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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM
BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR
BRUCE GAVIN MARSHALL
Manaus, Amazonas Dezembro, 2010
FATORES QUE INFLUENCIAM A VARIAÇÃO ESPACIAL E
TEMPORAL NAS FONTES AUTOTRÓFICAS DE ENERGIA E
NÍVEL TRÓFICO DO Paracheirodon axelrodi
(OSTEICHTHYES, CHARACIDAE) NUM SISTEMA
INTERFLUVIAL DO MÉDIO RIO NEGRO
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BRUCE GAVIN MARSHALL
ORIENTADOR: DR. CARLOS EDWAR DE CARVALHO FREITAS Coorientador: Dr. Bruce Rider Forsberg
Tese apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos requisitos para a obtenção do título de Doutor em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS.
Manaus, Amazonas Dezembro, 2010
FATORES QUE INFLUENCIAM A VARIAÇÃO ESPACIAL E
TEMPORAL NAS FONTES AUTOTRÓFICAS DE ENERGIA E
NÍVEL TRÓFICO DO Paracheirodon axelrodi
(OSTEICHTHYES, CHARACIDAE) NUM SISTEMA
INTERFLUVIAL DO MÉDIO RIO NEGRO
ii
FICHA CATALOGRÁFICA
Sinopse: Campos interfluviais encontrados no médio rio Negro são habitats aquáticos desconhecidos devido ao díficil acesso a estas áreas. O cardinal (Paracheirodon axelrodi) se encontra nestes habitats remotos, que alagam principalmente em função das chuvas locais. As contribuições relativas das fontes autotróficas de energia para o cardinal e alguns invertebrados aquáticos foram investigados em relação a contribuição das plantas à produtividade total na área de estudo. Os resultados mostraram que esta espécie seletivamente aproveita da energia proveniente das algas epifíticas através dos invertebrados aquáticos, apesar da pequena contribuição deste grupo à produção primária total na região. As concentrações de mercúrio em camarões e peixes, em relação aos isótopos estáveis de nitrogênio, mostraram uma forte tendência de biomagnificação de mercúrio ao longo da cadeia trófica do P. axelrodi. Os altos níveis de mercúrio encontrados na espécie estudada e seus predadores, como o Cichla spp., numa área longe de qualquer fonte antrópica de mercúrio, fornece evidência adicional para a existência de uma grande fonte natural de mercúrio nesta região. Palavras-chave: Cardinal, isótopos estáveis de carbono e nitrogênio, índice de seletividade, mercúrio, biomagnificação, campos interfluviais, produtividade de plantas.
M365 Marshall, Bruce Gavin
Fatores que influenciam a variação espacial e temporal nas fontes autotróficas de energia e nível trófico do Paracheirodon axelrodi (Osteichthyes, Characidae) num sistema interfluvial do médio rio Negro / Bruce Gavin Marshall. ---Manaus : [s.n.], 2010. xviii, 170 f.: il color.
Tese (doutorado) -- INPA, Manaus, 2010. Orientador : Carlos Edwar de Carvalho Freitas Coorientador : Bruce Rider Forsberg Área de concentração : Biologia de Água Doce e Pesca Interior 1. Cardinal. 2. Cadeia alimentar. 3. Mercúrio. 4. Biomagnificação. 5.
Isótopos. l. Título CDD 19. ed.597.045
iii
Dedico este trabalho aos dois grandes amores da minha vida, Agnes Macaulay Marshall e Nislanha Ana dos Anjos Marshall
iv
AGRADECIMENTOS
Ao meu orientador Dr. Carlos Edwar de Carvalho Freitas por ter me conduzido neste trabalho, por
sua paciência, compreensão, incentivo e motivação ao longo destes últimos quatro anos e meio.
Ao meu coorientador Dr. Bruce Forsberg pelas discussões valiosas, por ter sempre incentivado,
acreditado neste trabalho e por tudo que fez para o sucesso do mesmo.
À Universidade Federal do Oeste do Pará – UFOPA, liderado por Dr. Reinaldo Peleja, e os
estudantes Diego Ramos Pimentel, Otávio Peleja de Sousa, Brendson Carlos Brito, Manoel
Bentes dos Santos Filho, Cárlison Oliveira, Rívolo de Jesus Bacelar, pela ajuda nas análises de
mercúrio.
Ao Dr. Reinaldo Peleja e Dra. Ynglea Georgina de Freitas Goch pela amizade e hospedagem durante
o tempo que passei em Santarém fazendo as análises de mercúrio.
Ao CENA/USP pelas análises realizadas no Laboratório de Ecologia Isotópica, na pessoa do Dr.
Marcelo Moreira por oferecer apoio durante o meu estágio no seu laboratório.
À FAPEAM pela bolsa concedida e ao projeto ADAPTA pela viabilidade financeira, suportando as
últimas viajens de campo.
Ao Hotel Rio Negro Lodge, na pessoa do Sr. Philip Marsteller e sua equipe, por disponibilizar o
alojamento para que eu me hospedasse nos intervalos de ida ao campo, e por toda ajuda logística.
À MSc. Juliana Schetti pelo empréstimo da garrafa de nitrogênio.
À pesquisadora Dra. Evlyn Novo, por ter me permitido estagiar na Divisão do Sensoriamento
Remoto no Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais – INPE.
v
À pesquisadora Dra. Laura Hess da Universidade de Califórnia Santa Barbara pela orientação nas
análises das imagens e pelo apoio e amizade durante o meu estágio no INPE.
À Dra. Ana Cristina B. Oliveira pelo empréstimo da luminária utilizada no campo para triar as
amostras dos invertebrados aquáticos.
À Dra Neuza Hamada, do Laboratório de Citotaxonomia e Insetos Aquáticos do INPA, e sua equipe
Lívia Fusari, Ana Pês e Sheyla Couceiro pela ajuda na identificação dos invertebrados.
Ao Dr. Assad Darwich, do Laboratório de Química da Água no INPA e sua equipe José Carlos
Raposo, André Nilson de Oliveira, Raolin de Paula Raposo, Josedec Monteiro e Janaína Brito pela
ajuda nas análises de clorofila e nutrientes totais da água.
Ao Dr. Pedro Mera do Laboratório de Química da Água no INPA, pela grande ajuda na identificação
das algas.
Ao Sr. José Ramos do Herbário do INPA, pela identificação das plantas vasculares.
À Dra. Ângela Varella, pela competente atuação como coordenadora do curso de Pós-graduação em
Biologia de Água Doce e Pesca Interior.
À Carminha e à Elany por todo carinho, amizade e profissionalismo com que conduzem a secretaria
do curso.
Ao Dr. Rosseval Leite pela ajuda em fazer redes de fitoplâncton para levar ao campo.
A minha esposa Nislanha Ana dos Anjos Marshall por sua compreensão, paciência e pelos sacrifícios
durante momentos difíceis na realização deste trabalho. Mais que isso, por me amar, por sempre
acreditar em mim e por me motivar a correr atrás dos meus sonhos e nunca desistir deles.
vi
A minha mãe Agnes Marshall e o meu irmão Duncan Marshall por todo o amor, carinho,
generosidade e fé em mim, mesmo de longe, sempre me estimulando e apoiando.
Enfim, o meu profundo sentimento de gratidão a todos que me acompanharam e ajudaram durante o
período de doutoramento, no INPA, Manaus, AM, Brasil.
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RESUMO
Foram investigados os fatores que influenciam a variação espacial e temporal nas fontes autotróficas de energia e o nível trófico do cardinal (Paracheirodon axelrodi) num sistema interfluvial do médio rio Negro. Um objetivo secundário foi investigar a biomagnificação de mercúrio na cadeia alimentar do cardinal e os potenciais mecanismos que controlam este processo. Análises de conteúdo estomacal foram feitas para determinar a dieta desta espécie. O método dos isótopos estáveis de carbono foi utilizado para traçar o carbono orgânico entre as plantas (folhas de árvores/arbustos, herbáceas aquáticas emergentes e submersas, e algas epifíticas e metafíticas flutuantes), invertebrados aquáticos e os peixes. O método dos isótopos estáveis de nitrogênio foi utilizado para indicar o nível trófico do P. axelrodi em relação aos invertebrados aquáticos e às plantas na base da cadeia alimentar. O modelo de mistura de massa IsoSource foi utilizado para determinar as contribuições relativas de energia para os cardinais e invertebrados aquáticos. Concentrações de mercúrio total (THg) das plantas, invertebrados e peixes foram utilizadas com δ15N para indicar o nível trófico por meio da biomagnificação do mercúrio ao longo da cadeia trófica. Exemplares de cardinal foram coletados em três igarapés e três campos alagados na região interfluvial durante um período de 12 meses. Amostras de água foram coletadas para medir os sedimentos totais em suspensão (TSS), clorofila e o material orgânico particulado fino (FPOM). Os parâmetros físico-químicos da água (pH, oxigênio dissolvido e temperatura da água) foram medidos em cada ponto de coleta. Foram feitas medidas diárias de cota, temperatura da água e pluviosidade em duas áreas de campo alagado na região interfluvial. A produtividade das algas epifíticas, metafíticas flutuantes, fitoplanctônicas, herbáceas aquáticas emergentes e árvores/arbustos foi estimada e extrapolada utilizando o mapeamento da área alagável e, a classificação dos habitats alagáveis na região interfluvial para as épocas da cheia e seca. Índices de seletividade dos grupos de plantas foram determinados por meio das contribuições relativas de energia para os invertebrados aquáticos e cardinais e a produtividade de cada grupo de plantas em relação à produtividade total na região interfluvial. As análises do conteúdo estomacal demonstraram que o P. axelrodi consome principalmente microcrustáceos e larvas de inseto, com pouca variação sazonal. Na cheia, a floresta foi a principal fonte de energia para os cardinais dos campos, enquanto as herbáceas aquáticas emergentes foram a principal fonte de energia para os cardinais dos igarapés. Na seca, as algas epifíticas foram a maior fonte para os cardinais dos campos, enquanto as herbáceas aquáticas submersas foram a maior fonte para o Paracheirodon dos igarapés. Os índices de seletividade indicaram uma contribuição preferencial das algas epifíticas em relação à produtividade total. As análises de δ15N mostraram que esta espécie estava aproximadamente um nível trófico acima dos invertebrados aquáticos e dois níveis acima das plantas. As concentrações de mercúrio total dos juvenis de camarão e peixes, em relação aos valores de δ15N mostraram uma forte biomagnificação deste metal entre os níveis tróficos. Foram encontrados elevados níveis de mercúrio nos cardinais no período seco, quando a produção de algas epifíticas e herbáceas aquáticas submersas eram maiores. O consumo seletivo de algas epifíticas e herbáceas aquáticas por juvenis de camarão e outros invertebrados na cadeia trófica do cardinal pode ser um dos principais mecanismos responsáveis pela alta taxa de biomagnificação observada neste estudo. Os altos níveis de mercúrio encontrados no P. axelrodi e seus predadores, como Cichla spp., numa área longe de qualquer fonte antrópica de mercúrio, fornece evidência adicional para a existência de uma grande fonte natural de mercúrio nesta região.
viii
ABSTRACT
Factors that influence the spatial and seasonal variations in the autotrophic energy sources and trophic level of the cardinal tetra (Paracheirodon axelrodi) were investigated in an interfluvial region of the middle Negro River. A secondary objective involved investigating mercury biomagnification in the cardinal food chain and the potential mechanisms controlling this process. Stomach content analyses were performed to determine the cardinal diet in these habitats. Carbon stable isotopes (δ
13C) were utilized to trace organic carbon between the plants (tree/shrub leaves, aquatic emergent and submersed herbaceous plants and epiphytic and floating metaphytic algae), aquatic invertebrates and the cardinals. Nitrogen stable isotopes (δ15N) were used to indicate the trophic level of the cardinal in relation to the aquatic invertebrates and plants. A mass balance mixing model called IsoSource was used to determine the relative contributions of autotrophic energy sources for the aquatic invertebrates and fish. Total mercury concentrations and δ15N values of the plants, invertebrates and fish were used to examine trophic levels and mercury biomagnification along the food chain. Cardinals were collected in three streams and three interfluvial swamps during a period of 12 months. Water samples were collected at all sampling points to measure total suspended sediments (TSS), chlorophyll concentrations and δ
13C and δ15N values of fine particulate organic matter (FPOM). Water physical-chemical parameters including dissolved oxygen, pH and water temperature were measured at all sampling points. Daily changes in water level and water temperature were recorded with Leveloggers (hydrostatic sensors) installed in two interfluvial swamps. Local precipitation was measured with rain gauges installed in the same areas as the Leveloggers. Daily primary productivity rates of epiphytic and floating metaphytic algae, tree and shrub leaf-fall, emergent herbaceous plants and phytoplankton were estimated and extrapolated over the area of influence in the interfluvial region utilizing a dual-season classification map for wetland habitats developed by Hess et al. (2003). Plant selectivity indexes were devised using the relative contributions of plant groups to fish and invertebrate carbon and nitrogen and the productivity of each plant group in relation to total primary production for the study area. Stomach content analyses demonstrated that the cardinal in the interfluvial region consumes predominantly a mix of microcrustaceans and insect larva; however no seasonal variations were observed. The relative contributions of autotrophic energy sources varied seasonally and spatially, with tree and shrub leaves and emergent herbaceous plants as the principal energy sources for the cardinals from the campos and streams, respectively, during the high water period. In the dry season, the principal energy sources were epiphytic algae for the cardinals from the campos and submerged herbaceous plants for the cardinals from the streams. The selectivity index results showed that the cardinal food chain was preferentially selecting energy from epiphytic algae in all seasons, although the production from this plant group was small in comparison to the flooded forest and herbaceous plants. δ15N results indicated that the cardinals were one trophic level above the aquatic invertebrates, who, in turn, were two levels above the plants. Total mercury concentrations in relation to δ15N values of shrimp and different fish species showed strong biomagnifications through the food chain. Higher mercury levels were encountered in cardinals from the low water period when production of epiphytic algae and herbaceous plants was highest. The selective incorporation of epiphytic algae and/or submerged herbaceous plants into the tissues of aquatic invertebrates and cardinals could be an important link in the biomagnification of mercury in this food chain. The high mercury levels encountered in cardinals and predators of the cardinal like Cichla sp. in a remote area far removed from anthopogenic mercury inputs shows additional supporting evidence for large, natural-occurring sources of mercury in the Negro River.
ix
SUMMÁRIO
Página 1. INTRODUÇÃO GERAL 1
1.1 O uso dos isótopos estáveis de carbono e nitrogênio para investigar
as fontes autotróficas de energia e o nível trófico 11
1.2 Estudos de ecologia alimentar 14 1.3 O uso de mercúrio como traçador alternativo de nível trófico 16
2. OBJETIVO GERAL 19
2.1. OBJETIVOS ESPECÍFICOS 19
3. ORGANIZAÇÃO DA TESE 20 CAPÍTULO 1 Variações sazonais e temporais nas fontes autotróficas de energia e nível trófico do Paracheirodon axelrodi (Osteichthyes, Characidae) numa região interfluvial no médio rio Negro
21
1.1. INTRODUÇÃO 21 1.2. OBJETIVOS 23 1.2.1. OBJETIVO GERAL 23 1.2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS 23
2. MATERIAL E MÉTODOS 24
2.1. Área de Estudo 24 2.2. Coleta de material no campo 25 2.3. Coleta de dados hidrológicos 28 2.4. Estimativas da produtividade das plantas na região interfluvial 29
2.4.1. Algas epifíticas 29 2.4.2. Algas metafíticas flutuantes 30 2.4.3. Algas fitoplânctónicas 30 2.4.4. Herbáceas aquáticas 31 2.4.5. Árvores/Arbustos 31
2.5. Extrapolação da produtividade das plantas para a região interfluvial 31 2.6. Análises Laboratoriais 37
2.6.1. Clorofila e determinação dos nutrientes totais de P e N na água 37 2.6.2. Determinação dos sedimentos e detritos orgânicos totais em suspensão (TSS)
37
2.6.3. Análises do conteúdo estomacal do cardinal 37 2.6.4. Processamento do material para as análises dos isótopos estáveis
38
2.6.5. Análises dos isótopos estáveis 38 2.7. Os índicies de seletividade de fluxo de energia para os
cardinais e alguns invertebrados 41
x
2.8. Análises Estatísticas 41
3. RESULTADOS 43 3.1. Descrição e análise dos parametros hidrometerológicos 43 3.2. Estimativas da produtividade das plantas na região interfluvial 48 3.3. Estimativas da produtividade das plantas na região interfluvial 49 3.4. Nutrientes totais na água 51 3.5. Valores de δ13C e δ15 N dos sedimentos, FPOM e das plantas 51 3.6. Valores de δ13C e δ15 N dos invertebrados aquáticos 57 3.7. Análises descritivas qualitativas e quantitativas do conteúdo estomacal dos cardinais
58
3.8. Valores de δ13C e δ15 N dos cardinais e em relação os fatores ambientais e biológicos
61
3.9. As contribuições relativas das plantas para as fontes autotrófica de energia dos invertebrados aquáticos e cardinais
73
3.9.1. Os índicies de seletividade de fluxo de energia para os cardinais e alguns invertebrados
77
4. DISCUSSÃO 80 4.1. Variações isotópicas entre fontes autotróficas de energia 80 4.2. Estrutura trófica da cadeia alimentar do cardinal 82 4.3. Variações nas fontes autotróficas de carbono dos cardinais e
invertebrados bênticos
83
4.4. Influência dos fatores ambientais e biológicos em relação as variações sazonais e temporais nas fontes autotróficas de energia e nível trófico do cardinal
84
4.5. A variação sazonal na produtividade das principais fontes autotróficas na região interfluvial e o aproveitamento relativo destas fontes pela cadeia trófica do cardinal
85
5. CONCLUSÕES 91 6. CONSIDERAÇÕES FINAIS 92
CAPÍTULO2 Estrutura trófica e biomagnificação de mercúrio na cadeia alimentar do Paracheirodon axelrodi (Osteichthyes, Characidae) numa região interfluvial no médio rio Negro
93
1. INTRODUÇÃO 93 1.1. OBJETIVOS 94
1.2.1. OBJETIVO GERAL 94 1.2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
95
2. MATERIAL E MÉTODOS 95 2.1. Área de estudo 95 2.2. Coleta de material no campo 95
xi
2.3. Métodos no Laboratório 96
2.3.1. Processamento do material para as análises dos isótopos estáveis
96
2.3.2. Análises dos isótopos estáveis 96 2.3.2. Análises de mercúrio total 96
2.4. Análises estatísticas
97
3. RESULTADOS E DISCUSSÃO 98 3.1. Variação natural nas concentrações de THg nos sedimentos
e na biota aquática
98
3.2. THg dos cardinais em relação o comprimento padrão e o nível da água
101
3.3. Fluxo de energia na cadeia trófica do cardinal e sua relação com as variações nas concentrações de mercúrio
106
3.4. Estrutura trófica e biomagnificação de Hg na cadeia alimentar do cardinal
110
4. CONCLUSÕES 115
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS 116
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 117
7. ANEXOS 141
ANEXO 1 -TABELA 1 Lista das espécies de algas encontradas na época da cheia em agosto de 2009 na região interfluvial
139
TABELA 2 Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Campo Tremendão na época da cheia, agosto de 2009
144
TABELA 3 Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Campo Pilão na época da cheia, agosto de 2009
147
TABELA 4 Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Campo Tidaia na época da cheia, agosto de 2009
150
TABELA 5 Lista geral das espécies de algas encontradas na época da seca em fevereiro de 2010 na região interfluvial
153
TABELA 6 Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Ig. Cachorro na época da seca, fevereiro de 2010
159
TABELA 7 Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Ig. Pilão na época da seca, fevereiro de 2010
162
TABELA 8 Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Campo Tidaia na época da seca, fevereiro de 2010
165
ANEXO II - Lista de espécies de plantas vasculares coletadas nos campos interfluviais
169
xii
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1 Página Tabela 1 Classes de habitats alagáveis utilizadas por Hess et al. (2003) e
neste estudo (novas classes), juntamente com o número de pixels para cada classe encontrado nas épocas da seca e cheia dentro da área de influência da região interfluvial do rio Negro.
34
Tabela 2 Área total de habitats alagáveis (m2) na área de influência da região interfluvial do rio Negro. A área de um pixel é de 8649m2.
35
Tabela 3 Estimativa da produtividade total de diferentes grupos de plantas nos habitats alagados da área de influência da região interfluvial do rio Negro.
50
Tabela 4 Os valores médios, desvios padrões, mínimos e máximos de δ13C e δ
15N do FPOM, sedimentos, plantas (árvores e arbustos (ARV/ARB), herbáceas aquáticas emergentes (HAE), herbáceas aquáticas submersas (HAS), algas epifíticas (AE) e algas metafíticas flutuantes (AM)), invertebrados aquáticos mixtos (INVER MIXTOS), larvas de Quironomídeos e camarões) e cardinais dos campos (C) e igarapés (Ig). n = número de amostras, CP = comprimento padrão, Méd = média e SD = desvio padrão. Nenhum dos valores foi corrigido para o fracionamento trófico.
52
Tabela 5 IsoSource: As contribuições relativas(%) mínimas, médias, máximas das plantas (árvores e arbustos (ÁRV/ARB), herbáceas aquáticas emergentes (HAE), herbáceas aquáticas submersas (HAS), algas epifíticas (AE) e algas metafíticas flutuantes (AM)) para as fontes autotróficas de energia dos cardinais dos campos e igarapés. n = número de amostras.
75
Tabela 6 As contribuições relativas mínimas, médias e máximas das plantas (árvores e arbustos (ARV/ARB), herbáceas aquáticas emergentes (HAE), herbáceas aquáticas submersas (HAS), algas epifíticas (AE) e algas metafíticas (AM)) para as fontes autotróficas de energia dos invertebrados aquáticos (juvenis de camarão, larvas de Quironomídeo e larvas de invertebrados mixtos e,). n = número de amostras.
76
xiii
Tabela 7 Os índices de seletividade de fluxo de carbono na cadeia trófica do cardinal em relação as contribuições relativas das diferentes plantas (ÁRV/ARB (árvores/arbustos), HAE (herbáceas aquáticas emergentes), HAS (herbáceas aquáticas submersas), AE (algas epifíticas) e AM (algas metafíticas flutuantes) para as fontes autotróficas de energia dos cardinais dos campos e igarapés (médias) e a produtividade das plantas pela área total para as épocas da seca, cheia e a média dos dois períodos. Valores dos índices <1 indicam seletividade negativa pela fonte autotrófica e valores >1 mostram seletividade positiva.
78
Tabela 8 Os índices de seletividade de fluxo de carbono na cadeia trófica de alguns grupos de invertebrados (juvenis de camarão e invertebrados mixtos) em relação as contribuições relativas das diferentes plantas (ÁRV/ARB (árvores/arbustos), HAE (herbáceas aquáticas emergentes), HAS (herbáceas aquáticas submersas), AE (algas epifíticas) e AM (algas metafíticas flutuantes) para as fontes autotróficas de energia destes invertebrados e a produtividade das plantas pela área total, para a média anual da seca e cheia. Valores dos índices <1 mostram seletividade negativa pela fonte autotrófica e valores >1 indicam seletividade positiva.
79
CAPÍTULO 2
Tabela 1 As concentrações médias, desvios padrões (SD), mínimas e máximas do mercúrio total (THg) dos sedimentos, plantas (plantas vasculares, algas epifíticas e algas metafíticas), juvenis de camarão (Macrobrachium sp.) e dos cardinais dos campos e igarapés. n = número de amostras, CP = comprimento padrão.
98
xiv
LISTA DE FIGURAS
INTRODUÇÃO GERAL Página Figura 1 Paracheirodon axelrodi (Schultz, 1956), conhecido popularmente
como cardinal.
3
Figura 2 Algas epifíticas anexadas às herbáceas aquáticas submersas e as algas metafíticas flutuantes na superficie num campo interfluvial no médio rio Negro, na época da seca.
6
Figura 3 Algas epifíticas e algas metafíticas num campo interfluvial raso na época da seca.
7
Figura 4 P. axelrodi num campo interfluvial raso na época da seca. 8
Figura 5 Composição da vegetação num campo interfluvial no médio rio Negro na época da seca: monostandes de palmeiras (Mauritia flexuosa), arbusto de baixa estrutura (e.g. Machaerium floribundum Benth) e herbáceas aquáticas emergentes (e.g. Cyperus ligularis) e submersas (e.g. Tonina sp. e Utricularia sp.).
9
Figura 6 Composição da vegetação num campo interfluvial no médio rio Negro na época da seca: palmeiras dominantes de Mauritia flexuosa, arbusto de baixa estrutura (e.g. Machaerium floribundum Benth) e herbáceas aquáticas emergentes (e.g. Montrichardia arborencens (L.) Schott) e submersas (e.g. Tonina sp. e Cabomba aquática).
10
CAPÍTULO 1 Figura 1 Pontos de amostragem dentro da área de influência na região
interfluvial.
25
Figura 2 A localização dos Leveloggers e pluviómetros instalados nos campos interfluviais (rio Negro Campo e Campo Tidaia) e as estações fluviométricas e pluviométricas no médio rio Negro.
29
Figura 3 A extensão dos habitats alagáveis na época da cheia para a área de influência na região interfluvial.
36
Figura 4 A extensão dos habitats alagáveis na época da seca para a área de influência na região interfluvial.
36
xv
Figura 5 Dados hidrológicos diários do Campo Tidaia (cota da água e chuva) em relação os dados diários da cota do rio da estação fluviométrica Tapuruquara e das estações pluviométricas Tapuruquara e Cumaru no médio rio Negro entre o período de fev/09 até o final de jan/10.
45
Figura 6 Dados hidrológicos diários do rio Negro Campo (nível da água e chuva) em relação os dados diários da cota do rio da estação fluviométrica Tapuruquara e da estação pluviométrica Cumaru no médio rio Negro entre o período de fev/09 até o final de jan/10.
46
Figura 7 A precipitação annual das estações pluviométricas de Cumaru e Tapuruquara no médio rio Negro durante o período de 2000 ate 2009.
47
Figura 8 A precipitação mensal no rio Negro Campo, no Campo Tidaia e pelas estações pluviométricas de Cumaru e Tapuruquara no médio rio Negro durante o período de fev/09 até o final de jan/10.
47
Figura 9 A relação entre a produção de fitoplâncton (mgCm-2dia-1) nos igarapés e o nível da água (cm) ((F = 4,495; p = 0,0394).
48
Figura 10 Valores médios e desvios padrões de δ13C e δ15N de todos os cardinais coletados nos campos e igarapé, juvenis de camarão (Macrobrachium sp), larvas de Quironomídeo, invertebrados mixtos (principalmente larvas de Certaopogonide e Oligochaete), algas metafíticas flutuantes, algas epifíticas, herbáceas aquáticas emergentes, herbáceas aquáticas submersas, árvores/arbustos, FPOM (material orgânico particulado fino) e sedimentos. Nenhum dos valores foi corrigido para o fracionamento trófico.
53
Figura 11 Relação entre C/N do FPOM e chla dos igarapés (r2 = 0,3579; p = 0,0308).
54
Figura 12a Relação entre C/N e δ13C do FPOM dos campos (r = 0,6947; p < 0,000).
55
Figura 12b Relação entre C/N e δ13C do FPOM dos igarapés (r = 0,7785; p = 0,0017).
55
Figura 13 Relação entre os valores de δ13C de cada grupo de planta (ÁRV/ARB: árvores/arbustos, HAE: herbáceas aquáticas emergentes, HAS: herbáceas aquáticas submersas, AE: algas epifíticas e AM: algas metafíticas flutuantes)(F = 7,6211; p< 0,000).
56
Figure 14a Grau médio de repleção e as freqüencias médias de ocorrência dos itens alimentares encontrados nos estomagos dos cardinais dos campos na cheia.
59
xvi
Figure 14b Grau médio de repleção e as freqüencias médias de ocorrência dos itens alimentares encontrados nos estomagos dos cardinais dos igarapés na cheia.
59
Figure 14c Grau médio de repleção e as freqüencias médias de ocorrência dos itens alimentares encontrados nos estomagos dos cardinais dos campos na seca.
60
Figura 14d Grau médio de repleção e as freqüencias médias de ocorrência dos itens alimentares encontrados nos estomagos dos cardinais dos igarapés na seca.
60
Figura 15a Relação entre os valores de δ13C de todos os cardinais coletados nos
campos e igarapés e as concentrações de clorofila (F = 18,05; r2 = 0,5448; p = 0,0001).
62
Figura 15b Relação entre os valores de δ13C dos cardinais dos igarapés e as concentrações de clorofila (r2 = 0,6551; p = 0,0149).
62
Figura 16a Relação entre os valores de δ13C e o comprimento padrão de todos os cardinais coletados nos campos e igarapés (F = 8,604; r2 = 0,1468; p = 0,0046).
63
Figura 16b Relação entre os valores δ13C e o comprimento padrão dos cardinais dos igarapés (r2 = 0,4496; p = 0,0023).
63
Figura 17a Relação entre o comprimento padrão (cm) de todos os cardinais
coletados nos campos e igarapés e o nível da água (cm) na região interfluvial (F = 16,53; p < 0,01).
64
Figura 17b Relação entre o comprimento padrão (cm) dos cardinais dos igarapés e o nível da água (cm) na região interfluvial (r2 = 0,6565; p < 0,01).
65
Figura 18a Relação entre os valores de δ13C de todos os cardinais dos campos e
igarapés em relação o nível da água (F = 39,8722; r2 = 0,4430; p < 0,01).
65
Figura 18b Relação entre os valores de δ13C dos cardinais dos campos e o nível da água na região interfluvial (r2 = 0,3421; p = 0,0002).
66
Figura 18c Relação entre os valores de δ13C dos cardinais dos igarapés e o nível
da água na região interfluvial (r2 = 0,5751; p = 0,0003).
66
Figura 19a Relação entre os valores de δ13C de todos os cardinais dos campos e
igarapés e a temperatura da água na região interfluvial (F = 28,0279; r2 = 0,3184; p < 0,01).
67
xvii
Figura 19b Relação entre os valores de δ13C dos cardinais dos campos e a temperatura da água na região interfluvial (r2 = 0,2940; p = 0,0111).
68
Figura 19c Relação entre os valores de δ13C dos cardinais dos igarapés e a temperatura da água na região interfluvial (r2 = 0,2598; p = 0,0183).
68
Figura 20a Relação entre a temperatura da água nos campos e o nível da água na região interfluvial (r2 = 0,5049; p = 0,0000).
69
Figura 20b Relação entre a temperatura da água nos igarapés e o nível da água na região interfluvial (r2 = 0,3983; p = 0,0088).
69
Figura 21 Relação entre os valores de δ15N dos cardinais dos campos e igarapés
(F(1,13) = 6,4265; p = 0,02489).
70
Figura 22a Relação entre os valores de δ15N e o comprimento padrão de todos os
cardinais dos campos e igarapés (F = 5,64; r2 = 0,972; p = 0,0230).
71
Figura 22b Relação entre os valores de δ15N e o comprimento padrão dos cardinais dos campos (r2 = 0,1655; p = 0,0153).
71
Figura 23a Relação entre os valores de δ15N de todos os cardinais dos campos e igarapés e o nível da água (F = 5,4259; r2 = 0,987; p = 0,0239).
72
Figura 23b Relação entre os valores de δ15N dos cardinais dos campos e o nível
da água (r2 = 0,1618; p = 0,0166). 73
CAPÍTULO 2 Figura 1 Valores de THg(ng/g)(peso húmido) para os cardinais, camarões,
algas epifíticas, algas metafíticas e plantas vasculares. Não houve diferença significativa entre os três grupos de plantas, mas houve diferença significativa entre os camarões e os cardinais, em relação as plantas (F = 151,6; p = 0,00).
100
Figura 2 Relação entre as concentrações de THg de todos os cardinais dos campos e igarapés (F = 4,23; p = 0,045).
102
Figura 3a Relação entre as concentrações de THg (ng/g) (peso húmido) e o comprimento padrão (cm) de todos os cardinais dos campos e igarapés na região interfluvial (F = 6,30; r2 = 0,0986; p = 0,015).
103
Figura 3b Relação entre as concentrações de THg (ng/g) (peso húmido) e o comprimento padrão (cm) dos cardinais dos igarapés (r2 = 0,3831; p = 0,0062).
103
xviii
Figura 4a Relação entre THg (ng/g) (peso húmido) dos cardinais dos campos e o nível da água (cm) na região interfluvial (r2 = 0,2126; p = 0,0053).
104
Figura 4b Relação entre THg (ng/g) (peso húmido) dos cardinais dos igarapés e o nível da água (cm) na região interfluvial (r2 = 0,3867; p = 0,0059).
104
Figura 5 Valores médios e desvio padrões de THg (ng/g) (peso húmido) e δ13C dos cardinais, juvenis de camarão (Macrobrachium sp), algas epifíticas e metafíticas e plantas vasculares. Nenhum dos valores de δ
13C foi corrigido para o fracionamento trófico.
110
Figura 6a Relação entre as concentrações de THg (ng/g) (peso húmido) e δ
13C(‰) de todos os cardinais dos campos e igarapés na região interfluvial (F = 25,10; r2 = 0,3111; p = 0 < 0,01).
109
Figura 6b Relação entre as concentrações de THg (ng/g) (peso húmido) e δ
13C(‰) dos cardinais dos igarapés (r2 = 0,6190, p < 0,01).
109
Figura 7a Relação entre THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) de todos os
cardinais dos campos e igarapés na região interfluvial (F = 8,83; r2 = 0,1610; p < 0,01).
110
Figura 7b Relação entre THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) dos cardinais
dos igarapés (r2 = 0,2956; p = 0,0197).
111
Figura 8 Valores médios e desvios padrões de THg (ng/g) (peso húmido) e δ
15N (‰) dos cardinais, juvenis de camarão (Macrobrachium sp), sedimentos, plantas vasculares, algas epifíticas e algas metafíticas.
112
Figura 9 A relação entre Log10THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) dos cardinais, camarões, plantas vasculares, algas epifíticas e algas metafíticas foi significativa (r2 = 0,7418; p < 0,01). A função da regressão mostrou a equação: log10THg (ng/g) = 0,972 + 0,1025 δ
15N).
113
Figura 10 A relação entre Log10THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) dos juvenis de camarão (CAM), cardinais (C), neon verde (Neon) e tucunaré (T) foi significativa (r2 = 0,6198; p < 0,01). A função da regressão mostrou a equação: log10THg (ng/g) = 0,2458 δ15N - 0,1334).
113
Figura 11 Valores médios e desvios padrões de THg (ng/g) (peso húmido) e δ
15N (‰) dos tucunarés, cardinais, neon verdes, juvenis de camarão (Macrobrachium sp), sedimentos, plantas vasculares, algas epifíticas e metafíticas flutuantes.
114
1
1. INTRODUÇÃO GERAL A bacia amazônica inclui planícies aluviais e outros ambientes alagados que excedem
mais de um milhão de quilômetros quadrados em área total (Junk 1993; 1997). Os habitats
alagados principais são as áreas de água aberta (rios e lagos), macrófitas aquáticas e floresta
alagada (Melack e Forsberg, 2001). Entretanto, há savanas e campos interfluviais, que também
ocupam áreas extensas como aquelas encontradas na bacia do rio Negro (Forsberg et al., 2000).
Enquanto existem informações detalhadas sobre os padrões de inundação nas planícies fluviais
amazônicas (Junk et al., 1989; Junk, 1997; Hamilton et al., 2002;), ainda é pouco o conhecimento
sobre os processos hidrológicos nas regiões interfluviais do médio e alto rio Negro.
A dinâmica hidrológica das áreas alagadas na Amazônia é determinada pela variação
espacial e temporal de inundação que, em áreas associadas a rios, depende do ciclo anual da
enchente (Sioli, 1984; Junk et al., 1989), e, em regiões interfluviais e outros ambientes isolados,
depende principalmente do padrão regional de precipitação (Rosenqvist et al., 2002).
A flora e fauna aquática associada às áreas alagáveis dependem fortemente destes
complexos padrões de inundação, que influem na distribuição, fenologia e produção das plantas
aquáticas (Silva et al., 2010) e na distribuição, padrão de migração, produção e reprodução dos
animais aquáticos (Sioli, 1984; Junk et al., 1989). Esta influência é especialmente forte na
distribuição e na produção regional de peixes (Welcomme, 1985; Bayley, 1989; Forsberg et al.,
1993). Muitos peixes das florestas alagadas atingem 80% do seu crescimento anual entre o
começo da enchente e o pico da cheia (Junk e Welcomme, 1990). A disponibilidade de alimento
é determinada pelo acesso às planícies alagadas, que depende do nível da água. Durante a seca, as
populações desses animais ficam concentradas nos canais principais e em lagos e igarapés rasos,
onde uma alta densidade de organismos compete por poucos recursos alimentares (Winemiller,
1993; 1998). Durante períodos de inundação associados à enchente anual e aos episódios de
chuvas, esses organismos aquáticos aproveitam a expansão do habitat aquático para acessar
melhores recursos na floresta alagada, sendo fundamental para o desenvolvimento dos peixes
juvenis (Bayley, 1973; Welcomme, 1985; Bayley, 1988; Junk et al., 1989).
Na bacia do rio Negro, a biodiversidade da ictiofauna é grande, com mais de 946 espécies
já descritas, e a maioria invade as florestas sazonalmente alagadas, em busca dos recursos
alimentares disponíveis nestes habitats (Goulding, 1988; Chao, 1998). Um componente
economicamente importante desta biodiversidade é composto dos peixes ornamentais. A maior
2
indústria de peixes ornamentais do estado do Amazonas está localizada em Barcelos, no médio
rio Negro, de onde é exportado 214 espécies para a capital Manaus, e de lá para o mercado
internacional (Chao et al., 2001; IBAMA, 2007). Deste grande número de espécies de peixe
ornamental explorado, Paracheirodon axelrodi (Schultz, 1956), da Familia Characidae, constitui
acima de 80% do volume total exportado anualmente (Chao et al., 2001; IBAMA, 2007). P.
axelrodi, conhecido popularmente como cardinal, é um peixe de pequeno porte (< 35 mm), que
ocorre predominantemente nos tributários do médio e alto rio Negro e em algumas partes da
bacia do rio Orinoco (Harris e Petry, 2001)(Figura 1). Esta espécie tem um período de vida curto
variando entre 12 e 16 meses (Geisler e Annibal, 1986), portanto os estoques podem ser repostos
rapidamente desde que bem manejados (Chao et al., 2001).
Durante o período da enchente-cheia, P. axelrodi desloca lateralmente para o igapó, e
algumas populações também migram para os campos interfluviais nas cabeceiras de alguns
tributários que drenam para o rio Negro (Geisler e Annibal, 1986; Prang, 2002; Marshall, 2004;
Marshall et al., 2008; Marshall et al., no prelo). Há muito pouco conhecimento a cerca da
ecologia dos campos interfluviais ou sobre os peixes que utilizam estes habitats. Entretanto,
acredita-se que estes campos possam servir como lugares de desenvolvimento para os filhotes dos
cardinais nascidos durante o período da enchente, entre março e junho (Geisler e Annibal, 1986;
Harris e Petry, 2001). Além disso, o isolamento sazonal destas áreas cria uma distribuição
descontínua de habitats que poderia aumentar a heterogeneidade das populações de peixes
(Rosenqvist et al., 2002). No caso do P. axelrodi, não se sabe se existem sub-populações que
passam o ciclo de vida inteiro nestes ambientes, ou se indivíduos desta espécie somente utilizam
os campos durante os períodos mais cheios para se reproduzir e buscar alimento, e depois descem
os tributários na vazante (Marshall et al., no prelo).
3
Figura 1. Paracheirodon axelrodi (Schultz, 1956), conhecido popularmente como cardinal.
Estudos de cadeias tróficas aquáticas na bacia do rio Negro têm identificado diversas
fontes autotróficas de energia que variam em sua importância, dependendo do habitat. Pesquisas
realizadas em pequenos igarapés e florestas alagadas, utilizando marcadores de fósforo (32P) e
observações de comportamento alimentar, identificaram folhas da floresta, como a principal fonte
de energia para os micros e macro organismos aquáticos associados às camadas de liteira nestes
sistemas, inclusive pequenos peixes, e mostraram a importância de fungos como consumidor
primário nestas cadeias (Walker et al., 1991; Walker, 1995). Além da energia florestal de origem
alóctone, existem algumas plantas aquáticas que, dependendo do ambiente, podem contribuir
com quantidades significativas de energia autóctone às cadeias tróficas aquáticas do rio Negro,
4
incluindo o fitoplâncton (Rai, 1978; Rai e Hill, 1984; Hardy, 1980; Walker, 1995; Putz, 1997),
algas perifíticas (Putz, 1997; Goulding et al., 1988; Forsberg et al., 2001; Dias-Castro et al.,
2003; Jepsen e Winemiller, 2007; Marshall et al., 2008), e hebáceas aquáticas (Piedade et al.,
2010).
Rai e Hill (1984), estudando a dinâmica das algas em lagos do baixo rio Negro,
observaram alta concentração de fitoplâncton durante o período de seca, enquanto o perifíton teve
maior desenvolvimento durante a cheia. O fitoplâncton, representado principalmente por
diatomáceas e algas verdes, foi mais abundante em águas abertas em lagos, ocorrendo nos dois
primeiros metros de profundidade (Rai e Hill, 1980; Goulding et al., 1988). As algas perifíticas
são mais abundantes às margens dos canais de rios e lagos, habitando os primeiros cinco metros
da borda da floresta inundada até dois metros de profundidade (Dias-Castro, 1999). As algas
perifíticas estão representadas principalmente por Bacillariophyceae, Rhodophyceae,
Chlorophyceae e Cyanophyceae, sendo que a primeira família compõe 55% do perifíton total
(Dias-Castro et al., 2003). Por serem ricas em proteína (Hamilton et al., 1992; Forsberg et al.,
1993), as algas podem ser uma fonte importante de alimento na cadeia alimentar para os peixes
juvenís, direta ou indiretamente via invertebrados aquáticos (Putz e Junk, 1997; James et al.,
2000; March e Pringle, 2003; Brito et al., 2006; Jepsen e Winemiller, 2007).
As áreas extensas de igapó do rio Negro oferecem grandes quantidades de folhas e galhos
submersos para o desenvolvimento de algas perifíticas, porém a luz é um fator limitante
(Goulding et al., 1988; Putz e Junk, 1997). Estas florestas são relativamente densas, com copa
fechada, permitindo baixa penetração de luz (<10%) (Putz e Junk, 1997). Portanto, a produção de
algas perifíticas nestes ambientes tende ser limitada à zona de interface com o canal do lago ou
rio, onde a disponibilidade de luz é maior (Dias-Castro, 1999). No entanto, nos campos
interfluviais, fatores como a baixa profundidade, pouca correnteza, ampla disponibilidade de
herbáceas aquáticas e alta penetração de luz na água criam condições muito favoráveis para o
crescimento de algas epifíticas e metafíticas flutuantes, especialmente durante a época da seca
(Marshall, observações pessoais). As algas epifíticas crescem na coluna da água anexadas às
herbáceas aquáticas emergentes e submersas, enquanto as algas metafíticas flutuam na superfície
da água, levemente fixadas às herbáceas aquáticas em camadas grossas (Marshall, observações
pessoais). As algas metafíticas geralmente começam como algas epifíticas, mas flutuam devido à
presença de bolhas de ar (Hillebrand, 1983) (Figura 2). As herbáceas aquáticas oferecem um bom
5
substrato para a produção das algas epifíticas e metafíticas, que além de serem um alimento,
oferecem refúgio dos predadores para os peixes pequenos como os cardinais e, ao mesmo tempo,
proteção do sol (Marshall, observações pessoais) (Figura 3 e 4). A grande produção destas algas
nos campos interfluviais pode ser uma fonte de energia autotrófica muito importante para as
cadeias tróficas aquáticas nestes habitats (Marshall, 2004).
A vegetação nos campos interfluviais pode variar muito, mas é caracterizada por grupos
mono-específicos de palmeiras (Mauritia flexuosa, Mauritiella aculeata), árvores de arbustos de
baixa estrutura (e.g. Machaerium floribundum Benth e Vitex calothyrsa Sandw) e diversas
espécies de herbáceas aquáticas emergentes (eg. Cyperus ligularis, Panicum orinocense) e
submersas (e.g. Panicum cyanescens Nees, Tonina sp. e várias espécies de Utricularia) (Daly e
Mitchell, 2000; Melack et al., 2004; Vicentini, 2004; Marshall, observações pessoais) (Figura 5 e
6).
6
Figura 2. Algas epifíticas anexadas às herbáceas aquáticas submersas e as algas metafíticas flutuantes na superficie num campo interfluvial no médio rio Negro, na época da seca.
7
Figura 3. Algas epifíticas e algas metafíticas num campo interfluvial raso na época da seca.
A superficie da água Algas metafíticas flutuantes P. axelrodi Algas epifíticas
8
Figura 4. P. axelrodi num campo interfluvial raso na época da seca.
P. axelrodi
9
Figura 5. Composição da vegetação num campo interfluvial no médio rio Negro na época da seca: monostandes de palmeiras (Mauritia flexuosa), arbusto de baixa estrutura (e.g. Machaerium floribundum Benth) e herbáceas aquáticas emergentes (e.g. Cyperus ligularis) e submersas (e.g. Tonina sp. e Utricularia sp.).
10
Figura 6. Composição da vegetação num campo interfluvial no médio rio Negro na época da seca: palmeiras dominantes de Mauritia flexuosa, arbusto de baixa estrutura (e.g. Machaerium floribundum Benth) e herbáceas aquáticas emergentes (e.g. Montrichardia arborencens (L.) Schott) e submersas (e.g. Tonina sp. e Cabomba aquática).
11
O cardinal, dependendo das mudanças no nível da água, utiliza habitats diferentes e faz
uso de uma seleção diversa de alimentos, incluindo as algas (Geisler e Annibal, 1986; Marshall,
2004; Walker, 2004). Em análises de conteúdo estomacal dos cardinais coletados nos igarapés e
igapós do médio rio Negro, Walker (2004) concluiu que o cardinal é, principalmente, um
predador de pequenas presas de invertebrados, alimentando-se predominantemente de
microcrustáceos e larvas de quironomídeos. Embora esta informação seja importante para
estabelecer a rede alimentar envolvendo o cardinal, o conteúdo estomacal não indica as fontes
autotróficas de energia que sustentam a cadeia trófica desta espécie. Por isso, para complementar
as análises de conteúdo estomacal, o uso de isótopos estáveis de carbono e nitrogênio pode
oferecer um meio alternativo e mais eficiente para investigar as relações tróficas entre as plantas
e os animais em ecossistemas aquáticos, pois permite identificar diretamente a contribuição das
diferentes fontes autotróficas de energia (Peterson e Fry, 1987).
1.1. O uso dos isótopos estáveis de carbono e nitrogênio para investigar as fontes autotróficas
de energia e o nível trófico
Os isótopos estáveis de elementos leves, como carbono e nitrogênio, sofrem
fracionamento durante reações químicas e biogeoquímicas, como também durante processos
físicos, como difusão e vaporização (Lopes, 2001). Em princípio, a flutuação da razão isotópica
de um elemento (entre o isótopo mais pesado, ou mais raro; e o isótopo mais leve, ou mais
abundante) providencia informação sobre sua origem, os caminhos e os mecanismos de reação
relacionados com sua formação. Esta flutuação também consegue traçar o fenômeno
biogeoquímico envolvendo hábitos alimentares de organismos e o transporte de matéria orgância
num ecossistema (Wada et al., 1991). O uso de isótopos estáveis de carbono e nitrogênio pode
oferecer um meio eficaz para investigar as relações tróficas entre as plantas e os animais em
ecossistemas aquáticos, pois permite identificar diretamente a contribuição das diferentes fontes
autotróficas de energia (Peterson e Fry, 1987). Estudos em laboratório na década de 70
mostraram que a razão isotópica do carbono, (13C/12C, expresso como partes por mil de δ13C) dos
consumidores é normalmente similar às razões isotópicas das suas dietas, em torno de 1‰
(DeNiro e Epstein, 1978). Entretanto, no caso do nitrogênio, a razão isotópica (15N/14N, expresso
como δ15N) dos consumidores está tipicamente enriquecido em 15N relativo às suas dietas, com
12
uma mudança de aproximadamente 3‰ por nível trófico (DeNiro e Epstein, 1981; Minagawa e
Wada, 1984). Por isso, δ13C dos organismos heterotróficos geralmente indica o fluxo de energia
ou fonte de carbono (plantas) no sistema, enquanto δ15N reflete a posição trófica do consumidor
(Post, 2002). Entretanto, a utilização do método dos isótopos estáveis em estudos alimentares
necessita-se que as fontes de energia que sustentam a cadeia trófica do animal possuam
assinaturas isotópicas diferenciadas.
Estudos preliminares que analisaram o processo de fracionamento de carbono em vias
fotosintéticas distintas (Park e Epstein, 1960; Smith e Epstein, 1971) mostraram que os valores
isotópicos de carbono podem ser caracterizados entre os três grupos de plantas: C3; C4 e CAM
(Metabolismo Ácido Crassuláceo). Nas plantas C3, o fracionamento do carbono ocorre nos dois
passos do processo fotossintético: difusão/dissolução e carboxilação. No segundo passo deste
processo, a carboxilação reduz CO2 para ácido 3 – fosfoglicérico, um composto com três átomos
de carbono, pela enzima ribulose-1,5 bifosfato carboxilase (Rubisco), causando um elevado
fracionamento, devido uma grande afinidade por 12CO2. Conseqüentemente, a planta C3 é muito
empobrecida em carbono pesado, com valores de δ13C que variam entre –34 e –22‰, com uma
média de -27,8‰ (Gannes et al., 1998). Considerando que o δ13C do CO2 atmosférico é -7,4 ‰,
ocorre um fracionamento em média -20,4‰.
Diferentemente, as plantas C4 usam a via fotossintética Hatch-Slack, em que a enzima
PEP carboxilase reduz CO2 a ácido aspártico ou málico (ambos compostos por quatro átomos de
carbono), resultando numa menor discriminação contra 13CO2 (Lopes e Benedito-Cecilio, 2002).
Estas plantas possuem alta eficiência fotossintética, dando como resultado valores isotópicos que
variam entre –7 a –16‰, com um δ13C médio de -13‰ (Caraballo, 2010). Apesar desta alta
eficiência fotossintética, apenas 5% das espécies são plantas C4, mas em compensação cobrem
17% da superficie terrestre, constituindo a vegetação das savanas, pântanos e mangues (salino) e
pastagens naturais (Bond et al., 2005). Em comparação, aproximadamente 85% de todas as
espécies de plantas do mundo possuem a via fotossintética C3, sendo dominantes na maioria dos
ecossistemas das regiões boreais aos trópicos.
As plantas que utilizam a via metabólica dos ácidos crassulásseos (CAM) tratam-se de
espécies suculentas de deserto (aproximadamente 10% das espécies mundiais), possuindo as
mesmas enzimas utilizadas na via C4, porém com atividade enzimática diferenciada (Lopes e
Benedito-Cecilio, 2002). Essas espécies, em resposta às condições climáticas, fecham seus
13
estômatos durante o dia e abrem à noite para fixar o CO2, minimizando a perda de água. Existem
plantas CAM obrigatórias, ou seja, as que fixam CO2 à noite, e plantas CAM facultativas que
podem fixar durante o dia como C3, sob condições apropriadas de ambiente. Assim, as plantas
CAM obrigatórias possuem valores isotópicos de δ13C comparáveis às plantas C4 e as CAM
facultativas apresentam valores de δ13C que variam entre -10%o e - 28 %o , dependendo das
condições ambientais (Lopes e Benedito-Cecilio, 2002).
Na Amazônia a maioria das espécies são plantas C3. Embora, uma grande parte das
macrófitas aquáticas encontradas nos sistemas de águas brancas são gramíneas do caminho
fotossintético C4, sendo responsável por mais da metada da produção primária aquática neste
sistema (Junk, 1985). Enquanto as macrófitas C4 são os produtores mais enriquecidos nas águas
brancas, as algas fitoplanctônicas são os produtores primários mais empobrecidos. Estas algas
possuam um metabolismo semelhante ao das plantas C3 e utilizam preferencialmente o CID
(carbono inorgânico dissolvido). Na bacia amazônica, o CID varia entre -11 e -28 ‰ (Longinelli
e Edmond, 1983), devido principalmente a respiração in situ do carbono orgânico dissolvido,
resultando em supersaturação de CO2 nos rios e lagos (Mayorga et al., 2005).
No rio Negro todas as plantas aparentemente são da via fotossintética C3 e os produtores
primários mais empobrecidos isotopicamente são as algas perifíticas e as herbáceas aquáticas
submersas (Marshall et al., 2008). Devido às baixas alcalinidades nos rios de águas pretas e à
extrema raridade dos depósitos marinhos no Escudo das Guianas, os carbonatos (que são
isotopicamente pesados) provavelmente não constituem uma grande fonte de carbono inorgânico
para fotossíntese (Jepsen e Winemiller, 2007).
No caso do nitrogênio, o δ15N das plantas é similar a sua fonte de nitrogênio por duas
razões: primeiro, as plantas não fracionam nitrogênio quando absorvem nitrato e; segundo, as
plantas reutilizam os subprodutos de nitrogênio em um grau maior do que os animais (Salisbury e
Ross, 1985). Embora os caminhos biossintéticos em plantas não fracionem nitrogênio, a variação
na composição da fonte do nitrogênio pode levar as plantas a apresentarem assinaturas isotópicas
distintas. Por exemplo, o solo possui mais 15N que a atmosfera; portanto, plantas que fixam o N2
atmosférico são mais empobrecidas em 14N relativo às não-fixadoras no mesmo local (Shearer e
Kohl, 1986).
O nitrogênio encontrado na proteína dos consumidores é geralmente enriquecido em 15N
em relação a respectiva dieta, variando em média 3‰ (DeNiro e Epstein, 1981). Aparentemente,
14
esta diferença é causada pelo fracionamento do nitrogênio durante os processos de desaminação e
transaminação, resultando no empobrecimento em 15N dos subprodutos de nitrogênio (amônia,
ácido úrico e uréia), enquanto um grupo restante de aminoácidos enriquecidos pode ser
incorporado nas proteínas (Macko et al., 1986; 1987). Por isso, os animais nos níveis tróficos
superiores (e.g. carnívoros) possuem valores mais altos de δ15N do que os animais nos níveis
tróficos inferiores (e.g. herbívoros) (Ambrose e DeNiro, 1986). Consequentemente, as diferenças
nos valores de δ15N têm sido aplicadas em estudos alimentares para determinar o nível trófico
dos animais em ambientes terrestres e aquáticos (Ambrose e DeNiro, 1986; Minagawa e Wada,
1984; Vander Zanden e Rasmussen, 2001; Jepsen e Winemiller, 2002; Schmidt et al., 2004).
Marshall et al. (2008), utilizando os valores de δ15N dos cardinais e das plantas (folhas do
igapó, folhas do campo, perifíton e fitoplâncton), com um fracionamento trófico de 3,0‰
(DeNiro e Epstein, 1981), mostraram que o cardinal estava ~ dois níveis tróficos acima das
plantas, o que seria equivalente a um onívoro. Considerando os valores de δ15N encontrados na
literatura para produtores primários (2 – 5‰), herbívoros (5 - 8‰), onívoros (8 - 10‰), e
predadores piscívoros (10- 14‰) (Estep e Vigg, 1985; Fry, 1991; Keough et al., 1996; Vander
Zanden e Rasmussen, 2001; Harvey e Kitchell, 2000; Beaudoin et al., 2001; Fisher et al., 2001;
Jepsen e Winemiller, 2002), o valor médio dos cardinais (8,58‰) como onívoro foi corroborado.
1.2. Estudos de ecologia alimentar
A metodologia de isótopos estáveis tem sido amplamente utilizada em estudos de cadeia
trófica na bacia amazônica (Araújo-Lima et al., 1986; Forsberg et al., 1993; Padovani, 1994;
Waichman, 1996; Yossa et al., 1998; Benedito-Cecílio et al., 2000; Adis e Victoria, 2001;
Benedito-Cecílio e Araújo-Lima, 2002; Leite et al., 2002; Thomé-Souza, 2005; Oliveira et al.,
2006; Marshall et al., 2008, Caraballo, 2010; Soares, 2010). Forsberg et al. (1993), em
ecossistemas aquáticos da várzea amazônica, encontraram valores médios de δ13C: -33,3; -28,8; -
27,6; -26,2 e –12,8‰ para fitoplâncton, folhas das árvores e arbustos da floresta inundada,
macrófitas aquáticas C3, perifíton e macrófitas C4, respectivamente. A variação isotópica entre
estas plantas, que se deve a fatores físico-químicos e metabólicos, possibilitou o uso de isótopos
estáveis para o estudo das cadeias tróficas nestes sistemas (Araújo-Lima et al., 1986; Padovani,
1992; Forsberg et al., 1993; Waichman, 1996; Fernandes, 1997).
15
Na várzea amazônica, estudos com isótopos estáveis têm demonstrado aspectos
importantes sobre a via de energia. As macrófitas (principalmente as plantas C4), apesar da
contribuição relativa de 65% para a produção primária aquática total nas águas brancas (Melack e
Forsberg, 2001), são pouco assimiladas pelos herbívoros e detritívoros aquáticos (Araújo-Lima et
al., 1986; Padovani, 1992; Forsberg et al., 1993; Leite et al., 2002). A maioria do carbono
oriundo deste grupo de plantas é assimilada por bactérias, que emitem o carbono diretamente para
a atmosfera na forma de CO2 (Waichman, 1996). Em comparação, as algas fitoplanctônicas
(plantas C3) que contribuem com apenas 2% da produção aquática total (Melack e Forsberg,
2001), são uma das principais fontes autotróficas de energia para os peixes, juntamente com a
liteira fina, frutos e sementes das florestas inundadas (Goulding, 1980; Araújo-Lima et al., 1986;
Goulding et al., 1988; Forsberg et al., 1993; Oliveira et al., 2006).
Na Orinoquia venezuelana também foi demonstrado que as algas são uma fonte
importante de energia autotrófica para os consumidores nas planícies alagadas, dominadas pelas
plantas vasculares (Hamilton et al., 1992; Lewis et al., 2001; Jepsen e Winemiller, 2002; Jepsen e
Winemiller, 2007). Os isótopos estáveis de carbono e nitrogênio mostraram que as dietas da
maioria dos peixes eram baseadas principalmente no fitoplâncton e nas algas perifíticas.
Hamilton et al. (1992) sugeriram que a produção de algas nas planícies alagadas deve ser mais
alta do que se estimava antes, e que as algas talvez sejam uma fonte de nutrição mais apropriada,
quando relacionada a outros recursos vegetais. Segundo Forsberg et al. (1993) as análises
nutricionais das plantas nas planícies amazônicas mostraram que as algas são seletivamente
ingeridas e assimiladas por uma grande variedade de peixes, devido à fácil digestão e alto teor
proteico, quando comparado com os outros grupos de plantas analisadas (folhas, frutos, e
sementes da floresta inundada e as macrófitas (C3 e C4) dentro de um habitat, onde o carbono que
vem das plantas vasculares é muito mais abundante no sistema.
Os sistemas de águas pretas e claras geralmente apresentam baixos níveis de nutrientes e
produtividade quando comparados com os sistemas de água branca. Os grandes bancos de
macrófitas aquáticas normalmente são ausentes, restando apenas as algas e floresta de igapó
como produtores de energia para esses sistemas oligotróficos (Goulding et al., 1988). Entretanto,
a produção primária nos campos interfluviais nunca foi investigada. As extensas áreas de águas
abertas e rasas nestes ambientes promovem uma grande produção de herbáceas aquáticas
16
emergentes e submersas, que, por sua vez, providenciam substrato de alta qualidade para o
crescimento de algas metafíticas flutuantes e epifíticas.
Thomé-Souza (2005), estudando as fontes de carbono dos grandes bagres e peixes
bentônicos do canal principal do rio Negro, mostrou que esses peixes recebem a maior parte da
sua energia das algas, com valores médios parecidos com o fitoplâncton. Marshall et al. (2008),
estudando as fontes autotróficas de energia para o P. axelrodi, encontraram valores médios de -
37,6, -32,6, -30,4 e -29,4‰ para o perifíton, fitoplâncton, folhas das árvores/arbustos dos campos
interfluviais e folhas do igapó, respectivamente. Em comparação, os valores de δ13C do cardinal
variaram entre -35,0 e -27,9‰, com uma média de -31,4‰. Este estudo mostrou que a
contribuição relativa das algas perifíticas para o carbono do cardinal variou sazonalmente, com
um mínimo de 18% em março, no final da seca, e um máximo de 41% em novembro, durante a
vazante. Considerando que a produção de algas no médio rio Negro foi calculada a menos de 1%
(Thomé-Souza, 2005), os resultados destes dois trabalhos sugeriram alguma evidência de
herbivoria seletiva para este grupo de plantas nestes ambientes.
O modelo de mistura de massa, que foi utilizado nestes dois estudos, foi adaptado da
equação apresentada por Forsberg et al. (1993), onde as contribuições relativas de cada ‘end-
member’(a fonte mais enriquecida e a fonte mais empobrecida) são determinadas em relação o
valor de δ13C da mixtura (e.g. cardinal, bagre, etc.). Este modelo é um dos mais simples e sua
aplicação é limitada ao uso de um isótopo em sistemas com somente 2 fontes autotróficas,
isotopicamente distintas. O “IsoSource” (Phillips e Gregg, 2003), um modelo de mistura mais
sofisticado, possibilita o uso simultâneo de dois isótopos (e.g. δ13C e δ15N) e até 10 fontes
distintas. Com esse modelo é possivel examinar todas as possíveis combinações de cada
contribuição das fontes (0–100%) em pequenos incrementos (e.g. 1%). As combinações que
somam para as assinaturas observadas isotópicas da mistura (e.g. cardinal) dentro de uma estreita
tolerância (e.g. 0.05‰), são consideradas soluções plausíveis, das quais as potenciais
contribuições das fontes podem ser determinadas (Phillips e Gregg, 2003).
1.3. O uso de mercúrio como traçador alternativo de nível trófico
O mercúrio já foi utilizado em vários estudos, junto com os isótopos estáveis de
nitrogênio, como indicador de nível trófico, devido à sua conhecida tendência de biomagnificar
17
ao longo da cadeia trófica (Yoshinaga et al., 1992; Cabana e Rasmussen, 1994; Silva et al., 2005;
Tavares et al., 2009; Swanson e Kidd, 2010). Diferente de outros metais de transição que
acumulam nas bactérias e microalgas, mas não biomagnificam, o mercúrio é absorvido pelos
microorganismos na base da cadeia alimentar e transferido para os níveis tróficos superiores
(Clarckson, 1997). Existem duas formas de mercúrio que bioacumulam nos organismos: Hg(II)-
na forma inorgânica; e metilmercúrio (MeHg)- uma forma orgânica de mercúrio. Devido à
associação com as frações solúveis das células, MeHg é mais rapidamente assimilado pelos
organismos e repassado seletivamente através da cadeia trófica. Por isso, a proporção média de
MeHg em relação o mercúrio total (THg) aumenta de 10% na água a 15% no fitoplâncton, 30%
em zooplâncton e 95% nos peixes (Watras e Bloom, 1992; Malm et al., 1995).
O fator chave determinante da concentração de mercúrio na biota é a concentração de
metilmercúrio na água, que é controlada pela eficiência relativa dos processos de metilação e
desmetilação. Acredita-se que a maior parte da metilação ocorre em águas e sedimentos anóxicos,
dirigido por processos microbianos (Meili, 1997) ou processos fotoquímicos envolvendo os
ácidos húmicos (Weber, 1993). Entretanto, sedimentos naturais sempre contêm quantidades
baixas de metilmercúrio, representando geralmente 0,5% do mercúrio total (Hurley et al., 1991;
Watras e Bloom, 1992). O restante do mercúrio nos sedimentos pode estar na forma de HgS, a
espécie particulada de mercúrio que controla a solubilidade de Hg(II) nas águas anóxicas, ou
associado com partículas inorgânicas como óxidos de ferro (Triffreau et al., 1995).
Na bacia do rio Negro, altas concentrações de mercúrio já foram encontradas nos solos
(Silva-Forsberg et al., 1999; Guimarães et al., 1999; Lechler et al., 2000) e é estimado que 99,7%
do mercúrio encontrado nos ambientes aquáticos do rio Negro são derivados desta fonte (Fadini e
Jardim, 2001). A origem do mercúrio nos solos não é clara. Porém, acredita-se que a maioria
encontrada é proveniente de fontes atmosféricas antigas (Fadini e Jardim, 2001). Entretanto,
outros autores calculam uma grande entrada anual de mercúrio no sistema pela deposição
atmosférica úmida e seca, que fica retido na bacia do rio Negro, em torno de 39 t.ano-1 (Grigal,
2003; Silva et al., 2009). Os solos do rio Negro são um grande filtro para deposição atmosférica
de mercúrio, devido à adsorção e à acumulação associadas aos oxi-hidroxos de ferro e alumínio
(Miretzky et al., 2005).
Devido à baixa transferência de Hg dos solos para as plantas através das raízes, o
mercúrio presente na vegetação é considerado resultado principalmente da deposição atmosférica
18
(Rea et al., 2002; Ericksen e Gustin, 2004). Embora alguns compostos de mercúrio que
acumulam nas folhas sejam lavados pela precipitação, resultando num aumento na concentração
no solo, vários estudos sugerem que a queda das folhas e subsequente decomposição são as
principais fontes de Hg nos solos (Fostier et al., 2003; Mélières et al., 2003; Silva-Filho et al.,
2006).
Estudos no rio Tapajós mostraram que a zona das raízes das macrófitas e a camada de
liteira nas florestas alagadas, produzem mais metilmercúrio do que a coluna da água e os
sedimentos das áreas de água aberta nos lagos e rios (Guimarães et al., 2000a; b). Mais que isso,
a zona das raízes das macrófitas é considerada o sítio de metilação mais importante e eficiente
nos ecosistemas aquáticos tropicais (Guimarães et al., 2000a, b). O epifíton nas raízes das
macrófitas já foi considerado como o responsável por esta metilação (Guimarães et al., 2000c),
devido às condições anóxicas dentro das macrófitas e ao papel das bactérias metiladoras, que se
fixam aos compostos orgânicos e oxidam o enxofre por meio da fotosíntese (Bodaly et al., 1984;
Cleckner, 1999).
Roulet et al. (2000; 2001) mostraram que a acumulação e produção de metilmercúrio nos
solos, sedimentos e algas epifíticas nas áreas alagáveis no rio Tapajós, estão associadas à
inundação de matéria orgânica lábil, que é três vezes maior na cheia do que na seca. Em vários
rios na bacia do rio Negro uma forte correlação foi encontrada entre as concentrações de
mercúrio total e o carbono orgânico dissolvido, composto predominantemente de ácidos húmicos
e fúlvicos, corroborando a importância da matéria orgânica na transferência de mercúrio das
áreas de drenagem para o sistema aquático (Silva, 2004).
Nas cadeias tróficas aquáticas, vários estudos já demonstraram que a matéria húmica
particulada e dissolvida pode ser utilizada pelos invertebrados, diretamente ou via bactérias e
bacterioplâncton (Transvik, 1989; Hessen et al., 1990). Este ‘bacterial loop’ é considerado uma
das principais vias para a disponibilidade e enriquecimento de Hg nas cadeias alimentares,
através das ‘bactérias redutoras de sulfato’ que reduzem mercúrio metálico a metilmercúrio
(Ramamoorthy et al., 1977; Winfrey e Rudd, 1990; Meili, 1997). A maioria das espécies de
micro e macroinvertebrados aquáticos é encontrada nos habitats bênticos, onde os níveis de
metilação são maiores (Roulet et al., 2000; Roulet et al., 2001). Considerando que os
invertebrados aquáticos são uma das presas principais para muitas espécies de pequenos peixes
no rio Negro (Goulding et al., 1988), inclusive o cardinal, e os pequenos peixes são presas para
19
peixes piscívoros como o tucunaré (Cichla spp.), os invertebrados servem como um dos links
fundamentais para a bioacumulação e biomagnificação do mercúrio ao longo das cadeias tróficas
aquáticas.
2. OBJETIVO GERAL
O objetivo central da presente tese foi investigar os fatores que influenciam a variação
espacial e temporal nas fontes autotróficas de carbono e o nível trófico do Paracheirodon
axelrodi (Osteichthyes, Characidae) num sistema interfluvial do médio rio Negro. Um segundo
objetivo foi investigar a biomagnificação de mercúrio na cadeia alimentar do cardinal e os
potenciais mecanismos que controlam este processo.
2.1. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
1. Investigar a variação isotópica entre fontes autotróficas de energia na região interfluvial;
2. Investigar a variação sazonal das fontes autotróficas de energia e o nível trófico do
cardinal e um dos seus principais alimentos, os invertebrados bênticos;
3. Investigar as variações espaciais e temporais nas freqüências dos itens alimentares
encontrados nos estômagos dos cardinais na região interfluvial;
4. Investigar as influências dos fatores ambientais (nível da água, temperatura da água,
oxigênio dissolvido, pH, clorofila, sedimentos totais em suspensão) e fatores biológicos
(comprimento padrão) nas variações espaciais e temporais das fontes autotróficas de
carbono e nível trófico do cardinal na região interfluvial;
5. Estimar a variação sazonal na produtividade das principais fontes autotróficas na região
interfluvial e o aproveitamento relativo destas fontes pela cadeia trófica do cardinal.
6. Caracterizar a variação natural das concentrações de THg e níveis de δ15N em sedimentos,
plantas (plantas vasculares e algas epifíticas e metafíticas), juvenís de camarão
(Macrobrachium sp.) e cardinais (Paracheirodon axelrodi) coletados na região
interfluvial;
7. Investigar a influência de alguns fatores ambientais (pH, oxigênio dissolvido,
temperatura, nível da água) e biológicos (comprimento padrão) em relação às
concentrações de THg dos cardinais na região interfluvial; e
20
8. Utilizar as distribuições naturais de THg, δ15N e δ13C em plantas e animais aquáticos para
investigar a estrutura trófica e biomagnificação de Hg na cadeia alimentar do cardinal.
3. ORGANIZAÇÃO DA TESE
A tese foi organizada em dois capítulos intitulados:
1. Variações sazonais e temporais nas fontes autotróficas de energia e nível trófico
do Paracheirodon axelrodi (Osteichthyes, Characidae) num sistema interfluvial no
médio rio Negro; e
2. Estrutura trófica e biomagnificação de mercúrio na cadeia alimentar do
Paracheirodon axelrodi (Osteichthyes, Characidae) num sistema interfluvial no
médio rio Negro.
O primeiro capítulo trata os objetivos específicos 1-5 e o segundo capítulo trata os
objetivos específicos 6-8. No final da tese, está apresentada todas as Referências Bibliográficas e
os Anexos I e II (listando todas as espécies de algas e plantas vasculares).
21
CAPÍTULO 1
Variações sazonais e temporais nas fontes autotróficas de energia e nível
trófico do Paracheirodon axelrodi (Osteichthyes, Characidae) num sistema
interfluvial do médio rio Negro
1.1. INTRODUÇÃO
O rio Negro é um sistema fluvial composto predominantemente por águas pretas e ácidas
(Sioli, 1967). A cor preta da água é devido aos altos níveis de ácidos fúlvicos e húmicos
derivados da decomposição da matéria orgânica e, drenagem da água terrestre das extensas áreas
de podzols hidromórficos que existem na bacia (Klinge, 1965). Os afluentes e tributários do
médio rio Negro drenam solos pobres, portanto, suas águas possuem baixas concentrações de sais
minerais dissolvidos (especialmente fósforo, cálcio e potássio) e consequentemente baixa
produtividade primária (Goulding, 1988). O pH é ácido, variando normalmente entre 3,6 a 5,8,
com valores de condutividade elétrica inferiores a 30µS.cm-1 (Sioli, 1984).
A bacia do rio Negro inclui uma larga planície de inundação, que alaga principalmente em
relação à cota do rio, oscilando de 5-8 metros em um ciclo monomodal (Forsberg et al., 2001).
Muitos tributários do rio Negro atravessam esta planície nos seus trechos inferiores, enquanto nas
cabeceiras de alguns destes tributários encontram-se extensas áreas de regiões interfluviais. No
período da cheia, o rio Negro, seus igapós, os tributários e os campos interfluviais ficam
interligados, permitindo o movimento de organismos, incluindo pequenos peixes, entre estes
habitats. No período da seca, grandes áreas de florestas de igapó e dos campos interfluviais secam
e ficam isolados do sistema fluvial (Marshall, observações pessoais).
Os campos interfluviais são habitats aquáticos rasos, com profundidades máximas de 2
metros, localizados em áreas topograficamente baixas. O padrão hidrológico observado nestes
campos está relacionado, predominantemente, com a variação regional da pluviosidade
(Rosenqvist et al., 2002, Belger, 2007; Belger et al., 2010). A bacia do rio Negro recebe entre
1800 e 2700 mm de precipitação por ano, com a época chuvosa entre março e julho. Entretanto, a
pluviosidade nas regiões interfluviais pode alcançar valores maiores que 3500 mm/ano, com a
22
época não-chuvosa mais restrita e imprevisível (Marshall, dados não publicados). Os campos não
drenam facilmente devido ao alto nível do lençol freático e solos hidromórficos e oligotróficos
(Fundação Vitória Amazônica, 1998), que afloram em dias de chuva ou durante a estação
chuvosa, mantendo algumas áreas alagadas o ano inteiro (Belger et al., 2010; Marshall et al., no
prelo). Por isso, acredita-se que existe populações de algumas espécies de peixes, como o P.
axelrodi, que passam o ciclo de vida inteiro nestes ambientes.
Como mencionado anteriormente, os movimentos das populações de peixes, que
coincidem com as mudanças sazonais no nível da água, são geralmente associados com a procura
de refúgios para reprodução e alimentação (Winemiller, 1993; Junk, 1993; Winemiller, 1998;
Santos et al., 2010). Em relação as estratégias alimentares, Goulding et al. (1988) observaram
que a maioria dos peixes no rio Negro muda a dieta de acordo com a época do ano, especialmente
para as espécies que utilizam habitats aquáticos diferentes, dependendo do nível da água. No caso
do cardinal, Marshall (2004) encontrou uma mudança gradual entre os itens alimentares
principais que foram consumidos por esses organismos durante o pico da cheia e o começo da
vazante, e os itens principais consumidos durante o final da vazante e a seca. Durante o pico da
cheia e começo da vazante, os cardinais se alimentaram predominantemente das larvas de inseto
(principalmente os Quironomídeos), da mesofauna (ie. Rotíferas) e dos microcrustáceos
(Cladoceras e Copepodas). Durante o final da vazante e a seca, os indivíduos de P. axelrodi ainda
se alimentaram dos Quironomídeos e dos microcrustáceos, porém a dieta incluiu uma maior
proporção de algas, detritos animais e vegetais, e outras presas (principalmente restos de peixes
mortos) (Marshall, 2004). Esta mudança acompanhou a variação sazonal na disponibilidade de
alimento, especialmente das algas perifitícas e fitoplanctônicas, que apresentam maior produção
no rio Negro durante a época da seca (Rai e Hill, 1984; Goulding et al., 1988).
Através das análises de conteúdo estomacal, é possível traçar as variações sazonais no
consumo de alimentos disponíveis nos ambientes aquáticos. Entretanto, existe sempre uma parte
do conteúdo estomacal que está em alto grau de decomposição e que não poderia ser identificado.
Assim, estes resíduos são classificados como “detrito”, que podem incluir pedaços de algas,
fungos, bactérias, protozoários, insetos ou restos de outros peixes (Goulding et al., 1988). Além
disso, as análises de conteúdo estomacal podem mostrar o que foi ingerido em curto prazo, mas
não necessariamente o que foi digerido e assimilado nos tecidos do peixe em longo prazo. Por
exemplo, a dieta do cardinal pode ser constituída pelos mesmos itens alimentares principais em
23
épocas diferentes, sendo predominantemente os microcrustáceos e larvas de inseto, mas as fontes
autotróficas de energia que sustentam estes herbívoros no sistema aquático podem variar
temporalmente e espacialmente, dependendo do período e local. Por isso, para complementar as
análises de conteúdo estomacal, o uso dos isótopos estáveis de carbono e nitrogênio é uma
ferramenta muito útil, pois permite identificar diretamente a contribuição das diferentes fontes
autotróficas de energia (Peterson e Fry, 1987).
Marshall et al. (2008) demonstraram por meio de análises dos isótopos estáveis de
carbono e nitrogênio, que, dependendo da época e local, o cardinal pode derivar uma proporção
significativa da sua energia de uma cadeia alimentar iniciada com algas. Os autores
demonstraram que as contribuições relativas das plantas variaram sazonalmente, com as algas
compondo uma maior porcentagem do carbono assimilado no tecido do peixe durante a vazante-
seca, a época da maior produção das algas perifíticas e fitoplanctônicas, especialmente nos
campos interfluviais. Neste estudo, algumas coletas de cardinal foram feitas nos campos
interfluviais, mas a produtividade das plantas não foi estimada. Por isso, não foi possível
correlacionar as variações sazonais nas contribuições das fontes autotróficas de energia para o
cardinal com as variações temporais e espaciais na produção das plantas, tampouco avaliar a
seletividade de aproveitamento de diferentes grupos de plantas pela cadeia alimentar.
1.2. OBJETIVOS
1.2.1. OBJETIVO GERAL
O objetivo geral foi investigar os fatores que influenciam a variação espacial e temporal
nas fontes autotróficas de carbono e o nível trófico do Paracheirodon axelrodi (Osteichthyes,
Characidae) num sistema interfluvial do médio rio Negro.
1.2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
1. Investigar a variação isotópica entre fontes autotróficas de energia na região interfluvial;
2. Investigar a variação sazonal das fontes autotróficas de energia e o nível trófico do
cardinal e um dos seus principais alimentos, os invertebrados bénticos;
3. Investigar as variações espaciais e temporais nas freqüências dos itens alimentares
encontrados nos estômagos dos cardinais na região interfluvial;
24
4. Investigar as influências dos fatores ambientais (nível da água, temperatura da água,
oxigênio dissolvido, pH, clorofila, sedimentos totais em suspensão) e fatores biológicos
(comprimento padrão) nas variações espaciais e temporais das fontes autotróficas de
carbono e nível trófico do cardinal na região interfluvial;
5. Estimar a variação sazonal na produtividade das principais fontes autotróficas na região
interfluvial e o aproveitamento relativo destas fontes pela cadeia trófica do cardinal.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Área de Estudo
A região interfluvial deste estudo está situada entre as coordenadas geográficas: -00 25’e -
10 05’S e -63’23’’ e -64’05’’W, no médio rio Negro. Esta região é drenada por afluentes dos rios
Cuiuni e Arirarrá, que são tributários de sétimo ordem do rio Negro, ocupando uma área
geográfica de 1800 km2 (Figura 1). Os tributários que drenam a região interfluvial são pequenos
igarapés que possuem áreas de igapó nos trechos inferiores e grandes áreas de campos alagados
nas cabeceiras. A vegetação dos campos onde os cardinais são encontrados é caracterizada pela
predominância de palmeiras de buriti (Mauritia flexuosa) e buritirana (Mauritiella armata);
arbustos e árvores como Machaerium floribundum Benth e Vitex calothyrsa Sandw; com a
presença de muitas herbáceas aquáticas emergentes (e.g. Becquerelia cymosa Brongn.,
Eleocharis spp.e Montrichardia arborescens (L.) Schott) e submersas, incluindo espécies de
Utricularia, Potamogeton, Paepalanthus e Nymphaea. A palmeira Leopoldinia pulchra Mart. e
as herbáceas aquáticas Ischnosiphon polyphyllus e Cyperus ligularis L., conhecidas como plantas
de indicação pela ocorrência do cardinal, também são encontradas nos campos (Geisler e
Annibal, 1986; Prang, 2002; Marshall et al., 2008). Especialmente na época chuvosa, algas
metafíticas flutuantes crescem na superficie da água em áreas de água aberta, formando grandes
florescimentos entre as herbáceas aquáticas emergentes (Marshall, observações pessoais). As
águas nesta época se tornam escuras, devido às grandes quantidades de matéria orgânica em
suspensão, consequência da decomposição das folhas das árvores/arbustos e herbáceas aquáticas
(Marshall, observações pessoais). Na época não chuvosa, os sedimentos em suspensão decantam
e as águas se tornam cristalinas, disponibilizando a alta produção de algas epifíticas que crescem
25
na coluna da água anexadas às herbáceas aquáticas emergentes e submersas (Marshall,
observações pessoais).
Figura 1. Pontos de amostragem dentro da área de influência na região interfluvial.
2.2. Coleta de material no campo
Exemplares de cardinal foram coletados em três igarapés (Ig.): Ig. Cachorro-Tremendão;
Ig. Pilão; e Ig. Tidaia em cinco excursões durante um período de 12 meses, entre fevereiro de
2009 e fevereiro de 2010. Estes igarapés drenam a grande região interfluvial e, foram escolhidos
porque possuem áreas de campo alagado nas cabeceiras e áreas de igapó durante a enchente-cheia
nos trechos inferiores próximos as fozes dos igarapés. Foram coletadas 41 amostras de cardinal
nos campos e 20 amostras nos igarapés, com cada amostra consistindo de um mínimo de 10
peixes. Os peixes foram coletados com rapiché, um puçá feito de nylon e fibra em formato
horizontal e usado manualmente.
26
Para as análises de conteúdo estomacal, dez peixes de cada amostra foram preservados em
álcoòl 70% e levados para o Laboratório de Ecossistemas Aquáticos (LEA) no Instituto Nacional
de Pesquisas da Amazônia (INPA) em Manaus-AM, Brasil.
Para as análises de isótopos estáveis, foi necessário coletar um mínimo de dez exemplares
para cada amostra. Os peixes foram congelados em nitrogênio líquido no campo e transportados
para o LEA no INPA.
Amostras de algas epifíticas e filamentosas livres, herbáceas aquáticas emergentes e
submersas, folhas das árvores/arbustos, juvenís de camarão e larvas de invertebrados aquáticos
também foram coletadas na região interfluvial durante este período. Foram coletadas
manualmente 24 amostras de algas epifíticas e 11 amostras de algas metafíticas flutuantes
manualmente utilizando redes de 800 e 275 µm para remover grandes partículas de detrito e
invertebrados. Uma parte das algas foi preservada em alcóol para identificação no LEA no INPA
(Anexo I (Tabelas 1-4 (cheia) e 5-8 (seca)), enquanto o restante foi congelado para as análises
posteriores dos isótopos estáveis. As coletas das larvas de invertebrados aquáticos e de camarões
foram feitas no mesmo momento da coleta das algas epifiticas e foram separadas manualmente
enquanto ainda estavam vivos. Exemplares de cada item foram preservados em alcoól para
identificação no LEA no INPA. Para as análises de isótopos estáveis, as amostras foram
guardadas em repouso em água filtrada para limpeza intestinal antes de congelá-los. No total, três
amostras de invertebrados mixtos (principalmente larvas de Ceratopogonide e Oligochaete, mas
também com alguns indivíduous de outros invertebrados aquáticos, devido as poucas quantidades
encontradas), duas amostras de larvas de Quironomídeo (principalmente Dicrotendipes sp. e
Goeldichironomus sp., e algumas espécies de Tanypodinae) e quatro amostras de juvenís de
camarão da familia Palaemonidae (Macrobrachium sp.) foram coletadas para as análises
posteriores dos isótopos estáveis.
Foram coletadas 12 amostras de arbustos e árvores, 13 amostras de herbáceas aquáticas
emergentes e 10 amostras de herbáceas aquáticas submersas. Todas as amostras de folhas das
árvores, arbustos e herbáceas aquáticas (emergentes e submersas) foram coletadas manualmente e
armazenadas separadamente. Parte do material vegetal, depois de retirar folhas suficientes para as
análises de isótopos, foi levada para a identificação no Herbário do INPA (Anexo II).
Amostras de água foram coletadas em garrafas tipo PET, concomitante à coleta de
cardinais (em todos as épocas), sendo filtradas imediatamente após a coleta através de filtros de
27
vidro de 47mm tipo WhatmanTM GF/F com porosidade de 0,7µm para medir a clorofila e o
material orgânico particulado fino (FPOM) e filtros de membrana (celulose) de 47mm tipo
MilliporeTM com porosidade de 0,45µm para medir os sedimentos totais em suspensão (TSS).
Para medir o TSS, amostras de água de 250ml foram filtradas e coletadas em filtros de membrana
pré-secas (60oC na estufa por duas horas) e pré-pesadas no laboratório. Para medir as
concentrações de clorofila, amostras de água de 250ml foram filtradas e coletadas em filtros de
vidro. Para medir os isótopos estáveis de carbono e nitrogênio do FPOM, amostras de água de
500ml foram filtradas e coletadas em filtros de vidro pré-calcinados (550oC na mufla por uma
hora). Um total de 28 amostras de água foi filtrado dos campos e 13 dos igarapés. Os filtros
foram guardados secos no escuro num dessecador e levados para o LEA no INPA. Algumas
amostras de FPOM também foram coletadas e colocadas em álcoòl para posterior identificação
no INPA (Anexo I e II).
Amostras de água foram coletadas em dois lagos de campo (Campo Tremendão e Campo
Tidaia) em duas épocas diferentes (na cheia e na seca) para a determinação de nitrogênio e
fósforo total na água, segundo o protocolo desenvolvido por Valderrama (1981). Amostras de
60ml de água foram coletadas em duplicata em garrafas Sovirel de vidro de 50ml com tampas de
roscas de polipropileno e guardadas no escuro até chegar ao acampamento. Em seguida, 8ml do
reagente de oxidação (50g de potássio peroxidisulfato combinado com 30g de ácido bórico foram
dissolvidos em 350ml de 1M de sódio hidróxido e completado até 1000ml com água deionizada)
foram colocadas em cada garrafa e depois foram digeridas numa panela de pressão por ~30
minutos. Após a digestão, as garrafas foram suavamente agitadas e deixadas à temperatura
ambiente para resfriar, antes de acrescentar mais 12ml de água deonizada para completar 80ml.
As amostras foram guardadas no escuro e levadas para o laboratório no INPA.
Três amostras de sedimentos superficiais do fundo foram coletadas nos campos
interfluviais utilizando uma draga, no período de águas baixas, para análises posteriores dos
isótopos estáveis. Este material foi conservado em nitrogênio líquido e transportado para o INPA.
Os parametros físico-químicos da água: oxigênio dissolvido (mg/L), temperatura da água
(oC) e pH foram medidos in situ em cada ponto de coleta com sensores portáteis (Oakton DO,
modelo 110; Oakton pH/CON, modelo 10). Entretanto, medidas de pH não foram feitas em todas
as excursões devido a problemas técnicos com o aparelho.
28
2.3. Coleta de dados hidrológicos
O nível da água nos campos foi medido diariamente por dois Leveloggers (Solinst Inc.,
model 3001) instalados em duas áreas de campo alagado dentro da região interfluvial, no rio
Negro Campo (RNC) (-0,66482 oS e -63,5623 oW) e no Campo Tidaia (-0,52515 oS e -64,19601 oW) (Figura 2). O “Levelogger” é um medidor de pressão hidrostática associado a um
datalogger. A pressão hidrostática, medida no hipolímnio, varia de acordo com a espessura da
coluna da água, fornecendo uma medida precisa da variação da cota da água. O Levelogger
mediu também a temperatura da água. Juntamente com os Leveloggers foram também colocados
medidores de pressão atmosférica, Barologger Solinst model 3001, para corrigir os dados, uma
vez que a pressão atmosférica adiciona-se à pressão hidrostática. O Barologger mediu também a
temperatura do ar.
Ambos os aparelhos foram acondicionados dentro de um tubo de PVC de 3m de altura e
10cm de diâmetro. O Levelogger ficou posicionado próximo ao sedimento/hipolímnio, em baixo
da água, e o Barologger na extremidade superior do tubo, onde a água não alcançava. O tubo foi
fincado no solo no ponto de maior profundidade encontrado em cada sítio de coleta. Este tubo foi
perfurado em toda sua extensão para permitir a entrada da água. Ambos os aparelhos foram
programados para medir a pressão ao mesmo tempo, a cada 24h, sempre a 0h.
Dois pluviômetros associados com dataloggers (Onset Corp., modelo RG2-M) foram
instalados nas mesmas áreas dos leveloggers (no rio Negro Campo: -0,66272 oS e -63,55513 oW;
e no Campo Tidaia: -0,52525 oS e -64,1899 oW) para medir a precipitação local (Figura 2). Estes
pluviômetros registram a precipitação de forma contínua: a cada 0,2mm de chuva é feito um
registro. Os dados foram baixados para um dataloader e então transferidos para um computador a
cada trimestre. Os pluviômetros foram fixados a mastros de 1,5m de altura em locais altos para
evitar que a inundação os atingisse. Foram alocados em clareiras para que a cobertura vegetal não
interferisse na coleta da água precipitada, bem para evitar que folhas e gravetos entupissem o
coletor. Houve descontinuidade na coleta de dados de um dos pluviômetros, devido a problemas
apresentados pelo aparelho.
As variações na precipitação e nível da água dentro da região interfluvial foram
comparadas com os dados de chuva registrados pelas estações pluviométricas de Cumaru (-0o 36’
7” oS e -63o 23’ 2” oW) e Tapuruquara (-0o 6’ 10” oS e -65o 0’ 55” oW) localizadas no médio rio
29
Negro, junto com a cota do rio registrada pela estação fluviométrica de Tapuruquara (-0o 25’13” oS e -65o 0’55” oW) (Figura 2).
0°
-2°
-1°
-62°-63°-64°-65°
100 km
Estações Fluviométricas(ANA)
Estações Pluviométricas (ANA)
Level loggers e pluviómetros instalados nos campos interfluviais (1 - rio Negro Campo; 2 – Campo Tidaia)
Caurés R.
Moura
Cumaru
Tapuruquara / Santa Izabel do
rio Negro
Santa Maria do Urubaxi
Barcelos
Acariquara
Bra
nco
R.
2
1
Figura 2. A localização dos Leveloggers e pluviómetros instalados nos campos interfluviais (rio Negro Campo e Campo Tidaia) e as estações fluviométricas e pluviométricas no médio rio Negro.
2.4. Estimativas da produtividade das plantas na região interfluvial
2.4.1. Algas epifíticas
A produtividade das algas epifíticas nos campos interfluviais foi estimada por meio da
exposição de 1m2 de folhas de plástico dispostas verticalmente na coluna da água em duas
diferentes épocas do ano: na cheia e na seca. As folhas foram expostas por um período de 15 dias
na cheia e 17 dias na seca em uma área de água aberta onde a transparência da água atingia >1m
de profundidade. As folhas foram recolhidas da água depois dos períodos de exposição e as algas
retiradas, guardadas em garrafas tipo PET, congelados e transportadas para o LEA no INPA. No
30
laboratório o material foi seco em estufa a 60oC e depois pesado. A taxa de produção de biomassa
foi medida pelo acúmulo de algas perifíticas por m2 de substrato e expresso em mgCm-2d-1,
utilizando um fator 0,4 para converter peso seco em carbono (Engle e Melack, 1990; 1993).
2.4.2. Algas metafíticas flutuantes
A produtividade das algas metafíticas flutuantes nos campos interfluviais foi estimada por
meio da produção natural das algas metafíticas flutuantes numa área de 1m2 em duas diferentes
épocas do ano: cheia e seca. Dentro de uma área de grande produção de algas metafíticas
flutuantes crescendo na superficie da água, foi realizada a limpeza de uma área de 1m2 que
permaneceu exposta por um perídodo de 98 dias na cheia e 92 dias na seca. Depois, as algas que
cresceram dentro da área de 1m2 foram recolhidas, separadas dos demais detritos utilizando uma
rede de 800 µm, guardadas em garrafas tipo PET e transportadas para o LEA no INPA. No
laboratório o material foi seco em estufa a 60oC e depois pesado. A taxa de produção de biomassa
foi medida pelo acumulo de algas perifíticas por m2 de substrato e expresso em mgCm-2d-1,
utilizando um fator 0,4 para converter peso seco em carbono (Engle e Melack, 1990, 1993).
2.4.3. Algas fitoplanctônicas
A produtividade das algas fitoplânctónicas (mgCm-2d-1) nas áreas de água aberta na região
interfluvial foi estimada a partir de medidas da concentração de clorofila a, (Chla, µg/L ),
utilizando a seguinte equação empírica desenvolvida por B. Forsberg (comunicação pessoal)
para fitoplâncton em lagos amazônicos: logPmax = 1,6968 + 0,6075 (logChla) onde, Pmax =
fotosíntese sob intensidades saturados de luz (mgO2m-3h-1) . Como as áreas de água aberta nos
campos eram uniformemente razas (<2 m), presume-se que a intensidade de luz na coluna de
água era sempre próxima à saturação. Desta forma, o nível de fotosíntese foi igual à Pmax e a
produtividade integral do fitoplâncton (mgCm-2d-1) nas áreas de água aberta foi estimada pela
equação: Pmax (mgO2m-3h-1) * 0,3125 * 12 horas * profundidade (m), onde 0,3125 é um fator de
conversão que presume um quociente fotosintético de 1, 2 mole O2/mole C (Strickland e Parsons,
1972) e 12 é o numero médio de horas de luz durante o dia na região.
31
2.4.4. Herbáceas aquáticas
A produtividade das herbáceas aquáticas emergentes na região interfluvial foi estimada a
partir da acumulação de biomassa em duas áreas diferentes. Na primeira área, três amostras de
1m2 foram coletadas de ciperáceas enraizadas crescendo em 30cm de água, sendo composta
principalmente pelas espécies Spanthanthus unilateralis (Rudge) Desv, Everardia montana Ridl
e Scleria microcarpa Nees. O início do experimento foi na cheia, com o objetivo de terminar o
experimento durante o período da seca. As plantas foram cortadas durante o período da cheia
acima das raízes, e o material levado para o laboratório no INPA. Após um período de 240 dias, o
novo crescimento da parte aérea foi cortado em 22cm de água, durante o periódo da seca e levado
para o LEA no INPA para processamento.
Na segunda área, uma amostra de 1m2 de herbáceas aquáticas emergentes, sendo
composta principalmente de Cyperus ligularis L. e Eleocharis sp. foi coletada numa
profundidade de 95cm de água. As plantas foram cortadas na cheia acima das raízes e o material
levado para o LEA no INPA. Após um período de 589 dias, o pedaço correspondente ao novo
crescimento da parte aérea foi cortado durante o período da seca e levado para o LEA no INPA
para processamento.
No laboratório o material foi seco em estufa a 60oC e depois pesado. A produtividade
(mgCm-2d-1) das plantas foi estimada utilizando-se um fator 0,4 para converter peso seco em
carbono.
2.4.5. Árvores/Arbustos
A produtividade das árvores/arbustos foi estimada a partir da medida do acúmulo mensal
de liteira, em quatro trapas (45cm2) suspensas numa área de floresta alagada/enxarcada dentro da
região interfluvial. No laboratório o material foi seco em estufa a 60oC e depois pesado. A
produtividade arbórea foi expressa em mgC/m2/d, utilizando um fator 0,4 para converter peso
seco em carbono.
2.5. Extrapolação da produtividade das plantas para a região interfluvial
As estimativas da produtividade das plantas foram extrapoladas utilizando-se o
mapeamento da área alagável e a classificação dos habitats alagáveis para as épocas da cheia e
seca, a qual foi realizada por Hess et al. (2003) para a Amazônia Central. Os autores utilizaram
32
mosaicos de imagens de radar de apertura sintética (SAR) da banda L para a epoca seca de 1995
(agosto-setembro) e cheia de 1996 (maio – agosto), adquiridos pela Japanese Earth Resources
Satellite-1 (JERS-1), para desenvolver uma máscara de áreas alagáveis e uma classificação do
estado habitat-hidrológico para 1,77 milhões de quilômetros quadrados na Amazônia, com uma
resolução de 100m. A precisão temática do mapeamento de habitats foi analisada utilizando
videografia de alta resolução, adquirida durante dois levantamentos aéreos na Amazônia Central,
realizados durante os períodos de aquisição das imagens. A segmentação e o ‘clustering’
baseados em polígonos foram usados para delinear a extensão das áreas alagadas, com uma
precisão de 95%. Os habitats alagáveis foram classificados a partir da análise da mudança dos
coeficientes de retro-espalhamento dos pixels entre épocas, representada por uma matriz de
transição. A precisão da classificação das classes de floresta alagada e não alagada variou entre
78% e 91%, com menor precisão (63–65%) para a vegetação herbácea alagada. Os autores
criaram 9 classes para a época da seca e 7 classes para a época da cheia. As classes utilizadas
referem-se aos seguintes habitats alagáveis encontrados na região interfluvial:
Água aberta: lago, igarapé, campo alagado;
Capim ou não-vegetado seco: dominado pelas herbáceas aquáticas secas (mortas), gramíneas;
Capim alagado: dominado pelas herbáceas aquáticas emergentes, com cobertura < 25% pelas
árvores ou arbustos; campos alagados;
Arbusto seco: vegetação arbustiva, campina;
Arbusto alagado: dominado pela vegetação arbustiva (> 25%), com indivíduos < 5 m de altura e
não agrupados, campinas inundadas;
Vegetação arboreal alagada: chavascal, pântano, savanas inundadas, predominantemente
palmeiras, incluindo Mauritia flexuosa (buriti);
Floresta seca: floresta não alagada;
Floresta alagada: igapó (sazonalmente ou permanente alagada), floresta dos campos alagados
(sazonalmente ou permanente alagada);
Mixto: predominantemente capim.
Para este estudo, as classes lenhosas (arbusto, vegetação arboreal e floresta) foram
agregadas numa única classe, renomeada vegetação lenhosa, que podia ser seca ou inundada
(Tabela 1). A parte da região interfluvial que poderia contribuir com energia autotrófica para as
33
populações de cardinal estudadas foi denominada “área de influência”. Esta região incluiu o rio
Negro Campo, o Campo Tidaia e os igarapés que drenam estes campos a montante dos pontos de
coleta. Dentro da área de influência, o número total de pixels para cada classe de habitat alagável
foi calculado (Tabela 1). O espaçamento dos pixels destas imagens foi de 3 arcsegundos que,
nesta latitude e longitude, representa aproximadamente 93m. Na Tabela 2 a área total de cada
classe de habitat dentro da área de influência foi calculada, multiplicando-se o número total de
pixels por 8649m2 (93m x 93m). Mapas das novas classes de habitat alagável também foram
criados para a época da cheia (Figura 3) e seca (Figura 4).
Ao final, a produção total de cada grupo de plantas em cada época, foi estimada
multiplicando a taxa de produção determinada para este período pela soma das áreas dos habitats
alagados ocupados por estas plantas dentro da área de influência. Para as algas fitoplanctônicas
foi considerado somente o habitat de água aberta, considerando que no capim alagado a sombra
das plantas normalmente limita produção (Schmidt, 1976). A água aberta foi incluída nos habitats
das algas epifíticas pela ocorrência destas algas anexadas as plantas aquáticas submersas e
vegetação em decomposição no fundo dos campos alagados, onde a profundidade máxima chega
a 175 cm. Diferentemente, a água aberta não foi incluída nos habitats das algas metafíticas
flutuantes, porque estas algas crescem anexadas as herbáceas aquáticas emergentes.
34
Tabela 1. Classes de habitat alagáveis utilizadas por Hess et al. (2003) e neste estudo (novas classes), juntamente com o número de pixels para cada classe encontrado nas épocas da seca e cheia dentro da área de influência da região interfluvial do rio Negro.
ÉPOCA DA SECA
No de PIXELS Classes do Hess et al. (2003) Novas classes
580 Água aberta Água aberta
4406 Capim ou não–veg. seco Capim seco 16052 Capim inundado Capim inundado 6304 Arbusto seco Vegetação lenhosa seca 154 Arbusto alagado Vegetação lenhosa inundada
30862 Vegetação arboreal inundada Vegetação lenhosa inundada 195906 Floresta seca Vegetação lenhosa seca 60305 Floresta alagada Vegetação lenhosa inundada
11 Mixto, predom. capim Capim seco
ÉPOCA DA CHEIA
No de PIXELS Classes do Hess et al. (2003) Novas classes
2664 Água aberta Água aberta 19614 Capim ou não-veg. inundado Capim inundado 5218 Arbusto inundado Vegetação lenhosa inundada
30862 Vegetação arboreal inundada Vegetação lenhosa inundada 97527 Floresta seca Vegetação lenhosa seca
158684 Floresta alagada Vegetação lenhosa inundada 11 Mixto, predom. capim Capim seco
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Tabela 2. Área total de habitats alagáveis (m2) na área de influência da região interfluvial do rio Negro. A área de um pixel é de 8649m2.
ÉPOCA DA SECA
Habitats No de Pixels Área total (m2)
Água aberta 580 5,02 x 106 Capim seco 4417 3,82 x 107 Capim inundado 16052 1,39 x 108 Vegetação lenhosa seca
202210 1,75 x 109
Vegetação lenhosa inundada 91321 7,9 x 108
ÉPOCA DA CHEIA
Habitats No de Pixels Área total (m2)
Água aberta 2664 2,3 x 107 Capim inundado 19614 1,7 x 108 Vegetação lenhosa inundada 194944 1,69 x 109 Vegetação lenhosa seca 97527 8,44 x 108 Capim seco 11 9,51 x 104
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Figura 3. A extensão dos habitats alagáveis na época da cheia para a área de influência na região interfluvial.
Figura 4. A extensão dos habitats alagáveis na época da seca para a área de influência na região interfluvial.
37
2.6. Análises Laboratoriais
2.6.1. Clorofila (chla) e determinação dos nutrientes totais de P e N na água
As concentrações de clorofila (µg/L) foram determinadas por espectrofotometria após
extração em acetona 90%, utilizando a correção por pheopigmentos e a metodologia e as
equações descritas por Golterman (1969).
Os níveis totais de fósforo e nitrogênio foram determinados a partir da análise das
amostras, previamente digeridas, para fosfato e nitrato, respectivamente. Os níveis de fosfato e
nitrato foram determinados após adição de reagentes por espectrofotometria, a partir da
absorbância aos 882 e 543nm, respectivamente (Golterman, 1969).
2.6.2. Determinação dos sedimentos e detritos orgânicos totais em suspensão (TSS) As
análises para a determinação da concentração de sedimento em suspensão foram realizadas
utilizando-se o método gravimétrico (ABNT/ NBR 10664/Abr1989). Os filtros de membrana
foram secos em estufa a 60oC por duas horas e pesados em seguida. O peso original do filtro de
membrana foi subtraído do peso do filtro atual para determinar o peso seco (mg/L) dos
sedimentos em suspensão.
2.6.3. Análises do conteúdo estomacal do cardinal
No laboratório os estômagos dos peixes foram retirados por meio de um corte ventral e
longitudinal. O estômago do cardinal é relativamente grande e volumoso, em comparação ao
intestino, que é relativamente estreito e curto. Somente os estômagos dos peixes foram analisados
e não os intestinos, pois o conteúdo dos intestinos geralmente estava muito digerido. Os
conteúdos dos estômagos foram analisados utilizando um microscópio binocular de aumento de
8-30x, para separar os conteúdos dos estômagos em categorias taxonómicas funcionais (micro-
crustáceos, algas, invertebrados, outras presas).
A identificação dos itens ingeridos do conteúdo estomacal incluiu fragmentos
reconhecíveis das presas e plantas encontradas. O conteúdo foi classificado em “detrito animal”
quando não houve condições para identificar os fragmentos, que tinham a aparência de tecidos
musculares, membranosos e protéicos. “Detrito vegetal” incluiu os fragmentos de fibras de
plantas, pedaços de epiderme de madeira e algas em decomposição.
38
O conteúdo estomacal de cada amostra (10 peixes) foi analisado utilizando a frequência
de ocorrência das categorias funcionais e o grau de repleção (Hyslop, 1980). No total, foram
analisados dez amostras: três amostras da cheia e duas amostras da seca dos cardinais dos campos
interfluviais; e duas amostras da cheia e três amostras da seca dos cardinais dos igarapés. Foram
utilizadas para as descrições quantitativas as médias das frequências das categorias funcionais
encontradas no conteúdo estomacal das amostras de cada grupo (dos campos e dos igarapés para
as duas épocas hidrológicas).
2.6.4. Processamento do material para as análises dos isótopos estáveis
Amostras de folhas foram lavadas com água destilada e em seguida lavadas em uma
solução de 1 mol/L HCl, enxaguadas com água deionizada, sendo depois secas em estufa a 60oC.
Depois da secagem o material foi macerado em cadinho de porcelana até se obter a consistência
de um fino pó. As amostras de invertebrados e algas foram secos em estufa a 60oC, e processados
como descrito acima. Antes de retirar as cabeças e os estômagos dos peixes e colocá-los na
estufa, o comprimento padrão (CP) de cada peixe foi medido. Em seguida, os peixes foram secos
em estufa a 60oC, e processados como descrito acima. As amostras foram acondicionadas em
frascos de vidro para análises posteriores dos isótopos estáveis. As amostras de FPOM nos filtros
de vidro foram secas em estufa a 60oC e processadas como descrito acima.
2.6.5. Análises dos isótopos estáveis
Para o processamento das análises isotópicas, as amostras foram enviadas para o Centro
de Energia Nuclear na Agricultura (CENA) em Piracicaba SP. Para cada análise, 1 mg de amostra
foi queimada á 550oC por 3 horas, juntamente com óxido de cobre (CuO) num recipiente
fechado. O CO2 e N2 liberados neste processo foram purificados e concentrados numa linha
criogênica sob vácuo. Posteriormente, o CO2 foi analisado para δ13C e o N2 foi analisado para
δ15N em um espectrômetro de massa (Finnegan Mat, Bremen, Alemanha). Um padrão secundário
calibrado ao PDB limestone foi utilizado para calibrar o carbono, e para o nitrogênio, o N2
atmosférico.
39
Os resultados foram calculados pelas equações:
δ13C(‰) = [(13C/12Camostra) – (13C/12CPDB)] x 1000
(13C/12CPDB)
δ15N(‰) = [(15N/14Namostra) − (15N/14N2)] x 1000
(15N/14N2)
Todas as amostras foram analisadas em triplicatas e a precisão das análises foi de 0,3‰
para carbono e 0,5‰ para nitrogênio.
Devido o fracionamento que ocorre durante digestão e assimilação de carbono, os valores
de δ13C dos cardinais e invertebrados foram corrigidos baseados num fracionamento trófico de
0,3‰ por nível trófico acima dos produtores primários. Esta calibração trófica foi recomendada
por McCutchan et al.(2003) para análises isotópicas de amostras inteiras de peixe, incluindo
ossos e escamas. O tecido muscular possui concentração baixa de lipídeos, que geralmente são
emprobrecidos em 13C em relação aos outros tecidos. Portanto, as estimativas do ∆δ13C (a
mudança na razão isotópica entre a dieta e o consumidor) são mais altas para os consumidores
analisados em forma de músculo, do que para os consumidores analisados inteiros (McCutchan et
al., 2003). Para determinar a posição trófica do cardinal em relação as plantas, análises de
conteúdo estomacal do cardinal (Marshall, 2004; Walker, 2004; Marshall, este estudo) e valores
de δ15N (Tabela 1) dos invertebrados e peixes foram examinados.
Os valores médios do δ15N das plantas (algas epifíticas e metafíticas; folhas das
árvores/arbustos; herbáceas aquáticas emergentes e herbáceas aquáticas submersas),
invertebrados aquáticos (larvas de Quironomídeo, larvas mixtas de Oligachaete e Ceratopogonide
e juvenís de Macrobrachium sp.) e cardinais coletados neste estudo, foram 2,17‰; 6,98‰; e
9,22‰, respectivamente. Assumindo um fracionamento de 2,1‰ por nível trófico para os
organismos analisados inteiros (McCutchan et al., 2003), os invertebrados ficaram um pouco
mais de dois níveis tróficos acima das plantas; e os cardinais um nível trófico acima dos
invertebrados. Portanto, uma correção trófica de 0,6‰ foi aplicada aos valores de δ13C dos
invertebrados e para os cardinais, uma correção trófica de 0,9‰.
O modelo de mistura de massa isotópica, IsoSource, foi utilizado para determinar as
contribuições relativas das fontes autotróficas de carbono (δ13C) e nitrogênio (δ15N) para os
40
cardinais, e também para os invertebrados aquáticos que faziam parte da cadeia trófica do
cardinal. Este modelo permite o uso de até dez fontes e dois isótopos, para examinar todas as
possíveis combinações de cada contribuição das fontes (0–100%) em pequenos incrementos (e.g.
1%). As combinações, que somam para as observados valores isotópicos da mixtura (cardinal ou
invertebrado) dentro de uma pequena tolerância (e.g. 0.05‰), são consideradas soluções
plausíveis, das quais as proporções das potenciais contribuições das fontes podem ser
determinadas (Phillips e Gregg, 2003).
O número de possíveis combinações das fontes é indicado pela fórmula:
(100/i) + (s – 1) = [(100/i) + (s – 1)] s – 1 (100/i)(s – 1)
aonde: i = incremento(%)
s = número das fontes
Neste estudo dois isótopos (δ13C e δ15N) e cinco fontes isotopicamente distintas (folhas
das árvores/arbustos; herbáceas aquáticas emergentes; herbáceas aquáticas submersas; algas
epifíticas e algas metafíticas) foram utilizadas com o IsoSource para identificar as fontes
autotróficas de energia do cardinal e outros animais heterotróficos. Em alguns casos as análises
não conseguiram gerar resultados, devido à falta de plausíveis soluções para as possíveis
combinações de fontes.
Algas epifíticas e algas metafíticas foram divididas separadamente em três grupos: valores
médios de δ13C e δ15N de todas as amostras de cada grupo; valores médios de δ13C e δ15N da
cheia e; valores médios de δ13C e δ15N da seca. As amostras das folhas das árvores/arbustos,
herbáceas aquáticas emergentes e herbáceas aquáticas submersas foram coletadas somente uma
vez, então os valores médios de de δ13C e δ15N de cada grupo destas plantas foram aplicados para
todas as análises.
Para investigar se houve variação sazonal nas contribuições das fontes para os cardinais
coletados nos campos e nos igarapés, foram utilizados valores médios de δ13C e δ15N das
41
amostras de cada ambiente (campos e igarapés) nos períodos de cheia e seca, além de gerar uma
média de todas as amostras de cada ambiente.
Os invertebrados aquáticos (invertebrados mixtos, larvas de Quironomídeo e juvenís de
camarão) foram coletados somente nos campos, com poucas amostras de cada grupo. De
qualquer forma, as amostras de cada grupo foram divididas semelhante à dos cardinais: valores
médios de δ13C e δ15N das épocas da cheia e da seca e valores médios de todas as amostras de
cada grupo. Em alguns casos, o modelo IsoSource não conseguiu gerar resultados.
2.7. Os índicies de seletividade de fluxo de energia para os cardinais e alguns invertebrados
Os índices de seletividade de fluxo de energia nos cardinais serão calculados pelos valores
das médias das contribuições relativas das plantas para as fontes autotróficas de energia dos
cardinais dos campos e igarapés e, a extrapolação da produtividade das plantas pela área total de
influência na região interfluvial. Estes valores de seletividade para cada grupo de plantas e em
cada época serão determinados dividindo as contribuições relativas pelas produtividades.
2.8. Análises Estatísticas
Sempre que os dados não atenderam a condição de homeodasticidade (pelo teste de
Levene (Zar, 1999)), eles foram transformados.
Para caracterizar a dinâmica dos parametros hidrometerológicos, foram investigados:
i. a correlação entre as variações diárias e mensais da precipitação no rio Negro
Campo e no campo Tidaia na região interfluvial (medida pelos pluviômetros
instalados nos campos);
ii. a correlação entre as variações diárias e mensais do nível da água nos dois campos
(medida pelos leveloggers instalados nos campos);
iii. a influência da variação diária e mensal da cota do rio mais próximo (medida pela
estação fluviométrica de Tapuruquara) sobre as variações diárias e mensais do
nível da água nos campos, via uso de uma regressão simples;
iv. a influência das variações diárias e mensais da precipitação nos campos sobre as
variações diárias e mensais do nível da água nos campos, via uso de uma regressão
simples;
42
v. a influência das variações diárias e mensais da precipitação medida pelas estações
pluviométricas de Cumaru e Tapuruquara, sobre as variações diárias e mensais do
nível da água nos campos, via uso de uma regressão simples; e
vi. a correlação entre as variações diárias e mensais das estações pluviométricas de
Cumaru e Tapuruquara e as variações diárias e mensais da precipitação nos dois
campos na região interfluvial.
Para investigar se a produtividade das algas fitoplanctônicas variava entre os campos e os
igarapés e em relação à variação no nível da água na região interfluvial, foi aplicada uma
ANCOVA, por meio do GLM (General Linear Model) no programa STATISTICA 10.
Para identificar as fontes autotróficas de carbono e o nível trófico do cardinal, os valores
isotópicos de δ13C e δ15N dos sedimentos, FPOM e das plantas foram comparados com os
valores isotópicos de δ13C e δ15N dos cardinais e alguns invertebrados aquáticos da sua dieta.
Foram aplicadas regressões simples para determinar as relações entre C/N e δ13C do FPOM e
entre C/N do FPOM e clorofila para melhor identificar a contribuição relativa deste grupo.
Foram aplicadas duas ANCOVAs, para determinar se os valores de δ13C e δ15N dos
grupos de plantas (folhas das árvores/arbustos, herbáceas aquáticas emergentes, herbáceas
aquáticas submersas, algas epifíticas e algas metafíticas) foram significativamente diferentes.
Para investigar se as fontes autotróficas de carbono e nível o trófico do cardinal variavam
entre habitats diferentes (campos e igarapés) e em relação a variação no nível da água dentro da
região interfluvial, os valores de δ13C e δ15N dos cardinais foram comparados com o nível da
água dentro da região interfluvial (a média dos dois leveloggers), utilizando duas ANCOVAs por
meio do GLM (General Linear Model) no programa STATISTICA 10.
Para investigar se a variação nos outros fatores ambientais (chla, TSS, oxigênio
dissolvido, pH, temperatura da água) e biológicos (comprimento padrão dos cardinais)
influenciava os valores de δ13C e δ15N dos cardinais dos campos e igarapés, uma regressão
múltipla foi aplicada. Em casos de relações significativas, ANCOVAS foram aplicadas utilizando
os dados brutos de cada fator e os dados brutos de δ13C e δ15N do cardinal dos campos e igarapés.
43
3. RESULTADOS
3.1. Descrição e análise dos parametros hidrometereológicos
A maioria das regressões utilizando medidas diárias não foi significativa; entretanto, as
correlações entre as variações da precipitação no rio Negro Campo (RNC) e no Campo Tidaia (r2
= 0,3642; p = 0,0000) e as variações no nível da água no RNC e no Campo Tidaia (r2 = 0,6165; p
= 0,0000) foram significativas. A influência mais significativa sobre as variações no nível da
água no RNC (r2 = 0,6519; p = 0,0000) e no Campo Tidaia (r2 = 0,4990; p = 0,0000) foi a cota do
rio na estação de Tapuruquara.
Usando médias mensais, as correlações entre as variações no nível da água (médias
mensais) no RNC e no Campo Tidaia (r2 = 0,7643; p = 0,0002) e as variações na precipitação
(mm.mês-1) dos dois campos (r2 = 0,8884; p = 0,0005) foram mais fortes do que com as medidas
diárias. A precipitação mensal no RNC teve a maior influência na variação mensal do nível da
água no RNC (r2 = 0,9047; p = 0,0003), e em segunda importância a variação mensal na cota do
rio de Tapuruquara (r2 = 0,8535; p = 0,00002). A chuva mensal de Cumaru (estação
pluviométrica mais próxima) também mostrou uma forte influência em relação a variação mensal
no nível da água no RNC (r2 = 0,7122; p = 0,0170), enquanto a influência da precipitação da
estação Tapuruquara (mais afastada) foi mais fraca (r2 = 0,3934; p = 0,0290).
No Campo Tidaia, a variação da precipitação mensal de Cumaru mostrou a maior
influência sobre a variação mensal no nível da água dentro do campo (r2 = 0,6478; p = 0,0290).
Entretanto, a relação entre a variação mensal da precipitação no Campo Tidaia e a variação
mensal no nível da água no Campo Tidaia também foi boa e até mais significativa (r2 = 0,6186; p
= 0,0024). Adicionalmente, a relação entre a cota mensal de Tapuruquara e a cota mensal no
Campo Tidaia foi forte (r2 = 0,5711; p = 0,0045), enquanto a relação entre a chuva mensal de
Tapuruquara e a cota mensal no Campo Tidaia foi mais fraca (r2 = 0,2997; p = 0,0655).
Estes resultados mostram que a variação no nível da água dentro dos campos era ditada
pela chuva e também influenciada pela cota do rio mais próximo (Figuras 5 e 6). A correlação
entre a precipitação mensal de Cumaru e a precipitação mensal do RNC (r2 = 0,7768; p = 0,0045)
e do Campo Tidaia (r2 = 0,6390; p = 0,0310) mostraram a maior influência das chuvas locais que
vem do nordeste, em vez das chuvas que vem do noroeste (precipitação mensal de Tapuruquara e
do RNC: r2 = 0,3447; p = 0,01259; precipitação mensal de Tapuruquara e do Tidaia: r2 = 0,5271;
44
p = 0,0075). O ano de 2009 foi bastante chuvoso em relação aos outros anos (Figura 7), com a
maior precipitação ocorrendo entre abril e junho (Figura 8). Em dezembro de 2009 teve início a
época não chuvosa nos trechos médio e alto do rio Negro, causando uma seca intensa que se
extendeu até abril de 2010 (dados não publicados), devido efeitos do fenômeno metereológico El
Niño na região.
Devido à forte relação entre as variações diárias no nível da água no rio Negro Campo e
no Campo Tidaia, uma média dos dois leveloggers foi utilizada nas análises estatísticas,
comparando variações no nível da água dentro da região interfluvial com as variações nos dados
isotópicos dos peixes, FPOM e os outros fatores limnológicos.
45
Figura 5. Dados hidrológicos diários do Campo Tidaia (cota da água e chuva) em relação os dados diários da cota do rio da estação fluviométrica Tapuruquara e das estações pluviométricas Tapuruquara e Cumaru no médio rio Negro entre o período de fev/09 até o final de jan/10.
46
Figura 6. Dados hidrológicos diários do rio Negro Campo (nível da água e chuva) em relação os dados diários da cota do rio da estação fluviométrica Tapuruquara e da estação pluviométrica Cumaru no médio rio Negro entre o período de fev/09 até o final de jan/10.
47
Figura 7. A precipitação annual das estações pluviométricas de Cumaru e Tapuruquara no médio rio Negro durante o período de 2000 ate 2009.
Figura 8. A precipitação mensal no rio Negro Campo, no Campo Tidaia e pelas estações pluviométricas de Cumaru e Tapuruquara no médio rio Negro durante o período de fev/09 até o final de jan/10.
48
3.2. Estimativas da produtividade das plantas na região interfluvial
A estimativa da produtividade das algas epifíticas nas áreas de água aberta nos campos
interfluviais foi 1,71 mgCm-2d-1 na cheia e 9,92 mgCm-2d-1 na seca, um aumento de 580%. Em
contraste, a estimativa da produtividade das algas metafíticas foi 468 mgCm-2d-1 na cheia e 262
mgCm-2d-1 na seca, uma diminuição de ~45%.
A produtividade das algas fitoplanctônicas nos campos alagados mostrou valores médios
de 156,18 e 191,93 mgCm-2d-1 para as épocas da cheia e seca, respectivamente e 161,80 e 231,77
mgCm-2d-1 nos igarapés para a cheia e seca, respectivamente. Com todas as amostras dos campos,
a relação entre a produtividade das algas fitoplanctônicas e o nível da água não foi significativa.
Entretanto, foi significativa (r2 = 0,3316; p = 0,0394) para as amostras dos igarapés (Figura 9).
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
50
100
150
200
250
300
350
400
450
500
Pro
duça
o de
Fito
plan
cton
(mgC
/m2/d
ia)
Figura 9. A relação entre a produção de fitoplâncton (mgCm-2dia-1) nos igarapés e o nível da água (cm) ((F = 4,495; p = 0,0394).
A produtividade das herbáceas aquáticas variou entre 36 mgCm-2d-1 para as ciperáceas
mixtas, e 320 mgCm-2d-1 para Ciperus ligularis L., sendo uma diferença de quase dez vezes.
49
Entretanto, as ciperáceas mixtas tinham uma densidade por m2 muito menor em comparação ao
C. ligularis. Todavia, a taxa de crescimento de cada grupo em peso seco (após finalizar os
experimentos da produtividade) foi similar entre os dois grupos de plantas. Para as ciperáceas
mixtas, o peso seco total ao final do experimento foi em média de 26% do peso seco inicial, e
para C. ligularis foi 17%.
A produtividade média da liteira entre as quatro armadilhas de liteira foi de 669,67
mgC/m2/d na cheia e 551 mgC/m2/d na seca, uma diminuição de quase 20%.
3.3. Estimativas da produtividade das plantas na região interfluvial
Foram incluídos na análise os habitats alagados em cada época, excluindo os habitats
secos (e.g. capim seco, vegetação lenhosa seca), porque pretendeu-se considerar somente as
fontes de carbono disponíveis em cada época para o aproveitamento das cadeias tróficas
aquáticas, e não todas as fontes potencialmente disponíveis, dependendo da época do ano.
Os valores de produtividade de algas fitoplanctônicas para cada época foram médias nos
campos e igarapés. O valor utilizado para as herbáceas aquáticas emergentes nas duas épocas foi
uma média dos dois experimentos (das ciperáceas mixtas e de Cyperus ligularis), devido a
similaridade entre as taxas de crescimento.
As estimativas da produtividade (kgCd-1) para todos os grupos de plantas integrados nos
habitats alagados na área de influência da região interfluvial durante as duas épocas estão
sumarizadas na Tabela 3.
As estimativas da produtividade das árvores/arbustos variaram entre as duas épocas,
atingindo 87% da produtividade total de todos os grupos de plantas na seca e 91% na cheia. Em
segundo lugar, a estimativa das algas metafíticas flutuantes foi 7,3% na seca e 6,4% na cheia. Os
valores estimados da produtividade das herbáceas aquáticas emergentes diminuiu de 4,95% na
seca para 2,3% na cheia. Enquanto as estimativas da produtividade das algas fitoplanctônicas
aumentaram entre a seca (0,21%) e a cheia (0,3%), as algas epifíticas diminuiram, com uma
estimativa de 0,29% na seca e 0,05% na cheia.
50
Tabela 3. Estimativa da produtividade total de diferentes grupos de plantas nos habitats alagados da área de influência da região interfluvial do rio Negro.
ÉPOCA DA SECA
Grupos de plantas Prod.
mgCm-2
d-1
Habitats Área total (m
2)
Prod. pela área total KgCd
-1 (%)
Algas fitoplanctônicas 211,85 Água aberta 5,02 x 106
1,063 x 103
(0,203%)
Algas epifíticas 9,92 Água aberta e
Capim inundado 1,4402 x 10
8
1,429 x 103
(0,273%)
Algas metafíticas 262 Capim inundado 1,39 x 108
3,6418 x 104
(6,954%)
Herbáceas aquáticas emergentes
178 Capim inundado 1,39 x 108
2,4742 x 104
(4,725%)
Herbáceas aquáticas submersas
178 Capim inundado 1,39 x 108
2,4742 x 104
(4,725%)
Árvores/arbustos 551 Veg. lenhosa
inundada 7,9 x 10
8
4,3529 x 105
(83,121%)
Produção total : 5,24 x 105
ÉPOCA DA CHEIA
Grupos de plantas Prod.
mgCm-2
d-1
Habitats Área total (m
2)
Prod. Pela área total KgCd
-1 (%)
Algas fitoplanctônicas 158,99 Água aberta 2,3 x 107
3,656 x 103
(0,287%)
Algas epifíticas 1,71 Água aberta e
Capim inundado 1,93 x 10
8
3,3 x 102
(0,026%)
Algas metafíticas flutuantes
468 Capim inundado 1,7 x 108
7,956 x 104
(6,236%)
Herbáceas aquáticas emergentes
178 Capim inundado 1,7 x 108
3,026 x 104
(2,37%)
Herbáceas aquáticas submersas
178 Capim inundado 1,7 x 108
3,026 x 104
(2,37%)
Árvores/arbustos 669,67 Veg. lenhosa
inundada 1,69 x 10
9
1,131742 x 106
(88,71%)
Produção total: 1,28 x 106
MÉDIA DA SECA E CHEIA
Grupos de plantas Prod.
mgCm-2
d-1
Habitats Área total (m
2)
Prod. Pela área total KgCd
-1 (%)
Algas fitoplanctônicas 185,42 Água aberta 1,401 x 107
2,5977342 x 103
(0,298%)
Algas epifíticas 5,82 Água aberta e
Capim inundado 1,6851 x 10
8
9,807282 x 102
(0,112%)
Algas metafíticas flutuantes
365 Capim inundado 1,545 x 108
5,6392 x 104
(6,469%)
Herbáceas aquáticas emergentes
178 Capim inundado 1,545 x 108
2,7501 x 104
(3,155%)
Herbáceas aquáticas submersas
178 Capim inundado 1,545 x 108
2,7501 x 104
(3,155%)
Árvores/arbustos 610,34 Veg. lenhosa
inundada 1,24 x 10
9
7,56822 x 105
(86,812%)
Produção total: 8,71794 x 105
51
3.4. Nutrientes totais na água
As médias dos nutrientes totais de fósforo e nitrogênio nos lagos de campo na cheia foram
2,26 µg/L e 253,84 µg/L, respectivamente, gerando a razão média de NT/PT = 112,32 µg/L. Na
seca os valores médios de fósforo e nitrogênio total subiram para 16,65 µg/L e 1716,12 µg/L,
respectivamente, gerando a razão média de NT/PT = 103,07, que foi similar ao observado na
época da cheia.
3.5. Valores de δ13C e δ15 N dos sedimentos, FPOM e das plantas
Os valores mínimos, médios e máximos de δ13C dos sedimentos superficiais do fundo,
que foram coletados somente na seca, mostraram pouca variação, com valores parecidos com os
valores das árvores/arbustos e as herbáceas aquáticas emergentes (Tabela 4) (Figura 10). Apesar
da pequena quantidade de amostras coletadas, os valores mostraram que os sedimentos
superficiais do fundo nos campos alagados no período da seca são compostos destes dois grupos
de plantas, sem nenhuma possibilidade de contribuição do carbono derivado das herbáceas
aquáticas submersas ou das algas metafíticas flutuantes.
Os valores de δ13C dos filtros de vidro, que representam o FPOM, mostraram valores
médios de -29,55‰ e -30,06‰ para os campos e igarapés, respectivamente, que foram similares
ao valor médio estimado para as herbáceas aquáticas emergentes (-29,97‰) (Tabela 4) (Figura
10). Nos campos, os valores mínimos e máximos de δ13C do FPOM caíram dentro das faixas
estimadas para herbáceas aquáticas emergentes e as árvores/arbustos. Entretanto, houve bastante
variação do FPOM nos igarapés, mostrando um máximo de -26,84‰ na cheia e um mínimo de -
35,97‰ na seca. Considerando que este último valor foi coletado num ponto onde a medida de
clorofila (chla) também mostrou um valor relativamente alto (7,62 µg/L). É provável que uma
parte do FPOM em suspensão nesta época tenha sido derivada das algas. Outra evidência desse
processo pode ser inferido da relação significativamente negativa entre C/N e chla para as
amostras dos igarapés (r2 = 0,3579; p = 0,0308 ) (Figura 11). Além disso, a relação do C/N com
δ13C mostrou tendências significativamente positivas e exponenciais para as amostras dos
campos (r = 0,6947; p < 0,000) e igarapés (r = 0,7785; p = 0,0017) (Figuras 12a e 12b,
respectivamente). Neste estudo, a maioria das algas mostrou valores de C/N entre 10 e 20;
enquanto a maioria das plantas vasculares mostrou valores de C/N entre 20 e 60.
52
Tabela 4. Os valores médios, desvios padrões, mínimos e máximos de δ13C e δ15N do FPOM, sedimentos, plantas (árvores e arbustos (ARV/ARB), herbáceas aquáticas emergentes (HAE), herbáceas aquáticas submersas (HAS), algas epifíticas (AE) e algas metafíticas flutuantes (AM)), invertebrados aquáticos mixtos (INVER MIXTOS), larvas de Quironomídeos e camarões) e cardinais dos campos (C) e igarapés (Ig). n = número de amostras, CP = comprimento padrão, Méd = média e SD = desvio padrão. Nenhum dos valores foi corrigido para o fracionamento trófico.
n δ13C Média
SD Min Max δ15N Média
SD Min Max
FPOM CAMPOS IGARAPÉS
28 -29,55 1,03 -31,84 -26,88 1,83 2,32 -3,30 6,16 13 -30,06 2,73 -35,97 -26,84 2,35 3,58 -3,42 7,84
SEDIMENTOS 3 -29,52 0,41 -29,05 -29,76 1,82 0,32 1,46 2,04 PLANTAS ÁRV/ARB 12 -31,84 1,63 -34,33 -29,00 0,91 3,14 -2,18 6,95 HAE 13 -29,97 2,14 -32,97 -25,69 3,59 2,67 -2,12 6,48 HAS 10 -37,49 3,42 -41,39 -33,40 2,78 1,94 0,55 5,73 AE 24 -34,51 3,25 -43,07 -30,44 2,47 1,67 0,26 6,69
AM 11 -32,92 1,47 -35,96 -30,43 1,73 1,26 0,30 4,37
INVERTEBRADOS AQUÁTICOS INVER MIXTOS 3 -32,01 3,43 -35,54 -28,70 6,29 2,72 4,73 9,41 LARVAS DE QUIR 2 -31,40 4,10 -34,30 -28,50 7,22 0,38 6,95 7,49 CAMARÕES 4 -33,46 1,88 -35,57 -31,03 7,43 0,29 7,24 7,85
CP(cm): Méd SD
CARDINAIS
C 1,78 0,23 41 -32,24 1,42 -35,48 -29,26 9,19 0,53 7,97 10,07 Ig 1,78 0,29 20 -32,43 3,12 -39,63 -29,86 9,31 0,61 8,68 10,69
53
Figura 10. Valores médios e desvios padrões de δ13C e δ15N de todos os cardinais coletados nos campos e igarapé, juvenis de camarão (Macrobrachium sp), larvas de Quironomídeo, invertebrados mixtos (principalmente larvas de Certaopogonide e Oligochaete), algas metafíticas flutuantes, algas epifíticas, herbáceas aquáticas emergentes, herbáceas aquáticas submersas, árvores/arbustos, FPOM (material orgânico particulado fino) e sedimentos. Nenhum dos valores foi corrigido para o fracionamento trófico.
54
-2 0 2 4 6 8 10 12
Chla (µg/L)
0
10
20
30
40
50
60
C/N
Figura 11. Relação entre C/N do FPOM e chla dos igarapés (r2 = 0,3579; p = 0,0308).
55
-33 -32 -31 -30 -29 -28 -27 -26
δ13C (‰)
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
C/N
Figura 12a. Relação entre C/N e δ13C do FPOM dos campos (r = 0,6947; p < 0,000).
-38 -36 -34 -32 -30 -28 -26
δ13C (‰)
0
10
20
30
40
50
60
C/N
Figura 12b. Relação entre C/N e δ13C do FPOM dos igarapés (r = 0,7785; p = 0,0017).
56
Os valores de δ15N do FPOM mostraram muita variação, com mínimos de -3,30‰ e -
3,42‰ e máximos de 6,16‰ e 7,84‰ para as amostras dos campos e igarapés, respectivamente.
Esta grande variação é similar àquela encontrada nos valores de δ15N das plantas, devido aos
fluxos na especiação química e composição isotópica do nitrogênio disponível no solo ou
mudanças no metabolismo de nitrogênio nas plantas (Martinelli et al., 1992).
Os valores médios de δ13C para árvores/arbustos, herbáceas aquáticas emergentes,
herbáceas aquáticas submersas, algas epifíticas e algas metafíticas flutuantes, coletadas nos
campos interfluviais, foram -31,84‰, -29,97‰, -37,49‰, -34,51‰ e -32,92‰, respectivamente
(Tabela 4, Figura 10), com diferença significativa dos valores de δ13C entre cada grupo de plantas
de (F = 7,6211; p< 0,000) (Figura 13).
Não foi possível coletar fitoplâncton, devido falta de material fitoplanctônico encontrado
nos campos interfluviais e nos igarapés.
A maioria das plantas vasculares foi coletada quando o nível da água dentro dos campos
interfluvais estava alto, então não foi possível determinar variações temporais para estes grupos.
Para as algas epifíticas e metafíticas, que foram coletadas nos campos em todas as épocas do ano,
os valores de δ13C não foram significativamente diferentes em relação o nível da água.
ÁRV/ARB HAE HAS AE AM
Grupo de Planta
-40
-38
-36
-34
-32
-30
-28
-26
δ13C (‰
)
Figura 13. Relação entre os valores de δ13C de cada grupo de planta (ÁRV/ARB: árvores/arbustos, HAE: herbáceas aquáticas emergentes, HAS: herbáceas aquáticas submersas, AE: algas epifíticas e AM: algas metafíticas flutuantes)(F = 7,6211; p< 0,000).
57
Os valores de δ15N das plantas mostraram ampla variação, com mínimos de -2,18‰ e -
2,12 para as árvores/arbustos e herbáceas aquáticas emergentes, respectivamente e máximos de
6,95‰, 6,48‰, 5,73‰, 6,69‰ e 4,37‰ para as árvores/arbustos, herbáceas aquáticas
emergentes, herbáceas aquáticas submersas, algas epifíticas e algas metafíticas flutuantes,
respectivamente. Entretanto, os valores de δ15N dos grupos de plantas não foram
significativamente diferentes entre eles, com médias de 0,91‰, 1,73‰, 2,78‰, 2,47‰ e 3,59‰
para as árvores/arbustos, algas metafíticas flutuantes, herbáceas aquáticas submersas, algas
perifíticas e herbáceas aquáticas emergentes, respectivamente, com um valor médio de todas as
plantas de 2,3‰.
3.6. Valores de δ13C e δ15 N dos invertebrados aquáticos
Os valores de δ13C dos invertebrados aquáticos mostraram bastante variação ao longo do
ano, com valores mais enriquecidos quando o nível da água estava alto e menos enriquecidos
quando o nível da água estava baixo. Os invertebrados aquáticos mixtos, as larvas de
Quironomídeo e os camarões mostraram valores de δ13C parecidos entre os mínimos (-29,30‰, -
29,10‰ e -31,63‰), médios (-32,61‰, -32,00‰ e -34,06‰) e máximos (-36,14‰, -34,90‰ e -
36,17‰), respectivamente (Tabela 4, Figura 10).
Os valores de δ15N variaram pouco para as larvas de Quironomídeo e os camarões, com
valores médios e desvios padrões de 7,22‰ ± 0,38 e 7,43‰ ± 0,29, respectivamente. Entretanto,
os valores de δ15N variaram muito para os invertebrados mixtos, com uma média e desvio padrão
de 6,29‰ ± 2,72 e um máximo de 9,4‰. Este último valor é da amostra que foi coletada na seca,
quando foram encontrados mais invertebrados adultos na triagem do material, que aparentemente
estavam se alimentando em níveis tróficos mais altos. O valor médio de todos os grupos de
invertebrados foi 6,98‰. Considerando que o valor médio de todas as plantas foi 2,3‰, e
aplicando um fracionamento trófico de 2,1‰ para organismos analisados inteiros (McCutchan et
al., 2003), os invertebrados aquáticos estariam um pouco mais de dois níveis tróficos acima das
plantas.
58
3.7. Análises descritivas qualitativas e quantitativas do conteúdo estomacal dos cardinais
Como foi previsto, os peixes coletados na cheia apresentaram um maior grau de repleção
do que na seca, provavelmente devido a maior disponibilidade de alimentos nesta época. Em
média, o grau de repleção dos peixes dos campos e igarapés na época da cheia foi 73,3% e
92,5%, respectivamente, enquanto na seca foi 67,5 e 44,2%, respectivamente. Em relação o
conteúdo da dieta, os cardinais dos campos coletados na cheia e na seca mostraram menos
variação do que os cardinais coletados nos igarapés (Figura 14). Entretanto, todos os peixes
analisados nos dois habitats aquáticos mostraram uma estratégia alimentar parecida, em relação a
forte presença de microcrustáceos e invertebrados aquáticos. Parte substancial dos invertebrados
aquáticos encontrados foram as larvas de Quironomídeo (principalmente das famílias
Chironomidae, Chironominae e Tanyderidae). Outras larvas de Díptera (principalmente larvas de
Certatopogonide) também foram encontradas em grandes quantidades, junto com a alta
ocorrência de Oligochaetes. Algumas vezes foram encontrados larvas de Coleoptera e adultos de
Thysanoptera e Tricoptera. Nos campos, os invertebrados aquáticos mostraram a maior
frequência nas duas épocas, aumentando de 34% a 45,5%, entre a cheia e a seca. Nos igarapés,
variou entre 37,9% na cheia e 12,8% na seca; entretanto, isso pode ter sido devido ao maior
volume de detrito animal não identificado presente nos estômagos nesta época do ciclo.
Dentre os microcrustáceos, a grande maioria encontrada foi de Cladocera da família
Daphninidae, subfamília Moininae. Dos Copepodas, a ordem Calanoida foi encontrada em maior
quantidade do que a ordem Cyclopoida. Dos outros microcrustáceos, foi encontrada uma mistura
de indivíduos das subclasses Branchiopoda (ordem Diplostraca, subordem Conchostraca),
Ostracoda, Branchiura, e Malostraca (ordem Amphipoda). A frequência dos microcrustáceos
basicamente manteve as mesmas porcentagens entre as duas épocas nas amostras dos campos
(~22%) e também dos igarapés (~32%). A maior frequência de microcrustáceos encontrada nos
cardinais dos igarapés talvez esteja relacionada com a maior produtividade fitoplanctònica
encontrada neste habitat, especialmente durante o período da seca (Figura 9).
Poucas algas foram encontradas nos estômagos dos cardinais. Entretanto, havia uma
mistura de diatomáceas unicelulares (principalmente Tabellaria), algas azul-verde como
Spyrogyra e as algas filamentosas Nodularia, Tribonema (Xanthophyceae), Microspora e
Bulbochaete (Chlorophyceae). Houve um aumento muito pequeno na frequência das algas nas
59
amostras dos igarapés entre a cheia e a seca. Em comparação, nos campos foi encontrada uma
baixa freqüência de algas na cheia e, na seca não foi registrado a ocorrência deste item.
Grau de repleção (em média): 73,3% Figure 14a. Freqüencias médias de ocorrência dos itens alimentares encontrados nos estomagos dos cardinais dos campos na cheia.
Grau de repleção (em média): 92,5% Figure 14b. Freqüencias médias de ocorrência dos itens alimentares encontrados nos estomagos dos cardinais dos igarapés na cheia.
60
Grau de repleção (em média): 67,5% Figure 14c. Freqüencias médias de ocorrência dos itens alimentares encontrados nos estomagos dos cardinais dos campos na seca.
Grau de repleção (em média): 44,17% Figura 14d. Freqüencias médias de ocorrência dos itens alimentares encontrados nos estomagos dos cardinais dos igarapés na seca.
61
Outras presas incluíram alguns indivíduos de Oribatidae, ovos de peixe e um camarão
pequeno. Apesar da baixa frequência encontrada nos estômagos, estes últimos itens alimentares
confirmam a estratégia alimentar do cardinal como onívoro, com preferência pelo tecido animal,
especialmente nos igarapés.
A freqüência do detrito animal, com a presença de fibras musculares e outros fragmentos
de organismos, foi alta nas amostras dos campos durante as duas épocas (42% e 32% na cheia e
seca, respectivamante). Entretanto, nos igarapés foi baixo na cheia (16%), mas aumentou muito
na seca (39%). Detritos vegetais foram encontrados em baixa frequência somente em algumas
amostras de cardinais dos igarapés (7%), incluindo pedaços de material orgânico, capim e
pedaços de frutas.
3.8. Valores de δ13C e δ15 N dos cardinais e em relação os fatores ambientais e biológicos
Os valores de δ13C dos cardinais nos campos e igarapés seguiram os mesmos padrões
sazonais encontrados nos invertebrados aquáticos, com mínimos de -30,16‰ e -30,75‰, médios
de -33,14‰ e -33,33‰ e máximos de -36,38‰ e -40,53‰, respectivamente (Tabela 4, Figura
10). Não houve diferença significativa nos valores de δ13C dos cardinais em relação ao habitat
(campos e igarapés). Entretanto, apresentou uma tendência negativa nos valores de δ13C de todos
os cardinais coletados nos campos e igarapés em relação a clorofila (F = 18,05; r2 = 0,5448; p =
0,0001) (Figura 15a), com a variação mais evidente nos cardinais dos igarapés (r2 = 0,6551; p =
0,0149) (Figura 15b). Também, apresentou uma relação negativa nos valores de δ13C em relação
o comprimento padrão de todos cardinais dos campos e igarapés (F = 8,604; r2 = 0,1468; p =
0,0046) (Figura 16a), com a maioria da variação evidente nos cardinais dos igarapés (r2 = 0,4496;
p = 0,0023) (Figura 16b). Não houve diferença significativa nos valores de δ13C em relação o
comprimento padrão dos cardinais dos campos. Nos igarapés, peixes pequenos assimilavam
carbono de uma fonte ou fontes mais empobrecidas, enquanto peixes maiores assimilavam
carbono de fontes mais enriquecidas.
62
-1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Chla (µg/L)
-42
-40
-38
-36
-34
-32
-30
δ13C
(‰)
Figura 15a. Relação entre os valores de δ
13C de todos os cardinais coletados nos campos e igarapés e as concentrações de clorofila (F = 18,05; r2 = 0,5448; p = 0,0001).
-1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Chla (µg/L)
-42
-40
-38
-36
-34
-32
-30
δ13C
(‰)
Figura 15b. Relação entre os valores de δ
13C dos cardinais dos igarapés e as concentrações de clorofila (r2 = 0,6551; p = 0,0149).
63
1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4
Comp. Padrão (cm)
-42
-40
-38
-36
-34
-32
-30
-28
δ13C
(‰
)
Figura 16a. Relação entre os valores de δ13C e o comprimento padrão de todos os cardinais coletados nos campos e igarapés (F = 8,604; r2 = 0,1468; p = 0,0046).
1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4
Comp. Padrão (cm)
-42
-40
-38
-36
-34
-32
-30
-28
δ13C
(‰)
Figura 16b. Relação entre os valores δ
13C e o comprimento padrão dos cardinais dos igarapés (r2
= 0,4496; p = 0,0023).
64
Para os parâmetros físico-químicos, não houve relação significativa entre as medidas de
pH ou oxigênio dissolvido e os valores de δ13C de todos os cardinais dos campos e igarapés.
Entretanto, houve diferença significativa na relação entre o nível da água e o comprimento padrão
de todos os cardinais (F = 16,53; p = 0 < 0,01) (Figura 17a), mostrando uma tendência positiva
que foi mais evidente nos peixes dos igarapés (r2 = 0,6565; p < 0,01) (Figura 17b). Figura 17b
sugere que os adultos saíram nos igarapés durante a cheia, possívelmente depois de se reproduzir
nos campos. Quatro ou cinco meses depois, quando o nível da água estava no ponto mais baixo,
mais juvenis do que adultos foram encontrados nos igarapés, demonstrando um novo ciclo de
vida nas populações dos cardinais nesta região.
Foi significativa a relação entre o nível da água e os valores de δ13C de todos os cardinais
dos campos e igarapés (F = 39,8722; r2 = 0,4430; p < 0,01) (Figura 18a). Separadamente,
apresentou tendências positivas para os cardinais dos campos (r2 = 0,3421; p = 0,0002)(Figura
18b) e igarapés (r2 = 0,5751; p = 0,0003) (Figura 18c). Os cardinais dos dois habitats
assimilavam carbono de fontes mais empobrecidas na seca, enquanto na cheia incorporavam
carbono de fontes mais enriquecidas.
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
Com
p. P
adrã
o (c
m)
Figura 17a. Relação entre o comprimento padrão (cm) de todos os cardinais coletados nos campos e igarapés e o nível da água (cm) na região interfluvial (F = 16,53; p < 0,01).
65
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
Com
p. P
adrã
o (c
m)
Figura 17b. Relação entre o comprimento padrão (cm) dos cardinais dos igarapés e o nível da água (cm) na região interfluvial (r2 = 0,6565; p < 0,01).
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
-42
-40
-38
-36
-34
-32
-30
-28
δ13C
(‰)
Figura 18a. Relação entre os valores de δ
13C de todos os cardinais dos campos e igarapés em relação o nível da água (F = 39,8722; r2 = 0,4430; p < 0,01).
66
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
-36
-35
-34
-33
-32
-31
-30
-29
δ13C
(‰)
Figura 18b. Relação entre os valores de δ13C dos cardinais dos campos e o nível da água na região interfluvial (r2 = 0,3421; p = 0,0002).
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
-42
-40
-38
-36
-34
-32
-30
-28
δδ δδ13C
(‰
)
Figura 18c. Relação entre os valores de δ
13C dos cardinais dos igarapés e o nível da água na região interfluvial (r2 = 0,5751; p = 0,0003).
67
Foi significativa a relação entre a temperatura da água e os valores de δ13C de todos os
cardinais dos campos e igarapés (F = 28,0279; r2 = 0,3184; p < 0,01) (Figura 19a).
Separadamente, foi observada tendências negativas para os cardinais dos campos (r2 = 0,2940; p
= 0,0111)(Figura 19b) e igarapés (r2 = 0,2598; p = 0,0183) (Figura 19c). Adicionalmente, houve
relação significativa entre a temperatura e o nível da água (F = 41,80; p < 0,01), mostrando uma
tendência negativa nos campos (r2 = 0,5049; p = 0,00000) (Figura 20a) e igarapés (r2 = 0,3983; p
= 0,0088) (Figura 20b). Na época da seca, a dimimuição de chuva na região interfluvial diminuiu
a profundidade da água nos campos, aumentando a transperência da água e a temperatura da
água. Subsequentemente, estas condições ambientais aumentavam a produção de algas epifíticas
e herbáceas aquáticas submersas nesta época, as quais são as fontes autotróficas de carbono mais
empobrecidas.
24 25 26 27 28 29 30 31 32 33
Temperatura da Água ( oC)
-37
-36
-35
-34
-33
-32
-31
-30
-29
δ1
3C
(‰
)
Figura 19a. Relação entre os valores de δ13C de todos os cardinais dos campos e igarapés e a
temperatura da água na região interfluvial (F = 28,0279; r2 = 0,3184; p < 0,01).
68
24 25 26 27 28 29 30 31
Temperatura da água ( oC)
-42
-40
-38
-36
-34
-32
-30
δδ δδ13 C
(‰
)
Figura 19b. Relação entre os valores de δ
13C dos cardinais dos campos e a temperatura da água na região interfluvial (r2 = 0,2940; p = 0,0111).
24 25 26 27 28 29 30 31 32
Temperatura da água ( oC)
-42
-40
-38
-36
-34
-32
-30
δ13
C (‰
)
Figura 19c. Relação entre os valores de δ13C dos cardinais dos igarapés e a temperatura da água
na região interfluvial (r2 = 0,2598; p = 0,0183).
69
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
Tem
pera
tura
da
água
(oC)
Figura 20a. Relação entre a temperatura da água nos campos e o nível da água na região interfluvial (r2 = 0,5049; p = 0,0000).
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
24
25
26
27
28
29
30
31
32
Tem
pera
tura
da
água
(oC)
Figura 20b. Relação entre a temperatura da água nos igarapés e o nível da água na região interfluvial (r2 = 0,3983; p = 0,0088).
70
Para todos os cardinais coletados nos campos e igarapés, os valores de δ15N mostraram
pouca variação, com médias e desvios padrões de 9,19‰ ± 0,53 e 9,31‰ ± 0,61, respectivamente
(Tabela 4, Figura 10). Como foi mencionado anteriormente, o valor médio de δ15N para todos os
invertebrados aquáticos foi 6,98‰. Portanto, aplicando um fracionamento trófico de 2,1‰ para
peixes analisados inteiros (McCutchan et al., 2003), os cardinais, com valor médio de 9,25‰,
estariam um nível trófico acima dos invertebrados.
Houve diferença significativa nos valores de δ15N dos cardinais em relação ao habitat
(campos e igarapés) (F(1,13) = 6,4265; p = 0,02489) (Figura 21). Apresentou uma tendência
negativa, apesar de ser fraca, nos valores de δ15N em relação ao comprimento padrão de todos os
cardinais dos campos e igarapés (F = 5,64; r2 = 0,972; p = 0,0230) (Figura 22a), com a maioria da
variação ocorrendo nos cardinais dos campos (r2 = 0,1655; p = 0,0153) (Figura 22b). Não houve
diferença significativa nos valores de δ15N em relação o comprimento padrão dos cardinais dos
igarapés.
Campo Igarapé
Habitat
8,6
8,8
9,0
9,2
9,4
9,6
9,8
10,0
10,2
δ15
N (
‰)
Figura 21. Relação entre os valores de δ
15N dos cardinais dos campos e igarapés (F(1,13) = 6,4265; p = 0,02489).
71
1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4
Comp. Padrão (cm)
7,5
8,0
8,5
9,0
9,5
10,0
10,5
11,0
δ15N
(‰)
Figura 22a. Relação entre os valores de δ
15N e o comprimento padrão de todos os cardinais dos campos e igarapés (F = 5,64; r2 = 0,972; p = 0,0230).
1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4
Comp. Padrão (cm)
7,8
8,0
8,2
8,4
8,6
8,8
9,0
9,2
9,4
9,6
9,8
10,0
10,2
δ15N
(‰)
Figura 22b. Relação entre os valores de δ
15N e o comprimento padrão dos cardinais dos campos (r2 = 0,1655; p = 0,0153).
72
Em relação os parâmetros físico-químicos, não houve relação significativa entre as
medidas de pH, oxigênio dissolvido ou a temperatura da água e os valores de δ15N dos cardinais
dos campos e igarapés. Houve uma tendência negativa, apesar de ser fraca, nos valores de δ15N
de todos os cardinais em relação ao nível da água (F = 5,4259; r2 = 0,987; p = 0,0239) (Figura
23a), com a maioria da variação ocorrendo nos campos (r2 = 0,1618; p = 0,0166) (Figura 23b).
Estes resultados indicam que P. axelrodi estava se alimentando em níveis tróficos mais altos nos
campos interfluviais durante a época da cheia, em comparação com a época da seca. Para os
cardinais dos igarapés, não houve diferença significativa nos valores de δ15N em relação ao nível
da água.
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
7,5
8,0
8,5
9,0
9,5
10,0
10,5
11,0
δ15N
(‰)
Figura 23a. Relação entre os valores de δ
15N de todos os cardinais dos campos e igarapés e o nível da água (F = 5,4259; r2 = 0,987; p = 0,0239).
73
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
7,8
8,0
8,2
8,4
8,6
8,8
9,0
9,2
9,4
9,6
9,8
10,0
10,2
δ15N
(‰)
Figura 23b. Relação entre os valores de δ
15N dos cardinais dos campos e o nível da água (r2 = 0,1618; p = 0,0166). 3.9. As contribuições relativas das plantas para as fontes autotróficas de energia dos
invertebrados aquáticos e cardinais
As contribuições relativas (%) das plantas para as fontes autotróficas de energia dos
cardinais variaram sazonalmente entre as amostras dos campos interfluviais e dos igarapés
(Tabela 5). Nos campos, as variações sazonais das contribuições em alguns casos foram grandes,
especialmente para as herbáceas aquáticas submersas e as algas epifíticas, que aumentaram entre
a cheia (médias de 14,8% e 16,3%, respectivamente) e a seca (médias de 26,8% e 32,1%,
respectivamente). No mesmo tempo, as folhas das árvores/arbustos, que constituíram a maior
parte das contribuições na cheia (média de 27%) diminuíram para uma média de 20% na seca. As
contribuições das folhas das herbáceas aquáticas emergentes e das algas metafíticas flutuantes
também diminuíram entre as duas épocas (médias de 26,2% e 16,3% na cheia e 13,3% e 7,8% na
seca, respectivamente).
Para os cardinais dos igarapés, as contribuições foram diferentes. Na época da cheia a
maior contribuição foi das herbáceas aquáticas emergentes, com uma média de 37,9%. A segunda
maior contribuição foi das árvores/arbustos, com um média de 23,1%. As outras contribuições
74
das herbáceas aquáticas submersas, algas epifíticas e algas metafíticas foram todas baixas, com
médias de 11,7%, 13,9% e 13,4%, respectivamente. Na época da seca, os resultados mudaram
completamente. Enquanto as contribuições das herbáceas aquáticas emergentes, árvores/arbustos
e as algas metafíticas diminuíram para médias de 7,3%, 11,2% e 5,1%, respectivamente. A
contribuição das herbáceas aquáticas submersas aumentou muito entre a cheia e a seca,
resultando numa média de 49,1%. A segunda maior contribuição nesta época foi das algas
epifíticas, que registrou uma média de 27,3% e um máximo de 85%.
Para a média dos cardinais dos campos e igarapés, as herbáceas aquáticas emergentes
foram a principal fonte de energia na época da cheia (média de 32,1%), seguido pela
contribuição das árvores/arbustos (média de 25%, mas com um máximo de 80%). Na seca, a
maior contribuição foi das herbáceas aquáticas submersas (média de 36,5%), enquanto as algas
epifíticas registraram a segunda maior contribuição, com uma média de 32,2% (e um máximo de
90%).
Os resultados dos invertebrados aquáticos, apesar do pequeno número de amostras,
corresponderam em parte as variações sazonais encontradas nas contribuições relativas para os
cardinais (Tabela 6). Para os juvenis de camarão, a grande similaridade foi a importância das
contribuições das herbáceas aquáticas emergentes e herbáceas aquáticas submersas, que
mostraram médias de 34,1% e 29,1% na cheia e 35,2% e 39,6%, respectivamente, na média
anual. Em comparação, as contribuições dos outros grupos de plantas foram baixas.
Para as larvas de Quironomídeo, os resultados foram similares com aqueles encontrados
dos cardinais dos campos. A maior contribuição na época da seca foi das algas epifíticas (média
de 29,3% e um máximo de 69%), com as algas metafíticas em segunda importância (média de
26,4%). Na média anual, similar dos cardinais dos campos e igarapés, a maior contribuição foi
das herbáceas aquáticas emergentes (média de 51%), enquanto o resto das contribuições foram
baixas.
Foi gerado somente um resultado plausível pelo modelo IsoSource para o grupo dos
invertebrados mixtos, que foi a média anual (Tabela 6). Diferente dos cardinais e camarões, as
algas metafíticas desta vez foram altamente dominantes, com uma média de 67%, tendo um
máximo de 80%. Em segunda importância foi a contribuição das árvores/arbustos, que
apresentou uma média de 15,7%. Os outros grupos de plantas mostraram contribuições médias
75
menores ainda, incluindo as herbáceas aquáticas emergentes (9,1%), as algas epifíticas (6,5) e as
herbáceas aquáticas submersas (1,7%).
Tabela 5. IsoSource: As contribuições relativas(%) mínimas, médias e máximas das plantas (árvores e arbustos (ÁRV/ARB), herbáceas aquáticas emergentes (HAE), herbáceas aquáticas submersas (HAS), algas epifíticas (AE) e algas metafíticas flutuantes (AM)) para as fontes autotróficas de energia dos cardinais dos campos e igarapés. n = número de amostras.
CHEIA
SECA MÉDIAS ANUAIS
MÍN MÉD MÁX MIN MÉD MÁX MÍN MÉD MÁX
CARDINAIS – CAMPOS INTERFLUVIAIS PLANTAS n 32 9 41 ÁRV/ARB 0 27 84 0 20 54 0 25,7 77 HAE 0 26,2 42 0 13,3 32 0 26,3 44 HAS 9 14,8 18 0 26,8 50 7 19,6 27 AE 0 16,3 52 0 32,1 77 0 17,8 57 AM 0 15,8 51 0 7,8 23 0 10,6 34
CARDINAIS - IGARAPÉS n 15 6 21
ÁRV/ARB 0 23,1 74 0 11,2 34 0 20,6 67 HAE 13 37,9 53 0 7,3 20 6 31,4 45 HAS 7 11,7 15 12 49,1 68 15 25,4 32 AE 0 13,9 45 0 27,3 85 0 14,2 46 AM 0 13,4 44 0 5,1 16 0 8,4 28
MÉDIA DOS CARDINAIS DOS CAMPOS E IGARAPÉS
n 47 15 62 ÁRV/ARB 0 25 80 0 15 44 0 23,2 75 HAE 6 32,1 48 0 10,4 26 1 28,7 44 HAS 8 13,2 17 0 36,5 59 11 22,6 30 AE 0 15,1 49 0 32,2 90 0 16 52 AM 0 14,6 47 0 6 19 0 9,5 31
76
Tabela 6. As contribuições relativas mínimas, médias e máximas das plantas (árvores e arbustos (ARV/ARB), herbáceas aquáticas emergentes (HAE), herbáceas aquáticas submersas (HAS), algas epifíticas (AE) e algas metafíticas (AM)) para as fontes autotróficas de energia dos invertebrados aquáticos (juvenis de camarão, larvas de Quironomídeo e larvas de invertebrados mixtos. n = número de amostras.
INVERTEBRADOS AQUÁTICOS JUVENÍS DE CAMARÃO
CHEIA MÉDIA ANUAL n = 3 n = 4 PLANTAS MÍN MÉD MÁX MÍN MÉD MÁX ÁRV/ARB 0 16,9 56 0 12,1 41 HAE 15 34,1 45 19 35,2 44 HAS 25 29,1 32 33 39,6 44 AE 0 10,1 34 0 8,2 28 AM 0 9,8 33 0 4,8 17
LARVAS DE QUIRONOMÍDEOS SECA MÉDIA ANUAL n = 1 n = 3 PLANTAS MÍN MÉD MÁX MÍN MÉD MÁX ÁRV/ARB 0 12,9 36 0 17,2 57 HAE 0 7,5 22 29 51 63 HAS 0 23,8 44 4 13 19 AE 0 29,3 69 0 11,8 39 AM 16 26,4 38 0 7 24
INVERTEBRADOS MIXTOS MÉDIA ANUAL n = 3 PLANTAS MÍN MÉD MÁX ÁRV/ARB 0 15,7 37 HAE 0 9,1 20 HAS 0 1,7 5 AE 0 6,5 18 M 53 67 80
77
3.9.1. Os índicies de seletividade de fluxo de energia para os cardinais e alguns invertebrados
Os índices de seletividade de fluxo de energia nos cardinais (Tabela 7) foram calculados
pelos valores das médias das contribuições relativas das plantas para as fontes autotróficas de
energia dos cardinais dos campos e igarapés (Tabela 5) e, a extrapolação da produtividade das
plantas pela área total de influência na região interfluvial (Tabela 3). Estes valores de seletividade
para cada grupo de plantas e em cada época foram determinados dividindo as contribuições
relativas pelas produtividades (Tabela 7). A produtividade das algas fitoplanctônicas nao foi
incluída nesta análise, porque não foi possível determinar o valor de δ13C deste grupo de plantas.
A produtividade das herbáceas aquáticas submersas não foi medida no campo, entretanto, foi
utilizado o mesmo valor das herbáceas aquáticas emergentes, considerado como uma estimativa
razoavelmente conservadora.
Os índicies de seletividade de fluxo de energia para os juvenis de camarão e invertebrados
mixtos (Tabela 8) foram calculados seguindo a metodologia descrita acima. Entretanto, foi
utilizado os resultados das médias anuais apresentadas na Tabela 6.
Apesar da baixa produtividade das algas epifíticas em comparação os outros grupos de
plantas, os resultados apresentados nas Tabelas 7 e 8 mostram claramente que este grupo de
plantas está sendo preferencialmente aproveitado pelos cardinais e alguns invertebrados
aquáticos. Proporcionalmente, o índice de seletividade das algas epifíticas é na ordem de cinco
vezes maior na época da cheia, quando a produtividade deste grupo é dez vezes menor do que na
época da seca. As herbáceas aquáticas submersas, herbáceas aquáticas emergentes e algas
metafíticas também apresentaram índices positivos, enquanto o grupo das árvores/arbustos
apresentou índices negativos em todas as estações.
78
Tabela 7. Os índices de seletividade de fluxo de carbono na cadeia trófica do cardinal em relação as contribuições relativas das diferentes plantas (ÁRV/ARB (árvores/arbustos), HAE (herbáceas aquáticas emergentes), HAS (herbáceas aquáticas submersas), AE (algas epifíticas) e AM (algas metafíticas flutuantes) para as fontes autotróficas de energia dos cardinais dos campos e igarapés (médias) e a produtividade das plantas pela área total para as épocas da seca, cheia e a média dos dois períodos. Valores dos índices <1 indicam seletividade negativa pela fonte autotrófica e valores >1 mostram seletividade positiva.
ÉPOCA DA CHEIA ÁRV/ARB HAE HAS AE AM
Contribuição relativa (%) para as fontes autotróficas de energia do cardinal
25 32,1 13,2 15,1 14,6
Produtividade pela área total (%) 88,71 2,37 2,37 0,026 6,24
ÍNDICE DE SELETIVIDADE DE FLUXO DE CARBONO NA CADEIA TRÓFICA DO CARDINAL
0,28 13,54 5,57 580,76 2,34
ÉPOCA DA SECA
Contribuição relativa (%) para as fontes autotróficas de energia do cardinal
15 10,4 36,5 32,2 6
Produtividade pela área total (%) 83,121 4,725 4,725 0,273 6,954
ÍNDICE DE SELETIVIDADE DE FLUXO DE CARBONO NA CADEIA TRÓFICA DO CARDINAL
0,18 2,2 7,72 117,95 0,86
A MÉDIA DOS DOIS PERÍODOS
Contribuição relativa (%) para as fontes autotróficas de energia do cardinal
23,2 28,7 22,6 16 9,5
Produtividade pela área total (%) 86,81 3,16 3,155 0,112 6,469
ÍNDICE DE SELETIVIDADE DE FLUXO DE CARBONO NA CADEIA TRÓFICA DO CARDINAL
0,267 9,08 7,15 142,86 1,47
79
Tabela 8. Os índices de seletividade de fluxo de carbono na cadeia trófica de alguns grupos de invertebrados (juvenis de camarão e invertebrados mixtos) em relação as contribuições relativas das diferentes plantas (ÁRV/ARB (árvores/arbustos), HAE (herbáceas aquáticas emergentes), HAS (herbáceas aquáticas submersas), AE (algas epifíticas) e AM (algas metafíticas flutuantes) para as fontes autotróficas de energia destes invertebrados e a produtividade das plantas pela área total, para a média anual da seca e cheia. Valores dos índices <1 mostram seletividade negativa pela fonte autotrófica e valores >1 indicam seletividade positiva. MEDIAS ANUAIS Contribuição relativa (%) para as fontes autotróficas de energia dos juvenís de camarão (Macrobrachium sp.)
Contribuição relativa (%) para as fontes autotróficas de energia das larvas de Quironomídeos
ÁRV/ARB 12,1
HAE 35,2
HAS 39,6
AE 8,2
AM 4,8
17,2 51 13 11,8 7
Contribuição relativa (%) para as fontes autotróficas de energia dos invertebrados mixtos
15,7 9,1 1,7 6,5 67
Produtividade pela área total (%) 86,812 3,155 3,155 0,112 6,469
ÍNDICE DE SELETIVIDADE DE FLUXO DE ENERGIA NA CADEIA TRÓFICA DOS JUVENÍS DE CAMARÃO
0,14 11,14 12,53 73,21 0,74
ÍNDICE DE SELETIVIDADE DE FLUXO DE ENERGIA NA CADEIA TRÓFICA DAS LARVAS DE QUIRONOMÍDEO
0,2 16,14 4,11 105,36 1,08
ÍNDICE DE SELETIVIDADE DE FLUXO DE ENERGIA NA CADEIA TRÓFICA DOS INVERTEBRADOS MIXTOS
0,18 2,88 0,54 58,04 10,36
80
4. DISCUSSÃO
4.1. Variações isotópicas entre fontes autotróficas de energia
Os valores médios de δ13C das árvores/arbustos e herbáceas aquáticas emergentes
corroboraram os valores já citados em outros estudos de águas pretas no rio Orinoco (Hamilton e
Lewis, 1992; Jepsen e Winemiller, 2007) e na Amazônia (Medina e Minchin, 1980; Hedges et
al., 1986; Marshall et al., 2008). Entretanto, para as herbáceas aquáticas submersas e algas
epifíticas houve variação nos valores de δ13C, com valores mínimos de -41,39 e -43,07,
respectivamente. Estes valores refletem a assimilação de carbono inorgânico dissolvido (CID),
que têm um valor isotópico médio de -20,1 + 3,6‰ para sistemas fluviais amazônicos de baixa
elevação, como o rio Negro (Mayorga et al., 2005). Considerando que, nas algas epifíticas e
herbáceas aquáticas submersas, ocorre um fracionamento entre 21,2 e 24,3‰ durante a
fotossíntese (Tan e Strain, 1983), os valores isotópicos finais esperados nestes dois grupos de
plantas seriam similares àqueles encontrados neste estudo. Em comparação, as algas metafíticas
flutuantes que flutuam na superficie da água, mostraram valores mais enriquecidos, devido a
assimilação de C de duas fontes: o CO2 da atmosfera (~ -8‰) e o CO2 dissolvido (~ -20 ‰).
Os valores médios de δ13C do FPOM coletados nos campos e igarapés foram similares ao
valor encontrado (-30,5‰) por Jepsen e Winemiller (2007) num tributário de água preta do rio
Orinoco na Venezuela. Estes autores explicaram que os sedimentos em suspensão nesse sistema
são principalmente folhas em decomposição. Isso corresponde aos resultados de δ13C dos
sedimentos coletados nos campos interfluviais encontrados neste estudo, que mostraram valores
dentro das faixas das herbáceas aquáticas emergentes e as árvores/arbustos. Entretanto, houve
variação do FPOM nos igarapés, mostrando um máximo de -26,84‰ na cheia e um mínimo de -
35,97‰ na seca. Esta variação sazonal pode estar relacionada com o aumento significativo na
produção de fitoplâncton nos igarapés entre a cheia e a seca. O valor máximo de 231,77 mgCm-
2dia-1 foi similar com o máximo encontrado por Schmidt (1976) numa baia do rio Negro durante
a seca (266 mgCm-2dia-1).
Enquanto a variação nos níveis de nitrogênio total pode explicar melhor as variações na
biomassa das algas em alguns lagos amazônicos (Trevisan e Forsberg; 2007), a alta razão N:P
encontrada neste estudo sugere que o fósforo é provavelmente o fator limitante nos campos
interfluviais, juntamente com a redução na entrada de luz na cheia. Forsberg (1984) e Melack e
81
Forsberg (2001), também encontraram altas razões N:P e forte evidência de limitação por fósforo
em fitoplâncton encontrado em lagos associados ao rio Negro e outros tributários de águas pretas
e claras, durante ambos os períodos de cheia e seca. Embora a maior parte do fósforo total possa
estar associada com a fração particulada (Schmidt, 1972; Forsberg, 1984; Richey, dados não
publicados), a redução na transparência da água na cheia devido aos altos níveis de substâncias
húmicas e fúlvicas dissolvidas, limita severamente a produção de fitoplâncton nas águas pretas e
ácidas (Wissmar et al., 1981; Devol et al.; 1983; Rai e Hill, 1984).
A redução dos sedimentos em suspensão e o aumento na transparência da água foram
fatores que também facilitaram uma maior produtividade das algas epifíticas e herbáceas
aquáticas submersas nos campos interfluviais durante este período (observações pessoais). A
produtividade de 9,92 mgC/m2/dia para as algas perifíticas na seca foi similar ao valor encontrado
por Sheldon e Boylen (1975) num lago oligotrófico. Em comparação, as algas metafíticas
flutuantes, que crescem na superfície da água, exibiram a maior produtividade na cheia, devido a
grande disponibilidade das folhas das herbáceas aquáticas em decomposição que são utilizadas
como substrato (observações pessoais).
As grandes variações nos valores de δ15N encontradas nas amostras de cada grupo de
plantas podem ser devida à variação na composição isotópica do nitrogênio disponível no solo ou
mudanças no metabolismo das plantas (Martinelli et al., 1992). Já foi demonstrado que na várzea
que as transformações de nitrogênio nos solos podem ser rápidas devido as mudanças no
potencial de redox durante a cheia, quando os solos se tornam anóxicos (Piccolo, 1989). O
enriquecimento de 15N nos produtores primários e, consequentemente os consumidores, ocorre
em função das fontes enriquecidas de nitrogênio dissolvido e processos de transformação como
volatilização e denitrificação, que favorecem o isótopo mais leve (14N) (Anderson e Cabana,
2005). Os fungos e as bactérias, num ambiente anóxico, utilizam nitrato e no processo liberam
N2. Isso pode explicar os valores de δ15N mais altos das plantas, que chegaram a 6,95‰ para as
árvores e arbustos e 6,69‰ nas algas epifíticas. Entretanto, os valores baixos mostraram a
evidência da assimilação de N2 atmosférico, que ocorre mais no perifíton (Kern e Darwich, 1997)
e nas plantas leguminosas (Martinelli et al., 1992). No Lago Camaleão, o perifíton mostrou um
papel importante nos processos de denitrificação e fixação de nitrogênio, que apoia a evidência
de outros estudos que o perifíton é o componente chave na biogeoquímica e nas cadeias tróficas
dos lagos amazônicos (Kern e Darwich, 1997).
82
4.2. Estrutura trófica da cadeia alimentar do cardinal
Os valores de δ15N dos peixes e da maioria dos invertebrados aquáticos mostraram pouca
variação entre diferentes períodos hidrológicos, facilitando distinguir os níveis tróficos em
relação às plantas na base da cadeia trófica. O valor médio (7,43‰) dos juvenis de camarão
(Macrobrachium sp.) foi similar aos valores mostrados por March e Pringle (2003) num igarapé
no Puerto Rico (6,81-6,97‰), e por Brito et al. (2006) num sistema oligotrófico no estado do Rio
de Janeiro (entre 7,1 e 7,5). O valor médio das larvas de Quironomídeo (7,22‰) foi basicamente
igual aos valores das larvas Díptera (7,3‰) encontrados por Hamilton et al. (1992), na bacia do
rio Orinoco.
Para os cardinais o valor médio de 9,25‰ foi mais alto que o valor médio (8,6‰)
encontrado por Marshall et al. (2008), embora esteja dentro da faixa de valores de peixes
onívoros da família Characidae (8,5-9,5‰) estimadas por Hamilton et al. (1992). Jepsen e
Winemiller (2002) estudando as cadeias tróficas de peixes em rios de diferentes tipos de água
(brancas, pretas e claras) na bacia do Orinoco, encontraram valores mais altos de δ15N em rio de
águas pretas. Estes autores esperavam encontrar cadeias tróficas mais longas nos sistemas mais
produtivos; porém, foi encontrada a situação inversa. Em média, os valores de δ15N dos peixes
onívoros (8,9‰) e piscívoros (11,7‰) estavam um nível trófico acima dos níveis encontrados
para os mesmos grupos de peixes nos outros rios. Adicionalmente, foi encontrada maior
homogeneidade nos valores de δ15N no sistema de águas pretas, em comparação com os outros
rios. Os autores atribuíram este fato a menor taxa de onívoria deste sistema, relacionando a menor
variabilidade de oferta de alimento disponível para cada grupo de peixes, criando níveis tróficos
mais estratificados.
O baixo nível de δ15N das plantas e os altos níveis dos invertebrados aquáticos e cardinais
indicam que o microbial loop pode ser um elo importante na cadeia trófica, onde micróbios
consomen os detritos e, por sua vez, servem como recursos alimentares para a cadeia trófica
metazoa (Benner et al., 1995; Waichman, 1996); uma via que pode ser particularmente
dominante nos sistemas de águas pretas (Meyer, 1990). Segundo Thorp e Delong (2002) esse
caminho processa a maioria do carbono alóctone e autóctone transportado pelos rios e igarapés e,
junto com a respiração algal, é predominantemente responsável pelo estado heterotrófico do
sistema aquático (P/R<1). Entretanto, estes autores acreditam que a produção da biomassa
83
metazóica depende principalmente de energia baseada no fitoplâncton e micro-algas bénticas;
uma via que tem fraca ligação com o microbial loop. Apesar de ter menos produtividade no
sistema, o carbono derivado nas algas é mais lábile, contém mais energia por volume e é
tipicamente preferido pelo metazoa (Forsberg et al., 1993).
4.3. Variações nas fontes autotróficas de carbono dos cardinais e invertebrados bênticos
Apesar de não ter encontrado diferença significativa entre os valores de δ13C dos peixes
em relação o habitat, os cardinais dos campos e dos igarapés separadamente mostraram elevadas
variações ao longo do ano, com os valores mais enriquecidos (positivos) encontrados durante os
períodos da cheia, e os valores mais empobrecidos (negativos) durante o período da seca. Esta
tendência foi até mais acentuada para os cardinais nos igarapés.
Estes resultados foram similares aos valores encontrados por Marshall et al.(2008), num
estudo sobre as fontes autotróficas de carbono dos cardinais coletados em várias regiões do
médio rio Negro durante um ciclo hidrológico. Entretanto, as amostras coletadas na época da seca
mostraram valores de δ13C mais empobrecidos do que no outro estudo, provavelmente devido a
grande contribuição das herbáceas aquáticas submersas e algas epifíticas na composição isotópica
dos cardinais nesta época. Num outro estudo, Jepsen e Winemiller (2007) analisando dados da
estação seca, encontraram valores similares para peixes detritívoros/algívoros em um rio de água
preta na bacia do Orinoco na seca, e consideraram que isto ocorreu em função da contribuição do
fitoplâncton.
Os valores de δ13C dos cardinais também foram similares aos valores encontrados em
uma outra espécie do mesmo gênero do cardinal, o Paracheirodon simulans, conhecido
popularmente como o neon verde, que ocorre na mesma região interfluvial, mas em habitats
aquáticos distintos (Marshall et al., no prelo). A vegetação destas áreas é similar às áreas de
campo interfluvial onde são encontrados os cardinais. Entretanto, as águas são rasas e quentes,
com alta produção de algas metafíticas flutuantes que crescem anexas as herbáceas aquáticas
emergentes, principalmente ciperáceas (Marshall et al., no prelo). Portanto, o valor médio de δ13C
dos neons (-32,4‰) aparentemente refletiu uma mistura das fontes das algas metafíticas
flutuantes, algas epifíticas, herbáceas aquáticas emergentes e árvores/arbustos, que apresentaram
84
médios de -31,00‰, -39,16‰, -29,48‰ e -31,12‰, respectivamente (Marshall, dados não
publicados).
Variações sazonais nos valores de δ13C dos juvenis de camarão, invertebrados aquáticos
mixtos e larvas de Quironomídeo, seguiram os mesmos padrões mostrados dos valores de δ13C
dos cardinais. Entretanto, as análises de conteúdo estomacal dos cardinais não demonstaram
nenhuma forte tendência sazonal entre os itens alimentares consumidos nas épocas da cheia e
seca. Estas análises apenas confirmaram o que já foi demonstrado em outros estudos (Walker,
2004; Marshall; 2004), que as estratégias alimentares do cardinal são flexíveis e variadas,
aproveitando o que está disponível no momento, mas tendo preferência pelos microcrustáceos e
larvas de insetos. Algas unicelulares e filamentosas já foram encontradas nos estômagos dos
cardinais (Goulding, 1988; Walker, 2004), especialmente na época da seca (Marshall, 2004);
entretanto, neste estudo as algas mostraram baixa freqüência. De qualquer forma, os cardinais na
época da seca aparentemente estavam incorporando a fonte de carbono de origem autóctone por
meio dos microcrustáceos e larvas de inseto.
4.4. Influência dos fatores ambientais e biológicos em relação as variações sazonais e
temporais nas fontes autotróficas de energia e nível trófico do cardinal
A mudança sazonal na temperatura da água e no nível da água dentro da região
interfluvial foram os fatores ambientais mais significativos em relação as variações nos valores
de δ13C dos cardinais. A incorporação de fontes de carbono mais empobrecidas nos tecidos dos
cardinais durante a seca pode ser explicado pelo aumento na produtividade das algas epifíticas e
herbáceas aquáticas submersas nesta época, que apresentaram, em geral, valores isotópicos
menos enriquecidos. Ao contrário, na cheia as grandes quantidades de material em
decomposição, através da queda das folhas das árvores/arbustos e herbáceas aquáticas
emergentes, que possuem sinais autotróficos de carbono mais enriquecidos, constituíram as
principais fontes de carbono para o P. axelrodi.
A correlação significativa entre a variação nos valores de δ13C dos cardinais dos igarapés
e o comprimento padrão (Figura 16b), demonstra como as fontes autotróficas de carbono podem
mudar ao longo do ciclo de vida de um peixe. As análises de conteúdo estomacal não mostraram
diferenças claras sobre as freqüências dos itens alimentares consumidas pelos juvenis e adultos,
85
mas os cardinais pequenos, como era de se esperar, consomen presas de menor tamanho do que
os adultos. As menores presas encontradas com freqüência nos estômagos dos cardinais foram os
microcrustáceos, que servem como filtradores no sistema aquático. Nos igarapés, na seca, houve
mais produção fitoplanctônica, o que explicaria o forte sinal negativo de δ13C dos juvenis. Houve
também uma relação positiva entre o comprimento padrão dos cardinais dos igarapés e o nível da
água, mostrando uma maior ocorrência dos juvenis na época da seca (Figura 17b).
Diferentemente, a correlação negativa entre os valores de δ15N dos cardinais dos campos e
o comprimento padrão, mostrou que os juvenis estavam se alimentando em níveis tróficos mais
altos do que os adultos, provavelmente devido ao maior enriquecimento das fontes autotróficas
de nitrogênio na dieta dos juvenis. Outra evidência é a correlação negativa entre os valores de
δ15N dos cardinais dos campos e o nível da água, demonstrando maior incorporação de fontes
autotróficas de nitrogênio mais empobrecidas na época da seca, quando houve a maior produção
de herbáceas aquáticas submersas e algas epifíticas nos campos interfluviais. As algas em geral
possuem porcentagens maiores de nitrogênio e concentrações de proteína do que as plantas
vasculares (Hamilton et al., 1992). Considerando que o nitrogênio é um elemento essencial nos
aminoácidos, sua incorporação no tecido animal está diretamente relacionada com a composição
das proteínas (Wilson, 1989). Portanto, as fontes que possuem a maior concentração de
aminoácidos compõem a fração do nitrogênio numa maior proporção, em comparação com outras
fontes que possuem menores concentrações de aminoácidos (Oliveira, 2003).
4.5. A variação sazonal na produtividade das principais fontes autotróficas na região
interfluvial e o aproveitamento relativo destas fontes pela cadeia trófica do P. axelrodi
Os resultados encontrados aqui mostram grandes diferenças nas contribuições de
diferentes grupos de plantas para a produção aquática neste ambiente. Porém, a contribuição
destes grupos de plantas para o fluxo de energia na cadeia trófica do cardinal e dos invertebrados
no sistema, não era sempre proporcional à sua produção. Na cheia, os resultados do modelo
mostraram que árvores/arbustos, principalmente na forma de liteira fina, e as herbáceas aquáticas
emergentes foram as fontes principais para a energia dos cardinais dos campos e dos igarapés.
Em parte, as estimativas da produtividade das plantas corroboraram isso, com mais de 88% da
produtividade total das plantas na região interfluvial durante a época da cheia sendo atribuída as
86
árvores e arbustos. Durante a época da seca, a contribuição das árvores/arbustos para a produção
total também foi alta (83%), mostrando que a entrada de carbono alóctone proveniente desta
fonte dominava nestas áreas alagáveis interfluviais ao longo do ano. Estas estimativas somente
incluíram a vegetação lenhosa inundada, que foi considerada o componente mais disponível para
a cadeia trófica aquática nas duas épocas. A vegetação lenhosa seca também pode contribuir com
algum carbono para os ambientes aquáticos via escoamento superficial. Se toda a produção destas
áreas também fosse incluída, a contribuição das árvores/arbustos passaria para quase 94% da
produtividade total.
A produção de liteira encontrada neste estudo (500-770 gm-2ano-1) foi similar aquela
relatada por Adis et al. (1979) em áreas de igapó na Amazônia Central (580-790 gm-2ano-1).
Considerando as imensas áreas de floresta na bacia do rio Negro, é fácil imaginar que este grupo
de plantas dominaria as fontes autotróficas de energia para os consumidores heterotróficos nos
sistemas aquáticos. Algumas pesquisas em igarapés do rio Negro (Walker, 1985; Walker e
Henderson, 1986) têm associado a produtividade secundária às grandes entradas de material
orgânico da floresta. Entretanto, as áreas alagáveis interfluviais do rio Negro, possuem extensos
habitats rasos e abertos, ideais para o crescimento de herbáceas aquáticas e algas perifiticas, e
estas plantas também contribuem significativamente para a produção primária e o fluxo de
energia nas cadeias alimentares aquáticas nestes sistemas.
A estimativa da produtividade das algas metafíticas encontrada neste estudo foi a segunda
maior depois das árvores e arbustos, contribuindo com 6,24% para a produção total na época da
cheia e 6,95% na seca. A variação na produtividade das algas metafíticas flutuantes (41-219
gCm-2ano1) estava dentro da faixa encontrada por Robinson et al. (1996) (12.6-1119 gCm-2ano1),
numa savanna alagada no Canadá. Entretanto, as baixas contribuições das algas metafíticas para
as fontes autotróficas de energia dos cardinais dos campos e igarapés mostraram que este grupo
de plantas aparentemente não é muito aproveitada, especialmente na época da seca. Em
comparação, as algas epifíticas, que apresentaram relativamente baixas contribuições para os
cardinais em ambos os habitats na época da cheia, foram a maior fonte nos campos e a segunda
maior fonte nos igarapés na seca. Esta mudança sazonal no aproveitamento da energia autotrófica
foi corroborada pelo aumento na produtividade deste grupo na seca (9,92 mgCm-2dia-1), que foi
seis vezes maior do que na cheia (1,71 mgCm-2dia-1). A variação em biomassa calculada para
algas epifíticas (0,064 – 0,4 gm-2, peso seco) foi similar aquela encontrado por Putz (1997) em
87
áreas de igapó num tributário do rio Negro (0,25 – 0,65 gm-2). Hamilton et al. (1992) também
mostraram que algas perifíticas eram importantes fontes de energia para consumidores aquáticos
em áreas alagáveis do rio Orinoco.
A produtividade das herbáceas aquáticas emergentes, utilizadas como substrato pelas
algas epifíticas e metafíticas, também mostrou um aumento de mais de duas vezes na época da
seca. Porém, mesmo neste período, a produção (41-292 gm-2ano-1) foi menor do que aquela
calculada por Silva et al. (2009) para a herbácea emergente Oryza perennis núma área de várzea
na Amazônia Oriental (417 gm-2ano-1). Não há muita informação sobre as taxas de produtividade
das herbáceas nas águas pretas e claras, mas acredita-se que a falta de luz, a maior acidez e
menores concentrações de nutrientes são fatores que limitam o seu crescimento e densidade
nestes ambientes (Piedade e Junk, 2000). Luz não é um fator limitante nos campos interfluviais,
mas a combinação de baixos níveis de fósforo, alta acidez e águas anóxicas, especialmente na
cheia, podem explicar as menores taxas de produtividade de herbáceas aquáticas emergentes
encontradas neste ambiente (Marshall, observações pessoais). Apesar da baixa produtividade, as
contribuições relativas deste grupo de plantas na época da cheia foram altas, especialmente para
os cardinais dos igarapés. Entretanto, as contribuições deste grupo diminuíram muito na época da
seca, enquanto as contribuições das herbáceas aquáticas submersas aumentaram, especialmente
para os cardinais dos igarapés. Esta maior contribuição energética pode ser associada ao fato que
as herbáceas aquáticas submersas eram cobertas por densas populações de algas epifíticas neste
período, causando a sua mortalidade e decomposição. O material orgânico liberado das herbáceas
neste momento pode ter sustentado uma alça microbial que canalizava energia ao cardinal,
através dos microcrustáceos e invertebrados aquáticos.
Apesar de apresentar a maior produtividade total na cheia, devido um aumento na área de
água aberta, as maiores concentrações de clorofila e produtividade areal de fitoplâncton foram
encontradas na época da seca (Figura 9). Isso foi corroborado pelos valores de δ13C mais
negativos do FPOM, que foram encontrados nos igarapés neste período. O aumento na biomassa
e produtividade fitoplanctônica na seca (vide pp. 49) pode estar relacionado com o aumento na
concentração de fósforo total observado nos campos neste período (Smith, 1979), ou um maior
desprendimento de algas epifíticas ou suspensão de algas bênticas, que podem ter contribuído
para a densidade deste grupo (Ganf, 1973).
88
Os resultados do modelo IsoSource mostraram que as algas metafíticas flutuantes foram a
maior fonte autotrófica de energia, na média anual, para os invertebrados aquáticos mixtos
analisados neste estudo, composto predominantemente pelos Oligochaetes e larvas de
Ceratopogonide que, junto com os chironimídias, dominavam o componente invertebrado no
conteúdo estomacal dos cardinais. Sabe-se que Oligochaetes vivem em associação às macrófitas
aquáticas (Glowacka et al., 1976; Mastrantuono, 1986; Alves e Gorni, 2007) e algas filamentosas
(Armendáriz-Laura, 2000) na comunidade perifitônica, junto aos outros invertebrados aquáticos
(Volkmer-Ribeiro e Pauls, 2000). As larvas de Ceratopogonidae também são onívoras, se
alimentando principalmente de detritos e bactérias, mas também já foram observadas predando
microcrustáceos e outros invertebrados (Becker, 1958).
Como os cardinais dos igarapés, os juvenis de camarão (Macrobrachium sp.), na época da
cheia, aproveitaram principalmente da energia autotrófica oriunda das herbáceas aquáticas
emergentes, seguido pelas herbáceas aquáticas submersas. Como foi demonstrado por Kensley e
Walker (1982), este gênero de camarão se alimenta intensivamente de detrito e fungo. Entretanto,
os mesmos autores também enfatizaram que os micro e macroinvertebrados encontrados em
ambientes aquáticos de águas pretas são generalistas e não especialistas, aproveitando das fontes
de alimento disponíveis no momento. Na época da cheia, os produtores primários que dominam
são as herbáceas aquáticas e a floresta alagada, principalmente na forma de liteira fina, enquanto
a produção de algas epifíticas é bastante limitada, devido a falta de luz e nutrientes. Na época da
seca, o cenário muda completamente, com um grande aumento na produção de algas epifíticas,
oferecendo uma superior fonte de energia para os herbívoros no sistema. March e Pringle (2003),
estudando as fontes autotróficas de energia dos camarões do gênero Macrobrachium ao longo de
um rio em Porto Rico, mostraram que todas as espécies de camarão assimilaram mais carbono de
origem algal, quando estava disponível no sistema, do que de origem terrestre. Além disso, as
contribuições relativas das algas foram mais altas para os juvenis de camarões do que para os
adultos nesse estudo do March e Pringle. Padovani (1992), estudando as fontes autotróficas de
camarões em Lago Calado, um lago de várzea do rio Solimões, também concluiu que algas
epifíticas eram a principal fonte de energia para este grupo, apesar deles viveram num ambiente
dominado por herbácias aquáticas.
Para as larvas de Quironomídeo, os resultados obtidos com o Modelo IsoSource
demonstraram uma troca de preferência entre as fontes autotróficas de energia, dependendo da
89
época. Na média anual, foram as herbáceas aquáticas emergentes que contribuíram com maior
porcentagem, juntamente com as outras fontes mostrando apenas pequenas contribuições. Na
seca, portanto, as algas epifíticas foram a principal fonte, seguida pelas algas metafíticas e as
herbáceas aquáticas submersas. Embora sejam onívoras oportunistas (Cummins e Klug, 1979), já
foi demonstrado que as larvas de Quironomídeos podem ingerir alimentos seletivamente, com
base no tamanho, valor nutritivo e/ou tipo de alimento (Berg, 1995), dependendo da
disponibilidade qualitativa e quantitativa dos recursos alimentares no ambiente (Nessimian e
Sanseverino, 1998). Num lago na Nova Zelândia, as análises de conteúdo estomacal e os valores
de δ13C dos Quironomídeos e Oligochaetes também indicaram uma forte dependência das algas
epifíticas, apesar da alta biomassa das macrófitas (James et al., 2000). Vários autores já
demonstraram que as larvas de Quironomídeos e outros invertebrados constituem um papel
importante nas cadeias tróficas de água doce, realizando uma efetiva ligação entre produtores,
tais como algas (plantônicas e bentônicas) e consumidores secundários (Tokeshi, 1995; James,
2000; Fisher, 2001).
Inicialmente, pesquisadores investigando a dinâmica energética de ecossistemas aquáticos
postularam que toda energia produzida por plantas era disponível para os consumidores aquáticos
e, que a contribuição de cada grupo de plantas para o fluxo de energia na cadeia alimentar era
proporcional a sua produção (Lindeman, 1942; Junk e Howard-Williams, 1984; Soares et al.,
1986; Bayley e Petrere, 1989). Porém, os resultados de diversos estudos têm mostrado o
contrário, que a energia de certos grupos de plantas é mais aproveitada pelos consumidores.
Lewis et al. (2001), sumarizando 15 anos de estudos sobre o fluxo de carbono e produção
primária na bacia Orinoco, identificaram o fitoplâncton e o perifíton como as principais fontes de
energia para a maioria dos invertebrados e peixes, embora as macrófitas e queda de liteira fina da
floresta constituíram 98% do carbono potencialmente disponível neste sistema.
Vários estudos também identificaram o fitoplâncton como a fonte principal de energia
para os peixes da várzea central amazônica (Araújo-Lima et al., 1986; Forsberg et al., 1993;
Benedito-Cecílio et al., 2000), onde sua produção representava apenas 2% do total regional
(Melack e Forsberg, 2001). No canal do rio Negro, Thomé-Souza (2005) mostrou que as algas,
apesar de representarem apenas 1% da produção primária disponível, constituíram a principal
fonte de energia para os peixes bentônicos e grandes bagres. Numa revisão de estudos isotópicos
das cadeias alimentares em diversos ecossistemas fluviais, Thorp e Delong (2002) concluíram
90
que, apesar do material orgânico nestes sistemas ser predominantemente de origem florestal, a
maior parte do fluxo de energia na cadeia superior (invertebrados, peixes, etc.) é derivado das
algas.
Os resultados dos índices de seletividade do fluxo de energia nas cadeias tróficas dos
cardinais e de alguns invertebrados aquáticos nos campos interfluviais, também mostraram que as
algas epifíticas foram preferencialmente aproveitadas pelos consumidores primários nestas
cadeias (Tabela 7). Embora a taxa de produtividade deste grupo de algas na época da cheia foi
mais reduzida do que na seca, o índice para os cardinais foi quase 3 vezes maior na cheia. As
médias da seca e cheia dos juvenis de camarão e invertebrados mixtos também mostraram altos
índices de seletividade para as algas epifíticas (Tabela 8). Devido às limitações da metodologia
usada para medir a produtividade das algas epifíticas no campo, é provável que sua produção foi
subestimada e que o índice de seletividade calculado para este grupo foi ligeiramente
superestimada. Em comparação com outros estudos que estimaram a produtividade das algas
epifíticas em habitats alagáveis de água doce (Browder et al., 1994; Cronk e Mitsch, 1994), as
taxas calculadas neste trabalho foram baixas. Entretanto, a alta seletividade encontrada para este
grupo e para as algas metafíticas, foi consistente com os resultados encontrados em outros
ecossistemas aquáticos na região (Araújo-Lima et al. 1986; Padovani, 1992; Forsberg et al.,
1993). A contribuição desproporcional de energia das algas para as cadeias alimentares dos
invertebrados e do cardinal pode ser explicada pelo maior teor de proteína e menor concentração
de fibra encontrada nos seus tecidos, quando comparado com os outros materiais vegetais
disponíveis, o que as fazem serem mais atraentes para os consumidores primários e detritívoros
no sistema. Este mesmo argumento foi usado por Forsberg et al. (1993) para explicar o
aproveitamento seletivo de algas nas cadeias tróficas de peixes da várzea central amazônica e, por
Thorp e Delong (2002) para explicar o predominância de carbono algal nos consumidores
superiores em todos os sistemas fluviais.
91
5. CONCLUSÕES
Os resultados neste capítulo forneceram informações importantes sobre a estrutura e
funcionamento da cadeia trófica do cardinal nos ecossistemas alagáveis interfluviais do médio rio
Negro. As principais conclusões foram:
1. As árvores/arbustos foram o maior produtor primário, contribuindo, em média,
com 87% da produção total para as áreas alagáveis no ecossistema interfluvial
aqui estudado.
2. Árvores/arbustos, herbáceas aquáticas emergentes, herbáceas aquáticas submersas,
algas epifíticas e metafíticas flutuantes apresentaram valores isotópicos de carbono
distintos.
3. Para os cardinais dos campos, a floresta foi a principal fonte de energia na época
da cheia, enquanto na seca, foram as algas epifíticas que contribuíram com a
maior porcentagem da energia autotrófica.
4. Para os cardinais dos igarapés, as herbáceas aquáticas emergentes foram a
principal fonte de energia na época da cheia, enquanto as herbáceas aquáticas
submersas foram a principal fonte na época da seca.
5. Na média anual, as algas metafíticas flutuantes foram a principal fonte de energia
para os invertebrados aquáticos mixtos, composto predominantemente pelos
Oligochaetes e larvas de Ceratopogonide que, junto com as chironimídias,
dominavam o componente invertebrado no conteúdo estomacal dos cardinais.
6. Na média anual, as herbáceas aquáticas emergentes foram a principal fonte de
energia para as larvas de Quironomídeos, enquanto na época da seca as algas
epifíticas contribuíram com a maior porcentagem da energia autotrófica.
7. O cardinal aproveitava das fontes autotróficas de energia provenientes das algas
indiretamente via invertebrados aquáticos encontrados na sua dieta.
8. O maior índice de seletividade (% energia contribuida /% produção total) pela
cadeia trófica do cardinal foi o das algas epifíticas, mostrando uma grande
preferência dos consumidores primários na base da cadeia pelas plantas de elevada
qualidade nutricional.
92
9. O nível trófico do cardinal está cerca de 1 nível acima dos invertebrados
aquáticos.
10. O nível trófico dos invertebrados aquáticos está cerca de 2 níveis tróficos acima
das plantas.
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Pesquisas adicionais são necessárias para investigar o papel do microbial loop na transferência de
energia das plantas na base da cadeia trófica aquática para os níveis tróficos superiores.
Adicionalmente, é necessário aperfeiçoar as estimativas da produtividade das algas e outros
grupos de plantas aquáticas, para melhor entender sua importância na cadeia trófica do cardinal e
outros consumidores na bacia do rio Negro.
93
CAPÍTULO 2
Estrutura trófica e biomagnificação de mercúrio na cadeia alimentar do
Paracheirodon axelrodi (Osteichthyes, Characidae) numa região interfluvial no
médio rio Negro
1.1. INTRODUÇÃO
Todos os estudos sobre a bioacumulação de mercúrio nos peixes do rio Negro têm focado
nas espécies capturadas para a alimentação (Barbosa et al., 2003; Belger e Forsberg, 2006; Dorea
et al., 2006; Dorea e Barbosa, 2007; Kehrig et al., 2007). Foram encontradas concentrações de
mercúrio acima de 500 ppb em peixes predadores nestes estudos, qual é o nível máximo
recomendado pela Organização Mundial da Saúde (WHO, 1991) e pelo Ministério da Saúde do
Brasil (Brasil, 1998). Embora as concentrações oscilem muito, alguns destes estudos também
mostraram um padrão consistente de biomagnificação entre os peixes herbívoros, detritívoros,
onívoros e piscívoros, com as maiores concentrações encontradas nos peixes piscívoros (Barbosa
et al., 2003; Dorea et al., 2006; Dorea e Barbosa, 2007). Em geral, as concentrações de mercúrio
em predadores do rio Negro são similares aos valores encontrados em áreas de mineração de ouro
na Amazônia (Malm et al., 1990; Bidone et al., 1997; Castilhos et al., 1998; Kehrig et al., 1998;
Guimarães et al., 1999; Boischio e Henshel, 2000; Hylander et al., 2000).
Na região amazônica, onde as águas pretas são ricas em substâncias húmicas dissolvidas
e geralmente apresentam baixos níveis de pH (Sioli, 1953; 1985), altas concentrações de
mercúrio já foram encontradas nos solos, e subsequentemente nos peixes e cabelo dos ribeirinhos
que se alimentam desses organismos aquáticos (Silva-Forsberg et al., 1999; Guimarães et al.,
1999; Rocha et al., 2000; Lechler et al., 2000; Fostier et al., 2000; Fadini e Jardim, 2001). Em
alguns trabalhos estas altas concentrações de mercúrio foram atribuídas às atividades de
mineração (Martinelli et al., 1988; Akagi et al., 1995; Boischio et al., 1995; Palheta e Taylor,
1995; Padovani et al., 1996) ou aos efeitos de desmatamento e agricultura de grande escala
(Roulet et al., 1999).
94
As influências de alguns fatores ambientais (como pH, COD, nível da água) e biológicos
(comprimento e peso dos animais) sobre as concentrações de mercúrio nos peixes do rio Negro já
foram investigados, mas com resultados variados. Belger e Forsberg (2006) encontraram
correlações positivas entre THg de duas espécies de peixe piscívoro e comprimento, pH e COD.
Barbosa et al. (2003) encontraram uma correlação positiva entre peso e THg para os peixes
piscívoros, mas encontrou uma correlação negativa entre peso e THg para os peixes não-
piscívoros. Entretanto, nenhuma associação sistemática entre THg e a geoquímica local foi
encontrada. Dorea et al. (2006) não encontraram diferenças nas concentrações de mercúrio dos
peixes em relação à cota do rio Negro, mas mostraram que as variações nas concentrações de
mercúrio eram específicas às espécies de peixes e refletiram mudanças sazonais nas estratégias
alimentares.
No caso do P. axelrodi, já foi demonstrado que as estratégias alimentares e as fontes
autotróficas desta espécie variam dependendo do habitat e o nível da água (Marshall, 2004;
Marshall et al., 2008). Na cheia, quando os cardinais foram encontrados no igapó, análises de
conteúdo estomacal mostraram uma predominância de larvas de insetos na dieta e, análises
isotópicas indicaram a floresta alagada como a principal fonte de energia autotrófica. Na seca, a
dieta do cardinal incluiu uma maior proporção de algas e a importância de perifíton como fonte
energética também aumentou. Nestes estudos, poucas coletas foram realizadas nos campos
interfluviais, onde a grande produção de algas epifíticas e metafíticas, especialmente na época da
seca, pode influenciar o balanço energético do cardinal. Similarmente, as algas epifíticas, sendo
responsável pela metilação de Hg encontrada na zona das raízes das herbáceas aquáticas
(Cleckner, 1999; Guimarães et al., 2000c), apresentam um “link” potencial muito importante na
transferência de mercúrio para os invertebrados aquáticos e pequenos peixes como o cardinal
nestes ambientes.
1.2. OBJETIVOS
1.2.1. OBJETIVO GERAL
O objetivo geral deste Capitulo foi investigar a estrutura trófica e biomagnificação de
mercúrio na cadeia alimentar do cardinal e os potenciais mecanismos que controlam este
processo.
95
1.2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
1. Caracterizar a variação natural das concentrações de THg e níveis de δ15N em sedimentos,
plantas (plantas vasculares e algas epifíticas e metafíticas), juvenis de camarão
(Macrobrachium sp.) e cardinais (P. axelrodi) coletados numa região interfluvial no
médio rio Negro;
2. Investigar a influência de alguns fatores ambientais (pH, oxigênio dissolvido,
temperatura, nível da água) e biológicos (comprimento padrão) em relação as
concentrações de THg dos cardinais;
3. Utilizar as distribuições naturais de THg, δ15N e δ13C em plantas e animais aquáticos para
investigar a estrutura trófica e biomagnificação de Hg na cadeia alimentar do cardinal.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Área de estudo
Refere-se a descrição já apresentada no item 2.1 do Capítulo 1.
2.2. Coleta de material no campo
Como foram utilizadas as mesmas amostras tanto para as análises de mercúrio total,
quanto para as análises dos isótopos estáveis de carbono e nitrogênio, a metodologia de coleta
refere-se a descrição já apresentada no capítulo 1. Entretanto, o número de amostras utilizadas
para as análises de mercúrio foi diferente em alguns casos, devido problemas com o material. No
total, para as análises de mercúrio foram utilizadas 35 amostras de cardinal coletadas nos campos
interfluviais e 18 amostras dos igarapés; quatro amostras de juvenis de camarão da Família
Palaemonidae (Macrobrachium sp.); 28 plantas vasculares (dez amostras de herbáceas aquáticas
emergentes, oito amostras de herbáceas aquáticas submersas e dez amostras de árvores/arbustos);
22 amostras de algas epifíticas e 11 amostras de algas metafíticas; e três amostras de sedimento.
Para a descrição da coleta do material biológico, incluindo os peixes, plantas vasculares,
algas e sedimentos, foi utilizado o mesmo procedimento já descrito no item do 2.2 do Capítulo 1.
Referindo ao Capítulo 1, o nível da água foi medida diariamente pelos Leveloggers
instalados em dois campos interfluviais e os parametros físico-químicos da água (oxigênio
dissolvido (mg/L), temperatura da água (oC) e pH) foram medidos in situ em cada ponto de
coleta com sensores portáteis (Oakton DO, modelo 110; Oakton pH/CON, modelo 10).
96
Entretanto, medidas de pH não foram feitas em todas as excursões devido problemas técnicos
com o aparelho.
2.3. Métodos no Laboratório
2.3.1. Processamento do material para as análises dos isótopos estáveis
Refere-se a descrição já apresentada no item 2.6.4 do Capítulo 1.
2.3.2 Análises dos isótopos estáveis
Refere-se a descrição já apresentada no item 2.6.5 do Capítulo 1.
2.3.3. Análises de mercúrio total
As análises das concentrações de mercúrio total nas amostras de cardinal, juvenis de
camarão, plantas vasculares, algas epifíticas e metafíticas e sedimentos foram realizadas no
Laboratório de Biologia Ambiental da Universidade Federal do Oeste do Pará-UFOPA. A técnica
utilizada (Pichet et al., 1999) consistiu primeiro em pesagem de 5-15mg (peso seco) em tubos de
ensaio. A digestão foi feita adicionando-se 1ml de HNO3 concentrado e 100µl de HCl 6N sob
agitação, e em seguida aquecendo-os em placa quente a uma temperatura de 120 oC durante
quatro horas, sob ventilação. A solução foi diluída a um volume final de 3ml com água Milli-Q®.
Para a leitura, 100µl desta solução foi injetada em um reator redutor, saturada com uma solução
de SnCl2 e analisada por Fluorescência Atômica a Vapor Frio (Pichet et al., 1999). O limite de
detecção foi de 12,8 picogramas de Hg o que corresponde a 2,5 ng/g (peso seco) para uma
amostra de 5 mg. Este valor corresponde a três vezes a variabilidade dos brancos.
Para minimizar o erro analítico, toda a vidraria utilizada foi mantida em uma solução
detergente Extran 5% por 24 h, em seguida transferidas para um banho de HCl 10%, por um
período de mais 24 h, e depois lavadas com água Milli-Q. Durante as baterias de análises das
amostras, a confiabilidade do método analítico foi testada por meio da análise de um padrão de
referência do First Nations and Inuit Health Branch Laboratory, do Health Canadá, referente a
tecido de peixe liofilizado.
Todos os valores de THg em peso seco (secado no forno) foram convertidos para peso
húmido, de acordo com fatores de conversão (g húmida/g seca) estabelicidos na literatura. Os
fatores utilizados foram:
97
Sedimentos: 1,44 (van Veen e Paul, 1979);
Plantas vasculares: 5,5 (Sarkka et al., 1978);
Algas epifíticas e metafíticas: 12,5 (Sladecek e Sladeckova, 1964);
Camarão: 6,99 (Castell et al., 1989);
Cardinal: 4,8 (Marshall, dados não publicados).
2.4. Análises estatísticas
Sempre que os dados não atenderam a condição de homeodasticidade (pelo teste de
Levene (Zar, 1993)), foram log-transformados.
Foi aplicada uma ANCOVA, por meio do GLM (General Linear Model) no programa
STATISTICA 10, para determinar se as concentrações de THg das plantas vasculares, algas
epifíticas, algas metafíticas flutuantes, juvenis de camarão e cardinais foram significativamente
diferentes entre eles.
Para investigar as correlações entre fatores biológicos (comprimento padrão do animal -
cm) e ambientais (nível da água, temperatura da água, pH, oxigênio dissolvido) e as
concentrações de THg dos cardinais dos campos e dos igarapés, uma regressão múltipla foi
aplicada. Em casos de relações significativas, ANCOVAS foram aplicadas, por meio do GLM,
utilizando os dados brutos de cada fator e os dados brutos de THg do cardinal dos campos e
igarapés.
Para investigar a relação entre os valores de δ13C e δ15N e as concentrações de mercúrio
total (THg) nas amostras de plantas vasculares, algas epifíticas, algas metafíticas flutuantes,
juvenis de camarão e cardinais, análises gráficas foram aplicadas. Para investigar a relação entre
THg e δ15N, dados brutos de log10THg e δ15N de todas as plantas, camarões e cardinais foram
plotados. A inclinação da regressão entre estes parâmetros indicou a taxa de biomagnificação ao
longo da cadeia trófica.
Para investigar se as concentrações de THg dos cardinais variaram em relação aos valores
de δ15N dos cardinais e entre habitats diferentes (campos e igarapés), uma ANCOVA foi aplicada
por meio do GLM (General Linear Model) no programa STATISTICA 10.
98
Para investigar se as concentrações de THg dos cardinais variavam em relação aos valores
de δ13C dos cardinais e entre habitats diferentes (campos e igarapés), uma ANCOVA foi aplicada
por meio do GLM (General Linear Model) no programa STATISTICA 10.
3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
3.1. Variação natural nas concentrações de THg nos sedimentos e na biota aquática
As concentrações médias, desvio padrões, mínimas e máximas de mercúrio total (THg)
(ng/g) (peso húmido) encontrados em sedimentos, plantas (vasculares, algas epifíticas e
metafíticas), juvenis de camarão (Macrobrachium sp.) e nos cardinais dos campos e igarapés
estão indicados na Tabela 1.
Tabela 1. As concentrações médias, desvios padrões (SD), mínimas e máximas do mercúrio total (THg) dos sedimentos, plantas (plantas vasculares, algas epifíticas e algas metafíticas), juvenis de camarão (Macrobrachium sp.) e dos cardinais dos campos e igarapés. n = número de amostras, CP = comprimento padrão.
n THg Média (ng/g)(peso húmido)
SD Mín Máx
SEDIMENTOS 3 74,76 10,46 63,97 84,85
PLANTAS Plantas vasculares 28 15,41 6,04 6,35 28,94 Algas epifíticas 21 11,79 5,12 4,56 25,69 Algas metafíticas 11 14,12 3,88 7,10 19,76
INVERTEBRADOS AQUÁTICOS Juvenis de camarão (Macrobrachium sp.)
4 63,56 23,66 29,12 82,94
CARDINAIS
CP (cm) Média SD CAMPOS 1,79 0,24 34 97,53 34,05 49,42 193,90 IGARAPÉS 1,81 0,31 17 121,24 46,44 51,20 220,11
As concentrações de THg das três amostras de sedimento coletados nos campos
interfluviais na seca variaram pouco, com um mínimo de 63,97ng/g (peso húmido) e um máximo
de 84,85 ng/g (peso húmido) (Tabela 1). As concentrações foram similares aos valores
99
encontrados por Guimarães et al. (1998) durante a mesma época na beira de um lago de rio
localizado em área de mineração no Pantanal, no centro-oeste brasileiro. Os autores encontraram
71-116 ng/g (peso seco) de THg na camada superficial dos sedimentos, que foi composto de 20%
de matéria orgânica. Similarmente, as razões C/N das amostras deste estudo mostraram um valor
médio de 23,5, indicando uma elevada composição de componentes de material alóctone. Roulet
et al. (2001) encontraram as maiores concentrações de metilmercúrio nos sedimentos de capim
por baixo dos bancos de macrófitas e nos solos da floresta alagada. Na zona das macrófitas, a
metilação de Hg foi predominantemente associada a camada húmica; enquanto no igapó foi
encontrado em baixo da camada de liteira na superfície do horizon orgânico. A acumulação de
MeHg parece ligada com uma melhor retenção de MeHg nesta camada pelo material orgânico
recentemente humificado.
As plantas vasculares analisadas no presente estudo, que são compostas pelas herbáceas
aquáticas emergentes, herbáceas aquáticas submersas e folhas das árvores/arbustos, foram
agrupadas devido a forte similaridade em relação as concentrações médias de mercúrio total
(18,16; 17,17; e 12,35, respectivamente). As concentrações de THg das plantas vasculares
variaram pouco em relação as algas epifíticas e metafíticas, com médias de 15,41; 11,79 e 14,12
ng/g (peso húmido) para plantas vasculares, algas epifíticas e algas metafíticas, respectivamente
(Tabela 1). Não houve diferença significativa entre os três grupos de plantas, mas houve
diferença significativa entre os camarões e os cardinais, em relação as plantas (F = 151,6; p =
0,00) (Figura 1). As concentrações médias das plantas foram menores do que encontradas por
Thomé-Souza (dados não publicados) para folhas de igapó e perifíton, com valores de 0,03 ±
0,01 e 0,04 ± 0,01, respectivamente. Considerando que a zona de raízes das herbáceas aquáticas é
conhecida como o sítio de metilação mais eficiente dos ecossistemas aquáticos tropicais
(Guimarães et al., 2000), devido ao ciclo microbial do enxofre que ocorre no epifíton (Cleckner
et al., 1999), esperava-se encontrar concentrações elevadas nas algas epifíticas. Porém, foi
observado baixas concentrações de THg neste grupo em todos os períodos hidrológicos. Roulet
et al. (2000) encontraram valores similares de mercúrio total para epifíton associado as
macrófitas aquáticas em lagos na margem do rio Tapajós. Mais que isso, a porcentagem de
metilmercúrio ao mercúrio total encontrada no epifiton (1,5 – 8,3%) foi correlacionada com o
alto conteúdo de nitrogênio destas algas, provavelmente resultante da metilação in situ estimulada
pelas condições biogeoquímicas nas macrófitas. Isso é significante, pois, representa o
100
enriquecimento de MeHg no nível bacterial e/ou produtor primário, que potencialmente pode ser
consumido pelos invertebrados e peixes pequenos (Cleckner et al., 1999).
Cardinal Camarão Alga Epi Alga Meta Planta Vas
Amostra
-20
0
20
40
60
80
100
120
140
TH
g (n
g/g)
(peso
húm
ido)
Figura 1. Valores de THg(ng/g)(peso húmido) para os cardinais, camarões, algas epifíticas, algas metafíticas e plantas vasculares. Não houve diferença significativa entre os três grupos de plantas, mas houve diferença significativa entre os camarões e os cardinais, em relação as plantas (F = 151,6; p = 0,00).
Foi encontrada bastante variação nas concentrações de THg do camarão (Macrobrachium
sp.), mostrando um mínimo de 29,12 ng/g (peso húmido) e um máximo de 82,94 ng/g (peso
húmido) (Tabela 1). Estas concentrações foram maiores do que as encontradas por Pereira et al.
(2010) para o Macrobrachium sp (20-40 ng/g peso seco) numa lagoa de água doce contaminada
por metais de transição e esgoto no sul do Brasil. Em comparação, as concentrações de THg nos
sedimentos na pesquisa do Pereira et al. chegaram a 210 ng/g de peso seco, quase três vezes mais
do que os encontrado nos campos alagados neste estudo.
Os cardinais coletados nos campos e igarapés apresentaram concentrações médias e
desvio padrões de THg de 97,53 ± 34,05 e 121,24 ± 46,44 ng/g peso húmido, respectivamente
(Tabela 1). Estas concentrações foram similares aos valores encontrados para outra espécie do
mesmo gênero do cardinal, Paracheirodon simulans (112,29 ± 31,39 ng/g peso húmido
101
(Marshall, dados não publicados)), que também foi coletada dentro da região interfluvial. P.
simulans, conhecido popularmente como ‘neon verde’, ocorre em campos alagados distintos do
cardinal, sendo encontrada em águas rasas localizadas nas cabeceiras de alguns tributários do rio
Negro (Marshall et al., no prelo). As estratégias alimentares do cardinal e neon verde são quase
idênticas, com preferência aos microcrustáceos e pequenas larvas de invertebrados. As
concentrações de THg das duas espécies, em peso seco, foram 468,14 ± 163,44 ng/g e 581,95 ±
222,91 ng/g para os cardinais dos campos e igarapés, respectivamente; e 538,99 ± 150,67 ng/g
para os neon verdes. Estes valores foram similares às concentrações de THg encontradas em duas
espécies de peixes de pequeno porte, Gillichthys mirabilis e Gasterosteus aculeatus, em áreas
alagáveis perto de São Francisco, Califórnia (EUA) (520 ± 10; 400 ± 10; 400 ± 20; 510 ± 20;
1570 ± 40 ng/g peso seco) (Eagles-Smith e Ackerman, 2009) e em peixes pequenos em lagos no
Estado do Wisconsin (131-924 ng/g peso seco, com uma média de 512 ng/g peso seco) (Watras et
al., 1998). Na maioria destes estudos citados, as concentrações de THg nas mesmas espécies de
peixes variaram muito, devido diferenças na assimilação de mercúrio nos tecidos. Isso é
influenciado pela variação na produção de MeHg no ambiente, mudanças espaciais e temporais
nas estratégias alimentares, e/ou biodiluição associada com a taxa de crescimento dos indivíduos
(Swanson et al., 2006).
3.2. THg dos cardinais em relação o comprimento padrão e o nível da água
Houve diferença significativa nas concentrações de THg dos peixes em relação ao habitat,
entre os cardinais dos campos e igarapés (F = 4,23; p = 0,045) (Figura 2). Também houve
diferença significativa, apesar de ser fraca, entre THg e o comprimento padrão de todos os
cardinais dos campos e igarapés (F = 6,30; r2 = 0,0986; p = 0,015) (Figura 3a), com uma forte
relação evidente nos igarapés (r2 = 0,3831; p = 0,0062) (Figura 3b). Em lagos na margem do rio
Tapajós, Silva et al. (2005) encontraram uma relação negativa entre THg e comprimento padrão
para Schizodon fasciatus, uma espécie herbívora. Na correlação entre THg e peso, Lima et al
(2000), também no rio Tapajós, encontraram relações negativas em duas espécies carnívoras de
peixe. No médio rio Negro, Barbosa et al. (2003) encontraram relações negativas entre THg e
peso em Potamorhina latior, uma espécie de peixe detritívoro, e em Leporinus sp., um peixe
onívoro. Estas variações nas concentrações de THg em relação ao tamanho (comprimento, peso)
102
dos peixes pode ser devido a variabilidade dos níveis de mercúrio na coluna da água e nas presas,
ou diferenças na fisiologia dos peixes, que afeta a taxa de depuração de Hg (Barbosa et al., 2003).
Campos Igarapés
Habitat
70
80
90
100
110
120
130
140
150
THg
(ng/
g)(p
eso
húm
ido)
Figura 2. Relação entre as concentrações de THg de todos os cardinais dos campos e igarapés (F = 4,23; p = 0,045).
103
1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4
Comp. Padrão (cm)
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
THg
(ng/
g)(p
eso
húm
ido)
Figura 3a. Relação entre as concentrações de THg (ng/g) (peso húmido) e o comprimento padrão (cm) de todos os cardinais dos campos e igarapés na região interfluvial (F = 6,30; r2 = 0,0986; p = 0,015).
1,2 1,4 1,6 1,8 2,0 2,2 2,4
Comp. Padrão (cm)
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
THg
(ng/
g)(p
eso
húm
ido)
Figura 3b. Relação entre as concentrações de THg (ng/g) (peso húmido) e o comprimento padrão (cm) dos cardinais dos igarapés (r2 = 0,3831; p = 0,0062).
104
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
40
60
80
100
120
140
160
180
200
THg
(n
g/g)
(pes
o h
úm
ido
)
Figura 4a. Relação entre THg (ng/g) (peso húmido) dos cardinais dos campos e o nível da água (cm) na região interfluvial (r2 = 0,2126; p = 0,0053).
100 105 110 115 120 125 130 135 140 145
Nível da água (cm)
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
THg (
ng/g
)(pes
o húm
ido)
Figura 4b. Relação entre THg (ng/g) (peso húmido) dos cardinais dos igarapés e o nível da água (cm) na região interfluvial (r2 = 0,3867; p = 0,0059).
105
Como demonstrado no Capítulo 1, houve uma relação significativa entre o comprimento
padrão dos cardinais e o nível da água, especialmente para os peixes dos igarapés (vide Figura
17b do Capítulo 1). Estes resultados sugeriam que os adultos saíam nos igarapés durante a cheia,
possívelmente depois de se reproduzir nos campos. Durante a seca, quando o nível da água estava
no ponto mais baixo, mais juvenis do que adultos foram encontrados nos igarapés, demonstrando
um turnover rápido nas populações dos cardinais nesta região. Acredita-se que estes campos
possam servir como lugares de desenvolvimento para os filhotes dos cardinais nascidos durante o
período da enchente-cheia, entre março e junho (Geisler e Annibal, 1986; Harris e Petry, 2001;
Marshall, observações pessoais).
Adicionalmente, foi significativa a relação entre THg de todos os cardinais dos campos e
igarapés e o nível da água (F = 20,16; p < 0,01), mostrando uma tendência negativa para os
peixes dos campos (r2 = 0,2126; p = 0,0053) (Figura 4a) e dos igarapés (r2 = 0,3867; p = 0,0059)
(Figura 4b). Estes resultados mostraram que os cardinais, e especialmente os menores indivíduos
encontrados nos igarapés, assimilaram mais mercúrio na época da seca. Isso pode ser devido uma
maior bioconcentração de Hg nos animais, associado a uma menor taxa de crescimento por falta
de recursos alimentares durante este período. De acordo com Junk (1985), as taxas de
crescimento de algumas espécies de peixes são 60% mais rápidas durante a enchente-cheia,
quando há uma maior disponibilidade de nutrientes. Crescimento rápido pode resultar em
menores concentrações de mercúrio sendo incorporadas nos tecidos, por causa da diluição devido
ao crescimento, essencialmente alterando o balanço entre a deposição de novo tecido e a
eficiência de adsorção de nutrientes e MeHg no estômago (Essington e Houser, 2003; Swanson et
al., 2006).
Hylander et al. (2000), estudando quatro espécies de peixes carnívoros em vários rios e
lagos no Alto Pantanal, encontraram maiores concentrações de THg durante a seca, com valores
de até 50% mais do que durante a cheia. A porcentagem de metilmercúrio do mercúrio total nos
peixes chegou a 92%, sendo similar aos valores encontrados em outros estudos (Mikac et al.,
1985; Malm et al., 1995). Hylander et al. (2000) atribuíram as maiores concentrações de
mercúrio na seca à duas fontes: i. a decomposição de herbáceas aquáticas submersas e a
subsequente liberação de ácidos orgânicos, que aumentam o lançamento de mercúrio adsorvido
aos solos e a matéria particulada, para ser transformado em biodisponível MeHg (Meili, 1991;
1997; Forsberg et al., 1999; Nakazono et al., 1999); ii. Hg de origem atmosférica que foi
106
depositado durante a época chuvosa e acumulou em menores corpos de água, que geralmente
apresentam temperaturas mais altas.
Vários estudos já mostraram que a produção de metilmercúrio normalmente aumenta em
relação ao aumento da temperatura da água. Entretanto, isso só acontece se os sedimentos forem
anóxicos e tenham carbono orgânico lábil adequado (Lambertsson e Nilsson, 2006; Hall et al.,
2008). Como foi mostrado no primeiro capítulo desta tese, houve relação significativa entre a
temperatura e o nível da água na região interfluvial. Na época da seca as profundidades são
baixas e a temperatura da água pode alcançar valores superiores a 35oC em algumas áreas
(Marshall et al., no prelo). Os sedimentos em suspensão geralmente decantam, tornando as águas
cristalinas. Consequentemente, a entrada da luz na coluna da água gera uma maior produção de
algas fitoplanctônicas e epifíticas, do que na época da cheia. As algas epifíticas utilizam as
herbáceas aquáticas emergentes e submersas, vivas e mortas, como substrato e aproveitam da
reciclagem de nutrientes liberados pela decomposição das plantas. Roulet et al. (2000)
encontraram uma maior porcentagem de MeHg em epifíton relativo ao conteúdo de nitrogênio e
carbono, do que para material orgânico de origem mineral, devido a metilação que ocorre in situ
nos bancos de macrófitas.
Embora os valores de pH e oxigênio dissolvido tenham exibido a tendência de aumentar
entre as épocas da cheia e seca, não houve nenhuma relação significativa.
3.3. Fluxo de energia na cadeia trófica do cardinal e sua relação com as variações nas
concentrações de mercúrio
Como mencionado no Capítulo 1, os valores de δ13C dos sedimentos foram similares aos
valores máximos encontrados nas plantas vasculares (Tabela 4 do Capítulo 1). Devido ao fato de
que estas amostras de sedimento foram coletadas na seca, os valores demonstraram que as
camadas finas de material orgânico no substrato dos campos alagados durante este período, foram
compostas deste grupo de plantas, aparentemente sem nenhuma possível contribuição do carbono
derivado das algas metafíticas ou epifíticas. Isto sugere que as algas em decomposição são
rapidamente recicladas, provavelmente pelos micróbrios e bactérias que consomem os detritos e,
por sua vez, servem como recursos alimentares para a cadeia trófica metazoa (Benner et al.,
1995; Waichman, 1996).
107
Quando comparamos os valores de δ13C e concentrações de mercúrio das plantas em
relação aos camarões e cardinais, podemos observar que houve pouca variação nas concentrações
de THg nas plantas, porém mostrou muita variação nos valores de δ13C nas plantas (Figura 5).
Nos camarões e cardinais, houve tanto variação nas concentrações de THg quanto nos valores de
δ13C (Figura 5).
Houve diferença significativa na relação entre as concentrações de THg e os valores de
δ13C de todos os cardinais dos campos e igarapés (F = 25,10; r2 = 0,3111; p < 0,01) (Figura 6a),
mostrando a tendência negativa mais evidente nos cardinais dos igarapés (r2 = 0,6190; p < 0,01)
(Figura 6b). Isso mostra que as maiores concentrações de THg foram encontradas nos cardinais
que apresentaram os valores de δ13C mais empobrecidos; valores que estão dentro das faixas das
algas epifíticas e algumas plantas vasculares, especialmente as herbáceas aquáticas submersas.
Como mencionado acima, os cardinais dos igarapés que mostraram os valores de δ13C mais
empobrecidos foram encontrados na seca, quando houve um aumento na produção das algas
epifíticas, em relação a época da cheia (vide Figura 18b do Capítulo 1). Mais que isso, os
resultados do modelo de mistura de massa IsoSource mostraram que as algas epifíticas foram a
fonte principal nas contribuições relativas de energia para os cardinais dos campos na seca e, a
segunda maior fonte para os cardinais dos igarapés durante a mesma época (vide Capítulo 1).
Apesar da produtividade ser menor no sistema aquático do que das plantas vasculares, o carbono
derivado das algas é mais lábile, contém mais energia por volume e é tipicamente preferido pelos
metazoários (Forsberg et al., 1993; Thorp e Delong, 2002).
Análises de conteúdo estomacal mostraram que os cardinais aproveitam da energia das
algas, predominantemente, via microcrustáceos e invertebrados aquáticos, que são os herbívoros
no sistema aquático (Goulding et al., 1988; Marshall, 2004; Walker, 2004; vide Capítulo 1).
Considerando que o conjunto das herbáceas aquáticas submersas e as algas epifíticas sejam um
sítio de alto potencial para a metilação de mercúrio (Cleckner et al., 1999; Guimarães et al.,
2000c), a herbivoria seletiva praticada pelos invertebrados parece ser um dos links principais para
a biomagnificação de mercúrio nos níveis tróficos superiores.
108
Figura 5. Valores médios e desvio padrões de THg (ng/g) (peso húmido) e δ13C dos cardinais, juvenis de camarão (Macrobrachium sp), algas epifíticas e metafíticas e plantas vasculares. Nenhum dos valores de δ13C foi corrigido para o fracionamento trófico.
109
-42 -40 -38 -36 -34 -32 -30 -28
δ13C (‰)
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
TH
g (n
g/g)
(peso
húm
ido)
Figura 6a. Relação entre as concentrações de THg (ng/g) (peso húmido) e δ13C(‰) de todos os cardinais dos campos e igarapés na região interfluvial (F = 25,10; r2 = 0,3111; p = 0 < 0,01).
-42 -40 -38 -36 -34 -32 -30 -28
δ13C(‰)
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
THg
(ng/
g)(p
eso
húm
ido)
Figura 6b. Relação entre as concentrações de THg (ng/g) (peso húmido) e δ13C(‰) dos cardinais dos igarapés (r2 = 0,6190, p < 0,01).
110
3.4. Estrutura trófica e biomagnificação de Hg na cadeia alimentar do cardinal
A relação entre THg e δ15N de todos os cardinais foi significativa (F = 8,83; r2 = 0,1610; p
< 0,01) (Figura 7a), mostrando a tendência positiva mais evidente nos igarapés (r2 = 0,2956; p =
0,0197) (Figura 7b). Esta relação faz sentido considerando que os peixes pequenos dos igarapés
apresentaram as maiores concentrações de THg e foram encontrados principalmente na seca.
Mais que isso, no Capítulo 1 foram encontrados maiores valores de δ15N nos peixes pequenos dos
igarapés (Figuras 21 e 22 do Capitulo 1). Os peixes pequenos estavam se alimentando em níveis
tróficos mais altos e, por meio da bioaccumulação, estavam acumulando mais mercúrio nos
tecidos (7b deste Capitulo).
7,5 8,0 8,5 9,0 9,5 10,0 10,5 11,0
δ15N (‰)
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
THg
(ng/
g)(p
eso
húm
ido)
Figura 7a. Relação entre THg (ng/g) (peso húmido) e δ
15N (‰) de todos os cardinais dos campos e igarapés na região interfluvial (F = 8,83; r2 = 0,1610; p < 0,01).
111
8,4 8,6 8,8 9,0 9,2 9,4 9,6 9,8 10,0 10,2 10,4 10,6 10,8
δ15N(‰)
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
TH
g (
ng/g
)(peso
húm
ido)
Figura 7b. Relação entre THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) dos cardinais dos igarapés (r2 = 0,2956; p = 0,0197).
As concentrações de THg em relação aos valores de δ15N podem ser observados na Figura
8, mostrando uma relação linear com uma leve tendência exponencial entre as plantas na base da
cadeia trófica e os camarões e cardinais nos níveis tróficos superiores. A relação entre valores de
log10THg e δ15N de todas as plantas, camarões e cardinais foi significativa, resultando na
equação: log10THg (ng/g) = 0,972 + 0,1025 δ15N, com r2 = 0,7418 e p < 0,01 (Figura 9). A
inclinação da regressão foi baixa devido a grande variação nos valores de δ15N nas plantas.
O modelo de biomagnificação ao longo da cadeia trófica pode ser analisado pela
inclinação da regressão entre o logHg e δ15N, que indica a taxa de biomagnificação entre os
níveis tróficos. As inclinações normalmente são significativas e positivas quando aplicadas para
comunidades de peixes ou nas cadeias tróficas (e.g. Kidd et al., 1995; Atwell et al., 1998) e são
consistentes entre os ecossistemas marinhos, temperados, árticos e tropicais de água doce,
apresentando um valor de ~0,2 (Rigét et al., 2007; Campbell et al., 2008; Swanson e Kidd, 2010
). Neste caso, a inclinação foi de 0,1025, devido a grande variação nos valores de δ15N dos
grupos de plantas. Entretanto, quando foram testados os valores de THg e δ15N dos camarões e
cardinais, sem as plantas, junto com os valores de THg e δ15N do neon verde (P. simulans)
112
(Marshall, dados não publicados) e os tucunarés (Cichla temensis, C. Monoculo e C.
orinocensis), coletados no médio rio Negro (Thomé-Souza e Forsberg, dados não publicados), a
função da regressão mostrou a equação: log10THg(ng/g)(peso húmido) = 0,2458 δ15N -0,1334
(Figura 10). A relação foi significativa (r2 = 0,6198, p < 0,01), com a inclinação mostrando um
valor de 0,2458. Quando as plantas foram adicionadas, uma forte relação exponencial entre os
valores de δ15N e THg foi evidente (Figura 11).
Figura 8. Valores médios e desvios padrões de THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) dos cardinais, juvenis de camarão (Macrobrachium sp), sedimentos, plantas vasculares, algas epifíticas e algas metafíticas.
113
Figura 9. A relação entre Log10THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) dos cardinais, camarões, plantas vasculares, algas epifíticas e algas metafíticas foi significativa (r2 = 0,7418; p < 0,01). A função da regressão mostrou a equação: log10THg (ng/g) = 0,972 + 0,1025 δ15N)
CC
CC
C
C
C
C
C
C
CCC
CC
CCC
C
CC
CCC
C C
C
CC
C
C C
C
CC
C
C
C
C
C
C
CC
CC
C
C
C CC
CC
CAM
CAMCAM
CAM
T TT TT TTTT TTTTT TT TTTT TTTTTT T TTT TT TTTT TTTT T TTT TTTT TTT TTT TT T TT TT TT TT TT TT T TTT TTT T TT T TT T TTTT TTT TT TT TTT TTT T TTTT TT T TT TTTT TTT TT TTTT
T T
Neon
Neon
Neon
Neon
NeonNeon
Neon
7 8 9 10 11 12 13
δ15N(‰)
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
2,6
2,8
3,0
3,2
Log 1
0TH
g (n
g/g)
(peso
húm
ido)
CC
CC
C
C
C
C
C
C
CCC
CC
CCC
C
CC
CCC
C C
C
CC
C
C C
C
CC
C
C
C
C
C
C
CC
CC
C
C
C CC
CC
CAM
CAMCAM
CAM
T TT TT TTTT TTTTT TT TTTT TTTTTT T TTT TT TTTT TTTT T TTT TTTT TTT TTT TT T TT TT TT TT TT TT T TTT TTT T TT T TT T TTTT TTT TT TT TTT TTT T TTTT TT T TT TTTT TTT TT TTTT
T T
Neon
Neon
Neon
Neon
NeonNeon
Neon
Figura 10. A relação entre Log10THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) dos juvenis de camarão (CAM), cardinais (C), neon verde (Neon) e tucunaré (T) foi significativa (r2 = 0,6198; p < 0,01). A função da regressão mostrou a equação: log10THg (ng/g) = 0,2458 δ15N - 0,1334).
114
Figura 11. Valores médios e desvios padrões de THg (ng/g) (peso húmido) e δ15N (‰) dos tucunarés, cardinais, neon verdes, juvenis de camarão (Macrobrachium sp), sedimentos, plantas vasculares, algas epifíticas e metafíticas flutuantes.
Goulding et al. (1988) mostraram que o tucunaré se alimenta de peixes pequenos,
incluindo o cardinal, neon verde e outras espécies da família Characidae, e também peixes
maiores das famílias Anostomidae e Cichlidae. Estas presas ocupam vários níveis tróficos, dos
peixes algívoros e herbívoros, detritívoros, onívoros e até outros peixes piscívoros. Por isso,
houve muita variação nas concentrações de THg dos tucunarés, variando entre um mínimo de
170ng/g peso húmido e um máximo de 1093ng/g peso húmido (Thomé-Souza e Forsberg, dados
não publicados), que é o dobro da concentração permitida pelo CONAMA e WHO. Dois
indivíduos da mesma espécie (Cichla temensis), com tamanhos similares, que foram coletados no
mesmo mês e com valores de δ15N muito próximos, apresentaram concentrações de THg com
uma diferença de fator 5 (Thomé-Souza e Forsberg, dados não publicados).
Variações nas concentrações de THg dos cardinais, neon verdes e camarões também
foram encontradas, mas não foram grandes suficientes quanto foram encontradas nos tucunarés.
115
Entretanto, houve pouca sobreposição de concentrações entre camarões, peixes Paracheirodon
(cardinal e neon) e tucunarés. Em comparação, as concentrações de THg nos diferentes grupos de
plantas sobreposicionaram muito, mas variaram pouco, facilitando estabelecer a base da cadeia
trófica.
Ao contrário, os valores de δ15N das plantas variaram muito, criando incerteza sobre o
valor médio das plantas, acima de qual posiciona os níveis tróficos superiores. Entretanto, os
valores de δ15N dos camarões e peixes variaram pouco entre cada grupo, facilitando separar os
diferentes grupos em níveis tróficos distintos. A única exceção foi no caso dos neons verde, que
possuem estratégias alimentares muito similares com aquelas dos cardinais (Marshall et al., no
prelo). Por isso, faz sentido que estas duas espécies apresentem valores de δ15N basicamente
idênticos. Considerando um fracionamento trófico de 2,1‰ por nível trófico para organismos
analisados inteiros (McCutchan et al., 2003), os cardinais e neons seriam um nível trófico acima
dos juvenis de camarão, e os tucunarés um pouco menos de um nível trófico acima dos cardinais
e neons.
4. CONCLUSÕES
Neste capítulo, distribuições naturais de mercúrio, δ15N e δ13C em plantas e animais
aquáticos foram utilizadas para caracterizar a estrutura da cadeia trófica do cardinal e a
biomagnificação de mercúrio numa área alagável interfluvial do rio Negro. Alguns mecanismos
potencialmente envolvidos na biomagnificação também foram elucidados. As principais
conclusões foram:
1. A alta inclinação positiva da regressão (0,2458) entre os valores de THg e δ15N
nos organismos aquáticos, incluindo os juvenis de camarão, cardinais, neon
verdes e tucunaré, indicou uma forte biomagnificação de mercúrio entre níveis
tróficos no médio rio Negro.
2. O consumo seletivo de algas epifíticas e herbáceas aquáticas por juvenis de
camarão e outros invertebrados na cadeia trófica do cardinal pode ser um dos
principais mecanismos responsáveis pela alta taxa de biomagnificação observada
neste estudo.
3. As maiores concentrações de mercúrio total foram encontradas nos cardinais
pequenos nos igarapés na época da seca.
116
4. As maiores concentrações de mercúrio total foram encontradas nos cardinais dos
igarapés que apresentam os valores mais negativos de δ13C, indicando a
importância de algas epifiticas e herbáceas aquáticas submersas, as fontes
autotróficas mais negativas, na transferência de mercúrio por meio da cadeia
alimentar.
5. O uso simultâneo de THg e δ15N se mostrou altamente eficaz na determinação do
nível trófico de consumidores aquáticos nesta região.
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Futuras pesquisas devem focar nos processos biogeoquímicos que influenciam a
metilação de mercúrio nos campos interfluviais e, no papel de herbívoria seletiva na transferência
deste metal tóxico para os níveis tróficos superiores.
117
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139
ANEXO I – TABELA 1
LISTA GERAL DAS ESPÉCIES DE ALGAS ENCONTRADAS NA ÉPOCA
DA CHEIA EM AGOSTO DE 2009 NA REGIÃO INTERFLUVIAL
DIVISÃO CHLOROPHYTA
CLASSE CHLOROPHYCEAE ORDEM CHLOROCOCCALES 1 Chlorococcum sp. 2 Closteriopsis sp. 3 Eutetramorus planctonica (Korschik.) Bourrelly 4 Scenedesmus ecornis (Ralfs) Chodat
CLASSE OEDOGONIOPHYCEAE
ORDEM OEDOGONIALES 5 Oedogonium sp.
CLASSE ZYGNEMAPHYCEAE
ORDEM DESMIDIALES 6 Actinotaenium crassiusculum (De Bary) Teiling 7 A. cucurbita (Brébisson) Teiling 8 A. cucurbita (Brébisson) Teiling f. rotundatum (Krieger) Teiling 9 A. cucurbitinum (Bisset) Teiling 10 A. globosum (Bulnheim) Teiling 11 A. palangula (Brebisson) Teiling 12 A. peniomorphum (W. & G.S. West) Fôrster 13 A. rufescens (Cleve) Teiling 14 A. wollei (Grönblad) Teiling 15 Actinotaenium sp. 16 Bambusina armata (Nordstedt) Grônblad 17 B. brebissonii Kützing 18 Cylindrocystis brebissonii Menegh. 19 Docidium baculum Br~ebisson 20 Closterium aciculare T. West 21 C. calosporumWittrock 22 C. gracile Brébisson 23 C. gracile Brébisson f. elongatum (W. & G.S. West) Kossinsk. 24 C. kuetzingii Brébisson 25 C. nematodes Joshua 26 C. parvulum Nägeli 27 C. regulare Brébisson 28 C. regulare Brébisson f. minor 29 C. setaceum Ehrenberg 30 C. venus Kützing var. incurvum (Brébisson) Krieger
140
31 Closterium sp. 32 Cosmarium exiguum Archer 33 C. pseudoconnatum Nordstedt 34 C. polymorphum Nordstedt 35 C. orthostichum Lundell 36 C. paraguayense Borge 37 C. pseudotaxichondrum Nordstedt 38 C. siolii Fôrster 39 C. variolatum Lundell 40 Cosmarium sp. 41 Desmidium curvatum Nordstedt 42 D. elegans (Raciborski) Grönblad 43 Docidium baculum Br~ebisson 44 Euastrum cuspidatum Wolle 45 E. evolutum (Nordstedt) W. & G.S. West 46 E. fittkaui Fôrster 47 E. gemmatum Brébisson 48 E. jenneri Archer 49 E. paulense Bôrgesen var. caicarense (Fôrster& Eckert) Fôrster 50 E. pseudomans Fôrster 51 E. sinuosum Lenorm 52 E. sinuosum Lenorm var. subgangense Fôrster 53 E. sublobatum Brébisson 54 E. subtrilobulatum Fôrster 55 Euastrum sp. 56 Gonatozygon monotaenium De Bary 57 Groenbladia negleta (Raciborski) Teiling 58 G. negleta (Raciborski) Teiling var. tenuis Fôrster 59 Ichthiocercus longispinus (Borge) Krieger var. amazonensis Fôrster 60 Micrasterias arcuata Bailey 61 M. arcuata Bailey var. gracilis W. & G.S. West 62 M. arcuata Bailey var. robusta Borge f. goyazensis Fôrster & Eckert 63 M. arcuata Bailey var. robusta Borge f. recurvata Prescott & Scott 64 M. pinnatifida (Kützing) Ralfs 65 Netrium digitus (Ehrenberg) Itzigson & Rotle 66 N. oblongum (De Bary) Lûtkemûller 67 Penium polymorphum Perty 68 Pleurotaeniumminutum (Ralfs) Delponte 69 P.minutum (Ralfs) Delponte var. attenuatum Krieger 70 P.minutum (Ralfs) Delponte var. elongatum (W. & G.S.West) Cedergren 71 P. raciborskii (Raciborski) Croasdale 72 P.trabecula (Ehrenberg) Nägeli 73 P. tridentulum (Wolle) W. West 74 P. tridentulum (Wolle) W. West var. hexacanthum Grônblad 75 P. tridentulum (Wolle) W. West var. tenuissimum 76 Pleurotaenium sp. 77 Tetmemorus brebissonii Menegh.) Ralfs ex Ralfs
141
78 T. laevis (Kûtzing) Ralfs 79 T. granulatus (Brebisson) Ralfs 80 T. granulatus (Brebisson) Ralfs var. constrictus Fôrster 81 Staurastrum cosmarioides Nordstedt 82 S. elongatum Barker var. amazonense Scott & Croasdale 83 S. orbiculare (Ehrenberg) Ralfs 84 S. quadrangulare Brébisson 85 S. tectum Borge var. ayayense Grönblad 86 Staurodesmus calixoides (Wolle) Croasdale 87 S.convergens (Ehrenberg) Teiling 88 S. curvatus (Turner) Thomasson 89 S. cuspidatus (Brébisson) Teiling 90 S. cuspidatus (Brébisson) Teiling var. curvatus (W. West) Teiling 91 S. dickiei (Ralfs) Lillieroth 92 S. obsoletus (Hantzsch) Teiling 93 S. obsoletus (Hantzsch) Teiling var. sitvensis Teiling 94 S. Wandae (Racib.) Bourrelly 95 S. Wandae (Racib.) Bourrelly var. longissimus (Borge) Teiling 96 S. Wandae var. longissimus (Borge) Teiling f. macroporosus 97 S. Wandae (Racib.) Bourrelly var.. brevispinus 98 Xanthidium bifidum Brebisson 99 X. mamillosum (Grönblad) Förster
ORDEM ZYGNEMATALES
100 Mougeotia robusta (De Bary) Wittrock 101 M. sphaerocarpa Wolle 102 Spirogyra condensata (Vauch.) Kützing 103 Spirogyra sp.
DIVISÃO EUGLENOPHYTA
CLASSE EUGLENOPHYCEAE ORDEM EUGLENALES
104 Euglena acus Ehrenberg 105 E, allorgei Defl. 106 E. elastica Prescott 107 E. mutabilis Schmitz 108 E. pusilla Playf. 109 Euglena sp. 110 Leponciclis fusiformis (Carter) Lemmermann 111 L. salina Fritsch 112 Menoidium tortuosum (Stokes) Senn. 113 Phacus longicauda (Ehrenberg) Duj. 114 P. longicauda (Ehrenberg) Duj. var. tortus Lemmermann 115 Trachelomonas hispida (Perty) Stein 116 T. hispida (Perty) Stein var. coronata Lemmermann
142
117 T. oblonga Lemmermann 118 T. volvocina Ehrenberg
DIVISÃO CHROMOPHYTA
CLASSE BACILLARIOPHYCEAE ORDEM DIATOMALES
119 Fragilaria tenera (W. Smith) Lange & Bertalot 120 Synedra goulardii Brébisson 121 Tabellaria fenestrata (Lyngb.) Kützing
ORDEM NAVICULALES
122 Caloneis sp. (C. budensis (Grunow) Krammer) 123 Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni 124 Gomphonema gracile Ehrenberg 125 Hantzschia sp. 126 Navicula tridentula Krasske 127 Navicula sp. 128 Pinnularia acrosphaeria Rabenhorst 129 P. braunii (Grunow) Cleve 130 P. episcopalis Cleve 131 P. gibba Ehrenberg 132 P. gibbiformis Krammer 133 P. maior (Kützing) Rabenhorst 134 P. platycephala (Ehrenberg) Cleve 135 P, subcapitata Gregory 136 Stauroneis anceps Ehrenberg 137 S. phoenicenteron (Nitzsch) Ehrenberg 138 Stenopterobia curvula (W. Smith) Krammer 139 S. delicatissima (Lewis) Van Heurck 140 S. intermedia(Lewis) Van Heurck 141 Surirella linearis W. Smith var. constricta (Ehrbg.) Grunow
ORDEM EUNOTIALES
142 Actinella brasiliensis Grunow 143 A . guianensis Grunow 144 Eunotia arcus Ehrenberg 145 E. bilunaris (Ehrenberg) Mills 146 E. diadema Ehrenberg var. tetraodon (Ehrenberg) A . Cleve 147 E. flexuosa (Brébisson) Kützing 148 E. glacialis Meister 149 E. monodon Ehrenberg 150 E. praerupta Ehrenberg 151 Eunotia sp.
DIVISÃO PYRRHOPHYTA
143
CLASSE DINOPHYCEAE ORDEM PERIDINIALES
152 Gynnodinium sp.
DIVISÃO RHODOPHYTA
CLASSE CYANOPHYCEAE ORDEM CHROOCOCCALES
153 Alternantia sp. 154 Aphanothece clathrata West & G.S. West 155 A. saxicola Ehrenberg 156 Chroococcus limneticus Lemmermann 157 C. minutus ( Kützing) Nägeli 158 C. turgidus (Kûtzing) Nagêli 159 Joannesbaptista sp. 160 Merismopedia elegans A. Braun 161 M. glauca 162 M. tenuissima Lemmermann
ORDEM NOSTOCALES
163 Anabaena circinalis Rabenhorst 164 Aphanizomenon flos-aquae (Lemmermann) Ralfs 165 Pseudanabaena muscicola Naum. & Hub. Pestal 166 Scytonema alata Borzi 167 Scitonema crustaceum Agardh 168 S. densum (A. Br.) Born. & Flah.
ORDEM OSCILLATORIALES
169 Lyngbya sp. 170 Oscillatoria limnetica Lemmermann 171 O . planctonica Wolosz. 172 O . sancta (Kutzing) Gomont 173 O. splendida Greville 174 O . tenuis C. A . Agardh 175 O. terebriformis C. A . Agardh 176 Oscillatoria sp. 177 Planktothrix sp.
ORDEM STIGONEMATALES
178 Hapalosiphon aureus W. & G. S. West 179 Hapalosiphon sp. 180 Homocoptyche indica Bharadwaja 181 Stigonema sp.
144
ANEXO 1 - TABELA 2
Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Campo
Tremendão na época da cheia, agosto de 2009
Legenda: (-) ausente, (x) presente e (D) dominante.
A1 - Amostra de FPOM coletada no igapó na beira de uma grande área de água aberta A2 - Amostra de FPOM coletada no igapó na beira de uma grande área de água aberta A3 - Amostra de FPOM coletada no igapó na beira de uma grande área de água aberta A4 - Amostra de algas epifíticas coletada do folhiço na beira do igapó A5 - Amostra de algas epifíticas coletada das raizes de plantas aquáticas emergentres A6 - Amostra de algas epifíticas coletada das raizes de plantas aquáticas emergentes
DIVISÃO CHLOROPHYTA
CLASSE CHLOROPHYCEAE ORDEM CHLOROCOCCALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Chlorococcum sp. - - - x - x Closteriopsis sp. - - - x - - Eutetramorus planctonica (Korschik.) Bourrelly - - - x - - CLASSE OEDOGONIOPHYCEAE
ORDEM OEDOGONIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Oedogonium sp. - - - - x x CLASSE ZYGNEMAPHYCEAE
ORDEM DESMIDIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Actinotaenium wollei (Grönblad) Teiling - - x - - x Bambusina brebissonii Kûtzing - - - - - x Closterium aciculare T. West - - - - - x C. calosporum Wittrock - - - x x - C. gracile Brébisson - - - - - D C. kuetzingii Brébisson - - - x - - C. nematodes - - - x - - C. parvulum Nägeli - x - - - - C. regulare Brébisson - - x - x C. regulare Brébisson f. minor - - - - - x Closterium sp. - x - - - x Cosmarium exiguum Archer - - - - - x Cosmarium sp. - - - x - -
145
Cylindrocystis brebissonii Menegh. - - - - - x Euastrum sp. - - - - - x P. minutum (Ralfs) Delponte - x x x - x Pleurotaenium minutum (Ralfs) Delponte var. attenuatum Krieger
- - - x - x
P. tridentulum (Wolle) W. West - - - - - x Tetmemorus laevis (Kûtzing) Ralfs - - - x - x ORDEM ZYGNEMATALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Mougeotia robusta (De Bary) Wittrock - - - - - x M. sphaerocarpa Wolle - - - x - x
DIVISÃO EUGLENOPHYTA
CLASSE EUGLENOPHYCEAE ORDEM EUGLENALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Euglena acus Ehrenberg - x - - - x E. pusilla Playf. - - - - - x Lepocinclis salina Fritsch - x - x x - Phacus longicauda (Ehrenberg) Duj. - - - x x x P. longicauda (Ehrenberg) Duj. var. tortus Lemmermann - - - x - - Trachelomonas hispida (Perty) Stein - - - - - x T. hispida (Perty) Stein var. coronata Lemmermann - - - - - x T. volvocina Ehrenberg x x - - - x
DIVISÃO CHROMOPHYTA
CLASSE BACILLARIOPHYCEAE ORDEM DIATOMALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Fragilaria tenera (W. Smith) Lange & Bertalot - x x x x x Synedra. goulardii Brébisson - x x D x x Tabellaria fenestrata (Lyngb.) Kützing - x - - - - ORDEM NAVICULALES
A1 A2 A3 A4 A5 A6
Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni x - - x x D Navicula tridentula Krasske - - x x x x Pinnularia episcopalis Cleve x - - - - x P. platicephala (Ehrenberg) Cleve - - - x x x Stenopterobia delicatissima (Lewis) Van Heurck x - x x x x S. intermedia (Lewis) Van Heurk x - x x x x Surirella linearis W. Smith var. constricta (Ehrenberg) Grunow
- - - - x -
ORDEM EUNOTIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Actinella brasiliensis Grunow - - x x x x Eunotia diadema Ehrenberg var. tetraodon (Ehrenberg) A . - - x - - -
146
Cleve E. flexuosa (Brébisson) Kützing - - - - x D Eunotia sp. - x - - - -
DIVISÃO PYRRHOPHYTA
CLASSE DINOPHYCEAE ORDEM PERIDINIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Gimnodinium sp. - x - - - x
DIVISÃO CYANOPHYTA
CLASSE CYANOPHYCEAE
ORDEM CHROOCOCCALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Alternantia sp. - x x - - - Aphanothece clathrata West & G.S. West - D x - - - A. saxicola Ehrenberg x D x x x x Chroococcus limneticus Lemmermann - - x - - x C. minutus ( Kützing) Nägeli - x x x x - Merismopedia elegans A. Braun - - - x - - M. tenuissima Lemmermann - - - - - x ORDEM NOSTOCALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Pseudanabaena mucicola Naum. & Hub-Pestal - x D - - - Aphanizomenon flos-aquae (L.) Ralfs - D - x - D Scitonema crustaceum Agardh - x x - x - ORDEM OSCILLATORIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Oscillatoria limnetica Lemmermann - x x D D x O. planctonica Wolosz. - - x - x x O. tenuis C. A . Agardh - x - x - - O. terebriformis C. A . Agardh - x x x x x ORDEM STIGONEMATALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Hapalosiphon aureus W. & G. S. West - x - - - - Homoeoptyche indica Bharadwaja - - - - - x
147
ANEXO 1 - TABELA 3
Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Campo Pilão
na época da cheia, agosto de 2009
Legenda: (-) ausente, (x) presente e (D) dominante
A7 – Amostra de algas metafíticas flutuantes livres coletada numa área de água aberta no meio de herbáceas aquáticas emergentes A8 - Amostra de FPOM coletada no meio de uma área de água aberta A9 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada as herbáceas aquáticas emergentes A10 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada as herbáceas aquáticas emergentes A11 - Amostra de FPOM coletada no meio de uma área de água aberta A12 - Amostra de algas epifíticas coletada do folhiço no fundo de uma área de água aberta
DIVISÃO CHLOROPHYTA
CLASSE CHLOROPHYCEAE ORDEM CHLOROCOCCALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Chlorococcum sp. - x - x - - CLASSE ZYGNEMAPHYCEAE ORDEM DESMIDIALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 A. cucurbita (Brébisson) Teiling f. rotundatum (Krieger) Teiling
- - - - - x
A. cucurbitinum (Bisset) Teiling x - - - - - A. globosum (Bulnheim) Teiling x - x x - x A. palangula (Brebisson) Teiling x - - - - - Actinotaenium wollei (Grönblad) Teiling - - - - - x Bambusina brebissonii Kützing - - - - - x Closterium calosporumWittrock x - - x - - C. gracile Brébisson x - x x - - C. venus Kützing var. incurvum (Brébisson) Krieger
- - - - - x
Cosmarium pseudoconnatum Nordstedt - - - x - - C. variolatum Lundell - - - - - x Desmidium elegans (Raciborski) Grönblad x - - - - - Docidium baculum Br~ebisson - - - - - x Euastrum sinuosum Lenorm - - - - - x
148
Micrasterias arcuata Bailey x - - - - - Penium polymorphum Perty - - - x - - Pleurotaenium minutum (Ralfs) Delponte x - - x - - P.minutum (Ralfs) Delponte var. elongatum (W. & G.S.West) Cedergren
- - x - - -
P.trabecula (Ehrenberg) Nägeli - - x - - - P. tridentulum (Wolle) W. West var. hexacanthum Grônblad
x - - - - -
Tetmemorus brebissonii Menegh.) Ralfs ex Ralfs x - x - - - T. laevis (Kûtzing) Ralfs x - x x - x ORDEM ZYGNEMATALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Mougeotia sphaerocarpa Wolle - - - - x -
DIVISÃO EUGLENOPHYTA
CLASSE EUGLENOPHYCEAE ORDEM EUGLENALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Euglena acus Ehrenberg x - - - - - E, allorgei Defl. - - - x - - Euglena sp. - - - x - - L. salina Fritsch - - - x - - T. volvocina Ehrenberg x - - - - -
DIVISÃO CHROMOPHYTA
CLASSE BACILLARIOPHYCEAE ORDEM DIATOMALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Fragilaria tenera (W. Smith) Lange & Bertalot x - x x - - Synedra goulardii Brébisson - x x x x x ORDEM NAVICULALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni x - x x - x Gomphonema gracile Ehrenberg - - x - - - Hantzschia sp. - - x x - x Navicula sp. x x x x - - Pinnularia acrosphaeria Rabenhorst x x x x - - P. braunii (Grunow) Cleve x - x - - - P. gibba Ehrenberg x - - x - - P. gibbiformis Krammer x x x x x x P. maior (Kützing) Rabenhorst - - - x - - P, subcapitata Gregory x x - x - - Stauroneis anceps Ehrenberg x - x x - - S. phoenicenteron (Nitzsch) Ehrenberg x - x - - x Stenopterobia curvula (W. Smith) Krammer D x x x - x S. delicatissima (Lewis) Van Heurck x x x x x x
149
Surirella linearis W. Smith var. constricta (Ehrbg.) Grunow
x - x x - x
ORDEM EUNOTIALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Actinella brasiliensis Grunow x - x x - x A . guianensis Grunow - - - - - x Eunotia arcus Ehrenberg x - - x - x E. diadema Ehrenberg var. tetraodon (Ehrenberg) A . Cleve
- - x x - x
E. flexuosa (Brébisson) Kützing x x x x x x E. glacialis Meister x - - - - - E. monodon Ehrenberg x - - - - -
DIVISÃO PYRRHOPHYTA
CLASSE DINOPHYCEAE ORDEM PERIDINIALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Gynnodinium sp. - - - - - x
DIVISÃO CYANOPHYTA
CLASSE CYANOPHYCEAE
ORDEM CHROOCOCCALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 A. saxicola Ehrenberg x x x x x x Chroococcus limneticus Lemmermann x x - x - - C. turgidus (Kûtzing) Nagêli x x x x - x Merismopedia elegans A. Braun x x - x - - M. glauca x x - - - - M. tenuissima Lemmermann x - x - - - ORDEM NOSTOCALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Aphanizomenon flos-aquae (Lemmermann) Ralfs - x x x x - Scytonema alata Borzi D - x - - - S. densum (A. Br.) Born. & Flah. D - x - - - ORDEM OSCILLATORIALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Lyngbya sp. x x D D x - Oscillatoria splendida Greville - - - x - x O . tenuis C. A . Agardh x x x x x x O. terebriformis C. A . Agardh - x - x - x Oscillatoria sp. x x x - - - Planktothrix sp. x x x x - x ORDEM STIGONEMATALES A7 A8 A9 A10 A11 A12 Hapalosiphon sp. - - x x - x
150
ANEXO - TABELA 4
Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Campo Tidaia
na época da cheia, agosto de 2009
Legenda: (-) ausente, (x) presente e (D) dominante
A13 - Amostra de FPOM coletada numa pequena área de água aberta A14 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada as herbáceas aquáticas emergentes A15 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada as herbáceas aquáticas emergentes A16 - Amostra de algas epifíticas coletada do folhiço no fundo de uma grande área de água aberta A17 - Amostra de algas epifíticas coletada das raízes de plantas aquáticas submersas A18 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada as herbáceas aquáticas emergentes
DIVISÃO CHLOROPHYTA
CLASSE CHLOROPHYCEAE ORDEM CHLOROCOCCALES A13 A14 A15 A16 A17 A18 Chlorococcum sp. - x x x x - CLASSE OEDOGONIOPHYCEAE
ORDEM OEDOGONIALES A13 A14 A15 A16 A17 A18 Oedogonium sp. x - x x x - CLASSE ZYGNEMAPHYCEAE
ORDEM DESMIDIALES A13 A14 A15 A16 A17 A18 Actinotaenium cucurbita (Brébisson) Teiling
- x x x - -
A. cucurbitinum (Bisset) Teiling - - x x - - A. globosum (Bulnheim) Teiling - x x x - - A. peniomorphum (W. & G.S. West) Fôrster - - x - - - Bambusina brebissonii Kützing - x x - - - Cylindrocystis brebissonii Menegh. - - x - - - Closterium gracile Brébisson - x - - - - C. gracile Brébisson f. elongatum (W. & G.S. West) Kossinsk.
- x - - - -
C. parvulum Nägeli - x - - - - C. regulareBrébisson - x - - - - C. setaceum Ehrenberg - - x - - -
151
Cosmarium polymorphum Nordstedt - x - - - - E. evolutum (Nordstedt) W. & G.S. West - - - x - - Netrium digitus (Ehrenberg) Itzigson & Rotle
- x x x - -
Pleurotaenium minutum (Ralfs) Delponte - x x x - - P.minutum (Ralfs) Delponte var. attenuatum Krieger
- - x x - -
P. tridentulum (Wolle) W. West - - x x - - P. tridentulum (Wolle) W. West var. hexacanthum Grônblad
- - x x - -
Tetmemorus brebissonii Menegh.) Ralfs ex Ralfs
- x - - - -
T. laevis (Kûtzing) Ralfs - x x x - - T. granulatus (Brebisson) Ralfs - x x x - - T. granulatus (Brebisson) Ralfs var. constrictus Fôrster
- x x x - -
Staurastrum cosmarioides Nordstedt - - x - - x S. elongatum Barker var. amazonense Scott & Croasdale
- - x - - -
S. orbiculare (Ehrenberg) Ralfs - - x - - - S. quadrangulare Brébisson - - x - - - S. convergens (Ehrenberg) Teiling - x - x - - S. cuspidatus (Brébisson) Teiling - - x - - - ORDEM ZYGNEMATALES
A13
A14
A15
A16
A17
A18
Mougeotia robusta (De Bary) Wittrock x x - - - - Spirogyra condensata (Vauch.) Kützing - x - - x - Spirogyra sp. - x x x - -
DIVISÃO EUGLENOPHYTA
CLASSE EUGLENOPHYCEAE ORDEM EUGLENALES A13 A14 A15 A16 A17 A18 Euglena mutabilis Schmitz - - x x - - E. pusilla Playf. - - x - - x Lepocinclis fusiformis (Carter) Lemmermann
- - - - - -
L. salina Fritsch - x - - - x Menoidium tortuosum (Stokes) Senn. - - x - - - Phacus longicauda (Ehrenberg) Duj. - x - - - - T. oblonga Lemmermann - x x x - - T. volvocina Ehrenberg - x - - - -
152
DIVISÃO CHROMOPHYTA CLASSE BACILLARIOPHYCEAE ORDEM NAVICULALES A13 A14 A15 A16 A17 A18 Caloneis sp. (C. budensis (Grunow) Krammer)
- x - - - -
Pinnularia acrosphaeria Rabenhorst - x - - - - P. episcopalis Cleve - x x x - - P. maior (Kützing) Rabenhorst - x - - - - Stenopterobia intermedia(Lewis) Van Heurck
- - - - - x
ORDEM EUNOTIALES
A13
A14
A15
A16
A17
A18
Actinella brasiliensis Grunow - - x x x - A . guianensis Grunow - x x x x - E. bilunaris (Ehrenberg) Mills - - x x x - E. flexuosa (Brébisson) Kützing - x x x D - E. glacialis Meister - - x x x -
DIVISÃO PYRRHOPHYTA
CLASSE DINOPHYCEAE ORDEM PERIDINIALES A13 A14 A15 A16 A17 A18 Gymnodinium sp. - x - - - -
DIVISÃO CYANOPHYTA
CLASSE CYANOPHYCEAE ORDEM CHROOCOCCALES A13 A14 A15 A16 A17 A18 Aphanothece saxicola Ehrenberg x x - - - x Chroococcus minutus ( Kützing) Nägeli - - x x - x C. turgidus (Kûtzing) Nagêli - x x x - - Merismopedia elegans A. Braun - - x x - - M. tenuissima Lemmermann x x - - - - ORDEM NOSTOCALES
A13
A14
A15
A16
A17
A18
Anabaena circinalis Rabenhorst - - x - - - Aphanizomenon flos-aquae (Lemmermann) Ralfs
- x x x - -
ORDEM OSCILLATORIALES
A13
A14
A15
A16
A17
A18
Lyngbya sp. - x D D - - Oscillatoria limnetica Lemmermann - D - - - - Oscillatoria sancta (Kutzing) Gomont - - x x - - O . tenuis C. A . Agardh - x x - - - O. terebriformis C. A . Agardh - x - - - D Oscillatoria sp. - x - - - D Planktothrix sp. - x - - - -
153
ANEXO I - TABELA 5
LISTA GERAL DAS ESPÉCIES DE ALGAS ENCONTRADAS NA ÉPOCA DA SECA EM FEVEREIRO DE 2010 NA REGIÃO
INTERFLUVIAL
DIVISÃO CHLOROPHYTA
CLASSE CHLOROPHYCEAE ORDEM CHLOROCOCCALES 1 Botryococcus braunii Kûtzing 2 Chlorococcum sp. 3 Scenedesmus denticulatus Lagerh. 4 Scenedesmus ecornis (Ralfs) Chodat
ORDEM ULOTHRICALES
5 Microspora sp
ORDEM VOLVOCALES
6 Gonium formosum
CLASSE OEDOGONIOPHYCEAE
ORDEM OEDOGONIALES 7 Oedogonium sp.
CLASSE ZYGNEMAPHYCEAE
ORDEM DESMIDIALES 8 Actinotaenium crassiusculum (De Bary) Teiling 9 A. cucurbita (Brébisson) Teiling 10 A. cucurbita (Brébisson) Teiling f. rotundatum (Krieger) Teiling 11 A. cucurbitinum (Bisset) Teiling 12 A. globosum (Bulnheim) Teiling 13 A. palangula (Brebisson) Teiling 14 A. peniomorphum (W. & G.S. West) Fôrster 15 A. rufescens (Cleve) Teiling 16 A. tumidum (Wolle) Teiling 17 A. wollei (Grönblad) Teiling 18 Actinotaenium sp. 19 Bambusina brebissonii Kützing 20 Cylindrocystis brebissonii Menegh. 21 Docidium baculum Br~ebisson 22 D. hexagonum (Bôrgesen) Krieger 23 Closterium calosporumWittrock 24 C. gracile Brébisson
154
25 C. kuetzingii Brébisson 26 C. macilentumBr~ebisson 27 C. nematodes Joshua 28 C. parvulum Nägeli 29 C. porrectum Nordstedt 30 Cosmarium contractumKirchner 31 C. moniliforme (Turpini) Ralfs 32 Cosmarium sp. 33 Desmidium cylindricum Greville 34 D. elegans (Raciborski) Grönblad 35 Docidium baculum Br~ebisson 36 D. hexagonum (Bôrgesen) Krieger 37 Euastrum cuspidatum Wolle 38 Euastrum denticulatum (Kirchner) Gay 39 E. foersteri Scott & Croasdale 40 E. gemmatum Brébisson 41 E. loefgrenii Borge 42 E. sinuosum Lenorm 43 E. sublobatum Brébisson 44 E. subtrilobulatum Fôrster 45 Euastrum sp. 46 Groenbladia negleta (Raciborski) Teiling 47 G. negleta (Raciborski) Teiling var. tenuis Fôrster 48 Ichthiocercus longispinus (Borge) Krieger var. amazonensis Fôrster 49 Micrasterias arcuata Bailey 50 M. arcuata Bailey var. gracilis W. & G.S. West 51 M. arcuata Bailey var. robusta Borge f. goyazensis Fôrster & Eckert 52 M. arcuata Bailey var. robusta Borge f. recurvata Prescott & Scott 53 M. arcuata Bailey var. borgei Fôrster 54 M. pinnatifida (Kützing) Ralfs 55 Netrium digitus (Ehrenberg) Itzigson & Rotle 56 N. oblongum (De Bary) Lûtkemûller 57 N. interruptum var. minus(Borge) Krieger 58 Pleurotaenium minutum (Ralfs) Delponte 59 P.minutum (Ralfs) Delponte var. elongatum (W. & G.S.West) Cedergren 60 P. raciborskii (Raciborski) Croasdale 61 P.trabecula (Ehrenberg) Nägeli 62 P. tridentulum (Wolle) W. West 63 P. tridentulum (Wolle) W. West var. hexacanthum Grônblad 64 P. tridentulum (Wolle) W. West var. tenuissimum 65 Sphaerozosma granulatum Roy & Bisset 66 Tetmemorus brebissonii Menegh.) Ralfs ex Ralfs 67 T. laevis (Kûtzing) Ralfs 68 T. granulatus (Brebisson) Ralfs 69 T. granulatus (Brebisson) Ralfs var. constrictus Fôrster 70 Staurastrum ambiguum Turner 71 S. brachiatum Ralfs
155
72 S. erinacoideum Scott & Croasdale 73 S.cosmarioides Nordstedt 74 S. elongatum Barker var. amazonense Scott & Croasdale 75 S. fittkaui Fôrster 76 S. orbiculare (Ehrenberg) Ralfs 77 S. paradoxum Meyen 78 S. quadrangulare Brébisson 79 S. quadrangulare Brébisson var. longispinus 80 S. quadrangulare Brébisson var. prolificum Croasdale 81 S. quadrinotatumGrônblad 82 S. pseudozonatumBorge var. minutissimum Fôrster 83 S. setigerum Cleve 84 S. stelliferum Borge 85 S. tectum Borge var. ayayense Grönblad 86 Staurodesmus calixoides (Wolle) Croasdale 87 S. curvatus (Turner) Thomasson 88 S. cuspidatus (Brébisson) Teiling 89 S. cuspidatus (Brébisson) Teiling var. curvatus (W. West) Teiling 90 S. dickiei (Ralfs) Lillieroth var. maximus (W.&G.S. W) Thomasson 91 S. spencerianus (Maskell) Teiling 92 S. Wandae (Racib.) Bourrelly 93 S. Wandae (Racib.) Bourrelly var. longissimus (Borge) Teiling 94 S. Wandae var. longissimus (Borge) Teiling f. macroporosus 95 S. Wandae (Racib.) Bourrelly var.. brevispinus 96 Xanthidium bifidum Brebisson 97 Xanthidium canadense (Joshua) Forster 98 X. mamillosum (Grönblad) Förster 99 X. siolii Gronblad & Croasdale 100 X. trilobumNordstedt
ORDEM ZYGNEMATALES
101 Mougeotia robusta (De Bary) Wittrock 102 M. sphaerocarpa Wolle 103 Spirogyra condensata (Vauch.) Kützing 104 Spirogyra sp.
DIVISÃO EUGLENOPHYTA
CLASSE EUGLENOPHYCEAE ORDEM EUGLENALES
105 Euglena acus Ehrenberg 106 E. elastica Prescott 107 E. mutabilis Schmitz 108 Leponciclis salina Fritsch 109 Menoidium tortuosum (Stokes) Senn. 110 Phacus longicauda (Ehrenberg) Duj.
156
111 P. longicauda (Ehrenberg) Duj. var. tortus Lemmermann 112 Trachelomonas kelloggii Skv. 113 T. oblonga Lemmermann 114 T. volvocina Ehrenberg 115 Tracelomonas sp.
DIVISÃO CHROMOPHYTA
CLASSE BACILLARIOPHYCEAE ORDEM COSCINODISCALES
116 Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen 117 Aulacoseira sp.
ORDEM DIATOMALES
118 Fragilaria tenera (W. Smith) Lange & Bertalot 119 Synedra goulardii Brébisson
ORDEM NAVICULALES
120 Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni 121 Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni var. saxonica 122 Gomphonema gracile Ehrenberg 123 G. subtile 124 Hantzschia sp. 125 Navicula tridentula Krasske 126 Navicula sp. 127 Neidium affine Ehrenberg 128 Pinnularia acrosphaeria Rabenhorst 129 P. braunii (Grunow) Cleve 130 P. episcopalis Cleve 131 P. gibba Ehrenberg 132 P. gibbiformis Krammer 133 P. maior (Kützing) Rabenhorst 134 P. platycephala (Ehrenberg) Cleve 135 P. streptoraphe Clever var. subacuta Freng. 136 P, subcapitata Gregory 137 Stauroneis anceps Ehrenberg 138 S. phoenicenteron (Nitzsch) Ehrenberg 139 Stenopterobia curvula (W. Smith) Krammer 140 S. delicatissima (Lewis) Van Heurck 141 S. intermedia(Lewis) Van Heurck 142 Surirella biseriata Brebisson var. constricta Grunow 143 S. elegans Ehrenberg 144 S. linearis W. Smith var. constricta (Ehrbg.) Grunow 145 S. robusta Ehrenberg
157
ORDEM EUNOTIALES 146 Actinella brasiliensis Grunow 147 A . guianensis Grunow 148 A. mirabilis Ehrenberg 149 A. robusta Hustedt 150 Desmogonium femuriforme Patr. 151 Eunotia arcus Ehrenberg 152 E. bilunaris (Ehrenberg) Mills 153 E. conversaHustedt 154 E. diadema Ehrenberg var. tetraodon (Ehrenberg) A . Cleve 155 E. didyma Hustedt 156 E. diodon Ehrenberg 157 E. flexuosa (Brébisson) Kützing 158 E. glacialis Meister 159 E. monodon Ehrenberg 160 E. paludosa Grunow 161 E. praerupta Ehrenberg 162 E. triodon Ehrenberg 163 Eunotia sp.
DIVISÃO PYRRHOPHYTA
CLASSE DINOPHYCEAE ORDEM PERIDINIALES
164 Gonyaulaux digitale (Pouchet) Cofoid 165 Gynnodinium sp. 166 Peridinium inconspicuum Lemmermann
DIVISÃO RHODOPHYTA
CLASSE CYANOPHYCEAE ORDEM CHROOCOCCALES
167 Aphanothece clathrata West & G.S. West 168 A. saxicola Ehrenberg 169 Chroococcus limneticus Lemmermann 170 C. minutus ( Kützing) Nägeli 171 C. turgidus (Kûtzing) Nagêli 172 Joannesbaptista sp. 173 M. tenuissima Lemmermann
ORDEM NOSTOCALES
174 Anabaena circinalis Rabenhorst 175 Aphanizomenon flos-aquae (Lemmermann) Ralfs 176 Pseudanabaena muscicola Naum. & Hub. Pestal 177 Scitonema crustaceum Agardh 178 Scytonema alata Borzi
158
179 S. densum (A. Br.) Born. & Flah.
ORDEM OSCILLATORIALES
180 Lyngbya sp. 181 Oscillatoria limnetica Lemmermann 182 O . sancta (Kutzing) Gomont 183 O . tenuis C. A . Agardh 184 O. terebriformis C. A . Agardh 185 Oscillatoria sp. 186 Planktothrix sp.
ORDEM STIGONEMATALES
187 Hapalosiphon sp. 188 Homoeoptyche indica Bharadwaja 189 Stigonema sp.
159
ANEXO 1 - TABELA 6 Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Ig. Cachorro na época
da seca, fevereiro de 2010
Legenda: (-) ausente, (x) presente e (D) dominante
A1 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada herbáceas aquáticas emergentes A2 - Amostra de algas metafíticas flutuantes livres coletada na superficie da água entre herbáceas aquáticas emergentes A3 - Amostra de FPOM coletada numa área de água aberta perto da boca do Ig. Cachorro A4 - Amostra de FPOM coletada numa área de campo alagado na margem do Ig. Cachorro A5 - Amostra de FPOM coletada numa área de igapó ao lado do campo alagado A6 - Amostra de FPOM coletada numa área de remanso ao lado do igarapé
DIVISÃO CHLOROPHYTA
CLASSE CHLOROPHYCEAE CLASSE ZYGNEMAPHYCEAE
ORDEM DESMIDIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Actinotaenium wollei (Grönblad) Teiling - - - x - - A. rufescens (Cleve) Teiling - - - x - - C. kuetzingii Brébisson - - - - - x Cosmarium sp. - - - x - - Euastrum denticulatum (Kirchner) Gay - - - x - - E. sinuosum Lenorm - - - x - - Pleurotaenium minutum (Ralfs) Delponte - - - x - - P. tridentulum (Wolle) W. West var. hexacanthum Grônblad
- - - x - -
S. quadrangulare Brébisson - - - x - - Staurodesmus Wandae (Racib.) Bourrelly - - x - - - S. Wandae (Racib.) Bourrelly var. longissimus (Borge) Teiling
- - x - - -
Xanthidium canadense (Joshua) Forster - - - x - - X. siolii Gronblad & Croasdale - - x x - - ORDEM ZYGNEMATALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Mougeotia robusta (De Bary) Wittrock - - - x - - M. sphaerocarpa Wolle - - - x x x
160
CLASSE EUGLENOPHYCEAE
ORDEM EUGLENALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Euglena acus Ehrenberg - - - x - - Menoidium tortuosum (Stokes) Senn. - - - x - - Phacus longicauda (Ehrenberg) Duj. - - - x - - P. longicauda (Ehrenberg) Duj. var. tortus Lemmermann - - - x - - Trachelomonas kelloggii Skv. - - - x - T. volvocina Ehrenberg - - - x x - Trachelomonas sp. - - - x - -
CLASSE BACILLARIOPHYCEAE
ORDEM COSCINODISCALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen - - - x - x ORDEM DIATOMALES
A1 A2 A3 A4 A5 A6
Fragilaria tenera (W. Smith) Lange & Bertalot - x - - - - ORDEM NAVICULALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni x x x x x x Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni var. saxonica - - - x - x Gomphonema gracile Ehrenberg - x - - - - Navicula tridentula Krasske - - - x - - Neidium affine Ehrenberg - - - x - - Pinnularia acrosphaeria Rabenhorst - - - x - x P. gibba Ehrenberg - - - x - x P. episcopalis Cleve - - - x - - P. maior (Kützing) Rabenhorst - - - x - P. platicephala (Ehrenberg) Cleve - - - x - - P. streptoraphe Clever var. subacuta Freng. - - - x - - Stauroneis phoenicenteron (Nitzsch) Ehrenberg - x - - - - Stenopterobia delicatissima (Lewis) Van Heurck - - - x - x S. intermedia (Lewis) Van Heurk - - - x - - Surirella linearis W. Smith var. constricta (Ehrenberg) Grunow
- x x - - -
ORDEM EUNOTIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Actinella brasiliensis Grunow - x - x - x A. mirabilis Ehrenberg - - - x - x A. robustaHustedt - - - x x x Desmogonium femuriforme Patr. - x x x - - Eunotia arcus Ehrenberg - x x x x - E. conversaHustedt - - - x - E. diadema Ehrenberg var. tetraodon (Ehrenberg) A . Cleve
x x - x - -
E. didyma Hustedt - - - x - -
161
E. diodon Ehrenberg - - - x - x E. flexuosa (Brébisson) Kützing - x x x x x E. glacialis Meister - - - x - x E. triodon Ehrenberg - - - x x Eunotia sp. x x - - - -
CLASSE DINOPHYCEAE
ORDEM PERIDINIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Peridinium inconspicuum Lemmermann - - - - x
Gimnodinium sp. - - - x x x
CLASSE CYANOPHYCEAE
ORDEM CHROOCOCCALES A1 A2 A3 A4 A5 A6 Aphanothece clathrata West & G.S. West - - x - - - A. saxicola Ehrenberg x D x x x x Chroococcus limneticus Lemmermann - - - x - - M. tenuissima Lemmermann - - - x - - ORDEM NOSTOCALES
A1 A2 A3 A4 A5 A6
Pseudanabaena mucicola Naum. & Hub-Pestal D D x - - - Scitonema crustaceum Agardh - - - x - - ORDEM OSCILLATORIALES A1 A2 A3 A4 A5 A6
Oscillatoria limnetica Lemmermann D x x - - - O. tenuis C. A . Agardh - x - x - - O. terebriformis C. A . Agardh - - - x - - Planktothrix sp. - - - x
162
ANEXO 1 - TABELA 7
Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Ig. Pilão na época da
seca, fevereiro de 2010
Legenda: (-) ausente, (x) presente e (D) dominante
A7 - Amostra de FPOM coletada na beira de um lago na boca do Ig. Pilão A8 - Amostra de FPOM coletada na beira de um lago na boca do Ig. Pilão A9 - Amostra de FPOM coletada na beira de um lago na boca do Ig. Pilão
DIVISÃO CHLOROPHYTA
CLASSE CHLOROPHYCEAE ORDEM CHLOROCOCCALES A7 A8 A9 Chlorococcum sp. - x - Botryococcus braunii Kûtzing - x x ORDEM VOLVOCALES A7 A8 A9 Gonium formosum x x x CLASSE ZYGNEMAPHYCEAE ORDEM DESMIDIALES A7 A8 A9 Actinotaenium cucurbita (Brébisson) Teiling f. rotundatum (Krieger) Teiling x - - A. globosum (Bulnheim) Teiling x - - Actinotaenium wollei (Grönblad) Teiling x x - Bambusina brebissonii Kützing x x x Closterium calosporumWittrock x x - C. gracile Brébisson - x x C. macilentumBr~ebisson x - - C. nematodes Joshua x - - C. porrectum Nordstedt x x - Cosmarium contractumKirchner x x x C. moniliforme (Turpini) Ralfs - x x Desmidium elegans (Raciborski) Grönblad x - - Netrium interruptum var. minus(Borge) Krieger x x - Pleurotaenium minutum (Ralfs) Delponte x x x P.minutum (Ralfs) Delponte var. elongatum (W. & G.S.West) Cedergren x x - Sphaerozosma granulatum Roy & Bisset - x x Staurastrum ambiguum Turner - - - S. brachiatum Ralfs x x x
163
S. erinacoideum Scott & Croasdale - x x S. fittkaui Fôrster x x x S. paradoxum Meyen x x x S. quadrangulare Brébisson var. prolificum Croasdale x x x S. quadrinotatumGrônblad x x x S. stelliferum Borge - x - S. tectum Borge var. ayayense Grönblad x x x Staurodesmus spencerianus (Maskell) Teiling D D D Xanthidium bifidum Brebisson x x - X. trilobumNordstedt x x - ORDEM ZYGNEMATALES A7 A8 A9 Mougeotia sphaerocarpa Wolle - x -
DIVISÃO EUGLENOPHYTA
CLASSE EUGLENOPHYCEAE ORDEM EUGLENALES A7 A8 A9 Lepocinclis salina Fritsch x - x T. volvocina Ehrenberg x - -
DIVISÃO CHROMOPHYTA
CLASSE BACILLARIOPHYCEAE ORDEM COSCINODISCALES A7 A8 A9 Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen x - - Aulacoseira sp. x x x ORDEM DIATOMALES A7 A8 A9 Synedra goulardii Brébisson - x - ORDEM NAVICULALES A7 A8 A9 Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni x x x Gomphonema gracile Ehrenberg x x - G. subtile x x - Hantzschia sp. - - x Navicula sp. x x x Neidium affine Ehrenberg x x - Pinnularia acrosphaeria Rabenhorst x x x P. braunii (Grunow) Cleve x x x P. gibba Ehrenberg x x x P. gibbiformis Krammer x x x P. maior (Kützing) Rabenhorst x x x P, subcapitata Gregory x x x Stauroneis anceps Ehrenberg x x - S. phoenicenteron (Nitzsch) Ehrenberg x x x
164
Stenopterobia curvula (W. Smith) Krammer x x x S. delicatissima (Lewis) Van Heurck x x x Surirella biseriata Brebisson var. constricta Grunow x x x S. elegans Ehrenberg x x x S. linearis W. Smith var. constricta (Ehrbg.) Grunow x x x S. robusta Ehrenberg x x - ORDEM EUNOTIALES A7 A8 A9 Actinella brasiliensis Grunow x - x A . guianensis Grunow - x - Desmogonium femuriforme Patr. x x - Eunotia arcus Ehrenberg x x x E. diadema Ehrenberg var. tetraodon (Ehrenberg) A . Cleve - x - E. flexuosa (Brébisson) Kützing x x x E. glacialis Meister x x x E. monodon Ehrenberg - x -
DIVISÃO PYRRHOPHYTA
CLASSE DINOPHYCEAE ORDEM PERIDINIALES A7 A8 A9 Peridinium inconspicuum Lemmermann x x x Gonyaulaux digitale (Pouchet) Cofoid - x x Gynnodinium sp. x x x
DIVISÃO CYANOPHYTA
CLASSE CYANOPHYCEAE ORDEM CHROOCOCCALES A7 A8 A9 Aphanothece. saxicola Ehrenberg D x x M. tenuissima Lemmermann x - - ORDEM NOSTOCALES A7 A8 A9 Anabaena circinalis Rabenhorst x x x Aphanizomenon flos-aquae (Lemmermann) Ralfs x x x ORDEM OSCILLATORIALES A7 A8 A9 Oscillatoria sp. - x - Planktothrix sp. - x - ORDEM STIGONEMATALES A7 A8 A9 Hapalosiphon sp. - - x
165
ANEXO 1 - TABELA 8
Táxons de organismos fitoplanctônicos encontrados no Campo Tidaia na
época da seca, fevereiro de 2010
Legenda: (-) ausente, (x) presente e (D) dominante
A10 - Amostra de FPOM coletada numa pequena área de água aberta A11 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada herbáceas aquáticas emergentes A12 - Amostra de algas metafíticas flutuantes livres coletada na superficie da água entre herbáceas aquáticas emergentes A13 - Amostra de FPOM coletada numa pequena área de água aberta A14 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada herbáceas aquáticas submersas A15 - Amostra de algas metafíticas flutuantes livres coletada na superficie da água entre herbáceas aquáticas emergentes A16 - Amostra de FPOM coletada numa grande área de água aberta A17 - Amostra de algas epifíticas coletada na coluna da água anexada herbáceas aquáticas emergentes A18 - Amostra de algas perifíticas, do experimento da produtividade de algas perifíticas (substrato artificial) A19 - Amostra de FPOM coletada numa pequena área de água aberta
DIVISÃO CHLOROPHYTA
CLASSE CHLOROPHYCEAE ORDEM CHLOROCOCCALES
A10
A11
A12
A13
A14
A15
A16
A17
A18
A19
Scenedesmus denticulatus Lagerh.
x x - - - - - -
ORDEM ULOTHRICALES
A10
A11
A12
A13
A14
A15
A16
A17
A18
A19
Microspora sp - - - x D D - x x x CLASSE OEDOGONIOPHYCEAE ORDEM OEDOGONIALES
A10 A11 A12 A13 A14 A15 A16 A17 A18 A19
Oedogonium sp. - - x - - - - x
166
CLASSE ZYGNEMAPHYCEAE ORDEM DESMIDIALES A10 A11 A12 A13 A14 A15 A16 A17 A18 A19 Actinotaenium cucurbita (Brébisson) Teiling
- - - - - - - - x x
A. peniomorphum (W. & G.S. West) Fôrster
- - - - - - - x - -
A. wollei (Grönblad) Teiling - - - - - - - - - x Bambusina brebissonii Kützing
x x D x - - - - - -
Cylindrocystis brebissonii Menegh.
- - - - - - - x - -
Closterium gracile Brébisson
x x - - - - - - - -
C. parvulum Nägeli - - - - - - - - x - Groenbladia negleta (Raciborski) Teiling
- - - - - - - x - x
Pleurotaenium minutum (Ralfs) Delponte
x x - x - - - x - -
Staurodesmus spencerianus (Maskell) Teiling
x x - - - - - - - -
ORDEM ZYGNEMATALES
A10
A11
A12
A13
A14
A15
A16
A17
A18
A19
Mougeotia robusta (De Bary) Wittrock
D D x x - - - - - -
M. sphaerocarpa Wolle D D x x - - x - - x Spirogyra sp. D D D - x D - x - x
DIVISÃO EUGLENOPHYTA
CLASSE EUGLENOPHYCEAE ORDEM EUGLENALES A10 A11 A12 A13 A14 A15 A16 A17 A18 A19 Euglena acus Ehrenberg - - - - - - - - x - E. mutabilis Schmitz - - - - x - - - x - E. elastica Prescott - - - - x - - - x - Leponciclis salina Fritsch - - - - - - - x - - Menoidium tortuosum (Stokes) Senn.
- - - - - - - - x -
Phacus longicauda (Ehrenberg) Duj.
- - - - - - - - - x
Ttachelomonas oblonga Lemmermann
- - - - - - - - x x
167
DIVISÃO CHROMOPHYTA
CLASSE BACILLARIOPHYCEAE ORDEM DIATOMALES A10 A11 A12 A13 A14 A15 A16 A17 A18 A19 Synedra goulardii Brébisson x - x x - - - - - - ORDEM NAVICULALES
A10
A11
A12
A13
A14
A15
A16
A17
A18
A19
Hantzschia sp. x x - - - - - - - - Frustulia rhomboides (Ehrenberg) De Toni
- - - - - - - x x x
Gomphonema gracile Ehrenberg
- - - - - - - x x -
G. subtile - - - - - - - - x - Navicula sp. - - - - - - - x x - Pinnularia acrosphaeria Rabenhorst
x x - x - - - - x -
P. episcopalis Cleve x x x x - - - - x - P. maior (Kützing) Rabenhorst
x x x - - - - - x -
Stenopterobia intermedia(Lewis) Van Heurck
x x x x - - - x x -
S. delicatissima (Lewis) Van Heurck
- - - x - - x x x -
S. curvula (W. Smith) Krammer
- - - x x - - x x x
Surirella biseriata Brebisson var. constricta Grunow
- - - - - - - x x -
S. linearis W. Smith var. constricta (Ehrbg.) Grunow
- - - - x x - - x x
S. robusta Ehrenberg - - - - - - - - x - ORDEM EUNOTIALES
A10
A11
A12
A13
A14
A15
A16
A17
A18
A19
Actinella brasiliensis Grunow
- - x x - - - x - x
A . guianensis Grunow - - - - x x - - - x A. robusta Hustedt x x x x - x - x - x Desmogonium femuriforme Patr.
x x - - - - - - - -
Eunotia arcus Ehrenberg - x - x - - - - x - E. diadema Ehrenberg var. tetraodon (Ehrenberg) A . Cleve
x x - x - - x - -
E. bilunaris (Ehrenberg) Mills
x x - - - - - - - -
E. flexuosa (Brébisson) x x x x x x - x x x
168
Kützing E. glacialis Meister - - - - - x - - x -
DIVISÃO PYRRHOPHYTA
CLASSE DINOPHYCEAE ORDEM PERIDINIALES A10 A11 A12 A13 A14 A15 A16 A17 A18 A19 Gymnodinium sp. x x - - - - - x x - Peridinium inconspicuum Lemmermann
x x - - - - - x - -
DIVISÃO CYANOPHYTA
CLASSE CYANOPHYCEAE ORDEM CHROOCOCCALES
A10
A11
A12
A13
A14
A15
A16
A17
A18
A19
Aphanothece saxicola Ehrenberg
x x x x x x x D x x
Chroococcus limneticus Lemmermann
- x - - - - - - - -
C. minutus ( Kützing) Nägeli x x - - - - x - - - C. turgidus (Kûtzing) Nagêli
x x - - - - - - - -
ORDEM NOSTOCALES A10 A11 A12 A13 A14 A15 A16 A17 A18 A19 Anabaena circinalis Rabenhorst
- - - x - - - - - -
Pseudanabaena muscicola Naum. & Hub. Pestal
- - - x D D x x x -
Scitonema crustaceum Agardh
- - x - - - - - - -
ORDEM OSCILLATORIALES
A10
A11
A12
A13
A14
A15
A16
A17
A18
A19
Lyngbya sp. - - x - - - - - - - Oscillatoria sancta (Kutzing) Gomont
x x - - - - - - x -
O . tenuis C. A . Agardh x x x - x x - x x - O. terebriformis C. A . Agardh
- x x - x x - x - -
Oscillatoria sp. - - D D - - - - D - Planktothrix sp. - x x - x x - - x -
169
ANEXO II
LISTA DE ESPÉCIES DE PLANTAS VASCULARES COLETADAS N OS CAMPOS INTERFLUVIAIS
HERBÁCEAS AQUÁTICAS EMERGENTES Cyperus ligularis L. Eleocharis sp. Nymphaea-ct-Amazonum Mart. $ Zucc. Eleocharis -ct-Varigata Phesl (??) Nymphaea Rudgeana G.F.W. Meyer Sagittaria rhombifolia Cham. Urospata Sagittifolia (Rudg) Schott Syngonanthus sp. Ischnosiphoncannoidens L. Andersson Becquerelia cymosa Brongn. Macrolobium multijugum (D.C.) Benth. Montrichardia arborencens (L.) Schott Mauritiella armata HERBÁCEAS AQUÁTICAS SUBMERSAS Panicum cyanescens Nees Tonina sp. Cabomba aquática Utricularia Foliosa L. Utricularia sp. Hymenocallis-sp. Potamogeton sp. Ct-Mayca-$ Paepalanthus sp. Ct-Paepalanthus sp. Nymphaea sp. ARBUSTOS/ÁRVORES Mauritia flexuosa Machaerium (Seguieria??) floribunda Benth Hydrochorea corymbosa (Rich.) Barn $ Grimes Ct-Himatanthum sp. Laetia suaveolens (Poepp.) Benth. Vitex calothyrsa Sandu Clusia-ct-columnaris Engl.
170
Himatanthus attenuata (Benth.) Woodson Licoponiella cerrua (??) Tococa lasiostyla Cogn. Cybianthusamplus (Mez) G. Agostini Leopoldinia pulchra Mart.