphoglycerate kinase 3, cytosolic isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008776888.1 phosphoglycerate kinase, cytosolic [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_008792037.1 phospholipase D alpha 1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008806840.1 phosphomannomutase [Phoenix dactylifera] E6 E9

XP_008785062.1 phosphomannomutase/phosphoglucomutase-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010930562.1 phosphoribosylamine--glycine ligase-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010932656.1 phosphoserine aminotransferase 2, chloroplastic-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010912997.1 photosynthetic NDH subunit of lumenal location 5, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010911685.1 PITH domain-containing protein 1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008788846.1 polyadenylate-binding protein 2-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008804765.1 polyadenylate-binding protein 2-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010923889.2 polyadenylate-binding protein RBP45 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010928441.1 polygalacturonase inhibitor-like [Elaeis guineensis] E9

XP_010910928.1 polyphenol oxidase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010910148.1 polyphenol oxidase, chloroplastic-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008785843.1 polypyrimidine tract-binding protein homolog 3-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010910607.1 premnaspirodiene oxygenase-like [Elaeis guineensis] E9 E11

XP_008806135.1 probable 26S proteasome non-ATPase regulatory subunit 3 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010915212.1 probable 3-hydroxyisobutyrate dehydrogenase-like 1, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010933413.1 probable 4-coumarate--CoA ligase 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008789122.1 probable acyl-activating enzyme 18, peroxisomal isoform X2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010929910.2 probable aldo-keto reductase 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_017696171.1 probable aldo-keto reductase 2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008804034.1 probable aquaporin PIP1-2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008787474.1 probable aquaporin PIP1-2 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010920097.1 probable aquaporin PIP2-6 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010907619.2 probable ATP synthase 24 kDa subunit, mitochondrial [Elaeis guineensis] E6

XP_010940969.1 probable calcium-binding protein CML7 [Elaeis guineensis] E3

88

XP_010908613.1 probable calcium-binding protein CML7 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010934083.2 probable carboxylesterase 8 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008792060.1 probable cellulose synthase A catalytic subunit 1 [UDP-forming] [Phoenix dactylifera] E6

XP_008796456.1 probable cellulose synthase A catalytic subunit 5 [UDP-forming] [Phoenix dactylifera] E6

XP_010932224.1 probable cinnamyl alcohol dehydrogenase 1 [Elaeis guineensis] E9

XP_008783561.1 probable cinnamyl alcohol dehydrogenase 1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010935479.1 probable cytosolic oligopeptidase A [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008803786.1 probable cytosolic oligopeptidase A [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008791792.1 probable diaminopimelate decarboxylase, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E3

XP_010932642.1 probable fructokinase-6, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008805761.1 probable glutathione S-transferase GSTF1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010923799.1 probable glutathione S-transferase parA [Elaeis guineensis] E6

XP_017696878.1 probable L-ascorbate peroxidase 8, chloroplastic isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010905215.1 probable linoleate 9S-lipoxygenase 4 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010907175.1 probable LL-diaminopimelate aminotransferase, chloroplastic isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019706467.1 probable mannose-1-phosphate guanylyltransferase 1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008785521.1 probable mannose-1-phosphate guanylyltransferase 1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010937656.1 probable mediator of RNA polymerase II transcription subunit 37c [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008812036.1 probable mediator of RNA polymerase II transcription subunit 37c [Phoenix dactylifera] E6

XP_008802766.1 probable mediator of RNA polymerase II transcription subunit 37c [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_008804672.1 probable methylenetetrahydrofolate reductase [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010911096.1 probable methyltransferase PMT26 [Elaeis guineensis] E9

XP_010928688.1 probable NAD(P)H dehydrogenase (quinone) FQR1-like 1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010924018.1 probable NAD(P)H dehydrogenase (quinone) FQR1-like 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010937316.1 probable nucleoredoxin 1-1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010937371.1 probable nucleoredoxin 1-1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010930630.1 probable pectinesterase/pectinesterase inhibitor 51 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008786544.1 probable pectinesterase/pectinesterase inhibitor 51 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008810119.1 probable polygalacturonase isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

89

XP_008794777.1 probable polygalacturonase isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_019710331.1 probable proteasome inhibitor [Elaeis guineensis] E6

XP_010914538.1 probable protein disulfide-isomerase A6 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_008797434.2 probable protein disulfide-isomerase A6 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008778106.1 probable pyridoxal 5'-phosphate synthase subunit PDX1.1 [Phoenix dactylifera] E6 E9

XP_008796686.1 probable succinyl-CoA ligase [ADP-forming] subunit alpha, mitochondrial [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010943162.1 probable Xaa-Pro aminopeptidase P isoform X1 [Elaeis guineensis] E3

XP_010925517.1 profilin-1 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010911838.1 prohibitin-1, mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008785449.1 proliferating cell nuclear antigen [Phoenix dactylifera] E6

XP_010924590.1 proline iminopeptidase [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019705135.1 proline--tRNA ligase, cytoplasmic isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008779169.1 proline--tRNA ligase, cytoplasmic-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_008779409.1 proteasome subunit alpha type-1-B-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010935550.1 proteasome subunit alpha type-2-A [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010922124.1 proteasome subunit alpha type-3 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008794958.1 proteasome subunit alpha type-4 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008800479.1 proteasome subunit alpha type-5 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010937324.1 proteasome subunit alpha type-6 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_008808403.1 proteasome subunit alpha type-7 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_010940975.1 proteasome subunit beta type-1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010934682.1 proteasome subunit beta type-1 [Elaeis guineensis] E9

XP_008775110.1 proteasome subunit beta type-2-B [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010941094.1 proteasome subunit beta type-4 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010927181.1 proteasome subunit beta type-6-like [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008803638.1 proteasome subunit beta type-7-B-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010943265.1 protein argonaute 4B [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008805344.1 protein argonaute 4B-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008809569.1 protein BOBBER 1-like [Phoenix dactylifera] E6

90

XP_019708309.1 protein BONZAI 1-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008791118.1 protein BONZAI 1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_019710051.1 protein CROWDED NUCLEI 1 [Elaeis guineensis] E3

XP_010940925.2 protein DETOXIFICATION 41 [Elaeis guineensis] E6

XP_008791533.1 protein disulfide isomerase-like 1-4 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008805603.1 protein disulfide isomerase-like 2-3 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010930670.1 protein disulfide-isomerase [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008799065.1 protein disulfide-isomerase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008804207.1 protein DJ-1 homolog D [Phoenix dactylifera] E9 E11

XP_010909378.1 protein DJ-1 homolog D-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E9

XP_010937404.1 protein EXORDIUM-like 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_017698528.1 protein EXORDIUM-like 2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008775139.1 protein FAM98B-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010942218.1 protein FLX-like 2 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3

XP_008793678.1 protein IN2-1 homolog B-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_008782387.1 protein MOTHER of FT and TFL1 homolog 1-like [Phoenix dactylifera] E9

XP_010923629.1 protein SPIRAL1-like 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008810743.1 protein SPIRAL1-like 3 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010940561.1 protein SRC2 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010932965.1 protein STRICTOSIDINE SYNTHASE-LIKE 3 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010926491.1 protein SUPPRESSOR OF K(+) TRANSPORT GROWTH DEFECT 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010920526.1 protein TOC75-3, chloroplastic-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010906357.2 protein TORNADO 1 [Elaeis guineensis] E9

XP_008783532.1 protein TRANSPARENT TESTA GLABRA 1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008790006.1 protein transport protein SEC13 homolog B-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008797246.1 protein transport protein SEC23 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010908064.1 protein transport protein SEC23 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010938544.1 protein transport protein SEC31 homolog B-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010908845.1 protein transport protein Sec61 subunit beta-like [Elaeis guineensis] E6

91

XP_008792786.1 protein usf-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008791216.1 protein usf-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9 E11

XP_010912131.1 PTI1-like tyrosine-protein kinase 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008810335.1 pto-interacting protein 1-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008779063.1 pto-interacting protein 1-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010935788.1 puromycin-sensitive aminopeptidase isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008787424.1 puromycin-sensitive aminopeptidase isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008804304.1 putative aconitate hydratase, cytoplasmic [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_008778463.2 putative disease resistance protein RGA1 [Phoenix dactylifera] E9

XP_008778966.1 putative germin-like protein 2-1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010929283.1 putative glucose-6-phosphate 1-epimerase [Elaeis guineensis] E6

XP_010906172.1 putative quinone-oxidoreductase homolog, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010913868.1 pyrophosphate--fructose 6-phosphate 1-phosphotransferase subunit alpha [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008796200.1 pyrophosphate--fructose 6-phosphate 1-phosphotransferase subunit alpha [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010913416.1 pyrophosphate--fructose 6-phosphate 1-phosphotransferase subunit beta [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_010920798.1 pyruvate decarboxylase 1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010922580.1 pyruvate decarboxylase 2-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010929105.1 pyruvate dehydrogenase E1 component subunit alpha-1, mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010908635.1 pyruvate dehydrogenase E1 component subunit beta-1, mitochondrial-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010943741.1 pyruvate dehydrogenase E1 component subunit beta-2, mitochondrial [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010930617.1 pyruvate kinase 1, cytosolic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010909117.1 pyruvate kinase 1, cytosolic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008777772.1 pyruvate kinase 1, cytosolic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_019709725.1 pyruvate kinase, cytosolic isozyme [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008795092.1 pyruvate, phosphate dikinase, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E6 E9

XP_010921987.1 quinone oxidoreductase PIG3 [Elaeis guineensis] E3

XP_010936920.1 RAN GTPase-activating protein 1-like [Elaeis guineensis] E3

XP_010937888.1 ran-binding protein 1 homolog b [Elaeis guineensis] E6

XP_008791327.1 ras GTPase-activating protein-binding protein 1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

92

XP_010917311.1 ras-related protein Rab11D-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010912701.1 ras-related protein RABA2a-like [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_008786407.1 ras-related protein RABA2a-like [Phoenix dactylifera] E6 E9

XP_008775968.1 ras-related protein RABB1c [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008788085.1 ras-related protein RABE1c [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010915480.1 ras-related protein RIC2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010923900.1 reactive Intermediate Deaminase A, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010916969.1 reticulon-like protein B3 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010925494.1 RGG repeats nuclear RNA binding protein A [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008806136.1 ribonuclease P protein subunit p25-like protein [Phoenix dactylifera] E3

XP_019703074.1 ribonuclease TUDOR 1-like [Elaeis guineensis] E6

XP_008812371.1 ribonucleoside-diphosphate reductase large subunit [Phoenix dactylifera] E6

XP_010927708.1 ribulose-phosphate 3-epimerase, cytoplasmic isoform [Elaeis guineensis] E6

XP_010921290.1 ricin B-like lectin R40G3 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008790541.1 RNA-binding protein 1 isoform X2 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008803056.1 RNA-binding protein 1-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010907406.1 RNA-binding protein 8A [Elaeis guineensis] E3

XP_010940621.1 ruBisCO large subunit-binding protein subunit alpha isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_017697153.1 ruBisCO large subunit-binding protein subunit alpha, chloroplastic-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010909417.1 ruBisCO large subunit-binding protein subunit beta, chloroplastic [Elaeis guineensis] E6

XP_019705807.1 ruBisCO large subunit-binding protein subunit beta, chloroplastic isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008788050.1 ruvB-like protein 1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010925637.2 SCAR-like protein 2 [Elaeis guineensis] E6

XP_008800152.1 secretory carrier-associated membrane protein 1-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_019701841.1 selenium-binding protein 1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010938742.1 serine carboxypeptidase II-3-like [Elaeis guineensis] E3 E6



XP_008783276.1 serine carboxypeptidase II-3-like [Phoenix dactylifera] E9 E11

93

XP_010906753.1 serine carboxypeptidase-like [Elaeis guineensis] E9

XP_019711047.1 serine carboxypeptidase-like 51 isoform X4 [Elaeis guineensis] E9 E11

XP_010913093.1 serine hydroxymethyltransferase 4 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010942275.1 serine/threonine-protein phosphatase 2A 65 kDa regulatory subunit A beta isoform [Elaeis guineensis] E6

XP_010929062.1 serine/threonine-protein phosphatase 2A 65 kDa regulatory subunit A beta isoform-like [Elaeis guineensis] E6

XP_008796687.1 serine/threonine-protein phosphatase PP2A catalytic subunit isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008793272.1 serine/threonine-protein phosphatase PP2A-1 catalytic subunit-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_008785422.1 serine-threonine kinase receptor-associated protein isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010909984.1 serpin-ZXA [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008796163.1 S-formylglutathione hydrolase [Phoenix dactylifera] E6

XP_008809413.1 signal recognition particle 9 kDa protein [Phoenix dactylifera] E3

XP_010918780.1 signal recognition particle receptor subunit beta isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010929010.2 small nuclear ribonucleoprotein Sm D1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008785258.1 small nuclear ribonucleoprotein Sm D2-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010926757.2 small ubiquitin-related modifier 1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010906339.1 soluble inorganic pyrophosphatase [Elaeis guineensis] E6

XP_008794929.1 soluble inorganic pyrophosphatase 4-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010907658.1 sorbitol dehydrogenase [Elaeis guineensis] E6 E9 E11

XP_008812457.1 sorbitol dehydrogenase-like [Phoenix dactylifera] E6 E9

XP_008807170.1 splicing factor 3B subunit 1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_008800505.1 splicing factor 3B subunit 3-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010935739.1 stem-specific protein TSJT1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010907426.1 stem-specific protein TSJT1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008790977.1 stem-specific protein TSJT1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010941506.1 stress-response A/B barrel domain-containing protein HS1 [Elaeis guineensis] E3

XP_008799965.1 stromal 70 kDa heat shock-related protein, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E3

XP_010939822.1 subtilisin-like protease SBT1.7 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010912031.1 subtilisin-like protease SBT1.9 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008785865.1 subtilisin-like protease SBT1.9 [Phoenix dactylifera] E6

94

XP_010911877.1 subtilisin-like protease SBT3.9 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008810184.1 subtilisin-like protease SBT5.3 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010942023.1 succinate dehydrogenase [ubiquinone] flavoprotein subunit, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008799935.1 succinate dehydrogenase [ubiquinone] iron-sulfur subunit 1, mitochondrial [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_019706617.1 succinate dehydrogenase subunit 3-2, mitochondrial-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010930075.1 succinate dehydrogenase subunit 5, mitochondrial isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010934289.1 succinate--CoA ligase [ADP-forming] subunit beta, mitochondrial [Elaeis guineensis] E6

XP_010939862.1 sucrose synthase 1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008783098.1 sucrose synthase 1 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010937277.1 sucrose synthase 2 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010921619.1 sucrose synthase 4 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_019705425.1 superoxide dismutase [Cu-Zn] 2-like [Elaeis guineensis] E3

XP_008800523.1 superoxide dismutase [Cu-Zn]-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008808409.1 synaptotagmin-2-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_008803806.1 TATA-binding protein-associated factor 2N-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010919587.1 T-complex protein 1 subunit alpha [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010914656.1 T-complex protein 1 subunit beta [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008801751.1 T-complex protein 1 subunit beta [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008802630.1 T-complex protein 1 subunit epsilon [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008780955.1 T-complex protein 1 subunit eta [Phoenix dactylifera] E6

XP_008800876.1 T-complex protein 1 subunit gamma-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010932679.1 T-complex protein 1 subunit theta [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008788434.1 T-complex protein 1 subunit zeta 1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008803216.1 thiamine thiazole synthase 2, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010923945.1 thiamine thiazole synthase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3

XP_010932739.1 thioredoxin H1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008796259.1 thioredoxin reductase NTRB-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_017696745.1 thiosulfate sulfurtransferase 18-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008787354.1 thiosulfate/3-mercaptopyruvate sulfurtransferase 1, mitochondrial-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

95

XP_010936595.1 trans-2-enoyl-CoA reductase, mitochondrial [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010941046.1 transketolase, chloroplastic [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008813030.1 transketolase, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E3

XP_008803984.1 transketolase, chloroplastic-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010929110.1 transmembrane 9 superfamily member 11 [Elaeis guineensis] E6 E9

XP_010915247.1 transmembrane 9 superfamily member 7-like [Elaeis guineensis] E6

XP_010904706.1 transmembrane 9 superfamily member 7-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010924680.1 trifunctional UDP-glucose 4,6-dehydratase/UDP-4-keto-6-deoxy-D-glucose 3,5-epimerase/UDP-4-keto-L-

rhamnose-reductase RHM3 [Elaeis guineensis]

E3 E6 E9

XP_010937618.1 triosephosphate isomerase, cytosolic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010920579.1 triosephosphate isomerase, cytosolic [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010922320.1 triosephosphate isomerase, cytosolic isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_008788801.1 triphosphate tunel metalloenzyme 3-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010943235.1 tropinone reductase-like 3 [Elaeis guineensis] E6

XP_008775658.1 tryptophan--tRNA ligase, cytoplasmic [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008804464.1 tubulin alpha chain-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010934670.1 tubulin alpha-3 chain [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010923772.1 tubulin beta chain [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010906251.1 tubulin beta chain [Elaeis guineensis] E6

XP_008787536.1 tubulin beta chain-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010909931.1 tubulin beta-1 chain-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008788536.1 tubulin beta-5 chain-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010905373.1 tubulin beta-8 chain [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010943016.1 tuliposide A-converting enzyme 2, chloroplastic-like [Elaeis guineensis] E3

XP_008813032.1 two-component response regulator ARR22-like [Phoenix dactylifera] E9

XP_008802786.1 tyrosine--tRNA ligase 1, cytoplasmic [Phoenix dactylifera] E6

XP_010913105.1 U1 small nuclear ribonucleoprotein C [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_019704893.1 ubiquitin carboxyl-terminal hydrolase 12 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008793635.1 ubiquitin carboxyl-terminal hydrolase 14 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

96

XP_008797866.1 ubiquitin carboxyl-terminal hydrolase 6 isoform X1 [Phoenix dactylifera] E6

XP_010941415.1 ubiquitin domain-containing protein DSK2a-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_019701676.1 ubiquitin domain-containing protein DSK2b isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008775144.1 ubiquitin receptor RAD23d-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008781229.1 ubiquitin receptor RAD23d-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010922601.1 ubiquitin-activating enzyme E1 1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008811687.1 ubiquitin-activating enzyme E1 1-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_010919966.1 ubiquitin-conjugating enzyme E2 36 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010943670.1 UBP1-associated protein 2A-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010905945.1 UBP1-associated protein 2B-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010924885.1 UBP1-associated protein 2C-like [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008775614.1 UBP1-associated protein 2C-like [Phoenix dactylifera] E3

XP_010939210.1 UDP-arabinopyranose mutase 1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008793157.1 UDP-glucose 4-epimerase GEPI48 [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010923592.1 UDP-glucose 6-dehydrogenase 4 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008775633.1 UDP-glucose 6-dehydrogenase 5 [Phoenix dactylifera] E9

XP_010939287.1 UDP-glucose 6-dehydrogenase 5-like [Elaeis guineensis] E6

XP_008802698.1 UDP-glucose:2-hydroxyflavanone C-glucosyltransferase-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010907071.1 UDP-glucuronic acid decarboxylase 6 [Elaeis guineensis] E6

XP_010916980.1 uncharacterized oxidoreductase At4g09670-like [Elaeis guineensis](Q9SZ83 - Uncharacterized

oxidoreductase At4g09670 OS=Arabidopsis thaliana GN=At4g09670 PE=1 SV=1)

E3 E6

XP_010914880.1 uncharacterized protein At2g34160 [Elaeis guineensis](O22969 - Uncharacterized protein At2g34160

OS=Arabidopsis thaliana GN=At2g34160 PE=1 SV=1)

E3 E6

XP_008784950.1 uncharacterized protein At2g34160-like [Phoenix dactylifera] (O22969 - Uncharacterized protein

At2g34160 OS=Arabidopsis thaliana GN=At2g34160 PE=1 SV=1)

E3 E6

XP_010916008.1 uncharacterized protein At4g28440-like [Elaeis guineensis] (Q8RYC3 - Expressed protein OS=Arabidopsis

thaliana GN=At2g33845 PE=2 SV=1)

E3

XP_008783139.1 uncharacterized protein At4g28440-like [Phoenix dactylifera] (Q9ZUC0 - F5O8.30 protein


E3 E6

97

XP_008782441.1 uncharacterized protein At4g28440-like [Phoenix dactylifera] (Q9ZUC0 - F5O8.30 protein


E3 E6 E9

XP_008787952.1 uncharacterized protein At4g28440-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] (Q9ZUC0 - F5O8.30 protein


E3

XP_010908197.1 uncharacterized protein At5g48480-like [Elaeis guineensis](Q9LV66 - Uncharacterized protein At5g48480


E3 E6

XP_008776092.1 uncharacterized protein LOC103696299 [Phoenix dactylifera](Q9SFB1 - F17A17.37 protein

OS=Arabidopsis thaliana GN=F17A17.37 PE=2 SV=1)

E3 E6

XP_017695919.1 uncharacterized protein LOC103696381 [Phoenix dactylifera](A0A1P8BCE3 -

Octicosapeptide/Phox/Bem1p family protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At5g09620 PE=1 SV=1)

E3

XP_017696138.1 uncharacterized protein LOC103697358 [Phoenix dactylifera](P92999 - Germin-like protein subfamily 1

member 18 OS=Arabidopsis thaliana GN=GLP2A PE=2 SV=2)

E3 E6

XP_008782763.1 uncharacterized protein LOC103702207 [Phoenix dactylifera](Q945P1 - Ricin B-like lectin EULS3

OS=Arabidopsis thaliana GN=EULS3 PE=1 SV=1)

E3 E6 E9

XP_008788619.1 uncharacterized protein LOC103706338 [Phoenix dactylifera] (Q9FKW5 - Armadillo repeat only 2

OS=Arabidopsis thaliana GN=ARO2 PE=2 SV=1)

E9

XP_008790833.1 uncharacterized protein LOC103707901 [Phoenix dactylifera](Q9SMR7 - Hematological/neurological-like

protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At4g39860 PE=1 SV=1)

E3 E6

XP_017698119.1 uncharacterized protein LOC103708257 [Phoenix dactylifera](A0A1P8BG25 - Glycosyl hydrolase family


E3 E6

XP_008794659.1 uncharacterized protein LOC103710621 [Phoenix dactylifera](Q94BY3 - Translocon-associated protein

subunit beta OS=Arabidopsis thaliana GN=MUA22.2 PE=2 SV=1)

E6 E9

XP_008795732.1 uncharacterized protein LOC103711387 [Phoenix dactylifera]( Q9FI36 - 2-oxoglutarate (2OG) and Fe(II)-

dependent oxygenase superfamily protein OS=Arabidopsis thaliana GN=MDN11.10 PE=2 SV=1)

E6

XP_008802752.1 uncharacterized protein LOC103716503 [Phoenix dactylifera](Q9ZQ24 - Expressed protein


E3

XP_008803816.1 uncharacterized protein LOC103717274 isoform X1 [Phoenix dactylifera](O65660 - PLAT domain-

containing protein 1 OS=Arabidopsis thaliana GN=PLAT1 PE=1 SV=1)

E3 E6 E9 E11

XP_008812863.1 uncharacterized protein LOC103723663 [Phoenix dactylifera] (O80576 - At2g44060 OS=Arabidopsis

thaliana GN=late embryogenesis abundant 26 PE=2 SV=1)

E3 E6 E9

98

XP_010906790.2 uncharacterized protein LOC105033615 [Elaeis guineensis](Q9T043 - 60S ribosomal protein L14-2

OS=Arabidopsis thaliana GN=RPL14B PE=1 SV=1)

E3 E6

XP_010907121.1 uncharacterized protein LOC105033862 [Elaeis guineensis]( Q9FMQ5 - Alpha/beta-Hydrolases

superfamily protein OS=Arabidopsis thaliana GN=MWD9.26 PE=2 SV=1)

E6

XP_010909272.1 uncharacterized protein LOC105035424 [Elaeis guineensis]( Q9SKZ0 - At2g32090/F22D22.16


E6

XP_010909381.1 uncharacterized protein LOC105035506 [Elaeis guineensis]( Q94JM0 - AT5g66420/K1F13_7


E6

XP_010911317.1 uncharacterized protein LOC105037336 [Elaeis guineensis]( Q9XI10 - DPP6 N-terminal domain-like


E11

XP_010912146.1 uncharacterized protein LOC105038136 [Elaeis guineensis]( F4IQ73 - Phosphoenolpyruvate carboxylase

family protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At2g43180 PE=4 SV=1)

E3 E6

XP_010912470.1 uncharacterized protein LOC105038379 [Elaeis guineensis]( Q9LX13 - (3R)-hydroxymyristoyl-[acyl

carrier protein] dehydratase-like protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At5g10160 PE=2 SV=1)

E3 E6 E9 E11

XP_010915650.1 uncharacterized protein LOC105040694 isoform X1 [Elaeis guineensis]( Q8LDQ8 - At5g24165


E3 E6

XP_010915811.1 uncharacterized protein LOC105040815 isoform X1 [Elaeis guineensis]( F4J7P7 - Adenine nucleotide

alpha hydrolases-like superfamily protein OS=Arabidopsis thaliana GN=RSY3 PE=3 SV=1)

E9

XP_010917875.1 uncharacterized protein LOC105042391 [Elaeis guineensis]( Q8W112 - Beta-D-glucan exohydrolase-like

protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At5g20950 PE=1 SV=1

E3 E6

XP_010918669.1 uncharacterized protein LOC105042950 [Elaeis guineensis]( Q9LYE7 - Putative uncharacterized protein

At5g11420 OS=Arabidopsis thaliana GN=At5g11420 PE=1 SV=1)

E11

XP_010919649.1 uncharacterized protein LOC105043688 [Elaeis guineensis]( A0A1P8B9R5 - GroES-like zinc-binding

alcohol dehydrogenase family protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At5g61510 PE=4 SV=1)

E3 E6 E9

XP_010923339.2 uncharacterized protein LOC105046447 [Elaeis guineensis]( Q8LEJ7 - At1g55265 OS=Arabidopsis


E3 E6 E9 E11

XP_010924126.1 uncharacterized protein LOC105047040 [Elaeis guineensis]( A0A1P8AZP9 - Alpha/beta-Hydrolases

superfamily protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At2g32520 PE=4 SV=1)

E3

XP_010925826.1 uncharacterized protein LOC105048262 [Elaeis guineensis]( Q9M314 - AT3g61540/F2A19_140

OS=Arabidopsis thaliana GN=F2A19.140 PE=1 SV=1)

E6

99

XP_010927269.2 uncharacterized protein LOC105049343, partial [Elaeis guineensis]( Q9LU40 - Mannan synthesis related

protein 1 OS=Arabidopsis thaliana GN=AT3G21190.1 PE=2 SV=1)

E3 E6

XP_019707679.1 uncharacterized protein LOC105049749 [Elaeis guineensis]( Q9LYR4 - Aldolase-type TIM barrel family

protein OS=Arabidopsis thaliana GN=TRA2 PE=2 SV=1)

E6

XP_010927880.1 uncharacterized protein LOC105049817 [Elaeis guineensis]( O80576 - At2g44060 OS=Arabidopsis

thaliana GN=late embryogenesis abundant 26 PE=2 SV=1)

E3 E6

XP_010928855.1 uncharacterized protein LOC105050504 isoform X1 [Elaeis guineensis]( Q9LXU4 - Proline-tRNA ligase

(DUF1680) OS=Arabidopsis thaliana GN=At5g12950 PE=2 SV=1)

E6

XP_010931629.1 uncharacterized protein LOC105052498 isoform X1 [Elaeis guineensis]( Q8VYF2 - Putative

uncharacterized protein At4g15790 OS=Arabidopsis thaliana GN=At4g15790 PE=1 SV=1)

E6

XP_019709224.1 uncharacterized protein LOC105054303 [Elaeis guineensis]( Q2HIQ2 - At1g01170 OS=Arabidopsis


E3

XP_010939088.1 uncharacterized protein LOC105058024 isoform X1 [Elaeis guineensis]( Q8VYI4 - Aspartate-

semialdehyde dehydrogenase, putative OS=Arabidopsis thaliana GN=At1g14810 PE=2 SV=1)

E6

XP_010939394.1 uncharacterized protein LOC105058225 [Elaeis guineensis]( Q9CAP1 - At1g77670 OS=Arabidopsis


E6

XP_010939937.1 uncharacterized protein LOC105058648 [Elaeis guineensis]( F4J8L1 - C18orf8 OS=Arabidopsis thaliana

GN=At3g12010 PE=4 SV=1)

E3

XP_010940244.1 uncharacterized protein LOC105058883 [Elaeis guineensis]( Q9C7S3 - Inner membrane localized protein


E9

XP_010941128.1 uncharacterized protein LOC105059506 [Elaeis guineensis]( Q9FWX0 - Aldolase superfamily protein


E6

XP_010941239.1 uncharacterized protein LOC105059590 [Elaeis guineensis]( Q8H0X5 - Low-density receptor-like protein

OS=Arabidopsis thaliana GN=MTG13.11 PE=2 SV=1)

E3 E6

XP_010942358.1 uncharacterized protein LOC105060382 [Elaeis guineensis]( Q9LYR4 - Aldolase-type TIM barrel family

protein OS=Arabidopsis thaliana GN=TRA2 PE=2 SV=1)

E3 E6 E9

XP_008792885.1 uncharacterized protein OsI_027940-like [Phoenix dactylifera]( F4JHJ0 - HSP20-like chaperones

superfamily protein OS=Arabidopsis thaliana GN=At4g02450 PE=1 SV=1)

E3 E6

XP_010938498.1 universal stress protein A-like protein [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008797667.1 universal stress protein A-like protein [Phoenix dactylifera] E6

100

XP_010931741.1 universal stress protein PHOS32 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_010923192.1 universal stress protein PHOS32 [Elaeis guineensis] E3 E6 E9 E11

XP_008813303.1 universal stress protein PHOS32-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010924959.1 UPF0587 protein C1orf123 homolog [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008805671.1 upstream activation factor subunit UAF30-like isoform X2 [Phoenix dactylifera] E3

XP_010906314.1 uridine 5'-monophosphate synthase-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_008802258.1 uridine kinase-like protein 1, chloroplastic [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010935335.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

XP_008804801.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010929019.1 vacuolar protein sorting-associated protein 32 homolog 2 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010911246.1 vacuolar-processing enzyme [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010911416.1 valine--tRNA ligase, mitochondrial 1 isoform X1 [Elaeis guineensis] E6

XP_010915893.1 vesicle-fusing ATPase-like isoform X1 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010905079.1 vicilin-like seed storage protein At2g18540 [Elaeis guineensis] E9 E11

XP_008782665.1 vicilin-like seed storage protein At2g28490 [Phoenix dactylifera] E11

XP_008790943.1 villin-3-like [Phoenix dactylifera] E6

XP_008789620.1 V-type proton ATPase catalytic subunit A-like isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008808027.1 V-type proton ATPase subunit B 2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6 E9

XP_010921889.1 V-type proton ATPase subunit G [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010924995.1 WD-40 repeat-containing protein MSI4 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_010906367.1 WD-40 repeat-containing protein MSI4 [Elaeis guineensis] E3 E6

XP_008796227.1 xylose isomerase isoform X1 [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_008812836.1 YTH domain-containing family protein 2-like [Phoenix dactylifera] E3 E6

XP_010913902.1 zinc finger CCCH domain-containing protein 31 [Elaeis guineensis] E3

XP_008805470.1 zinc finger CCCH domain-containing protein 31-like [Phoenix dactylifera] E3

NP_001290534.1 probable aquaporin PIP1-2 [Elaeis guineensis] E6

Q9C524 Probable fructokinase-6, chloroplastic OS=Arabidopsis thaliana GN=At1g66430 PE=2 SV=1 E6

Q9LHA8 Probable mediator of RNA polymerase II transcription subunit 37c OS=Arabidopsis thaliana GN=MED37C

PE=1 SV=1

E6 E9

101

P22953 Probable mediator of RNA polymerase II transcription subunit 37e OS=Arabidopsis thaliana GN=MED37E

PE=1 SV=3

E3 E6

Q38904 Profilin-3 OS=Arabidopsis thaliana GN=PRO3 PE=2 SV=1 E3 E6 E9

O81153 Proteasome subunit beta type-3-B OS=Arabidopsis thaliana GN=PBC2 PE=1 SV=1 E3 E6

ACF06526.1 protein transporter [Elaeis guineensis] E6

AEQ94100.1 putative plastid ACP synthase, partial [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

Q8L940 Pyridoxal 5'-phosphate synthase subunit PDX1.3 OS=Arabidopsis thaliana GN=PDX13 PE=1 SV=2 E3 E6 E9

ACF06451.1 QM-like protein [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

Q38912 Rac-like GTP-binding protein ARAC3 OS=Arabidopsis thaliana GN=ARAC3 PE=1 SV=1 E6

ACF06500.1 Ras-related protein RIC1 [Elaeis guineensis] E3

Q945U1.1 RecName: Full=40S ribosomal protein S15 E3 E6

A0A1I9LN83 Rhamnose biosynthesis 3 OS=Arabidopsis thaliana GN=RHM3 PE=4 SV=1 E6

ACF06460.1 ribosomal protein L32 [Elaeis guineensis] E6

AKF01775.1 ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase large subunit (chloroplast) [Iriartea deltoidea] E3 E6 E9 E11

ACF06440.1 S6 ribosomal protein [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

Q9ZPX5 Succinate dehydrogenase [ubiquinone] flavoprotein subunit 2, mitochondrial OS=Arabidopsis thaliana

GN=SDH1-2 PE=1 SV=1

E3 E6

ACT54483.1 sucrose synthase, partial [Borassus flabellifer] E3

Q94K05 T-complex protein 1 subunit theta OS=Arabidopsis thaliana GN=CCT8 PE=1 SV=1 E3 E6

ACF06474.1 translation elongation factor EF-1 beta chain [Elaeis guineensis] E3 E6 E9

ACF06595.1 translationally controlled tumor protein [Elaeis guineensis] E6

P29516 Tubulin beta-8 chain OS=Arabidopsis thaliana GN=TUBB8 PE=2 SV=2 E3 E6

F4I5B8 Ubiquitin-conjugating enzyme 28 OS=Arabidopsis thaliana GN=UBC28 PE=3 SV=1 E3 E6 E9

Q94A97 Ubiquitin-conjugating enzyme E2 35 OS=Arabidopsis thaliana GN=UBC35 PE=1 SV=1 E3

ACF06539.1 ubiquitin-conjugating enzyme family protein [Elaeis guineensis] E3

Q9FM01 UDP-glucose 6-dehydrogenase 4 OS=Arabidopsis thaliana GN=UGD4 PE=1 SV=1 E6

ACF06523.1 vacuolar ATP synthase subunit E [Elaeis guineensis] E3

A0A1P8ANX8 Vacuolar H+-ATPase subunit E isoform 3 OS=Arabidopsis thaliana GN=VHA-E3 PE=3 SV=1 E3

102

APÊNDICE B – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS ESTÁDIOS DE DESENVOLVIMENTO E3 E E6

Tabela suplementar 2 - Proteínas identificadas na semente de açaí em desenvolvimento, com expressão diferencial entre os estádios E3 e E6. Proteínas com valor de Fold

Change acima de 1 foram mais abundantes em E6, já as proteínas com valor de Fold Change abaixo de 1 foram mais abundantes em E3, ambas pelo teste-t, com o q-valor =

0,05, utilizando o módulo TFold do Patten Lab 4.0

Proteína ID Descrição Fold Change pValor

Q9SU63 Aldehyde dehydrogenase family 2 member B4, mitochondrial OS=Arabidopsis thaliana GN=ALDH2B4 PE=1 SV=1

2,73 0,0066

AAZ50619.1 poliphenol oxidase, partial [Euterpe edulis] 1,57 0,0005

XP_010940650.1 3-ketoacyl-CoA thiolase 2, peroxisomal [Elaeis guineensis] 3,77 0,0001

XP_008790634.1 3-oxo-Delta(4,5)-steroid 5-beta-reductase-like [Phoenix dactylifera] 2,5 0,0069

XP_010934326.1 adenosine kinase 2-like [Elaeis guineensis] 2,24 0,005

XP_008800433.1 alpha-galactosidase 1, partial [Phoenix dactylifera] 2,24 0,0013

XP_010939631.1 annexin D1 [Elaeis guineensis] 2,11 0,0001 XP_010920378.1 aspartate aminotransferase, cytoplasmic [Elaeis guineensis] 2,62 0,0476

XP_010909491.1 dihydrolipoyllysine-residue acetyltransferase component 4 of pyruvate dehydrogenase complex, chloroplastic [Elaeis guineensis]

1,65 0,0014

XP_008799938.1 fructose-bisphosphate aldolase cytoplasmic isozyme-like [Phoenix dactylifera]

2,63 0

XP_008787982.1 germin-like protein 2-4 [Phoenix dactylifera] 3,81 0,0258

XP_008799964.1 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 3, cytosolic [Phoenix dactylifera]

1,86 0,001

XP_017696421.1 phosphoglucomutase, cytoplasmic 2-like [Phoenix dactylifera] 2,02 0

XP_008812457.1 sorbitol dehydrogenase-like [Phoenix dactylifera] 7 0 XP_008783098.1 sucrose synthase 1 [Phoenix dactylifera] 1,97 0,0001

XP_010935335.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase [Elaeis guineensis] 2,51 0

XP_008804801.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase [Phoenix dactylifera] 2,39 0,0004

XP_008799686.1 2-Cys peroxiredoxin BAS1, chloroplastic [Phoenix dactylifera] 0,65 0,0006

XP_008803347.2 aspartyl protease AED3-like [Phoenix dactylifera] 0,47 0,001

XP_010911620.1 isoflavone reductase-like protein [Elaeis guineensis] 0,34 0,0532

XP_010937249.1 pectinesterase-like [Elaeis guineensis] 0,37 0,0501

103

APÊNDICE C – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS ESTÁDIOS DE DESENVOLVIMENTO E3 E E9

Tabela suplementar 3 - Proteínas identificadas na semente de açaí em desenvolvimento, com expressão diferencial entre os estádios E3 e E9. Proteínas com valor de Fold




XP_008783276.1 serine carboxypeptidase II-3-like [Phoenix dactylifera] 35 0

XP_010907658.1 sorbitol dehydrogenase [Elaeis guineensis] 14,91 0,0124

XP_008812457.1 sorbitol dehydrogenase-like [Phoenix dactylifera] 5,17 0,0128

XP_010906017.1 serine carboxypeptidase II-3-like [Elaeis guineensis] 216,76 0,0338

XP_010942755.1 elongation factor 1-delta 1-like [Elaeis guineensis] 0,19 0

XP_010923802.1 guanine nucleotide-binding protein subunit beta-like protein A [Elaeis guineensis] 0,08 0

XP_008782168.1 14-3-3 protein 6-like [Phoenix dactylifera] 0,04 0

XP_010933580.1 nucleoside diphosphate kinase B [Elaeis guineensis] 0,09 0

XP_010931989.1 annexin-like protein RJ4 [Elaeis guineensis] 0,14 0

XP_008790917.1 14-3-3 protein 6 [Phoenix dactylifera] 0,23 0

XP_008812863.1 uncharacterized protein LOC103723663 [Phoenix dactylifera] 0,1 0

XP_010922498.1 L-ascorbate peroxidase, cytosolic [Elaeis guineensis] 0,01 0

AAZ50619.1 poliphenol oxidase, partial [Euterpe edulis] 0,15 0

XP_008799734.2 lysosomal Pro-X carboxypeptidase-like [Phoenix dactylifera] 0,02 0

XP_008792878.1 peroxidase 72-like [Phoenix dactylifera] 0,15 0

XP_010934075.1 leucoanthocyanidin dioxygenase-like [Elaeis guineensis] 0,05 0,0001

XP_010943716.1 monodehydroascorbate reductase [Elaeis guineensis] 0,24 0,0001



XP_008791262.1 naringenin,2-oxoglutarate 3-dioxygenase-like [Phoenix dactylifera] 0,08 0,0001

XP_010941046.1 transketolase, chloroplastic [Elaeis guineensis] 0,11 0,0002

XP_010934537.1 naringenin,2-oxoglutarate 3-dioxygenase [Elaeis guineensis] 0,2 0,0003

104

XP_010932289.1 fructose-bisphosphate aldolase 1, cytoplasmic-like [Elaeis guineensis] 0,53 0,0003

XP_008783098.1 sucrose synthase 1 [Phoenix dactylifera] 0,43 0,0005


XP_010924103.1 peroxidase 72 [Elaeis guineensis] 0,23 0,0008

XP_008813527.1 perakine reductase-like [Phoenix dactylifera] 0,07 0,0008

XP_010927880.1 uncharacterized protein LOC105049817 [Elaeis guineensis] 0,08 0,0008

XP_010913576.1 aldehyde dehydrogenase family 2 member B7, mitochondrial [Elaeis guineensis] 0,12 0,0008

XP_010932378.1 20 kDa chaperonin, chloroplastic [Elaeis guineensis] 0,03 0,0009

XP_010911739.2 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 2, cytosolic [Elaeis guineensis] 0,37 0,0009

XP_010923506.1 60S ribosomal protein L4 [Elaeis guineensis] 0,06 0,0016


XP_010923192.1 universal stress protein PHOS32 [Elaeis guineensis] 0,13 0,0019


XP_008797107.1 chalcone synthase 1 [Phoenix dactylifera] 0,06 0,0066

XP_010935335.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase [Elaeis guineensis] 0,46 0,0093

XP_008790382.1 glycine-rich RNA-binding protein GRP1A-like [Phoenix dactylifera] 0,37 0,0098

XP_008799641.1 NADP-dependent glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase [Phoenix dactylifera] 0,14 0,0103


XP_010909270.1 endo-1,3;1,4-beta-D-glucanase [Elaeis guineensis] 0,27 0,0185


XP_008782763.1 uncharacterized protein LOC103702207 [Phoenix dactylifera] 0,24 0,0407

105

APÊNDICE D – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS ESTÁDIOS DE DESENVOLVIMENTO E3 E E11

Tabela suplementar 4 - Proteínas identificadas na semente de açaí em desenvolvimento com expressão diferencial entre os estádios E3 e E11. Proteínas com valor de Fold

Change acima de 1 foram mais abundantes E11, já as proteínas com valor de Fold Change abaixo de 1 foram mais abundantes em E3, ambas pelo teste-t, com o q-valor =



XP_008783276.1 serine carboxypeptidase II-3-like [Phoenix dactylifera] 15,22 0,0151



XP_008799938.1 fructose-bisphosphate aldolase cytoplasmic isozyme-like [Phoenix dactylifera] 0,04 0


XP_010935335.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase [Elaeis guineensis] 0,05 0,0002

XP_008799964.1 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 3, cytosolic [Phoenix dactylifera] 0,34 0,0003

XP_010943716.1 monodehydroascorbate reductase [Elaeis guineensis] 0,06 0,0005


XP_008794526.1 annexin D1-like [Phoenix dactylifera] 0,35 0,0009

XP_008792878.1 peroxidase 72-like [Phoenix dactylifera] 0,17 0,0012

XP_008776621.1 lactoylglutathione lyase [Phoenix dactylifera] 0,34 0,0044



106

APÊNDICE E – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS ESTÁDIOS DE DESENVOLVIMENTO E6 E E9






XP_010911186.2 63 kDa globulin-like protein [Elaeis guineensis] 27,35 0,0011

AAK28402.1 7S globulin [Elaeis guineensis] 111,7 0,0309


XP_010923802.1 guanine nucleotide-binding protein subunit beta-like protein A [Elaeis guineensis] 0,08 0

XP_008813527.1 perakine reductase-like [Phoenix dactylifera] 0,08 0

XP_008783098.1 sucrose synthase 1 [Phoenix dactylifera] 0,22 0



XP_008804801.1 UTP--glucose-1-phosphate uridylyltransferase [Phoenix dactylifera] 0,08 0


XP_010931989.1 annexin-like protein RJ4 [Elaeis guineensis] 0,11 0

XP_010938742.1 serine carboxypeptidase II-3-like [Elaeis guineensis] 0,02 0

AAZ50619.1 poliphenol oxidase, partial [Euterpe edulis] 0,1 0

XP_010941046.1 transketolase, chloroplastic [Elaeis guineensis] 0,1 0

XP_008812863.1 uncharacterized protein LOC103723663 [Phoenix dactylifera] 0,09 0

XP_010934075.1 leucoanthocyanidin dioxygenase-like [Elaeis guineensis] 0,06 0

XP_010943716.1 monodehydroascorbate reductase [Elaeis guineensis] 0,21 0

XP_008799641.1 NADP-dependent glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase [Phoenix dactylifera] 0,15 0,0001

XP_008799734.2 lysosomal Pro-X carboxypeptidase-like [Phoenix dactylifera] 0,03 0,0001


XP_008782763.1 uncharacterized protein LOC103702207 [Phoenix dactylifera] 0,27 0,0001

107

XP_010939631.1 annexin D1 [Elaeis guineensis] 0,55 0,0003

XP_010911739.2 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 2, cytosolic [Elaeis guineensis] 0,3 0,0004




XP_008797107.1 chalcone synthase 1 [Phoenix dactylifera] 0,04 0,001


XP_010922498.1 L-ascorbate peroxidase, cytosolic [Elaeis guineensis] 0,02 0,002

XP_010942755.1 elongation factor 1-delta 1-like [Elaeis guineensis] 0,21 0,0022

XP_010918389.1 osmotin-like protein [Elaeis guineensis] 0,05 0,0024


XP_008812615.1 guanine nucleotide-binding protein subunit beta-like protein A [Phoenix dactylifera] 0,19 0,0161

XP_010913576.1 aldehyde dehydrogenase family 2 member B7, mitochondrial [Elaeis guineensis] 0,18 0,0191



108

APÊNDICE F – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS ESTÁDIOS DE DESENVOLVIMENTO E6 E E11





XP_010911186.2 63 kDa globulin-like protein [Elaeis guineensis] 24,74 0

AAK28402.1 7S globulin [Elaeis guineensis] 110,76 0,0001




XP_010939631.1 annexin D1 [Elaeis guineensis] 0,22 0


XP_008799964.1 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 3, cytosolic [Phoenix dactylifera] 0,18 0

XP_008812457.1 sorbitol dehydrogenase-like [Phoenix dactylifera] 0,01 0,0002

XP_010933580.1 nucleoside diphosphate kinase B [Elaeis guineensis] 0,02 0,0006


XP_010907658.1 sorbitol dehydrogenase [Elaeis guineensis] 0,03 0,0022



109

APÊNDICE G – PROTEÍNAS DIFERENCIALMENTE EXPRESSAS ENTRE OS ESTÁDIOS DE DESENVOLVIMENTO E9 E E11





XP_010907658.1 sorbitol dehydrogenase [Elaeis guineensis] 0,05 0

XP_008799964.1 glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase 3, cytosolic [Phoenix dactylifera] 0,17 0,0023


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