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ii
Diego Rodrigues Macedo
Influências ambientais em múltiplas escalas espaciais sobre assembleias aquáticas no Cerrado
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais, como requisito parcial à obtenção do título de Doutor em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre.
Orientador: Prof. Dr. Marcos Callisto (UFMG) Co-orientador: Prof. Dr. Robert Mason Hughes (OSU)
Agosto de 2013
iii
Folha de Aprovação
iv
Instituições
Financiamento
Apoio
v
Dedico esta Tese às mulheres da minha vida: Ana Neta, Irisnéia e Maria Eduarda.
vi
AGRADECIMENTOS
Ao fim destes quatro anos tenho que agradecer a vários colegas e amigos,
pois sem o seu apoio esta tese nunca seria concluída.
Em primeiro lugar, tenho que agradecer ao meu orientador, professor
Marcos Callisto por ter me convidado a participar deste grande projeto de
pesquisa. Apesar de minha formação na Geografia (ou talvez por causa da minha
formação...) ele me inseriu na Ecologia, o que me fez crescer como pesquisador,
ampliando os meus horizontes. Uma tese é uma relação de confiança mutua, e
nestes quatros anos sempre tivemos uma relação respeitosa e tranquila. Posso
afirmar que o Marcos soube orientar o Diego, e o Diego soube ser orientado pelo
Marcos.
Tenho também que agradecer a todos os meus colegas e amigos de
laboratório, com os quais aprendi muito sobre fundamentos em Ecologia e
Macroinvertebrados Bentônicos. Os meus colegas que estão comigo desde o
início desta caminhada (e até mesmo muito antes do doutorado!!!) merecem um
obrigado especial: Wander, Juju, Taynan, Rapha, Aninha, Deborah, Kele, Diegão.
Meu co-orientador, o professor da Oregon State University Bob Hughes,
apesar da atual distância, foi uma das pessoas mais importantes na construção
desta tese. Eu aprendi e continuo aprendendo muito com ele, pois além de ser um
grande pesquisador, é um Great Guy!!!
Às esquipes parceiras da UFLA, PUC-Minas e CEFET, que participaram
deste projeto de pesquisa. Estes quatro anos de coletas, viagens, congressos
foram essenciais neste trabalho. Especial agradecimento aos professores Paulo
Pompeu e Gilmar Santos, e as “meninas” Ciça, Bárbara, Nara e Miriam.
Dentro deste projeto devo destacar e agradecer a colaboração do Carlos
Bernardo (Cacá) e do Phil Kaufmann. O Cacá inclusive já ganhou o seu Oscar de
Best Manager, pois realmente seu apoio foi fundamental, começando pelo Black
Label em Nova Ponte, passando pelo Stopover em Los Angeles e Miami e sem
esquecer das tardes de risadas no Nuvelhas. O Phil também foi fundamental,
vii
principalmente pelo apoio científico e suas explicações que começavam no Big-
Bang...
Quero também agradecer aos colegas americanos da United States
Environmental Protection Agency que nos auxiliaram nesta pesquisa: Tony Olsen,
Phil Larsen, Curt Seeliger e Mark Webber.
Ao apoio financeiro da Cemig, através do Programa Peixe-Vivo, e também
à Fundep, em especial à Renata Ferreira, que geriu muito bem a nossa “grana”.
Ao Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, principalmente aos meus
superiores Maria Antônia, Luiz Otávio e Fabiana Fábrega, pois sempre me deram
apoio, autorizando horários especiais, viagens e a cursar as disciplinas do PG-
ECMVS.
Ao Programa de Pós Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de
Vida Silvestre, aos professores que ministraram disciplinas, em especial aos
secretários Fred e Cris, que prontamente sempre me antederam.
viii
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 1
Objetivos ............................................................................................................................................. 4
Objetivo Geral ............................................................................................................................ 4
Objetivos Específicos .................................................................................................................. 4
Justificativa ......................................................................................................................................... 4
Organização da Tese, Perguntas e Hipóteses .................................................................................. 5
Bases Conceituais .............................................................................................................................. 7
Ecologia da Paisagem e Escalas Espaciais .................................................................................. 7
Paisagem, Pressões Antrópicas e Habitats Físicos ................................................................... 10
Diversidade de Assembleias Biológicas e Biomonitoramento ................................................. 12
Rede de Amostragem Espacialmente Balanceada no Diagnóstico Ambiental de Bacias
Hidrográficas ............................................................................................................................ 14
Materiais e Métodos ......................................................................................................................... 14
Desenho Amostral ............................................................................................................................ 14
Reconhecimento e definição dos pontos de coleta.......................................................................... 20
Definição do trecho de amostragem ................................................................................................ 21
Avaliação de Habitats Físicos .......................................................................................................... 22
Dimensões do Canal ................................................................................................................. 22
Gradiente Longitudinal e Sinuosidade ..................................................................................... 25
Substrato .................................................................................................................................. 26
Abrigos para assembleias aquáticas ........................................................................................ 27
Densidade do dossel ................................................................................................................ 28
Condições da vegetação ripária e alterações antropogênicas ................................................. 29
Tipos de fluxos .......................................................................................................................... 31
Mensuração de parâmetros físicos e químicos na coluna d’água ................................................... 31
Coleta de Macroinvertebrados Bentônicos ...................................................................................... 32
Coleta de Peixes .............................................................................................................................. 33
Levantamento de Aspectos Geodinâmicos ...................................................................................... 34
Levantamento de Pressões Antrópicas ........................................................................................... 37
Mapeamento do uso e ocupação do solo ................................................................................ 37
ix
Fisionomias Mapeadas ............................................................................................................. 38
Savana Florestada .................................................................................................................... 38
Savana Gramíneo-Lenhosa ....................................................................................................... 38
Savana Parque .......................................................................................................................... 39
Áreas úmidas ............................................................................................................................ 39
Áreas antrópicas ....................................................................................................................... 40
Outras influencias antrópicas ................................................................................................... 40
Referências Bibliográficas ................................................................................................................ 40
CAPÍTULO 1. USO DE PARÂMETROS BIOLÓGICOS E DE HABIT ATS
FÍSICOS PARA A AVALIAÇÃO AMBIENTAL DE BACIAS NO DO
SUDESTE DO BRASIL ................................. ................................................. 51
1. Introdução ..................................................................................................................................... 51
2. Material e Métodos ....................................................................................................................... 52
3. Definição da Rede de Coleta ....................................................................................................... 53
4. Avaliação do uso do solo nas áreas de entorno .......................................................................... 54
5. Metodologias de amostragem em campo .................................................................................... 55
6. Resultados Preliminares .............................................................................................................. 57
7. Potencialidades da ferramenta IBI para conservação da biodiversidade em rios e reservatórios
no Cerrado mineiro ........................................................................................................................... 58
Agradecimentos................................................................................................................................ 58
CAPÍTULO 2. DESENHO AMOSTRAL ESPACIALMENTE BALANCEA DO
NA AVALIAÇÃO AMBIENTAL DE UMA BACIA HIDROGRÁFICA NO
CERRADO MINEIRO ...................................................................................... 59
Resumo ............................................................................................................................................ 59
1. Introdução ..................................................................................................................................... 59
2. Material e Métodos ....................................................................................................................... 60
3. Resultados e Discussão ............................................................................................................... 62
4. Conclusões ................................................................................................................................... 65
Agradecimentos................................................................................................................................ 65
Referências ...................................................................................................................................... 65
x
CAPÍTULO 3. THE RELATIVE INFLUENCE OF CATCHMENT AND SITE
VARIABLES ON FISH AND MACROINVERTEBRATE RICHNESS IN
CERRADO BIOME STREAMS ............................ .......................................... 68
Abstract ............................................................................................................................................ 68
1. Introduction ................................................................................................................................... 69
2. Methods ........................................................................................................................................ 71
2.1. Study Areas ........................................................................................................................ 71
2.2. Site Selection ..................................................................................................................... 72
2.3. Natural Landscape Variables ............................................................................................. 73
2.4. Land Use and Cover Variables ........................................................................................... 73
2.5. Site Habitat Variables ........................................................................................................ 74
2.6. Benthic Macroinvertebrate Sampling ............................................................................... 75
2.7. Fish Sampling ..................................................................................................................... 76
2.8. Data Analyses .................................................................................................................... 76
3. Results .......................................................................................................................................... 77
3.1. Relationships between Environmental Variables and Assemblage Richness ................... 81
3.2. Multiple Linear Regression (MLR) Models ........................................................................ 82
3.3. Partial Linear Regression Models ...................................................................................... 84
4. Discussion .................................................................................................................................... 87
4.1. Relationships between natural landscape variables and assemblage richness ................ 88
4.2. Relationships between land use and cover and assemblage richness .............................. 89
4.3. Relationships between site habitat and assemblage richness .......................................... 89
4.4. Relative influence of natural landscape, land use and cover, and site habitat models .... 91
5. Conclusions .................................................................................................................................. 93
Acknowledgements .......................................................................................................................... 93
Appendix A. Supplementary table .................................................................................................... 94
References ....................................................................................................................................... 94
CAPÍTULO 4. DEVELOPMENT OF A BENTHIC MACROINVERTEBR ATE
MULTIMETRIC INDEX FOR CERRADO HEADWATER STREAMS .. ........ 103
Abstract .......................................................................................................................................... 103
Highlights ........................................................................................................................................ 103
1. Introduction ................................................................................................................................. 104
xi
2. Material and Methods ................................................................................................................. 106
2.1. Study Area ....................................................................................................................... 106
2.2. Site selection ................................................................................................................... 107
2.3. Data collection ................................................................................................................. 107
2.3.1. Local-scale anthropogenic stressors ............................................................................ 107
2.3.2. Catchment scale anthropogenic stressors ................................................................... 108
2.3.3. Identifying least- and most-disturbed sites ................................................................. 109
2.3.4. Benthic macroinvertebrate assessment ...................................................................... 109
2.4. MMI development .......................................................................................................... 110
2.4.1. Initial Biological Metrics ............................................................................................... 110
2.4.2. Metric screening ........................................................................................................... 111
2.4.3. Final MMI calculation ................................................................................................... 111
2.4.4. Final MMI choice .......................................................................................................... 112
2.5. MMI Performance ........................................................................................................... 112
3. Results ........................................................................................................................................ 113
3.1. Anthropogenic stressor variables .................................................................................... 113
3.2. Reference condition sites ................................................................................................ 114
3.3. MMI development .......................................................................................................... 115
3.4. MMI Performance ........................................................................................................... 117
4. Discussion .................................................................................................................................. 120
4.1. MMI Effectiveness ........................................................................................................... 120
4.2. MMI Biological Components ........................................................................................... 121
4.3. Influences of Site and Catchment Scales on MMI ........................................................... 123
4.4. Management Alternatives ............................................................................................... 125
Acknowledgements ........................................................................................................................ 126
Appendix A. Supplementary table .................................................................................................. 126
References ..................................................................................................................................... 126
CAPÍTULO 5. DESENVOLVIMENTO E VALIDAÇÃO DE INDICE D E
VULNERABILIDADE AMBIENTAL (IVA) PARA BACIAS DE
RESERVATORIOS HIDRELÉTRICOS NO CERRADO ............ ................... 135
Resumo .......................................................................................................................................... 135
1. Introdução ................................................................................................................................... 136
2. Materiais e Métodos ................................................................................................................... 140
xii
2.1. Área de estudo ................................................................................................................ 140
2.2. Índice de Vulnerabilidade Ambiental (IVA) ..................................................................... 141
2.2.1. Aquisição dos dados de paisagem natural ................................................................... 141
2.2.2. Aquisição dos dados de pressões antrópicas ............................................................... 141
2.2.3. Desenvolvimento do Índice de Vulnerabilidade Ambiental ......................................... 142
2.2.3.1. Padronização ............................................................................................................. 142
2.2.3.2. Construção dos pesos para cada fator ...................................................................... 143
2.2.3.3. Consistência da matriz de julgamento ...................................................................... 144
2.2.3.4. Cálculo do Índice de Vulnerabilidade Ambiental (IVA) ............................................. 145
2.2.4. Teste de eficiência do IVA ............................................................................................ 145
2.2.4.1. Métricas de substrato ............................................................................................... 145
2.2.4.2. IVA x Métricas de substrato ...................................................................................... 146
2.2.5 Expansão do IVA ............................................................................................................ 146
3. Resultados.................................................................................................................................. 147
3.1. Levantamento dos fatores ambientais e métricas de substrato..................................... 147
3.2. Correlação entre o IVA e as métricas de substrato ......................................................... 149
3.3. Expansão do IVA para toda a área de estudo ................................................................. 149
4. Discussão ................................................................................................................................... 151
4.1. Abordagem metodológica ............................................................................................... 151
4.2. Degradação ambiental e potencial perda de serviços ecossistêmicos ........................... 153
4.3. Manejo e gerenciamento ambiental em bacias de reservatórios hidrelétricos ............. 154
Agradecimentos.............................................................................................................................. 155
Referencias .................................................................................................................................... 155
CONCLUSÕES .................................................................................................. 161
PERSPECTIVAS FUTURAS .............................. ................................................ 163
ANEXO: PROTOCOLO DE AVALIAÇÃO DE HABITATS FÍSICOS
FLUVIAIS .......................................... ............................................................ 164
xiii
RESUMO
A análise dos aspectos geodinâmicos, pressões antrópicas e habitats
físicos auxilia no entendimento de assembleias aquáticas e a desenvolver
estratégias para a gestão de recursos hídricos. O objetivo desta tese foi avaliar as
influencias de múltiplas escalas ambientais sobre as assembleias de
macroinvertebrados bentônicos e peixes em duas bacias hidrográficas de
empreendimentos hidrelétricos no Cerrado: Nova Ponte (bacia do alto rio
Araguari) e Três Marias (bacia do alto rio São Francisco). Os procedimentos
metodológicos foram baseados na experiência da Agencia de Proteção Ambiental
dos Estados Unidos (US-EPA) e contemplaram: (1) utilização de desenho
amostral espacialmente balanceado; (2) rigorosa avaliação dos habitats físicos
fluviais através de protocolos de campo; (3) amostragem biológica através de
esforço amostral estatisticamente satisfatório; (4) avaliação ecológica agregada
através de análises de dados ambientais em múltiplas escalas. Os resultados
desta tese mostraram que os fatores geodinâmicos, pressões antrópicas e
estruturação de habitats físicos influenciam a riqueza de macroinvertebrados
bentônicos e peixes e que um gradiente de pressões antrópicas é acompanhado
por um gradiente de integridade biótica nas assembleias de macroinvertebrados
bentônicos. Também foi observado que a avaliação dos fatores geodinâmicos e
pressões antrópicas influenciam a dinâmica de sedimentos. Por ser uma
abordagem simples, de baixo custo e de rápida execução em campo, a resposta
da metodologia empregada pode ser utilizada como suporte para tomadores de
decisões em projetos de reabilitação e restauração de habitats em bacias
impactadas por empreendimentos hidrelétricos.
Palavras-chave: Ecologia da Paisagem, Bioindicadores, Sistemas Informativos Geográficos, Gerenciamento de Recursos Hídricos.
xiv
ABSTRACT
Data analyses of geodynamic aspects, anthropogenic pressures and
physical habitats help to understand aquatic assemblage patterns and to develop
strategies for water resources management. The aim of this thesis was to evaluate
environmental influences on benthic macroinvertebrates and fish assemblages at
multiple spatial scales in two watersheds in the Cerrado Biome: one located above
the hydropower reservoir of Nova Ponte (Upper Araguari river basin) and the other
located above the hydropower reservoir of Três Marias (Upper São Francisco river
basin). The methodological procedures were based on the protocols developed by
the United States Environmental Protection Agency (US-EPA) and included: (1)
spatially balanced sampling design survey, (2) stream physical habitat
assessments, (3) biological assessments, (4) ecological assessment through
aggregate analysis of environmental data at multiple scales. We showed through
our results that the geodynamic factors, anthropogenic pressures and physical
habitat structure influence both benthic macroinvertebrates and fish assemblages.
Moreover, an anthropogenic stressor gradient influences the biotic integrity of
benthic macroinvertebrate assemblages. It was also noted that the assessment of
geodynamic factors and anthropogenic pressures influence sediment dynamics.
Because it is an approach of relatively low cost, simple understanding and rapid
implementation in the field, the applied methodology can be used as a support for
decision makers in rehabilitation projects and habitat restoration in watersheds
impacted by hydroelectric projects.
Keywords: Landscape Ecology, Bioindicators, Geographical Information System, Water Resources Management .
1
INTRODUÇÃO
Ecossistemas aquáticos continentais são os ambientes mais ameaçados
do mundo (Dudgeon et al., 2006) com taxas de extinção superiores aos
ambientes terrestres (Sala et al., 2000). Sofrem diretamente o impacto de
atividades humanas com maior intensidade em relação aos ambientes
terrestres, pois toda a influência das atividades antrópicas irão afetar o fluxo de
matéria e de energia, e impactar diretamente os corpos d’água (Karr, 1998).
Estudos sobre a qualidade dos ambientes fluviais vêm, cada vez mais,
atribuindo maior importância à inter-relação de fatores ambientais como clima,
geologia, hidrologia, geomorfologia, qualidade da água e diversidade de
hábitats físicos, integrados à investigação da estrutura e composição de
assembleias biológicas (Maddock, 1999; Allan, 2004). O entendimento de que
os padrões ambientais em várias escalas de análise dentro de uma bacia
hidrográfica afetam diretamente a estrutura das comunidades biológicas
(Hynes, 1975; Vannote et al., 1980) é recorrente em estudos sobre a
integridade de ambientes fluviais, nas últimas décadas (Lammert & Allan, 1999;
Sponseller et al., 2001; Allan, 2004). Entretanto, como estas interações sofrem
influências nas escalas regionais, bacia hidrográfica, zona ripária, trecho e
microhabitat, os resultados das interações entre ambiente e a biota aquática
são diversos (Allan, 2004).
A água é um importante insumo econômico, não apenas em termos de
custo-benefício de sua exploração, mas também como um bem de valor não
mensurável, impulsionando desenvolvimento e bem-estar das pessoas (MEA,
2005). Historicamente a sociedade humana se beneficiou dos cursos d’água,
transformando-os segundo a suas necessidades, para os usos de irrigação,
geração de energia, abastecimento de água, recreação, pesca, etc. (Karr,
1999; Baron et al., 2002). Um dos principais usos prestados deste recurso é a
geração de energia em usinas hidroelétricas que necessitam de lagos artificiais
para a estocagem da água. Enquanto que cerca de 16% da matriz energética
do mundo é hidrelétrica, no Brasil este percentual é de cerca de 70% (von
2
Sperling, 2012), ressaltando a importância do estudo e conservação de bacias
hidrográficas de empreendimentos hidrelétricos.
Este estudo foi desenvolvido em wadeable streams, riachos de 1ª-3ª
ordem em duas bacias hidrográficas localizadas no bioma Cerrado: alto curso
do rio Araguari (figura 1-a) e alto curso do rio São Francisco (figura 1-b). Os
trechos estudados foram demarcados a montante de reservatórios hidrelétricos
(Nova Ponte e Três Marias, respectivamente).
Figura 1. Localização dos locais amostradas na bacia do alto rio Araguari (A) e do alto rio São Francisco (B).
A bacia do rio Araguari integra a bacia do rio Paraná e abrange uma
área de aproximadamente 21.800 Km². O rio Araguari nasce no Parque
Nacional da Serra da Canastra, no estado de Minas Gerais e após percorrer
475 km, deságua no rio Paranaíba e este, juntamente com o rio Grande,
formam o rio Paraná (CETEC, 1983). A bacia do rio Araguari localiza-se no
Triangulo Mineiro, e seu alto curso compreende a confluência entre os rios
Araguari e Quebra-Anzol. As altitudes nesta região variam entre 800 e 1300
metros, e sua sazonalidade é bem definida: estação seca entre maio e
3
setembro (15-55 mm) e chuvosa entre outubro e abril (100-300 mm) com o total
pluviométrico anual em torno de 1570 mm (Brazil, 1992).
A bacia do rio São Francisco é a maior bacia hidrográfica que drena
exclusivamente terras brasileiras, cobrindo cerca de 631.100 km2, ou 7,4 % do
território nacional. Suas cabeceiras também localizam-se no Parque Nacional
da Serra da Canastra e, após 2700 km, deságuam no oceano atlântico
(CETEC, 1983). Esta bacia é usualmente dividida em quatro seções: alto,
central, sub-central e baixo. O alto curso da bacia do rio São Francisco localiza-
se na região central do estado de Minas Gerais, entre suas cabeceiras e o
município de Pirapora, após a represa de Três Marias (CETEC, 1983). Suas
altitudes variam entre 520 e 1300 metros, com duas estações bem definidas:
estação seca entre maio e setembro (10-40 mm) e chuvosa entre outubro e
abril (100-270 mm) com o total pluviométrico anual em torno de 1250 mm
(Brazil, 1992).
Os biomas caracterizados como savanas estão distribuídos pelas zonas
tropicais ao redor do mundo (IBGE, 1991), sendo que na América do Sul o
Cerrado é o maior bioma de savana, e o segundo maior bioma brasileiro
(menor apenas que a Amazônia) e representa cerca de 23% do território
(Ratter et al., 1997). Este bioma é considerado um dos hotspots mundiais de
biodiversidade (Myers et al., 2000) e um dos mais ameaçados do mundo,
principalmente devido à substituição da vegetação natural por pastagens para
criação de gado e grandes projetos agrícolas (Diniz-Filho et al., 2008). Além
disso, no Cerrado estão localizadas as cabeceiras de três das principais bacias
hidrográficas continentais: Paraná, Tocantins e São Francisco e, sob este, se
estende grande parte do aquífero Guarani, a segunda maior reserva de água
doce subterrânea do mundo (Araujo et al., 2002).
4
Objetivos
Objetivo Geral
Avaliar a influência dos fatores ambientais em múltiplas escalas
espaciais na diversidade de assembleias aquáticas em bacias hidrográficas de
empreendimentos hidrelétricos localizadas no Cerrado.
Objetivos Específicos
• Identificar e quantificar a influência de fatores ambientais sobre a
riqueza de macroinvertebrados bentônicos e peixes em bacias
hidrográficas no Cerrado;
• Criar um índice multimétrico a partir das assembleias de
macroinvertebrados bentônicos (MMI) capaz de diagnosticar a
integridade biótica em bacias hidrográficas no Cerrado;
• Criar um índice de vulnerabilidade ambiental (IVA) para auxiliar no
gerenciamento ambiental de bacias de reservatórios hidrelétricos no
Cerrado.
Justificativa
A moderna gestão dos recursos hídricos requer uma abordagem
sistêmica que considere os aspectos físicos, sociais e econômicos da área de
interesse. A integração destes aspectos é possível utilizando a bacia
hidrográfica como unidade de análise e gerenciamento dos recursos hídricos,
pois permite a análise de causa-efeito (pressões-impactos) sobre os cursos
d’água (Magalhães Jr, 2007). Nesta perspectiva, e considerando a necessidade
de prover a sustentabilidade ecológica a partir dos recursos hídricos, devem-se
considerar as necessidades demandadas pelas assembleias biológicas, por um
lado, e pelas atividades humanas por outro. Assim é possível identificar as
5
incompatibilidades entre estes usos e propor ações na direção de encontrar
melhores soluções para a gestão racional dos recursos hídricos (Richter et al.,
2003).
O desenvolvimento e utilização de ferramentas adequadas para
caracterização, diagnóstico, monitoramento, detecção de impactos e
restauração de ambientes aquáticos permite estabelecer programas
adequados de conservação da biodiversidade (Hughes & Peck, 2008). Desta
forma, ambientes de diversos biomas, como o Cerrado, foco do presente
estudo, poderão se beneficiar de ações e políticas publicas para a sua
conservação.
Apesar dos padrões espaciais das assembleias aquáticas serem bem
estudados ao redor do mundo (p.ex. Vinson & Hawkins, 1998; Beauchard et al.,
2003; Clarke et al., 2008; Oberdorff et al., 2011), são ainda pouco estudados no
Cerrado, pois neste bioma, as pesquisa tem sido focadas em anfíbios (Diniz-
Filho et al., 2005), pássaros (Rangel et al., 2006; Blamires et al., 2008; Melo et
al., 2009) e mamíferos (Rangel et al., 2006; Melo et al., 2009), havendo ainda
uma lacuna a ser preenchida no estudo de assembleias aquáticas. Além disso,
o Cerrado é o bioma no qual atualmente se localiza a principal matriz
hidroenergética do Brasil (Brasil, 2008), e esta atividade exerce grande pressão
sobre os recursos naturais (von Sperling, 2012).
Organização da Tese, Perguntas e Hipóteses
A Tese está organizada em cinco capítulos estruturados no formato de
manuscritos científicos. Os capítulos 1 e 2, ambos já publicados, são de
divulgação científica. O capítulo 1 intitulado “Uso de parâmetros biológicos e de
habitats físicos para a avaliação ambiental de bacias no do sudeste do Brasil”
foi publicado na revista Ação Ambiental e o capítulo 2 “Desenho amostral
espacialmente balanceado na avaliação ambiental de uma bacia hidrográfica
no Cerrado Mineiro” foi apresentado e publicado nos anais do VI Simpósio
Regional de Geoprocessamento e Sensoriamento Remoto.
6
O capítulo 3 intitulado “The Relative Influence of Catchment and Site
Variables on Fish and Macroinvertebrate Richness in Cerrado Biome Streams”
está em revisão na revista Landscape Ecology. Este capítulo foi elaborado para
responder às seguintes perguntas:
• As características da paisagem natural, pressões antrópicas e
habitats físicos influenciam a riqueza de macroinvertebrados
bentônicos e peixes?
• Que escala espacial é capaz de melhor explicar a riqueza de
macroinvertebrados bentônicos e peixes?
A resposta para estas perguntas foram suportadas através da
formulação de duas hipóteses:
• A variabilidade da paisagem natural, pressões antrópicas e
habitats físicos é capaz de influenciar a riqueza de
macroinvertebrados bentônicos e peixes;
• A variabilidade da paisagem natural contribui para explicar a
maior riqueza de macroinvertebrados bentônicos e peixes;
O capítulo 4 cujo título é “Development of a Benthic Macroinvertebrate
Multimetric Index for Cerrado Headwater Streams” será submetido à revista
Ecological Indicators e se propõe a responder a pergunta:
• Um gradiente de pressões antrópicas determinará um gradiente
na integridade biótica?
Para esta pergunta foram formuladas duas hipóteses:
• Um gradiente de pressão antrópica influencia a riqueza,
composição, tolerância e comportamento das assembleias de
macroinvertebrados bentônicos e esses atributos podem ser
integrados em um índice que reflita o estado geral de uma bacia
hidrográfica;
7
• Pequenas bacias hidrográficas são mais susceptíveis a eventos
estocásticos, o que interfere na relação entre um gradiente de
pressões antrópicas e integridade biótica.
Por fim, o capítulo 5 com o título em português “Desenvolvimento e
validação de Índice de Vulnerabilidade Ambiental – IVA – para bacias de
reservatórios no Cerrado” será futuramente submetido à revista Ambio e
pretende responder a pergunta:
• Através da análise conjunta entre aspectos geodinâmicos e
pressões antrópicas, é possível perceber o impacto na dinâmica
de sedimento nos cursos d’agua e mapear as áreas de maior
risco em relação ao assoreamento de reservatórios?
Esta pergunta foi suportada pela seguinte hipótese:
• Os aspectos geodinâmicos proporcionam predisposição aos
processos erosivos, e estes podem ser potencializados ou
atenuados pela dinâmica de uso e ocupação do solo em uma
bacia hidrográfica.
Bases Conceituais
Ecologia da Paisagem e Escalas Espaciais
A Ecologia da Paisagem essencialmente combina a abordagem espacial
da geografia com a abordagem funcional da ecologia (Forman & Godron,
1986). Assim, a Ecologia da Paisagem enfatiza as interações entre padrões
espaciais e processos ecológicos que são influenciados pela heterogeneidade
espacial em múltiplas escalas (Turner et al., 2001). O termo Ecologia da
Paisagem nasceu em 1939 proposto pelo biogeógrafo Carl Troll, decorrente da
forte influência dos estudos geográficos e fitográficos na Europa no século 20,
e impulsionado pelas possibilidades oferecidas pelas fotografias aéreas.
Porém, apenas a partir da década de 1980 é que há o fortalecimento dos
estudos sobre a Ecologia da Paisagem, devido à necessidade de estudos
8
ambientais em ampla escala, no desenvolvimento de conceitos ecológicos
focados nas escalas espaciais e temporais e ao crescente desenvolvimento
das geotecnologias (Turner et al., 2001).
Atualmente, vários estudos utilizam a abordagem da Ecologia da
Paisagem para avaliar padrões espaciais da paisagem e disponibilidade de
recursos às assembleias biológicas (O’Neill et al., 1988), padrões espaciais em
múltiplas escalas hierárquicas e diversidade biológica (Cushman & McGarigal,
2002; Marzin et al., 2012b), contexto espacial na distribuição da biodiversidade
(Melo et al., 2009; Ashcroft et al., 2012), fragmentação e padrões de vegetação
e diversidade biológica (Metzger, 2000; McGarigal & Cushman, 2002; Zimbres
et al., 2012) e no planejamento ambiental (Herrmann et al., 2011). Em outras
palavras, a Ecologia da Paisagem oferece conceitos, teorias e métodos que
revelam a importância dos padrões espaciais na dinâmica e interações
biológicas e dos ecossistemas (Turner et al., 2001).
Os ecossistemas aquáticos continentais são os ambientes mais
ameaçados do planeta (Dudgeon et al., 2006), com taxas de extinção de
espécies superiores aos ambientes terrestres (Sala et al., 2000). Sofrem
diretamente com o impacto de atividades antrópicas com maior intensidade aos
ambientes terrestres, pois toda influência das atividades antrópicas afeta os
fluxos de matéria e de energia, impactando diretamente os corpos d’água (Karr,
1998). Neste sentido, as interações entre os ecossistemas terrestres e
aquáticos são dos campos mais estudados na Ecologia da Paisagem (Turner et
al., 2001).
Desde a década de 1960 os geomorfólogos vêm trabalhando com a
qualidade dos ambientes fluviais em termos estritamente físicos e hidrológicos
(Strahler, 1957; Leopold et al., 1964; Schumm, 1977). Porém, nas últimas duas
décadas, estudos sobre a qualidade dos ambientes fluviais vêm atribuindo
maior importância à inter-relação de fatores ambientais como clima, geologia,
hidrologia, geomorfologia, uso do solo, qualidade da água e diversidade de
habitats físicos, integrados à investigação da estrutura e composição de
assembleias biológicas residentes (Maddock, 1999; Allan, 2004). Mais além, é
necessário o entendimento de como padrões espaciais e hierárquicos destes
9
elementos em várias escalas de análises dentro de uma bacia hidrográfica
afetam diretamente a estrutura das comunidades biológicas (Hynes, 1975;
Vannote et al., 1980; Tonn, 1990). Contudo, como estas interações sofrem
influências em múltiplas escalas espaciais (Frissell et al., 1986), como por
exemplo, bioma, ecorregião, bacia hidrográfica, zona ripária, trecho e micro-
habitat, deve-se considerar que os efeitos de covariância podem dificultar o
entendimento das interações entre estas escalas e as assembleias aquáticas
(Allan, 2004).
Partindo da escala regional, deve-se entender como os fatores
geodinâmicos (clima, geologia e relevo) influenciam os processos geomórficos,
pois estes atuarão em pequenas escalas na estruturação dos habitats físicos
para as assembleias aquáticas residentes (Frissell et al., 1986; Tonn, 1990;
Allan, 2004). Adicionalmente, estes fatores geodinâmicos influenciam o uso e
ocupação do solo e os múltiplos usos da água (Whittier et al., 2006; Steel et al.,
2010). Além dos fatores geodinâmicos, o uso do solo em uma bacia
hidrográfica relaciona-se com a estrutura das zonas ripárias e influencia a
estruturação do substrato e, nesse caso, afeta diretamente a disponibilidade de
habitats físicos para as assembleias aquáticas (Richards et al., 1996; Wang et
al., 1997; Allan, 2004). Portanto, a organização hierárquica de vários fatores
ambientais e escalas espaciais influenciam as características das assembleias
aquáticas (Teoria da Hierarquia; O’Neill et al., 1989; Figura 2).
10
Figura 2. Organização hierárquica e interações interescalares dos elementos da paisagem. A seta indica a influência de cada fator ambiental sobre o nível hierárquico inferior.
Paisagem, Pressões Antrópicas e Habitats Físicos
As abordagens em escala regional e de bacia podem ajudar a
desenvolver alternativas mais variadas e sustentáveis para a gestão ambiental,
principalmente em relação à degradação devido às atividades antrópicas
(Omernik et al., 2011). Dessa maneira, os estudos sobre as inter-relações entre
paisagem e integridade biótica consideram fatores regionais como geologia,
solo, clima e vegetação (Johnson et al., 2003; Kaufmann & Hughes, 2006).
Para avaliar a integridade biótica de ecossistemas aquáticos, alguns
estudos relacionam o tipo de uso ou cobertura natural às características das
assembleias, como por exemplo riqueza taxonômica (Wang et al., 2001),
riqueza de grupos Ephemeroptera-Plecoptera-Trichoptera (Lammert & Allan,
11
1999; Herringshaw et al., 2011; Ligeiro et al., 2013) ou diversidade de Shannon
(Wang et al., 2001; Herringshaw et al., 2011). Outros estudos propõem
relacionar o distúrbio antrópico a índices multimétricos construídos a partir de
indicadores biológicos, pois estes integram as respostas de vários
componentes das assembleias residentes (p.ex. riqueza, composição, grupos
tróficos, dominância, etc.) em uma resposta simples, porém acurada (Karr,
1981, 1998; Hughes et al., 1998). Entretanto, os resultados encontrados são
controversos pois, enquanto alguns estudos apontam correlação positiva de
áreas com florestas nativas (Sponseller et al., 2001; Shandas & Alberti, 2009) e
de pastagem (Pinto et al., 2006) sobre a integridade biótica, outros destacam
correlação negativa entre as áreas agrícolas (Wang et al., 1997; Hrodey et al.,
2009) e urbanas (Morley & Karr, 2002).
Os habitats físicos, mesmo sendo estruturados a partir dos aspectos
geodinâmicos e pressões antrópicas, são considerados como os principais
fatores que influenciam a estrutura e composição de assembleias aquáticas
(Hynes, 1975; Vannote et al., 1980; Frissell et al., 1986; Allan, 2004). Em um
sentido mais amplo, os habitats físicos são todo tipo de atributo que influencia
ou provê a sustentabilidade aos organismos dentro de um corpo d’água
(Kaufmann et al., 1999). Estes autores também consideram um termo
operacional utilizado por ecólogos de riachos e refere-se aos atributos
estruturais, geralmente excluindo-se os parâmetros físicos e químicos da
coluna d’água. Assim, os habitats físicos são determinados pelas interações
das características estruturais do canal fluvial e do regime hidrológico,
principalmente sobre as características do substrato ou da cobertura ripária
(Maddock, 1999; Clifford et al., 2006). Entretanto, macrófitas aquáticas, algas
filamentosas, troncos e raízes também são avaliados (Kaufmann et al., 1999).
O estudo dos habitats físicos tem vários propósitos: monitorar a
integridade biogeofísica de riachos, em programas de restauração de cursos
d’água e estudos de vazão ecológica (Thomson et al., 2001). Também podem
ser utilizados em levantamentos geomorfológicos, principalmente os
relacionados a estudos sobre a dinâmica de sedimentos (Kaufmann et al.,
2008, 2009).
12
Devido aos habitats físicos estruturarem-se a partir de fatores ambientais
através de múltiplas escalas, é difícil entender a importância de vários níveis
sobre as assembleias aquáticas (Frissell et al., 1986; Allan, 2004). Todavia,
novas possibilidades analíticas foram criadas através da crescente
disponibilidade de mapas digitais, variáveis de paisagem (p.ex. mapas
geológicos e climáticos) e o aumento do processamento dos programas
estatísticos. Desta maneira, várias combinações destas variáveis vêm sendo
utilizadas para explicar padrões biológicos, como riqueza, abundancia e
diversidade a partir de múltiplas escalas espaciais, biomas e ecorregiões
(Wang et al. 2006; Sály et al. 2011; Marzin et al. 2012b).
Diversidade de Assembleias Biológicas e Biomonitoramento
A riqueza é a medida mais comum de diversidade e identificar os
padrões de riqueza e pressões em várias escalas espaciais é essencial para
reduzir a perda de biodiversidade, pois pode-se utilizá-la como indicador de
resistência e resiliência aos distúrbios, simplificação de hábitats e associá-la à
integridade biótica (Hughes & Noss, 1992; Vinson & Hawkins, 1998). Apesar de
fácil mensuração e por trazer uma resposta simples e de fácil compreensão, a
riqueza é uma mensuração susceptível tanto ao método quanto ao esforço de
amostragem, além de possuir um baixo controle sobres aspectos sazonais e
temporais (Melo, 2008). Assim, há outras alternativas para a mensuração da
diversidade (Magurran, 2004) como a padronização da riqueza pela quantidade
de indivíduos (p.ex. Índice de Margalef) ou índices de diversidade que
consideram a abundância relativa de cada espécie na amostra (p.ex. Índice de
Shannon ou Simpson). Além destes, em estudos de conservação, pode-se
incorporar índices baseados em atributos tróficos ou funcionais (Ricotta, 2005).
As várias mensurações de diversidade podem ser utilizadas para aferir a
integridade biótica através de índices multimétricos, principalmente com o
objetivo de avaliar pressões antrópicas sobre a biota aquática (Karr, 1999,
1981). Estas avaliações geralmente são aferidas através de programas de
biomonitoramento, que levam em conta aspectos espaciais e temporais com o
objetivo de utilizar as respostas biológicas para avaliar as mudanças no
13
ambiente (Rosenberg & Resh, 1993). A utilização do biomonitoramento é mais
eficiente às medidas instantâneas de parâmetros físicos e químicos na coluna
d’água. O monitoramento tradicional através destes parâmetros tem sido
substituído por avaliações que englobam as características biológicas do
sistema (Thompson et al., 2008). Atualmente indicadores biológicos são
utilizados no monitoramento ambiental em escala continental nos Estados
Unidos (Whittier et al., 2007) e na União Europeia (Hering et al., 2006),
ilustrando o seu potencial para programas de monitoramento em um país de
dimensões continentais como o Brasil. Para tal, deve-se ainda aprimorar o
marco legal, pois enquanto na Europa e EUA o biomonitoramento é obrigatório
(Ruaro & Gubiani, 2013), no Brasil é apenas opcional na avaliação da
qualidade dos corpos d’água (Brasil, 2005).
Várias assembleias biológicas podem ser utilizadas para o
biomonitoramento, sendo que peixes e macroinvertebrados bentônicos são as
mais utilizadas para ambientes aquáticos (Resh, 2008). A vantagem em utilizar
vários grupos são as suas características intrínsecas, o que pode resultar em
respostas mais completas. Por exemplo, enquanto os macroinvertebrados
bentônicos apresentam vantagem em serem amplamente distribuídos pelo
mundo (permitindo comparações), possuírem mobilidade restrita (refletem com
fidelidade as condições locais) e possuírem ampla diversidade taxonômica, seu
uso apresenta dificuldades principalmente em relação à identificação, que é
dispendiosa e raramente realizada em resolução taxonômica de espécies
(Resh, 2008). No geral, as assembleias de peixes possuem a vantagem de
serem facilmente identificáveis ao nível de espécie, amplamente conhecidas e,
devido ao ciclo de vida relativamente longo, são excelentes biomarcadores. Por
outro lado, há a desvantagem de serem organismos bastante móveis e, neste
caso, tenderem a migrar para áreas menos impactadas (Resh, 2008). Desta
maneira, as diferenças de sensibilidade, mobilidade e fisiologias entre
assembleias de peixes e de macroinvertebrados bentônicos devem originar
diferentes correlações com variáveis ambientais, especialmente às pressões
antropogênicas e habitats físicos (Marzin et al., 2012a).
14
Rede de Amostragem Espacialmente Balanceada no Diagnóstico Ambiental de Bacias Hidrográficas
Avaliações ambientais em bacias hidrográficas devem considerar
amostragens a fim de avaliar padrões de distribuição de espécies e relações
com parâmetros físicos e químicos, considerando limitações como tempo de
amostragem e processamento, recursos humanos e financeiros. Os objetos
destes estudos são tipicamente identificados por sua localização geográfica, ao
contrário de pesquisas clássicas de amostragem nas quais a variável “espaço”
não é contemplada (Stevens & Olsen, 2004; Theobald et al., 2007). Neste
contexto, a amostragem espacialmente balanceada, construída através de
probabilidades, é capaz de selecionar amostras que de fato reflitam o padrão
espacial da área de estudo (Theobald et al., 2007).
Durante muitos anos os levantamentos ambientais utilizaram amostras
tendenciosas, sem critério espacial, procurando amostrar ambientes pré-
definidos, ou de melhor acesso, excluindo outras importantes áreas (Larsen et
al., 2008). Em regiões tropicais, o problema do viés espacial na rede de
amostragem é ainda mais grave do que em regiões temperadas, pois a
biodiversidade tropical, apesar de ser maior, ainda é menos conhecida
(Dudgeon et al., 2006). Atualmente, a abordagem de amostragem espacial é
utilizada tanto em escala nacional quanto regional nos EUA (Olsen & Peck,
2008), porém, no Brasil é uma abordagem ainda recente (ver Macedo et al.,
2012; Ligeiro et al., 2013), predominando redes de amostragem tendenciosas
ou com áreas mais densamente amostradas que outras (p.ex. Bozzetti &
Schulz, 2004; Pinto et al., 2006, 2009; Moreno et al., 2009).
Materiais e Métodos
Desenho Amostral
Os procedimentos metodológicos utilizados para a definição da rede
amostral foram baseados nos critérios estabelecidos pelo US-EMAP Wadeable
Stream (Olsen & Peck, 2008). Estes critérios baseiam-se em criar uma rede
15
amostral mestra (Master Sample) e, sobre esta, selecionar através de um
algoritmo de seleção espacialmente balanceado um ranking que hierarquiza
toda a rede de drenagem na bacia hidrográfica a montante de cada
reservatório estudado. O calculo deste ranking é descrito em Stevens & Olsen
(2004).
O foco deste estudo foram riachos cuja profundidade permita a
movimentação de um homem de estatura mediana, ou “wadable streams” –
riachos vagueáveis (Kaufmann et al., 1999). Desta forma, antes de proceder ao
sorteio espacialmente balanceado dos pontos de amostragem foi necessário
atribuir o sistema de hierarquização de canais proposto por Strahler (1953). ao
banco de dados da rede de drenagem na escala 1:100.000, pois admite-se que
nesta escala, tributários de baixa ordem (1ª, 2ª e 3ª) são “wadable streams”
(Kaufmann et al., 1999). Esta proposta de hierarquização dos canais fluviais
consiste em classificará-los utilizando o modelo de árvore hierárquica: quando
dois tributários de ordem igual encontram-se, formam um segmento de ordem
superior; quando dois tributários de ordem distinta se encontram, forma-se um
tributário de ordem igual ao de maior valor (Figura 3). Para determinar a ordem
da rede de drenagem, utilizou-se o software Hydroflow (Ramos & Silveira,
2008).
Figura 3. Diagrama que exemplifica a hierarquia dos canais fluviais segundo Strahler (1953). Fonte: http://www.usace.army.mil.
O Hydroflow necessita que os dados de entrada estejam com a
geometria corretamente construída (topologia), isto é, estejam devidamente
16
conectados: se um rio é afluente de outro, o afluente deve ter sua extremidade
conectada a jusante (Figura 4); rios muito largos ou lagos, que geralmente são
representados por linhas em cada margem, devem possuir apenas um vetor
central (Figura 5). Para realizar a consistência da topologia utilizou-se o ArcGis
Desktop. Após a correção topológica, a rede de drenagem foi hierarquizada
através do Hydroflow (Figura 6).
(A) (B)
Figura 4. Correção topológica da rede de drenagem no caso de segmentos não conectados. (A) O mesmo segmento é representado por linhas de cores distintas. (B) O círculo vermelho mostra o local onde a linha azul deve interceptar a linha amarela para seccioná-la em dois segmentos distintos. Fonte: Gleyzer et al. (2004).
(A) (B) (C)
Figura 5. Correção topológica da rede de drenagem no caso de margens de rios largos ou lagos. (A) Representação de lagos e rios largos geralmente em mapas impressos. (B) Uma rede topologicamente incorreta, onde ambas as margens de um rio ou lago são representadas. (C). Uma rede topologicamente correta, onde apenas o eixo da drenagem é representado. Fonte: Gleyzer et al. (2004).
Nó da rede
17
Figura 6. Mapeamento da ordem dos canais fluvias para a bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari.
A rede de drenagem topologicamente consistente foi analisada no
software R (R Development Core Team, 2010) através do pacote SP Survey
(Kincaid, 2009). A Figura 7 mostra a programação elaborada.
18
Figura 7. Programação elaborada para o sorteio espacialmente balanceado da rede de amostragem para a bacia do reservatório de Três Marias, trecho da bacia do alto rio São Francisco.
A primeira rede de amostragem gerada foi para a bacia do Alto rio
Araguari, à montante do reservatório de Nova Ponte. Através da metodologia
utilizada, a rede de drenagem originou mais de 17.000 pontos de amostragem
(aproximadamente um ponto por km de rio) denominados como Master Sample
(Figura 8). Este desenho amostral é muito extenso, o que não é logisticamente
interessante e, neste caso, foi necessária uma redução da área de estudo para
a execução da pesquisa.
19
Figura 8. Rede de amostragem Master Sample (~17.000 pontos) para a bacia de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari.
Como o alvo desta pesquisa foram os riachos “wadeable” (Kaufmann et
al., 1999), primeiramente excluíram-se todos os afluentes com o valor igual ou
superior à 4ª ordem , na escala utilizada (1:100.000). O segundo procedimento
foi a exclusão de todos os pontos distantes a mais de 35 km da borda do
reservatório, devido à capacidade de dispersão da ictiofauna (Hitt &
Angermeier, 2008). Por último, duas redes de amostragem distintas foram
criadas, nas quais 14 pontos foram selecionados em rios de 1ª ordem e 13
pontos em rios de 2ª e 3ª ordem. A primeira rede amostral, denominada
Sample Sites, é constituída dos pontos válidos melhor ranqueados através da
metodologia descrita por Stevens & Olsen (2004), e neste caso é a rede
primária. Entretanto, alguns dos pontos propostos podem não ser acessíveis e,
neste caso, foram descartados. Consequentemente, um novo ponto foi
determinado a partir da segunda rede amostral, denominada de Overdraw
Sites, respeitando a categoria do ponto a ser substituído (1ª, 2ª ou 3ª ordem de
Strahler), e depois o ranking definido pela metodologia utilizada (Figura 9).
20
Figura 9. Rede amostral Sample Sites e Overdraw Sites definidas para a bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari.
Reconhecimento e definição dos pontos de coleta
Após a definição da rede de amostragem, foram definidas as rotas de
acesso para estes pontos, para que todos fossem previamente reconhecidos
antes da coleta. Através do Google Earth, as rotas foram traçadas (Figura 10) e
transferidas para um receptor GPS acoplado a um notebook, para facilitar a
navegação da equipe de reconhecimento em campo.
21
Figura 10. Rota traçada no Google Earth para chegar ao ponto TMMS-0056, bacia do reservatório de Três Marias, trecho da bacia do alto rio São Francisco.
Após o reconhecimento, constatou-se que praticamente todos os cursos
d’água de primeira ordem possuíam fluxo d’água intermitente, devido às
condições hidrológicas na região, pois as amostragens foram realizadas na
época de seca, em setembro. Além disso, alguns pontos não tinham acesso
devido à falta de estradas. Assim, seguindo a hierarquia elencada na Master
Sample, novos pontos foram visitados. Como um dos objetivos foi avaliar a
integridade biótica, era necessário garantir amostragens em locais
minimamente e severamente alterados (Whittier et al., 2007) e neste caso,
alguns pontos de amostragem foram escolhidos em locais preservados (p.ex.
reserva de Galheiros) e impactados (p.ex. áreas urbanas). A rede final
amostrada nesta pesquisa foi apresentada na Figura 1.
Definição do trecho de amostragem
Cada trecho amostrado correspondeu a 40 vezes sua largura molhada,
respeitando o mínimo de 150 metros (Peck et al., 2006). O trecho foi dividido
em onze seções transversais (A-K) e, entre cada seção, foram realizadas 10
medições equidistantes no perfil do talvegue (Figura 11). Nas seções
22
transversais, foram avaliadas as características dos habitats físicos e coletadas
amostras de sedimento para identificação de macroinvertebrados bentônicos e,
entre os transectos, mais características de habitats físicos e coleta de peixes.
Nas seções a montante (K), foram coletadas amostras de água para análise de
qualidade.
Figura 11. Esquema dos transectos amostrados em cada trecho de curso d’água estudado. Adaptado de Peck et al. (2006).
Avaliação de Habitats Físicos
A avaliação dos habitats físicos foi realizada através da metodologia
proposta por Peck et al. (2006). Os principais parâmetros avaliados foram:
dimensões do canal, gradiente longitudinal e sinuosidade, tipo de substrato,
diversidade de nichos, vegetação ripária, interações entre o entorno e a
estrutura do canal e alterações antropogênicas.
Dimensões do Canal
As dimensões do canal foram mensuradas em cada transecto principal.
Foram mensuradas: profundidade (também mensurada no transecto
intermediário) largura molhada (Figura 12), altura e largura do canal no período
23
das cheias (Figura 13), ângulos das margens (Figura 14) e a incisão do canal
(Figura 15).
Figura 12. Mensuração da largura molhada, treinamento em riacho na bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari, setembro de 2009.
Figura 13. Largura e altura do leito sazonal, treinamento em riacho na bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari, setembro de 2009.
24
Figura 14. Medição do ângulo das margens, treinamento em riacho na bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari, setembro de 2009.
Figura 15. Medição da incisão do canal, treinamento em riacho na bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari, setembro de 2009.
25
Gradiente Longitudinal e Sinuosidade
O gradiente longitudinal foi mensurado como o desnível entre cada
transecto (A-K) em um dado riacho, e foi mensurado com o auxílio de um
clinômetro e uma baliza (Figura 16). A sinuosidade do canal é o ângulo do
canal em relação ao norte, e é mensurado com o auxílio de uma bússola
(Figura 17).
Figura 16. Esquema da medição da declividade do trecho. Adaptado de Peck et al. (2006).
Figura 17. Aferição da sinuosidade através da bússola. Foto: P.R. Kaufmann.
26
Substrato
O tipo de substrato foi avaliado pelo tamanho das partículas encontrado
em cada trecho, seguindo a metodologia de Peck et al. (2006). As
mensurações foram executadas em cinco pontos (0%, 25%, 50%, 75% e 100%
da largura molhada) em cada transecto principal e intermediário (Figura 18). As
classes mensuradas foram: rocha (> 4000 mm), matacão (> 250 a 4000 mm),
bloco (> 64 a 250 mm), cascalho grosso (> 16 a 64 mm), cascalho fino (> 2 a
16 mm), areia (> 0.06 a 2 mm) e finos (< 0.06 mm) (Figura 19).
Figura 18. Esquema da medição do substrato no transecto. Adaptado de Peck et al. (2006).
27
Figura 19. Esquema ilustrativo do tamanho do substrato. Foto: P.R. Kaufmann.
Abrigos para assembleias aquáticas
A aferição dos abrigos para assembleias aquáticas foi uma aferição
visual, que buscou quantificar a presença de elementos que proporcionam
principalmente proteção e fogeamento aos organismos, como por exemplo
troncos, galhos e folhas, raízes vivas, algas, macrófitas, pedras soltas, galhos e
folhas vivas próximas à lâmina d’água e barrancos solapados (Figura 20).
Estes elementos foram visualizados ao redor de cinco metros de cada
transecto principal, tanto a montante quanto a jusante.
28
Figura 20. Exemplo de abrigos amostrados na bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari.
Densidade do dossel
A cobertura do dossel sobre o canal é avaliada através de um
densiômetro. Este aparelho consiste em um espelho côncavo no qual é
mensurado o reflexo da vegetação ripária em seis posições dentro do canal:
margens esquerda e direita, centro do canal a montante, a jusante, na
esquerda e na direita (Figura 21).
Figura 21. Aferição da cobertura ripária através do densiometro, treinamento em riacho na bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari, setembro de 2009.
29
Condições da vegetação ripária e alterações antropogênicas
Foi realizada a avaliação visual das condições da vegetação ripária e
alterações antrópicas considerando uma área de 10 x 10 metros a partir de
cada margem (Figura 22). Esta avaliação visual teve como objetivo quantificar
o porte da vegetação ripária (> 5 metros, entre 0,5 e 0,5 m e < 0,5 metros) o
tipo da vegetação de entorno (arbóreo, arbustivo ou herbáceo; Figura 23). Além
disto, foram avaliadas as alterações humanas no canal fluvial: canais artificiais,
diques, construções, estradas, canos, lixo, pastagem, agricultura e mineração
(Figura 24).
Figura 22. Esquema da área amostrada na zona ripária. Adaptado de Peck et al. (2006).
30
Figura 23. Avaliação visual da qualidade da vegetação na zona ripária, coleta em riacho na bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari, setembro de 2009.
Figura 24. Avaliação visual dos impactos antrópicos na zona ripária, coleta em riacho na bacia do reservatório de Três Marias, trecho da bacia do alto rio São Francisco, setembro de 2010.
31
Tipos de fluxos
No perfil do talvegue, entre cada transecto, foram identificados os tipos
de fluxo de água: piscina, fluxo lento, corredeiras, rápidos e cascatas segundo
Peck et al. (2006; Figura 25).
Figura 25. Tipos de fluxo, coleta em riacho na bacia do reservatório de Três Marias, trecho da bacia do alto rio São Francisco, setembro de 2009.
Mensuração de parâmetros físicos e químicos na colu na d’água
Nas seções a montante (K), as variáveis abióticas temperatura,
condutividade elétrica, alcalinidade, salinidade, potencial hidrogeniônico,
turbidez e sólidos totais dissolvidos foram determinadas in situ, utilizando uma
sonda multiparâmetro (YSI - 10 - Yellow Springs, Ohio) (Figura 26). No
laboratório foram determinadas as concentrações de oxigênio dissolvido, de
fósforo total e de nitrogênio total, segundo APHA (1998).
32
Figura 26. Demonstração da aferição em campo com a sonda multiparâmetro, bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari, setembro de 2009.
Coleta de Macroinvertebrados Bentônicos
Em cada trecho de rio as amostragens de macroinvertebrados
bentônicos foram realizadas utilizando-se um coletor do tipo “kicking net” (30
cm de abertura, 500 µm de tamanho da malha) (Figura 27). Foram realizadas
amostragens em um padrão de zig-zag em cada um dos onze transectos, e
foram coletados sedimentos em uma área de 0,09m2, totalizando 1m2 por
trecho (Paulsen et al., 2008; Peck et al., 2006; Stoddard et al., 2008). As
amostras foram fixadas em campo com solução de formol 10% e levadas para
o Laboratório de Ecologia de Bentos na UFMG.
33
Figura 27. Coleta de sedimentos para a avaliação dos macroinvertebrados bentônicos, setembro de 2009, bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari.
Em laboratório as amostras foram novamente lavadas, com o intuito de
retirar o excesso de material particulado grosso. Posteriormente os organismos
foram triados em bandeja e identificados em microscópio estereoscópico sob o
aumento de 32X. A identificação foi realizada ao nível de família, exceto para
Annelida, Mollusca e Aracnida, com o auxílio de chaves de identificação
(Pérez, 1988; Merritt & Cummins, 1996; Fernández & Domínguez, 2001;
Mugnai et al., 2010).
Coleta de Peixes
As coletas de peixes foram realizadas com peneira confeccionada com
tela mosquiteira (malha de 1 mm). Cada riacho foi amostrado por duas horas
(12 minutos entre cada um dos 10 transectos), tempo adequado para riachos
rasos e estreitos. A eficiência deste método de amostragem se mostrou
superior a outros estudos conduzidos no Brasil (Junqueira, 2011). Os peixes
foram etiquetados e fixados em solução de formol 10%, separados por locais
de coleta e levados para o Laboratório de Ictiologia na UFLA (Figura 28).
34
Figura 28. Amostragem dos peixes em campo, na bacia do reservatório de Três Marias, trecho da bacia do alto rio São Francisco, setembro de 2010.
Em laboratório, os peixes foram identificados taxonomicamente em nível
de espécies. Para tal foram utilizadas chaves de identificação da ictiofauna nas
bacias dos rios Paraná e São Francisco (Britski et al., 1988; Graça & Pavanelli,
2007).
Levantamento de Aspectos Geodinâmicos
Os dados de pluviosidade foram calculados através da série histórica
disponibilizada pela Agência Nacional de Águas (ANA, 2011). Foram utilizados
dados referentes a 31 estações pluviométricas (14 estações na bacia do Alto
Rio Araguari e 17 estações no Alto Rio São Francisco), que tiveram a
pluviosidade total anual da série histórica (30 anos ou mais) calculada,
georreferenciada e os valores foram interpolados através de krigagem ordinária
no software ArcGis Desktop (Johnston et al., 2001). Os valores de precipitação
anual média espacializados foram transferidos para cada ponto de coleta
(Figura 29).
35
Figura 29. Espacialização da precipitação anual média na bacia na bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari.
As bacias de drenagem foram extraídas do modelo de terreno
proveniente do Shuttle Radar Topographic Mission - SRTM (USGS, 2005).
Escolheu-se o produto SRTM por possibilitar a identificação de pontos
altimétricos entre as cotas de 50m, fato não verificado nos dados disponíveis
nas cartas topográficas elaboradas na escala 1:100.000 do IBGE, o que
possibilitou a definição mais precisa das bacias de drenagem. As variáveis
morfométricas foram calculadas para cada uma das 80 sub-bacias estudadas.
A densidade de drenagem (m/m2) foi calculada dividindo-se o comprimento
total dos riachos de cada sub-bacia pela sua área. A altitude (média e desvio-
padrão) foi extraída diretamente do SRTM (Figura 30), enquanto para a
declividade (média e desvio-padrão) foi necessário calculo prévio desta
variável, e posteriormente procedeu-se a extração direta dos dados para cada
sub-bacia (Figura 31). As unidades geológicas foram diretamente extraídas da
Carta Geológica do Brasil ao Milionésimo (Brazil, 2004).
36
Figura 30. Altimetria na bacia do reservatório de Três Marias, trecho da bacia do alto rio São Francisco.
Figura 31. Declividade na bacia do reservatório de Três Marias, trecho da bacia do alto rio São Francisco.
37
Levantamento de Pressões Antrópicas
Mapeamento do uso e ocupação do solo
O mapeamento do uso e cobertura foi elaborado apenas para as sub-
bacias de drenagem a montante dos 80 trechos amostrados. Desta forma, é
possível executar um mapeamento bem acurado, utilizando interpretação
manual das imagens em uma área total relativamente restrita.
Para classificar o uso e ocupação do solo utilizou-se a interpretação
manual de imagens de alta resolução, em conjunto com imagens
multiespectrais do sensor TM presente do satélite Landsat (Figura 32). Este
procedimento foi o mais adequado, pois por um lado as imagens de alta
resolução trazem com bastante clareza a forma e a textura dos elementos, e
por outro, as imagens Landsat apresentam resposta espectrais distintas para
os alvos, possibilitando uma alta acuidade para o mapeamento.
Figura 32. Metodologia esquemática utilizada no ponto NPMS-00128, bacia do reservatório de Nova Ponte, trecho da bacia do alto rio Araguari.
38
Fisionomias Mapeadas
Neste estudo foram mapeadas quatro fisionomias de cobertura vegetal
(IBGE, 1991): Savana Florestada, Savana Gramíneo-Lenhosa, Savana Parque
e Áreas Úmidas; e quatro usos antrópicos: áreas agrícolas, pastagens,
reflorestamento e áreas urbanas.
Savana Florestada
Fisionomia Florestal com dossel superior de 4 m (no caso de floresta de
altitude sobre solos rasos ou litólicos) a 25 m de altura (em solos mais
profundos), com arvores emergentes chegando a 40 m e sub-bosque denso.
Deciduidade intermediária (20-70%) da massa foliar do dossel na época
fria/seca (Scolforo & Carvalho, 2006).
O conceito ecológico deste tipo de vegetação está condicionado pela
dupla estacionalidade climática: uma tropical, com época de intensas chuvas
de verão seguidas por estiagens acentuadas; e outra subtropical, sem período
seco, mas com seca fisiológica provocada pelo intenso frio de inverno, com
temperaturas médias inferiores a 15°C (IBGE, 1991).
Savana Gramíneo-Lenhosa
Caracteriza-se pela presença de árvores baixas, inclinadas, tortuosas,
com ramificações irregulares e retorcidas. Os arbustos e subarbustos
encontram-se espalhados, com algumas espécies apresentando órgãos
subterrâneos perenes (xilopódios), que permitem a rebrota após queima ou
corte. Na época chuvosa as camadas subarbustiva e herbácea tornam-se
exuberantes, devido ao seu rápido crescimento (Ribeiro & Walter, 2008). Os
vários estratos de cerrado foram agrupados, desde fisionomias herbáceas,
arbustivas e arbóreas.
Os troncos das plantas lenhosas, em geral, possuem cascas com cortiça
espessa, fendida ou sulcada, e as gemas apicais (responsáveis pelo
39
crescimento dos vegetais) de muitas espécies são protegidas por densa
quantidade de pelos. As folhas em geral são rígidas e com consistência de
couro. Esses caracteres indicam adaptação às condições de seca
(xeromorfismo). Todavia é bem relatado na literatura que as árvores não
sofrem restrição de água durante a estação seca, pelo menos aquelas
espécies que possuem raízes profundas (Ribeiro & Walter, 2008).
Savana Parque
Subgrupo de formação natural que se apresentam uma ampla variação
fisionômica, compreendendo desde elevados (campos propriamente ditos) até
maciços arbustivos e florestas de baixa estatura. As espécies apresentam
adaptações morfológicas e fisiológicas a períodos de baixa temperaturas,
déficit hídrico e excesso hídrico (Scolforo & Carvalho, 2006). Nesta categoria
foram agrupadas tanto as formações rupestres, associadas ao substrato
quartizítico, quanto as vegetações de altitude associadas aos terrenos
granítico-gnáissicos.
Áreas úmidas
Estão incluídas nessa fisionomia as veredas, campos úmidos e brejos.
Por estarem associadas às nascentes ou aos cursos d’água, as áreas úmidas
geralmente são incluídas nas Áreas de Preservação Permanentes, definidas na
legislação ambiental (Brasil, 2012).
As veredas apresentam fitofisionomias campestres, com estrato
herbáceo-graminoso dominante, tendo como único elemento arbóreo de
destaque o buriti. Há situações onde o buriti não está presente, sendo, então,
denominadas simplesmente de campos úmidos (campos de surgência). Os
brejos são tipologias predominantemente herbáceas associadas aos cursos
d’água, inundados periodicamente durante o período de chuvas e que
permanecem úmidos durante a estação seca. Ocupam terrenos de topografia
40
plana de solos aluviais, dispostos ao longo de cursos d’água (Scolforo &
Carvalho, 2006).
Áreas antrópicas
Neste caso foram mapeadas as áreas urbanas, pastagens (plantadas ou
não), reflorestamento e as áreas agrícolas indiscriminadamente.
Outras influencias antrópicas
Para melhor caracterizar a presença/influência humana na área de
estudo, foram mensuradas as distâncias entre cada ponto de amostragem e os
centros urbanos e rodovias pavimentadas, além da densidade de estradas em
cada bacia. Também foi utilizada a localização espacial de cada domicilio no
entorno da área de estudo, disponibilizada pelo Instituto Brasileiro de Geografia
e Estatística, através dos resultados do Censo Demográfico Brasileiro de 2010
(IBGE, 2011). A estes pontos foi executado dois tratamentos distintos: foi
calculado a densidade de domicílios (dom/m2) na sub-bacia de cada ponto de
coleta e a densidade espacial obtida através do interpolador espacial do tipo
Kernel, com distância de até 10 km entre domicílios (Johnston et al., 2001).
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51
CAPÍTULO 1. USO DE PARÂMETROS BIOLÓGICOS E DE HABITATS FÍSICOS PARA A AVALIAÇÃO AMBIENTAL DE BACIAS NO DO SUDESTE DO BRASIL 1
1. Introdução
Estudos recentes sobre a qualidade ambiental de lagos e rios vêm atribuindo
uma maior importância às relações que os fatores ambientais (p.ex. tipo de
vegetação, regime de chuvas, uso do solo, relevo, geologia, poluição das águas)
exercem sobre as comunidades biológicas. Uma ferramenta moderna para
diagnosticar a degradação ambiental com base nas comunidades biológicas de
peixes e macroinvertebrados bentônicos (pequenos invertebrados que vivem no
fundo de ambientes aquáticos) é o índice de integridade biótica (IBI – Integrity Biotic
Index). Esta abordagem é amplamente utilizada em escala continental nos Estados
Unidos e na União Europeia, e atribui uma "nota" relativa ao grau de conservação do
curso d'água. Assim, o IBI é uma ferramenta de avaliação que considera um
gradiente de condições ambientais e ecossistemas em diferentes estados de
conservação – partindo do muito ruim até o mais preservado possível, podendo ser
empregado desde em uma bacia hidrográfica até todo um bioma. Entretanto, antes
de adaptar e aplicar o IBI em diferentes biomas no Brasil é necessário avaliar a
fauna e condições ambientais em larga escala em um bioma específico.
A maior parte dos estudos relacionando à ecologia da paisagem e IBI têm
sido realizados em rios e riachos. Porém, no Brasil, os reservatórios são muito
importantes, pelo fato de serem a principal fonte de geração de energia elétrica.
Assim, a abordagem do IBI deve considerar o reservatório e seus afluentes, em uma
abordagem integrada para melhorar a gestão ambiental de recursos naturais.
Mesmo aparentemente homogêneos, é fácil notar que os reservatórios possuem
trechos mais parecidos com grandes rios (zona riverina) e outros parecidos com
1 Artigo publicado na revista Ação Ambiental: Macedo, D.R., Ligeiro, R., Ferreira, W.R., Junqueira, N.T., Sanches, B.O., Silva, D.R.O., Alves, C.B.M., Hughes, R.M., Kaufmann, P.R., Pompeu, P.S., Santos, G.B., Callisto, M., 2012. Parâmetros biológicos e de habitats físicos para a avaliação de bacias no sudeste do Brasil. Ação Ambiental (UFV) 13, 15–18.
52
lagos (zona lacustre), e esta diferença no fluxo de suas águas é refletida em sua
fauna aquática.
Nesse contexto é necessário o desenvolvimento de pesquisas que avaliem as
inter-relações entre o tipo de ocupação e uso do solo por atividades humanas, a
diversidade de habitats nos rios e reservatórios – denominados Habitats Físicos, e
índices de qualidade das comunidades biológicas na perspectiva de bioindicadores
de qualidade ambiental. A utilização de metodologias padronizadas e utilizadas
internacionalmente, adaptadas à realidade de bacias hidrográficas no Cerrado
brasileiro permite avaliar a degradação ambiental e subsidiar a implementação de
medidas de manejo de bacias e conservação da biodiversidade aquática. Neste
contexto foi firmada uma parceria de pesquisa em uma rede de Instituições (UFMG,
UFLA, PUC-Minas, OSU, US-EPA) com financiamento da CEMIG/Programa Peixe
Vivo (Companhia Energética de Minas Gerais). O objetivo é adaptar procedimentos
metodológicos a fim de desenvolver Índices de Integridade Biótica (IBI) como
ferramenta para avaliar a qualidade ambiental nas bacias hidrográficas de quatro
reservatórios: Nova Ponte (MG), Três Marias (MG), Volta Grande (MG/SP) e São
Simão (MG/GO) (Figura 1).
As bacias hidrográficas em estudo localizam-se no bioma Cerrado, importante
em nível mundial por causa de sua grande biodiversidade, rico em espécies raras e
ameaçadas de extinção, devido à exploração de seus recursos naturais. Cabe
salientar que no Cerrado estão localizadas as nascentes das bacias dos rios Paraná
e São Francisco.
2. Material e Métodos
As amostragens são realizadas nos reservatórios e em trechos de riachos e
ribeirões rasos na bacia de drenagem de cada usina hidrelétrica. As amostragens,
tanto de peixes quanto de macroinvertebrados bentônicos, são realizados nos
mesmos locais: nos reservatórios em 40 pontos distribuídos pelas suas margens; em
40 riachos selecionados aleatoriamente, onde cada um destes é dividido em 11
trechos equivalente à sua largura multiplicada por 40 (respeitando o mínimo de 150
metros de extensão de rio).
53
Figura 1. Localização dos reservatórios estudados para desenvolvimento de Índices de Integridade Biótica no Cerrado mineiro.
3. Definição da Rede de Coleta
A rede amostral estabelecida nas margens de cada reservatório é definida a
partir de um ponto sorteado aleatoriamente. A partir desse ponto inicial, o perímetro
total do reservatório é subdividido em 40 trechos equivalentes e no início de cada
trecho é estabelecido um ponto de coleta. Este método permite a seleção de locais
variados como, por exemplo, nas zonas lacustre e riverina, na desembocadura de
afluentes, áreas de praias e em margens inclinadas, além de trechos cobertos com
vegetação ripária ou áreas urbanizadas (Figura 2).
54
.
Figura 2. Pontos amostrais no reservatório de Nova Ponte, bacia do rio Araguari (MG), detalhes de fotos aéreas de locais de estudo.
Na rede amostral definida em riachos é levada em consideração a extensão
de seus riachos, respeitando a distância mínima de 1 km entre os pontos de coleta.
Caso algum ponto não seja acessível, o mesmo é descartado e um novo é
selecionado entre aqueles sorteados aleatoriamente. Desta maneira, é possível
amostrar pontos em áreas diversas, além de selecionar locais bem preservados,
alterados e muito impactados por atividades humanas, refletindo um gradiente de
condições ambientais (Figura 3).
4. Avaliação do uso do solo nas áreas de entorno
A vegetação no sudeste brasileiro encontra-se em variados graus de
degradação e, na melhor das situações, de regeneração. Em outras palavras, não
são encontradas áreas representativas de vegetação primária nativa. Neste sentido,
os tipos vegetais mapeados foram: Floresta Semidecidual, Cerrado, Campos e
Áreas Úmidas. Também foram mapeadas as áreas agrícolas, urbanas e pastagens.
55
Figura 3. Rede de pontos coleta nos riachos a montante do reservatório de Nova Ponte, bacia do rio Araguari (MG).
5. Metodologias de amostragem em campo
Em cada ponto de coleta no reservatório e nos de riachos é diagnosticada a
qualidade de água através de medidas de parâmetros abióticos (p.ex. oxigênio
dissolvido, nitrogênio, fósforo, temperatura, condutividade elétrica, sólidos totais
dissolvidos, turbidez e clorofila-a); são avaliados os diversos parâmetros de Habitats
Físicos – tipo de fluxo d’água (mais rápida ou mais parada), tipo de fundo do rio
(areia, lama, cascalho, etc.), dimensões do rio (sua largura, profundidade, etc.);
vegetação ripária (se possui árvores, arbustos ou apenas capim nas margens) e
impacto humano (agricultura, pastagem, cidades, estradas, etc.) (Figuras 4 e 5)
através de um protocolo utilizado pela Agencia de Proteção Ambiental dos EUA (US-
EPA); e são coletados peixes e macroinvertebrados.
As amostragens de peixes nos reservatórios são realizadas através de redes
amarradas por 15 horas e redes de arraste nas margens, o que confere uma boa
representação dos diversos habitats aquáticos. Nos riachos, os peixes são coletados
56
ao longo do trecho amostrado com peneiras confeccionadas com tela mosquiteira.
Estabeleceu-se, para cada riacho, a utilização de uma peneira, durante duas horas
de coleta (uma peneira em 12 minutos de coleta por seção).
Figura 4. Exemplo de parâmetros avaliados em riachos (A) e em reservatórios (B) segundo o protocolo do US-EPA.
Figura 5. Avaliação da diversidade do substrato segundo o protocolo US-EPA.
Os macroinvertebrados bentônicos são coletados nos reservatórios utilizando
duas metodologias: uma draga (área 15 x 15 cm) lançada a cerca de 5-10 metros da
margem e "kicking-net" – uma peneira com cabo que é arrastada no fundo a uma
57
profundidade de cerca de 50 centímetros nas margens. Nos riachos também é
utilizado um “kicking-net” ao longo do trecho amostrado.
6. Resultados Preliminares
Os resultados encontrados na bacia do reservatório de Nova Ponte indicam
que o tipo de uso do solo influencia a diversidade de habitats físicos, principalmente
na porcentagem de sedimentos finos. A agricultura e as cidades foram relacionadas
com a perda de riqueza – número de espécies ou grupos diferentes – de peixes e
macroinvertebrados bentônicos. Nos trechos do reservatório mais bem preservados,
principalmente os próximos à reserva ambiental de Galheiros/CEMIG, foi encontrada
a maior riqueza de macroinvertebrados bentônicos.
Nos riachos na bacia do reservatório de Nova Ponte a diversidade de habitats
físicos influencia a riqueza de macroinvertebrados bentônicos. Riachos preservados
com o tipo de fundo natural e mais largos apresentam maior número de espécies
sensíveis à poluição na água. Os resultados também mostram a importância do
acúmulo de folhas nos rios, onde é encontrada maior riqueza de espécies sensíveis,
principalmente nos rios mais degradados por atividades humanas. As estimativas de
eficiência do esforço de coleta, ou seja, se o número de pontos amostrados
realmente representa a riqueza de macroinvertebrados em toda a bacia hidrográfica,
mostraram que nos 40 riachos foram coletados 92% de grupos de organismos
bentônicos do total estimado. Entretanto, utilizando-se os mesmos métodos de
análise, apenas 72% da riqueza foi encontrada amostrando-se em 40 pontos no
reservatório de Nova Ponte.
O estudo da distribuição geográfica dos peixes no reservatório de Nova Ponte
mostrou que a zona riverina (mais longe da barragem em mais próxima ao rio
principal) é onde se concentra a maior riqueza de peixes, além da maior quantidade
de indivíduos coletados. Isto mostra que os locais mais próximos aos tributários e
longe da barragem são mais adequados para esta comunidade. Nos riachos, a
presença de plantas aquáticas e a inclinação das margens influenciam
positivamente a riqueza de peixes. Por fim, o esforço de coleta nos riachos
58
representa apenas 74 % do número total esperado de espécies, ao passo que no
reservatório de Nova Ponte 100% das espécies foram capturadas.
7. Potencialidades da ferramenta IBI para conservaç ão da biodiversidade em rios e reservatórios no Cerrado mineiro
A abordagem utilizada neste projeto permite avaliar as condições ecológicas
em ambientes com variados graus de degradação através de metodologias
padronizadas, quantitativas, baratas e de rápida execução em campo. A avaliação
ambiental integrada nas bacias estudadas, além de possibilitar a comparação em
outros momentos no futuro, são resultados importantes para a gestão de bacias
hidrográficas. Isto permite avaliar os graus de impacto de atividades humanas, perda
de biodiversidade e serviços ecológicos em uma bacia hidrográfica ou bioma. Além
disso, é possível planejar o desenvolvimento de Programas de Biomonitoramento
em longo prazo, pois é possível eliminar as variáveis pouco estáveis como, por
exemplo, os efeitos do clima, quantidade de chuvas, etc. A realização de pesquisas
em rede de colaboração tem possibilitado formar pessoal de graduação, mestrado e
doutorado em uma nova perspectiva ambiental, capacitando-os à tomada de
decisões para minimizar efeitos negativos de atividades humanas.
Finalmente, por se tratar de uma metodologia padronizada, eficiente e
exaustivamente testada, a nossa expectativa é que esta poderá servir de modelo
para a avaliação de todos os córregos, rios e reservatórios no estado de Minas
Gerais e, posteriormente, empregada em maior escala no Brasil.
Agradecimentos
Os autores agradecem o financiamento do Programa Peixe-Vivo/CEMIG e os
apoios do CNPq, CAPES e FAPEMIG através de bolsas de estudos, além da
colaboração de estudantes de graduação, biólogos e técnicos das equipes
envolvidas nesta rede de pesquisas transdisciplinares.
59
CAPÍTULO 2. DESENHO AMOSTRAL ESPACIALMENTE BALANCEADO NA AVALIAÇÃO AMBIENTAL DE UMA BACIA HIDROGRÁFICA NO CERRADO MINEIRO 2
Resumo
O planejamento da rede de amostragem é um dos primeiros passos em um
projeto de pesquisa. Dados ambientais geralmente possuem íntima relação com
sua localização geográfica e esta característica deve ser contemplada no
desenho amostral. O objetivo deste trabalho é apresentar uma metodologia de
definição de rede de amostragem espacialmente balanceada a partir da utilização
de Sistemas Informativos Geográficos e Estatística Espacial aplicados em uma
bacia hidrográfica no cerrado mineiro. Os resultados evidenciaram a importância
desta metodologia para amostragens espacialmente homogêneas em relação à
amostragem aleatória em riachos de cabeceira e reservatórios hidrelétricos.
Palavras chave: Estatística espacial, sistemas informativos geográficos,
monitoramento de recursos ambientais em escala regional.
1. Introdução
Avaliações ambientais em bacias hidrográficas devem considerar
amostragens a fim de avaliar padrões de distribuição de espécies e relações com
parâmetros físicos e químicos, considerando limitações como tempo de
amostragem e processamento, recursos humanos e financeiros. Os objetos
destes estudos são tipicamente identificados por sua localização geográfica, ao
contrário de pesquisas clássicas de amostragem nas quais a variável “espaço”
não é contemplada (Stevens & Olsen, 2004; Theobald et al., 2007). Neste
2 Resumo expandido publicado nos anais do VI Simpósio Regional de Geoprocessamento e Sensoriamento Remoto: Macedo, D.R., Callisto, M., 2012. Desenho amostral espacialmente balanceado na avaliação ambiental de uma bacia hidrográfica no Cerrado Mineiro. in: VI Simpósio Regional de Geoprocessamento e Sensoriamento Remoto – GEONORDESTE. Instituto de Pesquisas Espaciais, Aracaju, Brasil, pp. 1-5.
60
contexto, levantamentos amostrais em estudos ambientais devem contemplar a
variável espacial em seu desenho amostral (Theobald et al., 2007). Durante
muitos anos levantamentos ambientais utilizaram amostras tendenciosas, sem
critério espacial, procurando amostrar ambientes pré-definidos, ou de melhor
acesso, excluindo outras importante áreas (Larsen et al., 2008). Em regiões
tropicais este é um problema ainda mais grave do que em regiões temperadas,
pois a nossa biodiversidade, apesar de ser maior, ainda é menos conhecida
(Dudgeon et al., 2006). Neste contexto, a amostragem espacialmente balanceada,
construída através de probabilidades, é capaz de selecionar amostras que de fato
reflitam o padrão espacial da área de estudo (Theobald et al., 2007). Nos EUA
esta abordagem já é utilizada tanto em escala nacional quanto regional (Olsen &
Peck, 2008), porém, no Brasil é uma abordagem ainda recente, na qual os
primeiros estudos contemplando amostragens com este tipo de desenho ainda
são raros (Macedo et al., 2012; Ligeiro et al., 2013). Por se tratar de uma
abordagem de natureza espacial, o seu desenvolvimento em Sistemas
Informativos Geográficos (SIGs) é extremamente vantajosa pois, além de
proporcionar a visualização da área de estudo, também possibilita que a
amostragem seja definida a partir das feições espaciais tipicamente tratadas em
SIGs, como pontos (p.ex. o centroide de um trecho de rio ou de um lago), linhas
(p.ex. uma estrada ou um riacho), polígonos (p.ex. lagos, manchas de vegetação,
bacias hidrográficas) (Theobald et al., 2007) ou a partir das células de uma
superfície representada por um raster. Neste contexto, o objetivo deste trabalho é
construir e validar redes de amostragem espacialmente balanceadas para o
monitoramento de bacias hidrográficas no Cerrado Mineiro, considerando riachos
de cabeceira e reservatórios hidrelétricos através de rotinas de SIG e Estatística
Espacial.
2. Material e Métodos
A abordagem utilizada neste estudo é baseada em GRTS (Generalized
Random-Tessellation Stratified) onde o desenho amostral é hierárquico e
espacialmente balanceado, e pode ser aplicado a pontos, linhas e polígonos
(Stevens & Olsen, 2004). Este abordagem é baseada na conversão de todos os
61
objetos (p. ex. trechos da rede de drenagem) distribuídos em um plano espacial
(latitudes e longitudes; bidimensional) para um plano unidimensional, neste caso,
um único vetor, como se fosse uma grande avenida, e cada observação, um
endereço hierarquicamente distribuído (Stevens & Olsen, 2004). O desenho
amostral espacialmente balanceado foi desenvolvido para o reservatório de Nova
Ponte (Minas Gerais), e em trechos de rios de ordens e dimensões de largura e
profundidade semelhantes (“wadeable streams”, rios capazes de serem
atravessados a pé por um adulto mediano; Kaufmann et al., 1999) a montante do
reservatório a um alcance de até 35 km de distância (Figura 1). Esse reservatório
foi construído para a geração de energia elétrica e é gerenciado pela Companhia
Energética de Minas Gerais (CEMIG).
Figura 1. Localização da área de estudo na bacia do rio Araguari, MG.
Esta abordagem faz parte de um amplo programa de pesquisas que utiliza
levantamentos de assembleias de macroinvertebrados bentônicos e peixes para
avaliar a integridade biótica de riachos de cabeceira e reservatórios hidrelétricos.
Para a construção da rede de amostragem nos riachos foi utilizada a rede de
drenagem contida nas cartas topográficas (escala 1:100.000) do IBGE e DSG,
digitalizadas pelo Projeto Geominas (ver Vegi et al., 2011). A rede de drenagem
foi topologicamente corrigida através do ArcGis Desktop, e a ordem segundo
Strahler (1957) foi atribuída através do programa Hydroflow (Ramos & Silveira,
2008). O sorteio espacial foi conduzido no Software R (R Development Core
Team, 2010) através da biblioteca Spsurvey (Kincaid, 2009). Os pontos sorteados
62
dentro do reservatório foram eliminados, e os 40 melhores pontos ranqueados (1ª-
3ª ordens) foram selecionados.
As amostragens no reservatório de Nova Ponte foram conduzidas apenas
na região litorânea e o perímetro foi construído através de imagens de satélite. O
polígono que representa o reservatório foi extraído de uma imagem Landsat com
a composição R7G5B4, eliminando a penetração de luz na água (Jensen, 2006).
Foi utilizado o método de classificação Maxver para identificar apenas o corpo
d’água, utilizando o software SPRING/INPE. O sorteio foi adaptado de Stevens &
Olsen, 2004, e a rotina implementada diretamente no ArcGis Desktop. A feição do
perímetro do reservatório foi convertida de linha para pontos; um ponto foi
aleatoriamente sorteado e a partir deste ponto, seguindo a margem, 40 pontos
foram equidistantemente selecionados.
Para testar a eficiência do sorteio espacialmente balanceado, foi utilizada a
área de polígonos de Thiessen (ou Voronoi) construídos a partir dos pontos
espacialmente balanceados, comparando-os com a área de polígonos
construídos a partir de amostragem aleatória. A amostragem é espacialmente
balanceada quando as áreas dos polígonos ao redor dos pontos sorteados são
similares (baixa variância da área dos polígonos) (Stevens & Olsen, 2004;
Theobald et al., 2007). A eficiência foi testada através da razão entre a variância
da área dos polígonos das amostras espacialmente balanceadas sobre as
amostras aleatórias: se a razão < 1.0, a amostragem espacial é mais eficiente que
a amostragem aleatória (Stevens & Olsen, 2004).
3. Resultados e Discussão
A utilização de SIGs foi essencial na execução da rede de amostragens
espacialmente balanceada. Em primeiro lugar, na manipulação de dados vetoriais
para a construção de uma rede de drenagem topologicamente consistente em
ambiente SIG, para que fosse possível a classificação da rede de drenagem
segundo os critérios de Strahler (1957). No Brasil, é recorrente o problema com a
aquisição de rede de drenagem em escala entre 1:50.000 e 1:100.000: além da
carência de dados em formato vetorial, ainda deve-se considerar que o
63
mapeamento foi executado por duas instituições e metodologias distintas. Uma
alternativa para contornar esta dificuldade é a geração de rede de drenagem a
partir de modelo digital de elevação, como executado por Guimarães et al. (2008)
para Minas Gerais. Para a construção dos limites do reservatório, a solução foi
mais simples, pois foi baseada no processamento de imagens do período de
cheia.
No Brasil pesquisas ecológicas que contemplem vastas regiões ainda são
raros e não apresentam desenho amostral espacialmente balanceado. Estudos
regionais desenvolvidos em rios e riachos do sudeste mostram redes amostrais
espacialmente desbalanceadas, focando em pontos específicos ou com áreas
mais densamente amostradas que outras (p.ex. Casatti et al., 2008; Moreno et al.,
2009). Estudos em reservatórios também apresentam esta característica (p.ex.
Petesse et al., 2007). Os resultados das amostragens na bacia hidrográfica do
reservatório de Nova Ponte evidenciaram que tanto em riachos, quanto em
reservatórios, a variância no tamanho nos polígonos de Voronoi foi menor na
amostragem espacialmente balanceada (Figuras 2 e 3, respectivamente). A razão
entre a área dos polígonos das amostras espacialmente balanceadas e
aleatorizadas corroboram estes resultados: 0,48 para riachos e 0,36 para o
reservatório. Razões entre 0,3 e 0,5 também foram encontradas por Theobald et
al. (2007), para os testes comparativos de amostragens variando entre 10 e
10.000 estações. A construção de uma rede mestra, como utilizado para os
riachos abre a possibilidade para a criação de uma ampla rede de amostragem,
na qual as estações amostrais podem ser substituídas a cada ciclo temporal, ou
devido à possibilidade de ampliação ou redução do esforço amostral, por
questões financeiras ou de acesso, sem perder a homogeneidade espacial
(Larsen et al., 2008).
64
Figura 2. Área dos polígonos de Voronoi para (A) amostragem aleatória e (B) amostragem espacialmente balanceada, bacia do Alto rio Araguari.
Figura 3. Área dos polígonos de Voronoi para (A) amostragem aleatória e (B) amostragem espacialmente balanceada, reservatório de Nova Ponte, Alto rio Araguari.
65
4. Conclusões
O desenvolvimento metodológico cumpriu os objetivos de se construir
redes de amostragens espacialmente balanceadas para dois tipos de ambientes,
riachos e reservatório hidrelétrico. A utilização de SIGs foi essencial na
construção destas redes. Com a crescente demanda de estudos ambientas em
nível regional no Brasil, espera-se que esta abordagem seja cada vez mais
presente nestas pesquisas.
Agradecimentos
Os autores agradecem o financiamento do Programa Peixe-Vivo/CEMIG e
os apoios do CNPq, CAPES e FAPEMIG através de bolsas de estudos, além da
colaboração de estudantes de graduação, biólogos e técnicos das equipes
envolvidas nesta rede de pesquisas transdisciplinares com participação da
UFMG, UFLA, PUC-Minas, CEFET-MG, Oregon State University e US
Environmental Protection Agency.
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68
CAPÍTULO 3. THE RELATIVE INFLUENCE OF CATCHMENT AND SITE VARIABLES ON FISH AND MACROINVERTEBRATE RICHNESS IN CERRADO BIOME STREAMS 3
Abstract
Landscape and site-scale data analyses aid the interpretation of biological
data and thereby help us develop more cost-effective natural resource management
strategies. We evaluated how three classes of environmental variables (natural
landscape, land use and cover, and site habitat), influence fish and
macroinvertebrate assemblage richness in the Brazilian Cerrado biome. We
analyzed our data through use of multiple linear regression (MLR) models using the
three classes of predictor variables alone and in combination. The four MLR models
explained dissimilar amounts of benthic macroinvertebrate taxa richness (natural
landscape R2≈35%, land use and cover R2≈28%, site habitat R2≈36%), and
combined R2≈51%. For fish assemblages, natural landscape, land use and cover,
site habitat, and combined models explained R2≈28%, R2≈10%, R2≈31%, and
R2≈47% of the variability in fish species richness, respectively. We conclude that 1)
environmental variables differed in the degree to which they explain assemblage
richness, 2) the amounts of variance in assemblage richness explained by natural
landscape and site habitat were similar, 3) the variables explained more variability in
macroinvertebrate taxa richness than in fish species richness, and 4) all three
classes of environmental variables studied were useful for explaining assemblage
richness in Cerrado headwater streams.
Key Words : Landscape Ecology, Brazil, savanna, streams, physical habitat
structure, anthropogenic pressures, biological diversity, multiple linear regression
models, partition of variance.
3 Manuscrito em revisão na revista Landscape Ecology: Macedo, D.R., Hughes, R.M., Ligeiro, R., Ferreira, W.R., Castro, M.A., Junqueira, N.T., Oliveira, D.R, Firmiano, K.R., Kaufmann, P.R., Pompeu, P.S, Callisto, M.
69
1. Introduction
Aquatic freshwater ecosystems are the most threatened environments in the
world (Dudgeon et al., 2006), with species extinctions exceeding those of terrestrial
environments (Sala et al., 2000). Richness is a common measure of biodiversity, and
understanding richness patterns and pressures at various spatial scales is essential
to reduce biodiversity loss, because we can use it as an indicator of resistance and
resilience to disturbance, habitat simplification, and biological condition (Hughes &
Noss, 1992; Vinson & Hawkins, 1998). Fish and macroinvertebrate assemblages are
the most commonly used taxonomic groups for assessing stream condition in large
national and continental monitoring programs because of their values as indicators
(e.g. Hughes & Peck, 2008; Marzin et al., 2012, USEPA, 2013), so we also focused
on those two groups. It is assumed that environmental patterns at various spatial
scales of analysis within a watershed directly affect the structure of biological
communities (Vannote et al., 1980; Frissell et al., 1986; Tonn, 1990). Further, the
differing sensitivities, mobilities and physiologies of fish and benthic
macroinvertebrate assemblages should yield differing correlations with (or
sensitivities to) environmental variables, especially those measuring anthropogenic
pressures and site habitat (e.g., Wang et al., 1997; Lammert & Allan, 1999; Walser &
Bart, 1999; Hrodey et al., 2009; Walters et al., 2009; Marzin et al., 2012).
At a broad spatial scale, geodynamic factors (e.g., climate, geology,
topography) influence the geomorphic processes that govern smaller scale energy
inputs and site habitat structure for aquatic assemblages (Frissell et al., 1986; Allan,
2004; Goldstein et al., 2007). In addition, those geodynamic factors influence human
occupation and land and water use (Whittier et al., 2006; Steel et al., 2010).
Geodynamic factors, land use, and human impacts in a watershed affect the
structure and composition of riparian zones and substrates which directly affect the
availability of site habitats for aquatic assemblages (Wang et al., 1997; Allan, 2004).
Although recognizing the importance of landscape variables on sites, site-scale
physical and chemical habitats are regarded as primary factors influencing the
structure and composition of aquatic assemblages (Vannote et al., 1980; Frissell et
al., 1986; Allan, 2004) because of their greater proximity to the organisms. Therefore,
the hierarchical organization of various environmental factors and spatial scales
70
affect the characteristics of aquatic assemblages (Hierarchy Theory; O’Neill et al.,
1989; Figure 1). However, because site-scale chemical and physical habitats are
structured by environmental factors at the catchment scale, it is difficult to understand
the importance of various levels of environmental variables on aquatic communities
(Frissell et al., 1986; Allan, 2004). Nonetheless, with increased availability of digital
maps of landscape variables and greater statistical computing power, various
combinations of those variables have been used to explain biological patterns across
multiple biomes and ecoregions (Wang et al., 2006; Sály et al., 2011; Marzin et al.,
2012b).
Figure 1. Hierarchical organization and interactions of landscape elements. The arrow indicates the influence of each environmental factor on the lower hierarchical level.
Savanna biomes are distributed across tropical zones around the world (IBGE
1991). In South America, the Cerrado is the largest savanna biome, the second
largest biome in Brazil (smaller only than the Amazon), and represents about 23% of
71
Brazil (Ratter et al., 1997). This biome is a world biodiversity hotspot with many rare
and endemic species (Myers et al., 2000). It is one of the world's most threatened
biomes, mainly because of the replacement of natural vegetation by pastures and
row crops (Ratter et al., 1997; Myers et al., 2000). Thus, the multiple impacts of
anthropogenic influences threaten Cerrado rivers, mainly by pollution and
sedimentation (Wantzen et al., 2006). Although well studied around the world (e.g.,
Vinson & Hawkins, 1998; Beauchard et al., 2003; Clarke et al., 2008; Oberdorff et al.,
2011), spatial patterns in aquatic assemblage richness are poorly studied in the
Brazilian Cerrado. Instead, most Cerrado diversity research is centered on the spatial
patterns of richness of terrestrial frogs, birds, and mammals (e.g., Diniz-Filho et al.,
2005; Rangel et al., 2006; Blamires et al., 2008; Melo et al., 2009), leaving an aquatic
knowledge gap to be filled.
Therefore, our objective was to identify how landscape variables assessed at
varying spatial scales influence benthic macroinvertebrate and fish assemblage
richness in the Brazilian Cerrado. We tested two hypotheses: (1) the variability of
natural landscape variables, catchment land use and cover, and site habitat all
influence benthic macroinvertebrates and fish richness; (2) natural landscape
variables influence land use and cover and site habitat, therefore, they affect
macroinvertebrate richness and fish richness more than site variables. Our analytical
approach was based on building multiple linear regression (MLR) models to explain
assemblage richness with three sets of predictor variables: (1) natural landscape
variables that are not influenced by human action, (2) land use and cover that
represent anthropogenic pressures, and (3) site physical and chemical habitat.
2. Methods
2.1. Study Areas
We conducted this study in wadeable 1st-3rd order streams in two Brazilian
Cerrado basins: Upper Rio Araguari Basin (Figure 2-a) and Upper Rio São Francisco
Basin (Figure 2-b). Both study areas were demarcated upstream of the first
hydroelectric plant in each basin (Nova Ponte and Três Marias, respectively). We
72
collected samples at the end of the dry season in September 2009 (Araguari) and
2010 (São Francisco).
Figure 2. Map of study area showing (A) Upper Araguari Basin, (B) Upper São Francisco Basin and the 80 site locations.
2.2. Site Selection
We randomly selected forty sampling sites in each basin for a total of 80. Site
selection followed the Generalized Random Tessellation Stratified (GRTS) sampling
design developed for the U.S. EPA’s Wadeable Stream Assessment (Stevens &
Olsen, 2004; Olsen & Peck, 2008). Our target was wadeable perennial streams, so
we excluded all tributaries greater than Strahler order 3 on a digital 1:100,000 scale
map. We excluded all stream channels >35 km from the shore of each respective
reservoir to limit the effect of differing fish species dispersal capacities, as
recommended by Hitt & Angermeier (2008).
73
2.3. Natural Landscape Variables
We calculated rainfall through use of time series data from the Brazilian
National Water Agency (ANA 2011) obtained at 31 stations. Each station had total
annual rainfall records for > 30 years, and those data were extracted, geo-
referenced, and interpolated using ordinary kriging (Johnston et al., 2001). The
overlap grid cell value of mean annual rainfall was transferred to each site.
Through use of GIS software, we extracted geographic variables representing
each of the 80 catchments. Watersheds of each site were manually delineated to the
entire upstream drainage area for each sampled site through use of elevation data
from Shuttle Radar Topographic Mission - SRTM (3 arc second; USGS 2005).
Drainage density (km/km2) was calculated by dividing the total length of streams by
catchment area. Catchment elevation (range, mean and standard deviation) was
extracted directly from SRTM imagery, whereas mean catchment slope was
calculated from the maximum rate of change in elevation in every grid cell, based on
SRTM elevation raster. We calculated the upstream stream segment slope by
dividing the channel length between the site and the mapped initiation of the stream
by the altitude range between the two points. We calculated the proportions of
various geologic units in the catchments after extracting data from Brazil (2004).
Quantitative variables were log transformed and proportional data were arcsine
squared root transformed to improve normality of the distributions.
2.4. Land Use and Cover Variables
We assessed catchment land use and land cover for each site through use of
manual image interpretation. We manually interpreted September Landsat TM
sensor multispectral imagery (R4G3B2 false color band combination) in conjunction
with fine resolution imageries (0.6m to 5m spatial resolution, Google Earth data;
Google, 2010). The fine resolution images provided information about the shape and
texture of the elements, and the Landsat images showed specific spectral response
for each land use or vegetation cover. For example, in multispectral imagery,
vegetation targets are usually the same color (e.g., forest and sugar plantation are
74
both green), but, their responses in the infrared band are different because their leaf
structures (physiognomies) differ considerably.
Our mapping identified four natural formations (woodland savanna, grassy-
woody savanna, savanna park, wetland palm swamps), and four human influenced
land uses (eucalyptus forest, pasture, agriculture, urban). We also calculated total
natural land cover and total anthropogenic land use by summing the preceding four
land covers and four land uses, respectively. To further characterize anthropogenic
influences on the sites, we measured the distance between each site and nearby
towns and highways. Additionally, we calculated road density in each catchment
(km/km2) by extracting the roads from a digital 1:100,000 scale map and dividing by
catchment area. Finally, the location of each household in the study area was
extracted from the 2010 Brazilian Population Census (IBGE, 2011). From those data
we calculated the density of households (houses/km2) in each catchment and the
proximity of houses to the sites through a spatial proximity kernel (Johnston et al.,
2001), at a distance of up to 10 km between households. We transformed the
variables to improve normality distribution as we did with the natural landscape
variables.
2.5. Site Habitat Variables
We assessed physical habitat through use of pre-printed field forms that could
be quickly and precisely completed by checking or circling options (Peck et al., 2006)
and that are widely used in regional (Kaufman & Hughes, 2006; Kaufmann et al,
2009, Bryce et al, 2010) and national (Hughes & Peck, 2008; Paulsen et al., 2008;
Stoddard et al., 2008) studies. The length of each stream site sampled was 40 times
its mean wetted width, with a minimum length of 150 meters. Each site was divided
into 11 equally spaced transects. At each transect we quantified channel dimensions
(e.g. wetted width, depth, bankfull width), bank angle, riparian vegetation condition
(e.g. tree canopy, understory and ground cover), presence of in-stream fish cover
(e.g. undercut banks, overhanging shrubs, filamentous algae, macrophytes), and
presence of human activities (e.g. pasture, agriculture, trash, pipes). Between
transects, we determined channel slope (with a clinometer) and sinuosity (with a
compass) and at every 1.5 m we recorded flow habitat type (e.g. riffles, pools, glides,
75
etc.) and thalweg depth. Substrate size was sampled by visually classifying the
diameter class (e.g. sand, gravel, boulder) of a total of 105 individual particles in five
systematic points distributed across 21 cross-sections of the wetted channel to
ensure stable and precise substrate estimates (Kaufmann et al., 1999). We
measured instantaneous discharge at a cross section with non-turbulent or near-
laminar flow in or near the site (Peck et al., 2006) and calculated physical habitat
metrics as described in Kaufmann et al. (1999), but with relative bed stability (Lrbs),
calculated as recommended by Kaufmann et al. (2009).
We measured temperature, electrical conductivity, pH, and dissolved solids
(TDS) in situ with a multiprobe. In the laboratory, dissolved oxygen, turbidity, total
alkalinity, total nitrogen, and total phosphorus were analyzed following APHA (1998).
We log transformed water physical and chemical variables when necessary.
2.6. Benthic Macroinvertebrate Sampling
We sampled benthic macroinvertebrate assemblages through use of D-frame
kick nets (30 cm aperture, 500 µm mesh). Sampling followed a systematic zig-zag
pattern, with the first transect sampled near the left margin, the second transect
sampled in mid-channel, the third transect near the right margin, and so on. In each
site’s eleven transects we sampled a 0.09 m2 quadrat, totaling 1 m2 per site. This
sampling area and distribution were found sufficient to yield typically 500 individuals,
sample all major habitat types, and provide sufficiently precise and accurate
estimates of macroinvertebrate taxa richness for regional (Li et al., 2001; Cao et al.,
2002; Gerth & Herlihy, 2006) and national (Hughes & Peck, 2008; Paulsen et al.,
2008; Stoddard et al., 2008) studies. The samples were preserved in the field with
4% formalin and taken to the laboratory. In the laboratory, the samples were washed
through a 500 µm mesh sieve, sorted, and identified under stereo microscopes at
32X. We identified specimens to family, except for Annelida, Mollusca and
Arachnida, with the aid of Pérez (1988), Merritt & Cummins (1996), and Mugnai et al.
(2010). The specimens were cataloged and deposited in the macroinvertebrate
reference collection of the Federal University of Minas Gerais.
76
2.7. Fish Sampling
We sampled fish assemblages with two hand nets made from mosquito screen
(1 mm mesh) attached to an 80 cm hemispherical steel frame. We used a single type
of net because we could thrust them into macrophyte beds and under overhanging
banks and vegetation, drive fish into them by overturning rocks immediately
upstream of the net and allowing the current to flush fish into the nets, and by
dashing and splashing through pools and driving fish downstream into the nets. Each
site was sampled for two hours (12 minutes between each of 10 transects, which was
adequate for these small and shallow headwater streams), thoroughly lifting
substrates and netting between each transect. The efficiency of this method was
previously tested through use of various estimators, whose efficiency of 78-85% for
both benthic and water column species, was superior to several other studies
conducted in Brazil (Junqueira, 2011), considering the high beta diversity in a
neotropical hotspot (Allan & Flecker, 1993). Fish were tagged separately by transect
and preserved in 10% formalin. In the laboratory, fish were identified to species
through use of Britski et al. (1988) and Graça & Pavanelli (2007), preserved in 70%
ethanol, and deposited in the fish reference collection of the Federal University of
Lavras.
2.8. Data Analyses
Our statistical approach was based on the construction of multiple linear
regression (MLR) models. This approach is widely used to build explanations and
inferences about the environmental patterns that potentially affect species richness
(e.g., Mac Nally, 2000; Diniz-Filho et al., 2003; Graham, 2003). The environmental
variables were divided into three groups: natural landscape variables that are not
controlled by human action, anthropogenic pressure variables represented by land
use and land cover variables, and site variables. First, we eliminated the
environmental variables that had more than 90% of values as zero. We next
analyzed Pearson correlations among the remaining 87 candidate predictor variables
to identify highly correlated variables (r > |0.8|; see Supplementary Table). Third, we
calculated Pearson correlations between those variables and richness values. Then
77
we screened predictor variables by examining Pearson correlations between
candidate predictor variables (only those not highly correlated with each other) and
richness values, limiting the number of potential predictors for the creation of MLR
models to those having correlations with r > |0.1|.
To evaluate the best environmental level to explain both fish species richness
and macroinvertebrate family richness, we developed three multivariate models of
the three metric groups separately (natural landscape variables, land use and land
cover, and site habitat), through stepwise regression (forward selection; P-to enter =
0.15). Each model was validated by analyzing the normality (Harrel, 2001) and
spatial autocorrelation of its residuals (Diniz-Filho et al., 2003; Rangel et al., 2010).
The separate models were assessed through use of Corrected Akaike Information
Criteria values (Burnham & Anderson, 2002), which is used for small datasets. We
use ∆AICc and AICc weight (wi) to compare the model fit: when ∆AICc is < 2, the
given models are equivalent and AICc (wi) is interpreted via the probability (0-1) that
the given model yields the best fit (Burnham & Anderson, 2002).
To evaluate the relative influence of each environmental level on the richness
of both assemblages, we performed partial linear regression (Legendre & Legendre,
1998). First, we developed a new MLR from the set of all environmental variables,
using the same screening criteria used in developing the three separate models. The
fish and macroinvertebrate combined models were analyzed by variance partitioning,
to evaluate the relative importance of each set of variables on the combined model
performance (Legendre & Legendre, 1998; Goldstein et al., 2007).
3. Results
We identified 84 benthic macroinvertebrate taxa and 77 fish species, with 77
benthic macroinvertebrate taxa and 38 fish species in the Upper Araguari Basin, and
80 and 54, respectively, in the Upper São Francisco Basin. Few environmental
variables were highly correlated (r > |0.8|); most correlations were between r > |0.3|
and r < |0.5| (Supplementary Table).
Stream sites occurred in catchments with variable area, drainage density,
altitude, and slope, but with rainfall generally <1500 mm. The predominant geological
78
units were schist and mudstones. Phyllites, arkoses, sandstones and conglomerates
occurred in smaller proportion, but in equal values among them. Sedimentary rocks
occupy most of the study area (Table 1). Overall, the sampled watersheds had
moderate levels of natural cover, low levels of pasture and agriculture, and very low
levels of urbanization and non-native eucalyptus forest; sites were distant (> 6 km)
from urban centers and highways. Most sites were shallow and narrow, dominated by
fine sediment with low geometric mean diameter. The flow habitat type was
predominantly slow water, mostly glides. Riparian gallery forests were typical of the
Cerrado, with a predominance of mid-canopy and understory cover. Site human
disturbances were mostly agricultural (pasture, agriculture. and eucalyptus forest)
rather than cities or roads. The water quality was good, with high concentrations of
dissolved oxygen, and low levels of total nitrogen, total phosphorus, turbidity, and
dissolved solids (Table 1).
79
Table 1. Relationships between Environmental Variables and Assemblage Richness.
Variable (code - description) Transformation Mean ± Std Macro-invertebrate Richness
Fish Richness
Natural landscape
Dren_area - drainage area (km2) Log(x ) 27.97 ± 38.15 0.138 0.325***
Dren_den - drainage density (km/km2) Log(x ) 1.42 ± 0.81 0.358*** 0.056
Altitude - site altitude (m) Log(x ) 771.96 ± 125.87 -0.171 -0.083
Elev_range- range basin elevation (m) Log(x ) 162.3 ± 77.74 0.323*** 0.391****
Elev_mean - average basin elevation (m) Log(x ) 849.50 ± 133.31 -0.104 -0.024
Elev_std - std. dev. basin elevation Log(x ) 35.36 ± 17.03 0.278** 0.299***
Slope_range - range basin slope (%) Log(x ) 24.29 ± 12.18 0.320*** 0.363***
Slope_mean - average basin slope (%) Log(x ) 7.72 ± 3.08 0.240* 0.130
Slope_std - std. dev. basin slope Log(x ) 4.16 ± 1.86 0.209* 0.190*
Rainfall - total annual rainfall (mm/m2) Log(x ) 1425.84 ± 183.77 -0.307*** -0.237**
Thalweg_slope - slope of thalweg (%) Log(x ) 3.1 ± 1.9 0.286* 0.259**
Geology (rock type)
%_Schist (Metamorphic) √(arcsin(x )) 31.81 ± 53.15 -0.137 0.093
%_Phyllite (Metamorphic) √(arcsin(x )) 14.42 ± 38.82 0.330*** 0.065
%_Sandstone (Sedimentary) √(arcsin(x )) 12.61 ± 34.39 -0.372*** -0.302***
%_Arkose (Sedimentary) √(arcsin(x )) 10.51 ± 27.19 0.126 0.071
%_Mudstone (Sedimentary) √(arcsin(x )) 35.96 ± 50.07 0.046 -0.046
%_Conglomerate (Sedimentary) √(arcsin(x )) 14.26 ± 27.40 0.059 0.178
Land use and cover
%_Woodland - pct. of woodland savanna √(arcsin(x )) 15.63 ± 10.70 0.135 0.005
%_Parkland - pct. of parkland savanna √(arcsin(x )) 13.64 ± 21.67 0.487**** 0.200*
%_Grassy_woody - pct. of grassy-woody sav. √(arcsin(x )) 10.63 ± 12.10 0.102 -0.002
%_Wetland - pct. of wetland √(arcsin(x )) 0.95 ± 2.45 -0.333*** 0.006
%_Eucaliptus - pct. of eucaliptus forest √(arcsin(x )) 1.85 ± 4.37 0.021 0.191*
%_Pasture - pct. of pasture use √(arcsin(x )) 28.64 ± 21.80 0.030 0.098
%_Agriculture - pct. of agriculture use √(arcsin(x )) 24.78 ± 30.42 -0.294*** -0.129
%_Natural - pct. of natural land cover √(arcsin(x )) 39.90 ± 23.23 0.499**** 0.118
City_dist - distance to cities (km) Log(x ) 16234.4 ± 9571.20 0.292*** 0.176
Highway_dist - distance to paved highways (km) Log(x ) 6034.93 ± 4834.25 0.246* 0.087
Road_density - density of roads in catchment
(km/km2)
Log(x ) 0.15 ± 0.10 -0.169 -0.124
House_prox - distance to homes Log(x ) 6.89 ± 15.6 -0.364*** -0.149
House_density - density of homes in the basin
(houses/km2)
Log(x ) 0.85 ± 0.79 -0.154 0.098
Pearson correlations
80
Table 1. Cont.
Variable (code - description) Transformation Mean ± Std Macro-invertebrate Richness
Fish Richness
Site habitat (morphology)
Reachlen - length of sample reach (m) 167.3 ± 46.65 0.107 0.323***
Xdepth - mean thalweg depth (cm) 38.13 ± 16.62 -0.048 0.064
Xwidth - mean wetted width (m) 3.11 ± 2.01 0.310*** 0.287**
Xbkf_w - mean bankfull width (m) 5.85 ± 2.89 0.399**** 0.271**
Xbkf_h - mean bankfull height (m) 0.85 ± 0.30 0.079 -0.051
Xwxd - mean width x mean depth (m2) 1.27 ± 1.20 0.205* 0.272**
Xwd_rat - mean width/depth ratio (m/m) 8.98 ± 6.23 0.273** 0.182
Xbk_a - mean bank angle (degrees) 47.64 ± 18.92 -0.190 -0.020
Xslope - water surface gradient over reach (%) 11.63 ± 8.610 -0.132 -0.006
Sinu - channel sinuosity 1.41 ± 0.48 -0.003 0.066
Site habitat (substrate)
Xembed - mean enbeddedness (%) 61.23 ± 22.43 -0.297*** 0.003
Pct_bdrk - pecentage of bedrock (> 4000 mm) 0.06 ± 0.11 0.176 -0.022
Pct_bl - pct. of boulders (250 to 4000 mm) 0.06 ± 0.09 0.062 -0.079
Pct_cb - pct. of cobble (64 to 250 mm) 0.07 ± 0.10 0.155 -0.110
Pct_gc - pct. of coarse gravel (16 to 64 mm) 0.05 ± 0.09 -0.045 -0.077
Pct_gf - pct. of fine gravel (2 to 16 mm) 0.12 ± 0.14 0.006 -0.056
Pct_sa - pct. of sand (0.6 to 2 mm) 0.17 ± 0.19 -0.114 0.011
Pct_fn - pct. of fines (< 0.06 mm) 0.38 ± 0.34 -0.048 0.1124
Pct_wd - pct. of wood 0.01 ± 0.02 -0.002 -0.030
LSubDmm - Log10 estimated geometric mean
substrate diameter (mm)
-0.22 ± 1.279 0.150 -0.128
Lrbs - Log10 relative bed stability (dimensionless: m/m) -2.98 ± 1.307 0.182 -0.096
Site habitat (flow)
Pct_gl - percentage of glides 0.48 ± 0.28 -0.097 0.298***
Pct_fast - percentage of rapids and riffles 0.19 ± 0.17 -0.079 0.04
Pct_pool - percentage of pools 0.34 ± 0.35 0.1161 -0.260**
Q - instantaneous discharge (m3/s) 0.07 ± 0.11 0.085 0.078
Site habitat (canopy)
Xcdenmid - mean mid-channel canopy density (%) 75.04 ± 23.18 0.100 -0.257**
Xcl - mean canopy cover > 0.3m DBH 7.32 ± 9.20 -0.067 -0.016
Xcs - mean canopy cover <= 0.3m DBH 16.14 ± 11.75 0.000 0.035
Xmw - mean woody mid-layer cover 21.56 ± 11.60 -0.087 -0.127
Xmh - mean herbaceous mid-layer cover 12.07 ± 10.22 0.011 0.036
Xgw - mean woody ground-layer cover 12.4 ± 7.78 -0.037 -0.050
Xgh - mean herbaceous ground-layer cover 28.94 ± 20.60 -0.022 0.309**
Xc - mean riparian veg canopy cover 23.46 ± 19.00 -0.032 0.013
Xm - mean riparian veg mid-layer cover 33.63 ± 16.91 -0.052 -0.065
Xg - mean riparian veg ground cover 41.35 ± 21.69 -0.034 0.275**
Xpcan - present riparian canopy (fraction of reach) 0.86 ± 0.22 0.211* -0.082
Xpmid - present riparian mid-layer (fraction of reach)
0.96 ± 0.10 0.168 -0.045
Xpgveg - present riparian ground-layer (fraction of reach)
0.99 ± 0.03 0.031 -0.024
Pearson correlations
81
Table 1. Cont.
Variable (code - description) Transformation Mean ± Std Macro-invertebrate Richness
Fish Richness
Site habitat (fishcover)
Xfc_alg - prop. areal cover filamentous algae 2.55 ± 7.21 0.081 0.056
Xfc_aqm - prop. areal cover aquatic macrophyte 2.35 ± 6.89 0.030 0.256**
Xfc_lwd - prop. areal cover large woody debris 2.77 ± 5.44 0.065 -0.039
Xfc_brs - prop. areal cover brush 9.49 ± 13.0 0.151 -0.134
Xfc_ucb - prop. areal cover undercut banks 4.36 ± 5.36 -0.206* -0.111
Xfc_rck - prop. areal cover boulders 13.51 ± 20.11 0.269** 0.025
Xfc_hum - prop. areal cover anthropogenic 1.28 ± 8.95 -0.175 -0.081
Xfc_nat - prop. areal cover natural fish 41.2 ± 26.0 0.219* -0.023
Site habitat (human presence)
w1_hall - riparian human disturbance (all types) 1.15 ± 0.85 -0.195* -0.001
w1_hnoag - riparian human disturbance (non-agricultural type)
0.47 ± 0.62 -0.242** 0.064
w1_hag - riparian human disturbance (agricultural type)
0.67 ± 0.51 -0.014 0.080
Site habitat (water physical and chemical)
Temp - temperature (°C) Log(x ) 18.8 ± 2.35 -0.099 0.121
pH - potential of hydrogen 7.29 ± 0.61 0.128 0.172
Cond - electrical condutivity (mS/cm) Log(x ) 49.66 ± 71.17 0.085 0.078
TDS - total dissolved solids (mg/L) Log(x ) 28.16 ± 28.14 0.217* 0.129
Alk - alkalinity (mequiv./L) Log(x ) 430.24 ± 650.91 0.219 0.098
Turb - turbidity (NTU) Log(x ) 7.89 ± 12.6 -0.259** 0.076
DO - dissolved oxygen (mg/L) Log(x ) 7.57 ± 2.17 0.180 0.160
Nitrogen - total nitrogen (mg/L) Log(x ) 0.15 ± 0.70 0.019 -0.080
Phosphorus - total phosphorus (mg/L) Log(x ) 0.04 ± 0.11 -0.319*** -0.224**
*p< 0.1; **p< 0.05; ***p< 0.01; ****p< 0.001
Pearson correlations
3.1. Relationships between Environmental Variables and Assemblage Richness
Both benthic macroinvertebrate and fish assemblage richness were weakly to
moderately correlated with all three classes of metrics studied (Table 1).
In relation to the natural landscape, both assemblage richnesses were
similarly correlated with rainfall (negative), elevation, and slope patterns. Fish
species richness was correlated with basin area and benthos taxa richness with
drainage density. Both assemblage richnesses were negatively correlated with
sandstones and, macroinvertebrate richness was correlated with phyllites.
Regarding land use and cover, fish and macroinvertebrate richness showed
distinct correlations: benthos richness was moderately and negatively correlated with
82
agricultural and urban land use, but positively with natural land cover, especially
parkland savanna. Fish richness was weakly correlated negatively with urban land
use and positively with parkland savanna and eucalyptus planted forest.
At the site scale, morphological parameters showed similar results with both
assemblages: positive and moderate correlation with wetted width, bankfull width,
and wetted area. Fish richness also correlated positively with the length of the
sampled reach. There was no correlation between substrate and fish assemblages;
benthos correlated only with excess fines (negatively) and relative bed stability.
Neither assemblage was correlated with the presence of wood substrate.
Macroinvertebrates were not correlated with flow habitat type, but fish were
correlated with pools (negatively) and glides. The results for riparian vegetation
conditions were also different: benthos richness was only weakly correlated with
canopy presence whereas fish responded positively to canopy absence (negative
with shading and positively with presence of ground-layer cover). Fish richness was
correlated with macrophyte cover, whereas benthos richness was correlated with
sum of natural types of fish cover, but particularly with boulder cover. Riparian
disturbance was correlated only with macroinvertebrates, mainly to non-agricultural
types. Regarding water chemistry, phosphorus was negatively correlated with both
assemblages, but more strongly with benthos richness, which also was negatively
correlated with turbidity. Other water quality parameters, such as dissolved oxygen
and nitrogen, were not correlated significantly with the richness of either assemblage.
3.2. Multiple Linear Regression (MLR) Models
The MLRs built with natural landscape and site habitat explained similar
amounts of macroinvertebrate richness: ≈35% and ≈36%, respectively, and ∆AICc <
2. Land use and cover explained ≈28% (Table 2). The natural landscape model was
composed of elevation range, drainage density, phyllite and rainfall (negatively). The
land use and cover model was composed of percentage of wetland (negatively), and
percentage of natural cover. The site habitat MLR was composed of phosphorus,
natural fish cover, undercut bank fish cover, bankfull width, and presence of canopy
layer. The AIC (wi) results indicated that the natural landscape MLR had greater
explanatory power than the other models, with a probability of 0.56, versus 0.33 and
83
0.11 for the site and land use and cover models, respectively. None of the MLRs had
spatially correlated residuals (Figure 3).
Table 2. Natural landscape, land use and cover, and site habitat MLRs of benthic macroinvertebrate richness.
Variable code β Std-Error R2 AICc ∆AICc AICc(wi )
Natural Landscape 0.355*** 524.01 0.00 0.56
Dre_density 8.06 3.34
Elev_range 5.38 3.64
Rainfall -45.23 13.22
%_Phyllite 6.89 1.87
Site Habitat 0.365*** 525.11 1.10 0.33
Phosphorus -57.41 20.60
Xbkf 1.01 0.25
Xcdenmid 0.09 0.03
Xfc_ucb -0.39 0.13
Xfc_nat 0.05 0.03
Land Use and Cover 0.283*** 527.29 3.27 0.11
%_Wetland -17.09 8.94
%_Natural 15.35 3.57
***p < 0.001.
Figure 3. Residuals spatial autocorrelation of benthic macroinvertebrate richness models: (A) Natural landscape model; (B) Land use and cover model; (C) Site habitat model; and (D) Combined model.
Regarding fish, the natural landscape MLR was composed of sandstones
(negative), drainage area, slope range, and thalweg slope and explained ≈28% of
species richness (Table 3). The land use and cover model was the weakest,
explaining only ≈10% and was composed of house density, percent parkland and city
distance. The site habitat model explained ≈31% of richness and was composed of
84
phosphorus (negative), percentage of glides, proportion of macrophyte cover, length
of sampled reach and proportion of ground-layer cover, with an AIC (wi) of 0.62,
versus 0.38 and for natural landscape and 0.00 for land use and cover. Like benthos,
the natural landscape and site habitat models for fish were similar (∆AICc < 2).
Furthermore, the MLRs had no spatially correlated residuals (Figure 4).
Table 3. Natural landscape, land use and cover, and site habitat MLRs of fish richness.
Variable code β Std-Error R2 AICc ∆AICc AICc(wi )
Site Habitat 0.310*** 425.32 0.00 0.62
Reachlen 0.03 0.01
Pct_gl 3.06 1.36
Xgh 0.03 0.02
Xfc_aqm 0.10 0.06
Phosphorus -22.91 10.97
Natural Landscape 0.280** 426.32 1.00 0.38
Dre_area 1.58 0.67
Slope_range 3.25 2.10
Thalweg_slope 3.28 1.52
%_Sandstone -2.94 1.10
Land Use and Cover 0.098* 442.04 16.72 0.00
%_Parkland 2.61 1.49
City_dist 1.32 0.78
House_density 4.93 2.61
*p < 0.05; **p < 0.01; ***p < 0.001.
Figure 4. Residuals spatial autocorrelation of fish richness models: (A) Natural landscape model; (B) Land use and cover model; (C) Site habitat model; and (D) Combined model.
3.3. Partial Linear Regression Models
The macroinvertebrate richness model based on the combined three sets of
variables explained ≈52% of the macroinvertebrate richness, and was based on
85
percent phyllites, rainfall, percentages of natural cover and wetland, total phosphorus
concentration, and undercut bank fish cover (Table 4). The variance partitioning
analysis indicated that land use and cover alone explained ≈14%, natural landscape
≈12%, and site habitat ≈10% of the macroinvertebrate richness. Natural landscape
and land use and cover shared ≈10%, natural landscape and site habitat shared 1%
and land use and cover and site habitat shared < 1% of the explained variance.
Approximately 3% of the explained variance was shared among all three types of
variables.
The composite fish richness model included three natural landscape variables
(percent sandstones (negative), slope range, drainage area), three site variables
(percent glides, proportion of macrophyte cover, ground-layer cover) and only one
land use and cover variable (distance to cities) and explained ≈47% of fish species
richness (Table 5). The variance partitioning analysis indicated that natural
landscape and site habitat explained similar amounts of fish richness (≈22%) and
land use and cover only ≈5%. Natural landscape and land use and cover explained
≈2% of the explained variance, and the other combinations were negative.
86
Table 4. Benthic macroinvertebrate richness combined model and shared explained variance.
Variable code β Std-Error Total R 2 Nat R 2 LULC R 2 Hab R 2 Nat+LULC R 2 Nat+Hab R 2 LULC+Hab R 2 Comb R 2
0.518 0.122 0.146 0.103 0.101 0.010 0.002 0.034
Rainfall -46.92 12.36
%_Phyllite 5.35 1.71
%_Wetland -27.62 7.93
%_Natural 5.97 3.43
Site Habitat (Hab)
Xfc_ucb -0.25 0.12
Phosphorus -62.30 18.21
Shared Explained Variance
Natural Landscape (Nat)
Land Use and Cover (LULC)
Table 5. Fish richness combined model and shared explained variance.
Variable code β Std-Error Total R 2 Nat R 2 LULC R 2 Hab R 2 Nat+LULC R 2 Nat+Hab R 2 LULC+Hab R 2 Comb R 2
0.475 0.226 0.056 0.221 0.023 -0.003 -0.037 -0.010
Dre_area 1.58 0.61
Slope_range 3.94 1.78
%_Sandstone -2.77 0.99
City_dist 1.64 0.59
Pct_gl 3.35 1.21
Xgh 0.04 0.02
Xfc_aqm 0.12 0.06
Shared Explained Variance
Natural Landscape (Nat)
Land Use and Cover (LULC)
Site Habitat (Hab)
87
4. Discussion
Our results showed that benthic macroinvertebrate and fish assemblage
richness correlated similarly with the level of natural landscape and site habitat
variability when analyzed alone; however compared with fish, benthos richness
was more strongly correlated (negatively) with anthropogenic land use and
cover alone. In national surveys, Brown et al. (2009) and USEPA (2013) also
reported that macroinvertebrate assemblages were more sensitive to
disturbance than fish assemblages. Presumably the more restricted mobility
and physiology of aquatic benthic macroinvertebrates makes them more
sensitive to the pressures and stressors we evaluated whereas the fish are
more mobile and physiologically adaptable. It is also possible that the Cerrado
fish species are simply more responsive to natural landscape and site variables
than are Cerrado macroinvertebrate families (compare Table 4 and Table 5).
Analysis at the macroinvertebrate species or genus (versus family) level might
produce different results, but such taxonomic keys are unavailable for Brazil.
However (Whittier & Van Sickle, 2010) concluded there was little difference
between family and genus tolerances for western USA benthos.
Previous tropical regional surveys did not employ GIS landscape
characterization and rigorous characterization of in-stream physical habitat
(Casatti et al., 2008; Moreno et al., 2009; Pinto et al., 2009; Moya et al., 2011).
We used quantitative data (e.g. SRTM radar images, satellite images, rainfall
time series, population census data) integrated in GIS for properly
distinguishing landscape controls and anthropogenic pressure classes. To
characterize physical habitat structure quantitatively in our synoptic survey
context, we applied state-of-the-art methods used by the USEPA in its national
surface water surveys (Hughes & Peck, 2008). Consequently, we believe that
our study reveals more accurate and repeatable results regarding the
relationships between environmental predictor variables and taxa richness than
those of earlier tropical stream studies.
A recurring problem in ecological studies is the bias caused by spatial
autocorrelation of assemblage responses (Diniz-Filho et al., 2003; Stevens &
88
Olsen, 2004; Steel et al., 2010). In this study, we used a spatially balanced
sampling network to counteract this bias. Such a study design helps guarantee
the principle of sample independence when extrapolating the results to entire
basins (Whittier et al., 2007). In the USA, this approach is already used at both
national and regional scales; however, this is a relatively new approach in
Brazil, with other studies conducted using unbalanced sampling networks (e.g.
Casatti et al., 2008; Moreno et al., 2009; Pinto et al., 2009).
4.1. Relationships between natural landscape variables and assemblage richness
The associations of benthos and fish assemblages with natural
landscape level variability were, together with site habitat variables, the best fit
set of environmental factors to explain assemblage richness of both
assemblages. This is not surprising, because geodynamic aspects drive site
habitat structure (Frissell et al., 1986; Allan, 2004; Goldstein et al., 2007) and
land use and cover (Whittier et al., 2006; Steel et al., 2010). In fact, the
interaction between topography and geology are important drivers of catchment
size and shape, energy inputs, and fine sediment dynamics (Montgomery,
1999). Thus, we can see the interaction of slope and geology in explaining the
richness of both assemblages (Tables 2 and 3). The contribution of rain has an
unclear effect. At a global scale, higher rainfall levels are positively correlated
with fish richness (Oberdorff et al., 2011). However, biomes and ecoregions are
very different with respect to their climatic regimes and rainfall overall, and in
the case of the Brazilian Cerrado, increased rainfall (and presumably increased
freshets) apparently reduces taxa richness. The Cerrado has well-defined wet
and dry seasons, with variation in the driest areas is less than variation in wetter
areas (ANA, 2011). Thus, the use of these natural landscape variables is very
useful because similar variables are used for developing ecoregions (Pinto et
al., 2006; Omernik et al., 2011) and ecoregions were useful for developing
differing expectations in spatially extensive assessments of the biological
condition of USA streams (Paulsen et al., 2008; USEPA, 2013).
89
4.2. Relationships between land use and cover and assemblage richness
The MLR relating anthropogenic pressure on assemblage richness of
benthic macroinvertebrates was stronger than that for fish (≈ 28% versus ≈ 10%
respectively). Others have reported similar patterns for lotic systems (Wang et
al., 1997; Lammert & Allan, 1999; Walser & Bart, 1999; Hrodey et al., 2009;
Walters et al., 2009). However, Marzin et al. (2012a) found that fish assemblage
variables, especially functional traits, were more responsive to anthropogenic
pressures than were macroinvertebrate variables. Biotic condition indices are
influenced by land use and cover conditions (Hughes et al., 1998; Karr, 1999).
Because of the more sensitive response of macroinvertebrate taxa richness
than fish species richness, the former is widely used in stream assessments
(e.g., Kerans & Karr 1994; Fore et al., 1996; Karr, 1999; Weigel et al., 2002).
On the other hand, fish species richness is not commonly used (e.g.,
McCormick et al., 2001; Hughes et al., 2004; Whittier et al., 2007; Pont et al.,
2009).
Low percentages of natural cover and parkland savanna are proxies for
general disturbances (e.g., pasture, agriculture, urbanization), and high
percentages indicate less disturbed environmental conditions (Ligeiro et al.,
2013). However, in the Cerrado, palm swamp wetlands are characterized by
floodplains with low riparian cover and high levels of fine sediments, which
produce high levels of fines in streams that are inhospitable to many
macroinvertebrate taxa (e.g., Bryce et al., 2010). Low gradient streams in the
USA also tend to support fewer macroinvertebrate taxa, however, the
relationship is frequently confounded by increased anthropogenic disturbance
(Klemm et al., 2003; Brown et al., 2009).
4.3. Relationships between site habitat and assemblage richness
Site habitat explained 31-37% of the richness of both assemblages.
Others have reported that physical habitat was a primary factor influencing the
structure and composition of lotic assemblages (Frissell et al., 1986; Allan,
2004; Hughes et al., 2010). However, geodynamic aspects drive the site
90
habitats, especially at broad spatial scales (Goldstein et al., 2007). The MLR
models showed the relative importance of channel morphology, canopy, fish
cover and water quality in macroinvertebrate and fish richness. Although
substrate is considered an important variable for both assemblages in
temperate streams (Kaufmann et al., 2009; Bryce et al., 2010), our models did
not detect this relationship, possibly because of covariance effects or the lower
variability in substrate sizes of Cerrado streams.
Some results were similar to those published elsewhere. Bankfull width
and length of sample reach increases with drainage area (Hughes et al., 2011)
and greater wetted area provides more resources and the capacity to support
more species (Vinson & Hawkins, 1998; Brooks et al., 2002). The negative
influence of excess phosphorus reflects its contribution to eutrophication, which
leads to loss of sensitive species (Allan & Flecker, 1993).The increased
amounts of natural fish cover and riparian canopy indicate riparian zone quality
which plays an important role in fostering faunal diversity (Allan et al., 1997;
Johnson et al., 2003).
One of our most interesting results was the positive relationship between
fish richness and macrophyte fish cover and herbaceous ground cover.
Macrophytes provide cover, food, and foraging sites for fish in tropical and
subtropical streams (Casatti et al., 2003), but their presence indicates
anthropogenic pressure resulting from the removal of riparian trees. Similar to
aquatic macrophyte cover, herbaceous ground cover is indicative of
anthropogenic disturbance of riparian vegetation, reinforcing the idea that
moderate pressures can lead to increased fish species richness in subtropical
streams. Davies & Jackson (2006) and Hughes et al. (2004) reported a similar
relationship for some minimally disturbed temperate streams. We suspect that
intermediate disturbance releases more nutrients and energy into the systems
and tropical and subtropical biota are less disturbed than temperate biota by
elevated temperatures as long as there is sufficient food. Accordingly, further
studies of fish assemblage structure relative to disturbance of subtropical
streams are needed to better understand how human pressures affect those
assemblages.
91
4.4. Relative influence of natural landscape, land use and cover, and site habitat models
Models incorporating interaction among the three variable types had
greater explanatory power than the models based on a single variable type,
justifying the composite models. Analyzing which variables were selected in
single models and were not selected in the combined model helps us to
understand the relative influence of the higher hierarchical levels over levels
below. Further, analyzing the shared explanation, we can clarify the covariance
effect among the three environmental levels (natural landscape, land use and
cover, site habitat) on richness. Thus, our results are supported by Hierarchy
Theory (O’Neill et al., 1989), which explains how discrete elements or functional
units of systems operate when plugged into two or more scales. According to
the theory, ecological processes operate hierarchically, and the behavior of an
ecological system at smaller spatial scales is constrained by processes at larger
spatial scales (Frissell et al., 1986; Tonn ,1990).
In the case of separate models, natural landscape and site habitat had
similar explanatory power (≈ 10% and ≈ 20% for benthos and fish, respectively)
while land use and cover was relatively more important for macroinvertebrates
than for fish, relative to the other two sets of environmental variables. However,
the shared explanation among natural landscape and land use and cover
reveals the relative influence of geodynamic factors over anthropogenic
pressures. In the combined macroinvertebrate model, two variables (drainage
density, elevation range) previously incorporated by the natural landscape MLR
were not incorporated into the combined model (compare Tables 2 and 4).
However, the explained fractions by landscape and land use and cover were
similar (≈ 10%.and ≈12 %, respectively). Likewise, two land use and cover
variables (house density, parkland savanna) were eliminated in the combined
fish model but were included in the MLR (compare Tables 3 and 5). In general,
these omitted variables were correlated (see Supplementary table). In this case,
sandstone is often predisposed to erosion (e.g., Kaufmann & Hughes, 2006)
and occured in flat and rainy areas, suitable for agriculture. Thus, that erosion is
amplified by agriculture (Wang et al., 1997; Walser & Bart, 1999). Parkland
92
savanna typically occurs in mountain range areas, like phyllite lithology, and this
factor hinders human occupation and anthropogenic disturbance.
Interactions among site habitats and the two highest spatial levels had
less shared explanation, probably because of the variables selected for the
combined models, which had low correlation with both catchment variables (see
Supplementary table). Further, variables not selected for the combined model
(e.g., bankfull width, length of sample reach, natural fish cover, canopy cover)
were correlated with natural landscape and land use and cover. Bankfull width
and length of sample reach increase with drainage area (Hughes et al., 2011)
and natural fish cover and riparian canopy tend to decline (Allan et al., 1997;
Johnson et al., 2003).
The combined models increased the ability of the three separate MLRs to
explain richness variability from low (10-35%) to moderate (47-51%) levels,
which may seem to be discouraging results for some readers. However, similar
results have been obtained for European and United States streams. With 104
Oregon stream sites, Kaufmann & Hughes (2006) could only explain 52-79% of
the variability in fish index of biotic integrity scores with 28 potential predictor
variables. Sály et al. (2011) studying 54 Hungarian stream sites could explain
only 31-57% of the variability in fish species presence or relative abundance
with 62 potential predictor variables. Studying 302 French sites and using 39
potential predictor variables, Marzin et al. (2012b) explained only 29-30% of fish
species abundance. This suggests 4 issues: 1) it is very difficult to explain most
of assemblage variability even with relatively large data sets, 2) the choices of
predictor and response indicators likely affect the amount of variance that can
be explained, 3) the geographic location of the study likely affects predictor-
response relationships, and 4) sampling variability related to both the
environmental and biological indicators limits the amount of variability that can
be explained (Kaufmann et al., 1999).
93
5. Conclusions
Our analyses between multiple environmental factors and assemblage
richness indicated the importance of all three sets of variables in explaining
macroinvertebrate and fish assemblage richness in the Brazlian Cerrado.
Probably the reduced mobility and physiological adaptability of larval
macroinvertebrates led to the greater importance of land use and cover in
explaining the richness of that assemblage versus fish, because fish tend to be
more mobile and physiologically adaptable. We also demonstrated that, when
combined, these differing sets of environmental factors can explain moderate (≈
50%) amounts of the variability in the benthos and fish assemblage richness of
Cerrado headwater streams. Natural landscape variables have an important
role in regulating the magnitude and timing of water and sediment inputs, as
well as the competence of streams to transport or store various sizes of
sediments. Human activities frequently increase sediment production and
pollution, and reduce riparian vegetation, which in turn, alters assemblage
richness. Richness of macroinvertebrate and fish taxa is typically reduced in
river basins strongly influenced by anthropogenic pressure; however, moderate
riparian disturbance can increase fish species richness. This nonlinearity in fish
species richness response to disturbance makes it a poor indicator of site
disturbance in some regions. Site habitat conditions, independent or allied with
a disturbance gradient, are also useful richness predictors. All three classes of
environmental variables influenced the richness of both assemblages in
Cerrado streams, confirming our first hypothesis. Landscape variables
explained relatively more of the variability in richness in both assemblages
when combined, confirming our second hypothesis. For the same biome, fish
and macroinvertebrate assemblages responded differently to the same sets of
predictor variables, corroborating other studies in temperate zones.
Acknowledgements
We received funding from CEMIG-Programa Peixe Vivo, CAPES, CNPq,
FAPEMIG and Fulbright Brasil. Colleagues from the CEFET-MG, PUC-MG,
94
UFLA and UFMG assisted with field collections and laboratory work. We are
grateful for assistance in statistical design and site selection from Tony Olsen,
Marc Weber, and Phil Larsen and we thank Randy Comeleo, Marc Weber, Bob
Ozretich, and two anonymous journal reviewers for helpful reviews that
improved our manuscript. This manuscript was subjected to review by the
National Health and Environmental Effects Research Laboratory’s Western
Ecology Division and approved for publication. Approval does not signify that
the contents reflect the views of the Agency, nor does mention of trade names
or commercial products constitute endorsement or recommendation for use.
Appendix A. Supplementary table
Supplementary table associated with this draft can be found, in online
xlsx file: https://www.sugarsync.com/pf/D8489032_68986667_6535215
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103
CAPÍTULO 4. DEVELOPMENT OF A BENTHIC MACROINVERTEBRATE MULTIMETRIC INDEX FOR CERRADO HEADWATER STREAMS 4
Abstract
Assessing the ecological impacts of human activity is a key tool in
environmental management. In this sense, multimetric indices (MMI) based on
aquatic assemblage responses to disturbance gradients have been used
increasingly throughout the world. We developed a MMI for the Brazilian
Cerrado. We sampled a spatially balanced network of 40 sites in different
catchments that drain into an important hydropower reservoir. Our MMI included
6 metrics: taxa richness, Ephemeroptera richness, shredder richness,
percentage of pollution intolerant taxa, percentage of sediment tolerant taxa,
and Shannon diversity, and this index discriminated well the impact of local-
scale disturbance, catchment-scale disturbance, and an integrated disturbance
index. The MMI approach is a low-cost and rapid field method that produces a
precise response to anthropogenic impacts that is useful for conservation and
environmental management purposes.
Keywords : Anthropogenic disturbance, bioassessment, land use and
cover assessment, site habitat assessment
Highlights
• An multimetric index based on benthic macroinvertebrate
assemblages (MMI) sampled at 40 sites was calculated to assess
the anthropogenic pressures on ecological status of streams
upstream of a hydroelectric project in the Brazilian Cerrado;
4 Manuscrito a ser submetido à revista Ecological Indicators: Macedo, D.R., Hughes, R.M., Ligeiro, R., Ferreira, W.R., Kaufmann, P.R., Callisto, M.
104
• We observed a clear gradient between the MMI and
anthropogenic stressors at the local scale, catchment scale and
when both were integrated into an integrated disturbance index;
• Small catchments had the highest outliers, positive and negative,
in the MMI versus an integrated disturbance index.
1. Introduction
Aquatic ecosystems around the world have been altered by
anthropogenic pressures more intensely than terrestrial environments, because
human activities change energy and matter flows that are focused on water
courses by the movements of water across landscapes (Karr, 1998). Several
studies have shown that catchment-level anthropogenic disturbances are
reflected in local physical and chemical habitat simplification and loss of aquatic
assemblage biodiversity (Allan, 2004). Multimetric indices (MMI) built from
multiple biological indicators are very useful for evaluating those environmental
disturbances because they integrate responses of several assemblage
components (e.g., richness, composition, trophic behavior, dominance, etc.) in a
simple, but accurate manner (Karr, 1991, 1998; Hughes et al., 1998; Ferreira et
al., 2011). Furthermore, multimetric indices facilitate evaluations of multiple
anthropogenic stressors at both catchment and site scales, and compensate for
equivocal responses of single measurements (Karr, 1999).
The index of biotic integrity (IBI) was the first multimetric index developed
to evaluate biological responses to anthropogenic stressors (Karr, 1998), and
IBI research has been increasing (Ruaro & Gubiani, 2013). Initially developed
for fish assemblages (Karr, 1981), the IBI has been globally developed for those
assemblages (e.g., Miller et al., 1988; Hughes and Oberdorff, 1999; Roset et
al., 2007) as well as for benthic macroinvertebrate assemblages (e.g., Hering et
al., 2006; Stoddard et al., 2008; Moya et al., 2011). When correctly developed,
the MMI approach is more cost effective than purely physical and chemical
water body monitoring (Hughes and Noss, 1992); yet MMI are sophisticated
105
ecological indices that are both easily interpretable and rapidly developed (Karr,
1998). Furthermore, with a probabilistic sample design, the environmental
assessment measured by an MMI can be extended to all streams of a study
area, such as the conterminous USA (Whittier et al., 2007; Paulsen et al., 2008;
USEPA, 2013). However, despite being widely applied in developed countries,
in tropical areas the MMI approach is rare (Ruaro & Gubiani, 2013) and most
frequently based on fish assemblages. In addition, most tropical MMIs were
developed from relatively few conveniently located ad hoc sites, inadequate
least-disturbed reference areas, and without systematic physical habitat and
anthropogenic pressures assessment (e.g., Ganasan and Hughes, 1998;
Bozzetti and Schulz, 2004; Pinto et al., 2006; Baptista et al., 2011; Ferreira et
al., 2011).
Because of their physiology, restricted mobility, relative long life cycles,
and sensitivity to anthropogenic stressors, benthic macroinvertebrates are
excellent indicators of water quality, physical habitat condition, and catchment-
scale impacts (Karr, 1998; Bonada et al., 2006). Furthermore, these
assemblages can be used in several biomes and ecoregions, because their
family distributions are global and show similar responses to stressors across
different regions and climates (Jacobsen et al., 2008).
This study was conducted in the Cerrado biome, the largest savanna in
South America (Ratter et al., 1997) and one of the largest biomes in the
Neotropics (Wantzen et al., 2006). The Cerrado is a global biodiversity hotspot
(Myers et al., 2000) and the second most threatened biome, because
agricultural activities are superimposed on its natural vulnerability (Ratter et al.,
1997; Wantzen et al., 2006). Furthermore, most Brazilian hydropower facilities
are located in the Cerrado (Brazil, 2008), especially in the Paraná River system,
including the Itaipu, Ilha Solteira, Porto Primavera, São Simão, Furnas, and
Nova Ponte power plants. Because it is a simple methodology, inexpensive,
and quickly executable, the MMI approach is a useful tool for water resource
managers interested in assessing damages and rehabilitation projects (Hughes
& Peck, 2008; Romero & Casatti, 2012) in catchments altered by hydroelectric
power plants.
106
Our objective was to evaluate the biological condition of headwater
streams in the Brazilian Cerrado through use of an MMI based on benthic
macroinvertebrate assemblages. We tested the hypothesis that an
anthropogenic stressor gradient influences the richness, composition, tolerance,
and behavior of benthic macroinvertebrate assemblages and that those
attributes can be integrated in an index that reflects overall stream
environmental condition. Because natural stream characteristics may influence
this relationship, we also tested the hypothesis that small catchments are more
unpredictable relative to these gradients.
2. Material and Methods
2.1. Study Area
We conducted this study in the Upper Araguari Basin (part of the Rio
Parana Basin) in Minas Gerais State, southern Brazil (Figure 1). The sampled
area was delimited upstream of Nova Ponte Reservoir, the first of a sequence
of hydroelectric reservoirs. The Upper Araguari Basin is located in the Cerrado
biome, where there is a six month dry season (April to September) followed by
a six month rainy season (October to March) and the landscape consists of flat,
well-drained interfluves, with riparian forests along watercourses. Upland
vegetation is typical xerophytic savanna, ranging from dense herbaceous fields,
sparse shrub and small tree cover, to occasional forests with 12-15 m high
canopies (Ratter et al., 1997).
107
Figure 1. Locations of sites and study area in Brazil and Minas Gerais State.
2.2. Site selection
We randomly selected forty sampling sites following the criteria
established by the U.S. EPA Wadeable Stream Assessment (Olsen & Peck,
2008). We used a spatially balanced selection algorithm, based on a
generalized random tessellation stratified (GRTS, Stevens and Olsen, 2004).
We targeted the wadeable streams, so we excluded all tributaries greater than
Strahler order 3 on a digital map (1:100,000 scale). The sites were sampled in
September 2009.
2.3. Data collection
2.3.1. Local-scale anthropogenic stressors
We assessed local-scale anthropogenic stressors through physical
habitat assessment and water column characteristics. We assessed physical
108
habitat through use of standardized field forms (Peck et al., 2006). The length of
each stream site sampled was 40 times its mean wetted width, with a minimum
length of 150 m. Each site was divided into 11 equally spaced transects. At
each transect we quantified channel dimensions (e.g., wetted width, depth,
bankfull width), substrate (e.g., sand, gravel, boulder), channel slope, riparian
vegetation condition (e.g., tree canopy, understory, and ground cover) and
presence of human activities (e.g., pipes, trash, row crop, pastures). We
calculated physical habitat metrics as described in Kaufmann et al. (1999), but
with relative bed stability (Lrbs) calculated as recommended by Kaufmann et al.
(2009). The local disturbance status of each site was calculated following
Ligeiro et al. (2013) based on the W1_hall metric (Kaufmann et al., 1999). To
further characterize riparian disturbance in the sites, we calculated a composite
riparian condition index (RCond, Kaufmann and Hughes 2006). To characterize
anthropogenic impacts in the water column, we measured electrical
conductivity, pH, and dissolved solids (TDS) in situ with a multi-probe. In the
laboratory, dissolved oxygen, turbidity, total alkalinity, total nitrogen, and total
phosphorus were analyzed following APHA (1998).
2.3.2. Catchment scale anthropogenic stressors
We assessed catchment land use and land cover for each site through
use of manual image interpretation. Catchments were extracted from the terrain
model from SRTM (3 arc second, (USGS, 2005). We manually interpreted fine
resolution (0.6 m – 5.0m) Google Earth images (Google, 2010) in conjunction
with September 2009 Landsat TM sensor using Spring software (Câmara et al.,
1996). The fine resolution images provided information about the shape and
texture of the elements, and the Landsat images showed spectral response for
different cover. Our mapping identified three human influenced land uses
(pasture, agriculture, urban) and natural savanna formations (e.g., woodland
savanna, parkland savanna) and the catchment percentages of each land use
and cover were estimated for each site. For a more comprehensive evaluation,
we also calculated the catchment disturbance index (CDI, Rawer-Jost et al.,
2004; Ligeiro et al., 2013). Additionally, we calculated the density of households
109
(houses/m2) in each catchment by location of each household in the study area
(IBGE, 2011).
2.3.3. Identifying least- and most-disturbed sites
The first objective of environmental quality assessment from biological
assemblages is to evaluate the anthropogenic influences on aquatic
environments (Stoddard et al., 2006) and the choice of reference or least-
disturbed sites is a critical component (Hughes et al., 2004; Whittier et al.,
2007). These are the areas where the biota are exposed to low levels of
anthropogenic stress, and the physical, chemical, landscape and biological
conditions define good ecological status (Stoddard et al., 2006; Hawkins et al.,
2010a). Ideally, reference sites should have low anthropogenic influence,
however, several regions lack such areas because of long-term human
occupation. In those cases, the reference sites are considered as least-
disturbed sites (Stoddard et al., 2006; Whittier et al., 2006). In an MMI
approach, it is also important to choose most-disturbed sites, because the
difference between least- and most-disturbed sites is a critical component for
effectively evaluating anthropogenic pressures to which the study area has
been exposed (Barbour et al., 1996; Karr, 1991, 1998).
To define the least- and most-disturbed sites in the Upper Araguari River
Basin, we analyzed anthropogenic disturbances at both local (LDI) and
catchment (CDI) scales, and both together in an Integrated Disturbance Index
(IDI, Ligeiro et al., 2013). Each index measures how much a site deviates from
the absence of anthropogenic disturbance (Ligeiro et al., 2013). In an IDI
gradient, we calculated the standard deviation and used the SD from average to
separate least- and most-disturbed sites.
2.3.4. Benthic macroinvertebrate assessment
We sampled benthic macroinvertebrate assemblages through use of D-
frame kick nets (30 cm aperture, 500 mm mesh). Eleven sample units were
110
taken per stream site, one per transect, following a systematic zig-zag pattern
and generating one composite sample for each site, totaling 1 m2 per site
following Peck et al. (2006), Hughes and Peck (2008), Paulsen et al. (2008),
and Stoddard et al. (2008). The samples were fixed in the field with 10%
formalin and taken to the laboratory in individual plastic buckets. In the
laboratory, the samples were washed, sorted, and all individuals were identified
(mostly to family) with the aid of Pérez (1988), Merritt and Cummins (1996),
Fernández and Domínguez (2001), and Mugnai et al. (2010). The specimens
were cataloged and deposited in the Macroinvertebrate Reference Collection of
the Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais.
2.4. MMI development
2.4.1. Initial Biological Metrics
We examined 155 benthic macroinvertebrate assemblage metrics for
possible inclusion in the MMI (Supplementary table). The metrics were
categorized in four groups: richness and composition (~75%); behavioral
characteristics (~15%); tolerance (~7%); and diversity and dominance (~3%).
Candidate richness and composition metrics included total taxa richness,
order richness and percentage, and family percentage. The behavior metrics
included trophic groups and mobility (Merritt & Cummins, 1996; Tomanova et
al., 2006, 2008). Tolerance metrics were incorporated into Biological Monitoring
Working Party (BMWP) system scores (Junqueira & Campos, 1998), fine
sediment tolerant taxa (Merritt & Cummins, 1996), and ratios (e.g.,
Baetidae/Ephemeroptera, Chironomidae/EPT). Diversity and dominance
metrics included Shannon and Evenness indices and dominant taxa
percentages.
111
2.4.2. Metric screening
First we eliminated metrics with insufficient range: richness metrics with
range < 5, percentage metrics with range < 10%, and metrics with 95% of
values as zero (Klemm et al., 2003). Next, we eliminated metrics that lacked a
normal distribution, even after transformation (Kolmogorov-Smirnov test, p >
0.05).
Presumably, natural landscape factors can influence biological
assemblages together with anthropogenic stressors, providing covarying
responses (Allan, 2004; Moya et al. 2011). To identify possible landscape
influences, we ran linear regression among biological metrics and catchment
area, and significant results (r2 > |0.1|, p < 0.01) were analyzed only with least-
disturbed sites as recommended by Klemm et al. (2003). Significant models (r2
> |0.6|, p < 0.05) should be corrected by subtracting the least-disturbed
regression (y = ax + b) of each raw value.
After corrections, we identified metrics significantly correlated with
anthropogenic stressors (Spearman ranking, p < 0.001) and we tested metric
capacity to discriminate least- and most-disturbed sites (t-test corrected by
Bonferroni criteria, p < 0.05). We identified redundant metrics through Pearson
product-moment correlation and we retained four metric combination to choose
the best MMI: (1) no correlated metrics at r > |0.85|; (2) no correlated metrics at
r > |0.85| and t-test > |3|; (3) no correlated metrics at r > |0.8|; and (4) no
correlated metrics at r > |0.8| and t-test > |3|.
2.4.3. Final MMI calculation
The selected metrics were standardized so that they could be combined
at the same scale into an MMI. Positive metrics, with increases indicating higher
biotic condition, had their values divided by their 95th percentile and multiplied
by 100:
Standardized positive metric = (x / 95th percentile) * 100
112
Values above 100 were considered super optimal, and we assigned them
a maximum score (100). For negative metrics, with decreases indicating higher
biotic condition, we subtracted the metric value from 100 and divided that result
by 100 minus the 5th percentile, also multiplied by 100:
Negative metric standardize = [(100 – x) / (100 - 5th percentile)] * 100
The MMI is the average of the standardized biologic metrics. Three
classes were established as suggested by Ganasan and Hughes (1998): poor,
values < 60% of the maximum observed index score; fair, values between 60-
80% of that score; and good with values > 80% of the top MMI score.
2.4.4. Final MMI choice
To choose the best MMI, we used three criteria: precision,
responsiveness (Hawkins et al., 2010b; van Sickle, 2010) and sensibility to
evaluate integrated anthropogenic disturbance (Ligeiro et al., 2013). First, we
calculated the standard deviation of each MMI in the reference areas and tested
its precision. Secondly we tested the responsiveness of each MMI, using t-tests
to verify whether each MMI discriminated the pre-determined least- and most-
disturbed sites. Third, we ran stepwise-forward ordinary least square (OLS)
regression between each MMI and the Integrated Disturbance Index. The MMI
chosen had the best performance in all three tests.
2.5. MMI Performance
For the final MMI, we employed nonmetric multidimensional scaling
(NMDS) ordination to confirm assemblage division into three MMI quality
classes. To do so, we used Bray-Curtis distance and fourth-root transformation
to minimize rare taxa influence (Clarke & Warwick, 2001).
We explored MMI response to anthropogenic stressors by Pearson
correlation (p < 0.05) at site, catchment, and integrated disturbed index scales.
Then, we ran OLS regressions separately at each scale. To improve model fit
113
between MMI and the integrated index, we identified the outliers by least
median of square (LMS) regression and re-ran OLS regressions without
outliers, as suggested by Chen and Jackson (2000) and Shertzer and Prager
(2002). We also identified the outliers in the NMDS ordination. To investigate
the relationship of catchment area with MMI and disturbance, we visually
examined the OLS regression residuals among IDI and MMI versus catchment
area.
3. Results
3.1. Anthropogenic stressor variables
The study area is dominated by row crops (> 45%) and pasture (~ 15%),
with little urbanization and few houses; however, there were catchments with
94% natural cover (Table 1). Local anthropogenic stressors were grouped into
hydromorphology and water quality parameters. Physical habitat was affected
mainly by fine sediments, reflected in embeddedness (> 60%) and negative
values in relative bed stability denoting the predominance of depositional
processes in stream beds. On the other hand, several sites had > 60% of
riparian vegetation and low values of local human presence (LDI). Almost all
sites had good water quality, with high dissolved oxygen concentrations, low
nutrient and turbidity values, and neutral pH (Table 1).
114
Table 1. Anthropogenic stressors in the Upper Araguari River Basin.
Anthropogenic Stressors Mean ± SD Range
Integrated Scale
IDI - Integrated Disturbance Index 0.47 ± 0.21 0.04-1.08
Catchment Scale
CDI - Catchment Disturbance Index 111.5 ± 52.72 10.02-181.24
%_Natural - pct. of natural land cover 35.86 ± 25.31 7.08-94.15
%_Pasture - pct. of pasture use 16.55 ± 18.26 0-71.32
%_Agriculture - pct. of agriculture use 46.56 ± 29.74 0-90.62
%_Urban - pct. of urban area 0.48 ± 2.62 0-16.41
House_den - density of homes in the
catchment (houses/km2)
0.97 ± 0.94 0-3.49
Site Habitat Scale
Xembed - mean enbeddedness (%) 64.08 ± 19.67 22.18-95.64
Lrbs - (Log10) relative bed stability -2.74 ± 0.81 -4.69--1.33
XCMGW - mean of canopy mid- and ground-layer wood cover
61.99 ± 29.06 12.95-130.11
RCOND - Riparian Condition Index 5.86 ± 3.26 0-15.08
LDI - Local Disturbance Index 1.18 ± 1.04 0-4.63
pH - potential of hydrogen 6.90 ± 0.46 5.54-8.02
Cond - electrical condutivity (mS/cm) 0.02 ± 0.02 0.01-0.1
TDS - total dissolved solids (mg/L) 0.02 ± 0.01 0-0.06
Turb - turbidity (NTU) 7.56 ± 10.5 0.94-61
DO - dissolved oxygen (mg/L) 7.47 ± 1.16 4-9.7
Nt - total nitrogen (mg/L) 0.06 ± 0.01 0.04-0.08
Pt - total phosphorus (mg/L) 0.03 ± 0.03 0.01-0.23
3.2. Reference condition sites
The integrated disturbance index values revealed an anthropogenic
disturbance gradient (average 0.47±0.212). Out of 40 sites, we used upper and
lower boundaries of 0.683 and 0.257, respectively; 5 sites were considered
least-disturbed and 6 sites as most-disturbed (Figure 2).
115
Figure 2. Gradient of anthropogenic disturbance produced by the Integrated Disturbance Index.
3.3. MMI development
Only 65 (42%) of the candidate metrics passed the range test; of these,
50 were normally distributed and 10 others were successfully transformed. Only
two metrics (% Coleoptera and % Elmidae) needed adjustment for catchment
area (Table supplementary). Nineteen metrics were correlated with some type
of anthropogenic disturbance, and 17 distinguished least- and most-disturbed
sites (Table 2). After correlation and t-test analysis, we reduced to seven
biological metrics and built four MMIs combining them: (1) Total taxa richness,
(2) Ephemeroptera-Tricoptera-Plecoptera richness, (3) Ephemeroptera
richness, (4) shredder richness, (5) % pollution intolerant taxa, (6) % sediment
tolerant taxa, and (7) Shannon diversity (Table 2).
Among the four candidates, MMI-3 performed best. It was the most
precise, with the lowest standard deviation between the prior least-disturbed
areas, and was the most sensitive (Table 3). However, MMI-2 was slightly more
responsive than the others. Therefore MMI-3 was chosen for further study, and
it scored 13 sites as poor, 19 as fair, and eight as good (Figure 3).
116
Table 2. Partial MMI metric screening (complete screening on supplement S1). Expected responses to disturbance followed Kerans and Karr (1994), Barbour et al. (1996), Fore et al. (1996) and Karr (1999).
Biological Metric Acronyn Expected Response to Disurbance
Responsiveness w ith anthropogenic stressors (Spearman rank, p < 0.001)
Diference between least- and most-disturbed sites (t -test)
Redundancy w ith other biological metric (Pearson correlation, r > |0.80|)
Redundancy w ith other biological metric (Pearson correlation, r > |0.85|)
MMI
General Richness and Composition
Total taxa richness S Deacrese IDI, CDI, %Nat 5.66 EPT_S, BMWP, LLIV_S, CNG_S, TRIC_S
BMWP, LLIV_S 1, 2, 3, 4
EPT richness EPT_S Deacrese IDI, CDI, %Nat 4.94 S, BMWP, LLIV_S, SCR_S, SHR_S, CNG_S, INTOL_S, EPH_S, TRIC_S
BMWP, SCR_S, CNG_S, INTOL_S, EPH_S, TRIC_S
1, 2
% EPT individuals %_EPT Deacrese LRBS 3.73 ASPT, %CNG, %INTOL ASPT, %CNG, %INTOL
Long lived taxa richness LLIV_S Deacrese IDI, %Nat 5.43 S, EPT_S, BMWP, SCR_S, SHR_S, CNG_S
S, BMWP, CNG_S
Order Richness and Composition
Ephemeroptera richness EPH_S Deacrese IDI 2.94 EPT_S EPT_S 3
Tricoptera richness TRI_S Deacrese IDI, CDI, %Nat 4.89 S, EPT_S, BMWP, SCR_S, CNG_S, INTOL_S
EPT_S, BMWP, SCR_S, CNG_S
Family Composition (only percent)
Leptohyphidae %Leptohyphidae Phosphorous Non sig
Behavioral characteristics
Scrapers richness SCR_S Variable IDI, CDI, %Nat 4.62 EPT_S, BMWP, LLV_S, CNG_S, INTOL_S, TRIC_S
EPT_S, BMWP, CNG_S, TRIC_S
Shredders richness SHR_S Variable House_den 5.48 EPT_S, LLIV_S 1, 2, 3, 4
Clingers richness CNG_S Deacrese IDI, %Nat 4.64 S, EPT_S, BMWP, LLIV_S, SCR_S, VINTOL_S, TRIC_S
EPT_S, BMWP, LLIV_S, CNG_S, INTOL_S, TRIC_S
% Clingers %CNG Deacrese LRBS 3.98 %EPT, ASPT, %INTOL %EPT, ASPT, %INTOL
Tolerance
BMWP BMWP Deacrese CDI, %Nat 5.33 S, EPT_S, LLIV_S, SHR_S, SCR_S, CNG_S, VINTOL_S, TRIC_S
S, EPT_S, LLIV_S, SCR_S, CNG_S, VINTOL_S, TRIC_S
ASPT ASPT Deacrese LRBS 4.08 %EPT, %CNG, %INTOL %EPT, %CNG, %INTOL
Intolerant taxa richness INTOL_S Deacrese LRBS 3.46 EPT_S, BMWP, CNG_S, TRI_S EPT_S, BMWP, CNG_S
% Intolerant taxa %INTOL Deacrese LRBS 4.09 %EPT, ASPT, %CNG %EPT, ASPT, %CNG 1, 2, 3, 4
% Sediment tolerant %STOL Increase LDI, LRBS, House_den -3.69 1, 2, 3, 4
Diversity and dominance
Shannon diversity H' Deacrese IDI 2.88 %4TAX %4TAX 1, 3
% 4 dominant taxas %4TAX Increase XCMGW -2.68 H' H'
% 5 dominat taxas %5TAX Increase XCMGW Non sig
117
Table 3. Results of the criteria for choosing the best MMI: precision (standard deviation value of MMI at least-disturbed sites), responsiveness (t-test value of MMI between least- and most-disturbed sites), and sensitivity (r2 of OLS regression among MMI and IDI). In bold, the best
performance of each criterion.
MMI-1 MMI-2 MMI-3 MMI-4
Precision (SD) 12.13 12.31 8.23 12.31
Responsiveness (t ) 5.57 6.20 5.46 5.79
Sensitivity (r 2 ) 0.367 0.366 0.386 0.347
Figure 3. Classification of MMI scores.
3.4. MMI Performance
The NMDS ordination showed no clustering of MMI-3 classes but a clear
disturbance gradient along axis 1 (Figure 4). As expected, MMI-3 scores were
sensitive to local- and catchment-scale disturbances as well as the integrated
disturbance index which were used in metric screening (Table 4). Lower MMI
values were significant correlated (p < 0.05) with low bed stability, high
embeddedness, decreased riparian vegetation, increased human riparian
disturbance, absence of natural cover, presence of pasture, urban areas, and
catchment house density. In general, there were no significant correlations
between MMI-3 and water quality variables, except for total dissolved solids.
The OLS results indicated that at the local scale, the local disturbance index
and embeddedness, both negative, explained 43% of MMI-3 scores. At the
catchment scale, natural cover and pasture (negative) explained 44% of the
variability. The integrated disturbance index explained 38% and, after we
removed the outliers, its explanation increased to 73% (Table 5). The outliers in
118
the NMDS ordination were the most dissimilar sites to MMI sites classified as
good (Figure 4). The residual analyses showed that small catchments (< 3.2
km2) had larger residuals, both positive and negative (Figure 5).
Figure 4. NMDS ordination graphic (Bray-Curtis distance, fourth root transformation). Black arrows show outliers of regressions among IDI vs MMI in the Upper Aragauri River Basin.
119
Table 4. Pearson correlation between MMI-3 and anthropogenic stressors at integrated index, catchment,and site scales.
Person correlation with MMI
Integrate Scale
IDI -0.62***
Catchment Scale
%_Nat 0.59***
%_Agr -0.23
%_Past -0.35*
%_Urb -0.39*
Den_dom -0.39*
CDI -0.46**
Site Scale
Xembed -0.33*
Lrbs 0.48**
Xcmgw 0.37*
Rcond 0.39*
LDI -0.51**
TDS -0.36*
Turb -0.04
DO -0.02
Nt -0.04
Pt -0.20
*** p < 0.001; ** p < 0.01; * p < 0.05
Anthropogenic Stressors
Table 5. Ordinary least square regressions between anthropogenic stressors and MMI-3. Model 1 refers to regression with forty sites and model 2 refers to IDI vs MMI regression without the
five outliers.
Scale DF F p r 2 Metrics' βIntegrated
Model 1 1,38 23.9 < 0.0001 0.38 IDI = -0.62
Model 2 1,33 93.8 < 0.0001 0.73 IDI = -0.86
Catchment 2,37 14.7 < 0.0001 0.44 %Nat = 0.56 %Pasture = -0.30
Site 2,37 14.1 < 0.0001 0.43 LDI = -0.57 Xembed = -0.42
120
Figure 5. Residual analysis between IDI vs. MMI-3 and catchment area. The white arrows show the outliers removed by LMS regression.
4. Discussion
4.1. MMI Effectiveness
In general, our MMI was effective for discriminating least- and most-
disturbed sites and for evaluating anthropogenic disturbance at local- and
catchment-scales and at both scales combined into an integrated disturbance
index. Ecological data are subject to several errors (Chen & Jackson, 2000), but
a properly constructed MMI can decrease the uncertainty resulting from
measuring a single variable, thereby facilitating more accurate ecological
evaluations. This is true whether the MMI is based on biological data or
environmental data. Another critical point in ecological assessment is defining
reference and impaired sites (Hughes et al., 2004) before building MMI,
because their efficiency is related to their ability to distinguish least- and most
disturbed sites (Fore et al., 1996; Karr, 1999). Limitations of the first MMI
included the absence of statistical criteria for identifying least- and most-
disturbed sites, failure to account for natural environmental variability, use of
121
redundant metrics, and non-continuous metric scoring (Stoddard et al., 2008;
Ruaro & Gubiani, 2013). Our MMI development avoided those limitations, and it
is an empirical and robust index, but simple to build.
An effective MMI should incorporate independent biological metrics to aid
evaluation of multiple anthropogenic stressors (Fore et al., 1996; Karr, 1998).
Our MMI included richness and composition metrics (total taxa richness,
Ephemeroptera richness), behavioral characteristics (shredder richness),
tolerance (% pollution intolerant taxa, % sediment tolerant taxa), and diversity
(Shannon diversity). This metric combination responded to anthropogenic
disturbances at the local scale (local disturbance index, relative bed stability,
mean riparian cover), catchment scale (catchment disturbance index,
percentage of natural cover, catchment house density), and at both scales
combined (integrated disturbance index; Table 2). The MMI metrics also were
consistent with known disturbance expectations (Kerans & Karr, 1994; Barbour
et al., 1996; Fore et al., 1996; Karr, 1999).
4.2. MMI Biological Components
Richness is a common measure of biodiversity (Hughes & Noss, 1992;
Vinson & Hawkins, 1998) and it is widely used in macroinvertebrate based
MMIs (e.g., Kerans and Karr, 1994; Fore et al., 1996; Karr, 1999; Weigel et al.,
2002). Several candidate metrics were correlated with total taxa richness; in
other words, total taxa richness is a powerful synthesizing metric.
An Ephemeroptera-Plecoptera-Trichoptera (EPT) metric is widely used in
environmental assessments of temperate streams (e.g., Fore et al., 1996; Karr,
1999; Klemm et al., 2003; Herbst and Silldorff, 2006; Stoddard et al., 2008)
because of its sensitivity to anthropogenic disturbance (Bonada et al., 2006).
However, each order may respond somewhat differently to several
anthropogenic stressors (Fore et al., 1996), especially in tropical streams and
our MMI development used Ephemeroptera richness.
An pollution intolerant taxa metric is commonly used in MMIs (e.g., Fore
et al., 1996; Karr, 1999). As expected, our results showed that % pollution
122
intolerant taxa was correlated with % EPT individuals. Tolerance indices, like
the BMWP based on families, are very useful in environmental assessment, and
the Rio das Velhas BMWP was successfully applied in other southern Brazil
MMIs (Baptista et al., 2006; Ferreira et al., 2011). Furthermore,
macroinvertebrate family tolerances vary little among Earth’s regions (Jacobsen
et al., 2008) and other tolerance indices were used in other MMIs (e.g.,
Hilsenhoff biotic index by Weigel et al., 2002; Herbst and Silldorff, 2006; Astin,
2007; macroinvertebrate tolerance index by Klemm et al., 2003).
The number of sediment tolerant taxa is another commonly used MMI
metric (e.g., Kerans and Karr, 1994; Fore et al., 1996; Karr, 1999; Weigel et al.,
2002) and it was the only non-redundant metric in our study. Presence of fine
sediments are one of the main factors that cause local habitat homogenization
and loss of macroinvertebrate assemblage richness (Kaufmann et al., 2009;
Bryce et al., 2010).
Shredder richness was the only behavioral characteristic metric selected,
and its response is variable relative to anthropogenic disturbance (Fore et al.,
1996); however, in our study it decreased with increasing anthropogenic
pressures. Although species trophic and behavior classifications are poorly
known for South American macroinvertebrate taxa (Tomanova et al., 2006,
2008), this is an important metric category because of its capacity to identify
altered energy flow and substrate dynamics (Kerans & Karr, 1994). In our study
area, shredder richness is associated with leaf accumulation and considered a
proxy measurement for riparian condition (Baptista et al., 2006). Although not
selected for our MMI, others behavior metrics, such as clinger taxa richness and
percentage, could have been used in this MMI, because they discriminated
anthropogenic stressors, as in other studies (e.g., Karr, 1999; Astin, 2007).
Clingers are negatively related to percent fine sediments, because they need a
firm bottom substrate to move and maintain position (Maloney & Feminella,
2006).
The Shannon index was the only diversity metric selected and it is
redundant with taxa dominant percentage. A high percentage of fewer taxa
indicates imbalance in biological assemblages and disturbance. Because we
123
could not identify macroinvertebrates to species, Shannon diversity was
measured at the order or family level.
4.3. Influences of Site and Catchment Scales on MMI
Site physical habitats are key determinants influencing the structure and
composition of aquatic assemblages (Frissell et al., 1986; Allan, 2004).
However, catchment land use and cover also influence riparian zones and
substrate structure, and thereby affect the availability of site physical habitat
(Wang et al., 1997; Allan, 2004; Herringshaw et al., 2011). Given that both
local- and catchment-scale variables can influence macroinvertebrate
assemblages, it is important develop an integrated landscape indicator that
incorporates both scales (Ligeiro et al., 2013). Our results show that several
metrics responded to anthropogenic disturbance at different scales, and our
MMI responded to all the assessed scales.
At the local scale, the MMI responded largely to physical habitat
variables (Table 4). In general, our study sites lacked disturbed water quality,
but physical habitat disturbance, especially riparian condition, embeddedness
and bed instability, were common. These disturbances lead to reduced physical
habitat complexity and consequently reduced aquatic diversity (Kaufmann et al.,
2009; Bryce et al., 2010). Local anthropogenic disturbances as measured by
the LDI, was the strongest local negative influence on the MMI as expected
(Kaufmann & Hughes, 2006; Ligeiro et al., 2013).
Catchment stressors were moderately correlated with the MMI (Table 4).
Presence of natural cover in a catchment is an important factor in aquatic
environmental conservation, because it is inversely related to stream sediment
load and pollutants (Aksoy & Kavvas, 2005). Furthermore, presence of natural
cover is evidence of greater habitat complexity and, consequently, of higher
biological condition scores (Sponseller et al., 2001; Hrodey et al., 2009). One
surprise in our results was the non-significant correlation (p < 0.05) between the
MMI and agricultural land cover, despite the wide range in percent catchment
agriculture (Table 1). Others have reported high correlations between MMI
124
scores and catchment land use and cover for forested areas (Sponseller et al.,
2001; Shandas & Alberti, 2009), agricultural areas (Wang et al., 1997; Hrodey
et al., 2009), and impervious (urban) areas (Morley & Karr, 2002). We have two
hypotheses for the insignificant correlation between the MMI and agriculture. 1)
Multiple aerial or satellite imageries resolution (e.g., Landsat, Spot, Cbers,
Ikonos) and classification methodologies (e.g., supervised, unsupervised,
manual interpretation) could have produced mixed agricultural estimates. 2)
Differing landscape matrices and their connectivitis to the sites (Forman, 1995)
could have produced mixed biological responses.
Using an integrated disturbance index to develop and test MMI was
useful, because it is an univariate descriptor of anthropogenic disturbance at
both local and catchment scales (Ligeiro et al., 2013). Furthermore, this index
helped us identify unexpected patterns in biological condition, represented by
OLS regression residuals, where the negative and positive outliers occurred
only in small catchments (< 3.2 km2; Figure 5). However, only negative
residuals were removed when preceded by LMS regression. Thus in this case,
the most dissimilar outliers were classified as poor (Figure 4).
Ecological data are typically contaminated by heterogeneous variance
errors from several sources, such as reading, measurement, or sampling (Chen
& Jackson, 2000); bias caused by unexpected environmental events (Chen &
Jackson, 2000; Kaufmann & Hughes, 2006), or legacy effects (Harding et al.,
1998; Allan, 2004). Removal of outliers is an acceptable procedure for
improving model fit (Chen & Jackson, 2000; Shertzer & Prager, 2002) and in
our results, outlier removal increased the IDI versus MMI fit (Table 6). Extreme
anthropogenic alterations (e.g., chemical spills, urbanization) and natural
stochastic events (e.g., floods, torrents, fire, droughts) are more intense in
smaller catchments (e.g., Shiau, 2003; Coles et al., 2012), especially in
monsoonal systems (Leung & Dudgeon, 2011). This is partly because of the
relatively large relative impact compared with the size of the stream. Our results
support this observation, with several small catchments having negative
residuals, indicating lower than expected biological condition, and those
residuals represented the outliers removed by LMS regression. In predictive
MMIs, catchment area is an important modeling variable (Pont et al, 2009;
125
Moya et al, 2011). Moreover, although not considered outliers, the positive
residuals in small catchments also were relevant. In this case, land use and
cover and stochastic events presumably had a greater positive impact than
expected on assemblages.
4.4. Management Alternatives
All the anthropogenic catchment pressures are reflected in downstream
watercourses, suffering from pollution and sedimentation (Karr, 1998). In our
study area, all forty sites drain directly into Nova Ponte Reservoir. Therefore,
the MMI can aid in the management of the reservoir, because it can be used to
measure the effectiveness of rehabilitation and mitigation projects in Nova
Ponte headwater streams. Furthermore, the MMI can be used in a broader
sense, to aid conservation of the Cerrado biome by measuring the effectiveness
of rehabilitation and mitigation projects there, as well as for assessing the
effects of continued agricultural conversion and urbanization. Further, Brazilian
legislation establishes the catchment as a unit of analysis and management of
water resources (Brazil, 1997), so catchment condition as reflected in MMI
scores can be an important tool for management and conservation.
Our study aided us in evaluating biological and environmental conditions
along an environmental pressure gradient through use of a probabilistic survey
design, standard sampling methods, and quantitative biological and
environmental indicators. Similar approaches have been applied at the
continental scale in the United States (Stoddard et al., 2008; USEPA, 2013),
indicating great potential for implementation in a country with continental
dimensions like Brazil. To do so, Brazil must improve its legal framework,
because in the European Union and the United States use of biological
assemblages in environmental assessments is legally required (Ruaro &
Gubiani, 2013), whereas in Brazil it is only optional (Brazil, 2005).
The availability of quantitative environmental pressure indicators at both
local and catchment scales aid comparisons of environmental conditions and
pressures from site to national scales. These quantitative indicators of
126
anthropogenic disturbance can be associated with biodiversity loss at biome,
ecoregional, national, or continental scales. Given that the local scale,
catchment scale, and integrated pressure indicators are easily calculated, and
have been tested at the basin scale, we expect that they will provide a model for
environmental assessment of water resources in Brazil.
Acknowledgements
We received funding from CEMIG-Programa Peixe Vivo, CAPES, CNPq,
FAPEMIG and Fulbright Brasil. Colleagues from the CEFET-MG, PUC-MG,
UFLA and UFMG assisted with field collections and laboratory work. Juliana
França and Ana Paula Eller were responsible for water quality analyses. Carlos
B. M. Alves helped with general logistics and field work. We are grateful for
assistance in statistical design and site selection from Tony Olsen, Marc Weber,
and Phil Larsen. This manuscript was subjected to review by the National
Health and Environmental Effects Research Laboratory’s Western Ecology
Division and approved for publication. Approval does not signify that the
contents reflect the views of the Agency, nor does mention of trade names or
commercial products constitute endorsement or recommendation for use.
Appendix A. Supplementary table
Supplementary table associated with this draft can be found, in online
xlsx file: https://www.sugarsync.com/pf/D8489032_68986667_6535234
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135
CAPÍTULO 5. DESENVOLVIMENTO E VALIDAÇÃO DE INDICE DE VULNERABILIDADE AMBIENTAL (IVA) PARA BACIAS DE RESERVATORIOS HIDRELÉTRICOS NO CERRADO 5
Resumo
Atualmente, vários estudos ressaltam a importância de bens e serviços
ecossistêmicos, incluindo aqueles relacionados aos recursos hídricos, como
abastecimento, irrigação, lazer e geração de energia. Devido ao
desenvolvimento de atividades humanas, a produção e transporte de
sedimentos finos são das principais ameaças aos ecossistemas aquáticos
continentais, incluindo os reservatórios e seus serviços ecossistêmicos. O
objetivo foi propor e validar um índice de vulnerabilidade ambiental (IVA) para
bacias de empreendimentos hidrelétricos no bioma cerrado. Oitenta sub-bacias
em dois empreendimentos hidrelétricos (Nova Ponte e Três Marias) tiveram
suas características naturais (geologia, declividade, elevação e pluviosidade) e
pressões antrópicas (cobertura natural, densidade de domicílios, distancia de
rodovias e de centro urbanos) mensuradas e inseridas em um índice de
vulnerabilidade ambiental através da metodologia de processo analítico
hierárquico – AHP. Para testar a eficiência do IVA, seis métricas de substrato
foram correlacionadas com o IVA: porcentagem de sedimentos finos (<
0.16mm); porcentagem de sedimentos finos + areia (< 2 mm); porcentagem de
sedimentos grossos (> 2 mm) imersos sob sedimentos finos (< 2mm); diâmetro
geométrico médio; razão entre diâmetro geométrico médio e diâmetro crítico no
leito sazonal; tamanho mediano do sedimento. Após a validação do índice para
as 80 sub-bacias, o índice foi expandido para toda a área de estudo (~ 20.200
Km2). O IVA foi correlacionado de moderado a forte às métricas de substrato (r
= 0,36-0,50, p < 0,001). Esta metodologia mostrou-se eficiente e de baixo
custo, podendo ser aplicada na construção de instrumentos de gerenciamento, 5 Manuscrito a ser submetido à revista Ambio: Macedo, D.R., Hughes, R.M., Kaufmann, P.R., Callisto, M.
136
recuperação e preservação de bacias hidrográficas de reservatórios
hidrelétricos tropicais.
Palavras chave: Sedimentação, processo analítico hierárquico, análise
espacial, serviços ecossistêmicos.
1. Introdução
Estudos sintéticos que produzam informações sobre a quantificação de
propriedades ambientais como susceptibilidade, fragilidade, status de
conservação, potencial para exploração e necessidade para recuperação e
restauração são essenciais aos tomadores de decisão para executar medidas
de gerenciamento e conservação de recursos naturais (Villa & McLeod, 2002).
Mais além, é necessário o desenvolvimento de uma abordagem analítica que
integre as interações entre os aspectos sociais e geobiofísicos para embasar
estes estudos (Angelstam et al., 2013).
Uma tendência atual em ações de gerenciamento e conservação dos
recursos naturais é a quantificação econômica dos benefícios de que o homem
se apropria da natureza, para que ações de manejo, preservação e
conservação dos recursos naturais possam ser economicamente interessantes
(Costanza et al., 1997). Assim o conceito de serviços ecossistêmicos considera
os processos ecossistêmicos que produzem benefícios à sociedade (MEA,
2005). Estes processos são agrupados em quatro categorias: (1) serviços de
provisão, como produção de alimentos, água doce, fibras, produtos químicos,
madeira; (2) serviços de regulação como controle do clima, polinização,
controle de enchentes; (3) serviços culturais que provem benefícios
recreacionais, espirituais e de bem estar em geral; e (4) serviços de suporte
como ciclagem de nutrientes, formação do solo, produção primária (MEA,
2005). Nos últimos anos nota-se o crescimento de estudos focados em
serviços ecossistêmicos, na Europa e Estados Unidos (Vihervaara et al., 2010;
De Jonge et al., 2012).
Nota-se que a maior parte dos estudos sobre serviços ecossistêmicos
estão ligados aos ecossistemas aquáticos (Egoh et al., 2007; Vihervaara et al.,
137
2010). A água tornou-se um importante insumo econômico, não apenas em
termos de custo-benefício de sua exploração, mas também como um bem de
valor não mensurável, impulsionando desenvolvimento e bem-estar humano
(MEA, 2005). Historicamente a sociedade humana transforma os cursos d’água
segundo suas necessidades, para múltiplos usos, incluindo irrigação, geração
de energia, abastecimento, recreação e pesca (Karr, 1999; Baron et al., 2002).
A água e os recursos hídricos associados prestam serviços ecossistêmicos
principalmente focados no valor de uso, e não necessariamente no valor de
troca, uma vez que mensurar o valor dos serviços ecossistêmicos é uma tarefa
árdua e bastante teórica (Costanza et al., 1997). Além disso, seu valor de
mercado é baixo se comparado à sua importância, e o seu uso descontrolado
pode exaurir os mananciais, criando uma equação complexa entre
conservação e uso (Rebouças, 2001).
Um dos principais serviços ecossistêmicos prestados pela água é a
geração de energia através de usinas hidroelétricas, que necessitam de lagos
artificiais para a sua estocagem. Enquanto que cerca de 16% da matriz
energética do mundo é hidrelétrica, no Brasil este percentual é de cerca de
70% (von Sperling, 2012). Além da geração de energia, lagos e reservatórios
provem outros serviços ecossistêmicos, como recreação, controle de cheias,
abastecimento de água, transporte fluvial, controle de enchentes,
abastecimento de água, ciclagem de nutrientes e produção de alimentos
(Baron et al., 2002; von Sperling, 2012). Por outro lado, o impacto ambiental
gerado pela construção de reservatórios é muito grande e é necessário que a
operação destes empreendimentos seja eficiente pelo maior tempo possível,
para maximizar os benefícios em prol da sociedade através de bens e serviços
ecossistêmicos (Arias et al., 2011).
Como um ecossistema lacustre, um reservatório sintetiza toda a
influencia em sua bacia de drenagem (Baron et al., 2002) e uma das principais
ameaças a operação e vida útil de reservatórios é o seu comprometimento pela
deposição de sedimentos finos proveniente de sua bacia de contribuição (Arias
et al., 2011; von Sperling, 2012). Como medida de atenuação desse impacto, a
conservação da vegetação natural nas bacias hidrográficas a montante tem
importante papel ao evitar a perda de solos (Aksoy & Kavvas, 2005) e
138
consequente sedimentação e assoreamento do reservatório. Existem vários
estudos que mostram que o pagamento da conservação da vegetação natural
é economicamente viável na manutenção de reservatórios (Arias et al., 2011).
Mais além, prevenir o assoreamento de um reservatório também é uma
importante ação na conservação da biodiversidade, pois a presença de
sedimentos finos é apontada como uma das principais causas da perda de
biodiversidade nas assembleias aquáticas tanto em riachos (Bryce et al., 2010;
Kaufmann et al., 2009) quanto em reservatórios (Lenhardt et al., 2008; Molozzi
et al., 2013).
O Brasil, além de possuir a maior reserva de água doce do mundo
(Gleick, 1998) é conhecido como uma país megadiverso (Agostinho et al.,
2005). Estudos ambientais focados na conservação de recursos hídricos e da
biota associada são reconhecidamente importantes. Notadamente tratando de
reservatórios artificiais, a legislação brasileira exige que cada empreendimento
elabore um Plano Ambiental de Conservação e Uso do Reservatório Artificial
(PACUERA), focando na proteção da água do reservatório como recurso de
uso múltiplo, bem como a reabilitação de áreas degradadas e a proteção das
áreas identificadas como relevantes (Brasil, 2002). Assim, é importante a
integração espacial das unidades sociais e geobiofísicas na construção de
estudos, instrumentos e diretrizes mais precisos para a gestão ambiental de
reservatórios.
Nos últimos anos, Sistemas Informativos Geográficos (SIGs) vem
tornando-se uma poderosa ferramenta no gerenciamento ambiental, auxiliando
tomadores de decisão e conservadores na análise de padrões espaciais e
temporais em relação aos provedores de serviços ecossistêmicos e potenciais
impactos de projetos sobre os recursos naturais (Nemec & Raudsepp-Hearne,
2012). Os SIGs, pelas suas características de análise espacial, são
ferramentas essenciais em estudos nos quais múltiplos critérios possam ser
integrados no auxilio à tomada de decisão (Malczewski, 2006). Paralelo ao
desenvolvimento computacional das ferramentas de SIG é cada vez mais
frequente a disponibilização de fontes de dados geográficos de livre acesso,
como imagens de satélite em diferentes resoluções, dados vetoriais e
softwares livres de geoprocessamento (Nemec & Raudsepp-Hearne, 2012).
139
Estas novas ferramentas geográficas facilitam a aquisição de dados sociais e
ambientais, reduzindo custos e melhorando as análises relacionadas ao
gerenciamento dos recursos naturais (Castillo-Rodríguez et al., 2010). Modelos
matemáticos e a proposição de índices são cada vez mais utilizados como
suporte pelos tomadores de decisão, principalmente tendo em vista a
necessidade de priorização no uso de recursos financeiros de maneira eficiente
e racional (Villa & McLeod, 2002) ou em estudos de fragilidade ambiental
focados principalmente na susceptibilidade à erosão e perda de solos (Crepani
et al., 2001). Analisar em conjunto os dados ambientais com os processos na
paisagem não é uma tarefa simples, pois necessita de um bom conhecimento
prévio da área de estudo e dos elementos utilizados (Castillo-Rodríguez et al.,
2010). É necessário o conhecimento de bases teóricas e empíricas, pois o SIG
é uma ferramenta de suporte à tomada de decisão, e é necessário que as
análises sejam construídas sobre critérios corretos e eficientes (Nemec &
Raudsepp-Hearne, 2012). Entretanto, estudos integrados de fragilidade
ambiental não apresentam rigorosos procedimentos experimentais para testar
índices criados (Villa & McLeod, 2002), daí há necessidade em não apenas
propor índices, mas também testá-los.
O objetivo deste trabalho foi construir e validar um Índice de
Vulnerabilidade Ambiental (IVA) para bacias influenciadas por reservatórios
hidrelétricos no Cerrado. O estudo foi desenvolvido nas bacias a montante dos
reservatórios de Nova Ponte e Três Marias, pertencentes a duas importantes
bacias hidrográficas brasileiras: Paraná e São Francisco, respectivamente.
Estas bacias destacam-se pelo potencial hidrelétrico e, das cinco maiores
hidrelétricas em operação no Brasil atualmente, Itaipu e Ilha Solteira localizam-
se no rio Paraná; e Xingó e Paulo Afonso no rio São Francisco (von Sperling,
2012). Foi testada a hipótese de que os aspectos geodinâmicos proporcionam
predisposição aos processos erosivos, e estes podem ser potencializados ou
atenuados pela dinâmica de uso e ocupação do solo em sua bacia hidrográfica.
140
2. Materiais e Métodos
2.1. Área de estudo
Este estudo foi desenvolvido em duas bacias hidrográficas no Cerrado,
em trechos a montante de reservatórios hidrelétricos no alto curso do rio
Araguari, a montante da UHE de Nova Ponte e no Alto rio São Francisco, a
montante da UHE Três Marias (Figura 1). A área de estudo foi demarcada em
um raio de até 35 Km dos reservatórios, e corresponde a aproximadamente
20.200 Km2. Para a construção e teste do IVA foram amostrados quarenta
trechos de rios em cada bacia, respectivamente, em setembro 2009 e setembro
de 2010. A definição da rede de amostragem seguiu os critérios estabelecidos
pelo US-EMAP Wadeable Stream (Olsen & Peck, 2008), utilizando uma rede
amostral espacialmente balanceada, baseada em uma Tesselação Aleatória
Estratificada Generalizada (GRTS; Stevens & Olsen, 2004), o que permitiu
extrapolar o IVA calculado para toda a área de estudo (Whittier et al., 2007).
Figura 1. Localização das bacias estudadas e dos pontos amostrais.
141
2.2. Índice de Vulnerabilidade Ambiental (IVA)
A elaboração do Índice de Vulnerabilidade Ambiental (IVA) foi baseada
na sobreposição entre vulnerabilidades potenciais intrínsecas da região de
estudo, baseada nos elementos da paisagem natural (altimetria, declividade,
geológica e pluviosidade) e pressões antrópicas (porcentagem de cobertura
natural, densidade de domicílios, distancia de rodovias e distancia de centros
urbanos). O diagnóstico foi realizado através da análise espacial destes
elementos utilizando Sistemas Informativos Geográficos.
2.2.1. Aquisição dos dados de paisagem natural
As 80 sub-bacias de drenagem foram extraídas do modelo de terreno
proveniente do Shuttle Radar Topographic Mission – SRTM (USGS, 2005). Os
dados de pluviosidade foram calculados através da série histórica
disponibilizada pela Agencia Nacional das Águas (ANA, 2011). Trinta e uma
estações pluviométricas (14 estações para a bacia de Nova Ponte e 17
estações para a bacia de Três Marias) tiveram a pluviosidade total anual da
série histórica (30 anos ou mais) extraídas, georreferenciadas e interpoladas
através de krigagem ordinária (Johnston et al., 2001). Os valores de
precipitação anual média espacializados foram transferidos para cada ponto de
coleta. Através do software Spring (Câmara et al., 1996), foram extraídas as
variáveis morfométricas representativa de cada uma das 80 bacias estudadas:
a diferença de altitude foi extraída diretamente do SRTM, enquanto a
declividade média foi calculada a partir do SRTM. Por fim, foi calculada a
predominância de cada unidade geológica em cada uma das 80 bacias. Os
dados geológicos foram extraídos da Carta Geológica do Brasil ao Milionésimo
(Brasil, 2004).
2.2.2. Aquisição dos dados de pressões antrópicas
O mapeamento da cobertura do solo nas 80 sub-bacias foi realizado
através da interpretação manual de imagens de alta resolução, em conjunto
142
com imagens multiespectrais do sensor TM do satélite Landsat, utilizando o
software Spring (Câmara et al., 1996). As imagens Landsat utilizadas foram
adquiridas exatamente nos meses das coletas em campo, e as imagens de alta
resolução (Google, 2010) foram utilizadas como suporte à interpretação, por
apresentarem clareza a forma e textura dos elementos, enquanto as imagens
Landsat apresentam respostas espectrais distintas para os alvos, possibilitando
uma alta acuidade para o mapeamento. Neste mapeamento foram identificadas
as áreas com cobertura vegetal e as porcentagens foram mensuradas para a
sub-bacia hidrográfica de cada um dos 80 pontos de amostragem. Para o
cálculo da cobertura do solo para o restante da área de estudo, utilizou-se o
mapeamento elaborado por Scolforo & Carvalho (2006). Para caracterizar a
presença/influencia humana, foram mensuradas a distancia entre cada ponto
de amostragem e as cidades e rodovias mais próximas. Por ultimo, foi utilizada
a localização espacial de cada domicilio no entorno da área de estudo para o
calculo da densidade de domicílios em cada sub-bacia (dom/Km2) através de
resultados do Censo Demográfico Brasileiro de 2010 (IBGE, 2011).
2.2.3. Desenvolvimento do Índice de Vulnerabilidade Ambiental
2.2.3.1. Padronização
Os fatores de paisagem natural e pressões antrópicas foram
padronizados em uma mesma escala numérica, de modo a permitir sua
agregação. Os valores apresentados em cada variável foram convertidos em
uma escala crescente de fragilidade (1 a 5), levando-se em consideração a
variabilidade encontrada na área de estudo e o grau de fragilidade teórico
(Crepani et al., 2001) destas variáveis (Tabela 1).
143
Tabela 1. Fatores utilizados e respectivos valores de fragilidade padronizados na área de estudo.
Fatores Valor
1 2 3 4 5(1) Diferença de altura (m) < 60 60-160 160-260 260-360 > 360
(2) Declividade (%) < 6 6-12 6-20 20-50 > 50
(3) Pluviosidade anual (mm2) < 1200 1200-1380 1380-1620 1620-1800 > 1800
(4) Geologia (Tipo/fragilidade) Dacito, Granito Xisto Filito Arcósio, Arenito, Conglomerado
Siltito, Calcarenito
(5) Cobertura natural (%) > 70 50-70 30-50 10-30 < 10
(6) Densidade de domicílios
(dom/km2)
< 0,5 0,5-1 1-1,5 1,5-2 > 2
(7) Proximidade de rodovias (Km) > 15 10-15 5-10 2-5 < 2
(8) Proximidade de centros urbanos (Km)
> 30 20-30 10-20 5-10 < 5
2.2.3.2. Construção dos pesos para cada fator
Ao analisar a fragilidade ambiental de uma área, deve-se considerar que
fatores distintos possuem importância diferenciada na quantificação de um
fenômeno (Malczewski, 2006). Neste estudo utilizou-se o método de Processo
Analítico Hierárquico (AHP; Saaty, 1977), amplamente utilizado em análises
ambientais multicritérios (p.ex. Ramanathan, 2001; Wang et al., 2008; Tian et
al., 2013). Este método analítico consiste em comparar os fatores aos pares,
de modo que cada relação recebe um peso, o que permite organizar cada
variável segundo uma hierarquia. Os fatores são organizados em uma matriz e
é aferida a importância relativa de cada fator em relação aos demais. Quando
um fator (A) é mais importante que um fator (B), recebe uma nota x, e da
mesma maneira, o fator (B) recebe uma nota recíproca 1/x (Tabela 2). O peso
final é soma da importância relativa de cada fator, e a soma destes pesos
possui o valor 1 (Tabela 3).
144
Tabela 2. Grau de importância das relações entre os fatores.
Grau de importância Definição
1 Igual importância entre dois fatores
3 Fraca importancia de um fator em relação ao outro
5 Forte importancia de um fator em relação ao outro
7 Muito Forte importancia de um fator em relação ao outro
9 Absoluta importancia de um fator em relação ao outro
2, 4, 6, 8 Valores intermediários entre duas apreciações
1/2, 1/3, 1/4, 1/5, 1/6, 1/7, 1/8, 1/9 Valores reciprocos de uma apreciação prévia
Tabela 3. Pesos relativos dos fatores selecionados para o estudo.
Fatores (1) (2) (3) (4) (5) (6) (7) (8) Pesos(1) Diferença de altura (m) - 2 4 2 1/2 4 6 2 0,1852(2) Declividade (%) 1/2 - 2 2 1/3 2 5 2 0,1240
(3) Pluviosidade anual (mm2) 1/4 1/2 - 1/5 1/6 3 3 1/2 0,0603(4) Geologia (Tipo/fragilidade) 1/2 1/2 5 - 1/4 6 7 5 0,1683(5) Cobertura natural (%) 2 3 6 4 - 6 8 6 0,3253
(6) Densidade de domicílios (dom/Km2) 1/4 1/2 1/3 1/6 1/6 - 1 1 0,0417(7) Proximidade de rodovias (Km) 1/6 1/5 1/3 1/7 1/8 1 - 1/3 0,0280(8) Proximidade de centros urbanos (Km) 1/2 1/2 2 1/5 1/5 1 3 - 0,0672
2.2.3.3. Consistência da matriz de julgamento
Para verificar se a matriz de julgamento é coerente (por exemplo, se A é
mais importante que B, e B mais importante que C, logo C não pode ser mais
importante que A), foi utilizada a razão de consistência (CR; Equação 1).
CR
= CIRI(1)
Onde RI é o valor dado, referente ao tamanho da matriz e definido por
Saaty (1977), e CI (Equação 2).
CI
= (max − �)(1 − �) (2)
145
Onde λmax é o maior ou o principal autovalor da matriz, e n é a ordem
da matriz. Um CR de 0,10 ou menor demonstra que as relações dentro da
matriz são consistentes (Saaty, 1977). A razão de consistência da matriz de
julgamentos deste estudo foi de 0,06.
2.2.3.4. Cálculo do Índice de Vulnerabilidade Ambiental (IVA)
O valor do índice de vulnerabilidade ambiental (IVA) é o somatório dos
fatores (Ai) ponderados pelos respectivos pesos (wj), conforme a equação 3.
IVA
=����� (��
���= 1, 2…�)(3)
2.2.4. Teste de eficiência do IVA
O Índice de Vulnerabilidade Ambiental foi calculado em um primeiro
momento para oitenta sub-bacias para que seus valores fossem
correlacionados com métricas de substrato baseadas em levantamento in situ
nestes oitenta pontos. Como a área de estudo contempla duas bacias
hidrográficas de empreendimentos distintos, optou-se por testar a eficiência do
índice em um primeiro momento de maneira conjunta, e posteriormente o IVA
foi testado separadamente com os dados de cada bacia.
2.2.4.1. Métricas de substrato
O impacto sobre o sedimento foi aferido através do levantamento das
características físicas em cada riacho através de protocolos de diversidade de
hábitats físicos (Peck et al., 2006). O comprimento de cada trecho de rio
amostrado correspondeu a 40 vezes a sua largura, em uma extensão mínima
de 150 metros (Kaufmann et al., 1999) e cada trecho foi dividido em 11
transectos igualmente espaçados. Em cada transecto foram quantificadas as
146
dimensões do canal (p.ex. largura molhada, profundidade, leito sazonal) e o
tipo de substrato (p.ex. areia, cascalho, matacão, etc.). Entre cada transecto
foram mensuradas a presença de sedimento fino no talvegue, declividade,
sinuosidade e presença de madeiras (Peck et al., 2006). Os cálculos para a
geração das métricas relativas aos habitats físicos estão descritas em
Kaufmann et al. (1999, 2009). Foram calculadas 6 métricas de substrato: (1)
%FN – porcentagem de sedimentos finos (< 0.16mm); (2) %FN+SA –
porcentagem de sedimentos finos + areia (< 2 mm); (3) XEMBED –
porcentagem de sedimentos grossos (> 2mm) imerso sob sedimentos finos (<
2mm); (4) DGM – diâmetro geométrico médio; (5) LRBS – log(10) da
estabilidade relativa do leito, ou razão entre diâmetro geométrico médio e
diâmetro crítico no leito sazonal; e (6) D50 – tamanho mediano do sedimento.
2.2.4.2. IVA x Métricas de substrato
Para testar a eficiência do IVA, foi utilizada correlação de Pearson entre
o IVA e as seis métricas de substrato. A normalidade dos índices foi testada
(teste de Kolmogorov-Smirnov, p > 0,05) e os índices DGM e D50 foram
transformados (log(10) X) para atender o pressuposto de normalidade.
2.2.5 Expansão do IVA
Considerando que o IVA foi testado em uma rede de amostragem
probabilística, o índice pode ser expandido para toda a área de estudo (Whittier
et al., 2007). Para a expansão do índice, cada uma das oito camadas espaciais
teve a sua resolução espacial ajustada para células de 300 x 300 metros,
através de operações no SIG ArcGis. As variáveis incialmente calculadas como
mensurações relativas a cada bacia (diferença de altitude, declividade,
geologia, porcentagem de cobertura natural e densidade de domicílios) foram
calculadas em cada célula 300 x 300. As demais camadas (pluviosidade anual,
proximidade de centros urbanos e proximidade de rodovias) foram novamente
geradas conforme a metodologia inicial, considerando a nova resolução
espacial (300 x 300 pixels). Através de álgebra de mapas, o IVA foi calculado
147
para toda a área de estudo, considerando os mesmos parâmetros da Equação
3. O índice temático foi dividido em 6 classes de fragilidade: insignificante (<
1,5), leve (1,5 – 2,0), moderada (2,0 – 2,5), forte (2,5 – 3,0), muito forte (3,0 –
3,5) e extrema (> 3,5).
3. Resultados
3.1. Levantamento dos fatores ambientais e métricas de substrato
As oitenta sub-bacias ocorrem em áreas com diferença de altitude
predominantemente acima de 160 metros e baixa declividade média e a
pluviosidade anual é inferior a 1500 mm/m2 (Tabela 4). Mais de 50% das
bacias estudadas ocorrem sobre rochas sedimentares (Siltitos, Arenitos,
Calcarenitos, Arcósios e Conglomerados); cerca de 25% ocorrem sobre Xistos,
10% sobre Filitos, ambas rochas metamórficas, e pouco mais de 5% sobre
rochas vulcânicas, neste caso os Dacitos. Todas as sub-bacias em Três Marias
estão sobre rochas sedimentares e, em Nova Ponte, apenas 5 ocorrem sobre
este tipo de rocha. (Tabela 4). Além disso, as bacias amostradas possuem
moderados níveis de cobertura natural, são distantes de rodovias e centros
urbanos e possuem baixa densidade de domicílios, caracterizadas como
essencialmente agropastoris (Tabela 4).
148
Tabela 4. Fatores ambientais nas oitenta sub-bacias amostradas.
Fatores Nova Ponte Três Marias
Média ± Desvpad Média ± Desvpad
Paisagem Natural
150,6 ± 69,14 174,0 ± 84,75
8,24 ± 3,00 7,21 ± 3,12
1584,9 ± 116,24 1266,7 ± 54,181
Xisto 21 -
Filito 9 -
Dacito 5 -
Arenito 4 -
Siltito - 22
Arcósio - 13
Conglomerado - 4
Calcarenito 1 1
Pressões antrópicas
35,86 ± 25,30 43,93 ± 20,48
15683,0 ± 8602,05 16785,8 ± 10533,1
6890,29 ± 4768,51 5179,57 ± 4806,210,97 ± 0,94 0,74 ± 0,60
Proximidade de centros urbanos (Km)
Proximidade de rodovias (Km)
Densidade de domicílios (dom/Km2)
Diferença de altitude (m)
Declividade (%)
Pluviosidade anual (mm/m2)
Geologia (Tipo)
Cobertura natural (%)
Em relação às métricas de substrato, as sub-bacias amostradas
possuem mais de 50% de sedimento grosso imerso em sedimento fino
(Xembed), além de moderadas porcentagens de sedimento fino e areia (%FN e
% FN+SA). O diâmetro geométrico médio predominante é cascalho (2-64 mm),
enquanto o D50 varia entre as duas bacias: tamanho cascalho (2-64 mm) em
Nova Ponte e matacão (250-1000 mm) em Três Marias. Em relação à
estabilidade relativa do leito, no geral ela é negativa, o que denota predomínio
dos processos deposicionais nos riachos (Tabela 5).
Tabela 5. Valores dos índices de sedimento nas oitenta sub-bacias amostradas.
Índices de sedimento Nova Ponte Três Marias
Média ± Desvpad Média ± Desvpad
Imersão - Xembed (%) 64,08 ± 19,67 58,38 ± 24,81
Porcentagem de sedimento fino - %FN (< 0.06 mm) 0,18 ± 0,19 0,57 ± 0,34
Porcentagem de sedimento fino + areia - %FN+SA (< 2.00 mm) 0,47 ± 0,20 0,63 ± 0,30
Diâmetro geométrico médio - Dgm (mm) 7,53 ± 19,5 19,83 ± 60,30
Log (10) da estabilidade relativa do leito - Lrbs -2,74 ± 0,80 -3,24 ± 1,35
Tamanho mediano do sedimento - D50 (mm) 10,85 ± 28,11 658,13 ± 1590,8
149
3.2. Correlação entre o IVA e as métricas de substrato
No total da área de estudo, o IVA possui moderada a forte correlação (r
= 0,37-0,50, p < 0,001) com todos as métricas de substrato avaliadas (Tabela
6). Ao se analisar as correlações entre o IVA e as métricas de substrato
separadamente em cada bacia (Nova Ponte e Três Marias), nota-se
correlações significativas (0,37-0,57, p < 0,05), com a exceção do Xembed e
%FN+AS em Nova Ponte.
Tabela 6. Correlação entre o IVA e as métricas de substrato nas oitenta sub-bacias amostradas.
Metrica Nova Ponte (NP) Três Marias (TM) NP+TM
r r r
Xembed 0.23 0.56*** 0.39***
%FN 0.46** 0.39* 0.43***
%FN+SA 0.30 0.37* 0.37***
Log DGM -0.43** -0.53*** -0.50***
Log RBS -0.44** -0.41** -0.44***
Log D50 -0.37* -0.57*** -0.45***
*p < 0.05; **p < 0.01; ***p < 0.001
3.3. Expansão do IVA para toda a área de estudo
Seis classes de vulnerabilidade foram definidas: enquanto a bacia do
reservatório de Nova Ponte possui uma distribuição uniforme entre estas
classes (Figura 2-A), a bacia do reservatório de Três Marias possui maior
distribuição nos valores entre 2 e 3, o que representa as classes de
vulnerabilidade moderada e forte (Figura 2-B).
150
Figura 2. Histograma de frequência e valores relativos do IVA expandido para as bacias dos reservatórios hidrelétricos de Nova Ponte e Três Marias, MG.
A distribuição espacial das classes permite localizar claramente as áreas
mais e menos susceptíveis nas bacias estudadas, segundo o IVA (Figura 3).
151
Figura 3. Distribuição espacial do IVA nas bacias de Nova Ponte e Três Marias, MG.
4. Discussão
4.1. Abordagem metodológica
No geral, estudos de fragilidade ambiental são baseados apenas em
aspectos teóricos dos fatores estudados, o que dificulta a validação da
152
metodologia utilizada (Villa & McLeod, 2002). Neste estudo a abordagem
metodológica utilizando a análise de multicritérios (AHP) com critério espacial
de álgebra de mapas que permitiu construir um índice de vulnerabilidade
ambiental em uma escala detalhada. Neste caso foram utilizadas duas bacias
de empreendimentos hidrelétricos totalizando 80 trechos de riacho, e nesta
área restrita foi possível efetivamente testar a resposta do IVA em relação às
seis métricas de substrato estudadas. Por um lado, a produção e deposição de
sedimentos finos é uma das principais ameaças à vida útil de um reservatório
(Arias et al., 2011; von Sperling, 2012). Por outro, o seu monitoramento envolve
altos custos financeiros e de tempo e, nesse caso, a utilização de índices
baseados nesta metodologia empregada é uma solução rápida, de baixo custo
e que pode ser avaliada em escala de sub-bacia e extrapolada para uma
escala regional (Kaufmann et al., 2008). A resposta encontrada entre o IVA e
estes índices contemplando as duas bacias de empreendimentos foi
satisfatória (r = 0,36-0,50, p < 0,001) e, a partir da escala de sub-bacia, permitiu
a expansão do IVA para toda a área de estudo (~ 20.200 Km2). Ao se analisar
as bacias separadamente, os resultados mostraram que a metodologia pode
ser aplicada considerando uma ou mais bacias hidrográficas.
A premissa de expansão do índice é baseada na construção da rede de
amostragem empregada (Whittier et al., 2007). Avaliações ambientais em
bacias hidrográficas devem considerar amostragens a fim de avaliar padrões
de distribuição espacial dos elementos estudados. Devido à impossibilidade de
se estudar 100% da área, é necessário que a amostragem seja eficiente, livre
de viés e espacialmente balanceada (Larsen et al., 2008). A rede utilizada
neste estudo foi baseada em um desenho amostral espacialmente balanceado,
utilizando os critérios estabelecidos pelo programa de monitoramento ambiental
em escala nacional utilizado nos EUA, executado pelo US-EPA (Olsen & Peck,
2008) e, dessa maneira, os resultados foram extrapolados das 80 sub-bacias
para o total da área de estudo dos dois empreendimentos hidrelétricos.
O método de coleta dos dados nos pontos de amostragem é rápido, de
baixo custo, o que a torna uma interessante ferramenta para o gerenciamento
ambiental de bacias hidrográficas (Hughes & Peck, 2008). O levantamento das
variáveis ambientais para a extrapolação do índice também é de baixo custo,
153
principalmente devido à crescente disponibilização de dados geográficos e
imagens de satélite (Nemec & Raudsepp-Hearne, 2012). Assim, a extrapolação
do índice considerou a fonte dos dados disponíveis para toda a área de estudo,
quando foram propostas células de 300 x 300 metros. A utilização de um
levantamento em uma escala mais restrita pode ser extrapolado para áreas
maiores, o que permite a racionalização de recursos humanos e financeiros
(Hughes & Peck, 2008).
4.2. Degradação ambiental e potencial perda de serviços ecossistêmicos
A análise da área de estudo mostrou que cerca de 45% da área em
ambas as bacias dos reservatórios possui IVA forte a extremo (Figura 3) e que
as áreas mais ou menos frágeis são facilmente identificáveis (Figura 4). Este
cenário atual de dois empreendimentos hidrelétricos no Cerrado mostra uma
tendência que pode ser extensível a outras bacias hidrográficas. Atualmente o
Cerrado é um dos biomas que mais sofre com substituição de vegetação
natural por usos agropecuários como lavouras e pastagens (Ratter et al., 1997;
Wantzen et al., 2006; Diniz-Filho et al., 2008) e, como nesse bioma se localiza
a principal matriz hidroelétrica brasileira (Brasil, 2008), há uma real ameaça
não apenas à geração de energia. É estimado que, em 40 anos, metade da
capacidade de estocagem hídrica nos reservatórios esteja comprometida
(WCD, 2000).
Além de gerar energia elétrica, os reservatórios provem outros serviços
ecossistêmicos, como produção pesqueira, abastecimento humano e recreação
(Baron et al., 2002). A degradação das bacias a montante dos reservatórios
traz prejuízos econômicos em varias cadeias produtivas relacionadas a estes
serviços. Apesar da quantificação destes serviços ser uma tarefa bastante
complexa (Costanza et al., 1997), um estudo específico no cenário brasileiro
com este fim seria interessante. Isto permitiria balizar o quanto custa preservar
áreas a montante de reservatórios em relação às outras atividades econômicas
atualmente desenvolvidas, notadamente ligadas às commodities agrícolas de
baixo valor agregado e alta dependência dos preços fixados no mercado
externo e susceptíveis a crises econômicas (O’Sullivan & Sheffrin, 2003).
154
4.3. Manejo e gerenciamento ambiental em bacias de reservatórios hidrelétricos
A metodologia utilizada permite criar subsídios para que tomadores de
decisão possam equacionar melhor a disponibilização de recursos financeiros e
humanos para ações específicas de manejo, preservação ou conservação de
recursos naturais e, consequentemente, conservando a disponibilidade dos
serviços ecossistêmicos. Através desta abordagem analítica, pode-se
identificar como a sobreposição de fatores relacionados à paisagem natural e
às pressões antrópicas impactam as sub-bacias hidrográficas e,
consequentemente, a área a montante dos reservatórios. Como os aspectos da
paisagem natural não podem ser controlados pela ação humana, pode-se
identificar as áreas nas quais ações de recuperação e conservação serão mais
eficazes, permitindo uma melhor equalização de recursos financeiros.
Os resultados deste estudo corroboram a importância da manutenção da
vegetação na preservação dos solos, e neste sentido podem subsidiar a
proposição de ações de manejo específico, de maneira que se possa prolongar
a vida útil dos reservatórios em regiões tropicais. A abordagem integrada
utilizando as pressões antrópicas sobrepostas aos aspectos naturais e,
utilizando a bacia hidrográfica como unidade de análise vai ao encontro da
moderna perspectiva da gestão de recursos hídricos (Magalhães Jr, 2007).
Mais além, os resultados possuem importância na conservação da
biodiversidade, uma vez que a presença de sedimentos finos é negativamente
associada às assembleias aquáticas tanto em ambientes fluviais (Kaufmann et
al., 2009; Bryce et al., 2010) quanto em sistemas lacustres (Lenhardt et al.,
2008; Molozzi et al., 2013).
O atual arcabouço jurídico brasileiro em relação ao gerenciamento dos
recursos hídricos estabelece que a água é um recurso natural limitado, dotado
de valor econômico (Brasil, 1997) e ações de conservação dos recursos
hídricos e serviços ecossistêmicos a ele relacionados vão ao encontro deste
marco legal. Os instrumentos gerenciais criados pela legislação (p.ex. Plano de
Recursos Hídricos – PRH e Plano Ambiental de Conservação e Uso do
Reservatório Artificial – PACUERA) podem se apropriar de abordagens
155
analíticas que integrem as interações entre os aspectos sociais e geobiofísicos
na área de estudo.
Em uma perspectiva internacional, vários países tropicais possuem
características semelhantes ao contexto brasileiro em relação à abundância
dos recursos hídricos superficiais e serviços ecossistêmicos focados na
geração de energia por meio da hidreletricidade (WCD, 2000). Assim, a
abordagem utilizada neste estudo é potencialmente aplicada em países como,
por exemplo, Índia, Indonésia, Bangladesh, China, República Democrática do
Congo, Quênia, Tanzânia que, juntamente com o Brasil, correspondem a mais
de 50% das reservas de água doce no mundo (Gleick, 1998). Neste contexto,
destaca-se principalmente a Índia e China, que juntas possuem mais de 50%
das maiores barragens do mundo (WCD, 2000). Em outras palavras, esta
abordagem pode ser útil a mais de 2 bilhões de pessoas apenas nestes países,
que usufruem dos serviços ecossistêmicos proporcionados pelos reservatórios
construídos para a geração de energia elétrica.
Agradecimentos
Este trabalho obteve financiamento da CEMIG através do Programa
Peixe Vivo, CAPES, CNPq, FAPEMIG e Fulbright Brasil. Colegas da UFMG,
UFLA, PUC-Minas e CEFET colaboraram no levantamento dos dados de
campo. Agradecemos ao colega Carlos Bernardo Mascarenhas Alves pelo
gerenciamento logístico do projeto, e aos colegas Tony Olsen, Phil Larsen,
Marc Weber e Curt Seeliger (US-EPA, Western Ecology Division) pela auxílio
no desenho amostral e cálculo das métricas de habitats físicos.
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161
CONCLUSÕES
Esta tese utilizou ferramentas internacionalmente validadas, porém
ainda não utilizadas em bacias tropicais intensamente ocupadas. Os dados
biológicos foram adquiridos a partir de um desenho amostral espacialmente
balanceado, no qual o esforço amostral é significativo tanto em número de
pontos (80) quanto em número de sub-amostras (11 por ponto). Aliado a isso,
um sistemático levantamento de habitats físicos fluviais e a caracterização
ambiental baseada em ferramentas de SIG buscou identificar como as
características ambientais em escala de bacia (aspectos geodinâmicos e uso e
ocupação do solo) e na escala local (habitats físicos e qualidade da água)
influenciam a biota aquática. Nesse caso, a Geografia suporta a Ecologia como
subsídio à integração de diferentes escalas, abordagens e metodologias,
mesmo reconhecendo que há limitações nesta integração devido ao efeito de
covariância entre as escalas e níveis hierárquicos estudados.
Os resultados da tese confirmaram que as assembleias aquáticas são
influenciadas pelos fatores ambientais (aspectos geodinâmicos, influência
antrópica e hábitats físicos) nas escalas avaliadas. A avaliação ambiental
integrada em várias escalas espaciais, além de possibilitar a comparação
temporal, no futuro, poderá potencialmente oferecer subsídios para a gestão de
bacias hidrográficas de empreendimentos hidrelétricos.
A riqueza das assembleias de peixes e de macroinvertebrados
bentônicos respondeu significativamente ao conjunto dos fatores ambientais.
Ao analisar cada fator de maneira separada, os aspectos geodinâmicos, em
conjunto com habitats físicos, são os principais fatores que influenciam a
riqueza. Porém, ao se analisar os fatores de maneira conjunta, os habitats
físicos perdem importância, pois são influenciados pelos aspectos
geodinâmicos e pressões antrópicas, que se posicionam na escala de bacia
hidrográfica. Macroinvertebrados bentônicos são mais influenciados pelas
pressões antrópicas em relação aos peixes, provavelmente devido à sua
mobilidade restrita.
162
As pressões antrópicas influenciam a integridade biótica das
assembleias aquáticas. O estudo das relações entre influência antrópica e
assembleia de macroinvertebrados bentônicos através de um índice
multimétrico mostrou que um gradiente de distúrbios antrópicos nas escalas de
bacia e local refletem um gradiente na integridade biótica. Porém, bacias
pequenas (< 3 km2) não respondem ao gradiente de distúrbio, pois são mais
susceptíveis a eventos estocásticos
Os aspectos geodinâmicos e de pressões antrópicas também podem
influenciar as condições de transporte e deposição de sedimentos em bacias
hidrográficas. Caso estas bacias drenem em direção a um reservatório, todo o
material sedimentar transportado será depositado neste, ocasionando na
potencial perda de bens e serviços ecológicos a este associado. Mais além,
poderá ameaçar as assembleias aquáticas fluviais e lacustres, já que a
presença de sedimento fino é uma das principais causas de perda de
biodiversidade aquática nestes sistemas.
163
PERSPECTIVAS FUTURAS
Em pesquisas futuras, alguns tópicos podem ser explorados em outros
projetos de pós-graduação:
• Estudo das influências dos aspectos geodinâmicos sobre a ocupação do
solo e como ambos influenciam a estruturação dos hábitats físicos;
• A possibilidade de incorporação de dados adquiridos em outras bacias
hidrográficas com metodologia semelhante, o que permitirá avançar no
entendimento de como outras escalas espaciais (p.ex. ecorregião ou
bacia hidrográfica) influenciam as assembleias biológicas em região
neotropical;
• Reamostragem na bacia do alto rio Araguari, através de projeto de
pesquisa já aprovado, oferecerá possibilidade de comparação e
validação da metodologia utilizada nesta tese.
164
ANEXO: PROTOCOLO DE AVALIAÇÃO DE HABITATS FÍSICOS FLUVIAIS
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