17. fisiologia galera

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FISIOLOGÍA ECOLÓGICA DEMAMÍFEROS: COMPROMISOS Y

RESTRICCIONES EN EL USO DE LAENERGÍA

Francisco Bozinovic & Mauricio Canals

Más allá de los nombres que se adopte para definir esta disciplina, al trabajar en ecología fisio-lógica se tendrá como objetivo principal: el análisis de los mecanismos fisiológicos de relevanciaecológica y evolutiva, determinar cómo la variación en la fisiología afecta y es afectada por ladistribución y abundancia de los animales en el espacio y el tiempo, y el estudio de los patrones yprocesos por los cuales la variabilidad fisiológica se origina y/o persiste. Otro de los objetivos serádeterminar: cómo algunas especies animales pueden explotar ambientes extremos (desiertos ex-tremos, grandes alturas), y como las restricciones fisiológicas se reflejan en una adecuación bioló-gica diferencial, límites o bordes de distribución de poblaciones y especies (véase Feder et al.1987).

La fisiología ecológica es un área de investigación relativamente nueva que ha emergido comoel producto de dos disciplinas biológicas con diferentes trayectorias e historias de desarrollo: lafisiología, o el estudio de la función desde la escala molecular a la escala individual y la ecología, oel estudio de la distribución y abundancia e interacciones entre distintos tipos de organismos y deéstos con su ambiente físico. Entonces, parece claro que la fisiología ecológica tiene como finexplicar la diversidad fisiológica de los organismos, sus respuestas a los ambientes bióticos y abióticosque ocupan, así como las restricciones ecológicas y evolutivas que operan sobre ellos. La fisiologíaecológica para sus estudios utiliza aproximaciones teóricas y empíricas, así como modelos deoptimización, principios de economía, y teorías de la biología evolutiva.

A continuación se definirán algunos concep-tos básicos que serán utilizados a lo largo delcapítulo, ellos son:- Característica: cualquier propiedad cuantitati-

va de un organismo vivo.- Adecuación biológica o Darwiniana: contribu-

ción de un individuo al conjunto de genes dela generación siguiente. Esta contribución re-presentará la adecuación biológica oDarwiniana del individuo medida como éxitoreproductivo y/o sobrevivencia.

- Compromiso: efecto de una estrategia con con-secuencias para un componente del fenotipoy que podría tener consecuencias positivas onegativas en otro componente del fenotipo. Ta-les consecuencias determinarán un compro-miso. Por ejemplo, si existen limitaciones fi-siológicas, las variaciones en el valor de una

característica que afecta la adecuación bioló-gica podría tener consecuencias sobre el va-lor de otra característica.

- Plasticidad fenotípica: A partir de un mismogenotipo, será un cambio en la expresión deuna o más características en función del am-biente físico y biótico.

- Restricciones: Se usará este concepto en elsentido de limitación. Es decir, ningún orga-nismo puede hacer de todo pues esta limitadopor sus genes, su historia, sus característicasbiofísicas y mecánicas, su fisiología y conduc-ta, estilo de vida y por el ambiente. En estesentido existirán restricciones internas (histó-ricas) y externas (ecológicas). Dentro de es-tas restricciones existirán compromisos y plas-ticidad que dictarán el conjunto posible de ca-racterísticas.

MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica

PRUEBA DE GALERA

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- Optimización: Será la maximización de la dife-rencia entre una determinada variable de sali-da y una variable de entrada conocida. En estesentido, un óptimo en una condición puede noser el mismo en otra. Habitualmente se consi-dera la optimización como el proceso demaximización del beneficio o la minimizaciónde los costos o la mejor solución de compro-miso entre éstas dos (Alexander 1995).

- Factor de seguridad: Un factor de seguridadse define como la razón entre la resistenciamáxima de una estructura y el esfuerzo máxi-mo esperable (Alexander 1995). Este concep-to se puede extender a las capacidades máxi-mas. En general la existencia de factores deseguridad en los organismos vivos implica unainversión en estructura, es decir un uso no eco-nómico de la masa.

En este capítulo, hemos seleccionado comoobjeto de estudio a aquellos individuos, pobla-ciones o especies de mamíferos endémicos quemejor ejemplifiquen y revelen los principios ge-nerales de la ecología fisiológica.

Integrando energética, fisiología y ecologíaComo marco de trabajo, se postula que elbalance entre la adquisición y el gasto deenergía es crítico para la sobrevivencia y el éxitoreproductivo de los organismos. Este balancedepende de la interacción entre ingesta deenergía/materia, procesamiento digestivo,asignación y gasto metabólico (Karasov 1986).En un modelo fenotípico de un organismotermodinámicamente abierto, se ha postuladoque el forrajeo y la digestión (entrada de energía)operan en serie y los gastos de energía enmantención, actividad y producción, en paralelo(Weiner 1992).

Teóricamente, la combinación de eventosorganísmicos, incluyendo característicasestructurales (e.g., peso de órganos), loscomponentes conductuales, fisiológicos ybioquímicos del forrajeo y digestión, y laeficiencia termodinámica de uso ytransformación productiva de energía/materia,están bajo presión selectiva. Un ejemplo es lainteracción depredador-presa pues, en amboscasos el éxito futuro de los miembros queinteractúan depende de tasas (velocidades) yrendimientos, los que en definitiva se traducenen unidades de potencia (energía). De igual

modo, por ejemplo en mamíferos, lasobrevivencia al frío depende de la capacidadtermogénica de un individuo, mientras que elnúmero y calidad de camada depende de la tasade producción de energía en la leche exportadapor la hembra. Entonces, la selección naturalsolo favorecería aquellas estrategias de vida quegaranticen que los gastos de energía seencuentren balanceados con las entradas deenergía asimiladas a partir del alimento. Unpaisaje adaptativo que incluye mecanismos yprocesos de transformaciones de materia yenergía específicos bajo las condiciones dehábitat biótico y abiótico particulares, sería elresultado de tales presiones selectivas(MacMillen & Hinds 1992, Bozinovic et al. 1995).

Podría esperarse entonces, en términosenergéticos que los organismos que maximizenla diferencia entre la entrada de energía y loscostos de funcionamiento fueran favorecidospor la selección, ya que una mínima pérdida deenergía favorecería la asignación de ésta afunciones de supervivencia y reproducción. Vistade este modo se podría entender el procesoadaptativo como la ruta de optimización en eluso de la energía sujeta a las restriccionesimpuestas por el medio, sean estas dadas porel modo de vida, una restricción del espacio uotra condición.

Existen evidencias de optimización ensistemas tan diferentes como: i) tamañosóptimos del huevo de las aves, con mínimamasa y máxima conductancia de oxígeno(Alexander 1974, 1995) ii) el ajuste de lacontracción muscular de peces y anfibios a unnivel que optimiza la tensión ejercida (Rome1998), iii) el ajuste de las contraccionesmusculares cíclicas en peces a un mínimo costoy máxima eficiencia (Rome 1998), iv) el ajustedel tamaño de las cámaras gástrica y cecal enrumiantes y equinos con una máxima absorciónde energía (Alexander 1992,1993, 1995), v) elajuste de las redes vasculares, minimizando lamasa y la energía para transportar sangre (Zamir1976, 1986, Zamir & Bigelow 1984) y vi) elalmacenamiento óptimo de energía elástica enel sistema músculo-tendón (plantaris) de losequinos (Biewiener 1990, 1998), vii) en la masade húmeros y fémures de carnívoros yartiodáctilos (Alexander 1995) y viii) el sistemarespiratorio (Weibel & Gomez 1962, Weibel etal. 1991,1992, Canals et al 2005). Sin embargo,


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la predicción de optimización de órganos ysistemas presenta algunas objeciones ycontraejemplos (ver Garland & Huey 1987 yGarland 1998), entre otras razones porque: i)los organismos no son diseñados, ii) el ambientees siempre cambiante lo que no daría tiempopara la selección de sistemas óptimos e iii) losorganismos se encuentran adaptados a tareasespecíficas y sometidos a situacionesaccidentales o improbables que no pueden sereludidas, obligando a soluciones de“compromiso” o a un diseño no económico.

Alexander (1981) mostró que la existenciade los factores de seguridad cuestiona laeconomía de recursos pero son consistentescon la optimización si se incorpora formalmenteel rol de la selección. La hipótesis de Alexanderpropone que el rol de la selección consiste enajustar el valor de un factor de seguridad (s) aun valor que minimice los costos impuestos porel gasto energético en producir dicho factor(U(s)) y el costo en adecuación biológicaimpuesto por la posibilidad de falla de laestructura (P(s)F). El modelo de Alexanderpredice adecuadamente los factores deseguridad de los huesos de vivérridos y gibonesy de las astas de los ciervos (Alexander 1995).

Una hipótesis que considera la optimizaciónes la simorfosis, que en su aspecto esencialseñala que si el apareamiento estructura-funciónes acoplado a la estricta economía de energíay materiales el resultado sería un diseño deórganos optimizados para la función querealizan (Weibel et al. 1991, 1992). Así lasimorfosis se considera un estado de diseñoestructural adecuado a las demandasfuncionales, resultante de morfogénesisregulada (Taylor & Weibel 1981). Predice que:i) el diseño de un organismo se encuentraoptimizado, ii) si el diseño es óptimo en el sentidode no ocupar más estructura que la necesariapara satisfacer su función (economía demateriales), entonces la estructura es el factorclave en determinar las capacidades máximasde los órganos, y los ajustes en éstas necesitande procesos morfogenéticos, iii) en cada pasointermedio de la función global de un órganodebe operar la premisa anterior, lo quedetermina que cada paso debe contribuir a lalimitación de la función global, o, de otra maneraen ningún paso debe existir más estructura quela necesaria para su función (Jones 1998,

Weibel 1998). Sin embargo, la simorfosis no essinónimo de optimización, sino que la incluyeen parte. La simorfosis se debe considerar comouna hipótesis de diseño económico (verBacigalupe & Bozinovic 2002) que incorpora dosaspectos que no necesariamente tienen queestar relacionados: i) optimización, e ii)economía de materiales. Algunos estudios encierta medida han apoyado la hipótesis de lasimorfosis. Incluyendo gran variedad deespecies, Weibel et al. (1992) encontraron queel volumen mitocondrial, el gasto cardiacomáximo y el volumen capilar varíanalométricamente con la masa corporal pero conel mismo exponente que el flujo máximo deoxígeno (VO

2max) de tal manera que la

mitocondria tiene la misma tasa de fosforilaciónoxidativa en todos los mamíferos y lo mismoocurre con el volumen capilar y el gastocardíaco, lo que es un apoyo a la simorfosis(Weibel et al. 1991, 1992). Sin embargo losmismos autores encontraron que la capacidadde difusión pulmonar estaba sólo parcialmenteajustada a VO

2max, y entonces algunas

especies tienen un exceso de capacidad dedifusión. Esto sugiere que la simorfosis no esun principio general para el sistema respiratoriode todos los mamíferos. De esta maneraparecen haber tantos hechos en apoyo comoen oposición a la hipótesis de la simorfosis(Bacigalupe & Bozinovic 2002).

Si bien las relaciones entre selección natural,conducta, rendimiento, fisiología, morfología ybioquímica son multidireccionales, en formaoperativa postulamos que, dado que la selecciónnatural actúa sobre el rendimiento y la conductade los organismos; y los atributos morfológicos,bioquímicos y fisiológicos determinan yrestringen el rendimiento organísmico y elrepertorio conductual de un animal; es posibleintegrar estudios fisiológicos a nivel organísmicocon aproximaciones formales a la conducta delos mismos. Conociendo que las respuestasfisiológicas de los animales pueden ir desde lasinmediatas (en exposiciones agudas) a las deaclimatación/aclimatización (durante exposicio-nes crónicas desde semanas a meses) pasandopor los cambios ontogenéticos (desarrollo),hasta las respuestas de generaciones(adaptación evolutiva); en este capítuloanalizaremos y discutiremos, como un ejemplode estudio en ecología fisiológica, los


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mecanismos de regulación entre uso y gasto deenergía, condiciones de habitat y variabilidadfisiológica en el tiempo y espacio.

REGULACION DEL BALANCE DEENERGIA:¿DONDE ESTAN LOS LIMITES?,¿CUALES SON LOS MECANISMOS?Se ha hipotetizado que el balance de energíade los organismos puede estar limitadoperiféricamente (por la capacidad de los órga-nos de gastar energía) o centralmente (por lacapacidad de asimilación de energía). Esta pri-mera hipótesis ha sido apoyada por numerososestudios que demuestran que los mamíferosusan reservas energéticas cuando las deman-das son altas (e.g., lactación, frío) a pesar deexistir alimento en exceso. Hasta la fecha, losestudios publicados muestran que las tasasmáximas de metabolismo de tiempo corto sonmayores que los balances de energía manteni-dos en tiempo mayor (Bacigalupe & Bozinovic2002). Por otra parte, la hipótesis de limitacióncentral sostiene que el balance energético delargo tiempo puede alcanzar el mismo máximoindependientemente de la función metabólica degasto que esté operando.

En consecuencia y siguiendo el esquemapresentado en la Fig. 3-22, el balance de ener-gía de los organismos puede modelarse desdedos perspectivas (Ricklefs 1996): 1.- Por unaparte, la energía disponible para los individuospodría estar limitada por la disponibilidad derecursos (= alimento) en el ambiente y por res-tricciones sobre el forrajeo, digestión, asimila-ción y producción de sustratos energéticos. Enesta situación, el organismo se enfrenta con elproblema de asignación de energía limitante.Consecuentemente, la eficiencia la obtención ydigestión de los recursos (= energía) podría ejer-cer un fuerte impacto sobre los procesos aso-ciados a la adecuación biológica (e.g., repro-ducción). 2.- Por otra parte, la asignación deenergía podría estar fijada por el presupuestodiario de actividad y requerimientos metabólicosdel organismo, en este caso, el individuo po-dría ajustar sus demandas dentro de las restric-ciones impuestas por la disponibilidad y/o cali-dad del alimento.

Contrariamente a la visión clásica manejadaen la literatura, se piensa que este modelo ope-

ra en ambos sentidos y en formaintercompatible, pues todas las actividadescrean demandas energéticas, y todos los pa-sos de la cadena imponen costos dados porproblemas de oferta y demanda energética. Enun modelo de fenotipo termodinámicamenteabierto, el forrajeo y la digestión operan en se-rie. Así, durante la adquisición de la energíacuando el alimento es pobre y/o escaso, y ade-más cuando los gastos metabólicos de salidason altos, los animales podrían sufrirdesbalances energéticos. En consecuencia, lasrestricciones que operan en la regulación delbalance energético incluirían limitaciones en laadquisición de la energía (e.g., conducta deforrajeo, absorción de nutrientes) y límites enlos gastos (e.g., producción de calor, crecimientode tejidos).

FIGURA 1. MODELO DE REGULACIÓN DEL PRE-SUPUESTO ENERGÉTICO. MODIFICADO DERICKLEFS (1996).

El problema de regulación del balance deenergía por oferta o demanda es actualmentecentral en ecología fisiológica. Las variacionesen el gasto de energía basal a nivelinterespecífico es un reflejo de la maquinariametabólica necesaria para generar altas tasasmetabólicas durante períodos que demandanaltos costos. Dado que el alimento es ingerido,digerido, absorbido y transportado al hígado ya otros órganos, para después, ser metabolizadoy sus productos de desecho, excretados por losriñones, entonces, el nivel de gasto de energíarepresentaría los costos de mantención de losórganos metabólicamente activos responsablesde transportar, metabolizar y excretar lossustratos energéticos. Así, el hígado (envueltoen la mantención de un alto metabolismo); el


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corazón (encargado de transportar energía); elriñón (encargado de eliminar productos de de-secho); y el intestino (encargado de asimilarenergía), sufrirían modificaciones frente a cam-bios en la oferta y/o demanda energética de unindividuo. Basados en los conceptosesquematizados anteriormente se revisará yejemplificará a continuación dos de las vías detransformaciones de energía: la ecología fisio-lógica de la obtención de energía (forrajeo y di-gestión), y la ecología fisiológica de los gastosde energía y termorregulación en mamíferos conénfasis en especies endémicas de Chile.

OBTENCION DE ENERGÍA:LAS ESTRATEGIAS DE FORRAJEOLa optimización del comportamiento dealimentación (obtención de energía) de losmamiferos se puede conseguir a través de dosestrategias posibles: 1) maximizando losretornos energéticos por unidad de tiempo enel proceso de alimentación, estrategia que hasido denominada como de «maximización de laenergía», y 2) minimizando el tiempo empleadoen la obtención de una determinada unidad deenergía, estrategia conocida como de«minimización del tiempo». A partir de ambaspremisas se han elaborado todas las hipótesisque conforman el marco conceptual de la teoríade forrajeo (Stephens & Krebs 1986).

Selección de alimentoDado que no todas los itemes tróficos otorganlos mismos beneficios energéticos para unconsumidor, algunos tipos de presas retribuyenun valor energético muy bajo en comparacióncon el tiempo ocupado en su captura y consumo(Stephens & Krebs 1986).

La tasa neta de retorno energético que ob-tiene un consumidor con un determinado ítemalimentario estará dada por la relación entre laenergía obtenida (E), y el tiempo empleado enconsumirlo (T). Por otra parte, los costos debúsqueda y manipulación determinan en parteel tipo de alimento seleccionado y el tiempo asig-nado a la selección de tal alimento. En efecto yde acuerdo al modelo clásico de dieta óptima,si se supone que un animal esta consumiendolos mejores itemes tróficos que encuentra cadaT0 segundos, los que le entregan E1 unidades

de energía las que son manipuladas durante T1segundos, entonces la tasa de obtención deenergía será (R):

R = E1

/ T0 + T

1

Si otros itemes tróficos entregan E2 unidadesde energía y son procesados durante T2 segun-dos, entonces serán consumidos si:

E2 E

1__ > _______ T

2 T

0 + T

1

Para el caso particular cuando los tipos de pre-sas entre las cuales un depredador debe selec-cionar corresponden a una misma especie, eltamaño corporal de éstas pasa a ser el factorclave que determina la selección. Consecuen-temente, la ganancia (consumo/tiempo de ma-nipulación) corresponde a una función del ta-maño corporal de la presa Por otra parte, laspresas más grandes (o más pequeñas) estánmás capacitadas para escapar o resistir los ata-ques de determinados depredadores, con lo cualhace decrecer su valor de presa promedio. Con-secuentemente, la máxima ganancia estarádada para un tamaño particular de presa, esdecir el tamaño óptimo.

Respecto de la selección de dieta por herbí-voros, muchos estudios han explorado el efec-to individual de las defensas químicas de lasplantas sobre las preferencias dietarias demicromamíferos. Sin embargo, poca atenciónse ha puesto en el estudio del efecto combina-do de polisacáridos complejos (e.g., celulosa) ymetabolitos secundarios (taninos) de las plan-tas sobre la conducta de alimentación. Bozinovic(1997) estudió el efecto de dietas con diferen-tes concentraciones celulosa y el taninohidrolizable (ácido tánico) sobre la preferenciade alimentación en dos especies de roedoressimpátridos que habitan en el matorral medite-rráneo de Chile central, el roedor caviomorfoherbívoro Octodon degus (especialista), y elroedor Sigmodontino Phyllotis darwini(generalista). Estas especies difieren en su ni-cho trófico, y probablemente en característicasconductuales y fisiológicas en el uso de defen-sas vegetales. Este autor encontró que en prue-bas de preferencias con dietas isocalóricas,ambas especies prefieren itemes dietarios con


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baja fibra y tanino, concluyendo que las carac-terísticas dietarias no-energéticas influyen so-bre las estrategias de alimentación, y que lasespecies especialistas y generalistas se com-portan de la misma forma. Propuso que los es-tudios orientados a la ecología del forrajeo dedefensas químicas de plantas debiesen centrar-se en forma más explícita en el rol de los efec-tos interactivos de los compuestos defensivosde las plantas más que en el estudio de facto-res aislados.

Restricciones fisiológicas y ecológicas delforrajeoUna aproximación metodológica diferente parael análisis de la optimización de dieta, aunquebasado en las hipótesis de maximización de laenergía utilizada en los primeros modelos, fuela propuesta por Belovsky 1978 en Manning &Dawkins 1992) quien a través de la técnica deprogramación lineal incorporó un serie derestricciones, tanto fisiológicas comoestructurales, para desarrollar modelos quepermitían caracterizar la selección de dietas enmamíferos herbívoros (alces). Los supuestosbásicos que subyacen a la utilización deprogramación lineal en el análisis de la dieta deherbívoros han sido explicitados en cuatropuntos por Belovsky: 1) el animal es capaz dediscriminar entre distintos alimentos sobre labase de su contenido nutricional, 2) el animalposee un completo conocimiento de laabundancia y distribución de los distintos tiposde alimentos en el ambiente, 3) alimentos noequivalentes pueden ser linealmente sustituidospor el consumidor y 4) el animal es capaz debuscar los distintos tipos de alimentos tanto demanera simultánea (alimentos aleatoria eindependientemente distribuidos) como nosimultánea (alimentos distribuidos en parches).

Por otra parte, como se notará por simpleinspección de las ecuaciones anteriores, ellasno consideran las restricciones de diseño de losorganismos sobre la selección de dieta. Lacuantificación y predicción de otras caracterís-ticas de los organismos (e.g., fisiológicas) y susconsecuencias sobre la conducta de selecciónde alimento y tiempo de actividad bajo diferen-tes condiciones biofísicas y conductuales aso-ciadas a la búsqueda y manipulación de los re-cursos tróficos, podrían permitir la integración

de los efectos ambientales proximales sobre lafisiología energética de los organismos con losaspectos conductuales de forrajeo y asignaciónde tiempo (véase más adelante en este mismocapítulo). Un modelo más general de energéti-ca del forrajeo debiese incluir al menos las si-guientes variables (Maurer 1996):

E ET - EF - EP - E1 =T TS + TH + TP + T1

donde, ET = Energía asimilable total obtenidadurante el forrajeo, EF = Energía gastada enbúsqueda y manipulación del alimento, EP =Energía gastada en el procesamiento fisiológi-co (digestivo) del alimento, EI = Energía gasta-da en termorregulación, TS = Tiempo gastadoen la búsqueda del alimento, TH = Tiempo gas-tado en la manipulación del alimento, TP = Tiem-po gastado en el procesamiento fisiológico (di-gestivo) del alimento, TI = Tiempo gastado entermorregulación. Cada uno de los términos dela ecuación anterior podría tener un impacto sig-nificativo sobre el modo en que un consumidorforrajea y eventualmente afectar los tipos derespuestas y adaptaciones desarrolladas por lasespecies en tiempo evolutivo.

Basados en un estudio de selección de die-ta en el roedor diurno herbívoro Octodon degus(degu) en Chile central, Torres-Contreras &Bozinovic (1997) y Bozinovic & Vásquez (1999)plantean que, dado que la selección de dietadepende del contexto ecológico en el cual laconducta de forrajeo ocurre, y debido a que lacalidad de dieta influye las preferenciasconductuales y la digestión y además, el riesgofisiológico de temorregulación restringe la con-ducta de forrajeo, tanto la calidad de dieta comola fisiología de los animales debiesen ser consi-deradas en los estudios de forrajeo (véase acontinuación). En consecuencia, cuando los in-dividuos están sujetos a cambios ambientales,junto a sus propias restricciones fisiológicas,ellos debiesen responder conductualmente a di-chas restricciones ambientales minimizando eltiempo de forrajeo, aumentando la cantidad deenergía y nutrientes ganados un tiempo fijo, oambos. Estos autores señalan que O. degusresponde a las variaciones en calidad de dietaen forma lábil, siendo minimizadores de tiempo


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al seleccionar y digerir los mejores itemestróficos posibles, pero evadiendo los riesgos fi-siológicos de termorregulación durante el vera-no. Durante el invierno sin embargo, ellos redu-cirían los costos de termorregulación y selec-cionarían las mejores categoría tróficas, siendominimizadores de tiempo y maximizadores deenergía a la vez (véase además, Kenagy et al.2002 a,b, Bozinovic et al. 2004)

En efecto, Kenagy y colaboradores presen-taron un análisis de la flexibilidad conductual enla actividad diaria del degu en respuesta a laheterogeneidad del ambiente temporal (diario,estacional), espacial y térmica. Junto con lascondiciones térmicas, cuantificaron la conductade actividad y forrajeo en una población que viveen un hábitat abierto en el matorral árido yestacional de Chile central. La actividad de ve-rano fue bimodal, la actividad de otoño y prima-vera también fueron bimodales pero con unamayor proporción de actividad bajo radiaciónsolar directa y con un período de inactividadmenor entre los dos eventos principales. Laactividad de invierno fue unimodal y toda bajoradiación solar directa. En verano, otoño y pri-mavera la actividad estuvo sesgada cuando elíndice de temperatura operativa bajó de 40 °C.La flexibilidad en el tiempo de la actividad su-perficial le permite a los degus en particular, y alos pequeños mamíferos en general, mantenersu homeostasis térmica y balance de energíaanual. Los micromamíferos cambian sus perío-dos de inicio y fin así como el número de even-tos de actividad (unimodal o bimodal) duranteel año. Permanecen activos en la superficie bajoun rango mucho más estrecho de condicionestérmicas que las que ocurren durante el largodel día y año.

OBTENCIÓN DE ENERGÍA: ECOLOGÍANUTRICIONAL Y ESTRATEGIAS DEDIGESTIÓNSe ha indicado anteriormente que todos los ani-males deben alimentarse para obtener losnutrientes y energía necesarios para susobrevivencia, crecimiento y reproducción. Así,no es exagerado afirmar que lo que come unanimal, define su biología. Los hábitos dietariosestán asociados con característicasconductuales, fisiológicas y morfológicas espe-cíficas, con características de historia de vida,

e incluso con la sicobiología de los animales.En consecuencia, no es sorprendente que elestudio de la conducta de alimentación y la die-ta animal sea un aspecto central en ecologíaevolutiva (Stephens & Krebs 1986, Bozinovic& Martínez del Río 1996).

La teoría de forrajeo ha sido muy fecun-da en la creación de modelos matemáticos y enla cantidad de investigación que ella ha gene-rado en el ámbito de la ecología (véase secciónanterior). No obstante, y como ya fue sugerido,desde sus inicios, la teoría de forrajeo haenfatizado los determinantes pre-ingestionalesde beneficio (e.g., abundancia de alimento, tiem-po de manipulación) y parcialmente ignoradolos mecanismos fisiológicos post-ingestionalesasociados a la digestión y absorción de los ali-mentos ingeridos. Tradicionalmente se ha con-siderado que la conducta de selección de ali-mento está fundamentalmente restringida porsu abundancia y disponibilidad. Es menos ob-vio, sin embargo, que las capacidades de di-gestión ejerzan restricciones importantes sobrela conducta de selección de alimento. La selec-ción del alimento se modela generalmente comoun problema de adquisición, pero es ademásun problema de utilización, manejo y digestiónde los itemes tróficos y de los nutrientes conte-nidos en el alimento. En una interacción trófica,un animal no obtiene beneficios hasta que di-giere y absorbe el alimento consumido o captu-rado. Más aún, el tiempo requerido en la diges-tión, es muchas veces mayor que el tiempo gas-tado en la captura e ingestión del alimento.

En consecuencia y de acuerdo con Penry &Jumars (1986) los procesos de selección de ali-mento (estudiados por la etología) y los meca-nismos de digestión (estudiados por la fisiolo-gía), reflejados en patrones ecológicos deinteracciones tróficas, están tan fuertemente li-gados que uno no puede ser cabalmente com-prendido y modelado sin referencia al otro. Lostópicos tratados en este capítulo se enmarcandentro de estos aspectos ecológicos y evoluti-vos planteados por la teoría de digestión.

Modelos de DigestiónEl estudio de los procesos digestivos tiene elpotencial de entregar un puente mecanicistaentre los procesos fisiológicos que ocurren enel tracto digestivo y la ecología conductual delforrajeo (Karasov & Diamond 1988). El diseño y


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plasticidad del tracto digestivo podría determinarla diversidad dietaria y la amplitud del nichotrófico y las tasas de digestión podrían influirsobre las tasas de alimentación, lospresupuestos de tiempo de los animales en lanaturaleza, y finalmente sobre las tasas a lascuales los animales adquieren energía ynutrientes esenciales. Además, dado que losprocesos de digestión pueden fijar los límitesde ingesta de energía metabolizable, éstospodrían a la vez determinar las tasas decrecimiento y reproducción. Debido a que eltracto digestivo muestra una gran flexibilidaddentro y entre los individuos, el estudio de losmecanismos de digestión aparece como de altarelevancia para entender la conducta de forrajeoy plasticidad fenótipica, ambos, aspectoscentrales en ecología evolutiva.

La teoría de digestión de una manera análo-ga a la teoría de forrajeo óptimo, predice que laestrategia digestiva que maximice la adecua-ción biológica será favorecida (Sibly & Calow1986). Es decir, la teoría predice que los orga-nismos debiesen maximizar la tasa neta de ener-gía y nutrientes procesada una vez que el ali-mento ha sido ingerido. En general, las restric-ciones digestivas caen dentro de dos catego-rías: 1) Limitaciones en las capacidades de de-gradar o absorber componentes importantes delos alimentos (restricciones de reacción o ab-sorción), y 2) Limitaciones en la capacidad deprocesar suficiente cantidad de alimento paraobtenerlos requerimientos tanto de energíacomo de nutrientes.

De la aplicabilidad de este marco se despren-den diversas predicciones tales como: 1.- Eltiempo de digestión podría variar entre distintostipos de alimento, este tiempo sería dependien-te de la calidad del alimento, 2.- Si la capaci-dad del tracto digestivo es limitada, la estrate-gia óptima seria maximizar la tasa de digestióna través de seleccionar sólo ítemes alimentariosde alta calidad y 3.- A un nivel de ingesta dadoun animal podría maximizar la retención de ali-mento y de esta manera maximizar la tasa deobtención de energía y nutrientes.

La modelación de las restricciones que ope-ran en la tasa de reacción digestiva en el últimotiempo, se basa fuertemente en el uso de teoríade reactores químicos (Penry & Jumars 1986).Cáceres & Bozinovic (1994), Bozinovic (1995)utilizando teoría de reactores, analizaron el uso

de alimentos con diferente contenidos de celu-losa en el roedor herbívoro O. degus en Chilecentral. Estos autores demostraron que cuan-do los animales ingieren alimentos con bajocontenido de fibra, el sistema digestivo funcio-na como reactores CSTR-PFR en serie, y cuan-do se alimenta con dietas ricas en fibra comodos reactores CSTR-CSTR también en serie.Así, en este último caso, el primer CSTR (estó-mago) lo explican como un reactor donde ocu-rre lísis ácida y el segundo (ciego) donde ladigesta se mezcla permitiendo la mantención yla acción digestiva de microorganismos sobrelos polisacáridos complejos.

Uso de alimento pobre, plasticidad digesti-va y energética: rompiendo restriccionesTeóricamente, para que los mamíferos usen ali-mento pobre como las plantas ricas en fibra,deberían poseer un tamaño corporal mayor que15 Kg (Gross et al. 1985). Esta situación se con-trapone claramente a los patrones observadosen la naturaleza. Como se analizó en las sec-ciones anteriores, una estrategia alternativa enel uso de dietas altamente fibrosas, seríamaximizar la tasa de ingestión logrando así ladigestión de los compuestos solubles. No obs-tante, la capacidad máxima del tracto digestivorepresenta el límite teórico en la adquisición deenergía de dietas fibrosas y con compuestosdefensivos a la herbivoría. Luego, y bajo el su-puesto de maximización en la tasa neta de ener-gía asimilada, se puede predecir que los ani-males endotermos que se alimenten de plantaspresentarán: tiempos de retención cortos y, bajaeficiencia digestiva. Ejemplos de plasticidad enla estructura y función digestiva en endotermosse han documentado en Abrothrix andinus (roe-dor cricétido que habita los Andes de Chile cen-tral). Los individuos de A. Andinus muestrancambios estacionales en sus preferenciastróficas, un aumento en el tamaño, masa y lacapacidad de los organos del tracto digestivoun aumento en el tiempo de retención del ali-mento y un elevado transporte activo denutrientes por el intestino delgado (Bozinovic etal. 1988, 1990, Bozinovic & Iturri 1991, Bozinovic1993) durante los meses de invierno. Esta plas-ticidad estructural y funcional puede ser inter-pretada como respuestas digestivas a los altoscostos metabólicos durante el invierno y al au-mento en la ingesta de alimento pobre. De esta


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forma, se favorecería el retorno energético. Enla misma línea Sabat & Bozinovic (2000); Nayaet al. (2005) estudiaron las respuestas digesti-vas dinámicas en el lauchón orejudo (Phyllotisdarwini) en Chile central frente a cambiosdietarios y en demandas energéticas, demos-traron el papel de la plasticidad digestiva sobrela homeostasis fisiológica y la sobrevivencia.Entonces y como ya se mencionó, un aumentoen volumen y largo de las cámaras digestivashan sido documentados para una serie devertebrados en respuesta a altos requerimien-tos energéticos (e.g., frío, reproducción) y bajacalidad de dieta, i.e., dilución calórica ynutricional del alimento.

Veloso & Bozinovic (1993) estudiaron expe-rimentalmente el efecto de las restriccionesdietarias (calidad de dieta) sobre el metabolis-mo energético en un roedor herbívoro de pe-queño tamaño (degu) en Chile central. Comopredice la teoría de digestión, los individuosmantenidos con dieta de baja calidad mostra-ron una disminución significativa en la tasametabólica, digestibilidad y tiempo de retención,y un aumento en la tasa de ingestión y egestiónen comparación a los individuos mantenidos condieta de alta calidad. Sin embargo, si bien lascapacidades digestivas pueden constituir uncuello de botella para la adquisición de materiay energía, y consecuentemente fijar los nivelesde gasto de energía, los mamíferos pueden seralternativamente visualizados como organismosque ajustan plásticamente su metabolismo cuan-do la abundancia y/o calidad de alimento en elambiente es baja. Conclusiones similares obtu-vieron Silva et al. (2004, 2005) al estudiar el rolde los cambios de dieta y en el zorro culpeoLycalopex culpaeus durante eventos de cuellode botella nutricional en el norte de Chile. Usan-do consideraciones alométricas, una baja tasametabólica podría llevar a un aumento en la efi-ciencia digestiva debido a un aumento en eltiempo de retención de alimento en el tracto di-gestivo. Es decir, bajo condiciones ambientalesque impliquen un alto costo energético, y cuan-do la abundancia y/o calidad de alimento en elambiente es baja, los mamíferos podrían au-mentar su eficiencia de uso de energía e inges-tión de energía metabolizable reteniendo alimen-to en el tracto digestivo por el mayor tiempoposible.

Por otra parte, Bozinovic & Muñoz-Pedreros

(1995 a,b) analizaron el rol de la dieta mixta enel roedor omnívoro Abrothrix longipilis, que in-giere una gran cantidad de hongos, insectos yuna dieta mixta de hongos con larvas de insec-tos en los bosques templados del sur de Chile.Basados en la digestibilidad observada parahongos sin larvas y para larvas, predijeron ladigestibilidad de acuerdo a la siguiente ecua-ción:

DP = [DH CH] + [DL CL]

donde, DP = digestibilidad de energía predicha,

DH = digestibilidad de energía para hongos sin

larvas, CH = fracción de energía en la dieta de

hongos con larvas contribuida por hongos, DL =

digestibilidad de energía para las larvas, y CL =

fracción de energía en la dieta de hongos conlavas contribuida por larvas. Estos autorescalcularon que D

P para hongos era de 0,5

mientras que el observado para la dieta mixtafue de 0,73. Es decir, se demostró la existenciade un incremento del 23% en digestibilidad deenergía cuando este roedor se alimenta dedietas mixtas. Según estos autores, elmecanismo que subyace a este fenómenoradica en que las proteínas contenidas en ladieta animal estimula el crecimiento de losmicroorganismos intestinales los que a su vezayudan en la digestión del material vegetal.

USO Y GASTO DE ENERGÍA: LAECOLOGÍA FISIOLÓGICA DE LAENERGÉTICA Y LA TERMORREGULACIÓNA continuación se analizarán una serie de pro-blemas fisiológicos y ecológicos que abarcandesde, los mecanismos metabólicos celularesde producción de calor, hasta los costos y con-secuencias de los procesos consuctuales y lospatrones de distribución e historia de vida.

En energética animal se estudia cómo el ba-lance de energía y sus componentes se rela-cionan con la sobrevivencia y éxito ecológico yevolutivo de los animales. Se ha documentadoque este balance depende de la interacciónentre los procesos de minimización ymaximización en el gasto y ahorro de energía.Las tasa máximas de gasto de energía afectanla sobrevivencia de los organismos fijando loslímites superiores para actividad otermogénesis, i.e., escape a depredadores o


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frío. Por otra parte también se ha demostradoque la minimización de los gastos de energía(e.g., hibernación y sopor) también tienen, teó-ricamente, efecto sobre el éxito reproductivo víalos procesos de economía metabólica en man-tención y su asignación diferencial a, por ejem-plo, crecimiento y reproducción. Hasta la fechano se ha determinado completamente cualesson los factores que dictan la magnitud de losflujos de energía en mamíferos. Sin embargo,se han dado los primeros pasos para entendercómo los límites fisiológicos o restricciones ener-géticas afectan la abundancia y distribución delos organismos. A continuación pretendo docu-mentar algunos de estos problemas.

Fisiología Energética y Termorregulación

Vías de Transferencia de CalorCualquier intento por entender la energética ytermorregulación animal requiere revisar las le-yes físicas de transferencia de calor. En efecto,los organismos vivos intercambian calor porcuatro vías que son: radiación, conducción,convección y evaporación (Bakken et al. 1981).

Radiación ocurre cuando existe transferen-cia de energía por ondas electromagnéticas adistancia, en longitudes de onda que van des-de 10-1 a 102 µµµµµm y se representa por la ley deStefan-Boltzmann:

dQ = A σ ε (Tb4 - Ta4)dt

donde dQ es la tasa de intercambio calórico (Q= calor y t = tiempo), A es el área de exposicióndel organismo, σ es la constante de Stefan-Boltzmann, ε es la emisividad o grado de cuer-po negro (varía en entre 0 y 1), Tb y Ta la tem-peratura corporal y ambiental respectivamente.Existe transferencia de calor por conduccióncuando se verifica transferencia de calor entredos cuerpos en contacto y se representa por laley de Fourier siguiente:

dQ = - k A (Tb - Ta)dt d

donde k es la conductividad térmica y d el gro-sor de la superficie de intercambio. Existe trans-ferencia de calor por Convección entre una su-

perficie en contacto y un fluido. Cuando el mo-vimiento del fluido es causado solamente poruna diferencia en temperatura existe convección“natural”, sin embargo, si este fluido es movidopor una fuerza externa (e.g., viento) la transfe-rencia de calor se denomina convección “forza-da”, y se expresa por la ecuación de Newtonsiguiente:

dQ = h A (Tb - Ta)dt

donde h es el coeficiente transferencia de calorel cual a su vez depende, entre otras variables,de la densidad y velocidad del fluido en cues-tión. Por último, la transferencia de calor porEvaporación depende del producto entre el ca-lor latente de vaporización (L= 595.5 cal/ g deagua) y de la cantidad de agua evaporada E.

dQ = L Edt

Luego, sumando todas las ecuaciones (Canals1998),

dQ = Radiación +Conducción +Convección +Evaporación dt

dQ = (ε σ A Ta3 - k A + h A ) (Tb - Ta) + L E dt d

llamando conductancia térmica mínima “seca”(Cm) o inverso de aislamiento térmico al primertérmino del lado derecho de la ecuación,entonces:

dQ = Cm (Tb - Ta) + L E dt

Si las temperaturas ambientales (Ta) sonmoderadas o bajas entonces, LE → 0 y sepuede escribir:

dQ = C (Tb - Ta) dt

donde C es la conductancia térmica “húmeda”.A partir de la ecuación anterior se puede notarque en su forma mas simple, el intercambio de


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calor entre un organismo y su ambiente dependedel gradiente térmico entre su temperaturacorporal o Tb y la temperatura de ambiente oTa, y su conductancia térmica o inverso deaislamiento (e.g., pelos, capa de grasa, formageométrica, área expuesta).

A partir de la ecuación anterior, se puedenpredecir que si existe regulación fisiológica deTb (= constante) y se cumple que Tb > Ta, sedefine un organismo endotermo (mamífero).

Termorregulación en mamíferosEn mamíferos la producción de calor paratermorregulación se deriva de contraccionesmusculares que producen calor y por liberaciónde energía química sin actividad muscular. Enmamíferos, la producción de calor sincontracciones musculares ocurre en la grasaparda que es un tejido metabólicamenteineficiente el cual al ser estimulado por fibrassimpáticas a través de norepinefrina, producecalor. Por otra parte la capacidad termogénicamáxima, esta compuesta por la tasa metabólicade reposo o basal cuando están en su períodode reposo, termogénesis por contraccionesmusculares y termogénesis sin tiritar.

Los altos valores de termogénesis sin tiritarasí como de metabolismo máximo se asociancon aclimatación a días fríos y fotoperíodoscortos como se ha demostrado para las especiesde micromamíferos que habitan ambientesextremos en Chile (Nespolo et al. 2001 a, b).Después de estudiar algunas especies deroedores como Spalacopus cyanus, Phyllotisxanthopygus, P. darwini y O. degus, estosautores concluyen que una elevada capacidadtermogénica es importante en términos depreparar a los organismos para enfrentarcondiciones frías en ambientes estacionales,pues se aumentan las probabilidades desobrevivencia en condiciones térmicasextremas.

En consecuencia una baja tasa metabólicade reposo y una alta termogénesis sin tiritarpermite a los roedores una baja tasa metabólicade producción de calor durante la actividad perotambién permite una elevada y rápidaproducción de calor bajo condiciones frías. Porotra parte el metabolismo máximo se obtienepor períodos breves de actividad a través delmetabolismo anaeróbico. Peterson et al. (1990)ha indicado que el “techo metabólico” que un

animal endotermo puede mantenerindefinidamente es aproximadamente sieteveces el metabolismo de reposo. No obstante ybasado en relaciones alométricas, Bozinovic(1992) ha indicado que la razón metabolismomáximo/metabolismo de reposo en roedores escercana a seis (rango: 3.7-11.9). Por otra parte,la termogénesis sin tiritar da cuenta de toda lacapacidad termogénica en roedores, enconsecuencia la vía más importante paracambiar el metabolismo máximo sería a travésde cambios en termogénesis sin contraccionesmusculares. Durante el invierno los pequeñosmamíferos muestran altos valores determogénesis sin contracciones musculares encomparación a verano. Estos cambios ocurrenpor modificaciones en el número de receptoresde norepinefrina, y por proliferación celular engrasa parda, siendo gatillados por señalesambientales tales como fotoperíodo ytemperatura. Se han documentado incrementosen metabolismo máximo de 25 a 75% enpequeños mamíferos aclimatados a frío.

En relación a la tasa metabólica basal, seha demostrado una gran influencia de loshábitos alimentarios sobre esta variable (McNab2002). Por ejemplo, los murciélagosinsectívoros, independientemente de su tamañocorporal y relaciones filogenéticas, tienen tasasmetabólicas basales comparativamente bajas yuna propensión a entrar en sopor diariamente.Los murciélagos frugívoros o nectarívoros tienentasas metabólicas basales altas, mientras quelos de dietas carnívoras, hematófagas o mixtastienen tasas basales de gasto de energíaintermedias (McNab 2002). Un ejemplo en Chilees el murciélago orejas de ratón Myotischiloensis de hábitos insectívoros y que poseeuna baja tasa metabólica basal (Bozinovic et al.1985), fenómeno que se relacionaría con laimpredictibilidad espacial y temporal de suspresas. También se ha observado una reducciónen la tasa de gasto de energía basal en el roedorO. degus en función de una dieta de baja calidadnutricional (Veloso & Bozinovic 1993). Bozinovic& Rosenmann (1988) señalan que si la dieta deun mamífero está constituida por dos tipos dealimentos, uno correlacionado con altas tasasmetabólicas y el otro con bajas tasas, entonceséstos mamíferos poseerían tasas de gasto deenergía basales no muy diferentes de lasesperadas para su tamaño corporal. Sin


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embargo Veloso & Bozinovic (2000 a,b)demostraron un incremento significativo en elmetabolismo basal de degus durante los eventosreproductivos. Estos autores concluyen que, enefecto, la lactación es un proceso de altademanda energética en mamíferos que serefleja en altos costos energéticos los quedeben ser costeados con una mayor ingesta dealimento.

Entre las diferentes manifestaciones de laconducta de los mamíferos, la termorregulaciónconductual tiene una importante función tantoen la economía energética como en laasignación diferencial de energía y, en definitiva,en la adecuación biológica. Fenómenos talescomo el agrupamiento social, la construcción denidos y la selección de microclimas tienen ungran significado en la sobrevivencia, retardandola pérdida de calor de los individuos duranteperíodos de alta demanda energética yminimizando los costos de termorregulación. Porejemplo, los fenómenos de termorregulaciónconductual que presenten los endotermosserían de gran importancia, principalmente en:especies pequeñas, las que poseen un altogasto de energía peso-específico; en especiesque habitan ambientes térmicamente variables;y en especies donde el recurso alimento es deabundancia y disponibilidad suficiente parapermitir la presencia de más de un individuoconespecífico en un área dada. En Chile se haestudiado esta conducta en numerosospequeños roedores y en el marsupial Thylamiselegans, mostrando que esta conducta tiene unaefectividad en reducir en promedio un 42% elconsumo de oxígeno masa específico con unrango entre 36,8 y 51,5% (Canals et al. 1989;Canals et al. 1997), pero en otras especies laefectividad puede variar desde un 17,8 hastaun valor tan alto como un 59,7 % en la rata topodesnuda Hetrocephalus glaber (ver Canals etal., 1998 a,b). En especies de gran tamañocorporal como el guanaco (Lama guanicoe) sehan observado áreas desprovistas de pelo enel vientre y piernas, las cuales actúan como“ventanas térmicas” altamente irrigadas quedisipan el calor cuando existen altastemperaturas ambientales (Morrison 1966) Sinembargo a bajas temperaturas, el guanacocubre estas ventanas con sus extremidades,impidiendo la pérdida de calor y minimizandolos costos de termorregulación. Bozinovic et al.

(1988) evaluaron el efecto de la temperaturaambiente, agrupamiento social, uso de nidos yla combinación de estos factores sobre el gastode energía del lauchón orejudo de Darwin (P.darwini). Esta especie presenta una de lasconductas de termorregulación más conspicuasentre los micromamíferos de Chile central,agrupándose en nidos y disminuyendo suscostos energéticos de termorregulación en másde un 70%. Canals et al. (1989) estudiaron laenergética y geometría de la conducta deagrupamiento social en los roedores simpátridosde Chile central P. darwini, O. degus y en elmarsupial T. elegans, encontrando que el gastode energía disminuye en función del número deindividuos agrupados, siendo más eficiente enel ahorro energético conductual, el marsupial T.elegans. Probablemente los costos y beneficiosdel agrupamiento social se relacionarían conuna reducción en los riesgos de depredación yconservación de la energía durante los períodosfríos. Estas manifestaciones conductuales, deevasión de las demandas físicas impuestas porel ambiente vía selección y modificación demicroclimas, podrían resultar cruciales enprocesos biológicos tales como reproducción ymortalidad puesto que la energía ahorrada poresta conducta podría ser asignada a crecimientosomático o almacenada como reservas en lostejidos para su posterior utilización en, porejemplo, el crecimiento de los individuosjuveniles o durante los propios eventosreproductivos.

Una de las características funcionales de losendotermos, especialmente los pequeñosendotermos, y que les permite mantener unbalance energético positivo, es el uso del soporo hipotermia natural e hibernación. Desde unaperspectiva energética los estados de sopor ode hipotermia natural pueden considerarsecomo mecanismos de conservación de energía,y de evasión a situaciones temporalmenteinhóspitas en endotermos que, por su tamañopequeño, presentan un alto gasto metabólico,favoreciendo su existencia en hábitats áridos yfríos con baja productividad y altamentevariables. Bozinovic et al. (2005), Sabat et al(1995) han demostrado que la llaca (T. elegans)que habita las regiones semi-áridas ymediterráneas de Chile central, presentaestados de sopor facultativo. Es decir, bajorestricciones de calidad y abundancia de


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alimento y bajas temperaturas, eindependientemente de la estación del año, estaespecie muestra una disminución en el gastode energía de aproximadamente un 80%, y unareducción en la temperatura corporal hastaniveles semejantes a la temperatura ambiente.Al igual que la llaca, el murciélago M. chiloensispresenta estados circadianos de sopor, pero eneste caso son obligatorios. Mediante un análisisdel balance energético en este microquiróptero,Bozinovic et al. (1985) señalan que los estadosde sopor circadiano obligatorios en estemurciélago parecen ser el medio para lograr unpresupuesto energético positivo que le permitasatisfacer sus diferentes costos energéticos, encaso contrario en corto tiempo los individuoscaerían en un desbalance energético.

Otra situación de sopor facultativo se hadocumentado en el roedor Phyllotis rupestris,un habitante del desierto costero del norte deChile (Bozinovic & Marquet 1991). Estos autoressugieren que este hábitat habría actuado comofiltro permitiendo la colonización y/o persistenciasolamente de aquellas especies con toleranciasfisiológicas a la vida del desierto. Este ejemplomuestra que la capacidad de uso del sopor, porsus implicancias en la conservación de energíay agua, sería vital en la colonización ypersistencia de los mamíferos en hábitatsimpredecibles y poco productivos. Por otra parte,Bozinovic et al. (2004) han documentadoestados de hibernación en el monito del monte(Dromiciops gliroides). Estos autores señalanque este marsupial es capaz de permanecerdurante al menos cinco días con un gasto deenergía equivalente a 1/100 del valor eneutermia. En síntesis, tanto la hibernación comoel sopor permiten a los pequeños endotermosbalancear sus altas demandas metabólicas consus relativamente pequeñas reservasenergéticas, ya que favorecen la conservaciónde energía tanto durante períodos fríos comode baja abundancia de alimento. En la Fig. 3-23se resumen los factores asociados a laenergética y termorregulación de los mamíferosy que estarían contribuyendo a la mantencióndel balance energético.

Fisiología ecológica, clima y distribucióngeográficaLa temperatura ambiente es una de lascaracterísticas abióticas más importantes que

afecta los límites de distribución geográfica. Aescalas grandes, las restricciones impuestas porla temperatura ambiente a nivel de costosenergéticos podrían afectar directa oindirectamente los límites de distribución y lasabundancias de las especies.

FIGURA 3-23.- MODELO CONCEPTUAL DEASIGNACIÓN DE ENERGÍA ATERMORREGULACIÓN BAJO CONDICIONESDE BALANCE ENERGÉTICO EN UNMAMÍFERO MODELO. Se indican losmecanismos fisiológicos y conductualesasociados a la regulación de la temperaturacorporal. BMR= metabolismo basal, NST=producción de calor sin contracciones muscularesy MMR tasa metabólica máxima determoregulación.

La tasa metabólica máxima de termorregulaciónen mamíferos representa el límite superior determogénesis en un individuo y se haconsiderado como un índice de efectividadtermorregulatoria en hábitats fríos (Rosenmann1977). Por otra parte, la tasa metabólica basalde termorregulación representa el límite inferiorde gasto de energía de un organismoendotérmico y podría reflejar los costos demantener altos niveles de actividad sostenida.Como se mencionó en las secciones anteriores,las aclimatizaciones térmicas estacionales asícomo los experimentos de aclimatación, indicanque tanto el metabolismo máximo como el basalson muy flexibles. Además, se ha descrito enmamíferos que tambas variables muestranvariaciones a niveles intra e ínterespecíficos.

La importancia de la masa corporal en fisio-logía, ecología y evolución, ha sido un tema deinvestigación de gran importancia entre los


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fisiólogos evolutivos y comparados en la últimadécada. En efecto, muchos autores han anali-zado las relaciones entre las variables fisiológi-cas y la masa (McNab 2002). En este contextose han descrito relaciones entre metabolismobasal y masa corporal en mamíferos (McNab2002) y se ha demostrado que los factores queafectan el gasto de energía en mamíferos sondiversos, incluyendo la masa, el clima y los há-bitos alimentarios; pero, entre estos factores, lamasa corporal se destaca como el más impor-tante.

Como se mencionó, la temperatura ambien-te tiene profundas consecuencias sobre le ener-gética animal, afectando su abundancia y dis-tribución. La asociación entre capacidadesmetabólicas y límites de distribución geográficaganaron una gran importancia en la última dé-cada. Bozinovic & Rosenmann (1989) yRezende et al. (2004) indicaron que el nivel demetabolismo máximo está asociado al clima enque habitan los individuos de distintas especiesde roedores. Estos autores encontraroncorrelatos entre las capacidades máximas detolerancia al frío y los rangos geográficos de lasespecies. Por ejemplo, micromamíferos quehabitan el altiplano chileno, presentan toleran-cias al frío que equivalen a valores más altosque los predichos para su tamaño. El efecto delclima sobre las variables termorregulatorias tam-bién se ha estudiado principalmente en espe-cies de tamaño corporal grande, tanto árticascomo tropicales, en especies de desierto y enorganismos fosoriales como el cururoSpalacopus cyanus (Bozinovic et al. 2005).

En la altura, junto con el cambio en la tem-peratura, la disminución de la presión parcial deoxígeno juega un rol fundamental en limitar ladistribución de los mamíferos, encontrándosesólo unos pocos mamíferos sobre los 6000 me-tros (McNab 2002). Si bien en algunos roedo-res la respuesta metabólica a la altitud simula-da es baja (Morrison & Rosenmann 1975), enla medida que los requerimientos metabólicosson coadyuvados por las bajas temperaturas,la dependencia a la PO

2 ambiental se hace evi-

dente. Rosenmann & Morrison (1975) yRosenmann et al (2003), estudiaron la presióncrítica de oxígeno (P

c) bajo la cual el consumo

de oxígeno decae en 27 especies de roedores,16 de altura y 11 de baja altitud, encontrándouna respuesta diferencial de estos grupos. Los

animales de altura presentan menores valoresde P

c (111 mmHg en promedio) en compara-

ción con las especies de baja altitud (121mmHg), demostrando una baja sensibilidad ala hipoxia que puede ser explicada por unamayor afinidad por oxígeno de la hemogobina,lo que podría asociarse también a un mayor me-tabolismo máximo en altura (Hayes 1989). Unode los cambios más conspicuos frente a lahipoxia en altura es el de la respuestahematológica. Esta es clara cuando un mamí-fero de baja altitud es llevado a la altura: au-mento de la actividad hematopoiética: elevacióndel hematocrito (Hct) y de la concentración dehemoglobina (Hb), asociados a una facilitaciónde la entrega a los tejidos (disminución de laafinidad por oxígeno de la hemoglobina). Sinembargo, las especies nativas de alta montañano muestran valores de Hct y Hb mas altos queespecies de tierras bajas (Novoa et al. 2003).La respuesta en este caso se encuentra a nivelde la curva de saturación de la hemoglobina,que se desplaza a la izquierda (aumento de laafinidad), favoreciendo la carga de oxígeno(Ostojic et al 2002). En estas especies ademásel tamaño del glóbulo rojo se reduce, favore-ciendo la relación área/volumen de intercambiode gases y el aumento del número de capilares(Arieli & Ar 1981). Así en el ratón Andino A.andinus se ha descrito una reducción del volu-men corpuscular en épocas de alto requerimien-to energético (Rosenmann & Ruiz 1993).

Otro ejemplo de respuestas fisiológicas alclima, específicamente sobre la economíahídrica y evaporación pulmocutánea de los roe-dores simpátridos de ambientes semiáridos delnorte de Chile, fue documentado por Cortés etal. (1988). Las adaptaciones de los mamíferosa ambientes desérticos incluyen diferentes com-binaciones de características morfológicas, fi-siológicas, conductuales y ecológicas. Bajos ni-veles de gasto de energía, unidos a ciertas es-pecializaciones renales y dietarias, se hanconsiderado adaptativos en ambientes xéricospues conllevan bajos requerimientos de alimentoy agua en estos ambientes variables e impre-decibles (véase Bozinovic & Gallardo 2006 parauna revisión en mamíferos de desiertos sudame-ricanos). En efecto, en especies de roedores delnorte y norte-centro de Chile, Cortés et al (1988,1990, 2000a) y Bozinovic et al. (1995) han mos-trado los atributos energéticos, renales y


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pulmocutáneos que favorecen la conservaciónde energía y agua. Para mamíferos de igual ta-maño, tanto la pérdida de agua por evapora-ción pulmocutánea como el costo energéticopara mantener el balance hídrico es mayor enambientes mésicos que en ambientes xéricos(Cortés et al. 2000b). Como la capacidad deconcentración de la orina depende de la longi-tud del asa de Henle y esta determina el tama-ño de la médula, el tamaño relativo de la médu-la (RMT) es un buen indicador de la capacidadde concentración de la orina, conservando elagua por vía renal. Los índices RMT y la con-centración máxima de la orina de los roedoressudamericanos son semejantes a otras espe-cies del desierto como jerbos y ratas canguros,mostrando un alto grado de especialización re-nal (Cortés 1985, Díaz & Ojeda 1999). Ademása medida que aumenta la aridez del hábitat du-rante la estación seca se ha observado hiper-trofia renal y mayor capacidad de concentraciónde la orina (Cortés et al. 1994). Todos estosejemplos indican la existencia de correlatos en-tre el gasto de energía y la capacidad de losmamíferos de penetrar en ambientes fríos, tan-to altitudinal como latitudinalmente. Solamentelas especies con altas tolerancia podrían colo-nizar y sobrevivir en aquellas regiones geográ-ficas donde los costos de mantención, actividad,crecimiento y reproducción sean altos.

Asignación de la energía: el modo de viday la locomociónEl modo de vida es otra variable importante quecondiciona todos los aspectos morfológicos yfisiológicos de los animales. Así por ejemplo losmamíferos fosoriales se enfrentan a ambienteshipóxicos e hipercápmicos, los mamíferos dealtura a ambientes hipóxicos y los mamíferosvoladores combinan las fuertes exigencias ener-géticas del vuelo, el frío, la altura y la combina-ción de una gran superficie un tamaño corporalpequeño. En este sentido, los quirópteros sepueden considerar como mamíferos adaptadosa ambientes extremos donde el manejo del oxí-geno es fundamental. Tanto el sistema respira-torio como cardiovascular sufren modificacioneso refinamientos que les permiten optimizar laadquisición y entrega de oxígeno a los tejidos,y así sobrevivir a esta extrema forma de vida.

Los quirópteros tienen un volumen pulmonaralrededor de un 72% mayor que el de sus pa-

res no voladores de similar peso (Canals et al.2005a) y extraen alrededor de un 60% de lacapacidad pulmonar total en cada respiracióndurante el vuelo (Neuweiler 2000). Aunque enreposo la ventilación pulmonar es similar a lade los mamíferos no voladores, esta puede au-mentar rápidamente 10 a 17 veces en cuantoinicia el vuelo (Thomas 1987). Esto se debe aaumentos de 3 a 5 veces en la frecuencia respi-ratoria y de 2 a 4 veces en el volumen corriente.La frecuencia respiratoria se sincroniza con lafrecuencia del batido de las alas, llegando avalores de 400 min-1. Estas adaptaciones respi-ratorias, junto a cambios estructurales del pul-món conducen a consumos de oxígeno 2,5 a 3veces mayores que los mamíferos del mismotamaño (Thomas 1987) y a elevados consumosmáximos de oxígeno, que pueden llegar a los22 mlO

2/gh a bajas temperaturas (Canals et al.

2005b) y durante el vuelo estacionario (Winteret al. 1998, Voigt & Winter 1999, Voigt 2004).La morfología de la vía aérea también parecetener un rol en el ahorro de energía durante elvuelo. Canals et al. (2005b) estudiaron la víaaérea del murciélago coludo guanero Tadaridabrasiliensis encontrando que esta especie mos-traba estructuras finas en la geometría de lasbifurcaciones bronquiales que conducían a unamejor optimización de la vía aérea a nivelproximal. Como la vía aérea es responsable del80% de la resistencia pulmonar y de este por-centaje un 80% se genera en la vía aéreaproximal, esta mejor optimización proximal pue-de significar una menor pérdida de energía du-rante el vuelo.

La densidad de superficie alveolar por uni-dad de volumen es semejante a la de los mamí-feros no voladores (Maina 2000) pero como elpulmón es mas grande el área total de inter-cambio de gases es mayor. Además, estos ani-males tienen una muy delgada barrera alvéolo-capilar (Maina et al. 1991, Maina 2000) que pue-de llegar a un valor de 0.1204 _m enPhyllostomus hastatus, el menor valor medidoen un mamífero. Así obtienen altísimas capaci-dades de difusión de oxígeno, semejantes a lasde las aves. En Chile se ha mostrado una ma-yor capacidad de difusión de oxígeno en losmurciélagos T. brasiliensis y de el murciélagoorejas de ratón M. chiloensis que en los roedo-res endémicos Abrothrix olivaceus, A. andinusy P. darwini (Canals et al. 2005b, Figueroa et


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al. 2006).El corazón de los murciélagos es el que pre-

senta un mayor tamaño relativo que todos losdemás mamíferos, representando alrededor deun 1% del peso corporal (Neuweiler 2000), peropudiendo llegar a valores de un 2% (Jurgens etal. 1981, Canals et al. 2005a). Presentan un grandesarrollo del ventrículo derecho asociado a unamejor perfusión pulmonar y una mayor densi-dad de capilares por unidad de volumen. Ade-más presentan los mas altos niveles de reservaenergética en forma de ATP que se haya medi-do en el corazón de cualquier animal (Neuweiler2000). La frecuencia cardiaca es tremendamen-te variable pudiendo fluctuar desde unos pocoslatidos por minuto durante la hibernación hastamás de 1000 latidos por minuto durante el vue-lo (Wolk & Bogdanowics 1987, Neuweiler 2000).El volumen de sangre es similar al resto de losmamíferos al igual que la afinidad por la hemo-globina. Sin embargo, los murciélagos presen-tan los más altos niveles de hematocrito que sehallan medido, pudiendo llegar a valores sobreel 70% en T. brasiliensis y en Miniopterus minor.Los glóbulos rojos son mas pequeños y la he-moglobina se encuentra en mayor concentra-ción (18-24 g/100ml de sangre) similar a lo en-contrado en picaflores (Johansen et al. 1987).Como resultado los quirópteros tienen una ca-pacidad de transporte de oxígeno en la sangrede 25 a 30% mientras que los mamíferos novoladores tienen una capacidad de transportede oxígeno de alrededor de un 18% (Thomas1987, Neuweiler 2000).

Asignación de la energía: el procesoreproductivoLos mecanismos y procesos asociados a lamaximización de recursos asignados a la repro-ducción pueden ser uno de los principales re-sultados de la selección natural que operaría através del éxito reproductivo diferencial, princi-pal constituyente de la adecuación biológica(Veloso 2003). La reproducción sin embargo esun proceso costoso que va desde la genera-ción de nuevos individuos hasta la sobrevivenciade la camada. El gasto energético asociado alperíodo reproductivo puede llegar a aumentaren un 50% el presupuesto energético de un añoen la ardilla Spermophillus saturatus y se pue-de constatar una relación positiva entre gastode energía y tamaño de la camada en esta es-

pecie (Kenagy 1987) y con tamaño y biomasade la camada en O. degu (Veloso & Bozinovic2000). Sin embargo el mayor gasto energéticoocurre en la lactancia, la que puede llevar al lí-mite de las capacidades diarias de mantencióny producción (Kirkwood 1983, Kenagy et al.1990), la que puede ir acompañada de un au-mento del consumo de alimentos (Sadleir 1984).Durante la preñez las hembras presentan un au-mento de la masa corporal asociada a la incor-poración de masa y energía asociada a los fetosy a la acumulación de reservas, producción deanexos y desarrollo de las glándulas mamarias.Los mamíferos pueden disminuir, mantener oaumentar el gasto energético masa específico.Racey & Speakman (1987) propusieron que lasdemandas de energía masa específicas semantienen constante en mamíferos bajo los300g y que sobre este valor aumentan, sin em-bargo los requerimientos propios de la preñezindudablemente aumentan. Veloso & Bozinovic(2000) encontraron que las hembras de O.degus presentan una relativa mantención de latasa metabólica de reposo durante la preñez,independiente de la calidad de la dieta ingeri-da, pero un fuerte incremento de esta durantela lactancia, acentuada por la alimentación dealta calidad energética. Los experimentos deVeloso (1997) que muestran una respuesta di-ferencial en la reserva corporal frente a diferen-tes dietas y los resultados ya mencionados deVeloso & Bozinovic (2000) apoyan un aumentode las reservas maternas y un aumento en latasa de adquisición de materia y energía porparte de la madre, apoyando así la hipótesis delimitación central sobre el presupuesto de ener-gía durante la lactancia ya que sólo las hem-bras mantenidas con alimentos de alta calidadson capaces de aumentar significativamente losniveles de asimilación y metabolismo de reposo.

ENERGÉTICA, FISIOLOGÍA Y EVOLUCIÓN:¿UNA NUEVA APROXIMACIÓN A LAFISIOLOGÍA ECOLÓGICA?Finalmente y para terminar esta breveaproximación a las áreas de estudio en ecologíafisiológica de mamíferos, parece necesariodedicar unas breves palabras a un campo de lafisiología ecológica que es relativamente nuevoy que se vislumbra como promisorio. Sediscutirá a continuación uno de los aspectos defisiología evolutiva y que se refiere a los estudios


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de evolución y selección natural de atributosfisiológicos.

La definición más simple y operacional deselección natural es aquella en que la variaciónen la adecuación Darwiniana estácorrelacionada con la variación en uno o másrasgos fenotípicos. Esta definición enfatiza quela selección natural es un fenómeno puramentefenotípico que ocurre y puede ser medido dentrode generaciones. La cuantificación de selecciónen la naturaleza requiere de la medición dediferencias individuales en adecuación biológicay en algunos rasgos fisiológicos de interés. Estopermite observar la evolución en acción y nosolo especular sobre su operación a través desus consecuencias. Además, los estudios deselección permiten realizar experimentosdirigidos a probar hipótesis a priori de evolución.

Los estudios de selección pueden serdivididos en dos categorías: estudios deselección en la naturaleza y estudios deselección en el laboratorio. Los estudios deselección natural en laboratorio permitenobservar la evolución bajo condicionescontroladas en el laboratorio. Estos tipos deestudios en laboratorio pueden ser divididos en:1) aquellos en los cuales una población replicadaes expuesta a alguna alteración de una variableambiental y los cambios dentro las poblacionesson medidos y analizados sobre variasgeneraciones; 2) experimentos de selecciónartificial truncada, en los cuales los organismosque poseen ciertas características sonescogidos a priori y reproducidos,encontrándolos en la generación siguiente; y 3)experimentos de selección de los mejores ó«laboratory culling», en el cual los individuos sonexpuestos a condiciones ambientales extremasy solo una pequeña porción de la poblaciónsobrevive y se le permite su reproducción. Losestudios de selección en el laboratorio puedenser particularmente poderosos para la fisiologíaevolutiva dado que poseen gran versatilidad ydan la posibilidad de producir y analizar nuevavariación genética.

Aunque los ecofisiólogos evolutivos se haninteresado recientemente en la variación decaracteres fisiológicos dentro de poblaciones(Feder et al. 1987), se han efectuado muy pocosestudios sobre selección de rasgos fisiológicosen poblaciones naturales. Los estudios encondiciones controladas de laboratorio son

apropiados para comenzar cualquier análisis designificancia evolutiva en el desarrollo deaclimatación y selección. No obstante, esevidente que el ambiente natural es máscomplejo que el laboratorio. Por ejemplo, laplasticidad conductual de los organismos puedepermitir que ellos eviten presiones fisiológicas,lo cual es imposible de detectar en experimentosde laboratorio, o factores como la productividad(en áreas marinas) pueden controlar lasrespuestas de los patrones de aclimatación enla naturaleza. Probar la importancia de rasgosfisiológicos en poblaciones naturales debe seruna parte integral de los estudios futuros defisiología ecológica y evolutiva.

Hemos indicado en secciones anteriores quelos ajustes fisiológicos que, por aclimatación,modifican el fenotipo a corto plazo tendrían unaimportancia central en aquellos organismos quehabitan ambientes fluctuantes. Bajo la premisade que esta capacidad de cambio es adaptativa,en las últimas décadas un gran número detrabajos ha analizado el patrón desde variadasperspectivas. Sin embargo, esta premisa haestado siempre relegada a las discusiones ymuy pocas veces se ha puesto a prueba teóricao empíricamente, esto a pesar de que la biologíaevolutiva y la genética cuantitativa handesarrollado los marcos teóricos y lasherramientas metodológicas para hacerlo.

Recientemente y utilizando como modelo deestudio al lauchón orejudo de Darwin (P. darwini)que habita en los ambientes Mediterráneos deChile central; Nespolo et al. (2003, 2005);Bacigalupe et al. (2004) han abierto una avenidade investigación orientada a entender laevolución de los rasgos fisiológicos/energéticos,incorporando las correlaciones genéticasíntegramente en los modelos microevolutivos.Esta aproximación se logró determinando losrasgos metabólicos de interés en una poblaciónfocal, y estableciendo su heredabilidad ycovarianzas genéticas en los individuos de estaespecie. Esto combina de manera simple eindependiente todos los componentes de laevolución por selección natural, es decir,herencia, variación fenotípica, intensidad deselección y respuesta a la selección a través delas generaciones. El punto importante dedestacar aquí es que es que la adaptaciónfisiológica, muchas veces no definidaformalmente dentro de nuestro contexto


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ecológico y microevolutivo, puede finalmente sermedida, modelada y predicha. Es decir no solopretendemos explicar como funcionan losanimales (en este caso los mamíferos) en suambiente natural, sino que además la diversidadde funciones que existe en le fauna demamíferos en los diferentes hábitats en Chile,sino que además conocer como haevolucionado la función fisiológica y cual es elpotencial de evolución de atributos fisiológicos.Sin duda que el presente es estimulante y elfuturo promisorio.

Bibliografía

ALEXANDER RMCN (1974) The mechanics ofjumping by a dog. Journal of Zoology 173: 549-573.

ALEXANDER RMCN (1981) Factor of safety in thestructure of animals. Science Progress 67: 109-130.

ALEXANDER RMCN (1992) A model of bipedallocomotion on compliant legs. PhilosophicalTransactions of the Royal Society of London B333: 249-255.

ALEXANDER RMCN (1993) The relative merits offoregut and hindegut fermentation. Journal ofZoology 231: 27-40.

ALEXANDER RMCN (1995) Optima for animals.Princeton University Press, Princenton, NewJersey.

ARIELI R & AR A (1981) Blood capillary density inheart and skeletal muscles of the fossorial molerat. Physiological Zoology 54: 22-27.

BACIGALUPE LD & F BOZINOVIC (2002) Design,limitations and sustained metabolic rate: lessonsfrom small mammals. The Journal of ExperimentalBiology 205: 2963-2970.

BACIGALUPE LD, RF NESPOLO, JC OPAZO & FBOZINOVIC (2004) Phenotypic flexibility in a novelthermal environment: phylogenetic inertia inthermogenic capacity and evolutionary adaptationin organ size. Physiological and BiochemicalZoology 77(5): 808-815.

BAKKEN GS, WA BUTTEMER, WR DAWSON & DMGATES (1981) Heated taxidermic mounts: ameans of measuring the standard operativetemperature affecting animals. Ecology 62: 311-318.

BOZINOVIC F (1992) Rate of basal metabolism ofgrazing rodents from different habitats. Journal ofMammalogy 73: 379-384.

BOZINOVIC F (1992) Scaling of maximum and basalmetabolic rate in rodents and the aerobic capacitymodel for the evolution of endothermy.

Physiological Zoology 65: 921-932.BOZINOVIC F (1993) Fisiología ecológica de la

alimentación y digestión en vertebrados: modelosy teorías. Revista Chilena de Historia Natural66:375-382.

BOZINOVIC F (1995) Nutritional energetics anddigestive responses of an herbivorous rodent(Octodon degus) to different levels of dietary fiber.Journal of Mammalogy 76: 627-637.

BOZINOVIC F (1997) Diet selection in rodents: anexperimental test of the effect of dietary fiber andtannins on feeding behavior. Revista Chilena deHistoria Natural 70: 67-71.

BOZINOVIC F, LC CONTRERAS, M ROSENMANN& JC TORRES-MURA (1985) Bioenergética deMyotis chiloensis (Quiróptera: Vespertilionidae).Revista Chilena de Historia Natural 58: 39-45.

BOZINOVIC F & M ROSENMANN (1988)Comparative energetics of South Americancricetid rodents. Comparative Biochemistry andPhysiology. 91A: 195-202.

BOZINOVIC F, M ROSENMANN & C VELOSO (1988)Termorregulación conductual en Phyllotis darwini(Rodentia: Cricetidae): Efecto de la temperaturaambiente, uso de nidos y agrupamiento socialsobre el gasto de energía. Revista Chilena deHistoria Natural. 61: 81-86.

BOZINOVIC F & M ROSENMANN (1989) Maximummetabolic rate of rodents: physiological andecological consequences on distributional limits.Functional Ecology 3: 173-181.

BOZINOVIC F, NOVOA FF, VELOSO C (1990)Seasonal changes in energy expenditure anddigestive tract of Abrothrix andinus in the Andesrange. Physiological Zoology 63: 1216-1231

BOZINOVIC F & SJ ITURRI (1991) Seasonal changesin glucose and tyrosine uptake of Abrothrixandinus (Cricetidae) inhabiting the Andes range.Comparative Biochemistry and Physiology 99A:437-440.

BOZINOVIC F & PA MARQUET (1991) Energeticsand torpor in the Atacama desert-dwelling rodentPhyllotis darwini rupestris. Journal of Mammalogy72: 734-738.

BOZINOVIC F, ROSENMANN M, NOVOA FF,MEDEL RG (1995) Mediterranean-type of climaticadaptation in the physiological ecology of rodentspecies. In: MT Kalin-Arroyo, PH Zedler & MD Fox(eds). Ecology and biogeography ofMediterranean ecosystems in Chile, California andAustralia: 347-362. Springer-Verlag, New York.

BOZINOVIC F & A MUÑOZ-PEDREROS (1995) Dietamixta y energética nutricional de un roedormicófago en el sur de Chile: interacciones entreitemes dietarios. Revista Chilena de HistoriaNatural 68: 383-389.

BOZINOVIC F & A MUÑOZ-PEDREROS (1995)Nutritional ecology and digestive responses of an


285

omnivorous-insectivorous rodent (Abrothrixlongipilis) feeding on fungus. PhysiologicalZoology 68: 474-489.

BOZINOVIC F & MARTÍNEZ DEL RÍO (1996) Animalseat what they should not: why do they reject ourforaging models?. Revista Chilena de HistoriaNatural 69: 15-20.

BOZINOVIC F & RA VÁSQUEZ (1999) Patch use ina diurnal rodent: handling and searching underthermoregulatory costs. Functional Ecology 13:602-610.

BOZINOVIC F, LD BACIGALUPE, RA VASQUEZ,GR VISSER, C VELOSO & GJ KENAGY (2004)Cost of living in free-ranging degus (Octodondegus): seasonal dynamics of energy expenditure.Comparative Biochemistry & Physiology A 137:597-604.

BOZINOVIC F, MJ CARTER & LA EBENSPERGER(2005) A test of the thermal-stress and the cost-of-burrowing hypotheses among populations ofthe subterranean rodent Spalacopus cyanus.Comparative Biochemistry & Physiology 140: 329-336.

BOZINOVIC F & P GALLARDO (2006) The watereconomy of South American desert rodents: fromintegrative to molecular physiological ecology.Comparative Biochemistry & Physiology C 142:163-172.

BIEWENER AA (1990) Biomechanics of mammalianterrestrial locomotion. Science 250: 1097-1103.

BIEWENER AA (1998) Optimization ofmusculoskeletal design-does symmorphosisapply?. In: ER Weibel, CR Taylor & L Bolis (eds):Principles of animal design. The optimization andsymmorphosis debate: 70-77. CambridgeUniversity Press, Cambridge.

CÁCERES CW & F BOZINOVIC (1994) Fiber use anddigestion in the herbivorous rodent Octodondegus: an analysis using chemical reactor theory.Revista Chilena de Historia Natural 67: 321-327.

CANALS M (1998) Thermal ecology of smallmammals. Biological Research 31: 367-374.

CANALS M, M ROSENMANN & BOZINOVIC F (1989)Energetics and geometry of huddling in smallmammals. Journal of Theoretical Biology 141:181-189.

CANALS M, M ROSENMANN & F BOZINOVIC (1997)Geometrical aspects of the energetic effectivenessof huddling in small mammals. Acta Theriologica42: 321-328

CANALS M, M ROSENMANN, FF NOVOA & FBOZINOVIC (1998a) Modulating factors of theenergetic effectiveness of huddling in smallmammals. Acta Theriologica. 43(4): 337-348,1998.

CANALS M, ATALA C, GROSSI B 2005 Relative SizeOf Hearts And Lungs Of Several Small Bats. Acta

Chiropterologica 7: 65-72.CANALS M, ATALA C, OLIVARES R, GUAJARDO F,

FIGUEROA D, SABAT P, ROSENMANN M.2005b. Functional and structural optimization ofthe respiratory system of the bat Tadaridabrasiliensis (Chiroptera; Molossidae): Does airwaymatter?. Journal of Experimental Biology 208:3987-3995.

CORTES A (1985) Adaptaciones fisiológicas ymorfológicas de pequeños mamíferos deambientes semiáridos. Tesis Magíster. Facultadde Ciencias, Universidad de Chile.

CORTES A, ZULETA C & ROSENMANNM (1988)Comparative water economy of sympatric rodentsin a Chilean semi-arid habitat. ComparativeBiochemistry and Physiology 91: 711-714.

CORTES A, ROSENMANN M & BAEZ C (1990)Función del riñón y del pasaje nasal en laconservación del agua corporal en roedoressimpátridos de Chile central. Revista Chilena deHistoria Natural 63: 279-291.

CORTES A, MIRANDA E, ROSENMANN M & RAUJR (2000a) Termal biology of the fossorialCtenomys fulvus from the Atacama desert,northern Chile. Journal of Thermal Biology 25:425-430.

CORTES A, ROSENMANN M & BOZINOVIC F(2000b) Water economy in rodents: evaporativewater loss and metabolic water production.Revista Chilena de Historia Natural 73: 311-321.

DÍAZ GB & OJEDA RA (1999) Kidney structure andallometry of Argentine desert rodents. Journal ofArid Environments 41: 453-461.

FEDER ME, AF BENNETT, WW BURGGREN & RBHUEY eds (1987) New directions in ecologicalphysiology. Cambridge University Press,Cambridge.

FIGUEROA D, OLIVARES R, SALABERRY M, SABATP & CANALS M (2006) Interplay between themorphometry of the lungs and the mode oflocomotion in birds and mammals. BiologicalResearch (submitted).

GARLAND T (1998) Conceptual and methodologicalissues in testing the predictions of symmorphosis.In: ER Weibel, CR Taylor & L Bolis (eds). Principlesof animal design. The optimization andsymmorphosis debate: 40-47. CambridgeUniversity Press, Cambridge.

GARLAND TJr & RB HUEY (1987) Testingsymmorphosis: does structure match functionalrequirements? Evolution 41: 1404-1409.

GROSS JE, Z WANG & BA WUNDER (1985) Effectsof food quality and energy needs: changes in gutmorphology and capacity of Microtus ochrogaster.Journal of Mammalogy 66: 661-667.

HAYES JP 1989 Field and maximal metabolic ratesin deer mice (Peromyscus maniculatus) at low and


286

high altitudes. Physiological Zoology 62: 732-744.JONES JH (1998) Optimization of the mammalian

respiratory system: symmorphosis versus singlespecies adaptation. Comparative Biochemistryand Physiology B 120: 125-138.

JOHANSEN, K., BERGER, M., BICUDO, J.E.P.W.,RUSCHI, A. AND DE ALMEIDA, P.J. (1987).Respiratory properties of blood and myoglobin inhummingbirds. Physiological Zoology 60: 269-278.

JÜRGENS JD, H BARTELS & R BARTELS (1981)Blood oxygen transport and organ weight of smallbats and small non-flying mammals. RespirationPhysiology 45: 243-60.

KARASOV WH (1986) Energetics, physiology andvertebrate ecology. Trends in Ecology andEvolution 1: 101-104.

KARASOV WH & JM DIAMOND (1988) Interplaybetween physiology and ecology in digestion.BioScience 38: 602-611.

KENAGY CJ (1987) Energy allocation for reproductionin the golden mantled ground squirrel. Symposiaof the Zoological Society of London 57: 259-273.

KENAGY CJ, STEVENSON RD & MASSMAN D(1989) Energy requirements for lactation andpostnatal growth in captive golden mantled groundsquirrels. Physiological Zoology 62: 470-487.

KENAGY GJ, RA VÁSQUEZ, RF NESPOLO & FBOZINOVIC (2002) A time-energy analysis ofdaytime surface activity in degus, Octodon degus.Revista Chilena de Historia Natural 75: 149-156

KENAGY GJ, RF NESPOLO, RA VÁSQUEZ & FBOZINOVIC (2002) Daily and seasonal limits oftime and temperature on surface activity of degusRevista Chilena de Historia Natural 75: 567-581

KIRKWOOD JK (1983) A limit to metabolisable energyintake in mammals and birds. ComparativeBiochemistry and Physiology 75:1-3.

MANNING A & DAWKINS MS (1992) An introductionto animal behaviour. Cambridge University Press,Cambridge.

MACMILLEN RE & HINDS DS (1992) Standard, cold-induced, metabolism of rodents and exercise-induced. In: TE Tomasi, TH Horton TH (eds)Mammalian Energetics: Interdisciplinary Views ofMetabolism and Reproduction: 16-33. ComstockPublishing Associates, Ithaca.

MAINA JN (2000) What it takes to fly: The structuraland functional respiratory refinements in birds andbats The Journal of Experimental Biology 203:3045-3064.

MAINA JN, THOMAS SP & DALLAS DM (1991) Amorphometric study of bats of different size:correlations between structure and function of thechiropteran lung. Philosophical Transactions ofThe Royal Society of London B333: 31-50.

MAURER BA (1996) Energetics of avian foraging. In:

C Carey (ed) Avian energetics and nutrtionalecology: 250-279. Chapman & Hall, NY.

McNAB BJ (2002) The physiology and ecology ofvertebrates. A view from energetics. CornellUniversity Press, New York, 576 pp.

MORRISON P & ROSENMANN M (1975) Metaboliclevel and limiting hypoxia in rodents. ComparativeBiochemistry and Physiology 51: 881-885.

NAYA D, LD BACIGALUPE, DM BUSTAMANTE & FBOZINOVIC (2005) Dynamic digestive responsesto increased energy demands in the leaf-earedmouse (Phyllotis darwini). Journal of ComparativePhysiology B 175: 31-36

NOVOA FF, RUIZ G & ROSENMANN 2003 El oxígenoy la vida en alta altitud: adaptaciones envertebrados terrestres. En: Bozinovic (ed)Fisiología ecológica y evolutiva. Teoría y casosde estudios en animales: 227-246. EdicionesUniversidad Católica de Chile, Santiago.

NESPOLO, RF, LD BACIGALUPE, EL REZENDE &F BOZINOVIC (2001) When non-shiveringthermogenesis equals maximum metabolic rate:thermal acclimation and phenotypic plasticity offossorial Spalacopus cyanus (Rodentia).Physiological and Biochemical Zoology 74(3):325-332.

NESPOLO RF, JC OPAZO & F BOZINOVIC (2001)Thermal acclimation and non-shiveringthermogenesis in three species of South Americanrodents: a comparison between arid and mesichabitats. Journal of Arid Environments 48: 581-590.

NESPOLO RF, LD BACIGALUPE & F BOZINOVIC(2003) Heritability of energetics in a wild mammal,the leaf eared mouse (Phyllotis darwini). Evolution57: 1679-1688.

NESPOLO RF DM BUSTAMANTE, LD BACIGALUPE& F BOZINOVIC (2005) Quantitative genetics ofbioenergetics and growth-related traits in the wildmammal Phyllotis darwini. Evolution 59: 1829-1837.

NEUWEILLER G (2000) The Biology of Bats. OxfordUniversity Press, Oxford.

MCNAB BK (2002) The physiological ecology ofvertebrates. Comstock Publication Associates.

PENRY DL & PA JUMARS (1986) Chemical reactortheory and optimal digestion. BioScience 36: 310-315.

ETERSON CC, NAGY KA & DIAMOND J (1990)Sustained metabolic scope. Proceedings of theNational Academy of Science 87: 2324-2328

OSTOJIC H, CIFUENTES V & MONGE 2002.Hemoglobin affinity in Andean rodents. BiologicalResearch 35: 27-30.

RACEY PA & SPEAKMAN JR (1987) The energycosts of pregnancy and lactation in heterothermicbats. Symposia of the Zoological Society of


287

London. 57: 107-125.REZENDE EL, F BOZINOVIC & T GARLAND JR.

(2004) Climatic adaptation and the evolution ofmaximum and basal rates of metabolism inrodents. Evolution 58: 1361-1374.

RICKLEFS RE (1996) Avian energetics, ecology andevolution. In: C Carey (ed) Avian energetics andnutrional ecology: 1-30. Chapman & Hall, NY.

ROSENMANN M (1977) Regulación térmica enOctodon degus. Medio Ambiente 3: 127-131.

ROSENMANN M & MORRISON P (1975) Metabolicresponse of highland and lowland rodents tosimulated high altitudes and cold. ComparativeBiochemistry and Physiology 51: 523-530.

ROME LC (1998) Matching muscle performance tochanging demand. In: ER Weibel, CR Taylor & LBolis (eds). Principles of animal design. Theoptimization and symmorphosis debate: 103-113.Cambridge University Press, Cambridge.

SABAT P, F BOZINOVIC & F ZAMBRANO (1995)Role of dietary substrates on intestinaldisaccharidases, digestibility and energetics in theinsectivorous mouse-opossum (Thylamyselegans). Journal of Mammalogy 76: 603-611.

SABAT P & F BOZINOVIC (2000) Digestive plasticityand the cost of acclimation to dietary chemistry inthe omnivorous leaf-eared mice Phyllotis darwini.Journal of Comparative Physiology B:Biochemical, Systemic and EnvironmentalPhysiology 170: 411-417.

SADLEIR MFS (1984) Ecological consequences oflactation. Acta Zoologica Fenicca 171:179-182.

SIBLY RM & P CALOW (1986) Physiological ecologyof animals. an evolutionary approach. BlackwellScientific Publications, Oxford, England.

SILVA SI, FM JAKSIC & F BOZINOVIC (2004)Interplay between basal metabolic rate and dietquality in the South American fox, Pseudalopexculpaeus Comparative Biochemistry & PhysiologyA 137: 33-38.

SILVA SI, FM JAKSIC & F BOZINOVIC (2005)Nutritional ecology and digestive response todietary shift in the large South American fox,Pseudalopex culpaeus. Revista Chilena deHistoria Natural 78: 239-246.

STEPHENS DW & JR KREBS (1986) Foraging theory.Princeton University Press, Princeton, NewJersey. xiii + 247 pp.

TAYLOR CR & ER WEIBEL (1981) Design of themammalian respiratory system. RespirationPhysiology 44: 1-161.

THOMAS, S.P. (1987). The physiology of bat flight.In: MB Fenton, P Racey & JMV Rayner (eds)Recent advances in the study of bats: 75-99.Cambridge University Press, Cambridge.

TORRES-CONTRERAS H & F BOZINOVIC (1997)Food selection in an herbivorous rodent: balancing

nutrition with thermoregulation. Ecology 78: 2230-2237.

VELOSO C (1997) Energética reproductiva del roedorprecocial herbívoro Octodon degus (Rodentia,Octodontidae) Tesis Doctoral, Facultad deCiencias, Universidad de Chile.

VELOSO C (2003) Energética reproductive depequeños mamíferos. En: F Bozinovic (ed)Fisiología Ecológica y Evolutiva . Teoría y Casosde estudios en Animales: 423-440. EdicionesUniversidad Católica de Chile, Santiago.

VELOSO C & F BOZINOVIC (1993) Dietary anddigestive constraints on basal energy metabolismin a small herbivorous rodent, (Octodon degus).Ecology 74: 2003-2010.

VELOSO C & BOZINOVIC F (2000) Effect of foodquality on the energetics of reproduction in aprecocial rodent, Octodon degus. Journal ofMammalogy 81: 971-978.

VELOSO C & F BOZINOVIC (2000) Interplay betweenacclimation time and diet quality on basalmetabolic rate in females of degus, Octodon degus(Rodentia: Octodontidae). Journal of Zoology 252:531-533.

VOIGT CC (2004) The power requirements(Glossophaginae: Phyllostomidae) in nectar-feeding bats for clinging to flowers. Journal ofComparative Physiology 174: 541-548.

VOIGT CC & W WINTER (1999) Energetic cost ofhovering flight in nectar feeding bats(Phyllostomidae: Glossophaginae) and its scalingin moths, birds and bats. Journal of ComparativePhysiology B 169: 38-48.

WEIBEL ER & DM GÓMEZ (1962) Architecture of thehuman lung. Science 137: 577-85.

WEIBEL ER, CR TAYLOR & H HOPPELER (1991)The concept of symmorphosis: a testablehypothesis of structure function relationship.Proceedings of the Natural Academy of Sciences88: 10357-61.

WEIBEL ER, CR TAYLOR & H HOPPELER (1992)Variations in function and design: testingsymmorphosis in the respiratory system.Respiration Physiology 87: 325-48.

WEINER J (1992) Physiological limits to sustainableenergy budgets in birds and mammals: ecologicalimplications. Trends in Ecology and Evolution 7:384-388.

WINTER Y, VOIGT C & O VON HELVERSEN (1998)Gas exchange during hovering flight in a nectar-feeding bat Glossophaga soricina. Journal ofExperimental Biology 201: 237-244.

WOLK E & W BOGDANOWICS (1987) Hematologyof the hibernating bat, Myotis aubentoni.Comparative Biochemistry and Physiology 88A:637-39.


17. fisiologia galera

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